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    Armillaria Spp. Dra. Michua

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    El hongo Armillaria causa la pudrición de la raíz del aguacate. Se distribuye ampliamente y infecta diversos cultivos como aguacate, ciruelo y vid. En aguacate, la enfermedad progresa en cuatro fases que incluyen amarillamiento del follaje, grietas en el tronco, defoliación y muerte del árbol. El hongo se propaga a través de rizomorfos en el suelo o contacto de raíces. El manejo incluye poda, remoción de tej

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    Armillaria spp. Dra. Michua

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    El hongo Armillaria causa la pudrición de la raíz del aguacate. Se distribuye ampliamente y infecta diversos cultivos como aguacate, ciruelo y vid. En aguacate, la enfermedad progresa en cuatro fases que incluyen amarillamiento del follaje, grietas en el tronco, defoliación y muerte del árbol. El hongo se propaga a través de rizomorfos en el suelo o contacto de raíces. El manejo incluye poda, remoción de tej

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    El hongo Armillaria causa la pudrición de la raíz del aguacate. Se distribuye ampliamente y infecta diversos cultivos como aguacate, ciruelo y vid. En aguacate, la enfermedad progresa en cuatro fases que incluyen amarillamiento del follaje, grietas en el tronco, defoliación y muerte del árbol. El hongo se propaga a través de rizomorfos en el suelo o contacto de raíces. El manejo incluye poda, remoción de tej

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    Armillaria spp.

    AGENTE CAUSAL DE LA PUDRICIÓN DE LA RAÍZ DEL


    AGUACATE
    Origen

    Armillaria es un hongo saprofito (se alimenta de materia en descomposición), nativo


    de especies forestales ampliamente distribuido; existen reportes de la presencia de
    este hongo en México. En Michoacán se observa particularmente en huertos
    establecidos sobre terrenos forestales. La coincidencia de condiciones
    agroclimáticas ha ocasionado un cambio de uso del suelo forestal a huertos de
    aguacate, al grado de provocar un deterioro de los ecosistemas forestales de
    Michoacán (INIFAP, 2012) (Figura 1).


    Figura 1. Huertos de aguacate establecidos en áreas forestales en Michoacán.

    Distribución y hospedantes

    El patógeno se ha detectado en México, Nueva Zelanda, España, Italia,

    Estados Unidos, Canadá, Argentina, Republica Checa, Japón, Australia, Sudáfrica


    y Kenia. Además de especies forestales, Armillaria se ha encontrado en cultivos de
    importancia agrícola como ciruelo, durazno, nogal, vid, te y recientemente se
    diagnosticado en aguacate (Cannon et al., 2007, Tamayo, 2007; Coria, 2008;
    Ochoa, 2011, Alvarado, 1998; Van Der Kamp y Hood, 2002; Nogales, 2009; Rizzo
    y Whiting, 1998, Baumgartner et al., 2011; Otieno et al., 2003).

    Diagnóstico

    En campo, el diagnóstico se basa en los síntomas y en la presencia de las


    estructuras del patógeno. En aguacate, la enfermedad consta de varias fases
    dependiendo las condiciones climáticas y la especie asociada. La patogénesis se
    divide en cuatro fases:
    Fase 1: Típicamente se observa amarillamiento, pérdida de turgencia del follaje y
    algunas veces grieta en la base del tronco con coloración café y ausencia de
    secreciones (Figura 2). Sin embargo, en algunas ocasiones solo se observa la
    abertura y el existe ausencia de síntomas.

    Figura 2. Amarillamiento, perdida de turgencia del follaje y grieta en la base del tronco en
    aguacate Hass provocado por Armillaria spp.

    Fase 2: El patógeno induce defoliación apical, una o más grieta de más de 20 cm


    de longitud. Para corroborar la identidad de Armillaria, esta fase es clave, una vez
    detectada la grieta se retira la corteza para observar el micelio en forma de abanico,

    característico del hongo (Figura 3).

    Figura 3. Defoliación apical, amarillamiento, grieta en la base del tronco, micelio en forma de
    abanico en aguacate Hass.

    Fase 4: se observa producción excesiva de flor y fruto (un árbol infectado puede
    producir más de 250 frutos), defoliación total o parcial, el follaje que es retenido,
    adquiere una coloración café, grietas superiores a 50 cm de longitud, cuando la
    invasión de raíces y cuello de raíz es total, se observa micelio por encima de los 70
    cm de altura (Figura 4).

    Figura 4. Síntomas de la fase tres de la enfermedad por Armillaria en aguacate Hass.


    Producción excesiva de frutos, micelio subcortical en el tronco y defoliación parcial.

    Fase 4: La última fase de la enfermedad es la muerte del árbol, las características


    son variables; se observa defoliación total y frutos momificados, necróticos
    adheridos al árbol, alrededor del tronco se observa más de una grieta, cuando la
    enfermedad es fulminante, flor, fruto y follaje quedan adheridos al árbol, el follaje
    presenta una coloración café oscura y los frutos conservan el color verde. En raíces
    se pueden observar los rizomorfos (estructuras de resistencia) y el grado de
    invasión del micelio en el sistema vascular del hospedante (Figura 5).

    Figura 5. Características generales de la fase cinco de la enfermedad causada por Armillaria.

    La formación de basidiocarpos (fase sexual) se da durante temporada de lluvias;


    generalmente, aparecen en troncos de árboles muertos, aparecen en grupos o
    solitarios. Algunas especies suelen apareces inmersas en los perfiles del suelo
    originadas a partir de rizomorfos (Figura 6).

    Figura 6. Basidiocarpos y rizomorfos de Armillaria en huertos de aguacate Hass.

    Epidemiología

    La etapa vegetativa del hongo tiene dos formas. Una forma son los
    rizomorfos, que crecen debajo de la corteza y son planos, con coloración negra a
    marrón rojizo, y hasta 5 mm. de ancho. La capa exterior se compone de un micelio
    compacto oscuro y el núcleo interno es micelio blanco. Los rizomorfos que crecen
    en el suelo son cilíndricos y se parecen a las agujetas de zapatos o cordones

    oscuros. El micelio que crece en las raíces y en el cuello del tronco del árbol es a
    menudo en forma de abanico con coloración blanca (Forest Pest Fact Sheet, 2013).

    Armillaria inverna en forma de micelio o rizomorfos en los árboles enfermos,


    raíces descompuestas o en el suelo, esta es conocida como la fase saprofita.
    Armillaria se comporta como saprófito facultativo sobreviviendo durante un largo
    tiempo en madera muerta en ausencia de cualquier hospedante vivo (Baumgartner
    y Rizzo 2006). Este material en descomposición es una fuente de inóculo de la que
    Armillaria puede propagarse a los hospedantes nuevos y convertirse en parasitaria
    (Forest Pest Fact Sheet, 2013).
    El principal método de propagación del hongo de un árbol a otro, es a través
    de rizomorfos o por contacto directo de las raíces que se extienden de un árbol
    enfermo a uno sano (Royal Horticultural Society, 2013; Forest Pest Fact Sheet,
    2013).
    Es posible que los rizomorfos tengan un papel en la fisiología de Armillaria,
    además de su importancia epidemiológica, basado en un reciente descubrimiento
    de que rizomorfos contienen poros especializado para el intercambio de gases que
    puede ayudar al micelio a respirar en un ambiente de bajo oxígeno y dióxido de
    carbono debajo de la corteza de la raíz (Pareek et al., 2006).
    Esto se corroboro con estudios de la morfología de los rizomorfos donde
    claramente se observan una capa dura con coloración oscura que cubre la masa de
    micelio que se encuentra en el interior de este (Figura 7) (Michua, 2014).

    Figura 7. Morfología de rizomorfos de campo colectados en huertos de aguacate.

    Cuando las raíces de los árboles entran en contacto con las raíces infectadas
    o descompuestas, el micelio invade directamente a las raíces sanas que están cerca
    de las raíces enfermas sin que forme rizomorfos (Agrios, 2005). Una vez que el árbol
    muere, Armillaria se convierte nuevamente en saprófito, proporcionando inóculo
    para la iniciar una infección nueva; el temporada de lluvias, se producen los cuerpos
    fructíferos (basidiocarpos) en la base de los árboles que han sido atacados por
    Armillaria (Forest Pest Fact Sheet, 2013).
    El hongo aparentemente puede propagarse mediante basidiosporas, pero en
    general las esporas colonizan inicialmente los tocones o los tejidos leñosos muertos
    y posteriormente los rizomorfos que radian desde ellos atacan a las raíces vivas
    directamente o a través de heridas (Agrios, 2005; Forest Pest Fact Sheet, 2013).

    Existen casos en los cuales las basidiosporas dispersadas por viento, germinan en
    restos de madera en la superficie del suelo, y que el micelio persiste
    saprofíticamente, esta condición se ha observado en la especie A. mellea donde las
    basidiosporas pueden filtrarse a través del perfil del suelo para germinar
    directamente sobre las raíces vivas. De hecho, las cepas haploides de A. mellea
    son tan virulenta como cepas diploides.
    En cualquiera de los casos, los árboles y sus raíces debilitadas por otras
    causas son atacados con mucha mayor facilidad por Armillaria que los árboles
    vigorosos.

    Manejo

    El manejo de la pudrición de raíz por Armillaria es difícil, hasta la fecha no


    hay un método efectivo para erradicar a este patógeno (Royal Horticultural Society,
    2013). La remoción de residuos orgánicos en áreas nuevas no garantiza la ausencia
    de la enfermedad, en áreas infectadas, los árboles muertos y los tocones deben ser
    removidos y no se debe replantar, excepto si se da un tratamiento previo al replante.
    Las estrategias de manejo, tales como fungicidas o los tratamientos de fumigación,
    muestran efectos limitados debido a la dificultad de llegar a los patógenos en las
    raíces del suelo a profundidades de hasta 2 m. Infusión intravascular de troncos de
    árboles se sugirió como una posible estrategia para el control de los patógenos del
    suelo y raíz en las especies arbóreas (Amiri y Schnabel, 2012).

    En huertos de aguacate infectados, se han implementado varias estrategias


    que en conjunto proporcionan un manejo integrado de la enfermedad. Es importante
    señalar que la detección oportuna además de manejo del cultivo son puntos clave

    para la reversión de síntomas, en el caso de aguacate, toda clase de manejo se


    debe realizar en la fase dos de la enfermedad.

    En el caso de aguacate se recomienda la aplicación de manejo cultural, biológico y


    químico, tales medidas se describen a continuación. Cabe mencionar que son
    medidas recientemente evaluadas y no garantizan en su totalidad el 100% de la
    recuperación de los árboles a largo plazo.

    Manejo cultural:
    ü Podas de saneamiento: eliminar ramas secas, en casos severos se
    recomienda realizar poda severa para inducir la producción de follaje
    nuevo (Figura 8).

    Figura 8. Poda de saneamiento y poda severa para el manejo de Armillaria

    ü Limpieza de troncos y excavación del cuello de raíz: en esta


    práctica se elimina toda la corteza infectada con micelio y
    posteriormente aplica pasta bordelesa para sellar el área de limpieza
    esto con el objetivo de detener el avance del micelio hacia el área
    foliar. La excavación consiste en retirar el sustrato cercano al tronco
    para permitir la circulación del aire y la entrada de los rayos solares

    (Figura 9).

    Figura 9. Excavación del cuello de la raíz para el manejo de Armillaria en aguacate.

    Manejo químico:
    ü Inyecciones al tronco: además de aguacate, en otros cultivos también
    se recomienda la infusión de fungicidas del grupo de los triazoles,
    ensayos invitro (Correa, 2016) corroboran la inhibición del crecimiento
    de micelio y rizomorfos a concentraciones de 1ppm, a partir de esta
    dosis se realizan inyecciones al tronco en cuatro puntos cardinales
    (Figura 10).

    Figura 10. Inyecciones de propiconazole en árboles de aguacate Hass con síntomas de


    Armillaria

    Manejo biológico:
    ü Aplicaciones de Trichoderma: Dentro de las alternativas con mayor
    potencial se encuentra la aplicación mensual de especies nativas de
    Trichoderma para contrarrestar el efecto de del patógeno sobre el
    hospedante y a su vez restaurar la micoflora del suelo (Figura 11).

    Literatura citada.

    Agrios G. N. 2005. Plant Pathology 5th edition. Elsevier, United States of America, .
    602-604.
    Alvarado R.D., Blanchette R.A. 1998. Armillaria species form forsts of Central
    México, Phytopathology 84: 1106.
    Amiri, A. and Schnabel, G. 2012. Persistence of propiconazole in peach roots and
    efficacy of trunk infusions for Armillaria root rot control. International Journal
    of Fruit Science 12: 437-449.
    Baumgartner, K., and Warnock, A. E. 2006. A soil inoculant inhibits Armillaria mellea
    in vitro and improves productivity of grapevines with root disease. Plant Dis.
    90:439-444.

    Baumgartner, K., Coetzee, M. P.A. and Hoffmeister, D. 2011. Secrets of the


    subterranean pathosystem of Armillaria. Molecular Plant Pathology 12: 515-
    534.
    Cannon, P., N.B.K., Mee, S. and Alvarado, R., D. 2007. An Armillaria survey in
    Mexico: A basis for determining evolutionary relationships, assessing
    potentially invasive pathogens, evaluating future impacts of climate change,
    and developing international collaborations in forest pathology p. 1-9.
    Western International Forest Disease Work Conference. October 15-19,
    Sedona, AZ. Salem, OR. Oregon Dep. of Forestry.
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    INIFAP, Libro Técnico No. 8, Uruapan, Michoacán, 145-146 p.
    Correa S. M. 2016. Evaluación in vitro de sensibilidad de Armillaria sp., a fungicidas
    sistémico y de contacto. Tesis de Licenciatura, Facultad de Agrobiología,
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    http://www.environment.gov.sk.ca/adx/adxGetMedia.aspx?DocID=3630,184,
    121,104,81,1,Documents&MediaID=4160&Filename=Armillaria+root+diseas
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    INIFAP. 2012. Impacto del cambio de uso de suelo forestal a huertos de aguacate.
    Libro Técnico Núm. 13, ISBN: 978-607-425-825-7, 116 p.p.
    Michua C. J. 2014. Identificación, dispersión, histopatología e impacto económico
    de Armillaria en aguacate en Charapan, Michoacán. Tesis de Maestría,
    Colegio de Postgraduados, Montecillo, Texcoco, 108 p.
    Nogales, A., Aguirreolea, E., Camprubí, A. and Calvet, C. 2009. Response of
    mycorrhizal grapevine to Armillaria mellea inoculation: disease development
    and polyamines. Plant Soil. 317: 177-187.

    Ochoa, A. S. 2011. Enfermedades del aguacate de importancia económica en


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    develops air pores that conduct oxygen to rhizomorph clusters. Mycol. Res.
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