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Annia Hernández-Rodríguez, Mayra Heydrich-Pérez, Miguel Gerardo Velázquez-del Valle, Ana Niurka
Hernández-Lauzardo
Perspectivas del Empleo de Rizobacterias Como Agentes de Control Biológico en Cultivos de Importancia
Económica
Revista Mexicana de Fitopatología, vol. 24, núm. 1, enero-junio, 2006, pp. 42-49,
Sociedad Mexicana de Fitopatología, A.C.
México

Disponible en: http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=61224107

Revista Mexicana de Fitopatología,

ISSN (Versión impresa): 0185-3309
mrlegarreta@prodigy.net.mx
Sociedad Mexicana de Fitopatología, A.C.
México

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Perspectivas del Empleo de Rizobacterias Como Agentes de

Control Biológico en Cultivos de Importancia Económica
Annia Hernández-Rodríguez, Mayra Heydrich-Pérez, Universidad de la Habana,
Departamento de Microbiología, Calle 25 esquina J, Ciudad Habana, Cuba CP 10347;
Miguel Gerardo Velázquez-del Valle y Ana Niurka Hernández-Lauzardo, Instituto
Politécnico Nacional, Centro de Desarrollo de Productos Bióticos, Apdo. Postal 24, km
8.5 Carr. Yautepec-Jojutla, Col. San Isidro, Yautepec, Morelos, México CP 62731.
Correspondencia: aniurka10@hotmail.com

(Recibido: Agosto 16, 2005 Aceptado: Octubre 25, 2005)

Hernández-Rodríguez, A., Heydrich-Pérez, M., Velázquez- substantially contribute to the development of a sustainable
del-Valle, M.G. y Hernández-Lauzardo, A.N. 2006. agriculture.
Perspectivas del empleo de rizobacterias como agentes de
control biológico en cultivos de importancia económica. Additional keywords: Siderophores, antibiosis, resistance
Revista Mexicana de Fitopatología 24:42-49. induction.
Resumen. Las bacterias que habitan en la rizósfera pueden
ser aisladas e inoculadas en los cultivos ejerciendo un efecto Rizobacterias promotoras del crecimiento vegetal. El
positivo sobre las plantas. Diversos géneros bacterianos se término rizobacterias promotoras del crecimiento vegetal,
han utilizados con el objetivo de beneficiar cultivos de interés conocido por sus siglas en inglés PGPR (plant growth
agrícola. Dentro de los mecanismos propuestos para explicar promoting rhizobacteria), fue propuesto para describir a las
este efecto destaca el control biológico de patógenos, el cual bacterias que habitan la rizósfera de las plantas y que pueden
se explica fundamentalmente mediante características básicas tener un efecto positivo sobre los cultivos (Kloepper y
que manifiestan las rizobacterias y que incluyen su capacidad Schroth, 1978). Un amplio número de géneros bacterianos
de producir sideróforos, antibióticos, compuestos volátiles y están considerados dentro de esta clasificación:
enzimas líticas, entre otros metabolitos de interés. Pseudomonas, Burkholderia, Bacillus, Azospirillum,
Adicionalmente se ha demostrado que las rizobacterias Herbaspirillum, Enterobacter y Azotobacter, entre otros
inducen resistencia en las plantas contra enfermedades (Kennedy et al., 2004; Kloepper et al., 1989). Posteriormente,
fúngicas, bacterianas y virales y también han sido efectivas Bashan y Holguín (1998) propusieron una nueva clasificación
contra insectos y nematodos. Es importante resaltar que este para las PGPR, que incluye a todas las bacterias benéficas
enfoque de control biológico de patógenos mediante el uso teniendo en cuenta su papel particular, de tal forma, que el
de rizobacterias puede contribuir de manera substancial al término se divide en PGPB (plant growth promoting bacteria
desarrollo de una agricultura sustentable. - bacterias promotoras del crecimiento de las plantas) y
biocontrol-PGPB (biocontrol-plant growth promoting
Palabras clave adicionales: Sideróforos, antibiosis, inducción bacteria - bacterias promotoras del crecimiento de las plantas
de resistencia. con actividad de biocontrol). El término PGPB es aplicable
a las bacterias que influyen directamente sobre el metabolismo
Abstract. Bacteria that inhabit the rhizosphere can be isolated de las plantas promoviendo el aumento de la toma de agua y
and inoculated to various crops inducing a positive effect on nutrientes, el desarrollo del sistema radical y la estimulación
plants. Several genera of bacteria have been used to benefit del funcionamiento de otros microorganismos benéficos
agricultural crops of interest. Biological control of pathogens presentes en la rizósfera. La clasificación biocontrol-PGPB
is one important mechanism that explains the beneficial effect es utilizada para describir a las bacterias que adicionalmente
through three basic characteristics expressed by rhizobacteria, tienen la capacidad de suprimir a fitopatógenos por la
which include the ability to produce antibiotics, siderophores, producción de metabolitos inhibitorios o por la inducción de
volatile compounds, lytic enzymes, among other metabolites. resistencia natural en la planta. Dentro de estos nuevos
In addition, rhizobacteria induce systemic resistance against términos propuestos pueden ser incluidos especies o géneros
fungal, bacterial and viral plant diseases, as well against bacterianos; sin embargo, en algunos casos cepas de una
insects and nematodes. It is important to emphasize that misma especie podrían ser clasificadas como biocontrol-
biological control of pathogens through rhizobacteria can PGPB o PGPB. Es importante señalar que esta clasificación
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permite incluir a otras bacterias benéficas que no son microbianas presentes en la rizósfera, tradicionalmente se han
rizobacterias, entre las cuales destacan los rizobios, bacterias usado técnicas convencionales, las cuales son útiles a pesar
que tienen relación simbiótica con las plantas leguminosas del tiempo que requieren para su realización. En este sentido
(Glick y Bashan, 1997) y los microorganismos endófitos. han surgido otros métodos de identificación de alta
Métodos de aislamiento y caracterización. Existen sensibilidad y confiabilidad, tal es el caso de las técnicas
diferentes métodos de aislamientos de bacterias benéficas en serológicas y las de biología molecular (Goddard et al., 2001).
estrecha relación con los nichos ecológicos más frecuentes Las técnicas serológicas ofrecen grandes ventajas en la
(Bashan, 1993, Hernández-Rodríguez et al., 2002). Los identificación y estudio de los microorganismos, siendo de
lugares más factibles para hacer los aislamientos son: el suelo gran utilidad para el diagnóstico de diversos géneros
rizosférico, la superficie y los tejidos de la raíz. Entre las microbianos asociados a las plantas. Dentro de ellas, destaca
técnicas más utilizadas para estos fines, en la actualidad se la inmunofluorescencia (IF) (Jawetz et al., 1987), la cual
encuentran los métodos convencionales (aislamiento posee ventajas con relación a la prueba directa, pues aquí la
directamente del suelo o la raíz sin tener en cuenta las fluorescencia es más intensa y se suprime la necesidad de
interacciones que se establecen entre las plantas y los hacer fluorescentes tantos anticuerpos como sistemas
microorganismos) (Bashan et al., 1996), el modelo inmunológicos a estudiar se tengan, pues sólo es necesario
espermosférico (Thomas-Bauzon et al., 1982) y el modelo marcar la anti-inmunoglobulina. Por otro lado, la reacción
microcosmos (Kabir et al., 1995). El modelo espermosférico en cadena de la polimerasa ha sido empleada para caracterizar
facilita el crecimiento de las plántulas en condiciones axénicas la comunidad microbiana de la rizósfera. Mediante esta
simulando las condiciones existentes en la naturaleza a través técnica Bramwel et al. (1995), estudiaron las poblaciones
de la utilización de un medio de cultivo semisólido que de Pseudomonas spp. presentes en el rizoplano de betabel
contiene microelementos, que se encuentran presentes en la (Beta vulgaris L.), mientras que Bernadette et al. (2001), la
rizósfera, y libre de fuentes de carbono y nitrógeno. En el emplearon para evaluar el comportamiento de la comunidad
mismo, sólo se desarrollarán los microorganismos con la microbiana presente en plantas de Chrysanthemum sp.
capacidad de utilizar los exudados liberados por la planta demostrando en ambos casos su efectividad para estos fines.
como fuente nutritiva para los procesos de crecimiento y Sin embargo, es importante destacar que la aplicación de la
actividades metabólicas microbianas (Hernández-Lauzardo taxonomía polifásica, mediante la combinación de métodos
et al., 1997). Ha sido empleado para el aislamiento de cepas convencionales y moleculares, brinda mayor seguridad en la
de la rizósfera de los cultivos de arroz (Oryza sativa L.), identificación de bacterias. En este tipo de estudio no se puede
maíz (Zea mays L.) y trigo (Triticum aestivum L.), entre otros subestimar la caracterización fenotípica, pues además de
(Berge et al., 1991; Hernández-Rodríguez et al., 2002). Omar delinear los taxa permite evaluar sus funciones ecológicas y
et al. (1989), concluyeron que el empleo del mismo aumenta fisiológicas (Hernández-Rodríguez et al, 2004; Vandamme
la probabilidad de conocer la verdadera posición y estructura et al., 1996)
de la comunidad bacteriana asociada con las raíces de las Principales mecanismos de acción. Las rizobacterias
plantas estudiadas, además de favorecer el aislamiento de ofrecen una alternativa ecológica para controlar el ataque de
nuevos tipos bacterianos. Por otra parte, el modelo patógenos y/o mejorar el rendimiento de los cultivos, por lo
microcosmos está formado por una columna con suelo que actualmente se utilizan las técnicas de avanzada para
rizósferico en la cual se siembra una semilla previamente entender sus mecanismos de acción (Elbeltagy et al., 2001;
desinfectada y germinada, con el objetivo de favorecer la James et al., 2002; Vessey, 2003). Pueden promover el
quimioatracción de las bacterias por los exudados radicales crecimiento por vías directas o indirectas, cuyos elementos
liberados por el cultivo, permitiendo aislar a los específicos no han sido debidamente caracterizados. Los
microorganismos de interés teniendo en cuenta la interacción efectos directos pueden evidenciarse en ausencia de otros
planta-bacteria (Kabir y Faure, 1996). Este modelo al usar al microorganismos, es decir, la planta sólo interactúa con el
suelo como sustrato permite estudiar la influencia de las microorganismo en estudio, mientras que los mecanismos
características agroquímicas del mismo y de los exudados indirectos se pueden observar en la interacción del
radicales del cultivo en la aparición de un género microbiano microorganismo de interés con un fitopatógeno, mediante la
u otro en la rizósfera (Hernández-Rodríguez et al., 2004). cual se reducen los efectos dañinos en el vegetal (Díaz-Vargas
Ha sido ampliamente utilizado en el aislamiento de diferentes et al., 2001; Thrane et al., 2000). Los efectos directos de las
rizobacterias evaluándose en cultivos tales como arroz, maíz PGPB son: la síntesis de fitohormonas, producción de
y trigo, entre otros (Hernández-Rodríguez et al., 2002; Pazos- sideróforos, solubilización de minerales (Torres-Rubio et al.,
Pérez y Hernández-Rodríguez, 1999). Estos métodos poseen 2000) y la fijación del nitrógeno atmosférico (Malik et al.,
grandes ventajas con relación a los métodos tradicionales pues 1997), entre otros.
se aproximan más a las condiciones reales de vida de los Control biológico de patógenos. Entre los mecanismos de
microorganismos en la rizósfera y permiten aislar a los biocontrol mediados por rizobacterias ampliamente
géneros que predominan en la rizósfera de los cultivos de reconocidos se encuentran: La competencia por un nicho
interés. Para la caracterización de las comunidades ecológico o sustrato, la síntesis de compuestos inhibitorios
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como sideróforos, antibióticos, enzimas líticas y cultivos de importancia económica. En condiciones de

detoxificadoras (Bais et al., 2004), así como la inducción de escasez de hierro, las bacterias producen y excretan los
resistencia sistémica en la planta (Matiru y Dakora, 2004). sideróforos al medio. Una vez secuestrado el hierro por los
La actividad como agentes de biocontrol ha sido mejor sideróforos, el complejo es reconocido por receptores de
caracterizada a nivel molecular en cepas del género membrana específicos, atravesando la misma por un sistema
Pseudomonas (Bloemberg y Lugtenberg, 2001). Este efecto de transportadores activos. En el interior celular, el metal es
puede ser mejorado mediante ingeniería genética para depositado en un sitio específico por un proceso que involucra
sobreexpresar una o más características; de hecho, se han un intercambio de ligandos que puede estar precedido o no
creado cepas con diferentes características antipatogénicas por la reducción del hierro III o por la hidrólisis del sideróforo
que pueden actuar sinérgicamente (Glick y Bashan, 1997). (Ardon et al., 1998). El modo en que la producción de
Otros autores consideran que la combinación de organismos sideróforos por estas rizobacterias contribuye al control de
con potencial de biocontrol ha demostrado ser más eficiente fitopatógenos ha sido muy investigado y se ha explicado
que el empleo de organismos individuales (Brewer y Larkin, mediante la hipótesis de los sideróforos, que plantea que las
2005). Por otra parte, se ha sugerido aprovechar el potencial rizobacterias convierten al hierro III en un factor limitante
de acción de los agentes de biocontrol y combinarlos para su mediante el secuestro del Fe3+, inhibiendo de este modo el
aplicación con productos químicos, métodos físicos o crecimiento de patógenos en la rizósfera (Schroth y Hancock,
prácticas agronómicas (Spadaro y Gullino, 2005; 1982). Cuando el sideróforo se acopla con el hierro, éste
Vivekananthan et al., 2004). último se hace inaccesible para los microorganismos
Competencia por el hierro y producción de sideróforos. patógenos que no posean los receptores proteicos específicos
Teóricamente todos los microorganismos excepto para reconocer al complejo y que además no tengan
Lactobacillus sp. requieren de hierro para satisfacer sus mecanismos propios tan efectivos de adquisición de hierro.
necesidades vitales, pues éste participa en procesos biológicos Las plantas colonizadas por rizobacterias no son afectadas
importantes como transporte de oxígeno, síntesis de DNA, por la formación de estos complejos, de hecho se ha planteado
fijación de nitrógeno, fotosíntesis y respiración. En estos que las mismas pueden incorporar a su nutrición el hierro
procesos, el hierro participa como cofactor de muchas solubilizado por sideróforos. Además, las plantas han
enzimas del metabolismo y proteínas reguladoras, al existir desarrollado diversas estrategias para incluir el Fe3+ en su
en dos estados de oxidación, ferroso (Fe2+) y férrico (Fe3+) nutrición, como la liberación de protones, la excreción de
(Venturi et al., 1995); sin embargo, este elemento no siempre agentes reductores (Chen et al., 1995) y la producción de
está disponible para ser aprovechado por las bacterias, debido fitosideróforos (aminoácidos no proteicos, que solubilizan
a que en el medio ambiente el oxígeno atmosférico produce los iones Fe3+, formando un complejo Fe-fitosideróforo)
la oxidación del Fe2+ a Fe3+, precipitando este último como (Hughes et al., 1992). Para la producción de estos compuestos
hidróxido férrico que no es biológicamente accesible para se requieren condiciones de bajo contenido de hierro en el
los microorganismos debido a su constante de solubilidad medio de cultivo y un pH de 7-7.2. Su síntesis requiere de un
(10-17 a pH 7). Los sideróforos (palabra griega que significa control de temperatura estricto, ya que la mayoría de las
“portador de hierro”) son pigmentos extracelulares, bacterias que los producen tienen rangos específicos de
fluorescentes o no, de bajo peso molecular (500-1000 Da) y temperatura fuera de los cuales no se observa la aparición
solubles en soluciones acuosas a pH neutros (Dybas et al., del metabolito. Su extracción (solventes orgánicos) y
1995); muestran una coloración característica de acuerdo a purificación (cromatografías de intercambio iónico) se realiza
la estructura química que posean y una gran afinidad por el fundamentalmente en forma de desferrisideróforo o complejo
Fe3+ (Kfe > 1030). Son sustancias con una naturaleza química férrico (Morris, 1992). Investigaciones complementarias
variada y que pueden contener un pequeño péptido. Casi todos realizadas mediante sistemas genéticos basados en la
los sideróforos que han sido identificados contienen como actividad de nucleación del hierro demostraron la actividad
grupos enlazadores de hierro: ácido hidroxámico, catecol y/ transcripcional in situ de genes involucrados en la biosíntesis
o ácido hidroxicarboxílico; de acuerdo al tipo de grupo de pioverdines en la rizósfera (Bahame y Schroth, 1989).
enlazador que contengan se clasifican en dos grupos Antibiosis. Se caracteriza por la inhibición o destrucción de
funcionales fundamentales: hidroxamatos y catecoles. Las un microorganismo por los productos metabólicos de otros,
especies del género Pseudomonas producen sideróforos del que incluyen antibióticos, enzimas líticas y enzimas
tipo hidroxamato entre los que se encuentran el ferribactín y detoxificadoras. Diversos autores han planteado que la
el pseudobactín, particularmente P. fluorescens Migula capacidad de las cepas de Pseudomonas spp. de suprimir el
produce formas denominadas pioverdin del tipo catecol. Se desarrollo de patógenos en la rizósfera depende en gran
ha demostrado que Burkholderia cepacia Palleroni y Holmes medida de su habilidad para producir metabolitos de
produce piochelin (Sokol, 1986), cepabactin (Meyer et al., naturaleza antibiótica, tales como pyoluteorina, pyrrolnitrina,
1989) y ornibactin (Meyer et al., 1995). Tales compuestos fenacina-1-ácido carbóxilico y 2.4 diacetyl-phloroglucinol
desempeñan un papel rector en el control de hongos (Bangera y Thomashow, 1998; Picard et al., 2000). Berg et
fitopatógenos que provocan enfermedades en diferentes al. (2005) aislaron nuevas cepas de rizobacterias con potencial
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de biocontrol (capacidad de producir el 2.4 diacetyl- rizobacterias típicas no causa ningún síntoma de necrosis en
phloroglucinol, entre otros metabolitos). Pseudomonas la planta hospedera (Van Loon et al., 1998). Se ha demostrado
fluorescens cepa CHAO produce varios antibióticos, entre que las rizobacterias inducen resistencia en las plantas contra
los cuales se encuentra la pyoluteorina y el 2.4 diacetyl- enfermedades fúngicas, bacterianas y virales (Maurhofer et
phloroglucinol, además de ácido cianhídrico y ácido salicílico al., 1998). También se ha señalado su efectividad contra
(Maurhofer et al., 1994). El 2.4 diacetyl-phloroglucinol unido insectos y nematodos (Sikora, 1998). De Meyer et al. (1999)
al ácido cianhídrico desempeñan un importante papel en el encontraron que la aplicación de Pseudomonas aeruginosa
control de enfermedades en trigo (Bonsall et al., 1997). (Schroeter) Migula KMPCH al suelo y a la semilla de frijol
Burkholderia cepacia produce pyrrolnitrina y protege a las (Phaseolus vulgaris L.) permitió inducir resistencia contra
manzanas [Malus sylvestris (L.) Mill. var. domestica Borkh.] Botrytis cinerea y Colletotrichum lindemuthianum (Sacc. y
y peras (Pyrus communis L.) contra el moho azul y gris Magnus) Lams.-Scrib., reduciéndose la afectación que
causado por Botrytis cinerea Pers.:Fr y Penicillium expansum causaron estos hongos al cultivo. Mao et al. (1997), utilizaron
Link, respectivamente (Tan, 1991). También se ha señalado productos de B. cepacia para controlar las enfermedades
la efectividad de la cepa de B. cepacia D1 en el control de causadas por Pythium spp. y Fusarium spp. en el cultivo del
los altos índices de afectación provocados por Rhizoctonia maíz. Varios estudios se han llevado a cabo para inducir ISR
solani Kühn en el cultivo del algodón (Gossypium hirsutum por PGPR en las plantas; algunos autores han demostrado
L.) en condiciones de campo (Zaki et al., 1997) y de la cepa que el grado de inducción de resistencia depende de la especie
de B. cepacia PHQM100 en el biocontrol de hongos vegetal (Hernández-Rodríguez et al., 2004). En cultivos de
pertenecientes a los géneros Pythium y Fusarium en el cultivo clavel (Dianthus caryophyllus L.), la aplicación de la cepa
del maíz (Mao et al., 1997). Resultados obtenidos por de Pseudomonas fluorescens WCS 417r protegió a las plantas
Bevivino et al. (2000), mostraron que la inoculación de la contra la marchitez provocada por Fusarium oxysporum
cepa de B. cepacia MC17 al cultivo del maíz en suelos Schlechtend.:Fr. (Van Peer et al., 1991). PGPR aplicadas en
infestados y no infestados con Fusarium moniliforme Sheld., semillas provocaron una reducción significativa de la
provocó incrementos en el crecimiento vegetal en ambas antracnosis causada por Colletotrichum orbiculare (Berk. y
condiciones de suelo y el control del 100% del hongo Mont.) Arx en pepino (Cucumis sativus L.) (Liu et al., 1995).
fitopatógeno. Adicionalmente, se ha demostrado la Otras formulaciones elaboradas a base de rizobacterias
producción de alcaloides quinolizidínicos de naturaleza resultaron efectivas en inducir resistencia y reducir la
antibiótica por B. cepacia (Moon et al., 1995; 1996). pudrición causada por Colletotrichum capsici (Syd.) E.J.
Recientemente, Piang y Boland (2004) expresaron que un Butler y Bisby en chile (Capsicum annuum L.) (Bharathi et
nuevo modo de promover el crecimiento e inducir resistencia al., 2004). Asímismo, la aplicación de P. fluorescens 4-92 a
en plantas está basado en la producción de compuestos plantas de garbanzo (Cicer arietinum L.) provocó la inducción
volátiles presentes en el aire que son liberados por ciertos de resistencia contra Macrophomina phaseolina (Tassi) Goid
microorganismos. Además se ha demostrado la capacidad de (Srivastava et al., 2001). En el cultivo del arroz, los
ciertas PGPB para inactivar autoinductores patogénicos tratamientos de las semillas con las cepas de P. fluorescens
responsables de la activación de genes de virulencia (Compant Pf1 y Pf7 redujeron los índices de infección provocados por
et al., 2005; Dong et al., 2004). Mediante el uso de técnicas Rhizoctonia solani (Nandakumar et al., 2001; Vidhyaseharan
de mutagénesis se ha llegado a explicar la importancia de los y Muthamilan, 1999). Existen varios determinantes
antibióticos en la supresión de enfermedades producidas por involucrados en la inducción de resistencia sistémica por
patógenos que atacan a las plantas (Raaijmakers et al., 1997). PGPR, encontrándose entre los más importantes los
Los resultados obtenidos mediante la aplicación de técnicas lipopolisacáridos (LPS) presentes en las membranas celulares,
moleculares y aislamiento directo, han demostrado que estos los sideróforos y el ácido salicílico (Van Loon et al., 1998).
antibióticos son producidos en la rizósfera de las plantas, Leeman et al. (1996), señalaron que los LPS de P. fluorescens
desempeñando un importante papel en la supresión de cepa WCS 374 y WCS 417 son los mayores determinantes
patógenos rizosféricos (Scott, 2001). de ISR en condiciones de abundancia de hierro en el medio,
Inducción de resistencia en plantas. La resistencia inducida mientras que en condiciones limitantes de este elemento,
es definida como un perfeccionamiento de la capacidad aquéllos no están involucrados en la respuesta del rábano a
defensiva de la planta contra un amplio espectro de patógenos Fusarium spp. Los autores mencionados anteriormente,
y plagas adquirida después de un estímulo apropiado. La encontraron que los sideróforos producidos por esta bacteria
inducción de resistencia por rizobacterias es referida como (purificados) fueron los responsables de la respuesta de ISR,
resistencia sistémica inducida (ISR) (induced systemic al ser aplicados a las raíces del cultivo. Diversos autores han
resistance), mientras que por otras entidades es denominada demostrado que ciertas bacterias rizosféricas tienen la
resistencia sistémica adquirida (SAR) (systemic acquired capacidad de producir ácido salicílico, siendo este metabolito
resistance) (Hammerschmidt y Kuc, 1995). La respuesta SAR responsable de la ISR en plantas. Se considera que la
es expresada a un máximo nivel cuando el organismo que la producción de ácido salicílico por P. aeruginosa 7NSK2 es
induce produce necrosis, mientras que la ISR provocada por esencial para la inducción de resistencia a B. cinerea (De
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Meyer y Hofte, 1997), de hecho, mutantes de esta misma Bahame, J.B., and Schroth, M.N. 1989. Spatial-temporal
cepa que perdieron la capacidad de producir ácido salicílico colonization pattems of a rhizobacterium on underground
no indujeron resistencia contra este hongo en frijol. Se ha organs of potato. Phytopatology 77:1093-1100.
demostrado que P. fluorescens (cepa CHAO) produce ácido Bais, H.P., Park, S.W., Weir, T.L., Callaway, R.M., and
salicílico de forma natural bajo condiciones de hierro limitante Vivanco, J.M. 2004. How plants communicate using the
y también induce ISR contra el virus del mosaico del tabaco underground information superhighway. Trends in Plant
(Maurhofer et al., 1998). En contraste a estos ejemplos, se Science 9:26–32.
ha notado que mutantes de cepas bacterianas inducen el Bangera, M.G., and Thomashow, L.S. 1998. Characterization
mismo nivel de ISR que la cepa parental productora de este of a genomic locus required for synthesis of the antibiotic
metabolito en pepino y tabaco (Nicotiana tabacum L.) (Press 2.4-diacetylfloroglucinol by the biological control agent
et al., 1997). Asímismo, en Arabidopsis thaliana (L.) Heynh., Pseudomonas fluorescens Q2-87. Molecular Plant-
se ha observado que la ISR es independiente del ácido Microbe Interactions 9:83-90.
salicílico requiriendo de la presencia de ácido jasmónico y Bashan, Y. 1993. Potencial use of Azospirillum as biofertilizer.
etileno (Pieterse et al., 2000). Todos estos experimentos Turrialba 23:286-291.
demuestran que diferentes determinantes de PGPR están Bashan, Y., and Holguin, G. 1998. Proposal for the division
involucrados en la inducción de resistencia e ISR, éstos of plant growth-promoting Rhizobacteria into two
pueden variar en dependencia de las condiciones limitantes classifications: biocontrol-PGPB (Plant Growth-
de hierro, la cepa bacteriana, la planta hospedera y su cultivo Promoting Bacteria) and PGPB. Soil Biology and
(Ramamoorthy et al., 2001). Biochemistry 30:1225-1228.
Consideraciones finales. El uso intensivo de productos Bashan, Y., Holguín, G. y Ferrera-Cerrato, R. 1996.
químicos ha provocado contaminación de los suelos agrícolas Interacciones entre plantas y microorganismos benéficos.
y de los productos agropecuarios a escala mundial. Los Terra 14:159-192.
plaguicidas desarrollados para el control de organismos Berg, G., Krechel, A., Ditz, M., Sikora, R.A., Ulrich, A., and
patógenos, después de un corto tiempo de control, pueden Hallmann, J. 2005. Endophytic and ectophytic potato-
inducir resistencia al producto aplicado y a otras sustancias associated bacterial communities differ in structure and
con grupo químico similar. Además, debido a su carácter antagonistic function against plant pathogenic fungi. FEMS
tóxico, afectan a los microorganismos benéficos así como a Microbiology Ecology 51:215-229.
otros que actúan como antagonistas microbianos y que ejercen Berge, O., Heulin, T., and Balandreau, J. 1991. Diversity of
un efecto de control natural. Es importante resaltar que este diazotrop populations in the rhizosphere of maize (Zea
enfoque de control biológico de patógenos expresado a través mays) growing on different french soil. Biology and
del uso de rizobacterias puede contribuir de manera Fertility of Soils 11:210-215.
substancial al desarrollo de una agricultura sustentable. Con Bernadette, M., Kowalchuk, G.A., Keijzer, A., Van Elsas, J.D.,
ello, se pretende disminuir el uso de productos químicos y and Van Veen, J.A. 2001. Analysis of bacterial communities
contribuir al ahorro de recursos, al mejoramiento de los in the rhizosphere of Chrysanthemum via denaturing
suelos, a la protección del medio ambiente y a la salud del gradient gel electrophoresis of PCR-amplified 16S rRNA
hombre. Durante varias décadas se han utilizado bacterias as well as DNA fragments coding for 16S rRNA. Applied
aisladas de la rizósfera de diferentes cultivos como and Environmental Microbiology 67:172-178.
inoculantes microbianos, comprobándose que éstas son Bevivino, A., Damalstri, C., Tabacchioni, S., and Chiarini,
capaces de tener un papel activo en el control de las L. 2000. Efficacy of Burkholderia cepacia MCI 7 in
enfermedades de las plantas. Dado el potencial benéfico que disease suppression and growth promotion of maize.
presentan las rizobacterias expresado a través de la Biology and Fertility of Soils 31:225-231.
producción de diferentes metabolitos de interés, representan Bharathi, R., Vivekananthan, S., Harish, A., Ramanathan, A.,
una fuente interesante a explotar con el objetivo de establecer and Samiyappan, R. 2004. Rhizobacteria-based bio-
la elaboración de biopreparados con efecto de control formulations for the management of fruit rot infection in
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