Ensayo de investigación

Las garrapatas que parasitan a las iguanas verde

y negra criadas en cautiverio

Recibido: 13-04-2018 Aceptado: 05-08-2019 (Artículo Arbitrado)

Resumen Abstract Résumé

Las garrapatas son ectoparásitos que Ticks are ectoparasites that can infect Les tiques sont des ectoparasites
pueden infectar a las iguanas, en vida iguanas. In the wild, these ectoparasites pouvant infecter les iguanes. Chez les
silvestre no representan un peligro para do not represent a danger to the host, but animaux sauvages, elles ne représentent
el huésped, sin embargo cuando están when in captivity they can become a health pas un danger pour l'hôte. Toutefois,
en cautiverio pueden convertirse en un problem for iguanas. The present study lorsqu'ils sont en captivité, elles peuvent
problema de salud para las iguanas. En el determined the presence of ectoparasites devenir un problème de santé pour
presente estudio se determinó la presencia in green iguanas (Iguana iguana) and les iguanes. Dans la présente étude,
de ectoparásitos en iguanas verdes (Iguana black iguanas (Ctenosaura pectinata) la présence d'ectoparasites chez les
iguana) e iguanas negras (Ctenosaura bred in captivity. Forty-two iguanas of iguanes verts (Iguana iguana) et noirs
pectinata) criadas en cautiverio. Se each species were examined. Descriptive ( Ct en o s a ur a p ecti n a t a ) é l e v é s e n
examinaron 42 iguanas de cada especie. statistics were used and the records of the captivité a été déterminée. 42 iguanes
Se utilizó estadística descriptiva y se parasites and the location on the body de chaque espèce ont été examinés. Des
analizaron por ji cuadrada los registros where they were collected were analyzed statistiques descriptives ont été utilisées
de los parásitos y lugar del cuerpo donde by square chi to determine the areas of et les enregistrements des parasites et la
se colectaron para determinar las áreas preference. Parasitized green iguanas place du corps où ils ont été recueillis
de preferencia. Se encontró que las were found to be more infested than black ont été analysés par chi square afin de
iguanas verdes parasitadas estaban más iguanas. The location of ticks on the body déterminer les zones de préférence.
infestadas que las iguanas negras. La was different for each iguana species. The Il a été constaté que les iguanes verts
localización de las garrapatas en el cuerpo gill was the most parasitized area for both parasités étaient plus infestés que les
fue diferente por cada especie de iguana. Amblyomma dissimile and Amblyoma iguanes noirs. L'emplacement des tiques
La papada fue la zona más parasitada en Scutatum species. Tick species were dans le corps était différent pour chaque
ambas especies, tanto por Amblyomma taxonomically identified, with A. dissimile espèce d'iguane. Le double menton
dissimile como por Amblyoma scutatum. Se and A. scutatum common to the Iguana était la zone la plus parasitée chez les
identificaron taxonómicamente las especies iguana and Ctenosaura pectinata. deux espèces, à la fois par Amblyomma
de garrapatas, las cuales A. dissimile y A. dissimile et Amblyoma scutatum. Les
scutatum son comunes de Iguana iguana espèces de tiques ont été identifiées selon
y Ctenosaura pectinata. la taxonomie, A. dissimile et A. scutatum
étant communes chez Iguana iguana et
Ctenosaura pectinata.

José Luis Arcos-García1 Palabras clave: Ectoparásitos, iguanas, infestación, parasitosis.

Shirley J. De La Rosa-Belmonte1 Keywords: Ectoparasites, iguanas, infestation, parasitosis.
Fabiola López-Carmen1 Mots-clés: Ectoparasites, les iguanes, infestation, la parasitose.
Lily M. Vargas-Rodríguez2
Germán D. Mendoza-Martínez3
Roberto López-Pozos1* Introducción
Las garrapatas son ectoparásitos hematófagos que pueden transmitir
patógenos al hospedero y causar la muerte (Tizu y Moraes, 1994). Al-
1
Universidad del Mar gunas especies de garrapatas son conocidas como vectores de enfer-
2
Universidad del Papaloapan
3
Universidad Autónoma Metropolitana.
medades de importancia económica y veterinaria que pueden generar
Departamento de Producción Agrícola problemas epidemiológicos (Nowak, 2009). Muchas especies de garra-
y Animal patas se hospedan en reptiles que cuando son mantenidos en cautiverio
pueden parasitarse de tal manera que alcanzan a impactar la preserva-
Correspondencia:
*
robertol@zicatela.umar.mx ción de especies raras o amenazadas (Nowak, 2009). Incluso cuando los

Temas de Ciencia y Tecnología vol. 23 número 69 Septiembre - Diciembre 2019 ISSN 2007-0977 pp 17 - 23
 animales están en cautiverio aumenta la susceptibili- calización de ectoparásitos que habitan en la iguana
dad de enfermedades, principalmente las parasitosis verde e iguana negra mantenidas en condiciones de
(Freitas et al., 2002), en el caso de iguana verde se re- cautiverio.
portó que en Guatemala la parasitosis de garrapatas
Materiales y métodos
en vida silvestre son menores al 12% (Aparicio, 2009).
El presente estudio se realizó en el Centro de Conser-
Los animales son vulnerables a la parasitosis y algu-
vación y Reproducción de Iguanas de la Universidad
nas especies de garrapatas presentan predilección
del Mar y en el Laboratorio de nutrición y Bioquímica
por un tipo particular de hospedero o zona anatómica
dentro del Laboratorio de usos múltiples de Zootecnia.
(Estrada-Peña y De la Fuente, 2014). Aunque en otros
estudios confirman el comportamiento de que las Para recolectar parásitos externos se muestrearon
garrapatas no muestran predilección por una zona en 42 iguanas verdes y 42 negras durante dos años con-
particular como ocurre en Psammodromus algirus secutivos en el periodo seco de febrero-mayo (2015
(Salvador et al, 1995). Diversos estudios en reptiles y 2016), con una proporción en porcentaje de 50:50
indican que el sexo del huésped es un agente impor- (hembras: machos). Las iguanas estuvieron alojadas
tante en la carga y predilección parasitaria (Olsson et en 2 jaulas de 5 x 6 m de ancho y largo, con una altura
al., 2000). El grado de infestación parasitaria depende central de 3 m. Las paredes de las jaulas fueron de
de las condiciones ambientales, estrés, condiciones lámina galvanizada a una altura de 1 m, el resto de la
de crianza, edad, etología, tamaño y la pérdida de la pared y techo fueron cubiertas con malla de criba, el
cola de los animales parasitados (Olsson et al., 2000; piso fue de cemento. Se proporcionó sombra dentro
Ekner-Grzyb et al., 2013); también el comportamiento de las jaulas, por medio de árboles de almendro. Se
social del huésped, características de la piel, tamaño, suministró agua en estanques de 40 x 60 x 30 cm de
vagilidad, factores genéticos que contribuyen a dife- ancho, largo y profundidad, respectivamente. Tanto
rencias en cargas parasitarias, territorio, estímulo el agua como la alimentación se ofrecieron todos los
visual y olfatorio (Presley, 2010; Nowak, 2010). Los días por la mañana a las 08:00 h a libre acceso. El
factores abióticos más importantes que intervienen cautiverio de las iguanas se realizó en un clima cálido
en la presencia de garrapatas son la temperatura, subhúmedo, la temperatura media anual es mayor a
humedad, estación del año y luz (Ginsberg et al., 27°C (Luis-Martínez et al. 2003).
1998). La explicación de la segregación de nichos
Las garrapatas se recolectaron de forma manual, se
observada en las garrapatas es por la competencia
colocó el dedo índice en la parte ventral del ácaro
interespecífica, evitan la interferencia de feromonas,
y el pulgar en la zona dorsal y se desprendieron del
para maximizar el apareamiento y alimentación, así
hospedador mediante un movimiento firme hacia el
como minimizar el disturbio físico (Andrews y Petney,
dorso de la garrapata para que la porción bucal del
1981). Es común encontrar diferencias porque la tasa
ectoparásito no se quedara en la piel del hospede-
de infección, intensidad o modelos de población son
ro (Rodríguez y Cob, 1994). Una vez recolectados
diferentes en cada especie, por causas ecológicas y
los especímenes, se colocaron en frascos con eta-
fisiológicas (Zuk y McKean, 1996). Las primeras por
nol al 70% glicerinado para evitar la retracción de la
el incremento en el movimiento relacionado con un
cutícula como lo propone Manzanilla et al., (2002) y
mayor alcance de territorio (Salvador et al., 1995)
se mantuvieron en refrigeración a 4°C para su análisis
que permite mayor exposición a patógenos (Zuk y
posterior. Se realizó un registro para indicar la parte
McKean, 1996). Fisiológicamente, por medio de la
del cuerpo de la iguana donde se recolectó la garra-
asociación entre testosterona y sistema inmune (Cox
pata, para determinar la zona de preferencia de los
and John-Alder, 2007).
ectoparásitos.
El conocimiento actual de carga parasitaria en su Para la identificación taxonómica de las garrapatas se
mayoría ha sido generado en animales capturados utilizaron (para la observación directa de las carac-
en vida silvestre, por ello, es importante conocer la terísticas morfológicas) microscopios de contraste de
parasitosis en la iguana en cautiverio. El objetivo de la fases y estereoscópio, (Salas-García, 2010). El largo y
ancho de las garrapatas se midieron con un calibra-
presente investigación fue conocer la presencia y lo-
dor vernier.

18 Temas de Ciencia y Tecnología | Septiembre - Diciembre 2019 ISSN 2007-0977 Ensayos

Los datos de las medidas de las garrapatas se maneja- iguanas indistintamente fuera iguana verde o negra.
ron mediante estadística descriptiva utilizando el pro- Por sexo de las garrapatas la relación de machos fue
grama Statistical Analysis System Institute (SAS, 2010) mayor (52.57%) que de las hembras (47.43%) (P>0.05,
y se aplicó una prueba de Ji cuadrada para evaluar Ji2=6.30) en ambas especies de la iguanas parasitadas,
la localización y número de garrapatas adultas, así sin embargo la carga parasitaria de machos y hembras
como la frecuencia de ocurrencia de las garrapatas (P>0.05, Ji2=0.57) fue igual para las dos especies de
por sexo de las iguanas. iguanas (ver la Tabla 1).

Resultados En la Tabla 2 se puede observar que las zonas donde

Del total de las 84 iguanas, se observó que el 41.6% esta- las iguanas presentan mayor frecuencia de garrapatas
ban parasitadas, en las que el 20% eran iguanas negras son en la papada y en la cloaca. Se encontró que la
y 80% corresponden a iguanas verdes. De las iguanas iguana verde tiene un 46% en la papada y un 10.9% en
parasitadas de ambas especies el 31.4% fueron machos la cloaca, mientras que en la iguana negra que estuvo
y el 68.6% hembras. Las hembras y los machos de am- menos parasitada se encontró que el 5.1% tuvo garra-
bas especies de iguanas presentaron la misma propor- patas en la papada y en menor proporción se encon-
ción de infestación parasitaria de garrapatas (P>0.05, traron garrapatas en el brazo con 2.9% de incidencia,
Ji =1.07) como puede observarse en la Tabla 1.
2
en la cloaca solo tuvieron una incidencia de 1.4%. Las
dos especies de garrapatas se fijaron al hospedero en
Durante el primer año se colectaron 155 garrapatas
lugares diferentes (P<0.0001, Ji2= 51.4), sin embargo,
y el segundo se colectaron 195, siendo el grado de
se fijan de forma más frecuente en la zona de la pa-
parasitismo mayor (P<0.0001, Ji2=16.1) en el segundo
pada con 24% en A. dissimile y 27.14% en A. scutatum.
año (55.71%) con respecto al primero (44.29%). Se en-
contraron e identificaron dos especies de garrapatas, En la Tabla 3, se puede observar que las garrapatas
de las cuales Amblyomma scutatum presentó mayor hembras fueron más grandes (P<0.0001) que los ma-
frecuencia (P<0.0001, Ji = 16.2) de infestación (184)
2
chos, la longitud y ancho de las hembras A. scutatum
en comparación con Amblyoma dissimile (166). Es- fue de 10.12 x 6.49 mm, mientras que A. dissimile
tas dos especies de garrapatas presentaron la misma midió 4.79 y 3.09 mm; en las garrapatas machos no
preferencia (P>0.05, Ji2=0.97) para parasitar a las hubo diferencia en el largo de su cuerpo (P>0.05)

Tabla 1. A) Iguanas parasitadas por especie y por sexo. B) Número de garrapatas recolectadas por año
especie y sexo. (Iguanas parasitadas n=35).
A B

Característica Individuos Porcentaje Característica contrastada Frecuencia Porcentaje

Especia 1
Año de colecta de las garrapatas

C. pectinata 7.0 20.0 1 (2015) 155 44.29

I. iguana 28.0 80.0 2 (2016) 195 55.71

1
Ji-cuadrada = 16.103, P<0.0001, 1 gl

Sexo2 2
Ji-cuadrada = 3.1631, P>0.05, 1 gl

Macho 11 31.4

Hembra 24 68.6
1
Ji-cuadrada = 1.0758, P=0.2996, 1 gl

Especie de las garrapatas

Amblyomma dissimile 166 47.43

Amblyomma scutatum 184 52.57

1
Ji-cuadrada = 16.1658, P<0.0001, 1 gl
2
Ji-cuadrada = 0.9758, P>0.05, 1 gl

Sexo de las garrapatas

Macho 184 52.57

Hembra 166 47.43

1
Ji-cuadrada = 6.2972, P=0.012, 1 gl
2
Ji-cuadrada = 0.5707, P>0.05, 1 gl

Las garrapatas que parasitan a .... Temas de Ciencia y Tecnología | Septiembre - Diciembre 2019 ISSN 2007-0977 19
 con una longitud promedio de las dos de 4.15 mm, En el presente estudio, las iguanas se alojaron en jau-
pero fueron más anchos (P<0.05) los machos de las sin vegetación herbácea, pero con algunos árbo-
A. scutatum (3.19 mm) que los de A. dissimile (2.85 les para sombra y depósitos de agua; por esta razón
mm) (ver la Tabla 3). es probable de que no todas las iguanas se parasita-
ran, ya que el microclima que se genera en las capas
Discusión de vegetación, es un factor importante que regula la
Comparación de la parasitosis según el sexo de la población de garrapatas (Obenchain y Galun, 1982),
iguana: En nuestros resultados existe una diferencia éstas son abundantes en áreas donde el periodo de
de infestación parasitaria que puede deberse al mayor vegetación dura al menos 180 días por año (Jaenson
tamaño corporal que presentan las iguanas verdes y Lindgren, 2011). Diversas especies de garrapatas
en relación con las negras y por lo tanto, a la mayor adultas, disminuyen con el cambio de estación cálida/
exposición de área superficial, por la diferencia en el húmeda a cálida/seca (Mooring, 1995). Las garrapa-
tamaño, textura de la escamas y por factores gené- tas necesitan agua para mantener el balance térmico,
ticos; ya que ambas especies se mantuvieron en las siendo el principal factor que gobierna su sobreviven-
mismas condiciones de lugar y tiempo. Estos resulta- cia y su conducta (Sonenshine, 1993). Cuando la tem-
dos indican y comprueban que la iguana verde es más peratura y las condiciones de humedad son apropia-
susceptible de infestación que la iguana negra, este das, las garrapatas salen en búsqueda de un hospedero
tipo de comportamiento es similar en otros reptiles (Lindgren y Jaenson, 2006), si pierden humedad, nor-
como en el Pithon regio y en el varano como lo han malmente regresan a la protección del microclima que
reportado Nowak (2009) y Ekner-Grzyb et al., (2013). produce la hojarasca donde reabsorben la humedad
Sin embargo, las garrapatas presentaron la misma de la atmósfera (Rudolph y Knülle, 1974). A. scutatum
preferencia para parasitar machos o hembras de ambas y A. dissimile son las especies que se observaron en
especies, lo que indica que las garrapatas son parásitos ambas iguanas y el comportamiento fue contrario a la
con bajo índice de especialización como se observa consideración de que son altamente específicas para
en el presente estudio y que ya había sido reportado un tipo particular de hospedero (Estrada-Peña y De la
con resultados similares por Salvador et al, (1995). El Fuente, 2014). A. dissimile parasita a serpientes, sapos
grado de parasitación en I. iguana y C. pectinata no es e iguanas (Voltzit, 2007) y otros mamíferos (Jongejan,
afectada por el sexo de las garrapatas, ambas especies 1992), mientras que A. scutatum parasita a una diversi-
de reptiles coinciden en la máxima infestación de la dad alta de reptiles (Jones et al., 1972).
papada; similar como lo menciona Nowak (2010). Las
garrapatas prefieren zonas delgadas, vascularizadas y En nuestros resultados puede observarse que las garra-

poco accesibles para evitar ser desprendidas (Gunduz patas machos parasitan en mayor medida que las hem-

et al., 2008). bras en ambas especies de iguanas (ver la Tabla 1), un

Tabla 2. Frecuencia de la localización de las garrapatas en cada especie de iguana verde (Iguana iguana) y negra (Ctenosaura
pectinata) y por especie de garrapata (iguanas parasitadas n=35).
Localización de la garrapata Colecta Ctenosaura pectinata Iguana iguana Amblyomma dissimile Amblyomma scutatum

Fcia Porcentaje Fcia Porcentaje Fcia Porcentaje Fcia Porcentaje Fcia Porcentaje

Axila 15 4.29 6 1.76 9 2.57 3 0.86 12 3.43

Brazo 30 8.57 10 2.86 20 5.71 16 4.57 14 4.0

Cabeza 6 1.71 3 0.86 3 0.86 0 0 6 1.71

Cloaca 43 12.29 5 1.43 38 10.86 33 9.43 10 2.86

Cuello 13 3.71 4 1.14 9 2.57 0 0 13 3.71

Cuerpo 9 2.57 5 1.43 4 1.14 1 0.29 8 2.29

Entrepierna 17 4.86 4 1.14 13 3.71 11 3.14 6 1.71

Interdigital 13 3.71 7 2.0 6 1.71 6 1.71 7 2.0

Papada 179 51.14 18 5.14 161 46.0 84 24.0 95 27.14

Pierna 16 4.57 2 0.57 14 4.0 11 3.14 5 1.43

Tímpano 9 2.57 3 0.86 6 1.71 1 0.29 8 2.29

Total 67 19.14% 283 80.86 166 47.43 184 52.57

Ji-cuadrada = 43.72, P<0.0001, 10 gl Ji-cuadrada = 51.40, P<0.0001, 10 gl

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comportamiento similar lo describe Nowak (2009) hembras de la misma especie se agregan y se sujetan
quien menciona que es más frecuente encontrar garra- en el cuerpo del hospedero en sitios cercanos a los
patas machos que hembras; posiblemente porque las machos, quienes cambian su posición en respuesta
hembras pueden ser eliminadas por el mayor tamaño a la presencia de hembras sexualmente receptivas
al quedar atrapadas en diferentes superficies (Chilton (Andrews y Bull, 1980).
et al., 1992b).
Zona de preferencia de la parasitosis
En la carga parasitaria de las garrapatas machos y En nuestro estudio se observó que la iguana verde estu-
hembras en relación con el sexo de las iguanas sin vo más parasitada que la iguana negra y las zonas más
considerar la especie fueron similares, estos resulta- infestadas fueron la papada y la cloaca para la iguana
dos son diferentes a los mostrados por Gutsche et al., verde, y la papada en la iguana negra pero en menor
(2012), que mencionan que los machos vertebrados cantidad. Barré y Garris, (1990); consideran que las zo-
sexualmente maduros son a menudo más suscep- nas de mayor preferencia está dada por los hábitos de
tibles a acarrear altas cargas parasitarias. Klein (2004) cada especie de hospedador. En las iguanas la papada
considera que diferencias inmunológicas, genéticas es la zona más infestada porque se mantiene plegada
y conductuales pueden explicar alguna variabilidad y permite que estos parásitos se oculten, además de
en respuesta a la mayor prevalencia e intensidad de que es una zona delgada facilitando el acceso a los va-
infecciones causadas por artrópodos en machos que sos sanguíneos; la presencia de pliegues en la piel de
en hembras. También se observó la mayor compe- reptiles, funciona como reservorio de parásitos donde
tencia de A. scutatum, porque algunas especies de se pueden concentrar y evitar daños (Carrascal et al.,
garrapatas son competitivamente dominantes sobre 2009). Las garrapatas muestran especificidad de sitios
otras como lo describe Baer-Lehman (2012). La com- de sujeción, pero también pueden presentar diferen-
petencia es uno de los agentes bióticos que modela la tes preferencias de acuerdo con el tipo de hospedero
estructura de las comunidades y se considera como (Chilton et al., 1992a), sin embargo Freitas et al., (2004)
factor determinante de la distribución de especies en y Nowak, (2010); mencionan que las garrapatas no
nichos ecológicos (Chilton et al., 1992a). tienen ninguna preferencia por la zona en donde para-
sitan a los reptiles en general.
Con respecto a la mayor parasitación por las garrapa-
tas machos está relacionada con el ciclo de vida y la Tamaño de las garrapatas
biología de las garrapatas, la hembra no se sujeta al A. dissimile y A. scutatum presentan dimorfismo sexual
hospedero hasta que el macho ha estado presente al en nuestras mediciones, con una mayor diferencia en el
menos tres días (Barré y Garris 1990), seguramente tamaño de las hembras con respecto a los machos en
porque secretan feromonas que atraen a las hembras A. scutatum. De acuerdo a Stafford (2007) las garrapa-
para reproducción (Allan et al., 1998). Las garrapatas tas hembras incrementan dramáticamente su tamaño

Tabla 3. Estadística descriptiva para el largo (mm) y ancho (mm) de dos especies de garrapatas localizadas en C. pecti-
nata e I. iguana mantenidas en condiciones de cautiverio.
Característica Media Límite T test
Sexo EEM
Especie (mm) inferior Superior gl valor T Probabilidad

Largo

Amblyomma dissimile Hembra 4.79 0.15 4.49 5.09

Amblyomma scutatum Hembra 10.12 0.23 9.65 10.56 161 -19.39 = 0.0001

Ancho

Amblyomma dissimile Hembra 3.09 0.09 2.91 3.28

Amblyomma scutatum Hembra 6.49 0.14 6.20 6.77 162 -19.84 = 0.0001

Largo

Amblyomma dissimile Macho 4.09 0.04 4.00 4.18

Amblyomma scutatum Macho 4.21 0.14 3.93 4.49 69 -0.82 = 0.89

Ancho

Amblyomma dissimile Macho 2.85 0.03 2.79 2.90

Amblyomma scutatum Macho 3.19 0.07 3.05 3.34 76 -4.57 = 0.0001

Las garrapatas que parasitan a .... Temas de Ciencia y Tecnología | Septiembre - Diciembre 2019 ISSN 2007-0977 21
 después de alimentarse con sangre, cuando Amblyom- Barré, N., Garris, G.I. (1990). Biology and Ecology of Ambly-
omma variegatum (Acari: Ixodidae) in the Caribbean:
ma americanum (L.) hembra está llena de sangre mide
implications for a regional eradication program. Jour-
aproximadamente de 3 a 4 mm de largo. La garrapata nal of Agricultural Entomology. Vol. 7(1). 1-9.
del perro americano Dermacentor variabilis mide 13
Carrascal, V. J., Oviedo, S.T., Monsalve, B.S., Torres, M. A.
mm de largo y 10 mm de ancho. La longitud de la garra- (2009). Amblyomma dissimile (Acari: Ixodidae)
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Córdoba. Vol. 14(2). 1745-1749.
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Bajo las condiciones en las que se llevó a cabo el tra- Chilton, N.B., Bull, M., Andrews R.H. (1992a). Niche segrega-
bajo, se concluye que las dos especies de garrapatas tion in reptile ticks: attachment sites and reproduc-
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que se hospedan parasitando las iguanas negras y
verdes son Amblyomma scutatum y Amblyomma dis- Cox, R.M., John-Alder, H.B. (2007). Increased mite parasitism
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