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Ecomorfologia en Tetrapodos

Chapter · July 2017

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5 authors, including:

Maria Jose Tulli Felix B Cruz

National Scientific and Technical Research Council Centro Científico Tecnológico Patagonia Norte Conicet
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Mónica Soliz
National University of Salta
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Ecología en Liolaemidae View project

Sexual dimorphism in Tropiduridae lizards View project

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 I Taller de
Morfología de Vertebrados

Virginia Abdala – Adriana Manzano – Aldo Vasallo

Compiladores
Indice
Prólogo 5

Introducción 7

Herramientas conceptuales y metodológicas para el estudio de la 13

morfología y paleobiología de vertebrados
Sergio F. Vizcaíno, M. Susana Bargo, Néstor Toledo y Guillermo H.
Cassini

El oído medio de los cinodontes basales 35

Leandro C. Gaetano y Fernando Abdala

La prensilidad en anfibios y reptiles: perspectivas evolutivas 59

basadas en la anatomía y la función
A.S. Manzano, G. Fontanarrosa, Y. Prieto y V. Abdala

Morfología funcional del aparato mio-esqueletario de los 83

mamíferos, con énfasis en especies del sur de América del Sur
Marcos Darío Ercoli y Alicia Álvarez

Caracterización morfológica y análisis de glicoconjugados en el 101

tracto digestivo de vertebrados de interés comercial y zootécnico
María Florencia Tano de la Hoz, Stefanía Cohen, Marina Vera Diaz,
Mirta Alicia Flamini, Alcira Ofelia Díaz

La morfología en el estudio de los peces: una aproximación 123

instrumental
Sonia A. Crichigno, Juan P. Barriga y Víctor E. Cussac

Relación entre ecomorfología y segregación trófica de cuatro

especies de peces simpátricas en una laguna costera Argentina
Blasina G.E, Molina J.M , Lopez Cazorla A.C., Díaz de Astarloa J.M.

Metodologías morfométricas aplicadas a la Taxonomía 139

Integrativa de peces
Mariano González-Castro y Juan Martín Díaz de Astarloa

Variaciones morfológicas del sistema osteo-muscular de los 161

miembros locomotores de las aves en relación a sus hábitos: el
miembro pélvico de los Falconidae (Aves, Falconiformes) como
ejemplo
Mariana B.J. Picasso, María Clelia Mosto y Laura Biondi

3
Anatomía virtual del cerebro y órganos de los sentidos en Aves: 195
aplicaciones en paleobiología
Claudia Patricia Tambussi, Federico Javier Degrange, Julieta Carril
y Ricardo Santiago De Mendoza

El complejo cráneo-mandibular de Aves: forma, desarrollo y 227

función
Federico Javier Degrange, Julieta Carril, María Manuela Demmel
Ferreira, Sofía Pestoni y Claudia Patricia Tambussi

Ecomorfologia en tetrapodos 257

Tulli M. J., Cruz F.B., Carrizo L.V., Soliz M.C. y V. Abdala

Morfología funcional de los sistemas mandibular y locomotor en 281

roedores caviomorfos
Aldo Vassallo, Federico Becerra, Alejandra Echeverría, Guido
Buezas, Oscar Rocha-Barbosa, Karine Chagas

Evolución del desarrollo en anfibios anuros 305

Marissa Fabrezi, Javier Goldberg y Silvia Inés Quinzio

La ontogenia como fuente de diversidad morfológica en los anuros 333

Florencia Vera Candioti, María Laura Ponssa, Jimena Grosso, Ana
Sofía Duport Bru y Esteban Lavilla

Cambios genéticos y epigenéticos inducidos por el estrés 361

prenatal sobre el cerebro
Marcela Adriana Brocco y Melisa Carolina Monteleone

El movimiento como agente epigenético 381

María Laura Ponssa, Miriam Vera, Jessica Fratani J., Virginia Abdala

Landmarks y parsimonia: principios básicos 401

Santiago A. Catalano y Pablo A. Goloboff

Epílogo 421

4
 Ecomorfología en tetrapodos

Tulli, M.J.38; Cruz, F.B.39; Carrizo, L.V.40; Soliz M.C.41 y Abdala V.42

Resumen
La ecomorfología es una disciplina biológica que estudia la interacción entre el organismo
y el ambiente, resaltando la importancia del comportamiento como nexo que permite
distinguir qué cambios morfológicos pudieron ser moldeados por el ambiente. Los
organismos que ocupan el mismo hábitat/nicho estructural, son similares en su
comportamiento y morfología, aunque no estén relacionados filogenéticamente. La
morfología de un organismo se liga a la ecología debido a que determina el límite
individual de la habilidad de los organismos para realizar todas sus funciones diarias.
Recientes estudios morfológicos han mostrado que existe una correlación entre la
morfología y la ecología en amplios niveles taxonómicos, pero esta relación es menos
obvia al bajar en el nivel taxonómico (por ejemplo: familia o género). Los estudios
ecomorfológicos han utilizados interesantes métodos de análisis (e.g. métodos
comparativos) para examinar las relaciones entre la morfología/ ecología, considerando
la historia filogenética de los taxones. En este contexto teórico y metodológico, nuestro
grupo de trabajo ha obtenido datos morfológicos y ecológicos en distintos clados de
vertebrados como anuros, lagartijas y roedores, abordando una amplia gama de preguntas.
Enfocados en la anatomía interna, principalmente en músculos y tendones, hemos
seleccionados los mismos caracteres morfológicos y las mismas medidas morfométricas,
para todos los grupos taxonómicos analizados, para construir una matriz unificada que
nos permita analizar relaciones ecomorfológicas abarcando todo el clado Tetrapoda.
Hasta el momento nuestros estudios han mostrado que el sistema tendo-musculo-
esquelético constituye una importante fuente de estructuras ligadas a aspectos
fundamentales del movimiento en tetrápodos.

Abstract
Ecomorphology is a subdiscipline of Biology that studies the relationship between
organisms and the surrounding environment where they live. Behavior is an important
component linking the relationship between morphology and environment informing
about the function and helping to disentangle the potential presence changes in
morphology due to environmental forces. In this sense, organisms that exploit the same
type of environment tend to show similar morphology and behavior despite not being
closely related. Morphology of an organism is related to its ecology given that
environment limits its ability to perform its daily activities. Recent studies have shown

38
Unidad Ejecutora Lillo (UEL), FML-CONICET. Miguel Lillo 251, 4000 Tucumán.
39
Instituto de Investigaciones en Biodiversidad y Medioambiente (INIBIOMA) CONICET-UNCOMA.
Quintral 1250, 8400 S.C. Bariloche, Río Negro, Argentina
40
Instituto de Biología Subtropical (IBS)–nodo Posadas, Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y
Técnicas (CONICET), Universidad Nacional de Misiones (UNaM), Laboratorio de Genética Evolutiva, Félix
de Azara 1552, N3300LQF Posadas, Argentina.
41
Facultad de Ciencias Naturales, UNSa-CONICET, Av. Bolivia 5150, Salta.
42
Instituto de Biodiversidad Neotropical (IBN), UNT-CONICET. Miguel Lillo 205, 4000 Tucumán.

257
Morfología de vertebrados

the existence of a correlation between morphology and ecology at a broad taxonomic

level; however, this relationship fades when the approach is at a narrower taxonomic level
(for example, family or genus). The ecomorphological studies have used interesting
methods of analysis (e.g. comparative methods) to examine the relationships between
morphology / ecology, considering the phylogenetic history of the studied taxa. In this
theoretical and methodological context our working group has obtained morphological
and ecological data in different groups of vertebrates such as frogs, lizards, and rodents,
addressing a wide range of questions using statistical phylogenetically based methods.
Focused on internal anatomy, especially in muscles and tendons, we have selected in all
cases of studies the same morphological characters and the same morphometric measures
to build a unified matrix that will allow us to analyze ecomorphological relations covering
all Tetrapoda clade. Until now our studies have shown that the tendo-muscle-skeletal
system constitutes an important source of structures linked to fundamental aspects of the
movement in tetrapods.

258
 Tulli, M.J. et al. Ecomorfología en vertebrados

Introducción

La disciplina conocida como ecomorfología, término acuñado por Colette (1961)

y popularizado por Williams (1972), puede considerarse como relativamente
reciente si se la compara con las dos disciplinas que le dieron origen, la
morfología comparada de vertebrados, por un lado, y la ecología por otro
(Abdala, 2015). Se trata de una disciplina biológica que estudia la interacción
entre la morfología de un organismo (o grupo de organismos) y el ambiente,
resaltando la importancia del comportamiento como nexo que permite distinguir
qué cambios morfológicos representan una adaptación (Bock y von Wahlert,
1965). Los estudios ecomorfológicos buscan identificar rasgos morfológicos
asociados a aspectos ecológicos. La pregunta más general que se hacen los
ecomorfólogos es si la forma de los organismos es un reflejo de su modo de vida
(Bock, 1994). Los estudios ecomorfológicos predicen que hay una correlación
entre el diseño (fenotipo o morfología) y la ecología de los organismos de modo
tal que las demandas mecánicas impuestas por los rasgos ecológicos actúen sobre
la variabilidad morfológica del sistema implicado. La morfología de un
organismo se vincula a la ecología debido a que determina el límite individual de
la habilidad de los organismos de realizar todas las funciones diarias (Arnold,
1983).

Aporte de la investigación al estudio de la evolución de los vertebrados

Con nuestros trabajos pretendemos contribuir al conocimiento de la ecomorfología de

distintos grupos ecológicos de vertebrados (lagartijas, anuros, tortugas, mamíferos, etc.)
mediante el estudio de la morfología del aparato locomotor y su relación con la ecología
(uso del microhábitat) y las diferentes funciones que cumplen en los distintos hábitats
(trepar, correr, cavar). Estos estudios permitirán contrastar el enfoque ecomorfológico
con información filogenética y discutir en un contexto más amplio el surgimiento de
adaptaciones a nivel funcional.

Las especies desarrollan morfologías y comportamientos que les son

propios para el hábitat que ocupan (Huey y Bennet, 1987; Losos, 1990; Richman
y Price, 1992; Bauwens et al., 1995). Recientes estudios morfológicos han
mostrado que existe una correlación entre la morfología y la ecología en amplios
niveles taxonómicos, pero esta relación se oscurece cuando se comparan grupos
estrechamente relacionados (por ejemplo: familias), lo que puede implicar un
efecto o señal filogenética. Algunos grupos tales como las lagartijas del género
Anolis muestran una gran adaptación a nuevos hábitats y claros cambios
morfológicos relacionados al uso del microhábitat (Colette, 1961; Losos, 1990;

259
Morfología de vertebrados

Emerson y Arnold, 1989; Lauder, 1990). No casualmente a partir del estudio de

este grupo de lagartijas se acuñó el término ecomorfo.

Los estudios ecomorfológicos se han realizado históricamente con base en caracteres

morfométricos (medidas) de la morfología externa de los organismos: largo de los dedos,
ancho de la pata, largo de la cabeza, etc. En nuestros trabajos nos planteamos si la
morfología interna también presentaría rasgos que podrían explicarse en relación a
aspectos ecológicos o a modos locomotores, por ejemplo. Si consideramos que los
músculos, tendones y sus tejidos juegan un rol fundamental en la producción y
transmisión de la fuerza locomotora, encontrar correlatos entre éstos y el stress
mecánico plantea una hipótesis interesante. Por eso hemos trabajado con disecciones
anatómicas bajo lupa de los miembros locomotores de diversos grupos de tetrápodos
como anuros, lagartijas y mamíferos. En todos los casos seguimos un protocolo similar:
retirar la piel, individualizar los músculos y tendones asociados, seleccionar aquellos
más comprometidos en el modo locomotor que estuviéramos estudiando (por ejemplo
sujeción a árboles) y medirlos con un calibre digital bajo lupa. Así por ejemplo, hemos
considerado la morfometría de los tendones flexores de los dígitos manuales y pedales, y
su músculo asociado, el flexor digitorum longus, los que son responsables del movimiento
independiente de estos dígitos, fundamental tanto en los movimientos asociados a la
sujeción al sustrato mediante las uñas como a la prensilidad. Con estos datos
morfométricos construimos matrices morfológicas que se analizan con una estadística
basada en filogenia, comúnmente conocida como método comparativo. A partir de estos
enfoques parciales nos proponemos realizar un meta-análisis, es decir, análisis de las
matrices ya publicadas para los diferentes grupos taxonómicos en forma combinada,
para poder inferir procesos macroevolutivos y complementar aspectos aún no cubiertos
por la información pre-existente acerca de la relación morfología-ecología en otros
grupos de tetrápodos.

Métodos de análisis

Uno de los avances más interesantes en relación a los estudios ecomorfológicos

es el desarrollo de métodos de análisis de las relaciones entre
morfología/ecología, considerando la historia filogenética de los taxones
implicados. Desde los trabajos seminales de Felsenstein (1985, 1988) se han
desarrollado una gran variedad de métodos estadísticos para el análisis
ecomorfológico permitiendo interpretar la posición de las especies y sus
relaciones en el morfoespacio. Entonces, es necesario evaluar si las similitudes
observadas entre las especies se deben a su historia evolutiva compartida (señal
filogenética), a caracteres convergentes (adaptaciones) o a una combinación. Por
lo tanto es necesario determinar a priori si los datos muestran o no señal
filogenética significativa (Blomberg et al., 2003; Garland et al., 2005; Goodman,
2006).

260
 Tulli, M.J. et al. Ecomorfología en vertebrados

Métodos comparativos (PCM, Phylogenetic Comparative Methods)

Dado que las especies presentan una historia evolutiva en común, están
filogenéticamente relacionadas, no pueden ser consideradas como datos
independientes. Esto viola el supuesto básico de la estadística convencional que
exige la independencia de los datos analizados (Felsenstein, 1985; Harvey y
Pagel, 1991). Un aspecto que debe ser tenido en cuenta es que los árboles
filogenéticos deben ser fiables y lo más detallados posibles. Si bien la topología
es muy informativa, los largos de rama brindan detalle para que las evaluaciones
sean lo más exhaustivas posible; además, ponen en evidencia las tasas de cambio.
No obstante, existen varias maneras de lidiar con árboles filogenéticos para los
que se desconocen los largos de rama. Para ello, se pueden manipular éstos
últimos mediante diferentes técnicas utilizando largos de rama arbitrarios (e.g.
ver Garland et al., 1992). Los métodos comparativos permiten considerar los
efectos de la filogenia en el análisis (por ejemplo, los contrates independientes
usan una covariable en un análisis de covarianza), es decir, la similitud que
presentan las especies por el hecho de estar emparentadas. Estos métodos
permiten asimismo definir patrones o relaciones significativas entre rasgos
morfológicos o entre un rasgo en particular y alguna variable ambiental (Rezende
y Garland, 2003), proporcionando evidencia potencial de evolución adaptativa.
En el contexto de los métodos comparados se han propuesto (y se siguen
proponiendo) modelos evolutivos para informar de la manera más eficiente cómo
podrían haber evolucionado las variables de interés. Los métodos estadísticos
filogenéticos presentan un carácter explícitamente evolutivo, proporcionando
mayor rigor a las pruebas de hipótesis en áreas tradicionales de la biología. Los
datos de filogenia pueden ser utilizados para diversos procedimientos estadísticos
tales como correlaciones y regresiones, análisis de componentes principales, y
análisis de varianza y covarianza y para responder preguntas inabordables usando
métodos estadísticos convencionales.
Los organismos están relacionados entre sí por su filogenia, la cual suele
expresarse mediante árboles filogenéticos que presentan una estructura
jerárquica. Una patrón simple de evolución de diferentes linajes es el movimiento
Browniano, que resulta de fluctuaciones azarosas a través del tiempo (Blomberg
et al., 2003). La señal filogenética tiene como objetivo determinar si un carácter
o variable evolucionó mediante un patrón que evidencia (o no) la semejanza con
sus parientes (a mayor señal filogenética mayor similitud con taxa más cercanos),
es decir, mayor similitud a lo esperable en caso de puro azar. Hay dos estadísticos
que hoy son comúnmente utilizados para la determinación de la señal
filogenética, el k de Blomberg et al. (2003) y el lambda (λ) de Pagel (1999). El
estadístico k calcula los errores calculados en base a los terminales y los errores
basados en la estructura del árbol (usando la matriz de covarianza) y de su
cociente se obtiene un valor denominado k que puede variar entre cero (0) e
infinito. Por norma se establece que un valor de k mayor a uno (k > 1) implica
una señal filogenética alta. El o los programas utilizados para calcular la señal

261
Morfología de vertebrados

filogenética realiza una randomización para determinar la fiabilidad de valor

obtenido de k (ver Blomberg et al., 2003). El otro estadístico (λ) fue propuesto
por Mark Pagel (1999). En este caso el mecanismo es ir quitando la estructura
jerárquica gradualmente durante muchas iteraciones y multiplicando los
elementos por fuera de la diagonal de la matriz varianza-covarianza de la
filogenia; luego, el valor de λ puede variar de 0 (un árbol sin estructura) a 1 (los
valores reflejan la estructura del árbol marcadamente). También hay una
randomización para medir si el λ es significativo o no. La señal filogenética
permite evaluar qué patrón se obtiene y ver si es necesario utilizar estadística
informada filogenéticamente o simplemente analizar los datos con estadística
tradicional.
Entonces, si el análisis previo de determinación de señal filogenética
corresponde, se prosigue con análisis que pueden ser el cálculo de contrastes
independientes u otros métodos estadísticos fundamentados en las relaciones
filogenéticas. ¿Qué son los Contrastes independientes (CI)? Este método asume
que los caracteres han evolucionado por procesos aleatorios tal como el
movimiento Browniano (Felsenstein, 1985), sin embargo puede calcularse
suponiendo otros modelos evolutivos (e. g., véase Blomberg et al., 2003). Los
contrastes se calculan como diferencias en la variable entre pares de especies
(llamados también terminales) o nodos (actuales y/o ancestrales) en cada
dicotomía (entre terminales, contrastes independientes derivados y/o nodos) de la
filogenia (para detalles ver Felsenstein, 1985). El cálculo de los CI arroja datos
que son independientes entre sí y por ello corresponden a resultados comparables
en términos de la estadística convencional. Por otra parte, si el número de
terminales en la filogenia es N, en total se generan (N-1) contrastes
independientes (CI). No obstante, el uso de contrastes independientes tiene
limitaciones de acuerdo a diferentes tests estadísticos y, por otra parte, la forma
de calcularlos ha generado controversia.
Cabe destacar que los caracteres no evolucionan de una sola y única forma,
es decir que puede haber diferentes formas o modelos evolutivos en los que las
variables cambian con el transcurso de las generaciones. Para estudiar los
patrones de variación de los caracteres en la evolución de un grupo determinado
se han propuesto diferentes modelos evolutivos. Entre los más comúnmente
usados se destacan; el Brownian Motion (BM) que sugiere un patrón al azar de
cambio a lo largo del tiempo (Felsenstein, 1985; Blomberg et al., 2003), el efecto
de selección estabilizadora, denominado Ornstein-Uhlembeck (Hansen, 1997;
Butler y King, 2004), la cual puede darse alrededor de uno más regímenes, de
manera tal de que la variable o carácter estudiado presente uno o más valores
medios (Butler y King, 2004); existen variantes acerca de este modelo evolutivo
y el anterior (por detalles ver Kaliontzopoulou y Adams, 2016). Otro modelo
evolutivo de interés es el denominado Early Burst (EB, Harmon et al., 2010) que
explica aquellos cambios que se producen muy temprano en el árbol (o sea, en la
historia evolutiva de los organismos en estudio), seguido por una desaceleración
gradual de la tasa de evolución (Harmon et al., 2010). Es importante determinar

262
 Tulli, M.J. et al. Ecomorfología en vertebrados

qué modelo evolutivo se ajusta mejor a nuestros datos; esto se puede obtener
mediante la utilización del criterio de Akaike (Burnham y Anderson, 2002) que
pesa y compara los modelos, informando el de mejor ajuste (ver abajo). Cabe
destacar que además de los modelos BM, OU y EB hay otros y modificaciones
de estos mismos. Un paso posterior, en caso de ir cumpliendo con los aspectos
antes mencionados (tener un árbol confiable e informativo, determinar cuál es la
señal filogenética y conocer cuáles modelos evolutivos se ajustan mejor en
relación a la tasa de cambio de un carácter en el tiempo), es la determinación del
estado ancestral de carácter, este método puede ser gráfico e intuitivo o puede ser
evaluado más en detalle (Orme et al., 2012; Revell, 2012).
Otro aspecto a tener en cuenta en el caso de los análisis filogenéticamente
informados es que los caracteres morfológicos en términos generales pueden ser
dependientes del tamaño total del organismo. Debido a ello puede ser necesario
utilizar una medida que sea comparable entre el grupo de terminales. Dichas
medidas son lo que comúnmente denominamos residuales (un residual es la
diferencia entre el valor observado de una variable y el valor correspondiente a
la recta de regresión obtenida para todos los elementos de la muestra).
Paralelamente y debido a que los organismos (terminales, taxa, poblaciones, etc.)
están relacionados en una estructura jerárquica (filogenia), se debe controlar este
aspecto simultáneamente al tamaño corporal. Para ello se debe proceder a la
obtención de residuales filogenéticamente informados (Blomberg et al., 2003;
Revell, 2009), luego se puede proceder a realizar diferentes tipos de análisis
(componentes principales, correlación canónica, y cuando correspondiere
ANOVA, test de la t, entre otros). Finalmente, en las últimas décadas ha surgido
controversia en torno a la estadística probabilística, y una corriente denominada
estadística bayesiana ha ganado notoriedad, aunque el teorema de Bayes tiene
larga data (siglo XVIII). Una herramienta propuesta dentro de esta corriente es el
criterio de Akaike (AIC), que es una medida de la calidad relativa de un modelo
estadístico para un conjunto dado de datos (Burnham y Anderson, 2002;
Angilletta, 2006). Dado un conjunto de modelos candidatos para los datos, el
preferido es el que tiene el valor mínimo en el AIC. AIC no proporciona una
prueba de un modelo en el sentido de probar una hipótesis nula, ya que nada
puede decir acerca de la calidad del modelo en un sentido absoluto. Por ejemplo,
si todos los modelos candidatos ajustan mal, AIC no dará ningún aviso de ello.
Lo importante no es el valor absoluto en sí mismo, sino las diferencias relativas
entre los AICi (Δi) de diferentes modelos. Con estas diferencias relativas se
calcula el peso de Akaike (wAICc) como una medida de la fuerza de cada modelo,
que indica la probabilidad de que un modelo dado sea el que mejor entre una serie
de modelos.
En este contexto teórico y metodológico, y utilizando sobre todo (aunque
no únicamente) caracteres de la anatomía interna de los grupos, especialmente
músculos y tendones, hemos realizado estudios en anuros, lagartijas y roedores.
En todos los casos seleccionamos los mismos caracteres y las mismas medidas,
de manera de poder a futuro construir una matriz unificada que nos permita

263
Morfología de vertebrados

analizar relaciones ecomorfológicas abarcando todo Tetrapoda. A continuación

presentamos una reseña de nuestras investigaciones en cada uno de estos grupos.

Ecomorfología en anuros

En los anuros, como en el resto de los vertebrados, el esqueleto axial y

apendicular junto a la musculatura asociada, forman un sistema morfo-funcional
ligado a los tipos de locomoción (Emerson y De Jongh, 1980; Rage y Roček,
1989; Jenkins y Shubin, 1998; Přikryl et al., 2009; Reilly y Jorgensen, 2011). La
morfología postcraneal de los anuros ha sido estudiada intensamente desde el
punto de vista morfo-funcional (Emerson, 1979, 1982; 1988; Jenkins y Shubin,
1998; Jorgensen y Reilly, 2013; Sheil y Alamillo, 2005; Ročková y Roček, 2005;
Trueb y Báez, 2006; Banbury y Maglia, 2006; Simons, 2008; Púgener y Maglia,
2009; entre otros). Muchas de las transformaciones en las estructuras vinculadas
con la adquisición de la funcionalidad del sistema locomotor, se producen a través
de las etapas larvales y la metamorfosis (Ročková y Roček, 2005; Púgener y
Maglia, 2009; Přikryl et al., 2009; Fabrezi, 2011; Manzano et al., 2013; Fabrezi
et al., 2014).
La familia Hylidae (Amphibia: Anura) es una de las familias más
numerosas de anuros, contiene alrededor de 900 especies en tres subfamilias y 57
géneros (Frost, 2014) cuya filogenia ha sido revisada recientemente y sus
relaciones parecen estar aceptadas (Faivovich et al., 2005; Frost et al., 2006;
Wiens et al., 2010; Pyron y Wiens, 2011). La mayoría de los hílidos es arborícola,
también pueden encontrarse en la tierra asociados a los charcos, lagunas y
estanques, laderas de los cerros, zonas con vegetación herbácea y árboles de gran
porte; incluso pueden ser estrictamente acuáticos. Por ejemplo, algunas formas
están restringidas a un tipo de hábitat (por ejemplo asociadas al agua como
Pseudis platensis o a árboles de gran porte como Trachycephalus typhonius);
otras en cambio, pueden encontrarse en un amplio rango (por ejemplo en el suelo
cerca del charco, en la vegetación baja y en árboles de gran porte como Scinax
fuscovarius). A su vez, pueden presentar distintos modos locomotores (saltadoras
como Hypsiboas riojanus, saltadoras-nadadoras como Lysapsus limellum,
caminadoras como Phyllomedusa sauvagii). Ante esta rica diversidad, una de las
preguntas que nos hicimos fue ¿la morfología adulta del poscraneo de los hílidos
presenta rasgos que puedan asociarse a sus diferentes usos de habitat y/o modos
locomotores? Para responder esta pregunta medimos 19 variables morfológicas,
10 de la columna vertebral y 9 de las cinturas pectoral y pélvica. También
definimos categorías ecológicas en relación a uso de hábitat y modo locomotor,
considerando a ambos como variables continuas. Construimos un índice
ecológico para estimar la proporción de uso de hábitat y modo locomotor, de
acuerdo a la literatura y a observaciones personales. Con los datos obtenidos se
elaboraron tres matrices (morfológica, ecológica y filogenética) para determinar
en qué medida la variación morfológica se explica por los aspectos ecológicos

264
 Tulli, M.J. et al. Ecomorfología en vertebrados

planteados y/o por aspectos filogenéticos. Como uno de los resultados obtenidos
hasta la fecha, encontramos que las especies de hábitat arbustivo se caracterizan
por la presencia de una diapófisis sacra más expandida lateralmente, escápulas
largas y por un ilion con mayor ángulo de expansión ventral (Fig. 1). Las especies
acuáticas presentan cintura pélvica larga, escápula alta distalmente, coracoides
altos medialmente, clavícula y coracoides largos (Fig. 2). En el caso de las
especies del género Phyllomedusa, la mayor expansión de la diapófisis sacra y
mayor longitud de la escápula puede atribuirse a la filogenia.
Las especies que realizan saltos largos se definen por una clavícula con
mayor ángulo de concavidad y por escápulas más largas (Fig. 3). La mayor
concavidad de la clavícula estaría asociada al rol de la cintura pectoral en la
absorción del impacto durante el aterrizaje del salto, estabilizando la articulación
glenoidea durante el movimiento. La mayor longitud de la escápula en
Phyllomedusa se explica mejor por la historia evolutiva del grupo (Fig. 3).
Como síntesis general de los resultados de nuestros análisis tenemos que
las especies de anuros arborícolas presentaron caracteres asociados a ciertos
modos locomotores como caminar, saltar y nadar. Por ejemplo, las ranas que
viven en arbustos y tienen la habilidad de saltar y nadar presentaron la diapófisis
sacra proximal, el cuerpo vertebral y la escápula proximal y distal estrechas.
Mientras que las ranas arborícolas caminadoras presentaron, entre otros rasgos,
diapófisis sacra proximal, el cuerpo vertebral y la escápula proximal y distal
anchas.

Ecomorfología en lagartijas

El estudio de la relación entre la morfología y el hábitat se ha incrementado

notablemente en este último tiempo, sobre todo en lagartijas (Losos y Sinervo,
1989; Losos, 1990a,b, 2009; Bonine y Garland, 1999; Herrel et al., 2002, 2008;
Vanhooydonck y Van Damme, 2003; Goodman et al., 2008; Tulli et al., 2009,
2011, 2012a,b, 2016; Abdala et al., 2014). Anolis es un grupo de lagartijas
emblemáticas debido a que las asociaciones entre su morfología, ecología y
comportamiento han sido claramente establecidas (Williams, 1972; Losos, 2009).
Constituye el género más diverso del mundo, con casi 400 especies descriptas. El
concepto de “ecomorfo” se ha definido en relación a este género y alude a
aquellas especies que presentan una convergencia morfológica, con similar uso
de microhábitat y comportamiento (Williams, 1972). Aparentemente, los
ecomorfos se han diferenciado tan claramente debido a la heterogeneidad de los
ambientes que habitan, los que funcionarían como modeladores.

265
Morfología de vertebrados

Figura 1: Morfología post-craneal de especies arbustivas: Dendropsophus nanus. a)

Longitud de la escápula. b) Ángulo de expansión ventral del ilion. c) Expansión de las
diapófisis sacras. Barra: 0,5mm. DS: diapófisis sacra. Cle: cleitro. Esc: escápula. Il: ilion.
Is: Isquion. P: pubis. SpE: supraescápula. U: urostilo.

Figura 2: Morfología post-craneal de especies acuáticas: Pseudis platensis. a) Longitud

de la cintura pélvica. b) Altura distal de la escàpula. c) Longitud de la clavícula y del
coracoides, altura máxima del coracoides. Barra: 0,5mm. Cle: cleitro. Ep: epicoracoides.
Esc: escápula. Est: esternón. Il: ilion. Is: Isquion. O: omosternón. SpE: supraescápula. U:
urostilo.

266
 Tulli, M.J. et al. Ecomorfología en vertebrados

Figura 3: (a, c, e) Morfología post-craneal de Dendropsophus nanus (saltadora). c)

Angulo de concavidad de la clavícula. e) Escápula. (b, d, f) Morfología post-craneal de
Phyllomedusa sauvagii (caminadora). b) Phyllomedusa sauvagii. d) Angulo de
concavidad de la clavícula. f) Escápula. Cle: cleitro. Esc: escápula. Est: esternón. O:
omosternón. SpE: supraescápula.

La forma de las uñas en las lagartijas y su capacidad de sujeción

Las uñas de los dígitos fueron fotografiadas del lado derecho en una vista lateral con
una cámara digital de alta resolución, y cada imagen fue tomada a la misma distancia y
en la misma resolución a través de una lupa binocular. Cada fotografía fue medida y
analizada con el software Image tool 3.0 (Wilcox et al., 2002). Se tomaron las siguientes
medidas (figura 1): altura de la uña: medida como la distancia vertical entre la escama
dorsal y la última escama ventral (D); longitud de la uña: medida en dos partes: desde
la base de la uña (punto donde finaliza la última escama) hasta la parte media de la
misma (punto de inflexión donde la uña se empieza a curvar (A) y desde ese punto de
inflexión hasta la punta de la uña (B, Figura 1) A+B= C; curvatura de la uña: calculada
siguiendo la fórmula de Zani (2000) = 57.296 *(2*arcsine (((2*A2*B2) + (2*A2*C2) +
(2*B2*C2) ± A4 ± B4 ± C4)0.5/ (2*A*B))), usando la relación geométrica de los
segmentos lineares internos que definen el arco que forma la uña (medido en grados).

En Sudamérica desde Perú en el norte hasta Tierra del Fuego en el sur se

encuentra distribuido el género Liolaemus, el segundo género más especiosos,
con más de 257 especies descriptas (Lobo et al., 2010). Estas especies explotan
una amplia variedad de hábitats, desde terrestres abiertos, asociados a superficies
rocosas o gravas, hasta arena eólica suelta o firme; también pueden estar

267
Morfología de vertebrados

asociados a zonas con vegetación densa, tales como pastos altos ralos, hierbas,
arbustos y árboles. Algunas formas están restringidas a un tipo de hábitat como
las especies saxícolas (que viven en rocas), arborícolas, arenícolas; otras en
cambio, pueden encontrarse en un amplio rango: las llamadas especies
generalistas. Recientemente hubo un creciente interés en estudios con enfoques
ecomorfológicos en este género que podría atribuirse a su accesibilidad y al
progresivo conocimiento que se fue generando en las últimas décadas, tanto de
su morfología (Abdala y Moro 2003, 2006), ecología (Schulte et al., 2004; Cruz
et al., 2009, entre otros) y sobre su filogenia (Laurent, 1983; Schulte et al., 2000;
Lobo, 2001, 2005; Morando et al., 2004, 2003, Lobo y Quinteros, 2005; Lobo et
al., 2007; Ávila et al., 2006; Abdala, 2007; Abdala y Quinteros, 2008; Pyron et
al., 2013, entre otros). En el caso particular de nuestro grupo de trabajo, luego de
la obtención de caracteres morfológicos de la anatomía interna, externa y uñas de
numerosas especies de Liolaemus, y mediante la aplicación de la metodología
arriba descrita, hemos abordado una amplia gama de preguntas, de las cuales
seleccionamos algunas. Por ejemplo: ¿las uñas de las lagartijas que viven en
rocas, son diferentes a las de las que viven en arena, o sobre el suelo, o de las
que viven en árboles?
Para contestar esta pregunta abordamos la descripción de las distintas
formas de uñas, que es el universo morfológico a correlacionar con el uso del
hábitat, en un contexto filogenético (Cuadro 2). Lo que encontramos fue que en
las especies de lagartijas iguánidas, algunos aspectos de la morfología de las uñas
están relacionados al uso del hábitat, siendo su mejor predictor la variable altura
de las uñas y más específicamente la altura de la uña del dedo 3 de la mano. Es
decir que en lagartijas que explotan sustratos verticales (roquedales o troncos y
ramas de árboles), la uña del dedo 3 de la mano es la más alta (Fig. 4). En otras
palabras, la mayor altura de las uñas caracteriza un hábito trepador, mientras que
la mayor longitud de las mismas caracteriza un hábito terrestre (Tulli et al., 2009)
(Fig. 4).
Otra pregunta sobre la que hemos trabajado es: ¿la morfología interna,
específicamente músculos y tendones tanto del miembro anterior como posterior,
se modifica en las lagartijas que habitan ambientes complejos como ramas o
troncos de árboles? Se pudo establecer que existe una variación en la evolución
de las estructuras internas, así por ejemplo las especies arborícolas presentan
mayor independencia en los tendones de la mano (es decir, mayor libertad de
movimiento) y tendones de los músculos del brazo más largos, que las especies
que explotan hábitats horizontales, las cuales presentan una mano más rígida por
su placa flexora (Tulli et al., 2012b) (Fig. 5).
Por el contrario, la morfología tendinosa del pie, muestra una
configuración morfológica general lo suficientemente versátil como para
permitirles la exploración de casi todos los hábitats disponibles (Abdala et al.,
2014). Cabe destacar que esta pregunta fue examinada tanto para especies del
género Liolaemus como para otras especies de lagartijas neotropicales.

268
 Tulli, M.J. et al. Ecomorfología en vertebrados

Figura 4: Fotos de las uñas de a) una lagartija saxícola, Liolaemus coeruleus, mostrando
un detalle de su uña del dedo 3 de la mano fuertemente curvada; b) una lagartija arenícola
Liolaemus fitzingeri, mostrando un detalle de su uña del dedo 3 de la mano baja y
alargada.

Figura 5: Tendones de brazo y mano en a) Tropidurus hispidus; b) y d) T. oreadicus; d)

Lioalemus cuyanus.

269
Morfología de vertebrados

¿Cuán fuerte se sujeta una lagartija al sustrato?

Para medir la fuerza de sujeción en cada uno de los sustratos, se ató un arnés asociado
a un dinamómetro (pesola de precisión: 0.1 g), a la cintura pélvica de cada individuo.
Cada lagartija fue colocada en cada uno de los sustratos seleccionados (roca lisa, roca
rugosa y corteza de árbol), permitiéndoles sujetarse con ambas manos, registrándose la
máxima fuerza necesaria para desprender al animal del sustrato. Esta fuerza
corresponde a la fuerza ejercida por las lagartijas. Se realizaron tres pruebas por
individuo en cada una de las superficies (roca lisa, roca rugosa y corteza) y se seleccionó
la mejor de todas para los subsiguientes análisis. Todos los especímenes fueron pesados
con una balanza electrónica Ohaus (exactitud: 0,01g) antes de realizar las pruebas
experimentales.

En cuanto al desempeño, se midió la máxima fuerza de sujeción ejercida

sobre un sustrato en particular (corteza de árbol, roca porosa y roca lisa). Se
observó que las especies que explotan el eje vertical del ambiente (arborícolas y
saxícolas) mostraron mejores resultados que las especies terrestres o arenícolas
especialistas, que explotan el eje horizontal del ambiente (Tulli et al., 2011). Otro
aspecto de desempeño evaluado fue la velocidad máxima de carrera alcanzada
por las mismas especies de lagartijas de la familia Liolaemidae, dichas carreras
fueron realizadas sobre diferentes sustratos similares a los que se observan en la
naturaleza (corteza de árbol simulada con una plancha de corcho, rocas simuladas
con una superficie con arena adherida, y arena suelta). En este caso se observó
que no hubo grupos funcionales (arborícolas, saxícolas, terrestres, arenícolas
especialistas) que se desempeñaran mejores que otros, aún en sus propios
sustratos (Tulli et al., 2012a).
En síntesis, nuestros estudios han mostrado que tanto en las uñas como en
la morfología interna del aparato locomotor de lagartijas hay una notable cantidad
de rasgos que se asocian a sus usos de hábitat y/o modos locomotores, aunque
también se observa que las especies de este género parecen responder en forma
similar a diferentes ambientes potenciales lo que recuerda al dicho “aprendiz de
todo maestro de nada”. Es interesante destacar sin embargo, que no es posible
identificar ecomorfos entre los liolaémidos, probablemente porque en términos
generales éstos habitan regiones mucho más homogéneas, con menos oferta de
tipo de hábitat en comparación con las selvas tropicales en las que usualmente se
encuentran los anolinos.

Ecomorfología en roedores sigmodontinos

Siguiendo con la búsqueda de descriptores morfológicos de la anatomía interna

del sistema locomotor que pudieran asociarse a usos de hábitat y/o modos
locomotores, incursionamos en el grupo de los mamíferos (Abdala et al., 2006).
Como explicamos en los párrafos precedentes, estos mismos aspectos han sido

270
 Tulli, M.J. et al. Ecomorfología en vertebrados

explorados en algunos grupos de reptiles y anfibios a fin de integrar y comparar

el rol de los miembros en la locomoción y entender la gran diversidad
morfofuncional y los procesos evolutivos que se dieron a nivel del gran clado de
vertebrados. Los roedores son uno de los grupos más diversos de mamíferos en
cuanto al número de especies, cantidad de ambientes explotados y la enorme
variedad de formas adaptativas. En América del Sur, la mayor diversidad de
roedores pertenece a la subfamilia Sigmodontinae, representada por unos 86
géneros y más de 400 especies vivientes (Patton et al., 2015). Son también
diversos en términos de su ecología y presentan una notable diferenciación en sus
modos locomotores, desde especies ambulatorias, cuadrúpedos saltadores (que
son aquellas en las que los miembros anteriores se alternan con los posteriores en
pequeños saltos), escansoriales (que son especies que circulan por el suelo y
también trepan superficies verticales), nadadoras y semi excavadoras, lo que les
permite ocupar una gran diversidad de ambientes (estepas, pastizales, puna,
selvas) y sustratos (árboles, arbustos, rocas y cuerpos de agua; Hershkovitz, 1962;
Voss, 1988; Rivas y Linares, 2006; Weksler, 2006; Rivas et al., 2010). A pesar
de su gran diversidad, hasta el presente son pocos los trabajos que han intentado
analizar los aspectos ecomorfológicos en relación al sistema locomotor (Samuels
y Van Valkenburgh, 2008; Carrizo y Díaz, 2011, 2013; Carvalho Coutinho et al.,
2013; Carrizo et al., 2014 a,b; Tulli et al., 2015).
Teniendo en cuenta las asociaciones observadas en lagartijas entre la
morfología de las uñas y algunos aspectos ecológicos interesantes, pensamos que
en roedores, esto podría replicarse. Entonces nos preguntamos: ¿los huesos y las
uñas del miembro anterior de los roedores sigmodontinos que caminan difieren
de las que nadan o trepan? Lo que encontramos fue que las especies no
especializadas (ambulatorias, escansoriales y cuadrúpedas saltadoras) tienden a
tener uñas cortas y curvadas, mientras que las formas altamente especializadas
(nadadoras y semi excavadoras) tienden a tener uñas largas y levemente curvadas
(Fig. 6). Asimismo, las especies escansoriales y nadadoras están definidas por
variables osteológicas relacionadas con la longitud de los dígitos II y IV y
longitud de la ulna, radio y olecranon, respectivamente. En el caso de las especies
escansoriales la presencia de uñas cortas y largos dígitos puede atribuirse al
mecanismo de agarre (grasping) que usan estos roedores para trepar, el cual se
logra mediante el uso de las uñas y la fuerza ejercida por los dígitos. Las especies
nadadoras con una ulna y radio más largos, pueden hacer más fuerza para
empujar el agua y nadar (Tulli et al., 2015).
Otra pregunta que nos hicimos fue, ¿la morfología interna,
específicamente músculos y tendones del miembro anterior, se modifica en las
ratas con distintas especializaciones locomotoras? Lo que observamos fue que
varios rasgos del sistema tendinoso fueron más informativos que los del sistema
muscular, siendo los mejores descriptores para las especies escansoriales y semi
excavadoras. En estos dos grupos ecológicos los tendones de los músculos
extensores y flexores son más largos, lo que indicaría una mayor extensión y
flexión del miembro anterior. Dichos movimientos son muy importantes y están

271
Morfología de vertebrados

vinculados con determinadas exigencias funcionales y el tipo locomotor (Carrizo

et al., 2014b). Otro aspecto morfológico del sistema músculo-tendinoso que
analizamos es el área de sección transversal anatómica de ciertos músculos, la
cual está relacionada con la fuerza que puede desarrollar ese músculo. Las formas
nadadoras y semifosoriales presentan la mayor área de sección transversal
anatómica de los músculos triceps longus, extensor digitorum comunis y el
tendón y músculo del flexor digitorum profundus, lo que indica que cavar y nadar
son dos actividades físicas muy demandantes (Carrizo et al., 2014b) (Fig. 7).
También decidimos trabajar con el esqueleto del postcráneo, y no sólo con
los miembros, porque nos preguntabamos: ¿los huesos del postcráneo, se
modifican en las ratas con distintas especializaciones locomotoras? Nuestros
resultados nos mostraron que las formas escansoriales, nadadoras y semi
excavadoras presentan modificaciones en las estructuras óseas de la columna
vertebral y miembros, mientras que las formas cuadrúpedas saltadoras presentan
modificaciones en todas las regiones del postcráneo. Sin embargo, cuando
optimizamos los caracteres morfológicos en una filogenia encontramos que sólo
las especies escansoriales y cuadrúpedas saltadoras muestran adaptaciones claras
en su osteología postcraneal (Carrizo et al., 2014a) (Fig. 8).
En todos nuestros estudios los resultados indican que las especies con una
locomoción más especializada (nadadoras, semi excavadoras, escansoriales)
presentan mayores cambios morfológicos en su sistema músculo-esquelético que
aquellas con una locomoción más generalizada (ambulatoria, cuadrúpedos
saltadora). Cabe destacar que un sigmodontino promedio es capaz de una amplia
gama de tipos de locomoción, cambiando de manera oportunista de modo
locomotor para facilitar el forrajeo o escapar de los depredadores. Esta
versatilidad es importante para entender que la falta de especialización para un
tipo locomotor específico no significa una desventaja para su supervivencia.
Como conclusión final de los múltiples trabajos concretados hasta el
momento, queda la evidencia de que la musculatura y el sistema tendinoso
constituyen importantes fuentes de estructuras ligadas a aspectos fundamentales
del movimiento en tetrápodos. Tanto su variabilidad como su estabilidad pueden
dar indicios de adónde viven y cómo se mueven ranas, lagartijas, roedores, etc.
en su ambiente natural y abren una vía de investigación prometedora para
profundizar en estudios de las relaciones ecomorfológicas de los vertebrados.

272
 Tulli, M.J. et al. Ecomorfología en vertebrados

Figura 6: Morfología de las uñas de: a) Oxymycterus paramensis y b) Nectomys

squamipes formas especializadas (nadador y semi excavador) con uñas largas y
levemente curvadas; c) Eligmodontia puerulus y d) Phyllotis xanthopygus con uñas altas
que definen a las formas con locomoción más generalizada (ambulatorio y cuadrúpedo
saltador)

Figura 7: Músculos superficiales del miembro anterior de una especie de locomoción

ambulatoria (Akodon spegazzinni): a) vista lateral, y b) vista ventral. Escala: 5 mm.

273
Morfología de vertebrados

Figura 8: Rasgos osteológicos que definen a un sigmodontino: a) semi excavador,

vértebras lumbares con bajos (dorsoventral) y largos (craneocaudal) procesos neurales y
procesos transversos cortos (craneocaudal) y anchos (lateromedial), ulna con un proceso
olecranon curvado medialmente; b) nadador, axis con proceso neural alto y comprimido
lateralmente, cabeza del radio oval y tubérculo calcáneo largo; c) cuadrúpedo saltador,
axis con proceso neural bajo y vértebras cervicales posteriores con procesos neurales
ausentes, vértebras lumbares con proceso neurales altos (dorsoventral) y muy cortos
(craneocaudal), fémur con trocánter menor orientado posteriormente, tibia de forma
sigmoidea y húmero con proceso deltoides de posición proximal. Escala: 5 mm.

Agradecimientos:

Los autores reconocen la cortesía de C. Abdala, M Sánchez, P. Jayat, P. Ortiz y

A. Baglan por permitirnos usar sus fotos. Este trabajo fue financiado con el PIP
0284 a nombre de V. Abdala.

Antecedentes del grupo de investigación

Nuestro grupo de investigación ha incursionado en estudios ecomorfológicos en

diversos taxa de tetrápodos: escamados, con los trabajos iniciados por María José
Tulli en su Tesis de Doctorado; roedores, con los estudios de Luz Carrizo durante

274
 Tulli, M.J. et al. Ecomorfología en vertebrados

su Beca Posdoctoral y anuros, con los estudios de Mónica Soliz, durante su Tesis
Doctoral. Estas aproximaciones estuvieron inicialmente dirigidas o co-dirigidas
por Virginia Abdala y Félix Cruz, luego constituyéndose en
líneas de investigación independientes a cargo de las mencionadas
investigadoras.

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