Rev. Chil. Neuropsicol. 15(2): 29-36, 2021 DOI: 10.5839/rcnp.2020.15.02.

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www.rcnp.cl

Artículo de investigación

Enfoque Neuropsicológico de la Memoria de Trabajo en el Climaterio

Neuropsychological Approach to Working Memory in Menopausal Status

María-de-Lourdes Dorador-González1,*
1 Universidad Nacional Autónoma de México, Facultad de Estudios Superiores Iztacala, Estado de México.

Resumen
Introducción: Estudios multidisciplinarios que involucran mecanismos hormonales, neuronales, conductuales y de cognición contribuyen en las neurociencias.
Los estrógenos localizados en el hipocampo y en la corteza prefrontal, pueden afectar la memoria de trabajo. Objetivo: evaluar neuropsicológicamente y
comparar el desempeño en memoria de trabajo verbal y visual, durante la premenopausia, perimenopausia y postmenopausia. Se hipotetizó el peor desempeño
en memoria de trabajo verbal en etapa de perimenopausia y, la mejor competencia en memoria de trabajo visual para mujeres en etapa de postmenopausia.
Método: Estudio exploratorio, no experimental, transversal, con muestreo no probabilístico. 59 mujeres saludables de la población general en edad mediana.
Variables clínicas y memoria de trabajo. Resultados: En la memoria de trabajo verbal no hubo diferencia significativa. En la memoria de trabajo visual, hubo
diferencia significativa e importante (Ɛ2R = .23, p = .001 y Ɛ2R = .12, p = .047) en subpruebas que involucran la visoconstrucción, a diferencia de la subprueba
de elección múltiple que no hubo diferencia significativa con el peor desempeño en la perimenopausia. Conclusiones: La memoria de trabajo se encuentra
disociada, observando en la memoria de trabajo verbal el rendimiento en función del envejecimiento reproductivo y en la memoria de trabajo visual afectación
por fluctuaciones hormonales, siendo una función sensible para detectar fallas cognoscitivas en forma temprana, que pudieran asociarse con enfermedades
neurodegenerativas en la vejez. Es relevante considerar al momento de valorar a las mujeres, la etapa del climaterio que estén transitando, por la posible
comorbilidad en el SNC.
Palabras clave: Baddeley, edad mediana, estrógeno, terapia hormonal de menopausia, memoria de trabajo visual, menopausia
Abstract
Introduction: Multidisciplinary studies involving hormones, neurons, behavioral and cognitive functions promote neurosciences. Estrogens located in the
hippocampus and the prefrontal cortex can affect working memory. Aim: Neuropsychological evaluation and comparison the efficiency in verbal and visual
working memory in premenopausal, perimenopausal and postmenopausal stages. It was hypothesized the worst performance in verbal working memory in
perimenopause stage, and the best competition in visual working memory in the postmenopausal stage. Method: Exploratory, non-experimental, cross-sec-
tional study, with non-probability sampling. 59 healthy women from the general population. Study clinical, mental health and working memory. Results: There
was no significant difference in verbal working memory. In visual working memory there was significant and relevant difference (Ɛ2R = .23, p = .001 y Ɛ2R =
.12, p = .047) in the subtest involves visual construction; unlike the multiple-choice subtest there was no significant difference, finding the worst performance
in perimenopause. Conclusions: Working memory is dissociated, verbal working memory observed performance based on reproductive aging and visual
working memory supports the participation of hormonal fluctuations. It is considered a sensitive measure to detect cognitive failures early, which could be
associated with neurodegenerative diseases in the aging. When evaluating middle-aged women, it is important to consider the stage of menopausal status that
is transiting, due to the possible comorbidity in the CNS.
Keywords: Baddeley, climacteric, estrogen, menopause hormone therapy, middle age, visual working memory

Introducción El hipocampo había sido considerado el sitio primario de acción de los

estrógenos en la cognición, sin embargo, ahora existe evidencia cualitativa y
La neurociencia social busca que en el siglo XXI, se especifiquen mecanismos cuantitativa de la interrupción de los proceso cognitivos mantenidos por los
neuronales, hormonales, celulares y genéticos que subyacen al comporta- lóbulos frontales, resultando la corteza prefrontal y su circuito neural los
miento social, mediante un análisis integrador interdisciplinario (Cacioppo et principales mediadores del rol estrogénico en la cognición (Keenan et al.,
al., 2010). Para la neurociencia conductual el estudio de los estrógenos es 2001). Los estrógenos ayudan a mantener la función prefrontal e hipocampal
relevante, por la influencia que tienen en diversas enfermedades y por su a medida que se envejece (Maki y Resnick, 2000), interviniendo ambas regio-
afectación en funciones cerebrales y conductuales (Galea et al., 2017). nes en numerosos procesos cognitivos, que pueden afectar el circuito de me-
Los estrógenos son neuromoduladores potentes de numerosos circuitos moria (Bailey et al., 2011; Boulware et al., 2012; Duff y Hampson, 2000), ante
neuronales (Deecher y Dorries, 2007), que tienen una repercusión impor- concentraciones más bajas de estrógenos (Jacobs et al., 2016).
tante en diversas funciones del sistema nervioso central (SNC) (Juárez, 2001), La memoria es una red compleja de subsistemas que pueden trabajar en
entre las que se encuentran la acción neurotrófica y antioxidante, neurogéne- paralelo, cooperando e incluso en ocasiones funcionando de forma compe-
sis, organización de redes sinápticas, efecto neuroprotector sobre la plastici- titiva entre sí (Carrillo-Mora, 2010). La Memoria de Trabajo (Woking Me-
dad neuronal y el flujo cerebral (Rey et al., 2018; McEwen, 2001), es decir, mory, WM) fue propuesta por Baddeley y Hitch (1974), definiendo un mo-
sus efectos son pleiotrópicos, afectando múltiples sistemas corporales (Au et delo de multicomponentes, que combina la capacidad de almacenamiento
al., 2016). temporal de información, con un grupo activo de procesos de control, que

* Correspondencia: María de Lourdes Dorador González, Facultad de Estudios Superiores de Iztacala, UNAM, Unidad de Investigación
Interdisciplinaria en Ciencias de la Salud y la Educación, Av. de los Barrios No. 1, Los Reyes, C.P. 54090, Tlalnepantla de Baz, México.
E-mail: loudorador@comunidad.unam.mx

Recibido: 4 de septiembre de 2020. Aceptado: 4 de diciembre de 2020. On-line: 15 de septiembre de 2021.

ISSN 0718-4913 versión en línea
Universidad del Desarrollo
 Dorador-González. Rev. Chil. Neuropsicol. 15(2): 29–36, 2021
Figura 2. Diagrama de flujo de la Memoria de Trabajo Visual

permiten que la información sea registrada intencionalmente y mantenida Traduce Ensayo de

lo visual a Almacén
dentro del subsistema (Baddeley, 1995). código fonológico
código
fonológico
Posteriormente Cowan y su equipo describieron un modelo biológico fonológico
integrado de atención y memoria, existiendo entre ambos autores interpreta-
ciones distintas de los sustentos empíricos y del funcionamiento de la WM,
en relación con los roles de la memoria de largo plazo y la atención (Cárcamo, Crear
Almacén Proceso
2018). En contraposición al modelo de Baddeley, recientemente Morey código
del objeto ejecutivo
Entrada objeto
realizó un extenso metaanálisis concluyendo que las tareas verbales y visuales
visual
deben realizarse simultáneamente, al no existir un almacén específico para
cada una de ellas, resultando innecesario el almacén visual a corto plazo
(Baddeley et al., 2019). Crear
Almacén Ensayo de
Los multicomponentes que integran el modelo de Baddeley son el alma- código
espacial
espacial código
espacial
cén fonológico y el registro visuoespacial, mediados por el buffer episódico,
interactuando con el ejecutivo central, representados en la Figura 1 (Repovš Smith, Jonides, Koeppe, Awh, Schumacher, y Minoshima, 1995.
y Baddeley, 2006). Figura 2. Diagrama de flujo de la Memoria de Trabajo Visual.
Figura 1. Modelo de Memoria de Trabajo
Se ha puesto énfasis en la WM mediante estudios de resonancia magné-
tica funcional, definiendo redes neuronales, estructuras cerebrales, hormonas
Ejecutivo Central y neurotransmisores implicados. Los resultados han revelado que tanto por
el número de estructuras que participan en la memoria, como por la red de
conexiones nerviosas, las bases neuroanatómicas, neurofisiológicas y neuro-
psicológicas son muy complejas (Casanova-Sotolongo et al., 2004). Los ha-
Registro o Agenda llazgos sugieren que los cambios tempranos en los circuitos de memoria, son
Buffer Episódico Bucle Fonológico
Visuoespacial evidentes décadas antes del rango de edad tradicionalmente dirigido por los
estudios de neurociencia cognitiva (Jacobs et al., 2016), por lo que la edad
mediana representa un objetivo de estudio (Berent-Spillson et al., 2012).
Así entonces, el climaterio coincidente con la edad mediana, es un eje de
Adquisición Semántica Memoria a Largo Plazo
investigación relevante ya que la disminución estrogénica y las modificacio-
Visual Episódica Lenguaje
nes en los neurotransmisores, conducen a una reducción en la integridad neu-
Baddeley, 2012.
ronal y cognitiva, observándose cambios fisiológicos, endocrinológicos, neu-
rológicos y psicológicos (Ycaza y Mather, 2015).
Figura 1. Modelo de Memoria de Trabajo. Las tres líneas de investigación en el desempeño cognitivo en las muje-
res, se han centrado en la influencia de los estrógenos endógenos y su afec-
La Memoria de Trabajo Verbal (WMVe) o bucle fonológico se adapta a tación en el rendimiento cognitivo en el ciclo menstrual, en los efectos exó-
la retención de información secuencial, su función se refleja con claridad en genos de la terapia hormonal de menopausia (MHT, Menopause Hormone
la tarea de memoria de repetición en orden inverso, inmediatamente después Therapy) y una tercera se refiere a la descripción de los niveles endógenos
de su presentación (López, 2011). El bucle fonológico es el componente más hormonales en el estado de menopausia (Herlitz et al., 2007). Se ha asociado
desarrollado del modelo de WM, en el cual se integra el buffer episódico, un mejor desempeño en tareas de WM al beneficiarse de la MHT (Li, 2015;
pudiendo almacenar temporalmente la información en forma de representa- Maki y Resnick, 2000; Rice y Morse, 2003; Meyer et al., 2003) y, mayores
ción episódica por un mayor tiempo (Baddeley, 1999). fallas por niveles bajos de los estrógenos (Fuh et al., 2006).
La Memoria de Trabajo Visual (WMVi), registro visuoespacial o agenda Las investigaciones que han comparado el rendimiento cognitivo con
espacial, depende de dos regiones de capacidad atencional, una sometida al diferentes niveles hormonales, sugieren un mejor rendimiento con niveles
control atencional relacionada con el control ejecutivo y la otra perteneciente más altos de estrógenos (Berent-Spillson et al., 2012; Drake et al., 2000;
a la entrada de la información perceptual (Baddeley et al., 2019), sabiendo Carlson y Sherwin, 1998; Elsabagh et al., 2007; Maki y Resnick, 2000), evi-
que la capacidad no está determinada por un número de objetos, sino que es denciando los efectos positivos sobre el cerebro y la cognición (Ycaza y
un recurso limitado (Bays y Husain, 2008). Mather, 2015; Ycaza et al., 2017).
Así también, se ha encontrado que, dependiendo de la tarea de memoria, Para entender la cronología del envejecimiento reproductivo en la mujer,
el almacenamiento puede ser principalmente visual, significado por el color trascendió el Taller de Etapas del Envejecimiento Reproductivo (Stages of
y la forma (Logie, 1986), distinguiendo mediante la visopercepción, estímulos Reproductive Aging Workshop, STRAW+10), que es utilizado como están-
simbólicos o verbales y sus configuraciones (Hampson, 2018). También dar de oro. Establece como criterio principal el ciclo menstrual y las modifi-
puede ser espacial (Baddeley y Lieberman, 1980, en Beech, 1984), medido caciones en el eje neuroendócrino Hipotálamo-Pituitario-Gonadal (Harlow
por la capacidad para relacionar la posición, dirección o movimientos de ob- et al., 2012). En la Figura 3 con base a la clasificación STRAW+10, se plan-
jetos o puntos en el espacio (Hampson, 2018), encontrando que la habilidad tea un esquema de etapas de vida.
de ubicación espacial es mantenida por el hipocampo (Maki y Resnick, 2000). En la etapa de la perimenopausia se ha encontrado mayor sintomatolo-
O sustancialmente motor, kinestésico (Smyth y Pendleton, 1990) o visocons- gía psicológica, identificada con peor rendimiento de las funciones cognos-
tructivo que implican la integración visuoespacial y visoperceptiva con la ac- citivas, olvidos frecuentes y mayor incidencia de quejas de pérdida de la me-
tividad motora (Hampson, 2018). Las fallas en WMVi se pueden explicar por moria (Dorador-González y Orozco-Calderón, 2018; Jacobs et al., 2016), con
defectos específicos o globales, así como por deterioros no específicos de cambios significativos en la cognición (Maki y Weber, 2019), explicados por
memoria, que pueden afectar los rendimientos mnésicos o por alteraciones la disminución en los niveles de los estrógenos y cambios en la proporción
de sistemas, que influyen indirectamente en la memoria (Peña-Casanova, de las hormonas (Jarecka y Bielawska-Batorowicz, 2017; Zsido et al., 2019).
1991). Se ha evidenciado un peor desempeño en la WMVe durante la etapa de la
Para la información espacial existen diferentes sistemas de WM, el sis- perimenopausia, como consecuencia de la reducción estrogénica (Fuh et al.,
tema espacial verbal en el hemisferio izquierdo y el sistema espacial de obje- 2006), sustentada con la hipótesis del sitio primario de los estrógenos en la
tos más localizado en el hemisferio derecho. Las regiones del almacena- corteza prefrontal, sus circuitos neuronales y el hipocampo como receptores
miento del objeto abarcan áreas temporales y el almacenamiento espacial, estrogénicos (Maki y Resnick, 2000), los cuales mejoran el rendimiento en
predominantemente parietal posterior, aunque también incluye áreas occipi- tareas de WM (Keenan et al., 2001).
tales y prefrontales y, el ensayo o enumeración espacial corresponde al área Durante la postmenopausia experimentos conductuales y de neuroima-
premotora, ambos lateralizados del hemisferio derecho, concluyendo que se gen, mostraron que las mujeres reclutaron el hipocampo de ambos hemisfe-
utilizan diferentes memorias intermedias de WM para almacenar información rios para realizar tareas de memoria y, que cuanto más bajos fueron los nive-
espacial y de objetos (Smith y Jonides, 1997). Y el proceso ejecutivo, corres- les de estradiol, estuvieron más conectados funcionalmente los dos
ponde a la corteza prefrontal dorsolateral, como directriz e integrador de la hipocampos (Jacobs et al., 2016). Se encontró similitud en el desempeño de
información y los procesos de los subsistemas involucrados. En la Figura 2 las mujeres en la etapa de la postmenopausia con el de los hombres, por la
se presenta un diagrama de flujo que contienen los componentes básicos de disminución de niveles de esteroides, especialmente la progesterona, pu-
la WMVi (Smith et al., 1995). diendo atenuar el efecto del glutamato en los receptores anti-NMDA, redu-

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Figura 3 Dorador-González. Rev. Chil. Neuropsicol. 15(2): 29–36, 2021
Esquema de Etapas de Vida de la Mujer

Etapa .-3a -2 -1 0 .+1a .+1b .+1c .+2 .+3

Reproducción tardía o asistida Periodo infértil

Menopausia (Periodo Menstrual Final o

Fertilidad Sin fertilidad

Último Periodo Menstrual, FMP)

Pre Perimenopausia (anterior)
Peri
menopausia o
Terminología Transición de la menopausia Postmenopausia
etapa de
menopausia o Menopausia (posterior) Plenitud
pretransición
de transición

Etapas Tardía Temprana Tardía Temprana Tardía

Hasta la
Duración Variable Variable 1-3 años 2 años (1+1) 3-6 años 5 años
muerte
Intervalos.
principal

Periodo regular, Variación en Ausencia

Criterio

Ciclo Periodos de
acortamiento del cantidad, calidad
ciclo, sin cambios en y duración del
de ciclo ˃ Sin presencia de ciclo menstrual
Menstrual amenorrea ˃
el sangrado. sangrado. 12 meses
60 días
Inicio síntomas Síntomas somáticos (destacan vasomotores) y Síntomas somáticos, psicológicos y
Síntomas Destacan urogenitales
del climaterio psicológicos urogenitales
Hasta la
39 45 49.5 53 55 59 65
Edad promedio muerte
Fin del Extensión, al
Temprana Menopausia Estado de presentarse
Tardía
Tipos de Menopausia (Primaria o Secundaria) Menopausia Fisiológica Menopausia Menopausia Plenitud
o Climaterio Tardía

Menopausia no Fisiológica o Menopausia Inducida y Menopausia Aparente

Temprana Tardía Adultez Tardía, Vejez,

Etapa de vida
Senectud. Persona Mayor.
Edad Mediana o Adultez Intermedia

Climaterio o Estado de Menopausia Climaterio Pleno

Climaterio de Vida
Nota. Modificada con base a The Stages of Reproductive Aging Workshop-10 (Harlow, 2012).
Figura 3. Esquema de Etapas de Vida de la Mujer.

ciendo así la transmisión cortico cortical y modulando la comunicación al Participantes

suprimir las asimetrías funcionales por efecto del estradiol (Hausmann y
Güntürkün, 2000). Por otra parte, se ha correlacionado positivamente la fun- Resultó una muestra de 59 mujeres quienes, habiendo conocido el pro-
ción de la memoria con los niveles de testosterona (Weiss, 2007), siendo que tocolo de investigación y objetivos, firmaron libremente el consentimiento
el ovario en la etapa de la postmenopausia continúa produciendo testoste- informado, resguardando la intimidad y confidencialidad, de conformidad
rona, aunque en menor cantidad que en la premenopausia, declinando las con la Declaración de Helsinki de la Asociación Médica Mundial – Principios
concentraciones como una función del envejecimiento, más que por el estado Éticos para las Investigaciones Médicas en Seres Humanos.
de menopausia (NAMS, 2007). Criterios de inclusión: mujeres mexicanas de la población general con el
Aunque se ha discutido sobre los efectos de los estrógenos en la cogni- rango de edad de 39 a 59 años 11 meses, con al menos un síntoma del clima-
ción, hay escasa exploración neuropsicológica que brinde información du- terio y que supieran leer y escribir. Criterios de exclusión: obtener puntuacio-
rante la perimenopausia, y aún menos que comparen a las mujeres en las nes de severidad en variables clínicas, haber presentado insuficiencia ovárica
etapas de premenopausia, perimenopausia y postmenopausia (Weber et al., prematura, secuelas por traumatismo craneoencefálico, enfermedad neuroló-
2014), persistiendo controversia sobre la posible disminución significativa en gica, psiquiátrica o de tiroides; durante el último año haberse sometido a
las capacidades cognitivas circunscritas a los efectos hormonales (Karlaman- MHT, haber participado en una evaluación neuropsicológica y, no presentar
gla et al., 2017). visión normal o corregida. Criterio de eliminación: mujeres que, habiendo
El posible impacto de los estrógenos, ya sean endógenos o exógenos, en manifestado su deseo de participar, por cualquier situación no completaran
el estado mental de las mujeres, continúa siendo ambiguo sobre la base de la evaluación.
diferentes aspectos del funcionamiento cognitivo y, en dependencia del tipo
de pruebas empleadas (Rice y Morse, 2003). Instrumentos
Por lo anteriormente expuesto, se planteó como objetivo evaluar y com-
parar el desempeño en WMVe y WMVi en mujeres sanas en las tres etapas Entrevista. Cuestionario de estilo de vida y datos sobre el periodo
del climaterio. Se hipotetizó que las mujeres en etapa de perimenopausia ten- menstrual. El Inventario de Depresión de Beck (BDI, Beck Depression In-
drían menores puntuaciones en WMVe, que en etapa de premenopausia y ventory de Beck, Steer y Brown) adaptación en México del BDI-II, con ade-
postmenopausia y como segunda hipótesis que las mujeres en etapa de post- cuada consistencia interna con alfa de Cronbach de .87, validez convergente,
menopausia tendrían mejores puntuaciones en tareas de WMVi, que en etapa discriminante y estructural, con síntomas de depresión equivalentes con el
de premenopausia y perimenopausia. Manual Diagnóstico y Estadístico de los Trastornos Mentales DSM-5 y bue-
nos índices de fiabilidad para muestras clínica y no clínica (González et al.,
Metodología 2015; Sanz, 2013). El Inventario de Ansiedad de Beck (BAI, Beck Anxiety
Inventory de Beck, Epstein, Brown y Steer) (Sanz, 2013), se determinó en
observaciones con adultos en México, alfa de Cronbach de .89 y validez con-
La presente investigación corresponde a un estudio exploratorio no experi-
currente (Acosta y García, 2007). La Escala de Depresión, Ansiedad y Estrés
mental, transversal con muestreo no probabilístico.

31
 Dorador-González. Rev. Chil. Neuropsicol. 15(2): 29–36, 2021

(DASS-21, Depression Anxiety Stress Scale de Anthony, Bieling, Cox, Enss pérdida de memoria (MFE), se aplicó la prueba de tamizaje (MoCA) y de
y Swinson), se consideró exclusivamente la sintomatología descrita del estrés, prerrequisitos.
con versión validada en Estado de México con rango de edad de 20 a 60 Para la muestra final se confirmó adecuada atención y concentración, se
años, con alfa del factor de estrés de .79, mostrando estructura factorial y alfa verificó los criterios de inclusión, exclusión y eliminación. Por tanto, de las
de Cronbach de .86 (Gurrola et al., 2006). El Cuestionario de Trastornos del 70 pruebas aplicadas, quedaron incluidas 59, al excluir a una mujer con hipo-
Sueño de Monterrey (CTSM de Téllez-López, Villegas-Guinea, Juárez-Gar- tiroidismo, dos con empleo de MHT, una con Trastorno Neurocognitivo
cía y Segura-Herrera) con alfa de Cronbach de .91 y correlación con el índice Moderado (puntuación 11, MoCA), tres con depresión grave (puntuación 45,
de Calidad de Sueño de Pittsburgh (Téllez-López et al, 2010). La Escala de 38 y 32, BDI), dos con ansiedad severa (puntuación 42 y 41, BAI), una con
Clasificación de Menopausia (MRS, Menopause Rating Scale de Schneider y estrés severo (puntuación 14 con DASS-21) y se eliminó a una mujer por no
Heinemann) para determinar la severidad de síntomas del climaterio completar la valoración.
(Heinemann, 2007), ampliamente usada en Latinoamérica, con un nivel de
confiabilidad respetable reportando alfa de Cronbach de .74 en el climaterio Análisis de datos
(Dorador-González y Orozco-Calderón, 2018). La Evaluación Cognitiva
Montreal (MoCA, Montreal Cognitive Assessment) (Nasreddine et al., 2005), Los datos se analizaron con el programa estadístico IBM SPSS versión
validada como evaluación neuropsicológica de tamizaje en la población me- 23. Para las variables independientes se realizó la comparación con ANOVA
xicana, con sensibilidad de 80%, especificidad del 75% y alfa de Cronbach de de una vía con significancia estadística de la diferencia p < 0.05, con prueba
.89 (Aguilar-Navarro et al., 2018). La Escala de Inteligencia Emocional post-hoc de Bonferroni. Al no cumplirse los supuestos de normalidad y ho-
(TMMS-24, Trait Meta-Mood Scale de Salovey, Mayer, Goldman, Turvey y mocedasticidad, se contrastaron los resultados de independencia entre carac-
Palfai) con validez de contenido y factorial y confiabilidad para población terísticas muestrales, con estadística no paramétrica con la prueba de Krus-
adulta hispanohablante y de Latinoamérica, en México se validó con alfa de kal-Wallis y, mediante la Épsilon Cuadrada (Ɛ2R) se calculó el tamaño del
Cronbach de .88 en población universitaria (Extremera et al., 2004; Mikulic efecto (mediano .08-.26).
et al., 2018). El Cuestionario de Fallos de Memoria de la Vida Cotidiana
(MFE, Memory Failures Everyday de Sunderland, Harris y Gleave) (Mon-
tejo-Carrasco et al., 2008), con alfa de Cronbach de .87 en España (Montejo
Resultados
et al., 2013) llevando a cabo en la presente investigación, el contraste entre
los tres grupos de las etapas del climaterio. Los datos sociodemográficos y variables clínicas se reportan en la Tabla 1,
Subpruebas de dígitos en regresión para WMVe y Figura Com- explicando la diferencia de medias significativa en edad, por los grupos de
pleja de Rey-Osterreith (FCRO) para WMVi. Adoptadas del NEUROPSI premenopausia, perimenopausia y postmenopausia (F(2,56) = 102.98, p < .001)
Atención y Memoria, con datos normativos y parámetros de estandarización porque las etapas del climaterio están en función del ciclo biológico. El nivel
válidos y confiables en México (Ardila y Ostrosky, 2012; Ostrosky-Solís et de escolaridad fluctuó desde primaria hasta doctorado, sin encontrarse sesgo;
al., 2012). en los estilos de vida se percibió tendencia (F(2,56) = 3.06, p < .055), que se
Subpruebas de elección de figuras inmediata y reproducción de consideró sin impacto en los resultados.
figuras con interferencia. Seleccionadas del Programa Integrado de Eva-
luación Neuropsicológica (PIEN), versión breve - Test Barcelona, con una Tabla 1
fiabilidad para las puntuaciones globales directas de 0.92, para las tipificadas Datos sociodemográficos, variables clínicas y de salud mental por etapa de climaterio
de 0.79 e interevaluador de 0.99, con una buena validez de criterio como test Premenopausia Perimenopausia Postmenopausia
para evaluar el deterioro cognitivo, con normas para la población mexicana
(Peña-Casanova, 1991; Peña-Casanova et al., 1997; Quintana, 2009). n = 19 n = 20 n = 20
Prerrequisitos. Adecuada atención y concentración (evaluadas con la M SD M SD M SD F (2, 56) p
tarea de retención de dígitos en progresión y subpruebas del MoCA); ausen- Edad 42 (2.75) 48 (2.73) 55 (2.88) 102.98 ˂0.001
cia de defecto visual u otro padecimiento de síndrome frontal grave, negli- Escolaridad 14.21 (3.24) 16.45 (3.38) 15.15 (4.98) 1.579 0.215
gencia espacial y, una correcta atención visuográfica (valoradas con subprue- Estilos de vida 12.21 (2.90) 14.70 (3.45) 14.85 (4.59) 3.057 0.055
bas de imágenes superpuestas del PIEN y, detección visual de estrellas del Depresión
1
9.68 (6.58) 11.10 (8.16) 10.15 (7.92) 0.018 0.838
NEUROPSI) y capacidad motora gráfica (Smyth y Pendleton, 1990). 2
Ansiedad 8.05 (5.63) 10.75 (8.48) 10.30 (7.90) 0.073 0.489
3
Estrés 5.47 (3.13) 6.15 (3.76) 6.10 (3.55) 0.224 0.800
Procedimiento 4
Insomnio 7.53 (6.83) 11.35 (8.56) 6.75 (5.19) 2.463 0.094
Las evaluaciones se llevaron a cabo en diferentes escenarios, cuidando Apnea 0.63 (1.42) 0.95 (1.23) 0.90 (1.12) 0.356 0.702
siempre que las condiciones fueran adecuadas, para no afectar el desempeño Hipersomnia 6.42 (5.82) 10.85 (5.96) 6.40 (3.55) 4.794 0.012
de las participantes. La aplicación se realizó en forma contra balanceada. Parasomnia 1.42 (1.77) 1.90 (2.15) 1.20 (1.11) 0.854 0.431
Se confirmó con la participante hubiera dormido bien la noche ante- 5
Somáticos 2.37 (2.19) 5.40 (3.38) 3.25 (2.25) 6.705 0.002
rior y contara con disponibilidad de tiempo (el 47% de las evaluaciones se
Psicológicos 3.37 (2.17) 5.45 (3.35) 4.65 (2.43) 2.925 0.062
realizó en dos sesiones y el resto en una sola, en ambos casos el tiempo pro-
medio empleado con cada participante fue de dos horas y media). Se inició Urogenitales 1.63 (2.17) 3.20 (2.46) 2.55 (2.14) 2.359 0.104
con psicoeducación sobre el climaterio, se le presentó el Protocolo de Inves- Total MRS 7.37 (4.86) 14.05 (7.92) 10.45 (4.56) 6.074 0.004
tigación y de estar conforme en el proceso y con plena libertad firmó el Con- MoCA
6
24.89 (3.02) 24.50 (2.44) 25.80 (1.91) 1.436 0.247
sentimiento Informado. Mediante entrevista individual se preguntó sobre da- Atención
7
23.68 (8.37) 23.65 (7.58) 24.15 (6.98) 0.026 0.974
tos generales, la participante completó un cuestionario de estilo de vida Claridad 28.89 (6.81) 27.60 (8.05) 28.35 (6.25) 0.016 0.849
(escolaridad del padre, cursos de formación, idiomas, instrucción musical, Reparación 30.74 (7.37) 30.10 (7.53) 29.88 (6.71) 0.078 0.925
frecuencia de lectura, actividades lúdicas y ocupación), así como datos rela- 8
2.21 (2.04) 4.10 (3.14) 2.90 (3.80) 1.868 0.164
Recuerdo
cionados con el periodo menstrual. 0.031
Reconocimiento 0.26 (0.93) 1.30 (1.53) 0.70 (1.03) 3.704
Se obtuvo una breve historia clínica se clasificó a la mujer en etapa de Monitoreo 1.42 (1.87) 5.05 (4.41) 2.85 (3.69) 5.306 0.008
premenopausia (etapa -3a reproductiva tardía), perimenopausia (etapas -2, -1 Total Fallos 3.89 (4.03) 10.45 (8.67) 6.45 (7.45) 4.310 0.018
y +1a, en los 12 meses posteriores a la menopausia) o postmenopausia tem- Nota. 1 Inventario de Depresión de Beck (BDI),
2
Inventario de Ansiedad de Beck (BAI),
prana (etapas +1a, +1b, +1c) (Harlow et al., 2012), con base al criterio prin- 3 4
Escala de Estrés (DASS-21), Cuestionario de Trastornos del Sueño de M onterrey (CTSM ),
cipal de STRAW+10 del Ciclo Menstrual, a partir de la información propor- 5
Escala de Clasificación de M enopausia (M RS), 6 Evaluación Cognitiva M ontreal (M oCA),
7
cionada acerca de la cantidad del sangrado, calidad de sangrado y Escala de Inteligencia Emocional (TM M S-24), 8 Cuestionario de Fallos de M emoria (M FE).
modificaciones del ciclo menstrual (ausencia o presencia de la menstruación, M = M edia. SD = Desviación Estándar. F = Distribución de Probabilidad, p ≤ .05

regularidad e irregularidad de los ciclos e intervalos entre menstruaciones).

Respondió a los inventarios, escalas y cuestionarios para conocer la No hubo diferencia significativa entre las etapas de premenopausia, perime-
sintomatología asociada al climaterio (MRS), su estado anímico en cuanto nopausia y postmenopausia en las variables clínicas de depresión con BDI
depresión (BDI), ansiedad (BAI) y estrés (DASS-21), trastornos del sueño (F(2,56) = .02, p = .84), ansiedad con BAI (F(2,56) = .07, p = .49) y estrés con
(CTSM), grado de inteligencia emocional (TMMS-24), quejas subjetivas de DASS-21 (F(2,56) = .22, p = .80), lo que significa que no impactó en los resul-

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tados el estado anímico de las participantes. Los síntomas psicológicos fue- Resnick et al., 1997) y por el papel protector de la testosterona en las mujeres
ron los más elevados en promedio; hubo diferencia significativa entre la pe- en etapa de postmenopausia (Wisniewski et al., 2002).
rimenopausia y premenopausia en sintomatología somática (F(2,56) = 6.71, p Los resultados en WMVi no pueden generalizarse, ya que éstos se repor-
= .002) y entre la perimenopausia y postmenopausia (F(2,56) = 6.71, p = .002) tan en dependencia del tipo de subprueba utilizada que implican tareas diver-
con ajuste Post hoc de Bonferroni, asimismo en el total de la escala de la sas y, se explican por el empleo de diferentes memorias intermedias de WM
sintomatología hubo diferencia significativa con ajuste Post hoc de Bonfe- en los distintos almacenes del objeto y espacial (Smith y Jonides, 1997), lo
rroni entre las etapas de perimenopausia y premenopausia (F(2,56) = 6.07, p = cual está conforme a otras investigaciones, que han reportado incongruencia
.004) con el cuestionario MRS. En los trastornos de sueño de hipersomnia, en resultados por el tipo de tareas de WMVi (Berent-Spillson et al., 2010;
medidos con CTSM, entre la perimenopausia y premenopausia se encontró Carlson y Sherwin, 1998; Rice y Morse, 2003). Encontrando que no hubo en
diferencia significativa (F(2,56) = 4.80, p = .012) y entre la perimenopausia y todos los casos, asociación entre el nivel de estrógenos y la WMVi, por la
postmenopausia (F(2,56) = 4.80, p = .012), pudiendo afectar de alguna manera participación de otras funciones, entre ellas la atención y concentración (Fuh
la ejecución. et al., 2006), explicando a continuación los resultados por subpruebas.
En desempeño cognitivo con MoCA no hubo diferencia significativa En la elección de figuras en forma inmediata, la memoria de elección se
entre las tres etapas (F(2,56) = 1.44, p = .25) ni en inteligencia emocional en mantiene elevada (Peña-Casanova, 1991) sin haber diferencia significativa en-
atención, claridad y reparación mediante TMMS-24, implicando una base tre los grupos, observándose un desempeño similar entre la etapa de preme-
adecuada para la valoración entre grupos. nopausia y de postmenopausia, con el peor desempeño de las mujeres en
Por otra parte, con MFE hubo diferencia significativa en quejas subjeti- perimenopausia, lo que sugiere asociación con el estado de menopausia por
vas de reconocimiento entre las tres etapas del climaterio (F(2,56) = 3.70, p = deficiencia estrogénica y posibles modificaciones en neurotransmisores. Se
.031) y monitoreo (F(2,56) = 5.31, p = .008), pero no en recuerdo (F(2,56) = 1.87, asocia un rendimiento menor en WM con niveles más bajos de estradiol
p = .16), proceso en el que se ve implicado la memoria, por lo cual no se (Zsido et al., 2019) mostrando un mayor impacto en la etapa de perimeno-
afectan los resultados. pausia para posteriormente recuperarse (Jacobs et al., 2016; Joseph et al.,
2012). Los resultados están en la misma línea del estudio que encontró afec-
Tabla
Tabla 2
2 tación de WM con la transición menopáusica, evidenciando el peor desem-
Variables de memoria
Variables de memoria de trabajode trabajo peño en la etapa de perimenopausia (Weber et al., 2013).
Pre Peri Post En la subprueba de reproducción de figuras diferida con interferencia,
menopausia menopausia menopausia el mejor desempeño lo obtuvieron las mujeres en postmenopausia, seguidas
n = 19 n = 20 n = 20 de la etapa de perimenopausia y con el peor desempeño en premenopausia.
Rango Medio 2
x (2) p Ɛ2R Los resultados están acorde a los análisis que han identificado una asociación
Memoria de
Dígitos en regresión 28.47 30.03 31.43 1.046 0.593 0.02
fuerte entre el nivel de estrógenos y WMVi (Drake et al., 2000; Herlitz et a.,
trabajo verbal 2007; Rice y Morse, 2003), ya que mientras más elevado sea el nivel de estró-
Elección de figuras 28.50 32.85 28.58 0.957 0.620 0.02 genos hay una peor ejecución en WMVi (Berent-Spillson et al., 2012; Drake
Memoria de
Reproducción de figuras 35.79 34.70 19.80 13.368 0.001 0.23
et al., 2000), resultando los efectos del estradiol multifacéticos, por lo que
trabajo visual pueden funcionar como facilitadores o inhibidores, dependiendo de la fun-
Memoria Figura Compleja
de Rey-Osterreith
26.21 36.23 27.38 6.098 0.047 0.12 ción cognitiva de que se trate (Hampson y Morley, 2013). El rendimiento
2 2
óptimo en WMVi de construcción, se suma a investigaciones que han obser-
Nota. x = chi-cuadrado, p ≤ .05; Ɛ epsilón cuadrado
R
vado que al incrementar la testosterona hay un efecto protector sobre el ren-
dimiento de la memoria en mujeres en postmenopausia (Wisniewski et al.,
Los resultados de la memoria de trabajo se reportan en la Tabla 2, encon- 2002) y, se puede equiparar con los resultados que pudieran obtener los hom-
trando que no hubo diferencia significativa en WMVe con la subprueba de bres (Hausmann y Güntürkün, 2000; Jacobs et al., 2016), al encontrar una
dígitos en regresión de NEUROPSI (Rango Medio = 28.47, 30.03, 31.43; simetría funcional entre los dos hipocampos (Jacobs et al., 2016).
×2(2) = 1.05, p = .59, ɛ2R = .02), con efecto de disminución de desempeño en En la FCRO hubo diferencia significativa en la reproducción de memo-
las etapas del climaterio. El hallazgo principal se encontró en la segunda hi- ria diferida, encontrando el mejor desempeño en la etapa de premenopausia,
pótesis de WMVi, en que hubo diferencia significativa en la subprueba de seguidas de la etapa de postmenopausia y con el peor desempeño de las mu-
reproducción de figuras del PIEN con tamaño del efecto mediano (Rango jeres en perimenopausia, resultado coherente a la investigación que encontró
Medio = 35.79, 34.70, 19.80; ×2(2) = 13.37, p = .001, ɛ2R = .23) y en memoria afectación de WM con la transición de la menopausia, evidenciando el peor
con FCRO del NEUROPSI (Rango Medio = 26.21, 36.23, 27.38; ×2(2) = 6.10, desempeño en la perimenopausia en WMVi (Resnick, 1997; Weber et al.,
p = .05, ɛ2R = .12), encontrando sensibilidad para la detección de fallas cog- 2013). Por lo anterior, los niveles altos de estradiol se relacionan con un me-
noscitivas. Con la subprueba de elección de figuras del PIEN no hubo dife- jor desempeño (Jacobs et al., 2016; Joseph et al., 2012), sugiriendo asociación
rencia significativa (Rango Medio = 28.50, 32.85, 28.58; ×2(2) = .96, p = .62, con el estado de menopausia por deficiencia estrogénica y posibles modifica-
ɛ2R = .02). ciones en neurotransmisores. Los resultados son opuestos al planteamiento
Se obtuvo un alfa de Cronbach de .85 tanto para la MRS como para sobre la participación de niveles más altos de estrógenos con una peor capa-
MFE, indicativo de una buena fiabilidad de la consistencia interna de los cidad visuoespacial (Berent-Spillson et al., 2012; Drake et al., 2000), lo cual
instrumentos para mujeres en rango de edad de 39 a 59 años. puede deberse a la participación de funciones ejecutivas que requiere esta
tarea.
La diferencia en resultados en WMVi, cuando se trata del mismo alma-
Discusión cén espacial, es decir entre la FCRO y la reproducción de figuras diferida, se
puede explicar porque la capacidad no está determinada por el número de
El planteamiento de la primera hipótesis se hizo bajo hallazgos previos, que objetos, sino que se relaciona principalmente con el control atencional e in-
asociaron positivamente el desempeño de tareas de WM, con beneficios de formación perceptual del ejecutivo central, que se ven implicadas en la
la MHT (Li, 2015; Maki y Resnick, 2000; Rice y Morse, 2003; Meyer et al., FCRO. Adicionalmente, en la FCRO hubo un proceso de codificación inicial,
2003) y, por la evidencia de un peor desempeño en etapa de perimenopausia tras el copiado previo que sirvió de apoyo para la posterior evocación, lle-
en WMVe, por niveles bajos de los estrógenos (Fuh et al., 2006). vando a cabo un procesamiento global que permitió crear agrupaciones y
Con relación a la WMVe se reporta un efecto de disminución subse- detalles que integran la figura, bajo la explicación del almacenamiento de ele-
cuente, con peor desempeño en la etapa de postmenopausia, resultado con- mentos individuales de WMVi, relacionando esta información sobre la base
gruente a la disminución en las funciones cognitivas desde la premenopausia de la configuración espacial global (Jiang et al., 2000).
hacia la postmenopausia (Tivis, 1999), debido a la reducción hormonal y mo- Asimismo, los resultados que se obtuvieron, están en relación con la re-
dulación de la actividad cerebral, asociado al envejecimiento reproductivo ciente evidencia que usa interferencia basada en el retraso y, sugieren que las
(Berent-Spillson et al., 2012; Elsabagh et al., 2007; Weber et al., 2013). Así diferentes formas de selección operan de manera relativamente indepen-
entonces, los resultados están acordes a las investigaciones que sugieren un diente en la WMVi (Allen et al., 2017). Lo anterior ayuda a explicar la varia-
mejor rendimiento con niveles más altos de estrógenos (Berent-Spillson et ción en resultados, entre la reproducción de figuras diferidas y la elección de
al., 2012; Drake et al., 2000; Carlson y Sherwin, 1998; Elsabagh et al., 2007; figuras, porque la primera involucra capacidades práxicas o habilidades cons-
Maki y Resnick, 2000) estando acorde a la hipótesis del sitio primario de los tructivas y existe interferencia en la evocación y, la segunda al ser una tarea
estrógenos (Maki y Resnick, 2000). de elección múltiple inmediata la WMVi se mantiene elevada, logrando en las
La hipótesis de la WMVi, se esbozó con base al planteamiento opuesto tres etapas del climaterio un desempeño similar. Por otra parte, los almacenes
de un peor desempeño con elevados niveles de estrógenos (Drake et al., 2000;
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que se ven involucrados son distintos, sugiriendo una diferencia fundamental Revista Colombiana de Psiquiatría, 47(4), 237–243.
entre las representaciones espacial y las propiedades del objeto, encontrando https://doi.org/10.1016/j.rcp.2017.05.003
también que la codificación verbal, es un apoyo excelente para la configura- Allen, R. J., Baddeley, A. D., y Hitch, G. J. (2017). Executive and Perceptual
ción espacial de los objetos, incluso con interferencia verbal (Simons, 1996). Distraction in Visual Working Memory. Journal of Experimental Psychology:
Se concluye que existe disociación en la WM, en su componente verbal Human Perception and Performance, 43(9), 1677-1693.
y visual y, dentro de éste, se distingue el almacén de objetos y el almacén http://dx.doi.org/10.1037/xhp0000413
espacial. El desempeño está en función de la relación de elementos indivi- Ardila, A., y Ostrosky, F. (2012). Guìa para el diagnóstico neuropsicológico.
duales y el procesamiento global, el tiempo y, la participación de multisiste- American Board of Professional Neuropsychology, 400.
mas de memoria, así como la participación de otras funciones como la aten- http://www.inips.com.mx/archivos/Ardila__Ostrosk_Guia_para_el_
ción, concentración, habilidades práxicas y del ejecutivo central, e influencia Diagnostico_Neuropsicologico.pdf
de la codificación inicial y posible colaboración del componente verbal in- Au, A., Feher, A., McPhee, L., Jessa, A., Oh, S., y Einstein, G. (2016). Estro-
terno, pudiendo ejercer acción el entorno hormonal del estado de menopau- gens, inflammation and cognition. Frontiers in Neuroendocrinology, 40, 87-
sia. 100. http://dx.doi.org/10.1016/j.yfrne.2016.01.002
Los resultados de WMVe son consistentes con el modelo de Baddeley, Baddeley, A. (2012). Working Memory: Theories, Models, and Controversies.
involucrando el sistema de almacenamiento temporal más desarrollado y, a Annual Review of Psychology, 63, 1–29. https://doi.org/10.1146/annurev-
medida que la interrelación con la memoria episódica es más compleja, re- psych-120710-100422
quiere notable manipulación de la información por más tiempo, siendo pro- Baddeley, A. (1995). Working memory en M. S. Gazzaniga, The cognitive neu-
cesos que pueden alterarse con la edad y afectarse por la reducción en la rosciences, 755–764. The MIT Press.
velocidad de procesamiento. Por tanto, se puede dilucidar que el mejor ren- Baddeley, A. D. (1999). Essentials of Human Memory en A. D. Baddeley,
dimiento en WMVe se obtiene con los niveles más elevados de estrógenos, Cognitive Psychology a Modular Course. Psychology Press. https://www.aca-
los cuales interactúan en la corteza prefrontal y el hipocampo, resultando demia.edu/38324367
comprometido el desempeño por el envejecimiento reproductivo. Baddeley, A. D., y Hitch, G. (1974). Working Memory en G. A. Bower, The
En el modelo de Baddeley, el sistema que hace referencia al registro vi- Psychology of Learning and Motivation (8, 47- 89). Academic Press.
sual, está especializado en el mantenimiento y repaso activo de la información https://doi.org/10.1016/S0079-7421(08)60452-1
de dominio visual y espacial, considerando éste como un componente sensi- Baddeley, A. D., Hitch, G. J., y Allen, R. J. (2019). From short-term store to
ble de alteración, lo cual se constata por el desempeño observado en WMVi, multicomponent working memory: The role of the modal model.
resultando vulnerable a los multisistemas de memoria, los tipos de almacenes Memory and Cognition, 47(4), 575–588. https://doi.org/10.3758/s13421-
y, tareas que involucran el ejecutivo central. 018-0878-5
El rendimiento en WM en las etapas de climaterio se relaciona con la Bailey, M., Wang, A. C. J., Hao, J., Janssen, W. G. M., Hara Y., Dumitriu, D.,
disminución de los estrógenos e interconexión hemisférica. Hofa P. R., y Morrison, J. (2011). Interactive Effects of Age and
Como limitantes del presente estudio es posible considerar el número Estrogen on Cortical Neurons: Implications for Cognitive Aging.
reducido de participantes, inclusión de mujeres con menopausia natural y Neuroscience, 191, 148-158.
menopausia inducida quirúrgica, desconocimiento del estado cognitivo pre- https://doi:10.1016/j.neuroscience.2011.05.045
mórbido al climaterio y, no haber contemplado el momento del ciclo mens- Bays, P. M., y Husain, M. (2008). Dynamic Shifts of Limited Working
trual en las mujeres en etapa de premenopausia. Memory Resources in Human Vision. Science, 321 (5890), 851–854.
Esta investigación contribuye al conocimiento del climaterio, poniendo https://doi.org/10.1126/science.1158023
de relevancia la obtención de la historia clínica y la evaluación de variables Beech, J. R. (1984). The effectis of Visual and Spatial Interference on Spatial
clínicas, con la definición del tipo de memoria a considerar, funciones que Working Memory. The Journal of General Psychology, 110, 141-149.
cada prueba neuropsicológica involucra, evalúa y mide, así como sus prerre- https://doi.org/10.1080/00221309.1984.9709959
quisitos. Berent-Spillson, A., Persad, C. C., Love, T., Sowers, M. F., Randolph, J. F.,
Las fallas observadas, pueden ser el indicio de alteraciones neurológicas Zubieta, J. K., y Smith, Y. R. (2012). Hormonal Environment Affects
o enfermedades neurodegenerativas, por lo cual se enfatiza continuar con Cognition Independent of Age during the Menopause Transition. The
investigaciones en las distintas etapas del climaterio durante la edad mediana, Journal of Clinical Endocrinology and Metabolism, 97(9), 1686–1694.
diferenciándolo del climaterio pleno o tardío, buscando mejorar la calidad de https://doi.org/10.1210/jc.2012-1365
vida relacionada con la salud de la mujer, contribuyendo así con las neuro- Berent-Spillson, A., Persad, C. C., Love, T., Tkaczyk, A., Wang, H., Reame,
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https://doi: 10.1097/gme.0b013e3181cc49e9
A la Universidad Nacional Autónoma de México, investigación llevada a Boulware, M. I., Kent, B. A., y Frick, K. M. (2011). The Impact of Age-Re-
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10.1007/7854_2011_122
A las 70 mujeres que participaron e hicieron posible el presente estudio. Cacioppo, J. T., Berntson, G. G., y Decety, J. (2010). Social Neuroscience
Al Consejo Nacional para la Ciencia y la Tecnología. and its relationship to Social Psychology. Social Cognition, 28(6), 675-685.
Financiamiento: La presente investigación ha sido financiado por el Consejo https://doi.org/10.1521/soco.2010.28.6.675
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