Delavault2016 en Es

CAPÍTULO TRES
Comunicación entre plantas

hospedantes y plantas parasitarias
P. Delavault1, G. Montiel, G. Brun, J.-B. Pouvreau, S. Thoiron,
P. Simier
Universidad de Nantes, Nantes, Francia
Autor para correspondencia: Correo electrónico: philippe.delavault@univ-nantes.fr
1
Contenido
1. Introducción 56
2. El ciclo de vida original de las plantas parásitas de raíces obligadas 57
3. La germinación de semillas dependiente del huésped de plantas parásitas de raíces obligadas 59
3.1 Los estimulantes de la germinación 60
3.2 Los componentes clave de la vía de señalización de estrigolactona 63
3.3 ¿Hacia un paradigma de señalización de la rizosfera? 64
4. El desarrollo del haustorio dependiente del huésped en plantas parásitas de raíces 66
4.1 Orobanchaceae facultativo 67
4.2 Orobanchaceae obligada 67
4.3 Factores inductores de haustorio o cómo el anfitrión desencadena la formación de haustorio 68
5. Comunicaciones huésped-parásito durante y después de la formación del haustorio 70
6. Respuesta del huésped a la infestación de plantas parásitas (escoba) 73
7. Conclusiones 74
Referencias 75
Resumen
Las plantas parasitarias suelen considerarse curiosidades botánicas por sus formas y colores. Sin
embargo, en algunos casos, están demostrando ser terribles bioagresores en ecosistemas creados
por el hombre. Las plantas parasitarias tienen efectivamente la capacidad de conectarse
íntimamente con otras plantas para explotar sus recursos (agua, nutrientes, reguladores del
crecimiento.) Para su desarrollo. Por tanto, estas plantas son el resultado de una transición evolutiva
del autotrofismo al heterotrofismo. El proceso subyacente de esta explotación trófica, regido por unfi
El diálogo molecular afinado entre ambos socios es un ejemplo extraordinario de biología vegetal
adaptativa operada por estos organismos parásitos en el curso de la evolución. Esta transición está
asociada con notables adaptaciones morfológicas y fisiológicas, y estas estrategias de adaptación
han llevado a algunas plantas parásitas a convertirse en plagas mortales para los cultivos contra los
cuales no effimétodos de control cient
Avances en la investigación botánica, Volumen
j
82 ISSN 0065-2296 © 2017 Elsevier Ltd. Todos
http://dx.doi.org/10.1016/bs.abr.2016.10.006 los derechos reservados. 55
56 P. Delavault y col.
todavía están disponibles, especialmente en términos de sostenibilidad. Este capítulo destaca el

conocimiento real sobre los aspectos moleculares de estas comunicaciones íntimas e intrigantes
entre plantas hospedantes y plantas parásitas, con un enfoque especial en plantas parásitas de
raíces.
1. INTRODUCCIÓN
Entre las muchas plantas parásitas, se pueden distinguir cuatro tipos
biológicos según su punto de unión al hospedador y su capacidad para realizar
la fotosíntesis. La mayoría de las plantas parásitas invaden el sistema de raíces
del huésped (Striga, Orobanche, Phelipanche, Tryphysaria.), otros, los parásitos
epífitos, están adheridos a las partes aéreas de sus huéspedes, esencialmente
tallos pero también hojas en algunos casos raros (Cuscuta, Viscum.).
Estos últimos, al no tener ningún vínculo físico con el suelo, dependen completamente de
su anfitrión para el suministro de agua y minerales. Plantas hemiparasitarias (Viscum,
Striga, Tryphysaria) son clorofilos y fotosintéticamente activos y permanecen parcialmente
autótrofos para el carbono. Por el contrario, las plantas holoparásitas (Orobanche,
Phelipanche, y Cuscuta) son aclorófilos y luego dependen totalmente de sus plantas
hospedantes para desarrollarse. Finalmente, también es posible diferenciar parásitos
facultativos (Rhinanthus, Melampyrum, Euphrasia, Odontites, Tryphysaria.) de parásitos
obligadosStriga, Orobanche, Phelipanche, Cuscuta, Viscum.). Los parásitos facultativos,
relativamente frecuentes en los ecosistemas naturales (prados, páramos.) Son organismos
oportunistas. De hecho, pueden crecer y reproducirse en ausencia de una planta huésped.
Sin embargo, en la vecindad de las plantas hospedantes, adoptan un estilo de vida
parasitario que les proporciona beneficios netos.fits en términos de producción de
biomasa y éxito reproductivo. Por el contrario, las plantas parásitas obligadas, ya sean
hemiparasitos u holoparásitos, deben adherirse a un hospedador después de la
germinación de la semilla para completar su ciclo de desarrollo. Para estas especies, la
naturaleza compulsiva del parasitismo se explica principalmente por la ausencia de raíces
funcionales, pero también por la ausencia de clorofila en los holoparásitos.
Debido a su impacto en cultivos de importancia económica, la biología de las malezas

parásitas de las raíces se ha estudiado ampliamente. Las especies hemiparasitarias del
Striga género (brujas) impactan los cultivos de cereales y son graves amenazas para la
seguridad alimentaria en África (Parker, 2009). Miembros de los génerosOrobanche y
Phelipanchecolza) también impactan varios cultivos importantes (legumbres, sol
flaceite, tomate, tabaco, colza.) en ficampos de las zonas mediterráneas y
templadas cálidas de Europa, África del Norte y Oriente Medio (Parker, 2009).
Curiosamente, el establecimiento de la relación parasitaria
Comunicación entre plantas hospedantes y plantas parasitarias 57
entre estos parásitos y sus huéspedes se basa en un fiIntercambio de señales

sintonizado. LafiEl primer paso del diálogo molecular relevante entre ambos socios
tiene lugar cuando las semillas del parásito germinan en respuesta a especific
moléculas exudadas en la rizosfera por las raíces del huésped. Estas señales químicas
a menudo se denominan estimulantes de la germinación (GS), la mayoría de los
cuales pertenecen a las estrigolactonas (SL) (Mayordomo, 1994; Yoneyama, Awad, Xie,
Yoneyama y Takeuchi, 2010). Después de la germinación, se lleva a cabo un segundo
paso de gran importancia tras la estimulación por otros compuestos derivados del
huésped que conducen al desarrollo de un nuevo y específicofic órgano, el haustorio,
que se adhiere e invade los tejidos del huésped para establecer un continuo físico y
fisiológico con el huésped para la translocación de recursos (Joel y Losner-Goshen,
1994; Kuijt, 1969). Una vez que este puente está establecido y es funcional, el parásito
se desarrolla fuera de las raíces infectadas, causando daños importantes que reducen
severa e irrevocablemente los rendimientos de los cultivos hasta una pérdida total
bajo altos niveles de infestación. Aunque los eventos moleculares que gobiernan
estas etapas clave del desarrollo se consideran puntos de vulnerabilidad y objetivos
para nuevos métodos de control, siguen siendo extremadamente esquivos. Este
capítulo revisa los mecanismos moleculares que gobiernan la comunicación entre las
plantas y las malezas parásitas de las raíces.
2. EL CICLO DE VIDA ORIGINAL DE LAS PLANTAS PARASITARIAS DE

RAÍCES OBLIGADAS
En comparación con las angiospermas autótrofas, el ciclo de vida de las

plantas parásitas de raíces obligadas, como las brujas y las escobas, es único. Esto se
debe a su alto grado de especialización trófica y su sincronización con la del anfitrión (
Westwood, 2013). Esto ilustra la necesidad de un diálogo estrecho entre ambos socios
(Figura 1). Este ciclo de vida se divide en dos fases distintas: elfiPrimero se inicia con
la imbibición de semillas, seguida de la germinación y el desarrollo de la radícula,
operado, gracias a la movilización de reservas de semillas. Sin embargo, esta
independencia energética esconde una fuerte dependencia del hospedador ya que
una señal química producida por las raíces del hospedador y exudada a la rizosfera es
esencial para la germinación de semillas de estas plantas parásitas (Yoder, 2001). De
hecho, la germinación es un proceso de dos pasos correspondientefiPrimero a un
período de acondicionamiento, que se cree necesario para la adquisición de la
sensibilidad al GS, seguido de la estimulación química de la germinación misma que
termina con la protrusión de la radícula (Lechat y col., 2012). Durante el período de
acondicionamiento, las semillas se exponen a un ambiente húmedo y a temperaturas
adecuadas según la especie.
Banco de semillas en
la tierra
Floración
Flor
Semilla
Semilla
producción acondicionamiento
Germinación
Disparo
aparición
Elongación de la radícula
ANFITRIÓN Quimiotropismo desconocido
hacia la raíz del host
Adjunto a
raíz del host
Tubérculo
Desarrollo de haustorio
desarrollo
Penetración en
raíz del host
Figura 1 Ciclo de vida de una planta parásita y comunicación química entre el parásito y su
huésped.
(Linke, Sauerborn y Saxena, 1989, pag. 42). Una vez acondicionadas, las semillas aún no
pueden germinar sin la estimulación de GS. Este mecanismo implica que las semillas del
parásito se encuentran en las proximidades de las raíces del hospedador (3mi5 mm) en el
que eventualmente se unirán. Durante la germinación, la semilla produce una radícula
también llamada'tubo de germen' de pocos milímetros de largo que se alarga hacia la raíz
del hospedero, probablemente gracias a un quimiotropismo positivo generado por las
raíces del hospedero, cuya naturaleza química aún no se ha dilucidado (Bouwmeester,
Matusova, Zhongkui y Beale, 2003). Semillas dePhelipanche ramosa y Orobanche cumaná
expuestos a exudados de raíces de tabaco y sol
flo, respectivamente, liberan ácido indol-3-acético incluso antes del desarrollo del
tubo germinativo, lo que sugiere que la auxina puede estar involucrada en el proceso
de germinación (Slavov, van Onckelen, Batchvarova, Atanassov y Prinsen, 2004).
Cuando la radícula alcanza la raíz del huésped, sus células apicales se diferencian en
papilas (colza de escoba) o pelos de raíz (hierba bruja) que producen estructuras aún
no identificadas.ficarbohidratos ed que permiten la adhesión del parásito a la raíz del
huésped (Joel y Losner-Goshen, 1994). Este paso del ciclo de vida del parásito
constituye la transición a la fase parasitaria.
La segunda fase comienza con el desarrollo del haustorio y su conexión con el

sistema vascular del huésped. El haustorio maduro, también llamado tubérculo, actúa
como un órgano sumidero dominante y supernumerario extraño para la planta
huésped, y luego expresa genes que participan notablemente en el transporte y la
utilización de sacarosa derivada del huésped (Draie y col., 2011; Péron et al., 2012), y
acumulando fuertemente auxina, potasio, aminoácidos, manitol, hexosas y almidón (
Abbes, Kharrat, Delavault, Chaïbi y Simier, 2009). Por lo tanto, el tubérculo sirve como
un órgano de almacenamiento transitorio para el crecimiento posterior de un brote
subterráneo y unflespiga que desprende después de la emergencia. Por lo tanto, la
supervivencia del parásito después de la germinación depende en gran medida de
este paso de unión, que por lo tanto representa el paso más crítico en el ciclo de
desarrollo. Sin embargo, el escaso éxito de adhesión a las raíces del hospedador se ve
compensado por la muy alta tasa de reproducción entre estas especies parásitas, ya
que solo una planta parásita puede producir varias decenas de miles de semillas (Joel
y col., 2007). Esta estrategia reproductiva garantiza la sostenibilidad de estas
especies. De hecho, una vez que el haustorio está completamente diferenciado, la
planta parásita desvía el agua, los nutrientes y las hormonas necesarias para su
desarrollo. LaStriga diferencia un tallo fino y blanquecino que desarrolla hojas con
clorofila después de emerger del suelo. Luego, el grado de heterotrofia del carbono
disminuye progresivamente en la planta parásita debido al desarrollo de un brote
frondoso fotosintéticamente activo (Pageau, Simier, Robins, Naulet y Fer, 1998). Por el
contrario, elOrobanche fiPrimero desarrolla un tubérculo, luego un tallo subterráneo
escamoso y fifinalmente un aclorófilo flespiga que desprende después de emerger
del suelo.
Striga y Orobanche tienen grados extremadamente variables de
autopolinización según la especie, pero, no obstante, tienen la propiedad común
de producir una multitud de semillas diminutas (200mi300 metrom) que se
~z y col., 1991).
difunden fácilmente por varios medios (Castejόn-Muno
3. GERMINACIÓN DE SEMILLAS DEPENDIENTE DEL HOSPEDAJE DE

PLANTAS PARASITARIAS DE RAÍCES OBLIGADAS
Entre las múltiples adaptaciones fisiológicas que permitieron la transición del

autotrofismo al heterotrofismo, el proceso particular de germinación de las plantas
parásitas de raíces es probablemente el más intrigante. Se sabe comúnmente que las
semillas de plantas autótrofas pueden germinar en condiciones apropiadas que
incluyen temperatura, luz, humedad y oxígeno (Finkelstein, Reeves, Ariizumi y Steber,
2008). Sin embargo, las semillas de los parásitos de las raíces obligados
pertenecientes a la familia Orobanchaceae, incluyendo
las colza y la hierba bruja requieren obligatoriamente señales derivadas del hospedador, el
GS, para germinar. Más allá de su papel como GS potente para las plantas parásitas, las SL
también se han caracterizado como señales de reconocimiento del huésped para los
hongos micorrízicos arbusculares, al inducir el metabolismo oxidativo, la germinación de
esporas y la ramificación de hifas necesarias para que los hongos invadan las raíces del
huésped (Akiyama, Matsuzaki y Hayashi, 2005; Besserer, Bécard, Jauneau, Roux y Séjalon-
Delmas, 2008). A pesar de su interés ecológico como moléculas de señalización rizosférica,
la información sobre sus vías de señalización se ha visto afectada durante mucho tiempo
debido a la falta de recursos genéticos y genómicos. Es solo 2008 que los SL han sido
clasificadosfied como nuevas hormonas vegetales endógenas involucradas en la inhibición
de la ramificación de los brotes (Gomez-Roldan et al., 2008; Umehara et al., 2008). Este
punto culminante fue el comienzo de un rápido progreso en el desciframiento de la
biosíntesis de estrigolactona y las vías de señalización en plantas no parasitarias, por lo que
proporcionó muchas pistas para analizar la germinación de semillas dependiente de
estrigolactona en plantas parásitas.
3.1 Los estimulantes de la germinación

Strigol fue el fiprimer compuesto activo conocido que estimuló la germinación de Striga
lutea semillas, y era purified hace 50 años a partir de los exudados de las raíces del
algodón, una planta no hospedante (Gossypium hirsutum) (Cook, Whichard, Turner, Wall y
Egley, 1966) (Figura 2). Muchos análogos estructurales de este compuesto.
han sido descubiertos desde entonces, y todos forman parte de la strigolactone SL
familia (Mayordomo, 1994). estimulan la germinación de la mayoría de las plantas parásitas
HC3 CH3 O H3C CH3 O CH3

O O H3C CH3
C
A B β-
O O O O O
OH CH3 O
OH 2' D O O O
strigol orobanchol carlactona
O O
O O S
O C
O norte
GR24 lactona dehidrocostus Isotiocianato de 2-feniletilo
Figura 2 Estructura química de algunos estimulantes de la germinación.

y fueron identified en exudados radiculares de plantas monocotiledóneas y

dicotiledóneas (Cavar, Zwanenburg y Tarkowski, 2014; Yoneyama, Ruyter-Spira y
Bouwmeester, 2013). Estos compuestos comparten una estructura común,
compuesta por una lactona tricíclica (parte ABC) unida a un grupo butenólido (el
anillo D) por un puente enoléter, que se ha caracterizado en más de 15 SL. A
continuación, las estrigolactonas se dividieron en dos clases según la orientación del
anillo C:B-orientado para tipo strigol y amiorientado para el tipo orobanchol. Además,
la mayoría de SL presentan un C-20 Centro estéreo R en el anillo D como su
precursora carlactona (Seto et al., 2014). Adición o modificación de sustituyentesfi
catión en los anillos A o B son una fuente de diversidad para las estructuras SL. Por el
contrario, las partes de CD de SL son en su mayoría similares y llevan actividad GS (
Cavar et al., 2014). Curiosamente, se ha demostrado que las plantas hospedantes
exudan diferentes SL con bajas concentraciones activas en la germinación de semillas
de parásitos (de 107 a 10 12 M), como ejemplified por Fabaceae donde se detectan
hasta cuatro SL activos (Auger y col., 2012; HI Kim, et al., 2014; Pouvreau y col., 2013;
Xie y col., 2009; Yoneyama et al., 2008). GR24, un análogo estructural sintético de SL,
se diseñó y ahora se utiliza como estándar para la mayoría de las investigaciones
sobre actividades de SL (Johnson, Rosebery y Parker, 1976; Johnson y col., 1981) (
Figura 2).
Los SL se biosintetizan mediante la vía de los carotenoides (Matusova y col., 2005).
De B-caroteno, tres enzimas sintetizan secuencialmente carlactona (Alder et al.,
2012; Seto et al., 2014): un 9-cis / todo-trans-B-caroteno isomerasa (D27) y dos
dioxigenasas de escisión de carotenoides (CCD7 y CCD8) (GomezRoldan et al.,
2008; Umehara et al., 2008). La carlactona solo presenta los anillos A y D del SL
canónico y se convierte en SL por actividades de los homólogos del citocromo
P450 de MÁS CRECIMIENTO AXILAR 1 (MAX1) en el arroz (Zhang y col., 2014). En
Arabidopsis, conversión de carlactona en SLs o compuestos derivados de
carlactona sin anillos B y C (ácido carlactónico y carlactonoato de metilo),
involucra MAX1 y LATERAL BRANCHING OXIDOREDUCTASE (Abe et al., 2014;
Brewer et al., 2016), pero las formas activas y móviles de SL siguen siendo
inciertas (Brewer et al., 2016). Los SL se sintetizan principalmente en raíces pero
también en brotes (Al-Babili y Bouwmeester, 2015; Ruyter-Spira, Al-Babili, van
der Krol y Bouwmeester, 2013), y su transporte en la planta y su exudación
desde las raíces a la rizosfera involucran al exportador PLEIOTROPIC DRUG
RESISTANCE 1 (PDR1), fiprimer identified en PetuniaKretzschmar et al., 2012;
Sasse et al., 2015). Basado en el hecho de que la arquitectura de la planta es una
característica importante que controla la supervivencia de la planta yfitness pero
también es agronómicamente relevante para muchas especies de cultivos, se
han llevado a cabo muchos estudios
para descifrar qué señales moleculares subyacen a este rasgo. Los estudios genéticos
realizados desde la década de 1990 condujeron al descubrimiento de pocos genes
implicados en la represión de la morfología de los brotes axilares, incluidos los genes
de DOMINANCIA APICAL DISMINUIDA (DAD) enPetunia, Genes RAMOSUS (RMS) en
guisantes (Nápoles, Beveridge y Snowden, 1999) y genes DWARF (D) en arroz (Arite y
col., 2007; Ishikawa y col., 2005). Otras evidencias genéticas enArabidopsis
destacó las implicaciones análogas de los genes MAX, cuyas mutaciones indujeron
una represión del crecimiento axilar similar a la observada para las mutaciones en los
loci RMS y DAD (Stirnberg, van De Sande y Leyser, 2002). MAX1, MAX3 y MAX4 son
necesarios para la producción de una señal derivada de carotenoides que se mueve
acropetalmente para reprimir la ramificación de los brotes (Booker y col., 2004;
Snowden y col., 2005; Sorefan et al., 2003), mientras que MAX2 parece mediar la
respuesta a esta señal en el rodaje. LaMAX2 gen codifica una proteína repetida rica
en leucina de caja F (Stirnberg y col., 2002), que forma parte de un complejo Skp1-
Cullin1-F-box (SCF) para suprimir la ramificación de los brotes (Stirnberg, Furner y
Leyser, 2007). Los complejos SCF son específicosfic ubiquitina E3 ligasas que catalizan
la poliubiquitinación de proteínas dirigidas al proteasoma 26S para su degradación (
Cardozo y Pagano, 2004). La participación de miembros de esta familia, como
TRANSPORT INHIBITOR RESPONSE1 (TIR1), CORONATINE INSENSITIVE1 (COI1) y
SLEEPY1 (SLY1), ya fue descrita en las vías de señalización de auxina, jasmonato y
giberelina, respectivamente, mostrando así que la señal del inhibidor de ramificación
comparte un mecanismo común con otras hormonas vegetales importantes (Chini et
al., 2007;
Dharmasiri, Dharmasiri y Estelle, 2005; Dill, Thomas, Hu, Steber y Sun, 2004;
Stirnberg y col., 2007; Thines et al., 2007).
Aparte de los SL, también se han identificado otras clases de metabolitos secundarios
de plantas.fied como GS de plantas parásitas de raíces. Sin embargo, generalmente son
menos activos que los SL y hasta la fecha se ha demostrado que están involucrados enfic
planta parásitamiinteracciones de la planta huésped. Por ejemplo, dehydrocostus lactone
(DCL) (Figura 2), una lactona sesquiterpénica guaianolida, es exudada por el solflower
raíces y especifiEstimula cally la germinación de semillas del sol.flower broomrape, O.
cumanaJoel, Chaudhuri, Plakhine, Ziadna y Steffens, 2011). Este compuesto tiene poca
o ninguna actividad sobre otras plantas parásitas. Similar,P. ramosa
germina en respuesta al 2-feniletil-isotiocianato (2-PEITC) (Figura 2) y otros
isotiocianatos (ITC), que son productos de degradación de glucosinolatos
presentes en la rizosfera de su huésped, la colza (Auger et al., 2012). Las ITC
se producen a través de la actividad mirosinasa en Brassicaceae y se liberan
al herir (Ishida, Hara, Fukino, Kakizaki y Morimitsu, 2014). Sin embargo, los
gluconisolados también pueden exudarse en la rizosfera.
de BrassicaeaeSchreiner, Krumbein, Knorr y Smetanska, 2011) e interactuar

potencialmente con microorganismos (Bressan y col., 2009). Por tanto, es
necesario aclarar el origen de la actividad mirosinasa necesaria para
producir ITC.fiedGimsing, Sørensen, Tovgaard, Jørgensen y Hansen, 2006).
Esto plantea así la intrigante cuestión de la significáncer del microbioma de
la rizosfera en el establecimiento de la interacción particular entre P.
ramosa y colzaAuger et al., 2012).
En la rizosfera del huésped, las semillas del parásito pueden germinar en
respuesta a mezclas complejas de GS con, en algunos casos, una redundancia de
señales con los diferentes SL y clases de GS. Por ejemplo, en la rizosfera del solfl
ower O. cumana las semillas perciben la presencia del huésped, gracias a la
heliolactona, un compuesto similar al carlactonoato de metilo (Ueno et al., 2014)
y señales de lactona dehidrocostus (Joel y col., 2011).
3.2 Los componentes clave de la vía de señalización de

estrigolactona
La mayoría de los actores moleculares que hasta ahora han demostrado participar en las
vías de señalización de SL han sido identified usando SL- y karrikin-insensitive Arabidopsis
mutantes. Los karrikins (KAR) son pequeñas moléculas producidas por la quema
de vegetación que estimulan la germinación de semillas de especies de plantas
autótrofas siguiendofire. Esto permite que las semillas que deberían haber
permanecido inactivas en el suelo germinen rápidamente para recolonizar los
paisajes (Nelson, Flematti, Ghisalberti, Dixon y Smith, 2012). Las evidencias de
una vía de señalización común entre KAR y SL llegaronfiPrimero, con el papel
central de la proteína F-box MAX2, que integra ambas señales durante
Arabidopsis germinación de semilla. De hecho, las semillas primarias de tipo
salvaje latentes deArabidopsis muestran una germinación mejorada con
tratamientos GR24 o KAR, mientras que max2 las semillas exhiben altos niveles
de latencia y no pueden ser rescatadas ni por SL ni por KAR (Nelson y col., 2011).
Ortólogos MAX2 en arroz yPetunia interactuar con el a / b hidrolasa D14
(DWARF14) que es capaz de unir e hidrolizar SL (Hamiaux et al., 2012; Zhou y col.,
2013). Nuevas investigaciones realizadas sobre arroz yArabidopsis identified que
los ortólogos MAX2 interactúan con D53 (DWARF53) y los miembros de la familia
SUPPRESSOR OF MAX2 1 LIKE (SMXL) (que consta de ocho miembros, SMAX1 y
SMXL2mi8), respectivamente. Estas proteínas D53 / SMXL parecen interactuar en
diferentes procesos fisiológicos con MAX2 tras el tratamiento con GR24 o KAR,
destacando un mayor nivel de complejidad considerando la señalización de SL y
KAR (Jiang, Liu y otros, 2013; Stanga, Smith, Briggs y Nelson, 2013; Soundappan
et al., 2015; Wang et al., 2015; Zhou y col., 2013). Análisis computacionales
identified que las proteínas D53 / SMXL contienen motivos de

REPRESIÓN ANFIFÍLICA ASOCIADA AL FACTOR DE UNIÓN A ELEMENTO
DE ETILENO (EAR) que son dominios necesarios para la interacción con
proteínas TOPLESS / TOPLESS RELATED (TPL / TPR) (Causier, Ashworth,
Guo y Davies, 2012; Jiang, Liu y otros, 2013). Dada la implicación de TPL /
TPR en otras vías de señalización, esta información sugiere fuertemente
una posible diafonía entre SL, KAR y otras hormonas.
Un último elemento crítico de la discriminación de la señalización de KARs y

SLs se basa en la caracterización de KARRIKIN INSENSITIVE2 (KAI2), un
a / b hidrolasa estrechamente relacionada con D14 (Nelson y col., 2011; Waters
et al., 2012). Esta proteína es necesaria para las respuestas a los KAR durante la
germinación de las semillas y el desarrollo de las plántulas (Scaffidi et al., 2014),
y comparte la misma tríada catalítica Asp-Ser-His que su ortólogo D14 (Kagiyama
y otros, 2013). Además, KAI2 también funciona de manera dependiente de
MAX2 / D53 (Aguas, Scaffidi, Sun, Flematti y Smith, 2014), aunque su vía no se
recluta in vivo a estructuras canónicas sino a análogos de SL no naturales (Scaffi
di et al., 2014). Curiosamente, los estudios sobrePhyscomitrella patens
(briofitas) y algas mostraron que estas plantas divergentes tempranas contienen
estructuras canónicas de SL y son capaces de responder a la aplicación de
análogos de SL exógenos, aunque no tienen proteínas D14 o D14-LIKE (Proust y
col., 2011; Delaux et al., 2012). Tanto las estructuras similares como las vías de
señalización comunes entre los receptores D14 y KAI2 sugieren que KAI2
también podría responder a los SL en algunas circunstancias.
3.3 ¿Hacia un paradigma de señalización de la rizosfera?

En comparación con las plantas autótrofas, aún quedan algunos puntos por dilucidar
en las plantas parásitas con respecto a (1) su capacidad o no para producir SL, (2) la
vía de señalización que conduce a su germinación y (3) si las SL podrían desempeñar
otras funciones además de la germinación. en su desarrollo.
La respuesta a la fiLa primera pregunta vino del identificatión en Striga
hermonthica, de un ortólogo de MAX2 que es capaz de restaurar la germinación
dependiente de SL en Arabidopsis max2 mutanteLiu et al., 2014). Además, este
estudio también destacó que extractos deStriga cultivado in vitro contenía unidentifi
ed moléculas capaces de estimular la germinación de P. ramosa (Liu et al., 2014).
Análisis genómicos enPhelipanche aegyptiaca (una especie muy cercana a P. ramosa)
y S. hermonthica reveló que estas plantas parásitas contienen un único D14
gen, mientras exhibe múltiples KAI2 genesConn et al., 2015). Grupo de análisis
filogenéticosKAI2 secuencias en tres clados diferentes: un 'divergente' clado
Comunicación entre plantas hospedantes y plantas parasitarias sesenta y cinco
que contiene varios miembros que son parásitos específicosfic, incluido un 'intermedio'
clade con un único S. hermonthica secuencia y una 'conservado' clado representado por
una sola copia del canónico tipo Angiosperma KAI2 (Conn et al., 2015). Arabidopsis kai2 los
mutantes se complementaron con KAI2 genes de ambas plantas parásitas, lo que
demuestra que dos KAI2 Los parálogos responden a SL naturales. Un estudio similar
realizado exclusivamente enS. hermonthica mostró que seis divergentes KAI2 Los genes
codifican proteínas capaces de responder a SL naturales o sintéticos, muchos de los cuales
permiten 'sentido' SL muy por debajo de las concentraciones micromolares (Toh et al.,
2015; Tsuchiya et al., 2015). Esto significa que el sistema de percepción de las plantas
parásitas se volvió más complejo a través de duplicaciones de genes que codifican
receptores, lo que sugiere una adaptación de los parásitos para percibir una amplia gama
de estimulantes a bajas concentraciones en la rizosfera. Como las plantas parásitas
también pueden responder a ITC y DCL (Auger y col., 2012; Joel y col., 2011), es
cuestionable si el sistema de percepción pudo haber sido diversificadofied para permitir
una respuesta inicial a señales que no sean de tipo SL?
De hecho, a pesar de que muchos estudios han descifrado el sistema SLperception
durante la germinación de la semilla, todavía se sabe poco sobre los efectores clave
involucrados en la liberación de la latencia de la semilla dependiente del SL. Pocos estudios
destacaron el papel de los SL en la disminución de la biosíntesis del ácido abscísico (ABA) y
el aumento de la biosíntesis del ácido giberélico (GA) duranteArabidopsis
la germinaciónNelson y col., 2009; Toh et al., 2012). Estos resultados son consistentes
con el papel de ABA y GA en el control de la latencia de las semillas (Finkelstein y col.,
2008). En el parásitoP. ramosa, GR24 desencadena fuertemente la regulación positiva
de un gen que codifica ABA-hidroxilasa, PrCYP707A1, que conduce a un catabolismo
ABA, un sine qua none condición para inducir la germinaciónFig. 3) (Lechat y col., 2012
). Esto es consistente con la participación inequívoca de las enzimas CYP707 A para
romper la latencia de las semillas en plantas autótrofas (Nambara y Marion-Poll, 2005
). Esta regulación ascendente dependiente de SL de
PrCYP707A1 está estrictamente controlado por el estado de metilación del ADN global de las
semillas parásitas y se correlaciona con una extensa y específica del sitiofic Desmetilación del ADN
en el promotor de este gen durante el período de acondicionamiento (Lechat et al., 2015). Por
tanto, este resultado proporciona nuevos conocimientos sobre el vínculo entre los procesos
epigenéticos y la señalización de SL. Curiosamente, las proteínas TPL pueden, en algunos casos,
reclutar histonas desacetilasas (HDA) que son los principales actores de los mecanismos
epigenéticos. Además, se ha demostrado que una actividad de HDA mediada por
brasinoesteroides puede controlarArabidopsis germinación de semilla (Ryu, Cho, Bae y Hwang,
2014). Por lo tanto, es tentador proponer que la germinación de semillas parasitarias puede
controlarse mediante procesos epigenéticos activados por compuestos derivados del huésped
como SL y GS (Fig. 3).
KAI2
SL Planta huésped
SL
KAI2
SCFmax2
SL
KAI2 SCFmax2
SMXL
TPL HDA
TF
CYP707A1
Proteasoma 26S
degradación
SMXL
TPL HDA ¿Regulación epigenética?
Expresión
TF
CYP707A1
ABA hidroxilasa
Catabolismo ABA
Semilla inactiva Semilla germinada

de planta parásita de planta parásita
figura 3 Vía de señalización putativa de estrigolactona durante la germinación de semillas de plantas

parásitas de raíces.
4. EL DESARROLLO DE HAUSTORIO DEPENDIENTE DEL

HOSPITALARIO EN PLANTAS PARASITARIAS DE RAÍCES
Durante el curso de la evolución, algunas angiospermas han adquirido la capacidad

de formar una conexión física que les permite 'alimentarse de otra especie vegetal' y luego
se convirtieron en parásitos de otras plantas superiores. En algunos casos, esto ha llevado
a la pérdida de autotrofia como resultado de la pérdida de la fotosíntesis.
capacidad, sin embargo, una de las principales características de la vida en la mayoría de las plantas. La
aparición de un órgano endofítico especializado llamado haustorium (de la palabra latina
haurire, 'dibujar') ha sido el evento principal para la transición evolutiva a un estilo de

vida parasitario. El haustorio es un órgano común a todas las plantas parásitas y sirve
como puente estructural y fisiológico que permite a los parásitos absorber agua y
nutrientes del sistema vascular de la planta huésped. Este specific El órgano
multicelular permite la adhesión del parásito a las raíces del huésped, invade la
corteza de la raíz del huésped y luego da lugar a la búsqueda de células invasoras
que se alargan entre las células del huésped, gracias a la secreción de un arsenal de
enzimas degradantes de la pared celular vegetal, como las celulasas
poligalacturonasas, pectina metil esterasas y peroxidasas (Ben-Hod, Losner, Joel y
Mayer, 1993; Joel y Losner-Goshen, 1994; Losner-Goshen, Portnoy, Mayer y Joel, 1998;
Mitsumasu, Seto y Yoshida, 2015; Véronési, Bonnin, Calvez, Thalouarn y Simier, 2007).
En planta compatiblemiinteracciones del parásito, las células haustoriales llegan al
huésped's tejidos vasculares y conectarse a ellos para la absorción de agua y
nutrientes (Hibberd y Jeschke, 2001). Aunque la formación de haustorios es una
característica común entre las plantas parásitas, se pueden observar algunas
variaciones fenotípicas no solo en los primeros pasos de este proceso entre hemi y
holoparásitos, sino también entre parásitos radiculares facultativos y obligados.
4.1 Orobanchaceae facultativo

En las Orobanchaceae hemiparasitarias facultativas, Agalinis purpurea y Tryphisaria versicolor,
haustoria se desarrolla lateralmente cerca de la zona de elongación de la raíz. La estructura
haustorial temprana toma una forma vellosa cuyo desarrollo no altera de forma duradera la
actividad normal del meristemo radicular y, por tanto, el crecimiento radicular (Albrecht, Yoder y
Phillips, 1999; Baird y Riopel, 1983; Riopel y Timko, 1995). Curiosamente, un soloT. versicolor la
raíz puede formar múltiples haustorios laterales, y su desarrollo comienza tan pronto como 4 h
después de la exposición a las raíces del hospedador o exudados de la raíz del hospedador, con la
hinchazón de la punta de la raíz, una proliferación de pelos epidérmicos cerca de la punta y una
proliferación de células corticales subyacentes dentro de las 24 h (Bandaranayake et al., 2010;
Bandaranayake y Yoder, 2013; Jamison y Yoder, 2001). Los pelos haustoriales son
morfológicamente similares a los pelos radiculares y permiten la adhesión a las raíces
hospedantes (Baird y Riopel, 1985).
4.2 Orobanchaceae obligada

Striga sp., que son plantas hemiparasitarias obligadas, también desarrollan pelos
haustoriales, pero en este caso se localizan en el término del ápice radicular. En estas
especies, la ontología del haustorio comienza a las 6 h después de la exposición a las raíces
del huésped o la raíz del huésped.mimoléculas derivadas, con la hinchazón radial de la
meristemo cuya actividad normal se ve así alterada. Las células distales del
meristemo luego se agrandan para producir una gran punta de raíz bulbosa de la
que emergerán los pelos haustoriales (O'Malley y Lynn, 2000). La incorporación
ción de H3-La timidina en el ADN recién replicado cae drásticamente en una hora, lo que
muestra que la hinchazón observada es principalmente el resultado de una redirección
ción de la expansión celular en lugar de la división celular (Keyes, O'Malley, Kim y
Lynn, 2000). Veintidós horas después de la inducción, los pelos haustoriales se han
extendido y el desarrollo del haustorio temprano (órgano competente para la unión)
está completo (O'Malley y Lynn, 2000). En plantas holoparásitas obligadas, como los
miembros de la familia de las escobas (Orobanche y Phelipanche
géneros), la ontología del haustorio también comienza en el ápice de la raíz con el cese de
la elongación de la radícula y la hinchazón de la punta de la radícula, lo que indica una
redirección similar de la extensión celular de longitudinal a radial. Sin embargo, en estas
plantas, las células epidérmicas se diferencian para formar extensiones cortas con forma
de protuberancia en lugar de pelos haustoriales en el vértice de la punta de la raíz. Estas
estructuras se describen como papilas que sirven como órganos de anclaje, ya que están
cubiertas con secreción de carbohidratos que sirven para unir el haustorio a la raíz del
huésped (Joel y Losner-Goshen, 1994).
4.3 Factores inductores de haustorio o cómo el anfitrión desencadena la

formación de haustorio
La formación temprana de haustorios es un paso crucial en el mecanismo parasitario y se
desencadena después de la estimulación química o mecánica. Aunque se pensaba que
algunos parásitos, como las colza de escoba, formaban haustorios espontáneamente o
solo por estimulación mecánica a través del contacto con la raíz del huésped, la capacidad
de monitorear la formación de haustorios in vitro permitió identificarficatión de factores
derivados del huésped que muestran actividad inductora de haustorio. El fraccionamiento
bioquímico de los exudados del huésped permitió la identificatión de los denominados
factores inductores de haustorio (HIF), que pertenecen principalmente a la familia de los
ácidos fenólicos. La xenognosina A y B identified en extractos de
Astralagus están flavonoides que desencadenan la formación de haustorio en A. purpurea,
y la 2,6 dimetoxi-1,4-benzoquinona (DMBQ) aislada de Sorgo
raíces es eficaz para ambos T. versicolor y S. hermonthica formación de haustorio
Chang y Lynn, 1986; Lynn y col., 1981) (Figura 4). El DMBQ es un producto común de
la biosíntesis y degradación de la lignina liberado por las células huésped tras la
actividad de la peroxidasa del huésped desencadenada por la producción de peróxido
de hidrógeno en la punta deStriga radículaKeyes y col., 2000). Así, este modelo
explica cómo el parásito es capaz de extraer HIF y desarrollar un haustorio al entrar
en contacto con la raíz huésped (Keyes et al., 2007) (Figura 5). Curiosamente exógeno
HO O O
OH
HO OCH3 OH
O H3CO OCH3
OCH3
O
Xenognosina A Xenognosina B DMBQ

Figura 4 Estructura química de los factores inductores del haustorio.
También se demostró que el tratamiento con fitohormonas como el ácido indol-3-

acético (IAA) desencadena la formación de pelo haustorial en T. versicolor pero con
diferencias en el grado y tamaño de la hinchazón y por la ubicación precisa y
sincrónica de los pelos haustoriales con respecto a la punta de la raíz (Tomilov,
Tomilova, Abdallah y Yoder, 2005). No obstante, se demostró que un tratamiento con
IAA mejora la formación de pelo haustorial enT. versicolor cuando se aplicaron bajas
concentraciones de DMBQ, y un estudio de Ishida y col. (2016)mostró que el gen de
biosíntesis de auxina YUCC3 que codifica una Flavin monooxigenasa se incrementó
en las células del ápice del haustorio y los pelos haustoriales de la planta
hemiparasitaria facultativa Phtheirospermum japonicum. Además, la sobreexpresión
de YUCC3 en P. japonicum las raíces desencadenaron la formación de haustorios
y se demostró que los niveles de IAA aumentan en las células de el segmento de la raíz
Superficie de la raíz del huésped
Host peroxydasas
O DMBQ
Pared de la célula huésped + H2O2

H CO OCH
Parásito quinona oxidoreductasa
H2O2
Forma de semi quinona DMBQ
.
O
Raíz de parásito Raíz de parásito

H CO OCH
con haustorio
OH
Figura 5 Formación de haustorios en plantas hemiparasitarias radiculares.

que contiene el sitio de formación de haustorio después del tratamiento con DMBQ (Ishida
et al., 2016). Tomados en conjunto, estos resultados sugieren que las rutas reguladoras y
biosintéticas de auxinas pueden ser reclutadas en el parásito durante la formación
temprana del haustorio. Curiosamente, aunque ninguno de los HIF derivados de
hospedadores conocidos ha demostrado ser eficaz en las plantas holoparásitas
O. cumana, P. aegyptiaca y P. ramosa (escobas), y ninguna especificaciónfic HIF ha
sido identified todavía, reciente fiLos hallazgos mostraron que los tratamientos
exógenos con las micotoxinas esfaeropsidonas desencadenan la formación temprana
de haustorios en O. cumana y Orobanche crenataFernandez-Aparicio et al., 2016).
Estas moléculas no están relacionadas en estructura con DMBQ, lo que sugiere que
otros receptores y vías de señalización pueden ser necesarios para la formación
temprana de haustorios en colza.
El reconocimiento DMBQ implica un modificatión del potencial redox, en el
que se forman intermedios de semiquinona como transiciones entre los estados
quinona y fenólico de DMBQ para desencadenar una vía de transducción de
señales sensible a redox (Keyes y col., 2000) (Figura 5). Este ciclo redox requiere
la actividad de quinona oxidorreductasas (EC 1.6.5) y dos genes que codifican
quinona oxidorreductasa (TvQR1 y TvQR2) que curiosamente demostraron estar
transcripcionalmente reguladas al alza en T. versicolor raíces en respuesta a
DMBQ (Bandaranayake et al., 2010). TvQR1 se regula al alza al entrar en
contacto con la raíz del host y cuando Triphysaria Las raíces se transformaron
con construcciones inhibitorias de ARNi dirigidas TvQR1, el número de
haustorios se redujo en estas raíces, lo que sugiere que TvQR1 es uno de los
actores de la vía de señalización del haustorio dependiente de DMBQ (
Bandaranayake et al., 2010; Matvienko, Torres y Yoder, 2001).
5. COMUNICACIONES ANFITRIÓN-PARÁSITO DURANTE Y DESPUÉS

DE LA FORMACIÓN DEL HAUSTORIO
En planta compatiblemiinteracciones del parásito, las células haustoriales llegan al

huésped's tejidos vasculares y se asocian con ellos para la captación de agua, nutrientes,
reguladores del crecimiento y macromoléculas (proteínas, ácidos nucleicos.). Varias estrategias de
alimentación pueden ocurrir simultáneamente en plantas parásitas (Hibberd y Jeschke, 2001). El
mecanismo principal consiste en una captación de solutos desde el apoplasto del hospedador
hacia las células parenquimatosas haustoriales e implica necesariamente portadores de
membrana selectivos. Además, solo después del contacto con el hospedador, las células corticales
haustoriales se diferencian en células de xilema opuestas a los vasos del xilema del hospedador, y
luego forman la estructura haustorial habitual llamada puente del xilema (Heide-Jorgensen y
Kuijt, 1995). La implicación de las señales del anfitrión en este
se asume el evento pero aún necesita aclaraciónficatiónTomilov y col., 2005). Como tal, el
genPrSus1 está implicado en la maduración del elemento xilema en la planta parásita
P. ramosa y se ha demostrado el control de su expresión por auxina derivada del huésped (
Péron et al., 2012). Se han observado conexiones directas entre las células del xilema del
huésped y del parásito a través de perforaciones (hoyos) entre especies o tubos
conductores abiertos (ósculos) en el huésped.miinteracciones de hemiparasitos, lo que
provoca una expoliación intensiva y no selectiva de agua y nutrientes (minerales y
compuestos orgánicos en menor medida) del hospedador, gracias a la capacidad de las
plantas hemiparasitarias de mantener un potencial hídrico más negativo que los
hospedadores, que se genera por niveles altos e incontrolados tasas de transpiraciónJiang,
Jeschke y Hartung, 2003). Del mismo modo, las conexiones simplásticas a lo largo de
interspecific plasmodesmos entre células parenquimatosas haustoriales y células huésped
en Cuscuta o entre elementos del floema del huésped y del parásito en Orobanche y
Phelipanche, corresponden a una estrategia fundamental de desarrollo en plantas
holoparásitas. La apertura y el funcionamiento de estos plasmodesmos en particular se
han evidenciado gracias a experimentos de translocación con compuestos marcados,
colorantes móviles del floema y virus (Birschwilks, Haupt, Hofius y Neumann, 2006; Gaudin
et al., 2014; Haupt, Oparka, Sauer y Neumann, 2001). A pesar de esta continuidad del
floema simplástico que resulta en transferencias de nutrientes no selectivas del huésped al
parásito, transferencias apoplásticas selectivas simultáneas dentro del haustorio a través
de specific no se pueden descartar transportadores de membrana. De hecho, genes
específicosfiinducida durante la formación de haustorios en Cuscuta incluyen genes
relacionados con los modifirespuesta de cationes, patógenos o estrés y transporte de
nutrientes (Ranjan et al., 2014). Además, la estrategia de descarga de floema en la planta
parásita también debe considerarse como un paso regulador de las transferencias de
nutrientes derivadas del hospedador. De hecho, por ejemplo en elBrassica napusmi
P. ramosa interacción, la vía apoplástica para la descarga del floema domina en la planta
parásita, mientras que los elementos del floema del huésped y del parásito están
interconectados simplásticamente en el haustorio (Péron T., comunicación personal). Por lo
tanto, aguas abajo del haustorio, specific transportadores de membrana, en particular
transportadores de sacarosa (SUT) y SWEET (Chen, 2014) debe estar implícito en la
descarga del floema de nutrientes derivados del hospedador en los órganos sumideros de
la planta parásita.
Algunas macromoléculas, incluidas proteínas y ácidos nucleicos, también se trasladan
a través del haustorio (Aly et al., 2011) y luego corresponden a los reguladores potenciales
de la defensa e inmunidad del huésped y la evolución del parásito. EnOrobanche, xilema-
móvil flSe utilizaron dextranos marcados con colorante fluorescente para demostrar el
movimiento bidireccional de las macromoléculas debido al xilema.
continuidad. De manera similar, la posibilidad de una transferencia directa de

proteínas a través de los plasmodesmos del floema se ha evidenciado enOrobanche y
Cuscuta usando (verde flproteína fluorescente) Plantas hospedantes productoras de
GFP (Aly et al., 2011; Haupt y col., 2001; Smith, Mescher y De Moraes, 2013). Los
estudios que demuestran que las proteínas transferidas funcionan en el huésped
receptor o en el parásito son raros. Sin embargo, los experimentos enCuscuta
parasitar la soja transgénica que produce una enzima desintoxicante del glufosinato
demostrar que esta proteína se transfiere a la planta parásita y luego da tolerancia a
los herbicidas a CuscutaJiang, Qu, Li y Doohan, 2013). Análisis transcriptómicos en
Cuscuta subrayan también las transferencias bidireccionales y selectivas de varios
miles de ARNm de diferentes plantas hospedantes, cuya cantidad e identidad varían
según la planta hospedante (G. Kim y col., 2014; Kim y Westwood, 2015). Las
transferencias de ARNm deben ocurrir a través de plasmodesmos entre el
parénquima del hospedador y las hifas de búsqueda deCuscutaDavid-Schwartz, Runo,
Townsley, Machuka y Sinha, 2008; LeBlanc, Kim, Patel, Stromberg y Westwood, 2013).
Actualmente falta evidencia de que los ARNm transferidos se traduzcan en proteínas
o se procesen para silenciar señales en la planta receptora. Curiosamente, las plantas
hospedadoras transformadas genéticamente para producir moléculas de ARN
silenciador (ARNip) pueden afectar la expresión génica dirigida en parásitos que
muestran diferentes estrategias de alimentación, comoTrifisaria como alimentador
de xilemaBandaranayake et al., 2012; Bandaranayake y Yoder, 2013; Tomilov,
Tomilova, Wroblewski, Michelmore y Yoder, 2008) y Cuscuta o
Phelipanche como alimentadores de floemaAlakonya y col., 2012; Aly et al., 2012, 2014).
Esto plantea otra pregunta interesante sobre las posibles vías de pequeños movimientos
de ARN dentro del haustorio y sobre su significado.ficance en anfitriónmicomunicaciones
de parásitos. En la práctica, las estrategias basadas en ARN de silenciamiento de genes
dirigidas contra genes de parásitos vitales son prometedoras para la ingeniería de
resistencia en plantas huésped contra parásitos que se alimentan de ARNip.
AnfitriónmiLas comunicaciones de parásitos incluyen también transferencias
directas de ADN de un huésped a otro, gracias al haustorio que establece conexiones
directas. Entonces, las plantas parásitas son excelentes ejemplos para estudiar la
transferencia horizontal de genes (HGT) en plantas (Davis y Xi, 2015; Yoshida,
Maruyama, Nozaki y Shirasu, 2010). De hecho, se han observado HGT que involucran
principalmente ADN mitocondrial y genes nucleares en menor grado en 10 de los 11
linajes parásitos hasta la fecha, revelando que tales HGT corresponden a eventos
evolutivos frecuentes en plantas parásitas. Por ejemplo, HGT afecta hasta al 41% de
los genes mitocondriales en RafflesiaceaeXi et al., 2013), y algunos de los transgenes
mantienen sintencia con sus anfitriones, lo que sugiere que los genes nativos fueron
desplazados mediante recombinación homóloga. Sobre los mecanismos
involucrados en HGT, los vectores están en discusión (hongos, bacterias, virus,

transposones). La captación directa de ADN en lugar de ARNm generalmente se
informa en plantas parásitas, como lo respalda la presencia de intrones y la inclusión
de citosina en sitios de edición de ARN de uracilo en transgenes mitocondriales. Otra
cuestión de comprensión se refiere a la funcionalidad de los transgenes en plantas
parásitas. Si bien la mayoría de los ADN mitocondriales adquiridos son intrones o
pseudogenes en plantas parásitas receptoras, algunos transgenes nucleares que
representan una amplia gama de funciones celulares se transcriben activamente en
sus parásitos receptores (Xi y col., 2012; Zhang y col., 2013). Las presuntas ventajas
evolutivas clave de estos transgenes funcionales en plantas parásitas todavía
necesitan aclaraciónficatión.
6. RESPUESTA DEL ANFITRIÓN A LA INFESTACIÓN DE

PLANTAS PARASITARIAS (BROOMRAPE)
En este tipo de interacción entre dos plantas, una siendo patógena y la

otra atacada, una despliega una estrategia para invadir y la otra para
defenderse. Como se observa en muchas interacciones patógeno / planta, se
produce un complejo diálogo molecular entre ambos protagonistas. En el
Arabidopsis / P. ramosapatosistema, este diálogo comienza tan pronto como el fi
Primera o segunda hora de contacto entre las semillas de uva germinadas y las
raíces hospedantes. En efecto,Arabidopsis Se demostró que responde al ataque
del parásito provocando mecanismos de defensa en una etapa temprana del
parasitismo antes de P. ramosa se ha adherido completamente a las raíces del
huésped, lo que sugiere la participación de moléculas de señalización aún
desconocidas (Vieira Dos Santos, Letousey, Delavault y Thalouarn, 2003). A lo
largo de la interacción, en respuesta a agresiones físicas, mecánicas, químicas
y / o enzimáticas realizadas por el parásito, el huésped se defiende activando
vías de señalización que involucran a las fitohormonas ácido jasmónico (JA),
ácido salicílico (SA) y etileno (ET). La naturaleza y la intensidad de estos
mecanismos de defensa dependen de la especie huésped y la especie del
parásito. Por ejemplo,P. ramosa induce las vías de señalización JA y ET en
Arabidopsis, mientras que la respuesta mediada por SA no se activa (Vieira Dos
Santos, Delavault, Letousey y Thalouarn, 2003). En contraste, el solflower exhibe una
regulación positiva de los genes sensibles a SA en O. cumana infección (Letousey et
al., 2007). Los estudios basados en los grados de resistencia observados, junto con
observaciones histológicas y análisis de genes relacionados con la defensa, han
demostrado la existencia de varios mecanismos de resistencia cuya naturaleza aún se
desconoce en gran medida. Respuestas defensivas como físicas o químicas.
Las barreras que previenen la intrusión y el desarrollo del parásito se pueden activar
en tres etapas diferentes del parásito.miinteracción con el anfitrión: preinserción de
la radícula, etapa prehaustorial o etapa poshaustoria (Pérez-de-Luque et al., 2009). De
hecho, los primeros mecanismos de resistencia son parte de la defensa basal que se
desencadena durante la fase de preunión e incluyen una baja inducción de la
germinación de las semillas por las raíces del hospedador (Labrousse, Arnaud,
Serieys, Bervillé y Thalouarn, 2001), sino también la exudación de inhibidores de la
~o,
germinación y / o fitoalexinas (compuestos de naturaleza fenólica) (Echevarría-Zomen
Pérez-de-Luque, Jorrín y Maldonado, 2006; Serghini, Pérez de Luque, Castejon-Munoz,
GarciaTorres y Jorrin, 2001). Posteriormente, los mecanismos de resistencia
prehaustoriales tienen lugar desde elfiprimer contacto del parásito con la raíz del
huésped hasta el establecimiento de conexiones vasculares a través del desarrollo de
haustorios (Pérez-de-Luque et al., 2009). Esto incluye la formación de una capa de
encapsulación y refuerzo de la pared celular, a través de la acumulación de lignina y
suberina, entrecruzamiento de proteínas o depósitos de calosa (Echevarría-Zomen
~o et al. 2006; Letousey et al., 2007). Poshaustorial
la resistencia se expresa una vez que el parásito ha desarrollado conexiones vasculares con
el huésped. Esto conduce principalmente a la necrosis del parásito debido a la oclusión del
vaso del huésped por mucílago o la producción del huésped de unidentified productos
degradados por el huésped o la producción de compuestos tóxicos, como se observa en el
solflowerLabrousse y col., 2001; Letousey et al., 2007; de Zelicourt et al., 2007). En este
último caso, se demostró que las raíces de un sol resistenteflEl genotipo inferior (LR1)
exhibió una fuerte inducción de la HaDef1 gen que codifica una pequeña proteína de
defensa (Letousey et al., 2007). Se ha sugerido que el producto génico correspondiente,
una defensina, puede ser el compuesto tóxico que conduce a la necrosis del parásito (de
Zelicourt et al., 2007).
7. CONCLUSIONES
El mundo de las plantas parásitas es muy diverso y representa una rica fuente de
modelos que pueden ser de interés para comprender cómo las plantas se comunican con
otras plantas y evolucionan juntas. A lo largo de los años, una gran cantidad de estudios
destacó la naturaleza química de ciertas moléculas involucradas en la comunicación entre
los parásitos y sus huéspedes, especialmente en el caso de las plantas parásitas de las
raíces. Ya sea para la germinación de semillas, el desarrollo de haustorios o la respuesta
del huésped, se debe enfatizar la diversidad de las moléculas involucradas. Sin embargo, la
mayoría de los experimentos que se llevaron a cabo para el descubrimiento de estas
señales se han llevado a cabo en artificiales en las que, lamentablemente, nunca se ha
tenido en cuenta el impacto de la rizosfera.
cuenta. Sin embargo, es innegable que la comunidad microbiana de esta parte

del suelo debe ser un actor importante en la comunicación entre las plantas
asociadas. En el futuro, se debe poner más énfasis en el papel de la rizosfera en
el establecimiento de la planta.miinteracciones parasitarias, especialmente si se
demuestra que las comunidades microbianas son buenos objetivos parafic y effi
métodos de control cient.
REFERENCIAS
Abbes, Z., Kharrat, M., Delavault, P., Chaïbi, W. y Simier, P. (2009). Nitrógeno y carbono
relaciones entre la maleza parásita Orobanche foetida y líneas de habas susceptibles y
tolerantes. Fisiología y bioquímica vegetal, 47, 153mi159.
Abe, S., Sado, A., Tanaka, K., Kisugi, T., Asami, K., Ota, S.,...Nomura, T. (2014). Carlac-
tono se convierte en ácido carlactonoico por MAX1 en Arabidopsis y su éster metílico puede
interactuar directamente con AtD14 in vitro. Actas de la Academia Nacional de Ciencias de los
Estados Unidos de América, 111, 18084mi18089.
Akiyama, K., Matsuzaki, K. y Hayashi, H. (2005). Los sesquiterpenos de las plantas inducen hifas
ramificación en hongos micorrízicos arbusculares. Naturaleza, 435, 824mi827.
Alakonya, A., Kumar, R., Koenig, D., Kimura, S., Townsley, B., Runo, S.,...Sinha, N.
(2012). Interspecific Interferencia de ARN de disrupciones similares a SHOOT MERISTEMLESS
Cuscuta pentagona parasitismo vegetal. La célula vegetal, 24 (7), 3153mi3166.
Al-Babili, S. y Bouwmeester, HJ (2015). Strigolactonas, una nueva planta derivada de carotenoides
hormona. Revisión anual de biología vegetal, 66, 161mi186.
Albrecht, H., Yoder, J. y Phillips, D. (1999). Los flavonoides promueven la formación de haustorios en el
parásito de la raíz Triphysaria versicolor. Fisiología vegetal, 119,585mi592.
Alder, A., Jamil, M., Marzorati, M., Bruno, M., Vermathen, M., Bigler, P.,...Al-Babili, S.
(2012). El camino del betacaroteno a la carlactona, una hormona vegetal similar a la estrigolactona.
Ciencia, 335, 1348mi1351.
Aly, R., Cholakh, H., Joel, DM, Leibman, D., Steinitz, B., Zelcer, A.,...Gal-On, A.
(2012). Silenciamiento genético de la manosa 6-fosfato reductasa en la maleza parásitaOrobanche
aegyptiaca a través de la producción de secuencias de ARNdc homólogas en la planta huésped.
Revista de biotecnología vegetal, 7 (6), 487mi498.
Aly, R., Dubey, NK, Yahyaa, M., Abu-Nassar, J. e Ibdah, M. (2014). Silenciamiento genético de
CCD7 y CCD8 en Phelipanche aegyptiaca por el sistema del virus del cascabel del tabaco retrasó el desarrollo
del parásito en el huésped. Señalización y comportamientos de plantas, 9 (8), e29376.
Aly R., Hamamouch, N., Abu-Nassar, J., Wolf, S., Joel, DM,
Eizenberg, H.,...Westwood, JH (2011). Movimiento de proteínas y macromoléculas entre las plantas
hospedadoras y la maleza parásita.Phelipanche aegyptiaca Pers. Informe de células vegetales,
30, 2233mi2241.
Arite, T., Iwata, H., Ohshima, K., Maekawa, M., Nakajima, M., Kojima, M.,...Kyozuka, J.
(2007). DWARF10, un ortólogo RMS1 / MAX4 / DAD1, controla el crecimiento de yemas laterales en el
arroz.The Plant Journal, 51, 1019mi1029.
Auger, B., Pouvreau, J.-B., Pouponneau, K., Yoneyama, K., Montiel, G., Le
Bizec, B.,...Simier, P. (2012). Estimulantes de la germinación dePhelipanche ramosa en la
rizosfera de Brassica napus se derivan de la vía de los glucosinolatos. Interacciones
moleculares planta-microbio, 25, 993mi1004.
Baird, WV y Riopel, JL (1983). Estudios experimentales de la unión del parásito.
angiosperma Agalinis purpurea a un anfitrión. Protoplasma, 118, 206mi218.
Baird, WV y Riopel, JL (1985). Características superficiales de los pelos radiculares y haustoriales de
scrophulariaceae parasitarias. Gaceta botánica, 146, 63mi69.
Bandaranayake, PCG, Filappova, T., Tomilov, A., Tomilova, NB, Jamison-

McClung, D., Ngo, Q.,...Yoder, JI (2010). Se necesita una quinona oxidorreductasa reductora
de un solo electrón para inducir el desarrollo de haustorio en la planta parásita de la raíz.
Triphysaria. La célula vegetal, 22,1404mi1419.
Bandaranayake, PCG, Tomilov, A., Tomilova, NB, Ngo, QA, Wickett, N.,
dePamphilis, CW y Yoder, JI (2012). LaTvPirin El gen es necesario para el desarrollo de
haustorium en la planta parásita Triphysaria versicolor. Fisiología vegetal, 158 (2),
1046mi1053.
Bandaranayake, PCG y Yoder, JI (2013). Trans-specific silenciamiento génico de acetil-CoA
carboxilasa en una planta parásita de raíces. Interacciones moleculares planta-microbio, 26, 575mi584.
Ben-Hod, G., Losner, D., Joel, DM y Mayer, AM (1993). Pectina metil-esterasa en callos
y germinando semillas de Orobanche aegyptiaca. Fitoquímica, 32,1399mi1402.
Besserer, A., Bécard, G., Jauneau, A., Roux, C. y Séjalon-Delmas, N. (2008). GR24, una sintaxis
análogo tético de las estrigolactonas, estimula la mitosis y el crecimiento del hongo micorrízico
arbuscular Gigaspora rosea aumentando su metabolismo energético. Fisiología de las plantas,
148, 402mi413.
Birschwilks, M., Haupt, S., Hofius, D. y Neumann, S. (2006). Transferencia de floema-móvil
Sustancias de las plantas hospedadoras al holoparásito. Cuscuta sp. Revista de botánica
experimental, 57, 911mi921.
Booker, J., Auldridge, M., Wills, S., McCarty, D., Klee, H. y Leyser, O. (2004). MAX3 /
CCD7 es una dioxigenasa de escisión de carotenoides necesaria para la síntesis de una nueva molécula de
señalización vegetal. Biología actual, 14, 1232mi1238.
Bouwmeester, HJ, Matusova, R., Zhongkui, S. y Beale, MH (2003). Metab secundaria
señalización de olite en el hostmiInteracciones de plantas parasitarias. Opinión actual en biología vegetal, 6,
358mi364.
Bressan, M., Roncato, M.-A., Bellvert, F., Comte, G., Haichar, FZ, Achouak, W. y
Berge, O. (2009). Glucosinolato exógeno producido porArabidopsis thaliana tiene un impacto sobre
los microbios de la rizosfera y las raíces de las plantas. The ISME Journal, 3, 1243mi1257.
Brewer, PB, Yoneyama, K., Filardo, F., Meyers, E., Scaffidi, A., Frickey, T.,...Beveridge, CA
(2016). BRANCHINGOXIDOREDUC- TASE LATERAL actúa en elfietapas finales de la
biosíntesis de estrigolactona en Arabidopsis. Actas de la Academia Nacional de Ciencias
de los Estados Unidos de América, 113,6301mi6306.
Mayordomo, LG (1994). Comunicación química entre la maleza parásita.Striga y su cosecha
anfitrión. Alelopatía, 582, 158mi168.
Cardozo, T. y Pagano, M. (2004). La ubiquitina ligasa de SCF: conocimientos sobre un
máquina. Reseñas de la naturaleza. Biología celular molecular, 5,739mi751.
Castejόn-Muno~z, M., Romero-Muñoz, F. y García-Torres, L. (1991). Orobanche cernua
dispersión de semillas a través del solflower aquenios. Helia, 14 años, 51mi54.
Causier, B., Ashworth, M., Guo, W. y Davies, B. (2012). El interactoma TOPLESS: un
marco para la represión genética en Arabidopsis. Fisiología vegetal, 158,423mi438.
Cavar, S., Zwanenburg, B. y Tarkowski, P. (2014). Estrigolactonas: aparición, estructura,
y actividad biológica en la rizosfera. Reseñas de fitoquímica, 14, 691mi711.
Chang, M. y Lynn, DG (1986). El haustorio y la química del reconocimiento de hospedantes en
angiospermas parasitarias. Revista de Ecología Química, 12, 561mi579.
Chen, L.-Q. (2014). Transportadores de azúcar DULCE para transporte de floema y nutrición de patógenos.
Nuevo fitólogo, 201, 1150mi1155.
Chini, A., Fonseca, S., Fernández, G., Adie, B., Chico, JM, Lorenzo, O.,...Solano, R.
(2007). La familia de represores JAZ es el eslabón perdido en la señalización de jasmonato.Naturaleza,
448, 666mi671.
Conn, CE, Bythell-Douglas, R., Neumann, D., Yoshida, S., Whittington, B.,
Shirasu, K.,...Nelson, DC (2015). La evolución convergente de la percepción de la estrigolactona permitió la
detección del huésped en plantas parásitas.Ciencia, 349, 540mi543.
Cook, CE, Whichard, LP, Turner, B., Wall, ME y Egley, GH (1966). Germinación
de brujaStriga lutea lour.): aislamiento y propiedades de un potente estimulante. Ciencias,
154, 1189mi1190.
David-Schwartz, R., Runo, S., Townsley, B., Machuka, J. y Sinha, N. (2008). Largo-
transporte a distancia de ARNm a través de las células del parénquima y el floema a través del hospedadormi
unión de parásitos en Cuscuta. Nuevo fitólogo, 179,1133mi1141.
Davis, CC y Xi, Z. (2015). Transferencia horizontal de genes en plantas parásitas.Opinión Actual en
Biología Vegetal, 26, 14mi19.
Delaux, P.-M., Xie, X., Yimme, RE, Puech-Pages, V., Dunand, C.,
Lecompte, E.,...Séjalon-Delmas, N. (2012). Origen de las estrigolactonas en el linaje
verde.El nuevo fitólogo, 195, 857mi871.
Dharmasiri, N., Dharmasiri, S. y Estelle, M. (2005). La proteína F-box TIR1 es una auxina
receptor. Naturaleza, 435, 441mi445.
Dill, A., Thomas, SG, Hu, J., Steber, CM y Sun, T. (2004). LaArabidopsis Pro-caja F
tein SLEEPY1 se dirige a los represores de señalización de giberelina para la degradación inducida por
giberelina. La célula vegetal, 16 años, 1392mi1405.
Draie, R., Péron, T., Pouvreau, JB, Véronési, C., Jégou, S., Delavault, P.,...Simier, P.
(2011). Inversiones involucradas en el desarrollo de la planta parásita.Phelipanche ramosa:
caracterización de la isoforma de ácido soluble dominante, PrSAI1. Patología Molecular Vegetal,
12, 638mi652.
Echevarría-Zomen~o, S., Pérez-de-Luque, A., Jorrín, J. y Maldonado, AM (2006). Pre-
resistencia haustorial a la escoba (Orobanche cumana) en el solflowerHelianthus annuus):
estudios citoquímicos. Revista de botánica experimental, 57, 4189mi4200.
Fernandez-Aparicio, M., Masi, M., Maddau, L., Cimmino, A., Evidente, M., Rubiales, D., &
Evidente, A. (2016). Inducción del desarrollo de haustorio por sphaeropsidones en rad- icles
de las malezas parásitasStriga y Orobanche. Estudio de la relación estructura-actividad.
Revista de química agrícola y alimentaria, 64.
Finkelstein, R., Reeves, W., Ariizumi, T. y Steber, C. (2008). Aspectos moleculares de la semilla
inactividad. Revisión anual de biología vegetal, 59, 387mi415.
Gaudin, Z., Cerveau, D., Marnet, N., Bouchereau, A., Delavault, P., Simier, P. y
Poureau, JB (2014). Método robusto para investigar el metabolismo del nitrógeno de aminoácidos
marcados con 15N utilizando AccQ•Etiqueta cromatografía líquida de ultra rendimiento-matriz de
fotodiodos-ionización por electropulverización-espectrometría de masas: aplicación a una
interacción planta-planta parásita. Química analítica, 86 (2), 1138mi1145.
Gimsing, AL, Sørensen, JC, Tovgaard, L., Jørgensen, AMF y Hansen, HCB
(2006). Cinética de degradación de glucosinolatos en suelo.Toxicología y Química Ambiental,
25, 2038mi2044.
Gomez-Roldan, V., Fermas, S., Brewer, PB, Puech-Pages, V., Dun, EA,
Pillot, J.-P., ...Rochange, F. (2008). Inhibición de la ramificación de brotes por
estrigolactona.Naturaleza, 455, 189mi194.
Hamiaux, C., Drummond, RSM, Janssen, BJ, Ledger, SE, Cooney, JM,
Newcomb, RD y Snowden, KC (2012). DAD2 es una / b hidrolasa que probablemente esté
involucrada en la percepción de la hormona ramificadora de la planta, la estrigolactona.
Biología actual, 22, 2032mi2036.
Haupt, S., Oparka, KJ, Sauer, N. y Neumann, S. (2001). Tráfico macromolecularficking be-
interpolación Nicotiana tabacum y el holoparásito Cuscuta reflexa. Journal of Experimental Bot- any,
152,173mi177.
H1eide-Jorgensen, HS y Kuijt, J. (1995). El haustorio del parásito de la raíz.Triphysaria
(Scrophulariaceae), con especial referencia a la ultraestructura del puente del xilema. Revista estadounidense
de botánica, 82, 782mi797.
Hibberd, JM y Jeschke, WD (2001). Sustancia disolutaflux en plantas parásitas. Diario de Experi-
botánica mental, 52, 2043mi2049.
Ishida, M., Hara, M., Fukino, N., Kakizaki, T. y Morimitsu, Y. (2014). Meta del glucosinolato
bolismo, funcionalidad y mejoramiento para la mejora de las hortalizas Brassicaceae.
Ciencia de la cría, 64 años, 48mi59.
Ishida, JK, Wakatake, T., Yoshida, S., Takebayashi, Y., Kasahara, H.,
Wafula, E.,...Shirasu, K. (2016). La biosíntesis de auxina local mediada por una
monooxigenasa de flavina de YUCCA regula el desarrollo de haustorios en la planta parásita
Phtheir- ospermum japonicum. La célula vegetal, 28.
Ishikawa, S., Maekawa, M., Arite, T., Onishi, K., Takamure, I. y Kyozuka, J. (2005). Suprimir
sión de la actividad de las yemas de los macollos en el macollamiento de mutantes enanos de arroz. Fisiología vegetal y celular, 46 años, 79mi86.
Jamison, DS y Yoder, JI (2001). Variación hereditaria en el haustorio inducido por quinonas

desarrollo en la planta parásita Triphysaria. Fisiología vegetal, 125,1870mi1879.
Jiang, F., Jeschke, WD y Hartung, W. (2003). AguaflFlujos en la asociación parasitaria Rhi-
nanthus menor-Hordeum vulgare. Revista de botánica experimental, 54,1985mi1993.
Jiang, L., Liu, X., Xiong, G., Liu, H., Chen, F., Wang, L.,...Li, J. (2013). DWARF 53 actúa como represor de la
señalización de estrigolactona en el arroz.Naturaleza, 504, 401mi405.
Jiang, L., Qu, F., Li, Z. y Doohan, D. (2013). Tráfico de proteínas entre especiesficking dota
esquivarCuscuta pentagona) con un anfitrión específicofic rasgo tolerante a herbicidas. Nuevo fitólogo,
198, 1017mi1022.
Joel, DM, Chaudhuri, SK, Plakhine, D., Ziadna, H. y Steffens, JC (2011). Deshidro
costus lactona se exuda del solflCultiva las raíces y estimula la germinación del parásito de la
raíz. Orobanche cumana. Fitoquímica, 72,624mi634.
Joel, DM, Hershenhorn, J., Eizenberg, H., Aly, R., Ejeta, G., Rich, PJ,...Rubiales, D.
(2007). Biología y manejo de parásitos de raíces de malezas.Reseñas de horticultura, 33,
267mi349.
Joel, DM y Losner-Goshen, D. (1994). El órgano de unión de las angiospermas parasitarias.
Orobanche cumaná y O. aegyptiaca y su desarrollo. Revista canadiense de botánica, 72,
564mi574.
Johnson, AW, Gowada, G., Hassanali, A., Knox, J., Monaco, S., Razavi, Z. y
Rosebery, G. (1981). La preparación de análogos sintéticos de strigol.Revista de la Sociedad
Química, Transacciones Perkin, 1, 1734mi1743.
Johnson, AW, Rosebery, G. y Parker, C. (1976). Un enfoque novedoso paraStriga y Orobanche
control mediante estimulantes sintéticos de la germinación. Weed Research, 16 años, 223mi227.
Kagiyama, M., Hirano, Y., Mori, T., Kim, S.-Y., Kyozuka, J., Seto, Y.,...Hakoshima, T.
(2013). Estructuras de D14 y D14L en las vías de señalización de strigolactone y karrikin.
Genes to Cells, 18, 147mi160.
Keyes, WJ, O'Malley, RC, Kim, D. y Lynn, DG (2000). Señalización de organogénesis en
angiospermas parasitarias: generación, percepción y respuesta de xenognosinas. Revista de regulación del
crecimiento vegetal, 19, 217mi231.
Keyes, WJ, Palmer, AG, Erbil, WK, Taylor, JV, Apkarian, RP, Weeks, ER y
Lynn, DG (2007). Semagenesis y angiosperma parasitariaStriga asiática. The Plant
Journal, 51,707mi716.
Kim, G., LeBlanc, ML, Wafula, EK, de Pamphilis, CW y Westwood, JH (2014).
Intercambio de ARNm a escala genómica entre una planta parásita y sus huéspedes. Ciencia, 345 (
6198), 808mi811.
Kim, G. y Westwood, JH (2015). Intercambio de macromoléculas enCuscutami planta huésped
interacciones. Opinión actual en biología vegetal, 26, 20mi25.
Kim, HI, Kisugi, T., Khetkam, P., Xie, X., Yoneyama, K., Uchida, K.,...Yoneyama, K.
(2014). Avenaol, estimulante de la germinación para raíz plantas parásitas de Avena strigosa.
Fitoquímica, 103, 85mi88.
Kretzschmar, T., Kohlen, W., Sasse, J., Borghi, L., Schlegel, M.,
Licenciado, JB,...Martinoia, E. (2012). APetunia La proteína ABC controla la ramificación y la
señalización simbiótica dependiente del tono estrigolacético. Naturaleza, 483, 341mi344.
Kuijt, J. (1969). La biología de los parásitos. flplantas owering. Berkeley, CA: Universidad de California
Prensa.
Labrousse, P., Arnaud, M.-C., Serieys, H., Bervillé, A. y Thalouarn, P. (2001). Varios
los mecanismos están involucrados en la resistencia de Helianthus a Orobanche cumaná Wallr. Anales de
botánica, 88, 859mi868.
LeBlanc, M., Kim, G., Patel, B., Stromberg, V. y Westwood, JH (2013). Quantificatión de
tomate y Arabidopsis tráfico de ARN móvilesficking en la planta parásita Cuscuta
pentagona. Nuevo fitólogo, 200,1225mi1233.
Lechat, M.-M., Brun, G., Montiel, G., Véronési, C., Simier, P., Thoiron, S.,...Delavault, P.
(2015). La respuesta de la semilla a la estrigolactona está controlada por la metilación del ADN independiente
del ácido abscísico en la planta parásita de la raíz obligada,Phelipanche ramosa L. Pomel. Revista de botánica
experimental, 66, 3129mi3140.
Lechat, M.-M., Pouvreau, J.-B., Péron, T., Gauthier, M., Montiel, G.,
Véronési, C.,...Delavault, P. (2012). PrCYP707A1, un gen catabólico ABA, es un componente
clave de Phelipanche ramosa germinación de semillas en respuesta al análogo de
estrigolactona GR24. Revista de botánica experimental, 63, 5311mi5322.
Letousey, P., De Zelicourt, A., Vieira Dos Santos, C., Thoiron, S., Monteau, F.,
Simier, P.,...Delavault, P. (2007). Análisis molecular del solflOporar mecanismos de resistencia
a Orobanche cumana. Fitopatología, 56,536mi546.
Linke, KH, Sauerborn, J. y Saxena, M. C. (1989). Orobanchefiguía de campo. Hohenheim,
Alemania: Universidad de
Hohenheim. Liu, Q., Zhang, Y., Matusova, R., Charnikhowa, T., Amini, M.,
Jamil, M.,...Bouwmeester, HJ (2014). Striga hermonthica MAX2 restaura la ramificación
pero no la muy baja fluencia respuesta en el Arabidopsis thaliana max2 mutante. El
nuevo fitólogo, 202, 531mi541.
Losner-Goshen, D., Portnoy, VH, Mayer, AM y Joel, DM (1998). Actividad pectolítica
por el haustorio de la planta parásita Orobanche L. (Orobanchaceae) en raíces hospedantes.
Anales de botánica, 81, 319mi326.
Lynn, DG, Steffens, JC, Kamut, VS, Graden, DW, Shabanowitz, J. y Riopel, JL
(1981). Aislamiento y caracterización de lafiprimera sustancia de reconocimiento del huésped para las angiospermas
parasitarias. Revista de la Sociedad Química Estadounidense, 103, 1868mi1870.
Matusova, R., Rani, K., Verstppen, FWA, Franssen, MCR, Beale, MH y
Bouwmeester, HJ (2005). Los estimulantes de la germinación de la estrigolactona del parásito
vegetalStriga y Orobanche spp. se derivan de la vía de los carotenoides.Fisiología vegetal,
139, 920mi934.
Matvienko, M., Torres, MJ y Yoder, JI (2001). Respuestas transcripcionales en el
planta hemiparasitaria Triphysaria versicolor a las señales de la planta huésped. Fisiología vegetal, 127,
272mi282.
Mitsumasu, K., Seto, Y. y Yoshida, S. (2015). Interacciones apoplásticas entre plantas y
intrusos de raíces de plantas. Frontiers in Plant Science, 6, 617.
Nambara, E. y Marion-Poll, A. (2005). Biosíntesis y catabolismo del ácido abscísico.Anual
Revista de biología vegetal, 56, 165mi185.
Napoli, CA, Beveridge, CA y Snowden, KC (1999). Reevaluar conceptos de apical
dominancia y control del crecimiento de yemas axilares. Temas actuales en biología del
desarrollo, 44, 127mi169.
Nelson, DC, Flematti, GR, Ghisalberti, EL, Dixon, KW y Smith, SM (2012).
Regulación de la germinación de semillas y el crecimiento de plántulas por señales químicas de vegetación
en llamas. Revisión anual de biología vegetal, 63, 107mi130.
Nelson, DC, Riseborough, J.-A., Flematti, GR, Stevens, J., Ghisalberti, EL,
Dixon, KW y Smith, SM (2009). Karrikins descubiertos en gatillo de humoArabidopsis
germinación de semillas por un mecanismo que requiere síntesis de ácido giberélico y luz. Fisiología
vegetal, 149, 863mi873.
Nelson, DC, Scaffidi, A., Dun, EA, Waters, MT, Flematti, GR, Dixon, KW,...Smith, SM (2011). La
proteína F-box MAX2 tiene funciones duales en la señalización de karrikin y
strigolactone enArabidopsis thaliana. Actas de la Academia Nacional de Ciencias de los
Estados Unidos de América, 108,8897mi8902.
O'Malley, RC y Lynn, DG (2000). Regulación del mensaje de expansina en angiopatías parasitarias
espermatozoides: marcando el tiempo en el desarrollo. La célula vegetal, 12, 1455mi1465.
Pageau, K., Simier, P., Robins, R., Naulet, N. y Fer, A. (1998). Dependencia del carbono del
hemiparasita Striga hermonthica en Sorgo bicolor determinado por isotópicos de carbono y gas
análisis de intercambio. Revista australiana de fisiología vegetal, 25, 695mi700.
Parker, C. (2009). Observaciones sobre el estado actual deOrobanche y Striga problemas
Mundial. Ciencia del manejo de plagas, 65, 453mi459.
Pérez-de-Luque, A., Fondevilla, S., Pérez-Vich, B., Aly, R., Thoiron, S.,
Simier, P.,...Delavault, P. (2009). ComprensiónOrobanche y Phelipanchemiinteracciones entre plantas
hospedantes y desarrollo de resistencia. Weed Research, 49, 8mi22.
Péron, T., Véronési, C., Mortreau, E., Pouvreau, JB, Thoiron, S., Leduc, N.,...Simier, P.
(2012). Papel de la codificación de la sacarosa sintasaPrSus1 gen en el desarrollo de la planta
parásita Phelipanche ramosa L. (Pomel). Interacciones moleculares planta-microbio, 25,
402mi411.
Pouvreau, J.-B., Gaudin, Z., Auger, B., Lechat, M.-M., Gauthier, M., Delavault, P. y
Simier, P. (2013). Un ensayo de germinación de semillas de alto rendimiento para plantas parásitas de raíces.
Métodos de planta, 9, 32.
Proust, H., Hoffmann, B., Xie, X., Yoneyama, K., Schaefer, D., Yoneyama, K.,...Rameau, C.
(2011). Las estrigolactonas regulan la ramificación del protonema y actúan como una señal similar a la detección de
quórum en el musgo.Physcomitrella patens. Desarrollo, 138,1531mi1539.
Ranjan, A., Ichihashi, Y., Farhi, M., Zumstein, K., Townsley, B., David-Schwartz, R. y
Sinha, NR (2014). Montaje de novo y caracterización del transcriptoma de la maleza parásita
dodder identifies genes asociados con el parasitismo de las plantas. Fisiología vegetal, 166,
1186mi1199.
Riopel, JL y Timko, MP (1995). Iniciación y diferenciación haustoriales. EnParásito
plantaspágs. 39mi79). Nueva York: Chapman & Hall: JD Graves.
Ruyter-Spira, C., Al-Babili, S., van der Krol, S. y Bouwmeester, H. (2013). La biología de
estrigolactonas. Trends in Plant Science, 18, 72mi83.
Ryu, H., Cho, H., Bae, W. y Hwang, I. (2014). Control del desarrollo temprano de plántulas por
Regulación epigenética mediada por BES1 / TPL / HDA19 de ABI3. Nature Communications, 5,
4138.
Sasse, J., Simon, S., Gu €beli, C., Liu, G.-W., Cheng, X., Friml, J.,...Borghi, L. (2015). Asimétrico
Las localizaciones métricas del transportador ABC PaPDR1 trazan trayectorias de transporte
direccional de estrigolacton. Biología actual, 25, 647mi655.
Scaffidi, A., Waters, MT, Sun, YK, Skelton, BW, Dixon, KW, Ghisalberti, EL,...Smith, SM (2014).
Las hormonas estrigolactona y sus estereoisómeros envían señales a través de dos
proteínas receptoras relacionadas para inducir diferentes respuestas fisiológicas en
Arabidopsis. Fisiología vegetal, 165,1221mi1232.
Schreiner, M., Krumbein, A., Knorr, D. y Smetanska, I. (2011). Glucosinolatos mejorados en
exudados de raíz de Brassica rapa ssp. rapa mediada por ácido salicílico y jasmonato de metilo.
Revista de química agrícola y alimentaria, 59, 1400mi1405.
Serghini, K., Pérez de Luque, A., Castejon-Munoz, M., GarciaTorres, L., y Jorrin, J. (2001).
solflowerHelianthus annuus L.) respuesta al broomrape (Orobanche cernua Loefl.)
parasitismo: síntesis inducida y excreción de cumarinas simples 7-hidroxiladas. Revista de
botánica experimental, 52, 2227mi2234.
Seto, Y., Sado, A., Asami, K., Hanada, A., Umehara, M., Akiyama, K. y Yamaguchi, S.
(2014). La carlactona es un precursor biosintético endógeno de las estrigolactonas.Actas de la
Academia Nacional de Ciencias de los Estados Unidos de América, 111, 1640mi1645.
Slavov, I., van Onckelen, H., Batchvarova, R., Atanassov, A. y Prinsen, E. (2004). IAA
producción durante la germinación de Orobanche spp. semillas.Revista de fisiología vegetal,
161, 847mi853.
Smith, JD, Mescher, MC y De Moraes, CM (2013). Implicaciones del soluto bioactivo
Transferencia de hospedadores a plantas parásitas. Opinión actual en biología vegetal, 16, 464mi472.
Snowden, KC, Simkin, AJ, Janssen, BJ, Templeton, KR, Loucas, HM,
Simons, JL,...Klee, HJ (2005). La dominancia apical disminuida1 /Petunia hybrida
El gen de la DIOXIGENASA de escisión carotenoide8 afecta la producción de ramas y juega un papel
en la senescencia de las hojas, el crecimiento de las raíces y flower desarrollo. La célula vegetal, 17
años, 746mi759.
Sorefan, K., Booker, J., Haurogné, K., Goussot, M., Bainbridge, K., Foo, E.,...Leyser, O.
(2003). MAX4 y RMS1 son genes similares a dioxigenasa ortólogos que regulan la ramificación de los
brotes enArabidopsis y guisante. Genes & Development, 17, 1469mi1474.
Soundappan, I., Bennett, T., Morffy, N., Liang, Y., Stanga, JP, Abbas, A.,...Nelson, DC
(2015). Los miembros de la familia SMAX1-LIKE / D53 permiten distintas respuestas dependientes de
MAX2 a las estrigolactonas y karrikins enArabidopsis. La célula vegetal, 27,3143mi3159.
Stanga, JP, Smith, SM, Briggs, WR y Nelson, DC (2013). SUPRESOR DE
MÁS CRECIMIENTO AXILAR2 1 controla la germinación de semillas y el desarrollo de plántulas
en Arabidopsis. Fisiología vegetal, 163,318mi330.
Stirnberg, P., Furner, IJ y Leyser, O. (2007). MAX2 participa en un complejo SCF que
actúa localmente en el nodo para suprimir la ramificación de los brotes. The Plant Journal, 50, 80mi94.
Stirnberg, P., van De Sande, K. y Leyser, O. (2002). MAX1 yMAX2 control de disparo lateral
ramificándose en Arabidopsis. Desarrollo, 129,1131mi1141.
Thines, B., Katsir, L., Melotto, M., Niu, Y., Mandaokar, A., Liu, G.,...Examinar, J. (2007).
Las proteínas represoras JAZ son objetivos del complejo SCF (COI1) durante la señalización de
jasmonato. Naturaleza, 448, 661mi665.
Toh, S., Holbrook-Smith, D., Stogios, PJ, Onopriyenko, O., Lumba, S.,
Tsuchiya, Y.,...McCourt, P. (2015). Análisis de estructura-función identifies receptores de
estrigolactona altamente sensibles en Striga. Ciencia, 350,203mi207.
Toh, S., Kamiya, Y., Kawakami, N., Nambara, E., McCourt, P. y Tsuchiya, Y. (2012).
La termoinhibición descubre un papel de las estrigolactonas en Arabidopsis germinación de semilla.
Fisiología vegetal y celular, 53 años, 107mi117.
Tomilov, AA, Tomilova, NB, Abdallah, I. y Yoder, JI (2005). Hormona localizada
fluxes y desarrollo temprano de haustorio en la planta hemiparasitaria Triphysaria versicolor.
Fisiología vegetal, 138,1469mi1480.
Tomilov, AA, Tomilova, NB, Wroblewski, T., Michelmore, R. y Yoder, JI (2008).
Trans-specific Silenciamiento génico entre plantas hospedadoras y parasitarias. La Planta Diario, 56,
389mi397.
Tsuchiya, Y., Yoshimura, M., Sato, Y., Kuwata, K., Toh, S., Holbrook-
Smith, D.,...Hagihara, S. (2015). Sondear los receptores de estrigolactona Striga hermonthica
conflfluorescencia. Ciencia, 349, 864mi868.
Ueno, K., Furumoto, T., Umeda, S., Mizutani, M., Takikawa, H., Batchvarova, R. y
Sugimoto, Y. (2014). Heliolactona, una germinación de lactona no sesquiterpénica estimulante
para malezas parasitarias de raíces del solflower. Fitoquímica, 108, 122mi128.
Umehara, M., Hanada, A., Yoshida, S., Akiyama, K., Arite, T., Takeda-
Kamiya, N.,...Yamaguchi, S. (2008). Inhibición de las hormonas vegetales ramificándose por nuevo terpenoide
de los brotes.Naturaleza, 455, 195mi200.
Véronési, C., Bonnin, E., Calvez, S., Thalouarn, P. y Simier, P. (2007). Actividad de secretado
enzimas modificadoras de la pared celular y expresión del gen que codifica la peroxidasa después de la
germinación de Orobanche ramosa. Biologia Plantarum, 51 años,391mi394.
Vieira Dos Santos, C., Delavault, P., Letousey, P. y Thalouarn, P. (2003). Identificatión por
supresión hibridación sustractiva y análisis de expresión de Arabidopsis thaliana
genes de defensa putativos durante Orobanche ramosa infección. Fitopatología fisiológica y

molecular, 62, 297mi303.
Vieira Dos Santos, C., Letousey, P., Delavault, P. y Thalouarn, P. (2003). Gen de defensa
análisis de expresión de Arabidopsis thaliana parasitado por Orobanche ramosa. Fitopatología,
93, 451mi457.
Wang, L., Wang, B., Jiang, L., Liu, X., Li, X., Lu, Z.,...Li, J. (2015). Señalización de estrigolactona en
Arabidopsis regula el desarrollo de los brotes al dirigirse a las proteínas represoras de SMXL
similares a D53 para su ubiquitinación y degradación. La célula vegetal, 27, 3128mi3142.
Aguas, MT, Nelson, DC, Scaffidi, A., Flematti, GR, Sun, YK, Dixon, KW y Smith, SM (2012). La
especialización dentro de la familia de proteínas DWARF14 confiere distintas
respuestas a karrikinas y estrigolactonas enArabidopsis. Desarrollo, 7,1285mi1295.
Aguas, MT, Scaffidi, A., Sun, YK, Flematti, GR y Smith, SM (2014). El sistema de respuesta
karrikin deArabidopsis. The Plant Journal, 79,622mi631.
Westwood, JH (2013). La fisiología de la asociación establecida entre parásito y hospedador. En
DM Joel, J. Gressel, & L. J. Musselman (Eds.), Orobanchaceae parasitaria (págs.87
Berlín: Springer.
Xi, Z., Bradley, R. K., mi114). Wurdack, KJ, Wong, K., Sugumaran, M.,
Bomblies, K.,...Davis, CC (2012). Transferencia horizontal de genes expresados en un parásito
flplanta de owering. BMC Genomics, 13 años, 227.
Xie, X., Yoneyama, K., Kurita, J., Harada, Y., Yamada, Y., Takeuchi, Y. y Yoneyama, K.
(2009). Acetato de 7-oxoorobanquilo y 7-oxoorobancol como estimulantes de la germinación para
plantas parásitas de raíces deflhachaLinum usitatissimum). Biociencia, Biotecnología y Bioquímica,
73,1367mi1370.
Xi, Z., Wang, Y., Bradley, RK, Sugumaran, M., Marx, CJ, Rest, JS y Davis, CC
(2013). Transferencia masiva de genes mitocondriales en un parásitoflclado de planta owering. PLoS
Genetics, 9, e1003265.
Yoder, JI (2001). Reconocimiento de la planta huésped por parte de las Scrophulariaceae parasitarias.Opinión Actual en
Biología Vegetal, 4, 359mi365.
Yoneyama, K., Awad, AA, Xie, X., Yoneyama, K. y Takeuchi, Y. (2010). Strigolactonas como
estimulantes de la germinación para plantas parásitas de raíces. Fisiología vegetal y celular, 51, 1095mi1103.
Yoneyama, K., Ruyter-Spira, C. y Bouwmeester, H. (2013). Inducción de la germinación. En
MD Joel, J. Gressel y JL Musselman (Eds.), Orobanchaceae parasitarias: Mecanismos parasitarios y
estrategias de control (págs.167mi194). Berlín, Heidelberg: Springer Berlin Heidelberg.
Yoneyama, K., Xie, X., Sekimoto, H., Takeuchi, Y., Ogasawara, S.,
Akiyama, K.,...Yoneyama, K. (2008). Estrigolactonas, señales de reconocimiento de huéspedes para plantas
parásitas de raíces y hongos micorrízicos arbusculares, deFabaceae plantas. Nuevo fitólogo,
179, 484mi494.
Yoshida, S., Maruyama, S., Nozaki, H. y Shirasu, K. (2010). Transferencia horizontal de genes por
planta parasitaria Striga hermonthica. Ciencia, 328,1128.
Zelicourt, A., Letousey, P., Thoiron, S., Campion, Elmorjani, K.,... C., Simoneau,
Delaware PAG.,
Delavault, P. (2007). Ha-DEF1, un solflower muerte en defensina, induce célula

Orobanche planta parásita. Planta, 226, 591mi600.
Zhang, Y., Fernandez-Aparicio, M., Wafula, EK, Das, M., Jiao, Y.,
Wickett, Nueva Jersey,...Depamphilis, CW (2013). Evolución de un gen de leguminosas adquirido
horizontalmente, la albúmina 1, en la planta parásitaPhelipanche aegyptiaca y especies relacionadas.
Biología Evolutiva BMC, 13, 48.
Zhang, Y., van Dijk, ADJ, Scaffidi, A., Flematti, GR, Hofmann, M., Charnikhova, T.,...
Bouwmeester, HJ (2014). Los homólogos del citocromo P450 MAX1 de arroz catalizan
distintos pasos en la biosíntesis de estrigolactona.Biología química de la naturaleza, 10,
1028mi1033.
Zhou, F., Lin, Q., Zhu, L., Ren, Y., Zhou, K., Shabek, N.,...Wan, J. (2013). D14-SCFD3-
la degradación dependiente de D53 regula la señalización de estrigolactona. Naturaleza, 504, 406mi410.

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CAPÍTULO TRES

Comunicación entre plantas

Avances en la investigación botánica, Volumen

todavía están disponibles, especialmente en términos de sostenibilidad. Este capítulo destaca el

Debido a su impacto en cultivos de importancia económica, la biología de las malezas

entre estos parásitos y sus huéspedes se basa en un fiIntercambio de señales

2. EL CICLO DE VIDA ORIGINAL DE LAS PLANTAS PARASITARIAS DE

En comparación con las angiospermas autótrofas, el ciclo de vida de las

La segunda fase comienza con el desarrollo del haustorio y su conexión con el

3. GERMINACIÓN DE SEMILLAS DEPENDIENTE DEL HOSPEDAJE DE

Entre las múltiples adaptaciones fisiológicas que permitieron la transición del

3.1 Los estimulantes de la germinación

HC3 CH3 O H3C CH3 O CH3

strigol orobanchol carlactona

GR24 lactona dehidrocostus Isotiocianato de 2-feniletilo

Figura 2 Estructura química de algunos estimulantes de la germinación.

y fueron identified en exudados radiculares de plantas monocotiledóneas y

de BrassicaeaeSchreiner, Krumbein, Knorr y Smetanska, 2011) e interactuar

3.2 Los componentes clave de la vía de señalización de

identified que las proteínas D53 / SMXL contienen motivos de

Un último elemento crítico de la discriminación de la señalización de KARs y

3.3 ¿Hacia un paradigma de señalización de la rizosfera?

TPL HDA ¿Regulación epigenética?

Semilla inactiva Semilla germinada

figura 3 Vía de señalización putativa de estrigolactona durante la germinación de semillas de plantas

4. EL DESARROLLO DE HAUSTORIO DEPENDIENTE DEL

Durante el curso de la evolución, algunas angiospermas han adquirido la capacidad

aparición de un órgano endofítico especializado llamado haustorium (de la palabra latina

haurire, 'dibujar') ha sido el evento principal para la transición evolutiva a un estilo de

4.1 Orobanchaceae facultativo

4.2 Orobanchaceae obligada

4.3 Factores inductores de haustorio o cómo el anfitrión desencadena la

Xenognosina A Xenognosina B DMBQ

También se demostró que el tratamiento con fitohormonas como el ácido indol-3-

Superficie de la raíz del huésped

Pared de la célula huésped + H2O2

Parásito quinona oxidoreductasa

Raíz de parásito Raíz de parásito

Figura 5 Formación de haustorios en plantas hemiparasitarias radiculares.

5. COMUNICACIONES ANFITRIÓN-PARÁSITO DURANTE Y DESPUÉS

En planta compatiblemiinteracciones del parásito, las células haustoriales llegan al

continuidad. De manera similar, la posibilidad de una transferencia directa de

involucrados en HGT, los vectores están en discusión (hongos, bacterias, virus,

6. RESPUESTA DEL ANFITRIÓN A LA INFESTACIÓN DE

En este tipo de interacción entre dos plantas, una siendo patógena y la

cuenta. Sin embargo, es innegable que la comunidad microbiana de esta parte

Bandaranayake, PCG, Filappova, T., Tomilov, A., Tomilova, NB, Jamison-

Jamison, DS y Yoder, JI (2001). Variación hereditaria en el haustorio inducido por quinonas

genes de defensa putativos durante Orobanche ramosa infección. Fitopatología fisiológica y

Delavault, P. (2007). Ha-DEF1, un solflower muerte en defensina, induce célula

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