ISSN 0065-1737 Acta Zoológica Mexicana

Acta Zool.
(n.s.),Mex.
30(2):
(n.s.)
387-394
30(2) (2014)

Ensayo
(Essay)

LA GENÉTICA COMO HERRAMIENTA PARA EL ESTUDIO

Y CONSERVACIÓN DEL GÉNERO ALOUATTA EN MÉXICO

Laura Elisa ARGÜELLO-SÁNCHEZ & Luis Manuel GARCÍA-FERIA*

Red de Biología y Conservación de Vertebrados. Instituto de Ecología, A. C. Carretera antigua a
Coatepec No. 351. El Haya. C.P. 91070. Xalapa, Veracruz, México.
* Correspondencia: <luizoo@yahoo.com>

Argüello-Sánchez, L. E. & García-Feria, L. M. 2014. La genética como herramienta para el estudio y

conservación del género Alouatta en México. Acta Zoológica Mexicana (n. s.), 30(2): 387-394.
Resumen. El estudio de la estructura genética de las poblaciones animales se ha convertido en una he-
rramienta de gran valor en los programas de conservación de especies, particularmente de aquellas que
se encuentran en peligro de extinción. Se han utilizado diferentes parámetros poblacionales, tanto en ani-
males cautivos como silvestres, para evaluar su estado genético y su viabilidad a largo plazo. En México,
diferentes herramientas genéticas se han usado para estudiar las tres especies de primates no humanos a
fin de fundamentar o comprobar diversos aspectos biológicos establecidos a través de observaciones y
trabajos de campo. Entre los aspectos de esas especies que se han estudiado desde una perspectiva ge-
nética se incluyen varias cuestiones taxonómicas y biogeográficas, la estructura y diferenciación de las
poblaciones dentro del área de distribución, los patrones de parentesco y sistemas sociales, entre otros.
Estos estudios han conducido a una mejor comprensión de la biología de esos primates, y al desarrollo
de estrategias más efectivas para la conservación y supervivencia del género Alouatta en México.
Palabras clave: Alouatta palliata, Alouatta pigra, genética, conservación.

Argüello-Sánchez, L. E. & García-Feria, L. M. 2014. Genetics as a tool for the study and conservation
of the genus Alouatta in Mexico. Acta Zoológica Mexicana (n. s.), 30(2): 387-394.
Abstract. The genetic study of animal populations has become a valuable tool in conservation
programs, particularly of those species that are endangered. Different population parameters can be
determined in both captive and wild animals to assess their genetic status and long-term viability. In
Mexico, different genetic tools have been used in the three species of nonhuman primates to assess,
reinforce or test different biological aspects that have been determined by observations and field work.
Among others, taxonomic and biogeographic aspects, differentiation and population structures, patterns
of kinship and social systems have been made to know and understand the biology of the species and
direct conservation and survival strategies of the genus Alouatta in Mexico.
Key words: Alouatta palliata, Alouatta pigra, genetic, conservation.

Recibido: 08/11/2013; aceptado: 13/03/2014.

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Argüello-Sánchez & García-Feria: Genética y conservación de Alouatta

La genética en el estudio de fauna silvestre

El desarrollo de nuevos tipos de marcadores genéticos así como la mejora en los
métodos analíticos y la automatización de los análisis genéticos (Sunnucks 2000;
Deyoung et al. 2005), ha vuelto factible y más generalizada la integración de métodos
genéticos en los estudios de poblaciones de fauna silvestre (Deyoung et al. 2005).
En la actualidad, una amplia variedad de cuestiones ecológicas pueden ser resueltas
mediante el uso de técnicas de genética molecular (Burke 1994; Sunnucks 2000).
Entre las aplicaciones más frecuentes de la genética en el campo de la biología de
especies se encuentran la determinación del sexo o la identificación especifica de
los individuos, la evaluación de la diversidad genética y la estructura poblacional, la
determinación del parentesco, proporcionar el fundamento biológico el sistema de
apareamiento, la estimación de la dispersión, migración y abundancia de individuos
de una especie en un espacio y tiempo definidos, la historia demográfica poblacional,
la detección de hibridación y la definición de unidades de manejo (Deyoung et al.
2005; Waits & Paetkau 2005).
Por otro lado, gracias a la eficiencia del muestreo no invasivo (ej. pelo, excre-
tas, plumas, saliva y cáscaras de huevo) para la obtención de material genético, ha
sido posible el estudio genético de especies crípticas, raras o en peligro de extinción
(Waits & Paetkau 2005) de las cuales se conocía muy poco. En el caso de los primates
no humanos, el uso del muestreo no invasivo para estudios genéticos de poblacio-
nes silvestres ha sido crucial, pues la gran mayoría de las especies viven en selvas
densas y tienden a ser huidizas, dificultando su observación. Las muestras de ADN
obtenidas de forma no invasiva pueden ser analizadas con una amplia gama de mar-
cadores moleculares. Comúnmente se utilizan ADN mitocondrial, microsatélites, los
polimorfismos en la longitud de fragmentos amplificados (AFLP) y diferencias en el
complejo principal de histocompatibilidad (MHC) (Ferreira da Silva et al. 2012). El
uso de esos marcadores moleculares ha permitido responder una vasta cantidad de
preguntas de investigación.

Genética de la conservación
El enfoque de la genética en la vida silvestre tomó gran fuerza a partir de las in-
vestigaciones pioneras de O’Brien et al. (1983) con guepardos (Acinonyx jubatus),
las cuales proporcionaron información importante para entender las notables altera-
ciones fisiológicas observadas en la especie (Menotti-Raymond & O’Brien 1993).
Estos hallazgos llevaron a realizar estudios similares en un número cada vez mayor
de especies en vida libre y en cautiverio, lo que ha contribuido a resolver diversos
problemas taxonómicos, a determinar el riesgo de enfermedades, a explicar algunos
problemas reproductivos y, lo que es muy importante, a sugerir programas de manejo
y estrategias de conservación de las especies a largo plazo (Cohn 1990). Si bien no

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se recomienda considerar únicamente los resultados de estudios genéticos para la

planeación de los programas de conservación de las especies, la combinación de sus
datos con los obtenidos en estudios tradicionales pueden proveer bases más sólidas
para desarrollar estrategias de conservación efectivas (Avise & Hamrick 1996).
De acuerdo con Frankham (1995), existen varios temas genéticos que son de
particular relevancia para la conservación biológica, entre los que se encuentran los
siguientes: la depresión de la variabilidad por endogamia, la pérdida de variación ge-
nética en poblaciones pequeñas, la fragmentación de las poblaciones y la consecuente
reducción de la migración. Debido a su importancia, estos temas son comúnmente
abordados en los estudios de las especies de primates bajo algún tipo de riesgo.

Estudios genéticos del género Alouatta en México y su

aporte a la conservación
Con la severa deforestación de los bosques tropicales en los últimos 60 años, junto
con la caza excesiva y el comercio ilegal de mascotas, las poblaciones de las dos
especies de monos aulladores de México (Alouatta palliata y Alouatta pigra) han si-
do drásticamente disminuidas (Estrada & Coates-Estrada 1994; Sánchez et al. 1998;
Duarte-Quiroga & Estrada 2003), siendo A. palliata la que presenta mayor reducción
de sus poblaciones con cerca del 90% (Zarza-Villanueva 2006; Rodríguez-Luna et al.
2009). Es por ello que ambas especies están consideradas como especies en peligro
de extinción por la Nom-059-Semarnat-2010 y clasificadas por la Unión Internacio-
nal para la Conservación de la Naturaleza (IUCN por sus siglas en inglés) como “En
peligro”, en el caso de Alouatta pigra, y “Críticamente en peligro”, en el caso de
Alouatta palliata ssp. mexicana (Cuarón et al. 2008; Marsh et al. 2008). Debido al
riesgo en que se encuentran estas especies, se están creando programas para su con-
servación a nivel nacional (Oropeza-Hernández & Rendón-Hernández 2012) dentro
de los que se contempla la generación de información que permita tener un panorama
más completo de los aspectos ecológicos, conductuales, fisiológicos y genéticos de
estas especies para la toma de decisiones en los planes de acción.
Los estudios con primates silvestres mexicanos fueron iniciados en 1975 por in-
vestigadores adscritos a la Estación de Biología Tropical “Los Tuxtlas” de la Uni-
versidad Nacional Autónoma de México (UNAM), en el Estado de Veracruz, donde
se encuentran las especies Alouatta palliata y Ateles geoffroyi. Posteriormente se
fueron integrando un gran número de investigadores a este campo de la primatología
en México, lo cual se ha traducido en numerosos estudios de la distribución de las
poblaciones de las especies mencionadas, su demografía, las interacciones sociales
y conducta reproductiva; el efecto de las presiones antropogénicas en la demografía,
conducta y su distribución; patrones de movimiento, entre muchos otros temas (ej.
Estrada 1982; Jimenez 1992; Estrada & Coates-Estrada 1994; García-Orduña 1996;

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Argüello-Sánchez & García-Feria: Genética y conservación de Alouatta

Estrada et al. 1999; Serio-Silva & Rico-Gray 2000; Duarte-Quiroga & Estrada 2003;
Pozo-Montuy 2003; Van Belle & Estrada 2005; Pozo-Montuy & Serio-Silva 2007;
Ramírez-Julian 2010).
No obstante, los estudios genéticos de Alouatta palliata y Alouatta pigra comen-
zaron a realizarse hace poco más de una década atrás. Los primeros estudios que
incluyeron muestras de individuos de poblaciones las poblaciones mexicanas fue-
ron los realizados por Mudry et al. (2001), Cortes-Ortiz et al. (2003) y Ellsworth &
Hoelzer (2006). En el primero de esos estudios, en un proyecto de citogenética con
atélidos se utilizaron muestras de A. palliata y Ateles geoffroyi. . El segundo fue un
estudio de sistemática molecular y filogeografía del género Alouatta, en el que se
utilizaron marcadores mitocondriales y nucleares para realizar un análisis biogeográ-
fico-histórico para poder inferir las relaciones filogenéticas entre nueve de las diez
especies reconocidas del género. El tercero y último tuvo como objetivo dilucidar la
biogeografía histórica de los monos aulladores en Centroamérica, buscando eviden-
cia genética que apoyara la hipótesis de la invasión de un ancestro común proveniente
de Sudamérica, que migró hasta llegar al sur de México. Estos primeros estudios, si
bien no fueron enfocados únicamente a los primates mexicanos, permitieron respon-
der preguntas relevantes a nivel de género y, lo que es más importante, sentaron las
bases para la realización de estudios futuros.
Un problema frecuente para la elaboración de programas de conservación eficaces
ha sido la delimitación de especies o unidades evolutivas independientes (Domín-
guez–Domínguez & Vázquez–Domínguez 2009). En este aspecto, el estudio de sis-
temática molecular de Cortés-Ortiz (2003) representó una importante contribución,
al encontrar un 5.7% de diferencias significativas a nivel de ADN mitocondrial entre
A. palliata y A. pigra, brindando así evidencia genética de diferenciación entre esas
especies. Originalmente, A. pigra fue descrita por Lawrence (1933) como dos sub-
especies de A. palliata: 1) A. palliata pigra en la península de Yucatán y norte de
Guatemala y 2) A. palliata luctuosa en Belice (Leopold 1959). Tiempo después estas
subespecies fueron reclasificadas como dos variantes de una nueva especie (Smith
1970), sobre la base de diferencias conductuales y anatómicas a las que posteriormen-
te se les sumó la evidencia genética.
Desde la propuesta de la separación específica de A. pigra de A. palliata, se supo
de la existencia de una zona de simpatría de estas especies en la región de Macuspana,
Tabasco (Brandon-Jones 2006). En esta región se observaron tropas con individuos
de A. palliata y A. pigra (basado en caracteres morfológicos), así como de individuos
con características de ambas especies. La existencia de hibridación entre las dos es-
pecies fue después confirmada con evidencia genética y comparaciones morfológicas
(Cortés-Ortiz et al. 2007; Kelaita & Cortés-Ortiz 2013).
Entre los estudios de genética poblacional realizados exclusivamente para las es-
pecies de primates no humanos mexicanos, figuran dos para A. pigra (García del

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 Acta Zool. Mex. (n.s.) 30(2) (2014)

Valle et al. 2005; Améndola 2009) y uno para A. palliata (Argüello-Sánchez 2012).
A grandes rasgos, estos trabajos se enfocaron en comparar el nivel de variación ge-
nética de poblaciones, tanto en hábitat conservado como en hábitat perturbado. Los
datos obtenidos en esos estudios han permitido determinar cuáles de las poblaciones
estudiadas presentan la mayor variación genética y cuales contienen variantes genéti-
cas únicas, lo que ayuda a la determinación de áreas prioritarias para la conservación
de las especies. Por otra parte, el análisis filogenético realizado en uno de estos estu-
dios, reveló la presencia de dos linajes de origen materno (Argüello-Sánchez 2012),
información que debe ser considerada al establecer prioridades de conservación (Ro-
jas 2003). Es importante también no enfocarse tan solo en la conservación de las
especies, sino considerar las unidades evolutivas dentro de ellas para preservar los
procesos evolutivos que son indispensa­bles para la permanencia de las especies y sus
hábitats a largo plazo (Crandall et al. 2000; Domínguez–Domínguez & Vázquez–Do-
mínguez 2009).
Recientemente se realizaron algunos estudios genéticos para evaluar los patrones
de parentesco entre los miembros de los grupos sociales en ambas especies de monos
aulladores (Van Belle et al. 2012; Baiz 2013), lo cual ha permitido adquirir un cono-
cimiento más claro del sistema social y la dispersión de ambas especies de Alouatta.
Siendo estos primates organismos longevos, es importante considerar el desarrollo de
estudios tradicionales (ej. Crockett & EIisenberg 1987) de muy largo plazo para ob-
tener datos similares de la dispersión de individuos, y aunque serian menos precisos
que los estudios genéticos, la combinación de ambos tipos de estudios podían generar
información muy robusta (ej. Pope 1992). Así el conocer el sistema social y la dis-
persión de las especies, ayudará a entender y predecir la forma en que se distribuye la
variación genética entre y dentro de las poblaciones (Pope 1992; Storz 1999).
La contribución de los estudios antes mencionados a la generación de conoci-
miento ha sido la base para preservación de los primates del género Alouatta, ya que
desempeñan un papel importante en la conservación y regeneración de las selvas al
dispersar las semillas de muchas plantas (Chapman & Russo 2007). Sin embargo,
persisten muchas interrogantes que podrían ser contestadas por medio de estudios
genéticos. Por ejemplo, se necesita ampliar los estudios de genética poblacional a
lo largo de las áreas de distribución de las especies y obtener así un panorama más
amplio de la variación genética existente. Tener esta información facilitaría la ubi-
cación del origen de los individuos decomisados y recuperados del tráfico ilegal de
especies, y permitiría además una mejor planeación de programas de translocación de
individuos o tropas en inminente riesgo, intentando mantener el linaje y composición
genética naturales de cada región. Así mismo, se debería considerar la evaluación de
genes que están implicados en la resistencia a patógenos (ej. complejo principal de
histocompatibilidad) u otros genes que se relacionen directa o indirectamente con la
adecuación de las especies.

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Argüello-Sánchez & García-Feria: Genética y conservación de Alouatta

Agradecimientos. Agradecemos al proyecto (No. 108865, FOMIX-VERACRUZ CONACYT)

“Consecuencias de la perturbación del hábitat sobre la variabilidad y estructura genéticas de poblaciones
de Alouatta palliata mexicana: una especie de primate en peligro de extinción en Veracruz, México”; Al
Dr. Juan Carlos Serio-Silva por sus sugerencias y revisión al escrito.

LITERATURA CITADA
Améndola, M. 2009. Estudio de la variabilidad genética en poblaciones de Alouatta pigra del estado de
Campeche: implicaciones para la conservación. Tesis de Doctorado. Instituto de Ecología, A. C.
Argüello-Sánchez, L. E. 2012. Genética de la conservación en Alouatta palliata mexicana: evaluación
del efecto de la fragmentación del hábitat y sus poblaciones en Veracruz. Tesis de Maestría. Instituto
de Ecología, A. C., Xalapa, Ver.
Avise, J. C. & Hamrick, J. L.. 1996. Conservation genetics: case histories from nature. Chapman &
Hall, New York.
Baiz, M. 2013. Intragroup genetic relatedness in two howler monkey species (Alouatta pigra and A. pa-
lliata): Implications for understanding social systems and dispersal. Master Degree. The University
of Michigan.
Brandon-Jones, D. 2006. Apparent Confirmation that Alouatta villosa (Gray, 1845) is a Senior Synon-
ym of A. pigra Lawrence, 1933 as the Species-Group Name for the Black Howler Monkey of Belize,
Guatemala and Mexico. Primate Conservation, 21: 41-43.
Burke, T. 1994. Spots before the eyes: molecular ecology. Trends in Ecology & Evolution, 9: 355-
357.
Chapman, C. A. & Russo, S. E. 2007. Primate seed dispersal: Linking behavioral ecology with forest
community structure, pp. 510-525. In: C. Campbell, A. Fuentes, A. MacKinnon, S. Bearder and R.
Stumpf (Eds.). Primates in Perspective. Oxford University Press, New York.
Cohn, J. 1990. Genetics for wildlife conservation. BioScience, 40: 167-171.
Cortes-Ortiz, L., Bermingham, E., Rico, C., Rodriguez-Luna, E., Sampaio, I. & Ruiz-Garcia, M.
2003. Molecular systematics and biogeography of the Neotropical monkey genus, Alouatta. Mole-
cular Phylogenetics and Evolution, 26: 64-81.
Cortés-Ortiz, L., Duda, T. F., Canales-Espinosa, D., García-Orduña, F., Rodríguez-Luna, E. &
Bermingham, E. 2007. Hybridization in Large-Bodied New World Primates. Genetics, 176: 2421-
2425.
Crandall, K. A., Bininda-Emonds, O. R. P., Mace, G. M. & Wayne, R. K. 2000. Considering evolu-
tionary processes in conservation biology. Trends in Ecology & Evolution, 15: 290-295.
Crockett, C. M. & EIisenberg, J. F. 1987. Howlers: Variations in group size and demography. In: B.
Smuts, D. Cheney, R. Seyfarth, R. Wrangham and T. Struhsaker (Eds.). Primate Societies. Univer-
sity of Chicago Press Chicago, IL USA.
Cuarón, A. D., Shedden, A., Rodríguez-Luna, E., de Grammont, P. C. & Link, A. 2008. Alouatta
palliata ssp. mexicana. IUCN Red List of Threatened Species, www.iucnredlist.org.
Deyoung, R. W., Honeycutt, R. L. & Brennan. 2005. The molecular toolbox: genetic techniques in
wildlife ecology and management. Journal of Wildlife Management, 69: 1362-1384.
Domínguez–Domínguez, O. & Vázquez–Domínguez, E. 2009. Filogeografía: aplicaciones en taxono-
mía y conservación. Animal Biodiversity and Conservation, 62: 53-60.
Duarte-Quiroga, A. & Estrada, A. 2003. Primates as pets in Mexico City: An assessment of the spe-
cies involved, source of origin, and general aspects of treatment. American Journal of Primatology,
61: 53-60.
Ellsworth, J. & Hoelzer, G. 2006. Genetic evidence on the historical biogeography of Central Ameri-
can howler monkeys. In: L. S. and F. J. (Eds.). Primate Biogeography. Springer, New York.

392
 Acta Zool. Mex. (n.s.) 30(2) (2014)

Estrada, A. 1982. Survey and census of howler monkeys (Alouatta palliata) in the rain forest of “Los
Tuxtlas,” Veracruz, Mexico. American Journal of Primatology, 2: 363-372.
Estrada, A., Anzures, A. & Coates-Estrada, R. 1999. Tropical rain forest fragmentation, howler
monkeys (Alouatta palliata), and dung beetles at Los Tuxtlas, Mexico. American Journal of Prima-
tology, 48: 253-262.
Estrada, A. & Coates-Estrada, R. 1994. La contracción y fragmentación de las selvas y las poblacio-
nes de primates silvestres: el caso de Los Tuxtlas, Veracruz. La Ciencia y el Hombre, 18: 45-70.
Ferreira da Silva, M. J., Minhos, T., Sa, R. M. & Bruford, M. W. 2012. Using Genetics as a Tool in
Primate Conservation. Nature Education Knowledge, 3: 89.
Frankham, R. 1995. Effective population size/adult population size ratios in wildlife: a review. Gene-
tics Research, 66: 95-107.
García del Valle, Y., Estrada, A., Espinoza, E., Lorenzo, C. & Naranjo, E. 2005 Genética de pobla-
ciones de monos aulladores (Alouatta pigra) en hábitat continuo y fragmentado en la Selva Lacan-
dona, México: un estudio preliminar. Universidad y Ciencia, 2: 55-60.
García-Orduña, F. 1996. Distribución y abundancia del mono aullador Alouatta palliata y el mono
araña Ateles geoffroyi en fragmentos de selva del municipio de San Pedro Soteapan, Veracruz. Tesis
Licenciatura. Universidad Veracruzana, Xalapa, Veracruz.
Jimenez, H. J. 1992. Distribución y abundancia del recurso alimenticio en un fragmento de selva alta
perennifolia y su uso por Ateles y Alouatta en el ejido Magallanes (Municipio de Soteapan, Vera-
cruz). Tesis de Licenciatura. Universidad Veracruzana, Xalapa, Veracruz.
Kelaita, M. A. & Cortés-Ortiz, L. 2013. Morphological variation of genetically confirmed Alouatta
pigra × A. palliata hybrids from a natural hybrid zone in Tabasco, Mexico. American Journal of
Physical Anthropology, 150: 223-234.
Lawrence, B. 1933. Howler monkeys of the palliata group. Bulletin of the Museum of Comparative
Zoology at Harvard College, 75: 313 –354.
Leopold, A. S. 1959. Wildlife of Mexico. University of California Press, Berkeley, California.
Marsh, L. K., Cuarón, A. D., Cortés-Ortiz, L., Shedden, A., Rodríguez-Luna, E. & de Grammont,
P. C. 2008. Alouatta pigra. IUCN Red List of Threatened Species.
Menotti-Raymond, M. & O’Brien, S. J. 1993. Dating the genetic bottleneck of the African cheetah.
Proceedings of the National Academy of Sciences, 90: 3172-3176.
Mudry, M. D., Rahn, I. M. & Solari, A. J. 2001. Meiosis and chromosome painting of sex chromoso-
me systems in Ceboidea. American Journal of Primatology, 54: 65-78.
O’Brien, S. J., Wildt, D. E., Goldman, D., Merril, C. R. & Bush, M. 1983. The cheetah is depauperate
in genetic variation. Science, 221: 459-462.
Oropeza-Hernández, P. & Rendón-Hernández, E. 2012. Programa de Acción para la Conservación
de las Especies: Primates, Mono Araña (Ateles geoffroyi) y Monos Aulladores (Alouatta palliata,
Alouatta pigra). Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales / Comisión Nacional de Áreas
Naturales Protegidas, México.
Pope, T. 1992. The influence of dispersal patterns and mating system on genetic differenciation within
and between populations in the red howler monkey (Alouatta seniculus). Evolution, 42: 1112-
1128.
Pozo-Montuy, G. 2003. Comportamiento de monos aulladores (Alouatta pigra) en hábitat fragmentado,
en la ranchería Leona Vicario, Balancán, Tabasco. Tesis de Licenciatura. Universidad Autónoma de
Tabasco, Villahermosa, Tabasco.
Pozo-Montuy, G. & Serio-Silva, J. 2007. Movement and resource use by a group of Alouatta pigra in
a forest fragment in Balancán, México. Primates, 48: 102-107.

393
Argüello-Sánchez & García-Feria: Genética y conservación de Alouatta

Ramírez-Julian, R. 2010. Respuestas conductuales de monos aulladores negros, Alouatta pigra, vivien-
do en remanentes de vegetación entre pastizales en Balancán, Tabasco. Tesis de Maestría. Instituto
de Ecología, A.C. , Xalapa, Veracruz.
Rodríguez-Luna, E., Solórzano-García, B., Shedden, A., Rangel-Negrín, A., Dias, P. A. D., Cristó-
bal-Azkárate, J., Cortés-Ortiz, L., Dunn, J. C., Domingo-Balcells, C., Sánchez, S., Vea-Baró,
J. & Cornejo, J. 2009. Taller de Conservación, Análisis y Manejo Planificado para los primates
mexicanos, 2006. Universidad Veracruzana.
Rojas, M. 1992. The species problem and conservation: What are we protecting? Conservation Biology,
6: 170–178.
Serio-Silva, J. C. & Rico-Gray, V. 2000. Use of a stream by Mexican howler monkeys. The Southwes-
tern Naturalist, 52: 332-333.
Smith, J. D. 1970. The systematic status of the black howler monkey, Alouatta pigra Lawrence. Journal
of Mammalogy, 51: 358-369.
Storz, J. 1999. Genetic consequences of mammalian social structure. Jay F. Storz Publications. Papers
in Biological Science
Sunnucks, P. 2000. Efficient genetic markers for population biology. Trends in Ecology & Evolution,
15: 199-203.
Sánchez, O., Pineda, M., Benítez, H., González, B. & Berlanga, H. 1998. Guía de identificación para
aves y mamíferos silvestres de mayor comercio en México protegidos por la C.I.T.E.S. . Secretaría
de Medio Ambiente, Recursos Naturales y Pesca/Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso
de la Biodiversidad México, D.F.
Van Belle, S. & Estrada, A. 2005. Cambios demográficos en poblaciones de monos aullador negro
(Alouatta pigra) como consecuencia de la fragmentación del hábitat. Universidad y Ciencia, 2:
1-9.
Van Belle, S., Estrada, A., Strier, K. B. & Di Fiore, A. 2012. Genetic structure and kinship patterns in
a population of black howler monkeys, Alouatta pigra, at Palenque National Park, Mexico. Ameri-
can Journal of Primatology, 74:948-957.
Waits, L. P. & Paetkau, D. 2005. Noninvasive genetic sampling tools for wildlife biologists:a review of
applications and recommendations for acurate data collection. The Journal of Wildlife Management,
69: 1419-1433.
Zarza-Villanueva, H. 2006. Ficha técnica de Alouatta palliata, pp. 7. In: R. Medellín (Ed.). Los mamí-
feros mexicanos en riesgo de extinción según el PROY-NOM-059-ECOL-2000. Instituto de Ecolo-
gía, Universidad Nacional Autónoma de México, México, D.F.

394