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6 NUEVAS PERSPECTIVAS SOBRE

ORÍGENES DE LOS VERTEBRADOS
BILLIE J. SWALLA

Centro de Biología y Biología del Desarrollo y Laboratorios Friday Harbor,

Universidad de Washington y Estación Marina Smithsonian

s0010 INTRODUCCIÓN

s0020 A. HISTORIA DE LAS HIPÓTESIS DEL ORIGEN DE LOS CORDADOS

p0010 Los vertebrados comparten varios caracteres morfológicos distintos con tres
grupos de tebrados: lanceletas, tunicados y hemicordados (Figura 6.1). túni-
Los gatos, lancetas y los vertebrados han sido tradicionalmente considerados como
grupo monofilético, los cordados, que comparte cinco características morfológicas:
una notocorda, un tubo neural dorsal, un endostilo, una cola postanal muscular,
y hendiduras branquiales faríngeas. Los hemicordados comparten algunas de estas características de los cordados.
turas; las hendiduras branquiales faríngeas (Figura 6.2), un endostilo y una cola postanal.
Anteriormente, se pensaba que los hemicordados contenían un homólogo de notocorda.
(el estomocordio) y un tubo neural dorsal en la región del cuello, pero reciente
La evidencia de la genética del desarrollo ha cuestionado estas homologías.
La genética del desarrollo y la genómica han permitido reexaminar
de la cuestión de los orígenes de los cordados comparando los genes del desarrollo
expresión en embriones de diferentes filos. Este poderoso enfoque ha
permitió nuevos conocimientos sobre los mecanismos moleculares que subyacen a la morfología.
cambios lógicos. La genómica ha permitido investigaciones sobre la filogenet-
relaciones ic de los cordados y sus parientes invertebrados y para el
comparación de las vías genéticas compartidas en embriones relacionados. Nosotros revisamos
investigaciones actuales sobre este tema y muestran que nuestra visión del cordado
ancestro ha cambiado durante los últimos 10 años. Durante años, el cordado
Se ha considerado que su ancestro era un animal parecido a un tunicado que se alimentaba por filtración y tenía
una pequeña larva de renacuajo cordado. Sin embargo, evidencia reciente de mi laboratorio
y otros han demostrado que el ancestro cordado era más probablemente un bentónico.
gusano con boca y hendiduras branquiales faríngeas sostenidas por branquias cartilaginosas
barras (Cameron et al., 2000; Gerhart et al., 2005; Rychel et al., 2006). Pelo-
Es probable que otras investigaciones en genética y genómica del desarrollo sean fructíferas.
Principios de la genética del desarrollo
Derechos de©autor
2007 por Prensa Académica. Todos los derechos de reproducción en cualquier forma reservados. 1

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2 NUEVAS INFORMACIONES SOBRE LOS ORÍGENES DE LOS VERTEBRADOS

hemicordato Tunicata
Equinodermos Cefalocordatos
vertebrados

Xenoturbélida

somitas

tricoelómico cordados

notocorda, tubo neural dorsal

hendiduras branquiales, esqueleto de colágeno, cola postanal

gusano bentónico

f0010 FIGURA 6.1 Filogenia del deuteróstomo. Hay cinco planes corporales adultos distintos que se observan entre los
deuteróstomos. Echinodermata y Hemichordata tienen planes corporales claramente diferentes pero similares
larvas tricoelómicas que se alimentan. Los xenoturbélidos son un filo deuteróstomo recientemente descrito, y poco
se sabe sobre su desarrollo. El cuarto grupo que exhibe un plan corporal adulto distinto es el
Tunicata, que generalmente se considera un subfilo dentro de Chordata. Los últimos grupos son los
Cephalochordata y Vertebrata, que se consideran Chordata subphyla con los tunicados.
Los caracteres morfológicos que comparten los grupos principales están marcados en la figura. Nuestra evidencia
Esta decencia sugiere que el ancestro cordado era un gusano bentónico que tenía hendiduras branquiales, una sustancia colagenosa.
esqueleto y cola postanal. Los somitas son una característica del desarrollo que une a Cephalochordata
y los vertebrados. Redibujado con modificaciónde Rychel et al., 2006. Au16
 f0020 FIGURA 6.2 Tres planos corporales distintos de invertebrados. A, un hemicordado enteropneusto adulto,
Saccoglossus kowalevskii, B, una ascidia molgulid tunicada, y C, una lanceta, Branchistoma virigi-
nae, que muestra las dramáticas diferencias en sus planes corporales adultos. A, la boca del enteropneusto.
El hemicordado está oculto en la región del cuello, directamente detrás de la probB,óscide
la bocaanterior.Au17
del tunicado se mueve hacia arriba en la metamorfosis y se muestra aquí como el sifón en la parte superior izquierda,
mientras que el ano desemboca en el sifón bucal, como se muestra arriba a la derecha. C, La boca de lanceta
ha sido modificado para alimentación por filtración, como lo muestran los cirros en el lado anterior, ventral, a la izquierda.
Todos los animales fueron recolectados y fotografiados en la Estación Marina Smithsonian en Fort Pierce,
Florida. au18

para resolver algunas de las homologías restantes entre los hemicordados

y los cordados.
p0020 En la Figura 6.3 se muestran tres hipótesis básicas sobre los orígenes de los cordados.
(Garstang, 1928; Romer, 1967; Jefferies, 1986; Jollie, 1973; Gee, 1996;
Gerhart y otros, 2005; Rychel et al., 2006). Uno de los primeros escenarios de origen cordado
ginebras, que todavía es bastante popular, es la visión de los orígenes de los cordados que se
Garstang planteó por primera vez la hipótesis a principios de siglo (Figura 6.3, A;
Garstang, 1928). Esta teoría defiende la noción de que el equinodermo y

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INTRODUCCIÓN 3

f0030 FIGURA 6.3 Teorías sobre los orígenes de los cordados: ¿cuáles se ajustan a los datos disponibles? Varios posibles el-
Aqu se representan teor as de or genes cordados. A. La Teor a 1 fue propuesta por primera vez por Garstang y
í í í í
defiende la idea de que la larva de renacuajo de ascidia que no se alimenta evolucion a partir de
ó
y larvas parecidas a hemicordados. Sin embargo, los patrones de expresi n gen tica del desarrollo en los diferentes
ó é
Las larvas muestran que las larvas de equinodermo y las larvas de tornaria hemicordadas son muy similares pero que
ambos difieren notablemente de los patrones de expresión de los cordados (Swalla, 2006). B, la teoría 2 fue popular.
izado por Romer, y representa a los deuteróstomos como todos evolucionando a partir de un hemicordado pterobranquio.
La evidencia filogenética y fósil sugiere que este es un escenario poco probable, porque los cordados, hemi-
Los cordados y los equinodermos aparecen durante la era Cámbrica temprana. C, Teoría 3 es una compilación
ción de todos los datos filogenéticos, fósiles y de expresión genética disponibles. Partes de esta teoría fueron puestas
propuesto por primera vez por Jollie, quien consideraba que las teorías de Garstang y Romer eran extremadamente improbables.
La evidencia molecular sugiere que la larva de renacuajo cordado tuvo un origen independiente de
un ancestro con una larva dipleurulida alimentándose. En este escenario, el plan corporal de cordados habría
evolucionó de novo en un ancestro parecido a un gusano de cuerpo blando de desarrollo directo. La notocorda sería
han evolucionado a partir de la cooptación de genes utilizados para otras funciones en el antepasado. ahora la busqueda
Se trata de determinar cuáles de los genes fueron los más importantes en la evolución de esta nueva estructura.

las larvas de hemicordados "evolucionaron" hasta convertirse en larvas de renacuajo de ascidia y que las
los adultos de equinodermos, hemicordados y tunicados se desarrollaron de forma independiente.
Sin embargo, como se analiza aquí, los datos de desarrollo recientes muestran que las características
que comparten los hemicordados y los cordados son características adultas más que larvarias.
unos (Rychel et al., 2006; Swalla, 2006). Estos resultados favorecerían la evolución
ción de cordados a partir de un hemicordado en desarrollo directo (Gerhart et al., 2005;
Rychel et al., 2006) en lugar de larvas de tornaria hemicordadas. Más
Los comentarios sobre la teoría de Garstang y la evidencia genética en su contra están muy bien.
resumido en Lacalli (2005).

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 4 NUEVAS INFORMACIONES SOBRE LOS ORÍGENES DE LOS VERTEBRADOS

p0030 La mayoría de los libros de texto todavía incluyen el escenario de que todos los deuteróstomos evolucionaron
de un hemicordado colonial: un pterobranquio; esta idea fue publicada por primera vez
por Romer en 1967 (Figura 6.3, B). Esta teoría se popularizó porque
ó
El registro f sil tiene una abundancia de hemicordados coloniales, llamados graptolitos,
y porque se pensaba que los lofóforos estaban relacionados con los deuteróstomos (Romer,
1967; Vaya, 1996). La filogenética molecular ha demostrado que los lofoforatos
son parte de un gran grupo de animales llamado lofotrocozoos (Halanych,
2004) y que los pterobranquios coloniales son hemicordados derivados
(Cameron et al., 2000). En conjunto, estos nuevos datos ponen en duda la
Visión ampliamente extendida sobre la evolución del deuteróstomo que fue popularizada por Romer.
p0040 En 2000, presentamos una nueva hipótesis basada en la nueva física molecular
logenias y patrones de expresión genética del desarrollo (Figuras 6.1 y 6.3, C;
Cameron et al., 2000). En este escenario, el ancestro deuteróstomo es un gusano.
como, y las larvas de hemicordados y equinodermos se desarrollaron de forma independiente.
de larvas de renacuajo de ascidia. Durante los años siguientes, la genética del desarrollo
Los datos de expresión han seguido favoreciendo a un ancestro deuteróstomo parecido a un gusano.
(Lowe et al., 2003; Gerhart et al., 2005; Rychel et al., 2006; Delsuc et al.,
2006). La genómica y la genética del desarrollo pueden proporcionar piezas clave de evidencia.
dencia para comprender los orígenes de los cordados. La información genómica pronto
estar disponible para un solo miembro de cada uno de los monofiléticos deuterostomados.
grupos: equinodermos (el erizo de mar morado Strongylocentrotus purpuratus),
hemicordados (un gusano bellota, Saccoglossus kowalevskii), tunicados (un solitario
á
la ascidia tararia Ciona intestinalis y la apendicular pel gica Oikopleura
dioica), cefalocordados (una lanceleta Branchiostoma floridae) y muchos ver-
especies de tebrados. Los análisis iniciales sugieren que los deuteróstomos comparten muchos desarrollos.
Vías genéticas opcionales durante el desarrollo embrionario y larvario temprano.
(Davidson y Erwin, 2006; Swalla, 2006). La genética del desarrollo puede ser
altamente informativo al iluminar cómo estas vías genéticas similares son
expresado en diferentes tiempos y lugares para elaborar la morfología final de
las larvas y los adultos (Swalla, 2006). A continuación revisamos los últimos hallazgos.
de filogenética molecular y análisis genómicos, examinar el desarrollo
expresión genética en diferentes filos de deuteróstomos y discutir el origen de
los vertebrados a la luz de los nuevos datos publicados durante los últimos 15Au1.años
s0030 B. Filogenética molecular de los deuteróstomos

p0050 Las relaciones filogenéticas dentro de los deuteróstomos son fundamentales para comprender
ing cambios evolutivos que han ocurrido durante cordados y vertebrados
evolución (Figura 6.1; Zeng y Swalla, 2005). Filogenético del deuteróstomo
Las relaciones han sido revisadas extensamente en otros lugares (Halanych, 2004;
Zeng y Swalla, 2005), por lo que aquí los resumiremos brevemente. Schaeffer
(1987) examinaron la evidencia morfológica y filogenética y concluyeron que
los deuteróstomos (el grupo de animales que contiene a los vertebrados) fueron
monofilético. Más tarde, en 1994, dos artículos examinaron la relación del deuterostoma.
Se envía utilizando ADNr 18S por primera vez. Wada y Satoh (1994) demostraron que
los deuteróstomos eran monofiléticos, presentaron evidencia de que los quetognatos
no eran deuteróstomos, y demostró que los equinodermos y hemicordados
eran grupos hermanos (aunque con escaso apoyo inicial). Turbeville y colegas
gues (1994) aumentó el conjunto de datos de ADNr 18S del deuterostoma y utilizó el
notocorda como marcador morfológico para ubicar ascidias como cordados. Más tarde,
Cameron y colegas (2000) aumentaron considerablemente el número de tunicados

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ORGANIZACIÓN Y EXPRESIÓN DEL GRUPO DE GENES HOX EN DEUTEROSTOMOS 5

y hemicordados en la base de datos de ADNr del deuteróstomo 18S, y mostró

que los equinodermos y los hemicordados son grupos hermanos con alto bootstrap
Apoyo con todos los análisis metodológicos para reconstrucciones filogenéticas.
Los datos morfológicos y moleculares desde entonces han seguido confirmando
la relación de grupo hermano de equinodermos y hemicordados (Halanych,
2004; Smith y otros, 2004; Zeng y Swalla, 2005; Bourlat et al. 2006).
p0060 Los tunicados, aunque monofiléticos (Swalla et al., 2000), han sido
Difícil de ubicar dentro de los deuteróstomos con 18S y 28S combinados.
análisis de secuencia ribosómica (Figura 6.1; Winchell et al., 2002). Reciente
Las filogenias del genoma construidas con cientos de genes han sugerido que
Los tunicados están más estrechamente relacionados con los vertebrados que las lancetas (Blair y
Coberturas, 2005; Delsuc et al., 2006; Bourlat et al. 2006). Aunque el filoge-
La relación magnética de los tunicados con los vertebrados aún está en duda, es
Está claro que los programas de desarrollo que se activan en los embriones de ascidia.
para tejidos específicos son bastante similares a los observados en el desarrollo de vertebrados.
(Passamaneck y Di Gregorio, 2005; Swalla, 2004; 2006). Las ascidias tienen
una serie de factores de transcripción importantes localizados en el citoplasma del óvulo
que son necesarios para el desarrollo de algunos tejidos, por lo que se han descrito
como tener desarrollo en mosaico (Swalla, 2004; Nishida, 2005). Además,
Las ascidias tienen algunas características únicas de especificación de tejido, como la celulosa.
producción por el ectodermo adulto, que no se encuentran en los vertebrados. Estos
Las características únicas del desarrollo de las ascidias son revisadas minuciosamente por
Passamaneck y Di Gregorio (2005).
p0070 En los embriones se activan vías genéticas específicas y bien caracterizadas
durante el desarrollo embrionario, y esas vías genéticas se comparten entre
los deuteróstomos (Davidson y Erwin, 2006; Swalla, 2006). Examen
del momento y la expresión espacial de genes homólogos durante el desarrollo
puede ser informativo para comprender qué estructuras morfológicas son
homólogo en animales con planes corporales muy diferentes (Gerhart et al., 2005;
Rychel et al., 2006; Swalla, 2006). En las siguientes secciones, la expresión
de genes homólogos en diferentes grupos de deuteróstomas se analiza en el
contexto de lo que estos resultados nos dicen sobre la evolución de los vertebrados.
s0040 I. ORGANIZACIÓN Y EXPRESIÓN DEL GRUPO DE GENES HOX EN DEUTEROSTOMOS:
DESARROLLO DEL EJE ANTERIOR-POSTERIOR

p0080 El complejo genético Hox ha arrojado luz sobre las relaciones deuterostomadas y
las homologías anteroposteriores entre los planos corporales de los diferentes filos
(Swalla, 2006). El complejo de genes Hox es un grupo de genes que están dispuestos
de 3 a 5 colinealmente en el cromosoma y que también se expresan a partir de
0 0
de anterior a posterior durante el desarrollo embrionario (ver el capítulo de
Kenyon en este libro Au2). Los deuteróstomos de invertebrados tienen un solo grupo Hox,
mientras que los vertebrados tienen múltiples copias (Swalla, 2006, para revisiAu3). ón El mar
Se ha mapeado el cúmulo de erizo Hox y ha sufrido una inversión, por lo que
que el gen más posterior, Hox 11/13c, está al lado de Hox 3 (Cameron et al.,
2006). Los hemicordados y los erizos de mar comparten motivos en sus tres posteriores.
Genes Hox, llamados Hox 11/13a, Hox 11/13b y Hox 11/13c, lo que sugiere
que los antepasados ​de estos dos filos tenían duplicaciones genéticas posteriores independientes
pendiente del linaje de cordados (Peterson, 2004; Cameron et al., 2006;
Aronowicz y Lowe, 2006).

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6 NUEVAS INFORMACIONES SOBRE LOS ORÍGENES DE LOS VERTEBRADOS

p0090 La expresión del gen de desarrollo Hox proporciona evidencia de anterior–

homologías posteriores entre equinodermos, hemicordados, vertebrados y
lancetas (Lowe et al., 2003; Aronowicz y Lowe, 2006; Swalla, 2006).
Los hemicordados en desarrollo expresan sus genes Hox de forma colineal desde
de anterior a posterior, pero, en lugar de expresarse sólo en el tubo neural dorsal,
La expresión se observa en todo el ectodermo de los hemicordados (Lowe et al., 2003).
Estos patrones de expresión se han interpretado como el hemicordado ecto-
derm que tiene potencial neuronal en todo el ectodermo, como se ve en
insectos (Lowe et al., 2003). En los equinodermos, la expresión colineal ha sido
reportado en la somatopleura adulta en desarrollo (Cameron et al., 2006) y
en el anillo nervioso adulto (Morris y Byrne, 2005). Por el contrario, los tunicados muestran
patrones de expresión muy diferentes de los genes Hox que dependen de si
el gen se expresa durante la etapa larvaria o adulta (Spagnuolo et al.,
2003; Passamaneck y Di Gregorio, 2005; Swalla, 2006).

s0050II. BRANDÍAS FARÍNGEAS Y DESARROLLO DEL CARTÍLAGO

s0060 A. Expresión Pax 1/9 y expresión Hox en hendiduras branquiales deuteróstomas

p0100 Las hendiduras branquiales faríngeas en hemicordados se utilizaron originalmente como elemento morfológico
Carácter que une los gusanos enteropneustos hemicordados con cordados.
(Figuras 6.2 y 6.4; Romer, 1967; Schaeffer, 1987; Rychel et al., 2006).

f0040 FIGURA 6.4 La expresión de Pax1/9 en los deuteróstomos. Relación filogenética del deuteróstomo
Las relaciones se muestran a partir de datos morfológicos y moleculares resumidos por Zeng y Swalla.
(2005). Pax 1 y Pax 9 se expresan en las hendiduras branquiales faríngeas en desarrollo y adultas de todos los
los gnatóstomos vertebrados (tetrápodos y peces teleósteos). Patrones de expresión de Pax 1 y Pax 9
se muestran en azul. Pax 1/9, un gen único que se duplica en los vertebrados, se expresa en la lanceta.
lets (cefalocordados), tunicados (urocordados) y hemicordados. Pax 1/9 ha sido reportado
estar presente en los erizos de mar, pero aún no se ha publicado ninguna expresión, por lo que hay un signo de interrogación.
Aún no se ha informado de la expresión en larvas de hemicordados tornaria, por lo que hay un signo de interrogación
ahí también.

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BRANDÍAS FARÍNGEAS Y DESARROLLO DEL CARTÍLAGO 7

Se considera que las estructuras son homólogas si tienen una morfología similar,
función similar y ontogenias de desarrollo similares (Rychel et al., 2006;
 Rychel y Swalla, 2007 Au20). La clara homología de la estructura de la hendidura branquial faríngea
turas es lo que hace que los hemicordados caigan entre los equinodermos y
cordados mediante análisis morfológico (Figura 6.2, A; Schaeffer, 1987). El fa-
hendiduras ríngeas y esqueleto de colágeno circundante de hemicordados, cefalo-
Los cordados y los vertebrados son notablemente similares en forma y función.
(Schaeffer, 1987; Rychel et al., 2006), pero los tunicados carecen de esqueleto de cartílago
en sus estructuras faríngeas (Figura 6.2). La genética del desarrollo permite
la comparación de estructuras morfológicas en un nuevo nivel: el nivel de genética
vías expresadas durante el desarrollo de la estructura. Trabajo reciente
ha demostrado que las hendiduras faríngeas en vertebrados, lancetas y tunicados
Todos se elaboran después de la expresión de genes Pax específicos. El gen único
llamado Pax 1/9 en deuteróstomos de invertebrados se ha duplicado en versión
tebra a dos genes: Pax 1 y Pax 9 (Neubuser et al., 1995; Holland y
Holanda, 1995; Ogasawara y otros, 1999; Ogasawara et al., 2000a).
p0110 La expresi n de los factores de transcripci n de caja emparejada Pax 1 y Pax 9
ó ó
se ha demostrado en las bolsas faríngeas endodérmicas durante los vertebrados.
desarrollo (Figura 6.4; Neubuser et al., 1995; Wallin et al., 1996; Peters
et al., 1998; Ogasawara et al., 2000a). Además, estos factores de transcripción
Los protectores son necesarios para el correcto desarrollo de las bolsas faríngeas.
y los derivados endodérmicos circundantes (por ejemplo, el timo) como se ve por su
ausencia en ratones que carecen de Pax 1 o Pax 9 (Wallin et al., 1996; Peters
et al., 1998). Existe un único homólogo de estos dos vertebrados faríngeos.
genes en lancetas (Holland y Holland, 1995), ascidias (Ogasawara et al.,
1999), y hemicordados (Ogasawara et al., 1999), denominados Pax 1/9, que
duplicado en dos copias separadas (Pax 1 y Pax 9) en vertebrados
(Ogasawara et al., 1999). Tanto en cordados como en hemicordados, Pax 1/9 es
Se expresa en el endodermo de la faringe y posteriormente en las hendiduras faríngeas.
(Figura 6.4). En particular, en las ascidias, no se detectó expresión durante
embriogénesis. El primer signo de la expresión Pax 1/9 fue en un renacuajo nadando.
larvas que estaban a punto de comenzar la metamorfosis (Figura 6.4; Ogasawara et al.,
1999). Asimismo, se encontró que la expresión en adultos hemicordados era mayor en
el endodermo branquial (Figura 6.4; Ogasawara et al., 1999). Estos resultados sugieren
que la similitud morfológica y funcional entre las branquias faríngeas
hendiduras en hemicordados (Ogasawara et al., 1999), ascidias (Ogasawara et al.,
1999), cefalocordados (Holanda y Holanda, 1995) y vertebrados
(Neubuser et al., 1995; Wallin et al., 1996; Peters et al., 1998; Ogasawara
y otros, 2000 Au21 ) es un reflejo de programas genéticos similares activados en la faringe.
endodermo de geal en el momento de la diferenciación por Pax 1/9 o Pax 1 y
Pax 9 factores de transcripción. A la luz de estos resultados y del deuterostoma
filogenia (Figura 6.1), la hipótesis más parsimoniosa es que el deutero-
El ancestro del estómago tenía hendiduras branquiales derivadas del endodermo y que éstas eran subsecuentes.
frecuentemente perdido en el linaje de los equinodermos (Figura 6.3, C). Los carpoideos mitratos,
fósiles de la era Devónica, parecen tener ambos estereomos (similares a
equinodermos existentes) y hendidura branquial Au4 s (Jefferies, 1986; Gee, 1996, Smith et al.,
2004). Por lo tanto, los primeros equinodermos pueden haber tenido branquias faríngeas y luego
los perdió (Smith et al., 2004; Rychel et al., 2006). Un examen más detallado de
Los equinodermos del Cámbrico en busca de evidencia de branquias faríngeas serán informativos,
al igual que la clonación y caracterización de la expresión del equinodermo.
Pax 1/9. Hasta la fecha no se han reportado datos de expresión en equinodermos.

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8 NUEVAS INFORMACIONES SOBRE LOS ORÍGENES DE LOS VERTEBRADOS

(signo de interrogación en la Figura 6.4 Au5), pero será interesante ver si este gen tiene
sido cooptado para otras funciones en los equinodermos.
p0120 Las hendiduras branquiales faríngeas comparten factores de transcripción conservados para su
desarrollo como se describió anteriormente y se localizan de manera similar
a lo largo del eje anteroposterior (Aronowicz y Lowe, 2006). Por ejemplo,
En los vertebrados, Hox 1 se expresa por primera vez en el nivel entre la primera y la segunda.
segunda bolsa faríngea (Lowe et al., 2003). Cuando la expresión del gen Hox fue
examinado en hemicordados, Hox 1 se expresó entre el primero y el segundo.
segunda bolsa faríngea, lo que sugiere que la ubicación de la faringe
branquias a lo largo del eje anteroposterior es homólogo entre el hemicor-
dátiles y vertebrados (Lowe et al., 2003; Aronowicz y Lowe, 2006).
s0070 B. El cartílago branquial faríngeo en hemicordados y lanceletas es acelular

p0130 Por lo tanto, las hendiduras branquiales faríngeas parecen ser homólogas, pero
¿Qué pasa con las barras branquiales cartilaginosas que se encuentran entre las aberturas branquiales?
La morfología y desarrollo de las barras branquiales en hemicordados es similar
a lancetas (Schaeffer, 1987; Ruppert, 2005; Rychel et al., 2006). Los bares
Aparece como un engrosamiento de la lámina basal entre el endodermo faríngeo.
como fue informado por primera vez por Hyman en 1959 y demostrado recientemente por in situ
hibridación (Rychel y Swalla, 2007 Au22). Las barras cartilaginosas del hemicor-
los dátiles se tiñen con azul alcián (Smith et al., 2003), pero son acelulares (Rychel
et al., 2006), mientras que las barras branquiales de la lamprea están formadas por células de la cresta neural
y son celulares (Zhang et al., 2006). El desarrollo de barras branquiales en hemi-
Se han examinado cordados y lancetas y parece que sus propiedades acelulares
Los cartílagos son secretados por el endodermo (Rychel y Swalla, 2007). Au23). esto puede tener
Ha sido la forma ancestral de fabricar cartílago en los deuteróstomos. Más tarde en la evolución
ción, las células de la cresta neural en los vertebrados pueden haber migrado a esas áreas
y reemplazó el cartílago acelular con cartílago celular. Por lo tanto, las branquias
El cartílago de barra en hemicordados y lancetas parece ser homólogo, pero
No está claro si son homólogos a algún cartílago de vertebrados existente.

s0080III. LA COLA POSTANAL Y EL ENDOSTILO DE LOS HEMICORDATOS:

ESTUDIOS DE EXPRESIÓN GENÉTICA

p0140 No está claro cuán significativa es la cola postanal como característica definitoria de los cordados.
tura. Las ascidias no tienen el intestino abierto como larva, por lo que no tienen ano,
pero tanto las lancetas como los vertebrados tienen cola postanal (Gerhart et al., 2005).
 Los genes
la cola Hox posteriores
postanal. de vertebrados
Análisis filogen y lanceletenteropneust
éticos de gusanos se expresan enhemicordados.
los tejidos de
muestra que se dividen en dos grupos monofiléticos separados: aquellos que tienen
alimentando larvas similares a los equinodermos y aquellas que son desarrolladores directos
(Cameron et al., 2000). Los saccoglósidos de desarrollo directo tienen un postanal
cola y expresan los genes Hox posteriores (Lowe et al., 2003), mientras que el pty-
Los choderidos carecen de cola postanal (Swalla, 2006). En cambio, los gusanos pticoderidos
forman un ano en el polo vegetal de las larvas que se convierte en el ano del
adulto (Urata y Yamaguchi, 2004; Swalla, 2006). Estos resultados podrían ser
interpretado como evidencia de que los vertebrados evolucionaron a partir de un sistema de desarrollo directo.
ancestro hemicordado, porque son el único grupo de hemicordados que
mostrar una cola postanal. Sin embargo, debido a que los hemicordados tendrían

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NO HAY EVIDENCIA DE EXPRESIÓN GENÉTICA PARA LA HOMOLOGÍA DEL ESTOMOCORDO CON LA NOTOCORDA 9

divergió de un ancestro cordado mucho antes de la era Cámbrica (Blair y

Setos, 2006 Au24 ), ha habido mucho tiempo de evolución para el independiente
Evolución de una cola postanal en ambos grupos.
p0150 Se cree que el endostilo presente en lancetas y tunicados tiene
homología con la tiroides de los vertebrados, por lo que se han
aislado en un esfuerzo por examinar esta cuestión con la expresión genética (Mazet,
2002; Ogasawara et al., 2000b; Sasaki et al., 2003). Uno de estos genes es
el gen homeobox, factor de transcripción tiroidea 1 (TTF-1), que regula
peroxidasa tiroidea, la enzima que yodada la tiroglobulina (Mazet, 2002;
Ogasawara et al., 2000b; Sasaki et al., 2003). En lancetas, TTF-1 es
expresado a lo largo de las seis zonas morfológicas del endostilo (Mazet,
2002), mientras que, en los tunicados, la expresión se limita a zonas particulares
(Sasaki et al., 2003). Tanto el endostilo tunicado como el lanceleta también se unen
yodo, por lo que sus endostilos se consideran homólogos a los verte-
glándula tiroides brate (Sasaki et al., 2003; Ruppert, 2005). Cuando el hemi-
Se clonó el cordado TTF-1 y se caracterizó la expresión génica.
¿Se observó expresión en el endodermo faríngeo, el estomocordio y el intestino posterior?
(Takacs et al., 2002). El endodermo faríngeo de los hemicordados también se une
yodo en todas partes, incluso en las regiones que no se parecen morfológicamente
un endostilo (Ruppert, 2005). Estos resultados podrían interpretarse en el sentido de que significan
que toda la faringe hemicordada cumple la función endostila (Rychel
et al., 2006) o que el endostilo hemicordado no es homólogo al
endostilo tunicado y lanceleta (Ruppert, 2005). Mayor desarrollo
y estudios funcionales serán necesarios para distinguir entre estos dos
hipótesis.

s0090IV. NO HAY EVIDENCIA DE EXPRESIÓN GENÉTICA PARA LA HOMOLOGÍA DE ESTOMOCORDOS

A LA NOTOCORDA

p0160 Los estudios ultraestructurales del estomocordo hemicordado sugirieron que este
estructura podría ser el homólogo de la notocorda cordada (Balser y
Ruppert, 1990), por lo que los estudios de expresión genética de genes específicos de notocorda fueron
Se espera que confirme esta hipótesis. Brachyury es un factor de transcripción de caja T
que se aisló por primera vez durante la formación del mesodermo en vertebrados (Wilkinson
et al., 1990; Holland et al., 1995) y que se expresa exclusivamente en la
Y ;
notocorda de ascidia ( asuo y Satoh, 1993 Swalla, 2 00 q
6). Cuando Bra uiury
T fue clonado y descrito en equinodermos y hemicordados, fue
expresado en el sitio de gastrulación en el polo vegetal, que luego se convierte en
el ano larvario (Peterson et al., 1999; Swalla, 2006). Estos resultados sugieren que
La función ancestral de Brachyury como factor de transcripción era promover
la gastrulación y formación de las tres capas germinales y que el gen era
Más tarde fue cooptado en el desarrollo de notocordas (Swalla, 2006). Resultados de nuestra
El laboratorio también ha demostrado que no hay tinción de anticuerpos de colágeno en
el estomocordio, aunque sí vemos tinción en las barras branquiales de los adultos (Rychel
et al., 2006). Desafortunadamente, todos estos son resultados negativos, que colectivamente
son evidencia de que el estomocordo no es un homólogo de notocorda; sin embargo, ellos
no lo pruebe de manera concluyente. Los estudios de expresión de genes candidatos hasta el momento no
sugerir cualquier otra estructura de hemicordado como candidata para la notocorda
homólogo (Gerhart et al., 2005).

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10006

10 NUEVAS INFORMACIONES SOBRE LOS ORÍGENES DE LOS VERTEBRADOS

s0100 V. EVOLUCIÓN DE PLACODAS Y CRESTA NEURAL EN CORDADOS

p0170 La cresta neural ha sido ampliamente promocionada como una innovación en vertebrados que permitió
para el desarrollo de estructuras sensoriales complicadas en la cabeza anterior
y del cráneo y las barras faríngeas (Gans y Northcutt, 1983; ver capítulo
por Mayor en este libro Au6). Por lo tanto, durante mucho tiempo se ha asumido que los tunicados
y las lancetas carecerían de placodas. Sin embargo, existe evidencia reciente de
 yEstudios
placodasdelaterales
expresi(Manni
ón genéet
ticaal.,demuestran queylosPostlewait,
2004; Bassham tunicados2005;
tienen placodas sensoriales bien desarrolladas.
Mazet et al., 2005). La cavidad bucal y los palpos en la parte anterior de los tunicados.
expresan Six 1/2, Six 3/6, Eya y Pitx, lo que sugiere una homología con el
placodas hipofisarias y olfativas de vertebrados (Manni et al., 2004;
Bassham y Postlewait, 2005; Mazet et al., 2005). Estos resultados sugieren que
los ancestros comunes de los vertebrados y los tunicados tenían placodas y que sus
Los extremos anteriores tenían estructuras homólogas. Un resultado bastante sorprendente es que el
apertura bucal excurrente en tunicados desde el principio expresa Six 1/2, Six 4/5,
Eya y Fox 1, que son marcadores de vertebrados para placodas óticas, líneas laterales,
y placodas epibranquiales (Manni et al., 2004; Bassham y Postlewait,
2005; Mazet et al., 2005; ver capítulo de Moody en este libro Au7). Como se mencionó
Anteriormente, las larvas de tunicados no tienen el intestino abierto, por lo que no tienen un
ano durante la vida larvaria. Después de la metamorfosis, el intestino se vacía del
sifón bucal excurrente (después de que la cola se ha retraído) y se forma la boca.
en la parte anterior de las larvas. Esto sugeriría que el tunicado adulto está defe-
saliendo de su oreja, lo cual es un extraño giro de simetría para un cordado.

s0110VI. CONCLUSIONES

p0180 En resumen, la genómica y la genética del desarrollo han permitido nuevos conocimientos
en la cuestión de los orígenes de los cordados (Cameron et al. 2000; Gerhart et al.
2005; Rychel et al. 2006; Rychel y Swalla, 2007 Au25). Genómica y genética
Los estudios de expresión han sido extremadamente informativos en la comprensión de
la homología de varias estructuras en deuteróstomos de invertebrados con vértebras
brates. Los datos de expresión genética del desarrollo permiten analizar la genética.
vías que se despliegan para crear estructuras similares en genes genéticamente diferentes.
organismos. Los datos de expresión genética sugieren que los ejes anteroposterior
de hemicordados, lanceletas y vertebrados son muy similares, excepto que el
Los genes neuronales se expresan en todo el ectodermo de los hemicordados (Lowe
et al., 2003). Los tunicados han perdido algunos de los genes Hox medios y
expresan algunos de sus genes Hox como larvas y otros como adultos; solo un
pocos se expresan colinealmente (Spagnuolo et al., 2003; Passamaneck y
Di Gregorio, 2005). Las hendiduras branquiales de hemicordados, lancetas y vertebrados.
son homólogas, mientras que las barras branquiales de lancetas y hemicordados son ambas
acelular (Rychel et al. 2006) y secretada por el endodermo, lo que sugiere que
son homólogos (Rychel y Swalla, 2007 Au26). Por el contrario, los tunicados completamente
carecen de barras branquiales en la región faríngea. Se ha demostrado que los tunicados tienen
Placodas tanto neurales como no neurales, que se pensaba que existían sólo en
los vertebrados. Será interesante examinar los hemicordados para determinar la existencia
Tencia de placodas examinando la expresión genética de genes homólogos.
Aunque los tunicados son claramente cordados, han desarrollado algunas características sorprendentes.

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GLOSARIO DE TÉRMINOS 11

cambios en el plan corporal, y es probable que hayan perdido algunas estructuras evolutivamente.
cionariamente en el momento en que evolucionó la túnica. Los hemicordados tienen una anteri-
o-eje posterior similar al de los cordados, pero carecen de un eje dorsal central
sistema nervioso. Nuestra opinión sobre el ancestro cordado es que era un bentónico.
gusano con hendiduras branquiales y una boca que podía filtrar el alimento pero también ingerir
partículas grandes. Más investigaciones sobre la expresión de genes del desarrollo en lance-
lets, tunicados y hemicordados probablemente sea fructífero para una mejor comprensión.
situación de la evolución de los vertebrados.

s012 0 RESUMEN
p0190

u0010 Los hemicordados son un grupo hermano de los equinodermos, pero no de los cordados.
La relación de los tunicados con los vertebrados aún no está clara.
u0020 Los genes Hox se expresan de manera anterior a posterior en hemicor-
dátiles y cordados. Los tunicados han perdido los genes Hox medios y muestran
patrones de expresión tisular bastante diferentes. Los equinodermos tienen una reordenación
Hox se agrupa y muestra cierta colinealidad de expresión.
u0030 Las hendiduras branquiales faríngeas en hemicordados y cordados son homólogas. Pha-
las barras branquiales ríngeas son similares en hemicordados y lanceletas, pero difieren
de los de los vertebrados en que son acelulares.
u0040 Sobre la base de estudios de expresión genética, la cola postanal y el endostilo en
Es probable que los hemicordados y los cordados sean homólogos.
u0050 Los cordados especifican el ectodermo neural y no neural, mientras que todo ectodermo es
neural en hemicordados. Posible notocorda cordada y tubo neural
Los homólogos en hemicordados aún no se han identificado de manera inequívoca.
u0060 Los tunicados contienen placodas sensoriales, lo que sugiere que tienen alguna
forma de cresta neural y que forman un ano secundario después de la metamor-
phosis, probablemente de la placoda ótica.

s0130 AGRADECIMIENTOS

p0200 Un agradecimiento especial a Sally Moody por elaborar este libro y por su
Muchas sugerencias útiles y esclarecedoras durante la redacción de este capítulo.
Me gustaría agradecer a los miembros del laboratorio Swalla por su
muchos aportes a mi trabajo. Se agradece a Amanda Rychel por la Figura 6.1.
y se agradece a J. Muse Davis por las figuras 6.3 y 6.4. gracias a gisele
Kawauchi, Anja Schulze, Amanda Rychel y Liyun Zeng por sus críticas
Lee el manuscrito. Muchas gracias al Centro de Dinámica Celular de
Friday Harbor Laboratory para obtener financiación sabática durante las revisiones de este
manuscrito. Un agradecimiento especial a la Dra. Mary Rice y a la Smithsonian Marine Sta-
ción en Fort Pierce, Florida, por su inspiración y mi financiación sabática
(Número de contribución XXX) Au8 allí como científico visitante.
c0006 GLOSARIO DE TÉRMINOS

Deuteróstomo
Literalmente significa “segunda boca” (deutero: dos; estoma: boca). El blastoporo
Se forma primero durante la gastrulación y la boca se forma en segundo lugar. Este

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12 NUEVAS INFORMACIONES SOBRE LOS ORÍGENES DE LOS VERTEBRADOS

El modo de desarrollo se aplica a todos los deuteróstomos. equinodermos,

Hemichordata, Xenoturbellida y Chordata se consideran deuteróstomos.
fila.
endostilo
Una estructura endodérmica que se encuentra en los cordados de invertebrados en la faringe.
área. El endostilo secreta moco para capturar pequeñas partículas y aumentar
la eficiencia de la alimentación por filtración. En lancetas y tunicados, el endostilo también
Acumula yodo y se considera homólogo al de los vertebrados.
glándula tiroides.
Graptolitos
Se cree que estos abundantes fósiles son hemicordados coloniales o miembros
de la clase hemicordada Pterobranchia.
hemicordados
Este filo incluye gusanos enteropneustos y pterobranquios coloniales.
Los hemicordados son tripartitos en la edad adulta, lo que significa que tienen tres
Regiones del cuerpo. La más anterior es la probóscide (protostoma), luego la
collar (mesosoma) y el tronco posterior (metasoma).
Lancetas
El nombre común de los cefalocordados. Estos animales son frecuentemente
referido por el término taxonómicamente incorrecto anfioxo.

notocorda
El carácter morfológico clave de los cordados es la notocorda. La notocorda se forma
una varilla rígida que va de anterior a posterior en los cordados debajo de la dorsal
tubo neural y suele estar rodeado por una vaina de matriz extracelular.
El intestino se encuentra justo debajo de la notocorda en vertebrados y lancetas. En
lanceletas y apendicularias, la notocorda persiste en el adulto, mientras que en
En las ascidias, la notocorda sufre apoptosis en la metamorfosis. En
En los vertebrados, la notocorda desaparece a medida que las vértebras se desarrollan a partir de los somitas.
Fáringeo
El área del sistema digestivo que sirve como órgano respiratorio y alimentario.
en hemicordados, tunicados y lanceletas. El homólogo de los vertebrados es el
faringe, que se convierte en branquias en los vertebrados acuáticos, pero es el área
de la garganta, incluyendo la glándula tiroides y el timo, en amniotas (aves
y mamíferos).
Barras branquiales faríngeas
Elementos cartilaginosos formados por matriz extracelular y situados entre los
endodermo faríngeo que da a la faringe hemicordados, lancetas y
estructura de los vertebrados. Las barras branquiales faríngeas son secretadas por el endodermo en
hemicordados y lanceletas, pero se desarrollan a partir de células de la cresta neural en
vertebrados.
Placodas
Un área de un engrosamiento ectodérmico donde las células pueden deslaminarse y
eventualmente lograr un destino celular que no sea epidérmico. hay ambos
Placodas craneales neurogénicas y no neurogénicas, que se asocian con
El sistema nervioso en los vertebrados. Se pensaba que las placas sólo se encontraban
en vertebrados, pero recientemente se han descrito en tunicados utilizando ambos
marcadores moleculares y análisis morfológicos cuidadosos.

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REFERENCIAS 13

pterobranquio
La clase Pterobranchia es el grupo de hemicordados o pterobranquios coloniales.
Los hemicordados coloniales se reproducen tanto sexual como asexualmente y
Tienen tentáculos de alimentación para capturar pequeñas partículas para alimentarse. Hay muchos
pterobranquios fósiles, llamados graptolitos, pero sólo existen dos
familias: Rhabdopleuridae y Cephalodiscidae.
Estomocordio
Una proyección del endodermo que sobresale hacia el hemicordado.
probóscide, contra la cual late el corazón hemicordado. el estomocordio
Las células están vacuoladas y forman una vaina extracelular.
Tunicados
Un grupo monofilético de animales que incluye ascidias, apendiculares,
 yurocordados,
taliáceos. A este
perogrupo de animales
el término tambi
preferido én se le llama a veces
es tunicados. Hay más de 3000
especies de tunicados.

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c0006 RECURSOS RECOMENDADOS

Biología de los protocordados: una colección de reseñas publicadas en el Canadian Journal of Zoology:
Volumen 83 #1. Disponible en http://pubs.nrc-cnrc.gc.ca/cgi-bin/rp/rp2_tocs_e?cjz_cjz1–05_83.
Ettensohn CA, Wessel GM, Wray GA: Los deuteróstomos de invertebrados: una introducción a su
filogenia, reproducción, desarrollo y genómica, Methods Cell Biol 74:1–13, 2004 Au14.
Sitio WEB del Árbol de la Vida http://tolweb.org/Deuterostomia/2466 Au15.

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Formulario de consulta del autor

Libro: Principios de la genética del desarrollo

Número de capítulo: 10006

Referencias de consulta. Detalles Obligatorio Respuesta del autor

AU1 El uso de esto aquí y "10 años" arriba está bien, o ponlo
¿En fechas más definitivas? creo que esto esta bien.
Las filogenias moleculares se iniciaron por primera vez en el
A principios de la década de 1990, los datos sobre el desarrollo tardaron más,
probablemente hasta 1995 o 1996.
AU2 Por favor proporcione información de referencia cruzada. I
No tengo esta información, creo que tendrá que ser
será proporcionado por la editora, Sally Moody.
¿Estilo AU3 bien? Si esta bien.
AU4 ¿Los cambios son correctos/se conserva el significado? Original era
algo confuso. No los llamé directamente
 equinodermosAlgunos
controversial. fósiles porque son muylos llaman
paleontólogos
equinodermos, pero otros insisten en que no lo son. I
Preferiría ser un poco más vago al respecto,
Sólo para evitar la controversia. Reformulé el
sección en un esfuerzo por ser más claro.
¡Gracias!
AU5 ¿La redacción está bien tal como está? ¡Si, gracias!
AU6 Por favor proporcione información de referencia cruzada.
AU7 Por favor proporcione información de referencia cruzada.
AU8 Mover la información para consolidarla un poco
¿DE ACUERDO? Además, proporcione el número de contribución.
¡¡Servirá!!
AU9 Por favor. nombre(s) e inicial(es) del editor de suministros Libbie
Hyman escribió todo el libro, por lo que no hay
editor.
AU10 Por favor proporcione información de referencia cruzada.
AU11 Por favor proporcione información de referencia cruzada.
AU12 Por favor proporcione información de referencia cruzada.
¿Estilo AU13 bien? O tal vez preguntarle a AU si esto puede ser
¿actualizado? Desafortunadamente, este todavía está en prensa.
Mi alumno tardó demasiado en revisarlo.
AU14 ¿Suficiente información aquí? no pude encontrar
esto en el sitio referenciado o PubMed. El
Desafortunadamente, la revista no está en PubMed, por lo que
Es por eso que quiero asegurarme de dirigir a las personas hacia
él. Agregué la URL completa para el específico
diario, por favor vea si funciona para usted. ¡Gracias!
AU15 ¿Suficiente información aquí? Pídale a AU que agregue un resumen
¿descripción? Creo que está bien.
¿El estilo AU16 está bien para la línea de crédito? Claro, eso es bueno.

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Estilo AU17 OK para enumerar todos fig. partes dos veces? ¿O debería esto?
¿Se reescribirán todos para que solo se usen una vez? I
Creo que deberían aparecer en la lista dos veces. Una vez por
identificación y la segunda vez para comparar
planos corporales.
¿AU18 está bien tal como está o establecido como línea de crédito? Creo que podría ser
Es mejor establecerlo como línea de crédito.
AU19 Todo error bibliográfico
AU20 Referencia implícita
AU21 Referencia implícita
AU22 Referencia implícita
AU23 Referencia implícita
AU24 Referencia implícita
AU25 Referencia implícita
AU26 Referencia implícita

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