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Revisiones  críticas  en  ciencia  de  los  alimentos  y  nutrición

ISSN:  (Impreso)  (En  línea)  Página  de  inicio  de  la  revista:  https://www.tandfonline.com/loi/bfsn20

Una  revisión  del  control  de  biopelículas  bacterianas  mediante  estrategias  
físicas.

Dan  Liu,  Quanfeng  Huang,  Weiming  Gu  y  Xin­An  Zeng

Para  citar  este  artículo:  Dan  Liu,  Quanfeng  Huang,  Weiming  Gu  &  Xin­An  Zeng  (2021):  Una  revisión  del  
control  de  biopelículas  bacterianas  mediante  estrategias  físicas,  Critical  Reviews  in  Food  Science  and  Nutrition,  
DOI:  10.1080/10408398.2020.1865872

Para  vincular  a  este  artículo:  https://doi.org/10.1080/10408398.2020.1865872

Publicado  en  línea:  4  de  enero  de  2021.

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REVISIONES  CRÍTICAS  EN  CIENCIA  DE  LOS  ALIMENTOS  Y  NUTRICIÓN  

https://doi.org/10.1080/10408398.2020.1865872

REVISAR

Una  revisión  del  control  de  biopelículas  bacterianas  mediante  estrategias  físicas.

Dan  Liua,  Quanfeng  Huanga ,  Weiming  Gua , y  Xin­An  Zengb,
a b Escuela  de
Facultad  de  Ingeniería  Química  e  Industria  Ligera,  Universidad  Tecnológica  de  Guangdong,  Guangzhou,  Guangdong,  República  Popular  China;
Ciencia  e  ingeniería  de  alimentos,  Universidad  Tecnológica  del  Sur  de  China,  Guangzhou,  Guangdong,  República  Popular  China

ABSTRACTO PALABRAS  CLAVE

Las  biopelículas  son  comunidades  multicelulares  de  microorganismos  unidos  por  una  matriz  extracelular  de  producción  propia,  que   Biopelícula  bacteriana;  
contribuyen  a  los  problemas  de  higiene  en  los  campos  alimentario  y  médico.  Tanto  el  envejecimiento  como  las  bacterias  patógenas   control;  eléctrico;  método  
físico;  plasma;  ultrasonido
que  crecen  en  la  compleja  estructura  de  la  biopelícula  son  más  resistentes  a  las  duras  condiciones  ambientales  y  a  los  agentes  
antimicrobianos  convencionales.  Por  lo  tanto,  es  importante  desarrollar  metodologías  preventivas  ecológicas  para  eliminar  las  
biopelículas  de  los  alimentos  y  de  los  equipos  en  contacto  con  alimentos.  El  presente  artículo  ofrece  una  descripción  general  de  los  
métodos  físicos  actuales  para  el  control  y  eliminación  de  biopelículas.  Las  estrategias  físicas  actuales  adoptadas  para  el  tratamiento  
anti­biopelícula  se  centraron  principalmente  en  el  uso  de  energía  ultrasónica,  campos  eléctricos  o  magnéticos,  plasma  e  irradiación.

Además,  se  discuten  los  mecanismos  de  acción  anti­biofilm  y  la  aplicación  de  diferentes  métodos  físicos.  Las  estrategias  físicas  
permiten  combatir  el  biofilm  sin  el  uso  de  agentes  biocidas.  Las  notables  propiedades  microbicidas  de  las  estrategias  físicas  son  
herramientas  prometedoras  para  aplicaciones  antimicrobianas.

Introducción
tasa  y  producción  de  enzimas  protectoras  (Sharahi  et  al.  2019;  Yuan,  Sadiq,  et  
al.  2020).
Los  microbios  se  adhieren  a  una  superficie  donde  se  congregan  en  grandes  
La  formación  de  biopelículas  es  un  proceso  dinámico  y  en  su  unión  y  
cantidades  para  formar  una  película  o  capa  conocida  como  biopelícula,  que  es  
crecimiento  intervienen  diferentes  mecanismos.
una  fuente  crítica  de  contaminación  de  los  alimentos  (Abebe  2020;  Galie  et  al.  
Los  EPS  desempeñan  un  papel  importante  en  la  adhesión  y  colonización  de  
2018).  Se  pueden  observar  biopelículas  en  todas  las  superficies  de  los  equipos  
microorganismos  a  las  superficies  en  contacto  con  los  alimentos  (Flemming  et  
utilizados  en  el  procesamiento  y  manipulación  de  alimentos,  incluso  después  
al.  2016;  Karygianni  et  al.  2020).  Los  complejos  componentes  y  estructura  de  
de  los  procedimientos  de  limpieza  y  desinfección  (Yuan,  Hansen,  et  al.  2020).  
las  biopelículas  son  altamente  capaces  de  modificar  su  microambiente  tanto  
Muchos  brotes  de  patógenos  se  han  atribuido  a  biopelículas,  y  las  biopelículas  
física  como  químicamente,  para  diferenciarse  bastante  de  sus  células  
también  representan  hasta  el  80  %  de  las  infecciones  microbianas  (Alvarez­
~ planctónicas.  Así,  varios  factores  contribuyen  a  la  resistencia  de  las  biopelículas  
Ordonez  et  al.  2019;  Muhammad  et  al.  2020).  La  formación  de  biopelículas  en   a  las  estrategias  químicas  empleadas  para  su  control  en  las  superficies  de  
productos  alimenticios  o  en  las  superficies  de  equipos  genera  graves  problemas  
procesamiento  de  alimentos  (Bridier  et  al.  2015).  Algunos  biocidas  químicos  
higiénicos  y  pérdidas  económicas  debido  al  deterioro  de  los  alimentos   son  ineficaces  contra  la  biopelícula,  dejando  la  biopelícula  intacta  para  continuar  
(Coughlan  et  al.  2016).  Debido  a  los  problemas  asociados  con  la  presencia  de   recontaminando,  corroyendo  y  generando  resistencia  contra  los  compuestos  
biopelículas  en  la  industria  alimentaria,  su  eliminación  y  prevención  son   antimicrobianos.  Otros  agentes  químicos  pueden  matar  o  reducir  la  población  
importantes  para  lograr  los  objetivos  de  saneamiento. de  microorganismos  en  la  biopelícula  sin  eliminarlos,  proporcionando  una  
superficie  preacondicionada  (Íñiguez­Moreno  et  al.  2018).  El  enfoque  químico  
tiende  a  perder  su  posición  privilegiada  debido  a  la  evidencia  de  una  resistencia  
Las  bacterias  dentro  de  las  biopelículas,  que  pueden  consistir  tanto  en   persistente.  En  cambio,  una  caja  de  herramientas  de  otros  enfoques  irá  
bacterias  deterioradas  como  patógenas,  han  demostrado  ser  más  resistentes   ocupando  gradualmente  más  espacio.
(10  a  1000  veces)  a  los  desinfectantes  y  desinfectantes  que  las  células  
tónicas  de  las  planchas  (Satpathy  et  al.  2016;  Yuan,  Hansen,  et  al.  2020 ) . .
Una  mayor  resistencia  a  los  desinfectantes  convencionales  se  encuentra  en   Continuamente  se  desarrollan  metodologías  preventivas  nuevas  y  
forma  de  biopelículas.  Se  han  propuesto  varias  teorías  sobre  por  qué  las   ecológicas  para  eliminar  biopelículas  de  alimentos  y  equipos  en  contacto  con  
biopelículas  son  más  resistentes  a  los  tratamientos  químicos.  Los  posibles   alimentos.  Se  han  estudiado  varios  enfoques  mecánicos  para  minimizar  la  
mecanismos  incluyen:  una  difusión  reducida  a  lo  largo  de  la  película  debido  a   formación  de  biopelículas  y/o  maximizar  su  eliminación  evitando  la  adhesión  
la  producción  de  sustancias  poliméricas  extracelulares  (EPS)  (Limoli,  Jones  y   de  las  bacterias  a  la  superficie,  modificando  la  carga  superficial  y  la  
Wozniak  2015);  cambios  fisiológicos  de  los  organismos,  una  respiración   hidrofobicidad,  optimizando  el  funcionamiento.
bacteriana  reducida

CONTACTO  Dan  Liu dana0816@163.com  Facultad  de  Ingeniería  Química  e  Industria  Ligera,  Universidad  Tecnológica  de  Guangdong,  Mega  Centro  de  Educación  Superior  de  
Guangzhou,  Guangzhou  510006,  Guangdong,  República  Popular  China.
El  segundo  autor  correspondiente.
2021  Taylor  &  Francis  Grupo,  LLC
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2 D.  LIU  Y  AL.

Figura  1.  Proceso  que  rige  la  formación  de  biopelículas  bacterianas  (Breyers  y  Ratner  2004).

condiciones  como  la  velocidad  del  flujo  y  el  gradiente  de  temperatura, cambiar  de  un  apego  reversible  a  un  apego  irreversible  más  estable  (Kocot  
inducción  de  dispersión  o  degradación  de  la  biopelícula  formada y  Olszewska  2017;  Dreeszen  2003).
(Liu  et  al.  2019;  Zhao,  Zhao,  et  al.  2017;  Masak  et  al.  2014; Los  organismos  se  adhieren  firmemente  a  la  superficie  secretando  polímeros  
Tallawi,  Opitz  y  Lieleg  2017).  Recientemente,  algunos  físicos extracelulares  en  adhesión  irreversible.
Se  adoptaron  estrategias  para  el  tratamiento  anti­biofilm  como Las  fibrillas  poliméricas  de  EPS  forman  puentes  entre  los  microbios.
como  uso  de  la  potencia  del  ultrasonido  (Vyas  et  al.  2019;  Yu  et  al. células  y  la  superficie,  mejorando  la  adhesión  bacteriana  y  la  estabilidad  de  
2020),  eléctrico  (Wang  y  Ren  2017)  o  campo  magnético  (Gu la  biopelícula  (Flemming  et  al.  2016).  Fuerzas  responsables  de
et  al.  2020)  o  la  eliminación  del  biofilm  por  plasma Este  tipo  de  unión  actúa  en  rangos  cortos,  incluidas  interacciones  dipolo­
(Gilmore  et  al.  2018;  Patange  et  al.  2019)  y  la  irradiación dipolo,  enlaces  de  hidrógeno,  iónicos  y  covalentes,  así  como  interacciones  
(Niemira  et  al.  2005,  2007;  Jahid  et  al.  2014;  Jung,  Park  y
hidrófobas  (Ling  et  al.  2020 ;
Ja  2018).  Actualmente  también  se  están  examinando  las  combinaciones  de   Mazza  2016).  El  apego  suele  ocurrir  en  varias  horas.
las  tecnologías  físicas  existentes  con  otros  factores  estresantes.
La  adhesión  irreversible  suele  producirse  en  un  plazo  de  5  a  30  s.  El
para  el  control  y  eliminación  de  biopelículas.
La  unión  irreversible  generalmente  ocurre  a  las  pocas  horas  de
El  objetivo  de  este  artículo  es  dar  una  visión  general  de  la contacto.  Varios  estudios  indican  que  el  apego  irreversible
Métodos  físicos  actuales  para  el  control  y  eliminación  de  biopelículas. tarda  de  20  min  a  un  máximo  de  4  h  de  4  a  20  C
Se  presta  especial  atención  a  los  mecanismos  del  antibiofilm.
(Chmielewski  y  Frank  2003).  El  proceso  de  bacteria.
Acción  y  aplicación  de  diferentes  métodos  físicos.
La  adhesión  está  influenciada  por  una  serie  de  variables.  Estos
incluyen  las  especies  de  bacterias,  factores  ambientales,  productos  
Formación  de  biopelículas genéticos  esenciales  y  la  composición  de  la  superficie  (Zhao,
Zhao,  et  al.  2017).  En  la  etapa  de  unión,  la  adhesión  es  relativamente  
Las  principales  etapas  en  la  formación  de  biopelículas  bacterianas.
inestable.  La  biopelícula  se  puede  eliminar  mediante  métodos  físicos.
incluyó:  (1)  apego  (reversible  e  irreversible);  (2)
como  calentar  o  lavar.
crecimiento  o  desarrollo  y  maduración  de  biopelículas;  y  (3)  dispersión  de  
biopelículas  (Breyers  y  Ratner  2004;  Cacciatore,
Brandelli  y  Malheiros  2020;  Rabín  y  cols.  2015)  (Figura  1). Crecimiento  y  maduración  de  biopelículas.

Después  de  una  unión  irreversible,  las  células  bacterianas  continúan
Adjunto
proliferan  y  se  dividen  en  microcolonias  hasta  que  se  forma  una  biopelícula  
La  unión  en  la  formación  de  biopelículas  se  puede  dividir  en madura  en  la  superficie.  Una  vez  adheridos  a  las  superficies,

Adhesión  reversible  e  irreversible,  que  incluía:  (1)  Preacondicionamiento  de   Las  bacterias  comienzan  las  comunicaciones  de  señales  de  célula  a  célula  (Figura  1,
Paso  5)  que  puede  controlar  el  crecimiento  celular,  la  replicación  y  el  EPS
la  superficie  sólida  mediante  macromoléculas  que  sirven.
como  ligandos  de  unión  a  receptores  de  bacterias  colonizadoras;  (2) producción  (Figura  1,  Pasos  6,  7  y  8).  EPS  gradualmente

Transporte  de  células  planctónicas  a  la  superficie;  (3)  Adsorción aumenta  dentro  de  la  biopelícula  y  representa  el  90%  del  secado

de  células  en  la  superficie;  (4)  Desorción  de  adsorción  reversible Peso  de  la  biopelícula  madura.  El  EPS  une  las  bacterias  de  la  biopelícula  
células;  (5)  Adsorción  irreversible  de  células  bacterianas  en  una  superficie. para  mantener  la  estructura  tridimensional  de
(Figura  1,  Pasos  1  a  5).  La  adhesión  inicial  de  los  organismos. la  biopelícula,  protegiéndolos  del  ambiente  desfavorable  (Yin  et  al.  2019).  
mediado  por  fuerzas  de  interacción  física  (electrostática,  van Al  mismo  tiempo,  las  EPS  pueden  acumularse
der  Waals,  enlaces  de  hidrógeno,  etc.)  es  inestable  y  reversible,  las  células   Moléculas  de  señal,  enzimas  extracelulares,  secundaria  bacteriana.
pueden  desprenderse  de  la  superficie  (Srey,  Jahid  y  Ha productos,  proporcionando  un  lugar  para  que  las  bacterias  intercambien  
2013).  Si  las  condiciones  son  favorables,  las  células  bacterianas  pueden información  (Toyofuku  et  al.  2015;  Flemming  2016).
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REVISIONES  CRÍTICAS  EN  CIENCIA  DE  LOS  ALIMENTOS  Y  NUTRICIÓN 3

Dispersión  de  biopelículas burbujas,  generando  fuerzas  de  arrastre  suficientes  para  levantar  las  biopelículas  
de  la  superficie  (Halford  et  al.  2012).  Los  microstreamers  son  cintas  de  microburbujas  
A  medida  que  las  biopelículas  maduran,  las  bacterias  escapan  de  la  biopelícula  
cavitadas  que  pueden  ayudar  en  la  eliminación  de  biopelículas  (Reuter  et  al.  2017).
madura  y  se  convierten  en  bacterias  planctónicas  que  pueden  ser  transportadas  a  
nuevas  ubicaciones  y  reiniciar  el  proceso  de  la  biopelícula  (Sharma,  Misba  y  Khan  
2019 ).  Este  fenómeno  se  ha  denominado  colectivamente  dispersión,  redistribución  
o  recolonización  (Paso  9).  Tanto  los  factores  biológicos  como  los  físicos  influyen   Aplicaciones  del  ultrasonido  en  el  control  de  biopelículas  Existen  
en  este  proceso,  como  los  EPS,  las  señales  de  detección  de  quórum,  los  niveles   diferencias  en  la  actividad  anti­biopelícula  cuando  el  ultrasonido  actúa  en  diferentes  
de  nutrientes,  el  estado  de  crecimiento  de  los  microbios,  las  burbujas  de  gas   condiciones.  La  ecografía  de  alta  intensidad  parece  entregar  suficiente  energía  
generadas  y  la  tensión  de  corte  del  fluido  (Hunt  et  al.  2004) .  La  dispersión  de   mecánica  para  obtener  un  alto  grado  de  destrucción  de  la  estructura  de  la  biopelícula  
biopelículas  no  es  sólo  el  final  del  ciclo  de  formación  de  biopelículas  anterior,  sino   y  desprendimiento  celular,  mientras  que  la  baja  intensidad  parece  estimular  el  
también  el  comienzo  de  un  ciclo  de  biopelícula  siguiente. metabolismo  bacteriano  con  la  formación  de  una  biopelícula  que  es  más  resistente  
y  fuertemente  adherente  a  las  superficies  (Erriu  et  al.

2014).  Hubo  una  diferencia  estadísticamente  significativa  entre  las  cantidades  de  
Métodos  físicos  para  el  control  y  eliminación  de  biopelículas.
biopelícula  eliminadas  a  diferentes  niveles  de  potencia.

Ha  habido  un  amplio  espectro  de  trabajos  teóricos  y  experimentales  sobre  el   Se  eliminó  más  biopelícula  con  potencia  media  en  comparación  con  potencia  baja,  
como  se  muestra  en  la  Figura  3  (Vyas  et  al.  2016).  Se  informó  que  una  intensidad  
control  de  biopelículas  mediante  aplicaciones  de  estrategias  físicas  en  el  pasado.  
de  energía  relativamente  baja  (10–100  mW/cm)  no  mostró  una  reducción  notable  
El  ultrasonido  (EE.UU.),  el  campo  eléctrico  (magnético),  los  plasmas  y  la  irradiación  
en  la  viabilidad  de  la  biopelícula.  Se  requiere  una  mayor  intensidad  de  cavitación  
son  métodos  físicos  comúnmente  utilizados,  que  se  resumen  en  la  Tabla  1.
(>10  W/cm2 )  para  eliminar  las  biopelículas  adheridas  a  una  superficie  (Erriu  et  al.  
2014).
Recientemente,  se  descubrió  que  la  irradiación  estadounidense  puede  disminuir  la  
Ultrasonido cantidad  de  biopelícula  cuando  el  tiempo  de  irradiación  es  suficientemente  largo,  
incluso  si  la  intensidad  es  baja  (Koibuchi  et  al.  2018).
Mecanismo  antibiopelícula  mediante  ondas  ultrasónicas  El  
El  tratamiento  con  ultrasonido  pulsado  es  más  efectivo  para  eliminar  biopelículas  
ultrasonido  (EE.UU.)  es  una  energía  mecánica  que  puede  generar  fuerzas  de  corte  
en  comparación  con  un  tratamiento  con  ultrasonido  continuo  a  la  misma  intensidad  
para  romper  la  biopelícula  de  una  superficie.  Los  EE.  UU.  pudieron  eliminar  varias  
de  potencia  (Rediske  et  al.  2000;  Ma  et  al.
biopelículas  bacterianas  de  los  alimentos  y  de  los  equipos  en  contacto  con  alimentos  
2015;  Ma  y  Wu  2016).  Puede  indicar  que  las  bacterias  responden  a  la  intensidad  
(Oulahal­Lagsir  et  al.  2000;  Bigelow  et  al.
máxima  o  máxima  del  ultrasonido  y  no  a  la  cantidad  promedio  o  total  de  energía  
2008;  Yu  et  al.  2020).  La  alteración  de  la  biopelícula  por  ondas  ultrasónicas  parece  
entregada.
estar  relacionada  con  fenómenos  de  flujo  de  fluidos  y  burbujas  (Figura  2)  que  tienen  
Por  lo  general,  cuanto  mayor  es  la  frecuencia  de  la  ecografía,  más  energía  
lugar  durante  la  sonicación.  Cuando  las  ondas  ultrasónicas  se  propagan  en  medios  
produce  y  más  evidente  es  el  efecto  de  la  esterilización  sonodinámica.  Sin  embargo,  
líquidos,  se  generan  ondas  longitudinales  que  forman  zonas  alternas  de  compresión   el  aumento  de  la  frecuencia  ultrasónica  también  irá  acompañado  de  la  atenuación  
y  expansión.  Los  cambios  de  presión  pueden  provocar  cavitación  y  estimular  
de  la  propagación  ultrasónica.  Se  ha  demostrado  que  la  sonicación  de  baja  
pequeños  núcleos  de  burbujas.  El  núcleo  de  la  burbuja  de  cavitación  activada  sufre  
frecuencia  es  significativamente  más  efectiva  que  la  de  mayor  frecuencia  para  
una  serie  de  procesos  dinámicos  como  oscilación,  crecimiento  y  contracción.  El  
reducir  la  viabilidad  de  las  bacterias  dentro  de  una  biopelícula  (Erriu  et  al.  2014;  
colapso  implosivo  de  las  burbujas  cavitadas  produce  temperaturas  y  presiones  
Chemat  et  al.  2017;  Izadifar,  Babyn  y  Chapman  2019;  Peterson  y  Pitt  2000;  
altas  y  localizadas,  altas  fuerzas  de  corte,  acompañadas  de  fuertes  ondas  de  
Kirzhner  et  al.
choque,  que  pueden  fragmentar  la  biopelícula  en  la  superficie  (Verhaagen  y  Rivas  
2016;  Vyas  et  al.  2019 ) .  Cuando  una  burbuja  de  cavitación  cerca  de  un  límite   2009).  El  ultrasonido  de  baja  frecuencia  (<500  kHz)  produce  una  cavitación  más  
rígido  implosiona,  puede  producirse  un  chorro  de  líquido  que  ejerce  una  fuerza  de   intensa  y  una  burbuja  de  cavitación  más  grande  porque  la  energía  necesaria  para  
alto  corte  localizada  sobre  la  superficie  sólida  y  ayuda  a  desalojar  los  microbios  y   inducir  la  cavitación  en  un  líquido  (umbral  de  energía  de  cavitación)  disminuye  
la  biopelícula  adheridos  (Verhaagen  y  Rivas  2016) .  Los  grupos  de  burbujas   cuando  la  frecuencia  disminuye  (Erriu  et  al.  2014) .  La  poderosa  implosión  de  
cavitantes  generarán  nubes  de  cavitación,  dentro  de  las  cuales  los  microchorros  de   cavitación  a  una  frecuencia  más  baja  puede  ayudar  a  eliminar  de  manera  más  
alta  velocidad  y  las  ondas  de  choque  ayudan  a  eliminar  la  biopelícula  (Van   efectiva  las  biopelículas  (Chemat  et  al.  2017;  Izadifar,  Babyn  y  Chapman  2019).  El  
Wijngaarden  2016). ultrasonido  a  20  kHz  eliminó  más  biopelícula  que  el  ultrasonido  a  33  kHz  y  150  kHz  
(Vyas  et  al.  2019).  Torlak  y  Sert  (2013)  evaluaron  la  efectividad  del  ultrasonido  a  un  
nivel  de  baja  frecuencia  (35  kHz)  para  eliminar  la  biopelícula  de  Listeria  mono  
cytogenes  formada  en  una  superficie  de  poliestireno;  más  del  90%  de  L.  
La  transmisión  acústica,  la  microtransmisión  y  los  microstreamers  son  otros   monocytogenes  en  la  biopelícula  se  inactivó  después  del  tratamiento  ultrasónico. .  
contribuyentes  importantes  a  la  eliminación  de  biopelículas  de  la  superficie.  La   Sin  embargo,  en  otro  estudio,  el  efecto  bactericida  del  ultrasonido  en  su  biopelícula  
transmisión  acústica  se  genera  durante  la  transferencia  de  impulso  de  la  onda   no  fue  significativo  (37  kHz,  1200  W  para  el  equipo)  en  comparación  con  el  control  
acústica  al  líquido  (Nowak  et  al. (Na­Young,  Seok­Won  y  Sang­Do  2014) .
2015).  La  transmisión  acústica  puede  aumentar  la  permeabilidad  de  la  membrana  
celular  y  reducir  el  espesor  de  la  capa  límite  para  la  transferencia  de  masa  y,  por  lo  
tanto,  ayudar  a  eliminar  la  biopelícula  de  la  superficie  (Ananta  et  al.  2005).  La  
microcorriente  es  un  flujo  de  fluido  que  ocurre  junto  con  una  cavitación  que  crece  y   Los  resultados  inconsistentes  de  los  efectos  bactericidas  en  la  biopelícula  de  
colapsa. genes  de  L.  monocyto  tratada  mediante  ultrasonido  pueden  atribuirse  principalmente
 4

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a  diferentes  frecuencias  e  intensidades/potencias  de  ultrasonido,  y  a  
diferentes  resistencias  entre  cepas  microbianas.  La  operación  de  
limpieza  ultrasónica  realizada  entre  10  y  200  kHz  necesita  más  
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investigación  para  encontrar  la  correlación  entre  la  eliminación  de  
biopelículas  y  este  rango  de  frecuencia  (Fuchs  2015).
El  ultrasonido  solo  a  baja  intensidad  no  fue  significativamente  
perjudicial  para  la  viabilidad  de  la  biopelícula;  se  recomendó  combinar  
el  ultrasonido  con  otros  factores  estresantes  letales  (Yu  et  al.
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2020).  Se  informó  que  el  ultrasonido  aumenta  la  efectividad  de  los  
antibióticos  contra  las  células  de  biopelículas  en  varias  bacterias  
(Peterson  y  Pitt  2000;  Liu,  Liu,  et  al.  2016,  Liu  et  al.  2020;  Cai  et  al.  
2017;  Wang,  Wen,  et  al.  2018 ).  La  cantidad  de  muerte  observada  
cuando  se  aplicaron  ultrasonidos  y  antibióticos  simultáneamente  fue  
entre  uno  y  dos  órdenes  de  magnitud  mayor  que  la  muerte  causada  
por  el  antibiótico  solo.
El  ultrasonido  puede  aumentar  la  permeabilidad  de  la  membrana  
celular  y  mejorar  el  transporte  de  antibióticos  a  la  matriz  de  la  
biopelícula,  lo  que  induce  la  alteración  de  las  membranas  celulares  y  
la  biopelícula  (Erriu  et  al.  2014;  Yu,  Chen  y  Cao  2012).
También  se  informó  la  combinación  de  ultrasonido  con  desinfectante  
biológico  o  químico  para  la  eliminación  de  biopelículas  (Baumann,  
Martin  y  Feng  2009;  Jose  y  Vanetti  2012;  Bang  et  al.  2017;  do  Rosario  
et  al.  2017;  Duckhouse  et  al.
sodatluseR

2004;  Stanley  y  cols.  2004;  Zhao,  Zhang  y  Yang  2017;  Fink  et  al.  2017;  
Shao  et  al.  2020).  La  combinación  de  ultrasonido  con  enzimas  mostró  
una  mayor  eficacia  en  la  eliminación  de  biopelículas  (Oulahal  et  al.  
2003,  2004,  2007)  al  destruir  la  matriz  heterogénica  de  EPS.  Baumann,  
Martin  y  Feng  (2009)  mostraron  una  eliminación  significativa  de  
biopelículas  de  L.  monocytogenes  en  superficies  de  acero  inoxidable  
en  contacto  con  alimentos  combinando  el  uso  de  ozonización  y  
sonicación.  Las  reducciones  fueron  significativamente  mayores  que  
con  cualquiera  de  los  tratamientos  solos.  Los  microorganismos  son  
erradicados  por  la  rotura  o  ruptura  de  la  envoltura  celular,  lo  que  a  su  
vez  conduce  a  la  fuga  del  contenido  celular.  José  y  Vanetti  (2012)  
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desinfectantes,  es  decir,  dicloroisocianurato  de  sodio,  peróxido  de  
hidrógeno,  dióxido  de  cloro  y  ácido  peracético,  durante  la  
descontaminación  de  la  microbiota  contaminante  natural  y  la  biopelícula  
de  Salmonella  typhimurium  en  superficies  mínimamente  procesadas.  
tomates  cherry.  Se  logró  una  mayor  reducción  de  la  biopelícula  
combinando  desinfectantes  y  EE.  UU.  Fink  et  al.  (2017)  encontraron  
que  la  mayor  eficacia  de  limpieza  de  la  biopelícula  de  Bacillus  cereus  
se  logró  con  la  combinación  de  EE.  UU.  y  un  agente  de  limpieza  
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comercial  2  %  P3­Tresolin  STVR  (10  %  alcoholes,  2,5  %  cloruro  de  
benzakolio,  2,5  %  cloruro  de  didecildimetilamonio).  Los  tratamientos  
combinados  de  desinfección  con  ácido  peracético  y  EE.  UU.  dieron  
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como  resultado  beneficios  sinérgicos  para  reducir  las  biopelículas  de  
senegotycono

Cronobacter  sakazakii  (Bang  et  al.  2017)  y  las  biopelículas  de  
Salmonella  enterica  (do  Rosario  et  al.  2017).  El  tratamiento  con  
ultrasonido  o  ácido  peracético  por  sí  solo  no  fue  muy  eficaz  para  
reducir  las  biopelículas  de  C.  sakazakii.
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El  fenómeno  de  cavitación  generado  a  través  de  la  ecografía  mejoró  la  
penetración  del  ácido  peracético  en  la  matriz  de  la  biopelícula,  lo  que  
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resultó  en  un  aumento  de  la  permeabilidad  de  la  pared  celular  y  la  
desnaturalización  de  proteínas  y  enzimas  debido  a  la  capacidad  
oxidante  del  ácido  peracético  (Hilgren  et  al.  2007;  Bang  et  al .  2017 ;  Krolasik  et  al.
2010;  Marqués  et  al.  2007;  Tote  et  al.  2010).  Zhao,  Zhang  y  Yang  
(2017)  examinaron  la  eficacia  del  ultrasonido  de  potencia.
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REVISIONES  CRÍTICAS  EN  CIENCIA  DE  LOS  ALIMENTOS  Y  NUTRICIÓN 7

Figura  2.  Fenómenos  implicados  en  la  alteración  de  la  biopelícula  por  ondas  ultrasónicas  (Vyas  et  al.  2019).

y  agua  electrolizada  neutralizada  utilizada  individualmente,  y  en de  bacterias  desprendidas  mediante  la  aplicación  de  una  corriente  
tándem,  para  la  inactivación  y  desprendimiento  de  Escherichia eléctrica.  En  un  estudio  de  seguimiento  (Van  der  Borden,  Van  Der  Werf,
coli,  Pichia  pastoris  y  Aureobasidium  pullulans.  El  método  combinado   et  al.  2004),  el  efecto  de  las  corrientes  eléctricas  CC  y  el  bloqueo.
mostró  un  mayor  efecto  antibacteriano  que  el  uso corrientes  contra  biopelículas  en  las  últimas  etapas  de  formación  fue
ya  sea  el  agua  electrolizada  o  el  ultrasonido.  El  ultrasonido  promovió  el   estudió.  Las  corrientes  de  bloque  produjeron  porcentajes  de  
desprendimiento  bacteriano,  mejoró  la  dispersión  del  HClO  en  los  medios   desprendimiento  más  altos  que  las  CC  debido  al  flujo  de  fluido  electroosmótico.
acuosos  y  facilitó  la dirigido  hacia  y  desde  la  superficie  bajo  corriente  eléctrica,
penetración  de  HClO  en  las  células  desprendidas.  Además, provocando  una  fuerza  extra  que  estimula  el  desapego
Shao  et  al.  (2020)  encontraron  que  la  combinación  de  agua  electrolizada   (Poortinga,  Bos  y  Busscher  2000;  Van  der  Borden,  Van
ácida  (AEW)  y  ultrasonido  produjo  un  efecto  obvio. Der  Werf,  et  al.  2004).  Biopelícula  dependiente  del  tiempo  y  la  dosis.
efecto  sinérgico  sobre  la  reducción  de  biopelículas  en  Staphylococcus  aur   Se  observó  muerte  con  la  duración  de  la  administración  de  DC.
eus  y  Salmonella  spp. (Voegele  et  al.2016 ).  Se  puede  reducir  la  formación  de  biopelículas
utilizando  dosis  bajas  de  DC  (Ruiz­Ruigomez  et  al.  2016).  Schmidt  Malan  
et  al.  (2015)  encontraron  corriente  de  bajo  amperaje  o  4  ha
Campo  eléctrico
Un  día  de  corriente  intermitente  puede  reducir  las  biopelículas  de  S.  
El  efecto  del  campo  eléctrico  sobre  las  células  biológicas  fue  evidente, aureus,  S.  epider  midis  y  P.  aeruginosa  en  una  variedad  de  superficies.
Los  campos  eléctricos  y  las  corrientes  pueden  influir  en  la  organización  de materiales.  El  tiempo  de  exposición  es  otro  factor  importante  que  influye  

membranas  biológicas,  procesos  metabólicos,  comportamiento  celular, en  la  actividad  antibiopelícula,  además  del  campo  eléctrico.

y  las  diversas  respuestas  celulares  dentro  de  ambos  procarióticos. intensidad.  La  corriente  eléctrica  no  es  capaz  de  erradicar  las  bacterias.

y  células  eucariotas  (Ravikumar,  Basu  y  Dubey  2019; en  biopelículas  en  la  exposición  a  corto  plazo  (Berthelot  y

Sabelnikov  et  al.  1991).  Las  fuerzas  electrostáticas  repulsivas  pueden Neethirajan  2017;  Weaver  y  cols.  2012).  Del  Pozo,  Rouse,

Mediar  la  adhesión  de  los  microorganismos  a  la  superficie. Mandrekar,  Steckelberg  y  col.  (2009)  encontraron  prolongada

(Rijnaarts  et  al.  1993;  Jucker,  Harms  y  Zehnder  1996). La  exposición  a  corriente  eléctrica  de  baja  intensidad  provocó  una

La  aplicación  de  corriente  eléctrica  puede  aumentar  las  fuerzas  repulsivas,   marcada  disminución  de  la  viabilidad  de  S.  aureus,  Staphylococcus
epidermidis  y  biopelículas  de  Pseudomonas  aeruginosa.
facilitando  el  desprendimiento  superficial  de  las  bacterias.
En  otra  aplicación,  la  electroporación  creada  por  pulsado
biopelículas,  fenómeno  denominado  “efecto  electricida” (Van
Se  ha  demostrado  que  los  campos  eléctricos  (PEF)  crean  campos  eléctricos  no  térmicos.
der  Borden,  Van  der  Mei  y  Busscher  2005).  el  electrico
daño  permanente  a  la  estructura  de  la  biopelícula  (Khan,  Lee,  et  al.
La  corriente  también  puede  actuar  sinérgicamente  con  biocidas  o  agentes  
2016;  Pérez­Roa  et  al.  2006).  Pérez­Roa  et  al.  (2006)  encontrado
antimicrobianos,  lo  que  se  denomina  "efecto  bioeléctrico".
ese  PEF  de  bajo  voltaje  redujo  el  crecimiento  de  P.  aeruginosa
desarrollo  de  biopelículas.  Los  pulsos  de  baja  relación  de  trabajo  tienen  
efecto  electricista más  influencia  en  la  erradicación  de  biopelículas  que  la  frecuencia  y  el  
Desprendimiento  bacteriano  del  acero  inoxidable  (Van  der  Borden, voltaje  aplicado.  Khan,  Lee  y  cols.  (2016)  investigaron  la  erradicación  de
Van  der  Mei  y  Busscher  2004)  y  superficies  de  óxido  de  indio  y  estaño   Biopelícula  de  Pseudomonas  multirresistente  con  PEF  y
(Poortinga,  Bos  y  Busscher  2000)  mediante  técnicas  de  baja  intensidad. encontró  que  la  eficacia  de  la  erradicación  bacteriana  estaba  estrechamente  relacionada  con
Se  han  descrito  corriente  eléctrica  continua  (CC),  que  puede número  de  pulsos  e  intensidad  del  campo  eléctrico.  Recientemente,
estar  relacionado  con  el  efecto  electricida.  Van  der  Borden,  Van  der Barki  et  al.  (2019)  apósito  electrocéutico  inalámbrico  aplicado
Mei  y  Busscher  (2004)  demostraron  que  más  del  75% (WED)  para  generar  un  campo  eléctrico  débil  para  prevenir  la  formación  
de  los  estafilococos  inicialmente  adheridos  podrían  ser  estimulados  para de  biopelículas  y  alterar  la  biopelícula  establecida  al  mitigar  la  expresión  
Separación  del  acero  inoxidable  y  prevención  de  redeposición. inducida  por  la  biopelícula.
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8 D.  LIU  Y  AL.

Figura  3.  Imágenes  de  microscopía  electrónica  de  barrido  de  la  biopelícula  de  Streptococcus  mutans  antes  y  después  del  tratamiento  con  un  escalador  ultrasónico  a  baja  potencia  (a,  b)  y
potencia  media  (c,  d).  La  superposición  azul  muestra  la  detección  automática  de  bacterias  (Vyas  et  al.  2016).

Figura  4.  Algunos  mecanismos  de  efecto  bioeléctrico  propuestos:  (1)  reducción  de  la  capacidad  de  la  biopelícula  para  unirse  al  agente  antimicrobiano;  (2)  aumento  electroforético  del  
transporte  del  agente  antimicrobiano;  (3)  permeabilización  de  la  membrana;  (4)  generación  electrolítica  de  oxígeno;  (5)  generación  electroquímica  de  oxidantes  potenciadores  (Del  Pozo,  
Rouse  y  Patel  2008).

Efecto  bioeléctrico et  al.  2018).  En  otro  estudio,  Del  Pozo,  Rouse,  Mandrekar,
El  efecto  bioeléctrico  generado  por  el  uso  combinado  de  agentes   Sampedro,  et  al.  (2009)  encontraron  la  actividad  de  linezolid  o
antimicrobianos  con  corriente  eléctrica  resultó  más  efectivo la  minociclina  contra  las  biopelículas  de  Staphylococcus  aur  eus  resistente  
en  el  control  de  las  biopelículas  (Del  Pozo,  Rouse  y  Patel a  la  meticilina  (MRSA)  no  fue  mejorada  por  la  corriente  eléctrica,
2008).  La  combinación  de  tobramicina  y  corriente  continua. lo  que  indica  que  la  actividad  mejorada  de  los  agentes  antimicrobianos
aumentó  el  control  de  la  biopelícula  (Costerton  et  al.  1994;  Stewart por  corriente  eléctrica  contra  organismos  de  biopelícula  puede  no  ser  un
et  al.  1999).  Mejora  eléctrica  de  Streptococcus  gordonii. Fenómeno  generalizable  entre  microorganismos  y  agentes  antimicrobianos.  
(Wattanakaroon  y  Stewart  2000),  S.  epidermidis Además,  Kim  et  al.  (2015)  encontró  la
(Pickering,  Bayston  y  Scammell  2003)  y  E.  coli  (Caubet correlación  entre  la  energía  eléctrica  y  el  tratamiento
et  al.  2004)  destrucción  de  biopelículas  por  gentamicina  en  modelos  in  vitro Eficacia  del  efecto  bioeléctrico  sobre  biopelículas  de  E.  coli.  El
También  fueron  confirmados.  Zhang  et  al.  (2014)  encontró  el  asesinato La  energía  de  la  señal  eléctrica  es  la  clave  para  determinar  la
La  eficacia  de  las  bacterias  dentro  de  la  biopelícula  de  S.  aureus  mediante   eficacia  del  tratamiento  del  biofilm  en  lugar  del  tipo  de  señal  eléctrica.  Esta  
gentamicina  mejoró  enormemente  con  el  tratamiento  con  corriente  directa.   observación  facilitará  la  comprensión  del  mecanismo  del  tratamiento  con  
El  mayor  efecto  bioeléctrico  sobre  Enterococcus  faecalis. efecto  bioeléctrico.
La  biopelícula  se  logró  con  el  uso  de  corriente  eléctrica  alterna  de  alta   El  posible  mecanismo  del  efecto  bioeléctrico  (Figura
frecuencia  con  clorhexidina  (Froughreyhani 4)  se  ha  sugerido  incluir  la  reducción  de  la  biopelícula
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REVISIONES  CRÍTICAS  EN  CIENCIA  DE  LOS  ALIMENTOS  Y  NUTRICIÓN 9

capacidad  de  unión  al  agente  antimicrobiano  (Blenkinsopp,  Khoury  y   explicado  por  el  daño  oxidativo,  el  efecto  de  grabado  y  la  regulación  de  las  
Costerton  1992),  aumento  electroforético  del  transporte  del  agente   señales  de  detección  de  quórum.
antimicrobiano  (Sadekuzzaman  et  al.  2015),  permeabilización  de  la  
membrana  (Barki  et  al.  2019),  generación  electrolítica  de  oxígeno  (Stewart   (1)  Daño  oxidativo.  El  plasma  frío  puede  destruir  las  membranas  biológicas  
et  al.  al.  1999;  Zhang  et  al.  2014),  generación  electroquímica  de  oxidantes   desde  diferentes  aspectos,  como  provocar  la  oxidación  de  lípidos  y  
potenciadores  (Costerton  et  al.  1994;  Sandvik  et  al.  2013). componentes  de  la  membrana  en  las  membranas  biológicas,  promover  el  
colapso  del  sustrato  de  la  biopelícula,  la  disminución  de  la  adhesión  de  la  
biopelícula  y  la  desintegración  de  la  biopelícula  (Gupta  et  al.  2018) . ).  Las  
especies  activas  en  el  plasma,  como  ROS  y  RNS,  tienen  un  fuerte  efecto  
plasmas
oxidante  en  la  estructura  externa  de  las  células,  lo  que  puede  causar  daño  

El  plasma  es  el  cuarto  estado  de  la  materia  después  del  sólido,  líquido  y   oxidativo  a  la  membrana  celular  o  a  los  componentes  intracelulares  (como  
el  ADN,  las  proteínas  y  los  compuestos  de  carbohidratos)  (Cheng  et  al.  
gaseoso.  Cuando  la  energía  aumenta,  las  moléculas  sólidas  se  mueven  
2016) . .
libremente  y  pasan  a  un  estado  líquido.  A  medida  que  aumenta  el  nivel  de  
Algunos  investigadores  también  han  descubierto  que  las  ROS  pueden  
energía,  las  moléculas  libres  se  dispersan  en  un  espacio  más  grande  y  se  
oxidar  los  polisacáridos  extracelulares  en  la  matriz  de  la  biopelícula,  de  
transforman  en  un  estado  gaseoso.  Finalmente,  suficiente  energía  puede  
modo  que  el  área  de  la  matriz  de  la  biopelícula  se  reduce  relativamente.  
descomponer  las  moléculas  de  gas  en  electrones  e  iones  libres  (Liao  et  al.  2017).
Esto  conducirá  a  una  disminución  en  la  adhesión  de  la  biopelícula  y,  
Físicamente  hablando,  el  plasma  es  un  gas  parcial  o  totalmente  ionizado.
eventualmente,  a  desintegrar  la  estructura  tridimensional  de  la  biopelícula  
La  mezcla  de  gases  está  compuesta  principalmente  por  fotones,  iones,  
(Khan,  Lee,  et  al.  2016).
rayos  ultravioleta,  electrones  libres  y  un  elemento  con  carga  neta  neutra  en  
estado  fundamental  o  excitado  (Zhu  et  al.  2020 ).  En  general,  según  el  
(2)  Efecto  de  grabado.  Las  partículas  cargadas  generadas  por  el  plasma  
equilibrio  termodinámico  entre  electrones  e  iones,  el  plasma  se  puede  
pueden  romper  el  enlace  químico,  y  al  mismo  tiempo  destruir  la  matriz  del  
dividir  en  plasma  térmico  y  no  térmico  (NTP,  también  plasma  de  baja  
biofilm  y  la  estructura  del  EPS,  haciendo  que  el  biofilm  pierda  su  función  
temperatura  o  frío)  (Gilmore  et  al.  2018) .  En  el  plasma  térmico,  el  plasma  
protectora  contra  los  microorganismos,  y  a  este  proceso  se  le  llama  
se  encuentra  en  un  estado  de  equilibrio  local  y  su  temperatura  alcanza  
grabado  (Zhu  et  al.  2020 ).  A  medida  que  el  daño  se  intensifica,  la  
valores  de  varios  miles  de  Kelvin.  En  el  plasma  no  térmico  (NTP),  la  mayor  
biopelícula  se  desprenderá  de  la  superficie  sólida.  Los  microorganismos  se  
parte  de  la  energía  acoplada  se  transmite  a  los  electrones  y  solo  su  
liberan  en  forma  flotante,  de  modo  que  el  plasma  puede  actuar  directamente  
temperatura  alcanza  el  valor  alto,  las  partículas  neutras  y  los  iones  tienen   sobre  la  superficie  del  microorganismo.  La  perforación  de  la  membrana  
solo  una  energía  insignificante  y  permanecen  fríos  (Mugica­Vidal  et  al.   celular  provocada  por  el  grabado  promoverá  la  difusión  de  las  sustancias  
2019) . . activas  secundarias  formadas  en  la  descarga  de  plasma  (Gupta  y  Ayan  
2019).  Los  átomos,  moléculas  y  radicales  libres  excitados  pueden  causar  
Debido  a  su  diseño  simple  y  fácil  mantenimiento,  el  NTP  generalmente  se   la  ruptura  de  enlaces  químicos,  lo  que  puede  fragmentar  las  células  y  
genera  mediante  descargas  eléctricas  en  gases  a  presión  baja  o  atmosférica. formar  compuestos  volátiles,  lo  que  resulta  en  cambios  morfológicos,  desde  
la  contracción  de  la  célula  hasta  la  aparición  de  canales  profundos  en  la  
Requiere  un  bajo  consumo  de  energía,  una  velocidad  de  esterilización   célula,  hasta  que  la  célula  esté  completamente  destruido  y  pierde  actividad  
rápida  y  puede  mantener  eficazmente  las  ventajas  del  color,  la  textura  y  el   (Vandervoort  y  Brelles­Marino  2014).
contenido  de  nutrientes  de  los  alimentos,  atrayendo  así  una  amplia  
atención  en  el  campo  de  los  alimentos. Además,  las  partículas  cargadas  se  agregarán  a  la  superficie  de  los  
microorganismos.  Cuando  la  tensión  electrostática  generada  excede  la  
resistencia  a  la  tracción  de  la  membrana  celular,  la  estructura  de  la  
Mecanismos  de  acción  anti­biopelícula  El  
membrana  sufrirá  cambios  morfológicos.  La  perforación  de  la  membrana  
posible  mecanismo  microbicida  para  la  acción  plasmática  (Figura  5)  está  
celular  provocada  por  el  grabado  también  favorecerá  el  transporte  de  
mediado  principalmente  por  especies  reactivas  de  oxígeno  (ROS)  y  
sustancias  activas  generadas  durante  el  proceso  de  descarga  del  plasma.  
especies  reactivas  de  nitrógeno  (RNS),  a  veces  resumidas  como  RONS,  
La  penetración  de  la  sustancia  en  la  membrana  celular  provoca  la  erosión  
que  surgen  de  reacciones  complejas  plasma­químicas.  (Tumbas  2012).   y  destrucción  de  las  células  bacterianas,  provocando  graves  daños  a  la  
Dependiendo  de  la  composición  del  gas  de  entrada  y  de  los  parámetros  de   membrana  celular  o  al  ADN.
la  descarga  de  plasma,  se  producirán  diferentes  componentes  activos.  
Existen  diversas  especies  como  iones,  radicales,  moléculas  estables  
(peróxido  de  hidrógeno  H2O2,  ozono  O3  y  óxidos  de  nitrógeno  NOx)  o   (3)  Regulación  de  las  señales  de  detección  de  quórum.  Los  sistemas  de  
inestables  (anión  superóxido  O2 ,  radical  de  oxígeno  singlete  OH),  radical   detección  de  quórum  (QS)  pueden  regular  múltiples  actividades  fisiológicas,  
1
de  óxido  nítrico  NO2,  peroxinitrito  ONOO‾  y  otros)  en   O2,  hidroxilo como  la  formación  de  biopelículas,  la  expresión  y  propagación  de  la  
el  entorno.  gas.  La  presencia  de  partículas  particulares  depende  de  la   virulencia  microbiana.  El  plasma  puede  desactivar  las  moléculas  de  señal  
naturaleza  de  la  descarga,  el  gas  circundante  y  otros  parámetros.  Se  ha   de  detección  de  quórum  e  interferir  con  la  expresión  de  genes  de  virulencia.  
demostrado  que  la  importancia  de  las  partículas  cargadas  reactivas  causa   Flynn  y  cols.  (2016)  descubrieron  que  el  plasma  frío  puede  interferir  con  la  
daño  físico  a  las  células  microbianas  (Liu,  Yin,  et  al.  2016).  Los  detalles  y   liberación  de  factores  tóxicos  QS  en  bacterias  Gram­negativas.  Y  bajo  el  
mecanismos  de  los  efectos  microbicidas  plasmáticos  pueden  ser tratamiento  con  plasma  frío,  las  acil  homo  serina  lactonas  (AHL,  molécula  
de  señalización  en  bacterias  Gram­negativas)  cambiarán  rápidamente  y  
producirán  sustancias  secundarias.
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10 D.  LIU  Y  AL.

Figura  5.  Mecanismo  microbicida  de  acción  del  plasma  (Gilmore  et  al.  2018).

derivados.  Después  de  un  tratamiento  prolongado,  la  AHL  eventualmente  desaparecerá. biopelículas  a  un  chorro  de  plasma  de  argón  y  se  encontraron  biopelículas  bacterianas
perder  su  actividad.  De  manera  similar,  Li,  Nickel  y  col.  (2019)  encontrado  en Eran  más  susceptibles  al  plasma  que  los  organismos  planctónicos.
el  estudio  de  la  biopelícula  de  E.  faecalis  que  el  plasma  activa  el  agua El  tratamiento  de  S.  aureus  fue  el  más  efectivo:  78%
(PAW)  puede  inhibir  eficazmente  la  formación  de  E.  faecalis La  reducción  de  la  población  se  alcanzó  en  3  min.  Entusiasmado
biopelícula,  al  tiempo  que  reduce  la  expresión  de  genes  de  virulencia  relacionados   Se  demostró  que  las  especies  de  nitrógeno  son  importantes  portadoras  de
con  la  detección  de  quórum. energía  de  excitación  a  las  biopelículas.  Pobres  y  otros.  (2014)  demostraron  que  
el  argón  NTP  exhibía  fuertes  propiedades  biocidas,  biopelículas  de  patógenos  
Acinetobacter  baumannii,  E.  coli,
Factores  que  influyen  en  la  actividad  antibiopelícula  del  plasma  frío.
S.  aureus,  S.  epidermidis,  C.  albicans  y  Candida  glabrata
El  efecto  inhibidor  del  plasma  frío  sobre  la  biopelícula  está  estrechamente  relacionado.
se  inactivaron  después  de  3  minutos  de  exposición,  mientras  que  las  células  
relacionados  con  su  dispositivo  generador,  características  microbianas,
tónicas  del  tablón  se  inactivaron  dentro  de  1  minuto.  Se  aplicó  plasma  de  argón.
espesor  de  la  biopelícula,  la  composición  del  gas  de  entrada,  la  distancia  entre  la  
fuente  de  iones  y  la  biopelícula,  la  edad  de  la  biopelícula, sobre  la  eliminación  de  biopelículas  por  Ermolaeva  et  al.  (2011).  bacterias  en

propiedades  superficiales  del  material,  etc. Las  biopelículas  eran  susceptibles  al  plasma  de  argón.

Características  microbianas
Dispositivo  generador

Las  fuentes  de  plasma  frío  más  utilizadas  son  la  descarga  en  corona, En  el  estudio  de  Ermolaeva  et  al.  (2011),  se  descubrió  que  las  bacterias  Gram  

descarga  de  barrera  dieléctrica  (DBD),  plasma  de  radiofrecuencia, negativas  eran  más  susceptibles  al  tratamiento  con  plasma.

plasma  de  microondas,  chorro  de  plasma  y  descarga  de  arco  deslizante.  Sotavento que  las  bacterias  Gram  positivas.  Sin  embargo,  en  el  estudio  de

et  al.  (2009)  aplicaron  el  plasma  de  argón  inducido  por  microondas. Alkawareek  et  al.  (2012),  se  aplicó  un  chorro  de  plasma  sobre  biopelículas  de  B.  
sobre  biopelículas  de  E.  coli,  S.  epidermidis  y  MRSA.  Estas  biopelículas  se   cereus,  S.  aureus,  E.  coli  y  P.  aeruginosa,  la
eliminaron  en  menos  de  20  s,  mientras  que  las  planctónicas Se  utilizaron  biopelículas  de  bacterias  Gram  positivas  (tratamiento  de  4  min).
las  bacterias  fueron  inhibidas  en  5  s.  Taghizadeh  et  al.  (2015) se  erradican  más  fácilmente  que  los  Gram­negativos  (tratamiento  de  10  minutos).  
Candida  albicans  expuesta,  P.  aeruginosa  y  S.  aureus Han  et  al.  (2015)  encontraron  que  el  mecanismo  de
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REVISIONES  CRÍTICAS  EN  CIENCIA  DE  LOS  ALIMENTOS  Y  NUTRICIÓN 11

Los  ionómeros  actúan  de  manera  diferente  sobre  los  microorganismos   Salmonella  obtendrá  un  mejor  efecto  de  esterilización  en  comparación  
Gram  positivos  y  Gram  negativos.  Para  E.  coli  gramnegativa,  las  ROS   con  el  uso  de  NO  o  H2O2  solo  (Gabriel  et  al.  2018).  Además,  Xu  et  al.  
inducidas  por  plasma  frío  actúan  principalmente  sobre  la  peroxidación   (2017)  demostraron  la  mayor  eficacia  de  desactivación  de  un  chorro  de  
de  los  lípidos  de  membrana.  En  el  caso  de  S.  aureus  grampositivo,  las   plasma  contra  S.  aureus  mediante  la  adición  de  oxígeno  al  gas  de  
ROS  pueden  transportarse  activamente  dentro  de  la  membrana,   trabajo.  Se  observó  daño  a  la  membrana  en  el  94%  de  las  bacterias  con  
provocando  daño  oxidativo  a  los  componentes  intracelulares.  Los   0,5%  de  O2  en  gas  portador  He.  Las  especies  reactivas  de  oxígeno  o  
estudios  han  demostrado  que,  en  comparación  con  las  bacterias  Gram   los  radicales  libres  de  oxígeno  generados  por  el  plasma  pueden  
positivas  con  una  estructura  de  membrana  más  gruesa,  las  bacterias   atravesar  la  matriz  de  la  biopelícula  y  causar  daño  oxidativo  a  las  
Gram  negativas  con  paredes  celulares  más  delgadas  son  más  fáciles  de   células,  proteínas  y  cadenas  de  ADN  en  la  membrana  (Niemira,  Boyd  y  
inactivar  por  erosión  (Traba  y  Liang  2011). Sites  2014),  lo  que  demuestra  un  efecto  de  esterilización  más  fuerte . .

Espesor  de  la  biopelícula
Otros  factores
La  inactivación  de  las  células  de  la  biopelícula  también  depende  del  
espesor  de  la  biopelícula  y  de  la  profundidad  a  la  que  penetran  las   Además,  la  distancia  entre  la  fuente  de  plasma  y  la  biopelícula  también  
especies  reactivas.  En  el  estudio  de  Zelaya,  Vandervoort  y  Brelles­ afectará  la  eficiencia  de  inactivación  de  la  biopelícula.  Taghizadeh  et  
Marino  (~  2012)  se  evaluó  la  posibilidad  de  eliminación  de  biopelículas   al.  (2015)  encontraron  que,  en  comparación  con  la  distancia  de  uso  
mediante  plasma  de  descarga  de  gas.  Se  observó  la  reducción  de  la   (como  9,  10  y  11  mm),  la  tasa  de  inactivación  de  la  biopelícula  de  S.  
adhesividad  y  el  espesor  de  las  biopelículas  y  casi  el  100%  de  las   aureus  es  la  más  alta  a  8  mm.  Esto  puede  deberse  a  que  cambiar  la  
células  de  P.  aeruginosa  se  inactivaron  después  de  una  exposición  de  5   distancia  entre  la  boquilla  de  plasma  y  la  muestra  bajo  un  caudal  de  gas  
minutos.  La  eficiencia  del  plasma  de  argón  en  las  biopelículas  disminuye   fijo  puede  dirigir  diferentes  dosis  de  fotones  y  sustancias  reactivas  a  la  
con  el  espesor  de  la  biopelícula,  lo  que  posiblemente  se  deba  al  límite   muestra  objetivo,  causando  diferentes  efectos  de  daño  en  la  biopelícula  
de  penetración  del  plasma  (Ermolaeva  et  al.  2011). (Gupta  y  Ayan  2019) .  La  edad  de  la  biopelícula  es  otro  factor  importante  
Xiong  et  al.  (2011)  también  confirmaron  la  influencia  de  la  penetración   que  afecta  el  efecto  antibacteriano  del  plasma  frío.  Govaert  et  al.  (2018)  
del  plasma  en  las  biopelículas  de  Porphyromonas  gingivalis.  Todas  las   cultivaron  cinco  biopelículas  de  L.  monocytogenes  y  S.  typhimurium  de  
bacterias  fueron  inactivadas  en  la  biopelícula  de  15  mm  de  espesor,   diferentes  edades  (1,  2,  3,  7,  10  días).  Se  descubrió  que  con  la  extensión  
pero  la  mayoría  de  las  células  en  las  capas  más  profundas  de  la   del  tiempo  de  incubación  de  la  biopelícula,  aumentaba  la  resistencia  de  
biopelícula  no  resultaron  dañadas.  Ziuzina  et  al.  (2014)  observaron  el   las  dos  biopelículas  al  plasma  frío  atmosférico.  En  comparación  con  el  
espesor  de  penetración  en  la  reducción  de  la  biopelícula  durante  la   grupo  de  control  de  1  día,  la  eficacia  de  la  inactivación  se  redujo  
exposición  al  plasma  dentro  del  tratamiento  con  DBD.  Además,  Duan,   significativamente.  Sin  embargo,  en  otro  estudio  de  biopelículas  de  
Lu  y  He  (2017)  midieron  el  espesor  de  los  tejidos  que  pueden  penetrar   Salmonella,  el  efecto  de  esterilización  de  las  biopelículas  de  Salmonella  
las  ROS  y  RON  generadas  por  el  plasma.  Se  encontró  que  ROS  se   cultivadas  durante  1,  2  y  3  días  durante  el  tiempo  de  tratamiento  fue  
consumía  mucho  durante  el  proceso  de  penetración.  Los  datos   similar  y  no  hay  diferencias  significativas.  Esto  puede  deberse  a  que  la  
muestran  que  solo  alrededor  del  5%  de  las  ROS  pueden  penetrar  tejidos   biopelícula  se  secó  al  aire  durante  10  minutos  antes  de  la  esterilización  
biológicos  con  un  espesor  de  500  mm,  pero  más  del  80%  de  las  RNS   con  plasma  frío,  lo  que  aumentó  el  poder  resistente  de  la  biopelícula  de  
pueden  penetrar  tejidos  biológicos  de  hasta  500  mm.  Además,  en   Salmonella  (Niemira,  Boyd  y  Sites  2014).
determinadas  condiciones  experimentales,  algunas  RON  pueden  
penetrar  tejido  biológico  con  un  espesor  de  1,25  mm.  Sin  embargo,  
estos  estudios  están  limitados  por  el  límite  de  espesor  final  de  la   Bajo  ciertas  condiciones,  las  propiedades  de  la  superficie  del  material  
biopelícula  cultivada. afectarán  la  estructura  de  la  biopelícula.  Por  ejemplo,  la  apariencia  de  
P.  aeruginosa  en  la  superficie  del  acero  inoxidable  tiene  una  estructura  
similar  a  un  hongo  con  una  fina  capa  intermedia.  La  biopelícula  formada  
Composición  del  gas  de  plasma  frío
sobre  policarbonato  tiene  una  conexión  de  capa  de  células  gruesa,  que  
El  efecto  perjudicial  del  plasma  frío  sobre  la  biopelícula  depende   es  más  densa  que  la  formada  sobre  acero  inoxidable  (Liao  et  al.  2017).  
principalmente  de  las  sustancias  activas  del  gas  mezclado.  Los  tipos  de   Además,  el  efecto  inhibidor  del  plasma  frío  sobre  la  biopelícula  se  verá  
sustancias  activas  pueden  determinarse  según  el  tipo  de  gas  de  entrada.   afectado  por  las  diferentes  características  de  la  superficie  de  unión.  
Los  gases  inertes,  como  el  helio  y  el  argón,  tienen  mejor  estabilidad  y   Gabriel  et  al.  (2018)  estudiaron  el  efecto  del  plasma  frío  atmosférico  
se  utilizan  a  menudo  en  la  inactivación  del  plasma  frío.  Estudios   sobre  el  efecto  de  esterilización  de  la  biopelícula  de  S.  enterica  en  dos  
recientes  han  demostrado  que  agregar  O2  a  un  gas  inerte  puede  ayudar   tipos  de  acero  inoxidable  (304  y  316)  con  tres  acabados  superficiales  
a  la  producción  de  sustancias  activas  y  mejorar  la  capacidad  de   diferentes;  se  observó  que  tanto  el  tipo  de  metal  como  el  acabado  de  la  
esterilización.  En  comparación  con  el  gas  portador  de  He  al  100  %,   superficie  afectan  la  eficacia  de  Tratamiento  con  chorro  de  plasma  a  
agregar  1  %  de  O2  al  gas  portador  de  He  causará  daños  más  graves  a   presión  atmosférica.
la  estructura  de  la  biopelícula  de  E.  coli  (Dezest  et  al.  2017).  Se  oxida   Se  informó  que  el  plasma  aumenta  la  eficacia  anti­biopelícula  al  
una  gran  cantidad  de  proteína  intracelular  y  el  efecto  de  inactivación  es   combinarse  con  otros  factores  estresantes.  La  solución  de  cloruro  de  
el  más  fuerte.  Esto  se  debe  a  la  formación  de  especies  reactivas  de   sodio  (NaCl)  combinada  con  plasma  dio  como  resultado  una  inactivación  
oxígeno  en  el  entorno  del  plasma  frío  de  He­O2,  como  el  O  y  el  O3   bacteriana  completa  después  de  15  minutos  de  exposición  (Oehmigen  
singlete.  La  aplicación  mixta  de  NO  y  H2O2  en  la  inactivación  de et  al.  2011).  Gupta  y  cols.  (2017)  examinaron  la  acción  combinada  de  la  
clorhexidina  (CHX)  y  el  chorro  de  plasma  en
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12 D.  LIU  Y  AL.

Tratamiento  de  biopelículas  de  P.  aeruginosa  sobre  cupones  de  titanio.  A el  uso  de  calor  o  productos  químicos  e  induce  menos  cambios  en
Se  observó  la  esterilización  completa  de  una  biopelícula  con  plasma. la  calidad  nutricional  de  los  alimentos  (Zehi  et  al.  2020).  Los  efectos
antes  del  tratamiento  con  CHX.  Un  bactericida  significativamente  más  potente Se  estudió  la  irradiación  ionizante  sobre  biopelículas  de  Salmonella.
Se  observó  este  efecto  cuando  las  biopelículas  bacterianas  de  S.  epidermidis,   por  Niemira  y  Salomón  (2005).  Se  examinó  la  sensibilidad  a  la  radiación  
E.  coli  y  P.  aeru  ginosa  se  tratan  previamente  con  vitamina  C  durante ionizante  de  tres  serovares  de  S.  enter  ica,  así  como
15  minutos  antes  de  la  exposición  al  chorro  de  plasma  (Helgadottir  et  al.   células  planctónicas  y  como  biopelículas.  Las  poblaciones  de  ambos
2017). L.  monocytogenes  planctónico  y  asociado  a  biopelículas  fueron
reducido  efectivamente  después  de  la  radiación  ionizante.  Se  descubrió  que  
el  tipo  de  fenotipo  de  biopelícula  era  más  sensible  a  la  radiación  que  el
Otros  metodos
Fenotipo  planctónico  en  contraste  con  el  antimicrobiano  químico.
Campo  magnético tratos.  Niemira  (2007)  también  examinó  el  efecto  de  la  radiación  ionizante  

Un  campo  magnético  se  define  como  una  región  del  espacio  en  la  que en  cepas  de  E.  coli  O157:H7  y,  como  fue
Un  cuerpo  magnético  es  capaz  de  magnetizar  el  entorno. observado  para  Salmonella,  el  efecto  varió  dependiendo  de  la
(Gu  et  al.2020 ).  La  inactivación  de  microorganismos  con aislado  de  cepa  y  madurez  del  cultivo.  Los  organismos  en  biopelículas  
El  campo  magnético  pulsado  se  ha  realizado  con  limitaciones. pueden  responder  a  la  radiación  ionizante  de  manera  diferente  que
efectos.  Benson  et  al.  (1994)  informaron  que  la  estática  magnética células  planctónicas,  que  dependerán  de  la  cepa  específica  de
Los  campos  pueden  mejorar  la  actividad  de  la  gentamicina  contra  P. organismo  encontrado.
Biopelícula  aeruginosa.  McLeod  y  Sandvik  (2010)  diseñaron  un UV­C  (Ultravioleta  C)  también  es  eficaz  para  reducir  las  poblaciones  de  

sistema  de  campos  magnéticos  aplicados  a  biopelículas,  que  es  capaz  de   biopelículas  bacterianas  (Adhikari  et  al.  2015;  Jahid  et  al.

aplicar  campos  magnéticos,  tanto  DC  como  AC  (hasta 2014;  Srey  et  al.  2014).  El  efecto  antimicrobiano  de  los  rayos  UV­C  sobre

hasta  aproximadamente  1  kHz),  de  diez  a  varios  miles  de  miligausios. Los  microorganismos  se  producen  como  consecuencia  del  daño  del  ADN.

Campos  magnéticos  de  nivel  relativamente  bajo,  junto  con  la específicamente  la  reticulación  de  bases  de  pirimidina  vecinas  en

El  antibiótico  apropiado  puede  ayudar  a  controlar  e  incluso  eliminar  la   las  cadenas  de  ADN  (López­Malo  y  Palou  2005).  Poblaciones  de  biopelículas  

biopelícula  bacteriana  (McLeod  y  Sandvik  2010; de  L.  monocy  togenes  en  repollo,  pera,  fresa,

Bandara  et  al.  2015).  Aplicación  de  campos  magnéticos  giratorios. y  las  superficies  de  melón  se  redujeron  significativamente  después

aumenta  la  actividad  de  los  antimicrobianos  (gentamicina,  cipro  floxacina,   tratamiento  con  irradiación  UV­C  (Adhikari  et  al.  2015;  Srey

octenidina,  clorhexidina,  polihexanidina  y  lactato  de  etacridina)  contra  las   et  al.  2014).  Además,  se  ha  informado  que  después
tratamiento  con  UV­C,  hubo  reducciones  de  biopelículas  de
biopelículas  de  S.  aureus  y  P.  aeruginosa.
(Junka  et  al.2018 ).  Recientemente,  Raouia  et  al.  (2020)  investigaron  el   S.  typhimurium  y  microorganismos  autóctonos  cultivables,

efecto  del  campo  magnético  estático  en  la  formación  de  biopelículas. respectivamente  (Jahid  et  al.  2014).  Tratamiento  combinado  de

y  otros  factores  de  virulencia  en  P.  aeruginosa  y  sus  isógenos La  irradiación  UV­C  y  NaOCl  dieron  como  resultado  un  efecto  sinérgico

mutantes  de  césped.  La  liberación  de  algunos  compuestos  del  biofilm. en  la  reducción  de  biopelículas  de  L.  monocytogenes  en  acero  inoxidable  y

matriz  como  los  ramnolípidos  ha  sido  considerablemente superficies  de  la  cáscara  de  huevo  (Kim,  Park  y  Ha  2016).  Sin  embargo,  hay

mejorado  después  de  6  h  de  exposición  en  el  tipo  salvaje.  Sobre  el Existen  algunas  dudas  sobre  la  capacidad  de  la  radiación  UV  para  controlar  

Por  otro  lado,  la  producción  de  piocianina  y  biopelículas  fue el  biofilm  debido  a  su  escaso  poder  de  penetración.  La  irradiación  con  rayos  
X  con  mayor  profundidad  de  penetración  se  ha  utilizado  como
aumentó  significativamente  en  todas  las  cepas  en  comparación  con  los  controles.
Método  alternativo  útil  para  el  control  de  biopelículas.  Allí  tienen
Además,  se  confirmaron  las  expresiones  de  los  genes  pslA  y  ppyR  en  la  
formación  de  biopelículas.  Además,  se  fabricaron  algunas  nanopartículas   Se  han  realizado  varios  estudios  sobre  el  control  de  biopelículas  mediante  rayos  X.
irradiación  o  el  tratamiento  combinado  de  rayos  X  y  desinfectantes  químicos  
magnéticas  sensibles  al  microambiente.
(Jung,  Park  y  Ha  2018;  Mahmoud  et  al.
para  mejorar  la  actividad  anti­biopelícula  en  presencia  de  magnético
2015,  2016).  Mahmoud  et  al.  (2015)  observaron  una  significativa
campo  (Wang,  Deng,  et  al.  2018;  Li,  Pan,  et  al.  2019;  Quan
Reducción  de  biopelículas  de  cepas  de  Salmonella  en  cáscaras  de  huevo  
et  al.  2019).  Las  nanopartículas  magnéticas  permitieron  una  penetración  
mediante  tratamiento  con  irradiación  de  rayos  X.  Jung,  Park  y  Ha  (2018)
más  profunda  a  través  de  la  biopelícula  con  la  ayuda  de  un  imán.
campo  y  establecer  un  canal  artificial  en  la  matriz  del  biofilm. encontró  tratamiento  combinado  con  irradiación  de  rayos  X  y
NaOCl  resultó  en  un  efecto  anti­biopelícula  sinérgico  en  S.
La  erradicación  de  biopelículas  mejoró  significativamente  (4  a  6  veces)
typhimurium.  El  tratamiento  combinado  con  rayos  X  y  NaOCl  mostró
a  través  de  una  mayor  penetración  de  antibióticos  a  través  de  artificiales
canales  (Quan  et  al.  2019). el  mayor  valor  de  reducción  sinérgica  en  biopelículas
El  principal  modo  de  acción  de  la  irradiación  es  crear
especies  altamente  reactivas,  incluidos  los  radicales  libres  como  el
irradiación  ionizante radical  hidroxi  y  peróxido  de  hidrógeno  (Niemira  et  al.
Otra  estrategia  física  para  el  antibiofilm  es  la  irradiación  ionizante.  La   2003;  Summers  2003).  Estos  radicales  dañan  las  células  y
irradiación  ionizante  tiene  la  capacidad  de  dañar  el  ADN  microbiano  para   estructuras  bioquímicas  con  las  que  entran  en  contacto,  como
garantizar  la  seguridad  y  calidad  de  los  alimentos. como  cadenas  de  ácidos  nucleicos,  membranas  celulares  y  material  genético.
cuando  se  aplica  a  una  dosis  de  irradiación  adecuada  (CFR  2016; (ADN  microbiano).  Esto  no  sólo  altera  aleatoriamente  la  función  celular,  sino  
Diehl  2002).  La  irradiación  ha  sido  aprobada  por  la  FDA  como  un que  también  incapacita  la  capacidad  de
Método  para  controlar  microorganismos  en  la  superficie  de  los  alimentos. microbios  para  replicarse  o  regenerarse  (Ravindran  y  Jaiswal
productos.  La  irradiación  ionizante  tiene  muchas  ventajas  sobre 2019;  Seifert  et  al.  2016).  Además,  otros  componentes  de
otros  métodos  de  saneamiento  existentes  porque  no  requiere La  célula  también  está  sujeta  a  interacciones  con  ionizantes.
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REVISIONES  CRÍTICAS  EN  CIENCIA  DE  LOS  ALIMENTOS  Y  NUTRICIÓN 13

Figura  6.  El  efecto  de  la  radiación  sobre  el  ADN  bacteriano  (Ravindran  y  Jaiswal  2019).

radiaciones.  Incluso  con  un  ADN  intacto,  los  efectos  dañinos  sobre  las   Las  notables  propiedades  microbicidas  de  las  estrategias  físicas  son  
proteínas  y  la  membrana  celular  pueden  impedir  las  posibilidades  de   herramientas  interesantes  para  aplicaciones  antimicrobianas.
supervivencia  de  la  célula  dañada  (Figura  6).
Se  observó  que  lo  más  probable  es  que  la  formación  de  radicales  no  se  
Fondos
vea  obstaculizada  en  una  biopelícula,  pero  la  movilidad  de  los  radicales  
puede  verse  obstaculizada  en  la  matriz  de  EPS,  lo  que  conduce  a  una   La  investigación  fue  apoyada  por  la  Fundación  Nacional  de  Ciencias  Naturales  
autoextinción  y  una  eficacia  reducida  (Niemira  et  al.  2003) .  Los  elementos   de  China  (21706037).  Los  autores  también  agradecen  el  apoyo  financiero  
recibido  del  programa  “Cien  jóvenes  talentos”  de  la  Universidad  Tecnológica  
estructurales  de  la  matriz  de  EPS  pueden  ser  ellos  mismos  los  objetivos  
de  Guangdong  (220413127).
principales  de  los  radicales,  facilitando  así  la  eliminación  de  la  biopelícula.

Conclusiones  y  tendencias  futuras. Referencias
Abebe,  GM  2020.  El  papel  de  la  biopelícula  bacteriana  en  la  resistencia  a  los  
El  control  microbiano  en  el  procesamiento  de  alimentos  implica  la  reducción/
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erradicación  de  microbios  y  la  prevención/control  de  la  formación  de  
Microbiología  2020:1705814  doi:10.1155/2020/1705814.  PMC:
biopelículas  en  el  equipo  de  proceso.  En  general,  los  microorganismos  en   32908520
forma  de  biopelículas  son  considerablemente  más  resistentes  a  los  agentes   Adhikari,  A.,.  RM  Syamaladevi,  K.  Killinger  y  SS  Sablani.  2015.
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monocytogenes  en  superficies  de  frutas  orgánicas.  Revista  Internacional  de  
Debido  a  la  mayor  resistencia  de  las  biopelículas  a  los  procesos  de  
Microbiología  de  Alimentos  210:136–42.  doi:  10.1016/j.ijfoodmicro.  2015.06.018.
desinfección  convencionales,  continuamente  se  desarrollan  nuevos  medios  
para  controlarlas. Alkawareek,  MY,  QT  Algwari,  SP  Gorman,  WG  Graham,  D.
En  este  artículo  se  han  revisado  diferentes  enfoques  físicos  que  incluyen   O'Connell  y  BF  Gilmore.  2012.  Aplicación  de  plasma  no  térmico  a  presión  
ultrasonido,  campo  eléctrico/magnético,  plasma  e  ionización  para  la   atmosférica  para  la  erradicación  in  vitro  de  biopelículas  bacterianas.  Inmunología  

eliminación  y  control  de  biopelículas.  Se  resumieron  los  mecanismos  de   y  microbiología  médica  FEMS  65  (2):  381–84.  doi:  10.1111/
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acción  antibiopelículas  y  la  aplicación  de  diferentes  métodos  físicos.  Desde   ~
Álvarez­Ordóñez,  A.,  LM  Coughlan,  R.  Briandet  y  PD  Cotter.
el  punto  de  vista  de  la  industria  alimentaria,  las  estrategias  físicas  para  el   2019.  Biopelículas  en  entornos  de  procesamiento  de  alimentos:  desafíos  y  
control  de  biofilms  parecen  especialmente  prometedoras  porque  evitan  los   oportunidades.  Revisión  anual  de  ciencia  y  tecnología  de  los  alimentos  10:  173–
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Lesiones  celulares  tras  la  exposición  de  Escherichia  coli  y  Lactobacillus  
Las  estrategias  físicas  permiten  combatir  el  biofilm  sin  el  uso  de  agentes  
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biopelículas,  pero  enfrentan  las  dificultades  para  matar  las  bacterias  dentro   aeruginosa  y  mejoran  la  actividad  de  la  ciprofloxacina.  Bioincrustación  31  (5):  443–
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combinando  métodos  físicos  y  químicos  para  lograr  el  control  de  las  biopelículas  y
y  ácido  peroxiacético  contra  las  biopelículas  de  Cronobacter  sakazakii  
Se  recomendó  la  eliminación.  Se  puede  concluir  que  el en  pepino  fresco.  TL  84:91–98.  doi:  10.1016/j.lwt.2017.05.037.
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14 D.  LIU  Y  AL.

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