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Fondato nel 1985 da un'associazione privata con il sostegno della Provincia Autonoma di Bolzano, l'allora Museo d'Arte Moderna inizia nel 1987 l'attività nella sede di via Sernesi sotto la direzione di Pier Luigi Siena e la presidenza di Karl Nicolussi-Leck. Inizialmente l'istituzione ha un respiro regionale: la finalità è la promozione e la documentazione delle arti visive nell'area tra Ala e Kufstein (Tirolo storico) per il periodo dal 1900 in poi. Con l'inizio degli anni '90 l'attività si apre al confronto tra le espressioni artistiche italiane e tedesche. Il nome Museion, adottato nel 1991, intende rispecchiare la vocazione interdisciplinare caratteristica dell'arte contemporanea. Nel 1991 il museo assume il nome di Museion rendendo esplicito l’intento di allargare l’attività collezionistica ed espositiva all’interdisciplinarità.

Nel 2000, con la presidenza di Alois Lageder, Museion diventa Museo d'arte moderna e contemporanea. Sotto la direzione di Andreas Hapkemeyer il tema Linguaggio nell'arte si delinea come un ambito di specializzazione significativo. Un ambito che è molto legato al territorio, essendo una regione di confine con tre lingue ufficiali, obiettivo perseguito anche dalla direttrice Corinne Diserens, fino al novembre 2008. Attualmente è direttrice di Museion Letizia Ragaglia, confermata nel 2014 per altri tre anni.