Salud Pública de México
ISSN: 0036-3634
spm@insp.mx
Instituto Nacional de Salud Pública
México
Larralde, Carlos; Padilla, Alejandro; Hernández, Marisela; Govezensky, Tzipe; Scuitto, Edda;
Gutiérrez, Gonzalo; Tapia, Roberto; Salvatierra, Benito; Sepúlveda, Jaime
Seroepidemiología de la cisticercosis en México
Salud Pública de México, vol. 34, núm. 2, marzo-abril, 1992, pp. 197-210
Instituto Nacional de Salud Pública
Cuernavaca, México
Available in: http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=10634210
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CARLOS
LARRALDE,
DR. EN C.,(')ALFJANDRO
PADILLA,M. C.,(')
MARISELAHERNANDEZ,LIC.EN BIOL.,(')TZIPE
GOVEZENSKY,
M. EN C.,(')
EDDAS c m , M. EN C.,(')GONZALO
GUIIÉRREZ,M.C., M.S .P.,(Z)
ROBERTO
TAPIA-CONYER,
M.C., M.S.P., M. EN C.,(3)BENITO
SALVATIERRA,
M.C., M. EN C.,(3)
JAIME SEPÚLVEDA,
M.C., M.S.P., DR. EN C.(4)
Larralde C, Padilla A, Hemández M,
Govezensky T, Sciutto E, Gutiérrez G,
Tapia-Conyer R, Salvatierra B, Sepúlveda J.
Seroepidemiología de la cisticercmis en México.
Salud Publica Mex 1992;31:197-210.
Larralde C, Padilla A, Hernhdez M,
Govezensky T.Sciutto E, Gutién-ez G,
Tapia-Conyer R,Saivatiem B, Sepúlveda J.
Semepidemiology of cisticerdasis in Mexica
Salud Publica Mex 1992;34:197-210.
RESUMEN:
ABSTRACT:
La seroprevalencia de la ckticercosk indica que en todo
México existe el riesgo de entrar en contacto con la
Taenia solium, en cualquiera de las distintas localidades
geográficas, sectores sociales o grupos de edad y sexo.
También es cierto es que hay diferencias estadísticamente significativas en cuanto al riesgo de contacto, que afectan al centro y sureste del país, al medio rural, a los desvalidos, a los niiios y viejos, y a lasmujeres,pero éstas son
siempre pequeiias. La lección principal de este esncdw
es que el riesgo de infectarse con T . solium afecta a casi
todospor igua1;por tanto, las medidaspara el control de
la trasmisión deben enfocarse a toda la comunidad
buscando su cabal desarrollo social.
The seroprevalence of cisticerciasisindicate that there is
a high risk of contact with Taenia solium in Mexico,
including both genders and al1 regions, socioeconomic
group, and ages. There are some statistically significant
differences in risk of contact, affecting principally the
center and southeast of the country, rural areas, handicapped persons, children, old people and women. However, these differences are small. This study emphasizes
the fact that the risks of infection by Taenia solium are
important in al1 groups, and therefore, theprograms for
the control of this disease should be focused at the entire
population and emphasize strategies for social development.
Palabras clave: cisticercosis, T. solium, seroepidemiología
Key wordi: cisticerciasis,Tamia solium, seroepidemiology
Solicitud de sobretiros. Dr. Carlos Larralde, Departamento de Inmunología, UNAM, Ciudad Universitaria,Apdo. Postal 70228,04510 Mtxiw, D.F.
(1) Instituto de Investigaciones Biomédicas, Universidad Nacional Autónoma de Mtxiw.
(2) Dirección General de Coordinación Estatal, Secretaría de Salud (SSA), MCxiw.
(3) Dirección General de Epidemiología, SSA.
(4) Subsecretaría de Coordinación y Desarrollo, SSA.
Fecha de recibido: 4 de noviembre de 1991
MARZO-ABRIL DE 1992, VOL. 34, No. 2
Fecha aprobado: 11 de diciembre de 1991
L
muRocwmmcosIs HUMANA es bien conocida en Mexic~.'*~
Se le encuentra en aproximadamente 2 por ciento de las necropsias de
adulto^;^,^ es el motivo de 20 a 25 por ciento de las craneotomías en las instituciones especializadas5 y la principal
causa de consulta neurológica por epilep~ia.~
Tampoco es
desconocida en el resto de Latinoamérica,7 ni en gran
parte de Asia y A f r i ~ a . ~Apenas
"
en este siglo dejó de ser
un problema de salud en Europa, donde se le conoce
desde la antigüedad12y prácticamente se le erradicó con
base en obras de ingeniería sanitaria, higiene personal,
inspección efectiva de rastros, tecnificación de la porcicultura y un desarrollo general de la comunidad.13
Por el contrario, en México aún subsisten las condiciones macroscópicas que propician la trasmisión de la
cisticercosis: extensión de la porcicultura rústica a casi
toda la República, fecalismo al aire libre en medios rural
y urbano, hacinamiento en la vivienda, insuficiente inspección sanitaria e insalubridad ambiental y conductual.
De esta realidad nacional y del ciclo biológico de la T.
solium se derivan conjeturas más o menos razonables
sobre los detalles de su trasmisión, que se toman por
verdades absolutas sin que medie verificación formal.
Así, se han visto involucradas la hortaliza nacional y la
cocina popular en el contagio de la cisticercosis, y los
chorizos y la longaniza en el de la teniasis. La consagración de la sabiduría convencional entraña el peligro
de soslayar otros factores o mecanismos tanto o más importantes que los triviales en esta enfermedad.
Sin menospreciar el sentido común, lo cierto es que
el detalle íntimo de la trasmisión apenas empieza a dilucidarse científicamente, y con ello el dibujo a grandes
rasgos de la perspectiva epidemiológica nacional y regional sobre prevalencia y factores de riesgo.
En 1976, el Centro de Investigaciones Ecológicas del
Sureste, en San Cristóbal de las Casas, recogió sueros
de diversas poblaciones de los Altos de Chiapas, y encontró que la prevalencia de la serología positiva era
más alta en los asentamietos más pequeños (8%) y tendía a 2 por ciento en los más populosos. Esto sería la
primera documentación de la idea de que el ciclo rural
de trasmisión mantiene a la endemia urbana.14 Otra encuesta serológica levantada en 1974 por el Instituto Mexicano del Seguro Social, alegadamente representativa
de la población urbana nacional, indicó una prevalencia
global de seropositividad a la cisticercosis de aproximadamente 1 por ciento, con importantes variaciones regionales, apareciendo El Bajío como la región de más
A
alta prevalencia, con 15 por ciento. A la porcicultura intensiva que ahí se practica se le atribuyó proveer el sustrato propicio para el ciclo de vida de la T. solium. Como
en esa misma encuesta no se encontró ninguna correlación entre los indicadores de nivel socioeconómico y
la serología positiva, se propuso que la cisticercosis se
trasmite al humano por vías no discriminantes de lo social, y se aventuró la sospecha de que tal vez el camino
sea el aéreo: las tolvaneras se encargan de esparcir los
huevecillos sin mayor distinción de clase. En las discusiones de estos trabajos en un primer encuentro internacional sobre cisticerc~sis~~
resurgieron sospechas sobre
el papel de las moscas como vectores mecánicos.16Tampoco escaparon a la suspicacia las trabajadoras domésticas, en su papel de introductoras de las costumbres y la
patología del medio rural al medio urbano, para explicar cómo es que la enfermedad alcanza todos los niveles sociales, incluyendo los más privilegiados de México,
y hasta a un desprevenido estadounidense con una mexicana en su servicio doméstico."J8
Así, aparecía, por primera vez para muchos, la posible importancia del entorno íntimo en la trasmisión de la
cisticercosis, al queMazzotti inculpó hace m u c h o ~ a ñ o s , ~ ~
al encontrar huevecillos de tenia en ano, muslos, manos,
cama, calzones y pantalones de los portadores del gusano adulto, así como en el piso y en los alrededores de
las casas de los teniásicos. En 1985, un documento de la
Organización Mundial de la Salud (OMS)mencionó la
posibilidad de que transitara a través del cunniling~s.?~
Las últimas contribuciones señalan como importantes
factores de riesgo la convivencia con un teniásico, al encontrarse una mayor prevalencia de la seropositividad
en sus familias que en el resto de la comunidad del
mismo poblado,2l y a las condiciones domiciliarias y peridomiciliarias,porsu capacidad de sostener el ciclo completo del parásito (convivencia con teniásico, fecalismo
al aire libre, porcicultura rústica, deficiente higiene personal, presencia de humanos y porcinos susceptibles).2z23
Además, el que ninguno de nuestros innumerables visitantes turísticos haya desarrollado cisticercosis sintomática tarde o temprano después de regresar a su país de
origen, y sí en cambio los soldados ingleses que oprimían
a la India hasta 1947,24,25
son argumentos adicionales en
favor de la necesidad de un contacto íntimo y prolongado con las fuentes de infección para contraerla.
El conocimiento tradicional sobre el padecimiento tal
vez sufra modificaciones de fondo que el sólo incorporar al entorno íntimo entre los principales mecanismos de
LARRALDE C Y COL
trasmisión. Por ejemplo, la gran dificultad para encontrar gusanos adultos aun en sitios de altísima prevalencia
de cisticercosis porcina (5 a 20%) e incluso tras numerosos coproparasitoscópicos e interrogatonos positivo^:^
es, sin lugar a dudas, la experiencia más intrigante y común de las indagaciones recientes. Tan inconspicua es
la forma adulta de la T. solium que no falta ya quien ponga en duda la solidez del conocimiento cabal del ciclo
del parásito. Recientemente falleció Antonio Acevedo,
quien sospechaba de la participación de otro ténido además de T. solium. Paz Ma. Salazar insiste en la capacidad
infectiva de las oncósferas en la carne y la sangre del
cerdo:' e incluso otros no desdeñamos la posibilidad de
que existan formas adultas de T. solium de muy corta
vida, que sin embargo alcanzarían a liberar huevecillos
infectantes para la comunidad antes de ser detectadas o
colectadas.
La participación de factores biológicos en la susceptibilidad de los humanos a la T. solium apenas empieza a
considerarse también. Además de que la sospecha de
predisposición biológica se justifica ante cualquier padecimiento que afecte a una fracción muy pequeña de
la totalidad expuesta, los hallazgos de Correaz8 y de
Gor~desky:~sobre cisticercosis humana, y de Sciutto,
sobre la forma experimental murina,3O sugieren como
un factor importante de susceptibilidad la compartición
de antígenos y de genes del complejo mayor de histocompatibilidad entre parásito y huésped. La extensa red
de eventos biológicos en la que inciden los genes del
complejo mayor de histocompatibilidad31 aseguran al
determinismo genético un rol principal en esta relación
huésped-parásito.
El papel de la inmunidad en la enfermedad humana
es discutible y, en todo caso, complicado. Si bien Ridaura
encuentra una fuerte asociación de neurocisticerocosis
infantil con enfermedades relacionadas con un compromiso inmunológico,32y Flisser sospecha inmunodepresión en casos terminales de adultos,33son muy pocos
casos los primeros para una inferencia inportante, y, estando moribundos los segundos, no sorprende la depresión concomitante del sistema inmune. También le resta
importancia a la respuesta inmune tradicional la presencia de anticuerpos en la sangre y líquido céfalo raquídeo
(LCR) de los enfermos neurocisticercosos, así como la insignificante imagen histológica en la interfase del huésped con los cisticercos vivos.34Sin embargo, así sea de
escasa trascendencia su rol ante un cisticerco establecido, no puede soslayarse definitivamente la participación
MARZO-ABRIL DE 1992, VOL. 34, No. 2
inmunológica en la susceptibilidad a un desafío con huevecillos, dado que: a) la vacunación establece estados
parciales o totales de resistencia en muchas de las versiones experimentales o naturales de cisticercosis anima135.36y b) la evolución de la imagen histológica tras el
desafío experimental de cerdos con huevecillos de T.
solium le sugiere a Aluja que los eosinófilos son los
principales protagonistas del huésped en la confrontación con el parásito y responsables de la destrucción de
la mayoría de los cisticer~os.~~Así,
la respuesta inmune,
con sus móleculas y células constitutivas, aparece como
una barrera de contención ante la que fracasa la fracción más sustancial de las oncósferas y cisticercos inmaduros procedentes de la dosis de desafío. Sin embargo,
una vez franqueada, y una vez establecido el cisticerco
en algún tejido del huésped, los anticuerpos y células
inmunes resultan totalmente inoperantes. Al sexo, tan
claramente identificado como factor de susceptibilidad
en versiones animales de cisticerc0sis,3~no se le implica
en las series de necropsias ni de consulta por neurocisticercosis, si bien Sotelo encuentra en las mujeres
una mayor inflamación alrededor de los cisticercos cerebrales que la que se observa en los v a r o n e ~ ?En
~ cuanto a
la edad, se sabe que la neurocisticercosis humana se encuentra muy raramente en las necropsias de niños, y la
mayoría de los casos neurológicos sintomáticos corresponden a adultos.'.'Js Se especula que esta predilección
de la neurocisticercosis por jóvenes y adultos refleja el
curso crónico de la enfermedad,
Es pues evidente cuán incompleto y hasta incierto en
algunos aspectos es el conocimiento sobre la cisticercosis, y cuán aventurada parecería la aplicación de medidas
de control apoyadas en tantas debilidades. Si bien puede
defenderse -Aline Aluja mejor que nadie-el argumento de que la cisticercosis se asocia fuertemente al subdesarrollo social, y entonces cabría esperar su consecuente
desaparición con el desarrollo cabal de México, el conocimiento que hay sobre su biología y epidemiología no
está libre de dudas, ni es suficiente aún como para esperar interrumpir exitosamente la trasmisión con alguna
medida específica de intervención sanitarista, tipo vacuna o tratamientos masivos.
La Encuesta Nacional Seroepidemiológica (ENSE) de
1987-1988, tan cuidadosamente diseñada y laboriosamente levantada, que incluye numerosas variables de
orden biológico, geográfico, social, económico y educativo, brinda una excelente oportunidad para examinar
la validez de algunas de las hipótesis mencionadas, así
como para descubrir factores únicos o agrupados que se
asocien al riesgo de contraer cisticercosis.
'
El estudio se realizó con base en el diseño metodológico
y operativo del Sistema de Encuestas Nacionales de Salud (SENS),establecido por la Dirección General de Epidemiología a partir de 1985. Para ello, se integró un
Marco Muestra1 Maestro (MMM)
de viviendas, en colaboración con el Instituto Nacional de Estadística, Geografía
e Informática y con los gobiernos de los estado^.^^.^^ Por
otro lado, para el levantamiento, manejo y conservación
de los sueros y la formación del banco nacional se tuvo
como base la experiencia nacional sobre encuestas serológicas así como las recomendaciones de la OMS en la
materia."1*42Lo~
detalles sobre los padecimientos estudiados, el universo de estudio, el niarco muestral, el diseño
muestral, el tamaño de la muestra, las variables e instrumentos de recolección y la organización operativa se
describen ampliamente en los artículos iniciales de este
número de Salud híblica de México.
El estudio se llevó a cabo en 66 754 sueros de la población mexicana, de uno a 98 años de edad, descartándose
algunos porque no se tenía completo su expediente. La
muestra fue representativa de todas las entidades federativas del país, de los distintos estratos socioeconómicos
y de los asentamientos urbanos y rurales. También se
examinó la correlación entre la seroprevalencia de la
cisticercosis y la de los otros padecimientos estudiados
por la ENSE para analizar la existencia de riesgos asociados. En el caso de la cisticercosis, se optó por probar
la totalidad de los sueros, a fin de evaluar las hipótesis
principales sobre factores de riesgo e identificar factores aislados o agrupados hasta ahora insospechados.
Por lo general, los métodos serológicos detectan anticuerpos circulantes en la sangre del donador, y de su
presencia se infiere que éste ha estado en contacto con
los antígenos específicos algún tiempo antes de la toma de
la muestra de sangre. Es así como la serología raramente
establece un diagnóstico en forma definitiva; más bien lo
configura en asociación con datos clínicos y epidemiológicos. Una excepción notable a este principio es el
diagnóstico de infección por el virus de la inmunodeficiencia humana adquirida, que se establece por métodos
serológicos, aun en ausencia de datos clínicos y epidemiológicos y ante repetidos intentos infructuosos para
aislar al virus en ese mismo indi~iduo."~
Pero la cisticercosis humana por T. solium no escapa a la regla general:
la serología positiva para anticuerpos anticisticerco sólo
fortalece el diagnóstico de neurocisticercosis en pacientes con sintomatología neurológica residentes de un área
endémica; aun así, lo fortalece en un grado variable según diversos aspectos técnicos y teóf cos todavía por
dilucidarse.
El hallazgo de anticuerpos en una persona asintomática no establece el diagnóstico de neurocisticercosis; se
puede tratar de cisticercosis localizada en algún otro órgáno -músculo esquelético, por ejemplo- o ya resuelta
por destrucción del parásito pero cuyos anticuerpos aún
subsisten en la circulación. Por ello, la serología positiva
para la cisticercosis en la población abierta solamente
documenta la experiencia de un contacto entre el donador de la sangre y los antígenos de la T. soliurn, sea ésta
en forma de huevecillos, cisticercos o gusanos adult0s,4~,~'
en un tiempo no necesariamente contemporáneo
a la toma de la muestra de sangre. Y aun así, la documentación del contacto se ve condicionada a que no se trate
de una reacción cruzada con algún céstodo relacionado, como Echinococcits g r a n u l o ~ u sClaro
. ~ ~ que, presumiéndose que la hidatidosis es prácticamente inexistente
en México,4' la serología positiva para cisticercosis adquiere un significado más específico.
La detección de esta enfermedad se realiza por todas
las técnicas inmunológicas existentes y siempre conmezclas de antígenos, aunque de diversa complejidad y con
variadas propiedades de reactividad i n m ~ n o l ó g i c a . ~ ~ . ~ ~
Sin embargo, la literatura documenta que con cualquiera
puede llegarse a niveles altos de especificidad y sensibilidad (95-98%), siempre que se evalúe consueros control
positivos y negativos seleccionados entre enfermos neurocisticercosos confirmados y donadores muy probablemente sanos residentes en el área endémica.
El inmunodiagnóstico actual aspira teóricamente a valores predictivos positivos de aproximadamente 80 por
ciento para neurocisticercosos entre la población de
enfermos neurológicos, aunque en la práctica ha demostrado ser considerablemente menor: 30 por ciento.45El
SALUD PÚBLICA DE MÉXICO
LARRALDE C Y COL
valor predictivo positivo de la serología para contacto
con los antígenos de T. solium en la población abierta no
se ha determinado; su evaluación se dificulta por la cisticercosis asintomática extracerebral y por los casos de
parasitosis resuelta en cualquiera de sus localizaciones,
que son muy difíciles y hasta imposibles de documentar
con certidumbre. Así, mientras se resuelven estos asuntos, se tomará a la serología positiva en la población
abierta como indicativa de contacto con T. solium, aunque no de caso de teniasis o cisticercosis.
Dado que se preveía analizar la totalidad de los sueros de la ENSE,y tomando en cuenta los costos del ELISA
en una muestra tan numerosa, se optó por hacerlo con
hemaglutinación indirecta (HAI),primero wmo prueba
tamiz, a una sola dilución del suero 1:40, siguiendo métodos convencionales publicados con anteri~ridad.~~
La
dilución 1:40 se tomó como nivel de corte para declarar
al suero como sospechoso con base en la distribución de
los valores para HAI en colecciones de sueros de donadores probablemente negativos. Los sospechosos fueron
entonces sometidos a una curva completa de HAI,desde
1:20 hasta 1:640. De éstos, los que no se repitieron a
títulos de 1:40 o mayores en la curva de hemaglutinación
fueron considerados serológicamente negativos, mientras que los que sí repitieron calificaron como serológicamente positivos. Sin embargo, en vista de que en los
estudios de verificación y reproducibilidad de resultados
fueron los sueros positivos de 1:40 los que más frecuentemente decaían a negativos, todos los análisis estadísticos se realizaron tomando como positivos sólo a los
sueros con hemaglutinación igual o mayor a 1:80.
Los positivos y una submuestra numerosa de negativos de cada entidad fueron después analizados por
Western Blof e InmunoploP6 para profundizar en el
análisis de los antígenos que tienen que ver con la seropositividad. En esta publicación se presentarán solamente los resultados con hemaglutinación indirecta. Los
sueros se procesaron a lo largo de 18 meses, en lotes de
500 a 600 sueros por sesión de prueba tamiz y por decenas en la curva completa de HAI.
Los eritrocitos de carnero empleados en la hemaglutinación se sensibilizaron con antígenos del fluido vesicular de cisticercos de la T. solium disecados de cerdos
parasitados, según métodos p u b l i ~ a d o s Cada
. ~ ~ lote de
eritrocitos sensibilizados se probó contra colecciones
de sueros control positivos y negativos, y se rechazaron aquellos lotes que diferían en títulos de aglutinación
MARZO-ABRIL DE 1992, VOL. 34, NO.2
con sueros estándar positivo y negativo. Además, en cada
sesión de trabajo se incluyeron controles positivos y
negativos para cada placa de 96 pozos, y se invalidó la
totalidad de los resultados en la placa ante valores insólitos en los controles.
Se estimaron las tasas de seroprevalencia según cada una
de las variables. Posteriormente, se utilizó la razón de
momios (RM) e intervalos de confianza al 95 por ciento
(rc,J
para conocer el grado de asociación. Para la
evaluación de las pruebas estadísticas se emplearon los
paquetes DB ~n-plusen el manejo de los datos, y SAS para
la frecuencia y pruebas de significancia estadística.
Las principales hipótesis que se desprenden del pensamiento actual sobre la trasmisión de la cisticercosis y
sobre la reactividad inmunológica, resumidas en la introducción, y que aquí se pondrán a prueba, se refieren a la
existencia de diferencias significativas en el nivel de seroprevalencia asociadas a la geografía, al grado de urbanización, al nivel socioeconómico y cultural, a la calidad
de la vivienda, a la convivencia conun teniásico, a la edad
y al sexo. También se examinó la correlación existente
entre la seroprevalencia de la cisticercosis y la de las
otras 14 enfemedades estudiadas por la ENSE a fin de
evaluar la existencia de riesgos asociados.
RESULTADOS
El cuadro 1 muestra los valores de seroprevalencia para
cada entidad de México, con los que se sombrea el mapa
del país (figura 1) con tres tonalidades de gris, según los
niveles de seroprevalencia: bajo, con rango de 0.05 a
0.09 por ciento; medio, entre 1y 1.9 por ciento, y alto, con
1.9 a 2 por ciento. La seroprevalencia global fue de 1.2
por ciento, con grandes y significativas diferencias según
los estados, que varían desde 0.06 hasta 2.97 por ciento.
El mapa indica que los niveles más altos se localizan en
la región centro-occidental y el sureste, mientras que el
norte y el este están menos afectados. Es de notarse la
inclusión del Distrito Federal con 2.95 por ciento en la
categoría de alto nivel de seroprevalencia, superado únicamente por Guerrero con 2.97.
SEROEPIDEMIOLOG~ADE L4 CISTICERCOSIS
Población
muestra1
Baja California Sur
Sonora
Baja California
Ta basa,
San Luis Potosí
Tlaxcala
Nuevo León
Tamaulipas
Veracruz
Coahuila
Oaxaca
Sinaloa
Chi huahua
Querétaro
Campeche
Morelos
Chiapas
Hidalgo
Estado de México
Yucatán
Colima
Puebla
Michoacán
Quintana Roo
Aguascalientes
Durango
Nayarit
Jalisco
Guanajuato
Zaca tecm
Distrito Federal
Guerrero
Total
Seropositivos'
Población Porcentaje
1739
2 251
1605
2 958
2 125
1434
3 174
1937
2 257
1997
1709
2 292
2 194
1642
1541
1254
1912
2 042
2 837
1775
1703
2 814
2 036
1515
1518
1963
1474
3 563
2 970
2 162
2 644
1717
1
5
5
10
10
7
16
10
12
12
12
17
17
13
13
13
20
23
34
23
23
38
29
24
31
30
75
66
58
78
51
0.06
0.22
0.31
0.34
0.47
0.49
0.50
0.52
0.53
0.60
0.70
0.74
0.77
0.79
0.84
1.O4
1.o5
1.13
. 1.20
1.30
1.35
1.35
1.42
1.45
1.S8
1.S8
2 .O4
2.10,
2.22
2.73
2.95
2.97
66 754
799
1.20
22
Región 111
@
-
2 0 3.0%
Seroprevalencia nacional de 1.2%
FIGURA 1.Población de 1a 98 años según seroprevalencia de
anticuerpos por entidad federativa, México 1987-1988
(1.4%). El contraste favorece al segundo a razón de 30
por ciento con significancia estadística superior a 99 por
ciento de confianza ( ~ ~ = 1 . 1cQS%
3 ; 1.1-1.5).
S e distinguieron tres niveles socioeconómicos - a l t o ,
mediano y bajo-, según el indicador de las condiciones
de la vivienda, el nivel de hacinamiento y el de escolaridad del jefe del grupo doméstico. En el nivel socioeconómico alto s e ubicó a quien clasificara bien en los
tres índices; en nivel bajo, a quien lo hiciera mal en los
mismos, y en el medio al resto. El cuadro 111 muestra la
tendencia al incremento de la seroprevalencia según se
desciende a los niveles socioeconómicos menos privilegiados, desde 0.9 por ciento para el nivel alto hasta
1.5 por ciento para el bajo, a razón de 70 por ciento
( ~ ~ = 1 . 1cQS%
7 ; 1.4-2.1).
a Títulos por HAI 11:80
La escolaridad se clasificó en analfabeta o con primaria
incompleta, primaria terminada y secundaria o más. Así,
El cuadro 11 muestra el contraste en la seroprevalencia a
la cisticercosis entre el medio urbano (1.1%) y el rural
en el análisis de esta variable se excluyó a la población
menor de seis años. El cuadro IV muestra que la seropreSALUD PÚBLICA DE ~ & X I C O
LARRAi.DE C Y COL
Lugar de
residencia
Población
muestral
S e r o p o s i t i v o s '
Población
Porcentaje
RM (
IC~S~)~
Urbano
Rural
Total
66 754
799
1.2
------
a Títulos por HAI 11:80
b Razón de momios de Mantel-Haentzel, con intervalo de confianza al 95%.
Nivel
socioeconómico
Población
muestral
S e r o p o s i t i v o s '
Población
Porcentaje
(1~9~9~)~
Alto
Medio
Bajo
Total
66 754
799
1.2
a Títulos por HAI -:80
b Razón de momios de Mantel-Haentzel, con intervalos de confianza al 95%
valencia es más alta entre los donadores de menor escolaridad y tiende a disminuir conforme aumenta el grado
de escolaridad, desde 1.4 hasta 1por ciento, a razón de 40
por ciento ( ~ ~ = 1 . IC,,,
4 ; 1.2-1.7).
Las condiciones de las viviendas se clasificaron según
el índice de hacinamiento, el material del piso, la calidad
MARZO-ABRIL DE 1992. VOL.34, NO.2
del agua de consumo y el tipo de disposición de excret a ~ Fueron
.
clasificadas como buenas si calificaban alto
en las cuatro características, como malas si sólo reunieron
una o ninguna de las características mencionadas, y de
regulares las demás. La mayor parte de las viviendas
resultaron ser buenas (45.6%) o regulares (42.2%), y
sólo una minoría (12.1%) malas. Aun así, la clasificación
distinguió una menor seroprevalencia en las buenas
condiciones de vivienda (0.9%) que en las regulares
203
Nivel de
escolaridad
Población
muestral
Ningún año y
primaria incompleta
Primaria completa
Secundaria y más
No sabe o no respondió
33 335
10 505
14 896
647
Total
59 383
S e r o p o s i t i v o s '
Población
Porcentaje
743
------
1.2
a Títulos por HAI -:80
b Razón de momios de Mantel-Haentzel, con intervalo de confianza al 95%
(1.4%) y en las malas (1.3%), a razón de 50 por ciento
(cuadro V) ( ~ ~ = 1 .IC,,,
5 ; 1.3-1.8).
ENTORNO
FAMILIAR
INMEDIATO
El impacto del entorno inmediato (convivencia con un
teniásico) sobre la seroprevalencia se estudió de dos
Indice de condiciones
de la vivienda
Población
muestra1
maneras, ambas indirectas: a) según la distribución de
casos por vivienda (cuadro VI), y b) según la existencia
de una asociación positiva entre seroprevalencia y hacinamiento en la vivienda (cuadro VII). Los resultados
indican que la mayor parte (aproximadamente 90%) de
los seropositivos se distribuyen uno en cada vivienda
mientras el resto se congrega en dos o más por cada
S e r o p o s i t i v o s a
Población
Porcentaje
(IC~S~$~
Bueno
Regular
Malo
Total
66 754
799
1.2
a Títulos por HAI ~ 1 : 8 0
b Razón de momios de Mantel-Haentzel, con intervalo de confianza al 95%
SALUD PÚBLICADE MÉXICO
LARRALDE C Y COL
Entidad
Viviendas con tres
o más donantes
Un caso (pitivo') por vivienda
Casos
Porcentaje
Dos o más casos (positivos') por vivienda
Casos
Porcentaje
Aguascalientes
Baja California
Baja California Sur
Campeche
Coahuila
Colima
Chiapas
Chi huahua
Distrito Federal
Durango
Guanajuato
Guerrero
Hidalgo
Jalisco
Estado de México
Michoacán
Morelos
Nayarit
Nuevo León
Oaxaca
Puebla
Querétaro
Quintana Roo
San Luis Potosí
Sinaloa
Sonora
Ta basco
Tamaulipas
Tlaxcala
Veracruz
Yucatán
Zacatecas
Total
11 611
1 746
15.0
253
2.2
a Títulos por HAI 21:8O
vivienda (cuadro VI), y que la seroprevalencia es cerca
d e dos veces mayor en condiciones de hacinamiento
que en viviendas no hacinadas, midiéndose esto según
MARZO-ABRIL DE 1992, VOL. 34, No. 2
si el cociente de habitantes por dormitorio es mayor o
menor a dos.
Nivel de
hacinamiento
Población
muestra1
Hacinado (3 o más
personas por dormitorio)
49 207
No hacinados (hasta 2.9
personas por dormitorio)
17 547
Seropositivos'
Población
Porcentaje
180
RM
(IC~~%)~
------
1.01
a Títulos por HAI 21:8O
b Razón de momios de Mante-Haentzel, con inte~alo~de
confianza al 95%
El valor de la seroprevalencia mostró cambios significativos según la edad de los donadores: se identifica una
tendencia al descenso en las primeras cinco décadas,
desde 1.1hasta 0.8 por ciento (-37%), y luego un ascenso
en las últimas cinco décadas, desde 0.8 a 2.3 por ciento
(+87%) (cuadro VIII).
La tasa de seroprevalencia en las mujeres (1.3%) fue 30
por ciento mayor que la de los hombres (1%) (cuadro IX),
si bien los títulos de anticuerpos en hombres y mujeres
seropositivos fueron similares ( ~ ~ = 1 . 2IC~,%
4 ; 1.1-1.4).
.Laposibilidad de que algunas de las enfermedades cuya
seroprevalencia se incluyó en la ENSE estén propiciadas por los mismos factores se estudió por medio de correlación lineal entre la tasa de cisticercosis y la de las
demás enfermedades en cada una de las entidades federativas. En estos estudios se pudo constatar que ninguna
se asocia significativamente con la de cisticercosis.
La distribución geográfica de la seroprevalencia de la
cisticercosis fortalece la idea de que la región centro-
Grupo de edad
(años)
Población
Muestral
Seropositivos'
Población Porcentaje
1- 9
10-19
20-29
30-39
40-49
50-59
60-69
70-79
80 y más
1 Total
66 754
799
1.2
a Títulos por HAI -:80
occidental y el sureste de México son las zonas de mayor
riesgo del país. Sena especular el suponer que esto se
debe a la intensidad y características rústicas de la porcicultura y horticultura en el área, aunque sena consistente con el ciclo biológico del parásito. La alta sero-
LARRALDE C Y COL
Sexo
Población
muestra1
Seropositivos'
Población
Porcentaje
RM
(IC~S.J~
Masculino
Femenino
Total
66 754
799
1.2
------
a Títulos por HAI 21:SO
b Razón de rnomios de Mantel-Haentzel, con intervalo de confianza al 95%
prevalencia del Distrito Federal (2.95%) arguye enfáticamente en contra de las explicaciones fáciles; se puede
pensar que es el reflejo de la migración de los habitantes
de esas mismas regiones del campo a la capital, o bien manifestación de un reajuste de parámetros en el sistema
de trasmisión del parásito consecuente con la alta densidad de población en el área metropolitana y con las condiciones deficientes de vida en las ciudades perdidas.
En cuanto a los factores socioeconómicos, la seroprevalencia de la cisticercosis claramente identifica como
especialmente riesgosos a todos aquéllos relacionados
con el subdesarrollo social -deficiente escolaridad, vivienda en malas condiciones, ruralidad, hacinamiento-,
pero también señala enfáticamente que en México el
riesgo de contacto con T. solium no es despreciable ni
para los estratos sociales más privilegiados. Tan es así
que la significancia estadística de estos factores se alcanza gracias al tamaño de la muestra y no por la magnitud de las diferencias entre los niveles altos y bajos,
que siempre fueron inferiores al doble.
La distribución de casos por vivienda ,favoreció a la
individual - c e r c a del 90 por ciento de los casos se encontraron de uno por cada vivienda- pero no fue raro
encontrar más de uno, y aun varios de cuatro a cinco en
una sola unidad habitacional. Esta distribución de casos
parece indicar dos mecanismos de contacto. Uno, el
principal, que trasciende al entorno íntimo y podría relacionarse con las condiciones sanitarias globales de
MARZO-ABRIL DE 1992, VOL. 34, NO.2
México, sobre todo las referentes a la contaminación fecal del ambiente, que propiciarían el riesgo de contacto
sin mayor discriminación. Y otro, de menor impacto, que
se relaciona con el entorno familiar, donde la calidad de
la vivienda o la presencia de un teniásico en el grupo
familiar bien podrían resultar las principales determinantes del riesgo.
La seroprevalencia varió también con la edad y el
sexo, favoreciendo a las mujeres y a las edades tempranas y tardías. Tal como ocurrió en los factores de orden
social y geográfico, las diferencias en seroprevalencia
entre sexos y edades fueron estadísticamente significativas pero pequeñas, menores al doble. No faltarían argumentos para apoyar que estas diferencias serológicas
surgen propiamente de las existentes en reactividad inmunológica de hombres y mujeres, niños y v i e j o ~ , 4 ~ , ~ ~
pero tampoco sería insólito atribuirlas a las diferencias
sociales del sexo y la edad. Podría, por ejemplo, atribuirse la mayor seroprevalencia de los niños a su mayor
cercanía con los suelos contaminados y, junto con los
más viejos, a la continuidad de su presencia en la vivienda, exponiéndose así más peligrosamente a condiciones de vida que propician el contacto. Perturba un
poco que la seroprevalencia de cisticercosis no se pudiera correlacionar con la de ninguna otra de las enfermedades evaluadas en la encuesta hasta la fecha.
Cabria esperar que lo hiciera al menos con la amibiasis,
tan relacionada también con la contaminación fecal del
SEROEPIDEMIOUX~~A
DE L4 CISTICERCOSIS
ambiente. Pero, por otra parte, el resultado tranquiliza
las inquietudes de reactividad cruzada con otros antígenos o epítopes e n circulación en el medio nacional.
Así pues, la lección más importante que s e deriva de
este estudio es que el riesgo d e contacto c u l ~la T. solium,
según lo indica la seroprevalencia, está an:;!iamente
distribuido e n toda la República Mexicana, en todos sus
estratos sociales, incluyendo los más privilegiados, en
todas sus edades y e n ambos sexos. Hay diferencias, sí,
que desfavorecen al centro y sureste del país, a los más
desvalidos, a las mujeres, a los niños y a los viejos, pero
son mínimas. En consecuencia, si s e derivaran d e este
estudio normas para el control de su trasmisión, vale la
pena señalar que éstas deben enfocarse a la totalidad d e
la comunidad y a la elevación integral d e las condiciones d e vida y salubridad del país, y no a grupos concretos y medidas específicas.
REFERENCIAS
Aluja A, Escobar A, Escobedo F, Flisser A, Laclette JP,
LarraldeC,Madrazo 1, VelázquezV, Willms K. Cisticercosis. Una recopilación actualizadadelos conocimientos
básicos para el manejo y control de la cisticercosis
causada por Taenia solium. México, D.F.: FCE, 1987.
Velasco Suárez M, Bravo MA, Quirasco F. Human
cysticercosis: medical implicationandeconomicimpact.
En: Flisser A, WiIIrns K,Laclette JP,Larralde C, Ridaura
C, Beltrán F, ed. Cysticercosis: present state o€ knowledge and perspectives. Nueva York: Academic Press,
1982:47-52.
Albores-Saavedra J, Altamirano-Dimas M. Algunas consideraciones sobre 9412 autopsias realizadas .en el
Hospital General de México. Gac Med Mex 1971;102:
193-203.
Rabiela MT, Rivas A, Rodríguez IJ. Consideraciones
anatomopatológicas de la cisticercosis cerebral como
causa de muerte. Patología 1979;17:119-136.
Zenteno G. Aspectos quirúrgicos de 2 000 personas
internadas en la Unidad de Neurología y Neurocirugía,
Hospital General de México, SSA, 1959-1963.Rev Med
Hosp Gral Mex 1965;28:515-521.
Del Brutto OH, Sotelo J. Neurocysticercosis:an update.
Rev Infect Dis 1988;10(6):1075-1087.
Schenone H, Villarroel F, Rojas A, Ramírez R. En:
Flisser A, Willms K, Laclette JP, Larralde C, Ridaura C,
Beltrán F, ed. Cysticercosis: present state o€knowledge
and perspectives. Nueva York: Academic Press, 1982.
Dumas M, Grunitzky K, Belo M, Dabis F, Deniau M,
Bouteille B, Kassankgno Y, Catanzano G, Alexandre
MP. Epidemiological study of cysticercosis and neurocysticercosis in North Togo. Soc Path Exo Fiuliales
1990;33(2):263-274.
Fritzsche M, Gottstein B, Wigglesworth MC, Eckert J.
Serological survey o€ human cysticercosis in Irianese
refugee camps in Papua New Guinea. Acta Trop Dis
1990;47(2):69-77.
Varma TK, Ahluwalia SS. Incidente o€cysticercus cellulosae in slaughtered pigs and human taeniasis in western and central Uttar Pradesh. Indian Vet J 1989;66(7):
673-674.
Wei GZ, Li CI, Meng JM, Ding MC. Cysticercosis o€
central nervous system. A study o€ 1400 cases. Chinese
Med J 1988;101(7):493-500.
Nieto D. Historical notes on cysticercosis. En: Flisser A,
Willms K, Laclette JP, Larralde C, Ridaura C, Beltrán F,
ed. Cysticercosis: Present state o€ knowledge and perspectives. Nueva York: Academic Press, 1982.
Belding DL. Textbook o€ parasitology. 3a ed. Nueva
York:'Appleton-Century-Crofts,1965.
Flisser A, Bulnes 1, Díaz ML, Luna R, Woodhouse E,
Beltrán F, Martínez 1, Larralde C. Estudio seroepidemiológico de la cisticercosis humana en poblaciones
predominantemente indígenas y rurales del estado de
Chiapas. Arch Invest Med (Mex) 1976;7:107.
Woodhouse E, Flisser A, Larralde C. Seroepidemiology
SALUD PÚBLICA DE MÉXICO
t
o€human cysticercosis in Mexico. En: Flisser A, Willms
K, Laclette JP, Larralde C, Ridaura C, Beltrán F, ed.
Cysticercosis: present state of knowledge and perspectives. Nueva York: Academic Press, 1982:ll-23.
Pokrovskii SN, Zima GG. Flies as carriers of tape worm
eggs under natural conditions. Med Parasitol (Moscow)
1938;7:262.
Richards FO, Schantz PM, Ruiz Tiben E, Servillo FJ.
Cysticercosis in Los Angeles County. J Am Med Assoc
1985;254:34-44.
Earnest MP, Reller LB, Fillexy CM, Grek N .Neurocysticercosisin the United States: 35cases anda review. Rev
Infect Dis 1987;9:961-979.
Mazzoti L. Presencia de huevecillos de taenia en región
perianal. Rev Ins Sal Trop Mex 1974;10:183-202.
Gemmell M, Matyas Z, Pawlowski Z, Soulsby E, Larralde C, Nelso GS, Rosicky B, ed. Guidelines for surveillance prevention and control o€taenialcysticercosis.
Geneva: WHO, 1985.
Díaz-Camacho S, Candil-Ruíz A, Unbe-Beltrán M, Willms
K. Serology as an indicator of Taenia solium tapeworm
infections in a rural community in Mexico. Royal Soc
Trop Med Hrg 1990;84(4):563-566.
Aluja A. Frequency of porcine cysticercosis in Mexico.
En: Flisser A,Willms K,Laclette JP, LarraldeC,Ridaura
C, Beltrán F, ed. Cysticercosis: present state o€Knowledge and perspectives. Nueva York: Academic Press,
198253-62.
Sarti-Gutiérrez El,Schantz PM, Lara-Aguilera R, GómezDandoy HJ, Flisser A. Taeniasolium, teniasis and cysticercosis in a Mexican Village. Trop Med Parasitol
1988;39:194-198.
Blacklock DB, Mac Arthur WP. Cysticercosis as seen in
the Bntish Army, with special referente to the production o€ epilepsy. Transac Roy Soc Trop Med Hrg
1934;66:697-708.
Dixon BT, Hargeaves WH. Cysticercosis (Taenia solium). A further ten years clinical study covering 284
cases. Q J Med 1944;13:107-121.
Keilbach M, Aluja AS, Gutiérrez E. A programme to
control taeniasis cysticercosis (T. solium): experiences in Mexican village. Acta Leidensiva 1989;57(2):
181-190.
Salazar-Schettino PM. Estudios sobre algunos aspectos
biológicos de la cisticercosis. En: Flisser A, Malagón F,
ed. Cisticercosis humana y porcina. México, D.F.:
CONACYT, 1987.
Correa D, Godorezky C, Castro L, ~ a b i e l aMT, Fliser A.
Detection of MHC products on the surface o€ Taenia
soliumcysticerci from humans. Rev Latinoam Microbio1
1986;28:373-379.
Trejo V, Talams O, Granados G, Castro L, Rabiela MT,
MARZO-ABRIL DE 1992,VOL. 34, No. 2
LARRALDE C Y COL
Sotelo J, Godorezky C. What is the significance of the
presence o€MHC molecules on the surface of parasites
in human neurocysticercosis? J Immunogenetics
1989;16(6):427-436.
Sciutto E, Fragoso G, Díaz ML, Valdez F, Montoya RM,
Govesensky T, Lomeli C, Larralde C. Murine Taenia
crassiceps cysticercosis: H-2 and sex influence on susceptibility. Parasitol Res 1991;77:243-246.
Klein S. H-2 complex. Natural history oE the major
histocompatibilitycomplex. USA: AWiley-Interscience
Publication, 198650-73.
Ridaura C. Cisticercosis en observaciones en material
postmortem. En: Flisser, Mondragón, ed. Cisticercosis
humana y porcina: su conocimiento e investigación en
México. México, D.F.: Editorial Limusa, 1989.
Flisser A, Rivera L, Trueba J, Espinoza B, YakoleffGreenhouse V, Sierra A, Larralde C. Immunology of
human cysticercosis. En: Flisser A, Willms K, Laclette
JP, Larralde C, Ridaura C, Beltrán F, ed. Cysticercosis:
present state of knowledge and perspectives. Nueva
York: Academic Press, 1982.
Márquez MH, Austria B. Cisticercosis en el Hospital
General de México: estudio anatomopatológico de 165
casos. Rev Latinoam Pat 1969;88:79-86.
Flisser A, Pérez MR, Lartalde C. The immunology o€
human and animal cysticercosis. Bull WHO 1979;55:
839-856.
Sciutto E, Fragoso G, Trueba L, Lemus D, Montoya RM,
Díaz ML, Govezensk T, Lomeli C, Tapia G, Larralde C.
Cysticercosisvaccine: cross protectingimmunity withT.
solium antigens against experimental murine T. crassiceps cysticercosis. Parasi t Immunol 1990;12: 687696.
Aluja A, Varga G. The histopathology o€porcine cysticercosis. Vet Parasitol 1988;25:65-77.
Del Bnitto O, García E,Talamas O, Sotelo J. Sex related
severity of inflammation in parenquimal brain cysticercosis. Arch Intern Med 1988;48:544-546.
Gutiérrez G, Sepúlveda J, Tapia-Conyer R, Pérez R,
Solache G, Valdespino JL. Encuesta Nacional Seroepidemiológica. 1. Diseño conceptual y metodológico. Salud Publica Mex 1988;30(6):836-842.
Tapia-Conyer R, Sepúlveda J, Solache G, Gutiérrez G,
Encuesta Nacional Seroepidemiológica. 11. Diseño operativo. Salud Publica Mex 1988;30(6):843-852.
Organización Mundial de la Salud. Encuestas inmunológicas y hematológicas. Ginebra: OMS, 1959.
Organización Mundial de la Salud. Encuestas serológicas múltiples y bancos de la OMS para sueros de referencia. Ginebra: OMS, 1970.
Duesberg P. Human immunodeficiency virus and acquired immunodeficiency syndrome correlation but
causation. Proc Natl Acad Sci 1989;86:755-764.
Sotelo J. ELISA en el diagnóstico de neurocisticercosis.
En: CONACYT. Cisticercosis humana y porcina. Su
conocimiento e investigación en México. CONACYT,
1989:165-167.
Larralde C. Valor predictivo de la seroepidemiología.
Memorias del 111 Congreso Latinoamericano de Medicina
Tropical. IX Congreso Nacional de Parasitología; 1990;
México, D.F.
Larralde C,Montoya RM, Sciutto E, Díaz ML, Govezensky
T, Coltorti E. Deciphering Western Blots of tapeworm
antigens (Taenia solium, Echniococcis granulosus and
Taenia crassiceps) reacting with sera from neurocysticercosis and hydatid disease patients.Am J Trop Med Hrg
1989;40(3):282.
Cruz-Reyes A, Tavisori P, D'Alessandro A. Development of adults Echinolcoccusgranulosus from hydatids
o€ naturally infected pigs. Memorias del VI1 International Congress of Parasitology; 1990; Paris.
48.
49.
50.
51.
52.
Flisser A, Larralde C. Cysticercosis. En: Walls KF,
Schwarts PM. Immunodiagnosis of parasitic diseases.
New York: Academic Press, 1986.
Larralde C, Laclette JP, Owen CS,Madrazo 1, Sandoval
M, Bojalil R, Scittuo E, Conteras L, Arzate J, Díaz ML,
Govezensky T, Montoya RM, Goodsaid F. Reilable
serology o€ Taenia solium cysticercosis with antigens
from cyst vesicular fluid: ELISA and hemaglutination
test. Am J Trop Med Hrg, 1986;35(5):965-973.
Tsang VCW; Band JA, Boyer AE. An enzime-linked
immuoelectrotransfer blot assay and glycoprotein antigens for diagnosis human cysticercosis (Taeniasolium).
Infect Dis 1989;159(1):50-59.
Ansar Ahrned S, Pnehale WJ, Talal N. Sex hormones,
irnmune responses and autoimmune diseases. Mechanism of sex hormone action. Am J Pathol1986;121:531551.
Michaels RH, Rogers KD. Sex difference in immunologic responsivenes. Pediatrics 1971;47:120-123.