Wikipedia

Masowe ginięcie pszczół

zespół chorobowy występujący masowo w koloniach pszczoły miodnej skutkujący ginięciem większości chorych rodzin

Zespół masowego ginięcia pszczoły miodnej (ang. Colony Collapse Disorder, skrót CCD) – zespół chorobowy[1] występujący masowo w koloniach pszczoły miodnej (Apis mellifera), objawiający się gwałtownym i masowym ubytkiem pszczół lotnych poza ulem, a w konsekwencji ginięciem większości chorych rodzin. Od roku 2003 napływały informacje z Europy i Ameryki o poważnych stratach wśród rodzin pszczelich. Jesienią 2006 nazwa Colony Collapse Disorder (CCD) została użyta po raz pierwszy w USA dla opisu masowego ginięcia pszczół[2]. Zjawisko masowego ginięcia pszczół powoduje ogromne straty ekonomiczne w produkcji roślin oleistych, owoców i warzyw. Zjawisko to niesie też za sobą negatywny aspekt ekologiczny, ze względu na ogromną rolę jaką pszczoły odgrywają w reprodukcji dziko rosnących roślin. Jego etiologia nie została wyjaśniona, ale wiąże się z nią wiele rozmaitych czynników[1]. Zespół masowego ginięcia pszczół jest jedną z przyczyn globalnego trendu, który nazwano spadkiem liczby owadów zapylających.

Pszczoły u wejścia do ula

Historia

edytuj

Już w latach 90. XX wieku zjawisko masowego ginięcia pszczół było rejestrowane i dokumentowane w Stanach Zjednoczonych. Raporty wspominają nawet o występowaniu tego zjawiska w 1918[3] oraz 1919[4]. Przez niektórych to zjawisko nazywane było „tajemniczą chorobą”, następnie szersze grono poznało je jako „chorobę powodującą znikanie”[5]. Oertel, w 1965, ogłosił, iż rodziny pszczele, dotknięte „chorobą powodującą znikanie” miały dużo miodu w plastrach, natomiast nie było w nich prawie w ogóle pszczół, podkreślając przez to, iż znikanie pszczół nie mogło być spowodowane brakiem pożywienia[6].

Od 1972 do 2006 dramatycznie spadała liczba dzikich pszczół miodnych i znacząco, choć stopniowo, liczba pszczół miodnych hodowanych przez pszczelarzy w USA[7]. Na ów ubytek w rodzinach pszczelich złożyły się skumulowane straty, spowodowane rozmaitymi czynnikami, takimi jak urbanizacja, duże użycie pestycydów, choroby pasożytnicze czy rezygnacja komercyjnych pszczelarzy z posiadania uli. W 2006 i 2007 roku zniszczenia pszczelich populacji sięgnęły jednak nieodnotowanych dotąd rozmiarów, a termin „zjawisko masowego ginięcia pszczół” zaczął być używany, by opisać te nagłe zniknięcia[8].

Straty w rodzinach pszczelich utrzymywały się na stałym poziomie około 17–20% od lat 90. i można było je przypisać rozmaitym czynnikom, takim jak pasożyty, choroby i stres[9]. Pierwszy zarejestrowany przypadek masowego ginięcia pszczół został odnotowany w połowie listopada 2006. Do lutego 2007 komercyjni pszczelarze, w kilku stanach, poinformowali o ogromnych stratach spowodowanych przez masowe ginięcie pszczół. Raporty dotyczące strat, jakie ponieśli pszczelarze znacznie się od siebie różniły, wykazując od 30% do 90% pszczelich populacji; niektórzy informowali o utracie prawie całych kolonii lub o osłabieniu kolonii na poziomie niepozwalającym na dalsze zapylanie czy produkcję miodu[10].

Zanotowano straty w koloniach pszczelarzy zimujących swoje pszczoły w Kalifornii, na Florydzie, w Oklahomie i Teksasie. W lutym 2007 roku odnotowano również ubytki w środkowo-wschodnich i północno-zachodnich regionach, wynoszące więcej niż 50%. Zmniejszenie liczebności pszczelich kolonii było również zauważone w 5 kanadyjskich prowincjach, kilku krajach europejskich, krajach Południowej i Środkowej Ameryki oraz Azji. W 2010 Departament Rolnictwa Stanów Zjednoczonych (USDA) podał informację, iż całkowite straty w liczebności pszczoły miodnej w 2010 roku wynosiły 34%, co statystycznie przypominało poziom strat z 2007, 2008 oraz 2009 roku[10].

Hodowcy pszczół w stanach Floryda, Georgia, Karolina Północna i Pensylwania zgłosili przypadki gwałtownego ginięcia dorosłych pszczół z wyjątkiem pozostających w ulu królowej matki pszczół i młodych robotnic. Zjawiska nazwane „Fall-Dwindle Disease”, „Spring dwindle” itp. znane były już wcześniej np. w latach 1964–1965 w USA. Ponieważ jednak nie można przypisywać obecnego problemu porze roku ani infekcji, zjawisko które nastąpiło pod koniec 2006 i z początkiem 2007 nazwano Colony Collapse Disorder – katastrofa kolonii – co można też tłumaczyć jako destrukcyjne załamanie kolonii lub zaburzenie [polegające na] upadku kolonii.

CCD zaobserwowano również w kilku krajach europejskich. W Belgii, Francji, Holandii, Grecji, Włoszech, Portugalii oraz Hiszpanii odnotowano znaczne ubytki[11], raporty informujące o trendzie spadkowym populacji pszczół pojawiły się również w Szwajcarii i Niemczech, choć wspominały o mniejszych stratach[12], za to Zgromadzenie Irlandii Północnej otrzymało informacje o zmniejszeniu się populacji o nawet 50%[13]. Podobne zjawisko obserwowano później także w Polsce i Finlandii[1] oraz Bułgarii[14]. W Wielkiej Brytanii zaobserwowano, że giną blisko spokrewnione z pszczołami trzmiele[15].

Sugeruje się, że nie ma jednej konkretnej przyczyny występowania zjawiska masowego ginięcia pszczół, a winny jest raczej zespół czynników, które negatywnie wpływają na kondycję rodzin pszczelich[16]. Raport FAO[17] informuje, iż opierając się o wstępną analizę zebranych próbek pszczół (dotkniętych i niedotkniętych syndromem masowego ginięcia), można stwierdzić, że u pszczół dotkniętych syndromem masowego ginięcia występuje dużo wyższa liczba patogenów, pestycydów i pasożytów, podczas gdy u pszczół niedotkniętych syndromem ich liczba jest niższa.

Objawy

edytuj

Aby kolonia została scharakteryzowana jako kolonia dosięgnięta zespołem masowego ginięcia muszą jednocześnie wystąpić 3 niżej wymienione czynniki[18]:

  • obecność zasklepionego czerwiu w opuszczonym ulu (normalnie pszczoły nigdy nie opuściłyby ula, aż do momentu całkowitego wyklucia się czerwia);
  • obecność zapasów pożywienia, zarówno miodu, jak i pyłku:
    • które nie są natychmiast poddawane rabunkowi ze strony innych rodzin pszczelich,
    • które, jeśli zostają zaatakowane przez pasożyty takie jak barciak mniejszy, czy chrząszcz Aethina tumida, to owe ataki są zauważalnie opóźnione;
  • obecność królowej. Jeśli królowej nie ma w ulu, rodzina wyginęła właśnie z tego powodu, co nie jest uznawane jako charakterystyka zjawiska masowego ginięcia pszczół.

Wstępne objawy, które mogą pojawić się przed ostatecznym wymarciem rodziny pszczelej to:

  • zmniejszona opieka pszczół nad czerwiem[1],
  • zbyt mała liczba robotnic do utrzymania znajdującego się w ulu czerwiu,
  • siła robocza, składająca się głównie z młodych dorosłych pszczół,
  • niechęć pszczół do żerowania na podawanej karmie, takiej jak syrop cukrowy, czy suplementy białka.

Oprócz znacznego ubytku pszczół lotnych poza ulem zaobserwowano pozostawanie w nim matki z nielicznymi pszczołami oraz obecność zapasów miodu i pierzgi. Przypadki rabunku zapasów obserwowane są dopiero po kilku dniach lub tygodniach[1].

Rozpowszechnienie

edytuj

Ameryka Północna

edytuj

Według danych Państwowego Urzędu Statystycznego USA ds. Rolnictwa, w 1947 roku na terenie kraju żyło 5,9 mln rodzin pszczoły miodnej. W 1980 liczba ta wynosiła 4,5 mln, zaś na początku 2008 już 2,44 mln. Powyższe dane zaniżają ogólną liczbę utrzymywanych uli, gdyż nie zawierają w sobie kilku tysięcy uli trzymanych tylko do zapylania, a także uli, zarządzanych przez pszczelarzy posiadających mniej niż 5 uli. Jednak fakt, iż powyższe dane nie zawierają w sobie niektórych rodzin pszczelich, jest kompensowany przez praktykę liczenia niektórych uli więcej niż jeden raz; ule które przemieszcza się do innych stanów USA w celu produkcji miodu czy komercyjnego zapylania, są wliczane w każdym stanie do całkowitej liczby rodzin pszczelich w danym regionie[19].

Straty sięgające nawet 50%, wynikające z przyczyn niezwiązanych ze zjawiskiem masowego ginięcia pszczół, zdarzały się wcześniej w niektórych regionach (np. w latach 2000–2001 w Pensylwanii). Za normalne straty związane z zimowaniem ula uważa się zwykle ubytek na poziomie od 15–25%. W wielu przypadkach pszczelarze, zgłaszający znaczne straty w rodzinach pszczelich nie zostali dotknięci syndromem masowego ginięcia, a ubytki były spowodowane przez inne czynniki.

W 2007 roku w co najmniej 24 różnych stanach USA[20] oraz w części Kanady odnotowano przynajmniej po jednym przypadku występowania syndromu[21]. W badaniu przeprowadzonym w 2007 roku na 384 ankietowanych pszczelarzy z 13 państw 23,8% spełniało określone kryterium występowania syndromu (50% lub więcej wymarłych rodzin, brak pszczół w ulu lub bardzo niewielka liczba martwych pszczół w pasiece)[21]. W sezonie 2007–2008 badania przeprowadzone na 19% wszystkich rodzin wykazały całkowite straty w całym kraju na poziomie 35,8%. Pasieki, które zapylały migdały traciły średnio taką samą liczbę rodzin jak te, które tego nie robiły[19][21].

Europa

edytuj

Według Europejskiego Urzędu do spraw Bezpieczeństwa Żywności (EFSA) w 2007 roku w Wielkiej Brytanii było 274 000 rodzin pszczelich, we Włoszech 1 091 630, a we Francji 1 283 810. W 2008 Stowarzyszenie Pszczelarzy z Wielkiej Brytanii doniosło, iż populacja rodzin pszczelich w Wielkiej Brytanii spadła o ok. 30% między 2007 a 2008 a badania EFSA ukazały, że współczynnik umieralności we Włoszech jest jeszcze wyższy i wynosi 40–50%. Urzędnicy Europejskiego Urzędu do spraw Bezpieczeństwa Żywności podkreślili jednak, że takie dane nie są wiarygodne i są wynikiem nieujednoliconego sposobu liczenia rodzin pszczelich w poszczególnych krajach. Raporty z 2008 roku winą za tak wysoką umieralność pszczół obarczały roztocz Varroa, dwa niespotykanie wilgotne w Europie okresy letnie, i niektóre pestycydy[22].

W Niemczech, gdzie pojawiły się jedne z pierwszych raportów o zjawisku masowego ginięcia pszczół w Europie, w 2007 wyginęło 40% wszystkich rodzin pszczelich[23]. Mimo tego nie istniało naukowe potwierdzenie syndromu masowego ginięcia pszczół; jeszcze na początku maja 2007 niemieckie media donosiły, iż nie ma żadnych potwierdzonych przypadków zjawiska masowego ginięcia pszczół w Niemczech[24][25].

W Szwajcarii, pod koniec maja 2012 roku, rząd ogłosił informację, że blisko połowa populacji pszczół nie przetrwała zimy. Za główną przyczynę spadku liczebności uważano aktywność roztocza Varroa[26].

Przyczyny

edytuj

Ustalono długą listę czynników biotycznych i abiotycznych prawdopodobnie wpływających na CCD u pszczół, przy czym uważa się, że wystąpienie syndromu jest zależne od kumulowania lub uzupełniania się kilku z tych czynników[1]. Zalicza się do nich:

  • obniżenie odporności pszczół[1],
  • inwazje Varroa destructor, Nosema apis i Nosema ceranae[1],
  • zatrucie pestycydami (zwłaszcza z grupy neonikotynoidów lub zawierającymi wolną nikotynę[14]),
  • działanie czynników stresogennych, w tym zmiany spowodowane globalnym ociepleniem[1],
  • wirus izraelskiego paraliżu pszczół[1] wykryty u padłych osobników,
  • wirus kaszmirskiego paraliżu pszczół. Naukowcy skłaniają się do opinii, że jest to podstawowa przyczyna masowego ginięcia rodzin pszczelich,[27]
  • błędy popełniane w hodowli pszczół i związane z tym osłabienie odporności,[27]
  • jednostronne pożywienie i wynikające z tego niedobory pewnych składników pokarmowych. Np. pszczoły przez kilka tygodni żywią się pyłkiem i nektarem jednej tylko rośliny na którą zostały wywiezione w celu zapylania.[27]
  • zaniedbania higieniczne powodujące rozwój chorób i pasożytów,[27]

Pestycydy

edytuj

W lipcu 2009 został opublikowany pierwszy roczny raport amerykańskiej Komisji ds. zjawiska masowego ginięcia pszczoły miodnej[28]. Komisja poinformowała, że choć wiele powiązań, w tym pestycydów, pasożytów i patogenów zostało zidentyfikowanych w trakcie trwania badania, „staje się coraz bardziej jasne, że żaden pojedynczy czynnik nie jest odpowiedzialny za syndrom CCD”. Wyniki raportu wskazywały jednak, że brak jest wystarczającej liczby pasożytów Nosema lub pasożytniczych roztoczy Varroa destructor i Nosema apis w momencie wymarcia rodzinny pszczelej, która doprowadziłaby do tak dużych zniszczeń[28].

Komisja znalazła wyraźny związek między subletalnym działaniem niektórych pestycydów a syndromem CCD. Dotyczy to pestycydów z grup neonikotynoidów i fungicydów, które osłabiają układ odpornościowy pszczół, czyniąc je bardziej podatnymi na wirusy i pasożyty[28].

Rozległe badanie rodzin zdrowych, jak i tych dotkniętych zjawiskiem CCD z 2010, ujawniło również podwyższony poziom pestycydów w wosku i pyłku pszczelim, jednakże ilości zawartych w wosku i pyłku pestycydów były podobne w zdrowych i chorych rojach. Badania potwierdziły także podejrzenia, że do występowania zjawiska CCD przyczyniają się także: zły stan zdrowia rodzin pszczelich, nieodpowiednia dieta i zmiana lokalizacji uli. Badania wykazują bardzo wysoki poziom czynników chorobotwórczych w próbkach, pochodzących z rodzin pszczelich dotkniętych masowym wymieraniem oraz niższych poziomów patogenów w próbkach, pobranych od rodzin zdrowych. Dowodzi to, że zdrowe kolonie pszczół miodnych radzą sobie ze zwalczeniem patogenów. Obserwacje te doprowadziły do hipotezy głoszącej, iż spadek liczby pszczół jest wynikiem niewydolności układu odpornościowego[28].

Dwa niezależne badania, opublikowane w czasopiśmie Science z 29 marca 2012, wykazały, że pestycydy z grupy neonikotynoidów mogą upośledzać naturalne umiejętności nawigacji u pszczół, powodując dezorientację i uniemożliwiając pszczołom znalezienie drogi powrotnej do ula[29][30].

Wiele eksperymentów wskazuje na związek imidaklopridu, powszechnie stosowanego insektycydu z grupy neonikotynoidów, ze zjawiskiem ginięcia kolonii pszczelich. Badania prowadzone od roku 2002 pokazywały wpływ nawet niewielkich dawek imidaklopridu na zachowanie pszczół: traktowane nim owady wykazywały zaburzenia orientacji i komunikacji pomiędzy osobnikami, rzadziej odwiedzały tereny zbierania pokarmu i miały problemy ze znalezieniem drogi powrotnej do ula[31][32][33]. Badania te prowadzone jednak były w warunkach laboratoryjnych, nie było więc jasne na ile przenoszą się one na wolno żyjące kolonie pszczele. Wyniki eksperymentów z podawaniem małych dawek insektycydu całym koloniom nie potwierdzały związku pestycydu ze śmiertelnością kolonii[34], nie zaobserwowano też by sąsiedztwo pól obsianych traktowanymi nasionami miało istotny wpływ na zdrowie pszczół[35]. Wyniki badań przeprowadzonych w roku 2010 pokazują jednak, że w dłuższej skali czasowej podawanie małych dawek imidaklopridu powoduje śmierć kolonii w objawami charakterystycznymi dla syndromu masowego ginięcia pszczół – niemal wszystkie roje, którym badacze podawali środek, zginęły po kilku miesiącach od rozpoczęcia eksperymentu[36]. Imidakloprid może dostawać się do organizmów pszczół przez kontakt z pyłkiem i nektarem traktowanych roślin, jak również przez dokarmianie pszczół syropem ze skażonej kukurydzy.

Pestycydy występujące na roślinach, będących pożytkiem dla pszczół, dużo łatwiej mogą przeniknąć do rodziny pszczelej za pośrednictwem gromadzonych zapasów pyłku niż nektaru. Dzieje się tak ponieważ pyłek transportowany jest na pszczole w tzw. koszyczkach na odnóżach, a nektar zasysany jest przez pszczołę trąbką do wola, transportowany jest więc wewnętrznie i jeśli jest toksyczny może zabić pszczołę. Nie wszystkie potencjalnie śmiertelne substancje chemiczne, zarówno naturalne, jak i te stworzone przez człowieka, wpływają na dorosłe pszczoły: wiele wpływa przede wszystkim na czerw, ale wymieranie czerwiu nie wydaje się występować przy zjawisku CCD. Co ważne, czerw nie jest karmiony miodem, a pszczoły dorosłe konsumują stosunkowo niewiele pyłku, sugerowałoby to zatem, że jeśli zanieczyszczenia lub toksyny ze środowiska są odpowiedzialne za zjawisko CCD, to najprawdopodobniej znajdują się w miodzie, gdyż giną dorosłe pszczoły, nie czerw (choć prawdopodobne skutki zjedzenia przez czerw zanieczyszczonego pyłku mogą być widoczne dopiero po przekształceniu w dorosłe osobniki)[37].

Poznane skutki oddziaływania imidaklopridu na owady, w tym pszczoły miodne, są zgodne z objawami zjawiska CCD. Na przykład wpływ imidaklopridu na termity objawia się widocznym uszkodzeniem układu odpornościowego i dezorientacją[38].

W Europie powiązanie zjawiska CCD z imidaklopridem jest omawiane od dłuższego czasu[39][40][41]. Badaniem, które przez długi czas pozostawało w centrum zainteresowań było badanie „Comité Scientifique et Technique (CST)”, które doprowadziło do częściowego zakazu stosowania imidaklopridu we Francji. Pestycyd o nazwie Gaucho, zawierający imidakloprid, został w tym kraju zakazany w 1999 przez francuskiego ministra rolnictwa, Jeana Glavany, ze względu na obawy związane z negatywnymi skutkami dla pszczół miodnych[42][43][44].

W 2005 roku zespół naukowców pod kierunkiem Państwowego Instytutu Pszczelarstwa w Bolonii, we Włoszech, wykazał, iż pyłek, pobrany od roślin z nasion zaprawianych imidaklopridem, zawiera znaczne ilości tego insektycydu, co może prowadzić do śmierci pszczół miodnych[45]. Analiza upraw kukurydzy i słonecznika, pochodzących z nasion zaprawianych imidaklopridem, również stwierdza przedostawanie się dużych ilości tego środka owadobójczego do pyłku i sugeruje, iż znaczna część tych chemicznych substancji trafia do ula[46]. Podkreślono też negatywny wpływ imidaklopridu na orientację pszczół w terenie, możliwość zapamiętywania drogi, umiejętność uczenia się i częstotliwość lotów z ula[47]. Imidakloprid podawany pszczołom w warunkach laboratoryjnych w syropie cukrowym powodował zaburzenia komunikacji w rodzinie pszczelej na kilka godzin[48]. Subletalne dawki imidaklopridu, zarówno w warunkach laboratoryjnych, jak i naturalnych, zmniejszały aktywność lotu pszczół oraz osłabiały zmysł węchu oraz umiejętność uczenia się i rozpoznawania zapachów[49].

Badania z 2008 prowadzone przez naukowców z Uniwersytetu Pennsylvania (Pennsylvania State University) wykryły wysoki poziom dwóch pestycydów w próbkach wosku pszczelego. Środki te zostały użyte w celu zwalczenia pszczelego pasożyta, roztocza Varroa destructor, który wcześniej był uznawany za główną przyczynę występowania zjawiska masowego wymierania pszczół. W 2009 potwierdzono związek między obecnością pestycydów w wosku pszczelim a znacznie mniejszą żywotnością pszczół[50].

Również w 2012 roku naukowcy z Włoch opublikowali raport dowodzący, iż siewniki wysiewające nasiona kukurydzy zaprawiane klotianidyną i imidaklopridem uwalniają duże ilości pestycydów do powietrza, co powoduje znaczącą śmiertelność pszczół. Według raportu „wyniki badań pokazują, że uwolnione do powietrza cząstki zawierające neonikotynoidy mogą stwarzać wysoki poziom zagrożenia dla pszczół, włączając w to również skutki śmiertelne dla całych kolonii, co pozostaje w zgodzie z obserwowanymi stratami raportowanymi przez pszczelarzy”[51]. Powszechnie stosowane pestycydy z grupy neonikotynoidów, takie jak imidakloprid ograniczają wzrost kolonii oraz utrudniają produkcję nowej królowej. Innym groźnym neonikotynoidem jest tiametoksam, powodujący trudności w orientacji oraz nawigacji u pszczół[29].

Europejski Urząd ds. Bezpieczeństwa Żywności (EFSA) wydał oświadczenie informujące, iż ostatnie badania wskazują na nierozerwalny związek pomiędzy pestycydami z grupy neonikotynoidów, najczęściej używanymi w rolnictwie pestycydami, a ginięciem rodzin pszczelich[52]. Ponadto sponsorowane przez przemysł agrochemiczny badania, na których opierają się regulacje prawne i normy dotyczące bezpieczeństwa użytkowania pestycydów, są błędne i prawdopodobnie celowo zwodnicze[53].

W kwietniu 2013 roku Komisja Europejska przegłosowała dwuletni zakaz stosowania trzech pestycydów z grupy neonikotynoidów: imidaklopridu, klotianidyny oraz tiametoksamu, ze względu na ich szkodliwość dla pszczół.

Patogeny i teorie braku odporności

edytuj

Zdaniem niektórych naukowców rozprzestrzenianie się syndromu CCD postępuje w sposób charakterystyczny dla chorób zakaźnych; istnieje jednak podejrzenie, że decydujący jest wpływ nie samego patogenu, ale mechanizmu osłabiającego system odpornościowy, który ułatwia atakowanie pszczół. Sugerowano związek między zakażeniem roztoczami Varroa destructor i syndromem CCD, gdzie połączenie roztoczy, wirusa zdeformowanych skrzydeł (przenoszonego przez roztocza) oraz bakterii osłabiają odporność i mogą przyczyniać się do CCD[54]. Badania próbek materiału genetycznego przeprowadzone w Kalifornii sugerują, że za znikanie pszczół mogą odpowiadać wywołujący nosemozę pierwotniak Nosema ceranae i/lub wirus z rodzaju Iflavirus[55].

W przypadku wymierania rodziny pszczelej, niezależnie od przyczyny, często zdarza się, że zdrowe rodziny dokonują kradzieży zapasów wymierającej rodziny. Jeśli zapasy te są skażone substancjami toksycznymi lub zawierają patogeny chorobotwórcze, kolejne zachorowania zdrowych rodzin w pobliżu wymierającej rodziny, mogą sugerować występowanie choroby zakaźnej. Jednakże w przypadkach CCD zapasy wymierającej kolonii nie są zwykle kradzione, co sugeruje, że przynajmniej ten mechanizm (rozprzestrzenianie toksyn oraz choroby poprzez kradzież zapasów) nie występuje w przypadku CCD.

Roztocza Varroa

edytuj

Zgodnie z tezą zawartą w opublikowanym w 2007 roku artykule[56], roztocza Varroa destructor są najczęstszym zabójcą pszczoły miodnej, po części z powodu przenoszonych przez nie wirusów, włączając wirusa zdeformowanych skrzydeł oraz izraelskiego wirusa ostrego paraliżu pszczół, które były wymieniane jako możliwa przyczyna CCD[56][57]. Zakażenie roztoczami Varroa osłabia także system odpornościowy pszczół. W badaniu przeprowadzonym w na University of Guelph w Kanadzie, roztocze Varroa wskazane zostało jako przyczyna 85% przypadków załamań rodzin pszczelich[58]. Roztocza Varroa są zatem uważane za jedną z możliwych przyczyn CCD, choć nie wszystkie wymierające rodziny były nimi zakażone[59].

Izraelski wirus ostrego paraliżu pszczół

edytuj

Izraelski wirus ostrego paraliżu pszczół (Israeli acute paralysis virus, IAPV) odkryty został w Izraelu, 2004 roku i należy do grupy Dicistroviridae. Prowadzi do paraliżu pszczół, które następnie giną z dala od ula. Może być przenoszony przez roztocze Varroa destructor. Roztocza te zostały jednakże wykryte jedynie w połowie rodzin dotkniętych CCD[60]. Nie udowodniony został więc związek przyczynowo-skutkowy. Występowanie syndromu może być związane z innymi czynnikami, a obecność wirusa ostrego paraliżu może być jedynie wskaźnikiem zakażenia, a nie jego przyczyną. Planowane są eksperymenty z celowym zakażaniem rodzin pszczelich wirusem w celu dokazania związku przyczynowo-skutkowego.

Antybiotyki

edytuj

Większość pszczelarzy, dotkniętych syndromem CCD, raportowała wcześniejsze używanie antybiotyków i środków eliminujących roztocza, jednakże nie ma jasności co do dokładnej listy używanych przez nich środków[61]. Możliwe jest natomiast, że nie wszystkie dozwolone do użytku leki były testowane na ewentualne negatywne skutki oddziaływania na pszczoły i tym samym mogą mieć wpływ na występowanie syndromu CCD[62].

Pszczelarstwo migracyjne

edytuj

Dzierżawienie pszczół jako naturalnych zapylaczy podnoszących jakość plonów jest ważnym elementem gospodarki USA, która nie byłaby w stanie produkować takich ilości żywności, gdyby bazowała tylko na użyciu rodzimych owadów zapylających. Amerykańscy pszczelarze zarabiają więcej na wydzierżawianiu pszczół na duże uprawy roślin, np. migdałowca, niż na produkcji miodu[63].

Przewożenie rodzin pszczelich na znaczne odległości w ciężarówkach, gdzie mają kontakt z innymi, również zarażonymi rodzinami, powoduje bardzo szybkie rozprzestrzenianie się chorób, wirusów i innych pasożytów. Przewożenie negatywnie wpływa również na ogólny stan zdrowia całej pszczelej kolonii[64].

Niedożywienie

edytuj

Badania wykazały związek pomiędzy złą kondycją rodzin pszczelich a niedożywieniem spowodowanym, praktyką pszczelarską, polegającą na karmieniu w okresie zimowym pszczół tylko syropem cukrowym, pozyskiwanym z kukurydzy lub buraków, cukrem lub innym substytutem pyłku. Ponadto pszczoły nie korzystają już z różnorodnych roślin, a zapylają tylko jeden rodzaj roślin, uprawianych na dużych monokulturach, np. migdałowców, jabłoni czy wiśni[65]. Brak dostępu do różnych gatunków roślin, produkujących pyłek pozwalający na uzupełnienie diety o składniki niezbędne do prawidłowego rozwoju i funkcjonowania pszczoły, może uniemożliwić pszczołom odpowiednie zbilansowanie diety, a w konsekwencji - osłabić je, a nawet doporowadzić do niedorozwoju lub śmierci[66].

Pszczoły, które miały do dyspozycji pyłek pochodzący z różnych roślin, charakteryzowały się lepszym systemem odpornościowym, niż te korzystające z pyłku, pochodzącego z jednego gatunku. Autorzy sugerują, że zjawisko CCD może być powiązane z utratą bioróżnorodności[66][65].

Promieniowanie elektromagnetyczne

edytuj

Pierwszym opublikowanym raportem, dotyczącym wpływu elektromagnetycznego na pszczoły był raport z 1981 roku, opracowany przez Gary’ego i Westerdahla. Naukowcy nie znaleźli „żadnego dowodu na to, że lotne bezkręgowce mogą być poważnie narażone na negatywne działanie podczas krótkotrwałego kontaktu z promieniowaniem elektromagnetycznym”[67].

„The Independent” przedstawił – jako jedną z teorii – możliwość zakłócania systemu nawigacyjnego pszczół przez promieniowanie telefonów komórkowych[68]. Ostrzegł jednocześnie, że wyginięcie pszczół zapylających większość roślin uprawnych może spowodować katastrofalne skutki w produkcji żywności na świecie. Wyginięcie jednej z najbardziej zorganizowanych kolonii w świecie zwierząt pociągnie za sobą wyginięcie 3/4 roślin i zmniejszenie o 1/3 ilości żywności produkowanej na świecie.

Możliwość zakłócania zachowań pszczół falami elektromagnetycznymi wysokiej częstotliwości nie została dokładnie zbadana. Dotychczasowe pilotażowe badania wykazały, że pszczoły mają magnetoreceptory podlegające remanencji, aktywnie uczestniczące w magnetorecepcji[69][70] i że zachowania pszczół poddanych silnej ekspozycji na fale elektromagnetyczne emitowane przez telefony komórkowe ulegają drastycznym zmianom[71].

W 2004 zostało przeprowadzone badanie, dotyczące skutków ekspozycji pszczół na promieniowanie elektromagnetyczne. Naukowcy nie zanotowali żadnych zmian w zachowaniu pszczół spowodowanych falami radiowymi ze stacji bazowej operującej na częstotliwości 1880–1900 MHz[72].

W październiku 2011 Ministerstwo Środowiska i Leśnictwa Indii opublikowało raport, który analizował 919 zweryfikowanych badań naukowych badających wpływ pola elektromagnetycznego na ptaki, pszczoły, rośliny i ludzi[73]. Tylko 7 z 919 dotyczyło pszczół miodnych, a 6 spośród 7 sugerowało negatywne skutki wynikające z kontaktu pszczół z promieniowaniem pola elektromagnetycznego, ale związek promieniowania pola elektromagnetycznego ze zjawiskiem CCD nie został wskazany. Według jednego z analizowanych badań[74], gdy włączone telefony były trzymane wewnątrz uli, pszczoły robotnice, wylatujące na pożytek przestały wracać do ula po dziesięciu dniach. To samo badanie wykazało drastyczny spadek w produkcji jaj przez królową[74].

Uprawy genetycznie modyfikowane

edytuj

W 2010 roku Peter Olson zwrócił uwagę na fakt, iż co prawda modyfikacja genem Bt (pochodzącym od bakterii Bacillus thuringiensis) pozwala roślinom produkować toksynę Bt Cry, która nie jest zabójcza dla pszczół, jednakże istnieje ryzyko, że uszkadza ona reakcję układu immunologicznego tych owadów, pogarszając pamięć i obniżając zdolności nawigacyjne do tego stopnia, że nie odnajdują one drogi powrotnej do ula. Teoria ta nie ma jednak podstaw w badaniach i testach, a opiera się jedynie na poszlakach[75].

Analiza 25 niezależnych prac naukowych z 2008 roku, dotyczących wpływu białek, pozyskanych z roślin genetycznie modyfikowanych, z dodanym genem bakterii Bt, na pszczoły miodne, nie wykazała negatywnego wpływu na rozwój larw czy też stan osobników dorosłych[76].

Zanieczyszczenie powietrza

edytuj

Badania przeprowadzone przez naukowców z Uniwersytetu Southampton wykazały, że obecność w powietrzu tlenków azotu (NOx) w istotny sposób zakłóca pszczeli zmysł węchu, powodując niemożność odnalezienia przez owady pożywienia. Jako znaczące źródło tlenków azotu w atmosferze wskazano spaliny silników o zapłonie samoczynnym[77].

Ekonomia

edytuj

Zjawisko zapylania jest szczególnie ważne dla niektórych upraw, jak np. dla upraw migdałowca rosnącego w Kalifornii, gdzie pszczoły miodne są najważniejszymi i głównymi zapylaczami, a wartość zbiorów osiąganych dzięki ich pracy w 2006 szacowana była na 1,5 miliarda dolarów. W 2000 roku całkowita wartość upraw w całości zależnych od zapylania pszczół miodnych, w samych tylko Stanach Zjednoczonych, szacowana była na 15 miliardów dolarów[78]. Pszczoły miodne nie są jedynymi zapylaczami; wiele innych gatunków owadów, np. motyli, jak i ssaków (nietoperze) czy ptaków, zapyla rośliny, jednakże żadne z nich nie mogą być wykorzystywane tak efektywnie i na taką skalę jak pszczoły miodne. W Chinach, gdzie w niektórych regionach całkowicie wyginęła populacja pszczoły miodnej, w sadach jabłkowych masowo stosowane jest zapylanie ręczne, co wymaga dużego nakładu siły roboczej, czasu i pieniędzy[79].

Kalendarium

edytuj
  • 2004: według naukowców z Uniwersytetu Columbia za CCD odpowiada odkryty w 2004 roku wirus izraelskiego paraliżu pszczół (Israeli Acute Paralysis Virus), który przywędrował na inne kontynenty prawdopodobnie z Australii
  • 2006: jesień – masowe ginięcie całych populacji pszczół w Stanach Zjednoczonych
  • 2009: naukowcy z University of Illinois zidentyfikowali możliwą przyczynę CCD – degradacja rRNA powodowana przez patogeny z grupy pikornawirusów[80]
  • 2012: opublikowano wyniki eksperymentu przeprowadzonego na Uniwersytecie Harvarda pokazującego, że kontakt z niewielkimi nawet dawkami pospolitego pestycydu imidaklopridu powoduje śmierć kolonii w ciągu kilku miesięcy[36]

Zobacz też

edytuj

Przypisy

edytuj
  1. ↑ a b c d e f g h i j Krzysztof Buczek. Zespół masowego ginięcia pszczoły miodnej (CCD). „Annales UMCS, Medicina Veterinaria”. 64, s. 1–6, 2009. (pol.). 
  2. ↑ Bee Mortality and Bee Surveillance in Europe – Summary. (ang.).
  3. ↑ Rob Stevenson. Strange Behavior. „American Bee Journal”, 1918. (ang.). 
  4. ↑ Bees leave hive. „American Bee Journal”, 1919. (ang.). 
  5. ↑ Charles Mraz. Disappearing Disease in Mexico. „Gleanings in Bee Culture”. 105, s. 198, 1977. 
  6. ↑ E. Oertel. Many bee colonies dead of an unknown cause. „American Bee Journal”. 105, s. 48–49, 1965. 
  7. ↑ M. Watanabe. Pollination worries rise as honey bees decline. „Science”. 264. s. 5176. 
  8. ↑ BBC News UK: Wild bee decline ‘catastrophic’. 23 kwietnia 2008. [dostęp 2013-11-28]. (ang.).
  9. ↑ Renée Johnson: Honey Bee Colony Collapse Disorder. 7 stycznia 2010. [dostęp 2013-11-28]. (ang.).
  10. ↑ a b United States Department of Agriculture: Colony Collapse Disorder Progress Report. 2010. [dostęp 2013-11-28]. (ang.).
  11. ↑ Dennis van Engelsdorp, Diana Cox-Foster, Maryann Frazier, Nancy Ostiguy, Jerry Hayes: Colony Collapse Disorder Preliminary Report. Mid-Atlantic Apiculture Research and Extension Consortium (MAAREC) – CCD Working Group. [dostęp 2007-04-24]. (ang.).
  12. ↑ Petra Steinberger: Das spurlose Sterben. [dostęp 2013-11-28]. (niem.).
  13. ↑ Decline in Bee Population. [dostęp 2013-11-28]. (ang.).
  14. ↑ a b Z Bułgarii masowo uciekają pszczoły. Setki tysięcy rojów. Gazeta.pl: Wiadomości, 13 marca 2011. [dostęp 2011-05-16]. (pol.).
  15. ↑ W Wielkiej Brytanii giną trzmiele. Gazeta.pl: Wiadomości, 30 września 2009. [dostęp 2011-05-16]. (pol.).
  16. ↑ Seth Borenstein: Multiple causes for colony collapse - report. [dostęp 2013-11-28]. [zarchiwizowane z tego adresu (29 października 2013)]. (ang.).
  17. ↑ FAO Agriculture and Consumer Protection Department: Protecting the pollinators. [dostęp 2013-11-28]. (ang.).
  18. ↑ Discussion of phenomenon of Colony disorder collapse. Canadian Honey Council, 2007-01-27. [dostęp 2013-11-28]. (ang.).
  19. ↑ a b Dennis van Engelsdorp, Jerry Hayes Jr.: A Survey of Honey Bee Colony Losses in the U.S., Fall 2007 to Spring 2008. 2008-12-30. [dostęp 2013-11-28]. (ang.).
  20. ↑ Amy Sahba: The mysterious deaths of the honeybees. CNN Money, 2009-03-29. [dostęp 2013-11-28]. (ang.).
  21. ↑ a b c D. Van Engelsdorp, R. Underwood. An Estimate of Managed Colony Losses in the Winter of 2006–2007: A Report Commissioned by the Apiary Inspectors of America. „American Bee Journal”, 2007. (ang.). 
  22. ↑ Why are Europe’s bees dying?. BBC, 2008-11-20. [dostęp 2013-11-28]. (ang.).
  23. ↑ Paul Molga: La mort des abeilles met la planète en danger. Les Échos, 2007-08-20. [dostęp 2013-11-28]. (fr.).
  24. ↑ Deutschen Bienen geht es gut. N-TV, 2007-05-11. [dostęp 2013-11-28]. (niem.).
  25. ↑ Alison Benjamin: Fears for crops as shock figures from America show scale of bee catastrophe. Guardian, 2010-05-02. [dostęp 2013-11-28]. (ang.).
  26. ↑ Hiver fatal pour la moitié des colonies d’abeilles en Suisse. Radio Télévision Suisse, 2012-05-29. [dostęp 2013-11-28].
  27. ↑ a b c d k, CCD przyczyną śmierci pszczół? - WZP Kraków [online], Wojewódzki Związek Pszczelarzy w Krakowie, 4 czerwca 2024 [dostęp 2024-09-10] (pol.).
  28. ↑ a b c d Colony Collapse Disorder Progress Report. CCD Steering Committee, 2009. [dostęp 2013-11-28]. (ang.).
  29. ↑ a b Penelope Whitehorn, Stephanie O’Connor. Neonicotinoid Pesticide Reduces Bumble Bee Colony Growth and Queen Production. „Science”. 336, s. 351–352, 2012-04-20. DOI: 10.1126/science.1215025. ISSN 0036-8075. 
  30. ↑ Kate Kelland: Studies show how pesticides make bees lose their way. Reuters, 2012-03-29. [dostęp 2013-11-28].
  31. ↑ Piotr Medrzycki, Rebbeca Montanari, et al.. Effects of imidacloprid administered in sub-lethal doses on honey bee behaviour. Laboratory tests. „Bulletin of Insectology”. 56 (1). s. 59–62. ISSN 1721-8861. (ang.). 
  32. ↑ E.C. Yang, Y.C. Chuang, Y.L. Chen, L.H. Chang. Abnormal Foraging Behavior Induced by Sublethal Dosage of Imidacloprid in the Honey Bee (Hymenoptera: Apidae). „Journal of Economic Entomology”. 101 (6), s. 1743–1748, 2008. DOI: 10.1603/0022-0493-101.6.1743. (ang.). 
  33. ↑ Séverine Suchail, David Guez, Luc P. Belzunces. Discrepancy between acute and chronic toxicity induced by imidacloprid and its metabolites in Apis mellifera. „Environmental Toxicology and Chemistry”. 20 (11), s. 2482–2486, 2001. DOI: 10.1002/etc.5620201113. (ang.). 
  34. ↑ Jean-Paul Faucon, et al.. Experimental study on the toxicity of imidacloprid given in syrup to honey bee (Apis mellifera) colonies. „Pest Management Science”. 61 (2), s. 111–125, 2005. DOI: 10.1002/ps.957. (ang.). 
  35. ↑ B.K. Nguyen, et al.. Does Imidacloprid Seed-Treated Maize Have an Impact on Honey Bee Mortality?. „Journal of Economic Entomology”, s. 102, 2008. DOI: 10.1603/029.102.0220. (ang.). 
  36. ↑ a b Todd Datz: Use of Common Pesticide Linked to Bee Colony Collapse. Harvard School of Public Health, 2012-04-05. [dostęp 2012-04-07]. (ang.).
  37. ↑ Christopher A. Mullin, Maryann Frazier: High Levels of Miticides and Agrochemicals in North American Apiaries: Implications for Honey Bee Health. Plos One, 2010-03-19. [dostęp 2013-11-28]. (ang.).
  38. ↑ Philipp Mimkes: Bienensterben jetzt auch in Deutschland. CGB Network, 02-2003. [dostęp 2013-11-28]. (niem.).
  39. ↑ Walter Haefeker: Betrayed and sold out – German bee monitoring. 2000-08-12. [dostęp 2013-11-28]. (ang.).
  40. ↑ Eric Zeissloff: Schadet Imidacloprid den Bienen. 2001. [dostęp 2013-11-28]. (niem.).
  41. ↑ Gaucho – ein Risiko, Studie: Mitschuld des Bayer-Pestizids für Bienensterben. Neues Deutschland, 2003-11-23. [dostęp 2013-11-28].
  42. ↑ Imidaclopride utilisé en enrobage de semences (Gaucho) et troubles des abeilles - Rapport final. CST, 2003-08-18. [dostęp 2013-11-28]. (fr.).
  43. ↑ Governmental report claims BAYER’s pesticide GAUCHO responsible for bee-deaths Coalition against Bayer-Dangers is calling for a ban. CBG, 12-2003. [dostęp 2013-11-28]. (ang.).
  44. ↑ Millions of bees dead - Bayer’s Gaucho blamed. 2003-11-26. [dostęp 2013-11-28].
  45. ↑ J.M. Bonmatin, P.A. et al. Marchand. Quantification of imidacloprid uptake in maize crops. „J Agric Food Chem.”. 53 (16), s. 5336–5341, 2005-06-29. DOI: 10.1021/jf0479362. 
  46. ↑ Agnès Rortais i inni, Modes of honeybees exposure to systemic insecticides: estimated amounts of contaminated pollen and nectar consumed by different categories of bees, „Apidologie”, 36 (1), 2005, s. 71–83, DOI: 10.1051/apido:2004071.
  47. ↑ L. Bortolotti, R. Monanari. Effects of sub-lethal imidacloprid doses on the homing rate and foraging activity of honey bees. „Bulletin of Insectology”. 56 (1), s. 59–62, 2003. 
  48. ↑ P. Medrzycki, L. Monntanari. Effects of imidacloprid administered in sub-lethal doses on honey bee behaviour. Laboratory tests. „Bulletin of Insectology”. 56 (1). s. 59–62. 
  49. ↑ H. Thompson. Behavior effects of pesticides in bees-their potential for use in risk assessment. „Ecotoxicology”. 12 (1-4), s. 317–330, 2003. DOI: 10.1023/A:1022575315413. 
  50. ↑ Scientists Untangle Multiple Causes of Bee Colony Disorder. Environment News Service, 2009-07-29. [dostęp 2013-11-28]. [zarchiwizowane z tego adresu (2009-08-02)]. (ang.).
  51. ↑ Andrea Tapparo i inni, Assessment of the Environmental Exposure of Honeybees to Particulate Matter Containing Neonicotinoid Insecticides Coming from Corn Coated Seeds, „Environmental Science and Technology”, 46 (5), 2012, s. 2592–2599, DOI: 10.1021/es2035152 [zarchiwizowane z adresu 2014-10-06].
  52. ↑ Bernhard Warner: To Revive Honey Bees, Europe Proposes a Pesticide Ban. Bloomberg BusinessWeek, 2013-02-19. [dostęp 2013-11-28]. (ang.).
  53. ↑ Damian Carrington: Insecticide ‘unacceptable’ danger to bees, report finds. The Guardian, 2013-01-16. [dostęp 2013-11-28]. (ang.).
  54. ↑ Colony Collapse Disorder. „Fruit Times”. 26 (1), 2007-01-23. Pennsylvania State University. 
  55. ↑ Informacja prasowa z Uniwersytetu Kalifornijskiego. (ang.).
  56. ↑ a b Penn State: Bee Mites Suppress Bee Immunity, Open Door For Viruses And Bacteria. Science Daily, 2005-05-18. [dostęp 2013-11-28]. (ang.).
  57. ↑ Jennifer Welsh: Mites and Virus Team Up to Wipe Out Beehives. Live Science, 2012-06-07. [dostęp 2013-11-28]. (ang.).
  58. ↑ E. Guzmán-Novoa i inni, Varroa destructor is the main culprit for the death and reduced populations of overwintered honey bee (Apis mellifera) colonies in Ontario, Canada, „Apidologie”, 41, 4, 8 stycznia 2010, s. 443–450 (ang.).
  59. ↑ Jamie Ellis: Colony Collapse Disorder (CCD) in Honey Bees. University of Florida, 2007-04-16. [dostęp 2013-11-28]. (ang.).
  60. ↑ Andrew C. Refkin: Virus Is Seen as Suspect in Death of Honeybees. The New York Times, 2007-09-07. [dostęp 2013-11-28]. (ang.).
  61. ↑ Dennis van Engelsdorp et al: Colony Collapse Disorder Preliminary Report. Mid-Atlantic Apiculture Research and Extension Consortium, 2007-01-05. s. 22. [dostęp 2013-11-28]. (ang.).
  62. ↑ D.J. Hawthorne, G.P. Dively. Killing Them with Kindness? In-Hive Medications May Inhibit Xenobiotic Efflux Transporters and Endanger Honey Bees. „PLOS ONE”. 6 (11), 2011. DOI: 10.1371/journal.pone.0026796. 
  63. ↑ May R. Berenbaum: Colony Collapse Disorder and Pollinator Decline. [w:] Presentation to Subcommittee on Horticulture and Organic Agriculture, U.S. House of Representatives [on-line]. The National Academies, 2007-03-29. [dostęp 2013-11-29].
  64. ↑ Alexei Barrionuevo: Honeybees, Gone With the Wind, Leave Crops and Keepers in Peril. New York Times, 2007-02-27. [dostęp 2013-11-29]. (ang.).
  65. ↑ a b Benjamin P Oldroyd. What’s Killing American Honey Bees?. „PLOS Biology”. 5 (6), s. e168, 2007-06-12. DOI: 10.1371/journal.pbio.0050168. (ang.). 
  66. ↑ a b Michał Filipiak i inni, Ecological stoichiometry of the honeybee: Pollen diversity and adequate species composition are needed to mitigate limitations imposed on the growth and development of bees by pollen quality, „PLOS One”, 12 (8), 2017, e0183236, DOI: 10.1371/journal.pone.0183236, ISSN 1932-6203 [dostęp 2017-08-26].
  67. ↑ Stever, H.J., Kuhn, How Electromagnetic Exposure can influence Learning Process - Modelling Effects of Electromagnetic Exposure on Learning Processes [online], 2004 (ang.).
  68. ↑ Geoffrey Lean. Electronic smog 'is disrupting nature on a massive scale'. „The Independent”, 7 września 2008. (ang.). 
  69. ↑ Gould et al. Bees have magnetic remanence. „Science”. 201, s. 1026–1028, 1978. (ang.). 
  70. ↑ Keim et al. Ferritin in iron containing granules from the fat body of the honeybees Apis mellifera and Scaptotrigona postica. „Micron”. 33, s. 53–59, 2002. DOI: 10.1016/S0968-4328(00)00071-8. (ang.). 
  71. ↑ Harst et al: Can Electromagnetic Exposure Cause a Change in Behaviour? Studying Possible Non-Thermal Influences on Honey Bees – An Approach within the Framework of Educational Informatics. [dostęp 2011-05-16]. [zarchiwizowane z tego adresu (1 stycznia 2011)]. (ang.).
  72. ↑ Harst, W., Kuhn, J., Stever, H. Can Electromagnetic Exposure Cause a Change in Behaviour? Studying Possible Non-Thermal Influences on Honey Bees – An Approach within the Framework of Educational Informatics. „Acta Systemica”. 6 (1), s. 1–6, 2006. 
  73. ↑ Report on possible impact of communication tower on wildlife birds and bees. Ministry of Environment and Forests, Government of India, 2011. [dostęp 2013-11-29]. [zarchiwizowane z tego adresu (2012-11-02)]. (ang.).
  74. ↑ a b Sainudeen Sahib, S. Impact of mobile phone on the density of Honey Bees. „Mun. Ent. Zool.”. 6 (1), 2011. 
  75. ↑ Status of Pollinators in North America. (ang.).
  76. ↑ Duan JJ, Marvier M, Huesing J, Dively G, Huang ZY. A meta-analysis of effects of Bt crops on honey bees. „PLOS ONE”. 3 (1), s. e1415, 2008-01-09. DOI: 10.1371/journal.pone.0001415. (ang.). 
  77. ↑ University of Southampton: Diesels fumes alter half the flower smells bees need. University of Southampton, 2015. [dostęp 2016-04-28]. (ang.).
  78. ↑ Morse, R.A.; Calderone, N.W: The value of honey ees as pollinators of US crops in 2000. Cornell University, 2000. [dostęp 2013-11-29]. (ang.).
  79. ↑ Partap U.M.A., Partap T.E.J. and Yonghua H.E. Pollination failure in apple crop and farmers management strategies in Hengduan Mountains, China. „Acta Horticulturae”, s. 225–230, 2001. 
  80. ↑ 2009-08-28 Prawdopodobna przyczyna CCD odkryta przez naukowców z University of Illinois.

Linki zewnętrzne

edytuj
Źródło: „https://pl.wikipedia.org/w/index.php?title=Masowe_ginięcie_pszczół&oldid=75178521”