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SERIE DE PROGRESO DE ECOLOGÍA MARINA

vol. 251: 141–151, 2003 Publicado el 11 de abril
Mar Ecol Prog Ser

Consumo de algas de deriva por poblaciones intermareales

del erizo de marTetrapygus nígeren la costa central
de Chile: posibles consecuencias en diferentes
niveles ecológicos
Sebastián R.Rodríguez1, 2,*
1Departamento de Ciencias Básicas, Universidad Santo Tomás, Ejército 146, Santiago, Chile
2Centro de Estudios Avanzados en Ecología y Biodiversidad, Facultad de Ciencias Biológicas, P. Universidad Católica de Chile,
Casilla 114-D, Santiago, Chile

RESUMEN: Las algas flotantes son un recurso alimenticio importante para muchos invertebrados marinos
intermareales. Este estudio cuantifica la tasa de llegada de algas marinas a la zona intermareal de Chile central y analiza
su papel nutricional en el mantenimiento de las poblaciones del erizo de mar.Tetrapygus níger. El análisis se basó en el
contenido del estómago y en las proporciones de isótopos estables del alimento y el erizo de mar. También se evaluó el
desarrollo de las gónadas.Lessonia nigrescensfue la alga marina más comúnmente observada, y su patrón de llegada
mostró variación temporal y espacial. Los niveles más altos de algas flotantes ocurrieron a fines de la primavera,
principios del verano y parte del otoño.Lecciónspp. eran el alimento más importante de
T. níger, que comprende el 68% de la dieta, y la mayor parte del carbono asimilado provino de esta fuente. La disponibilidad de
algas marinas influyó en el desarrollo de las gónadas. Los subsidios tróficos, como las algas marinas, son claramente
importantes para los animales intermareales de los ecosistemas templados y tienen efectos en diferentes niveles de
organización biológica. Se proponen dos escenarios alternativos de organización comunitaria para las pozas de marea,
dependiendo de la disponibilidad de algas de deriva.

PALABRAS CLAVE: Algas de deriva · Sustrato rocoso · Pozas de marea · Erizos de mar · Desarrollo de gónadas ·
Estructura comunitaria

No se permite la reventa o reedición sin el consentimiento por escrito del editor

INTRODUCCIÓN A pesar de ello, las consecuencias del consumo de este

recurso para las poblaciones y/o comunidades han sido poco
La producción de macroalgas pardas desprendidas y su exploradas. La dinámica de algunas redes alimentarias
llegada a la zona intermareal son procesos que presentan depende de los subsidios tróficos (Polis et al. 1995, 1997). En
variaciones temporales como consecuencia de diferentes las playas de arena, las macroalgas desprendidas pueden
factores bióticos y abióticos, por ejemplo, el movimiento del agua representar una contribución orgánica fundamental para
(Gerard 1976, Harrold & Reed 1985, Tegner & Dayton 1987, 1991, muchos consumidores, por ejemplo, los anfípodos (Duarte
Dayton et al. al. 1992). La mayoría de las macroalgas se desplazan 1974, Inglis 1989). Después de la descomposición por parte
hacia las playas rocosas o arenosas, donde se convierten en de los microbios y la fragmentación abiótica, parte de la
importantes fuentes de energía para los invertebrados (Inglis energía de las macroalgas flotantes finalmente se incorpora
1989, Bustamante et al. 1995). a las cadenas tróficas intersticiales de estos ambientes (Inglis
Las algas flotantes representan el alimento más importante 1989). Algunos estudios han resaltado la importancia de las
para muchas especies marinas como los poliquetos (p. ej., macroalgas desprendidas para la producción secundaria en
Magnum y Cox 1971), lapas (p. ej., Bustamante et al. 1995), hábitats marinos (p. ej., alta biomasa de lapas, Bustamante et
abulón (p. ej., Tutschulte y Connell 1988), erizos de mar (p. ej., al. 1995; gran tamaño de poliquetos, Kim 1992; abundancia
Castilla y Moreno 1981, Dayton et al. 1984, Harrold & Reed 1985) de megafauna distinta de erizos y peces en cañones
y estrellas de mar (eg Gerard 1976). submarinos, Vetter &

* Correo electrónico: srodriguez@ust.cl © Inter-Research 2003 · www.int-res.com

142 Mar Ecol Prog Ser 251: 141–151, 2003

arañas; Polis y Hurd 1995, Anderson y Polis 1998). Estos trabajos Tres cuadrantes permanentes de 100 m2(es decir, 10 m por
enfatizan que los cambios en la abundancia, tamaño y/o biomasa lado) se establecieron entre los límites de marea alta y baja en
de los consumidores podrían indicar cómo el consumo de cada sitio. Los cuadrantes fueron muestreados una vez al mes
macroalgas de deriva desencadenaría cambios en la estructura desde mayo de 1996 hasta abril de 1997, con excepción de
de una comunidad. Comer macroalgas desprendidas también agosto de 1996 y febrero de 1997 cuando la marea, el oleaje y
podría modificar la reproducción y, por lo tanto, los patrones de otras condiciones ambientales lo impidieron. En cada momento,
población y/o comunidad. El desarrollo de las gónadas en las algas flotantes encontradas en cuadrantes se pesaron y luego
algunos erizos de mar está limitado por la cantidad y calidad del se descartaron.
alimento disponible (Russell 1998), que en muchos casos Para comparar la biomasa promedio total de macroalgas de
corresponde a algas flotantes. deriva depositadas en Punta de Tralca y El Tabo, en los sitios con
el erizo de marTetrapygus nígeres un arbacioideo conspicuo y sin bosques de algas, o con diferentes niveles de acción de las
que se encuentra en la costa templada del Pacífico sur desde la olas, se realizaron ANOVA factoriales de 1 vía. Asimismo, para
zona intermareal hasta los 40 m de profundidad (Larraín 1975). comparar la biomasa promedio total de algas de deriva
Este erizo consume principalmente algas turbulentas (Contreras depositadas en diferentes meses, se llevaron a cabo ANOVA de
& Castilla 1987). Además, se ha considerado incapaz de utilizar medidas repetidas de 1 vía. En algunos casos se usó la prueba
las algas de deriva como alimento importante porque carece de PLSD de Fisher comoposteriormente prueba (Sokal & Rohlf
las estructuras morfológicas necesarias para capturar este tipo 1995). Los diferentes factores se analizaron por separado debido
de recurso (Vásquez 1986, Contreras & Castilla 1987). Sin a que el diseño de la muestra impedía una consideración
embargo, Vásquez (1993) ha sugerido que esta deficiencia simultánea de todos ellos.
morfológica podría superarse, en parte, mediante la agregación También se midió la cantidad de algas de deriva en 8 pozas
de individuos, lo que aumenta la probabilidad de retener de marea seleccionadas de 3 localidades de la costa central
material de deriva entre las espinas. Algunas poblaciones de esta de Chile: Las Cruces (33° 30' S, 71° 30' O; en adelante LC1, CL2,
especie no se encuentran en el campo junto con las algas que se CL3y LC4), El Quisco (33° 23' S, 71° 42' O; en adelante EQ1) y El
encuentran más comúnmente en sus dietas, lo que sugiere queT. Tabo (en adelante ET1, hora del Este2y ET3). Las pozas se
Nígerpodría comer material de deriva (Roa 1990). eligieron teniendo en cuenta la ubicación en el intermareal
rocoso (intermareal medio o bajo), la presencia de una
La llegada de algas de deriva a la costa y la disponibilidad población de erizos de mar deTetrapygus nígery la ausencia
de este recurso para los consumidores intermareales han de especies de algas adheridas a la roca. Se calculó la
recibido poca atención en ambientes templados. En el superficie y el volumen de cada poza (variaban de 3,6 a 19,7
presente estudio se registraron los patrones espaciales y m2y de 2,3 a 15,8 m3respectivamente), y la densidad deT.
temporales de llegada de macroalgas de deriva a la costa Nígerse estimó de forma aleatoria 0,25 m2cuadrantes o
templada de Chile central y la disponibilidad de este recurso dividiendo el número total de individuos por la superficie de
para las poblaciones intermareales del erizo de mar. la piscina (variaba de 2 a 85 ind. m–2). Se tomaron muestras
Tetrapygus nígerfue estimado. También se investigó el de las pozas de marea cada 45 días desde junio de 1997
efecto del consumo de algas de deriva en la producción de hasta abril de 1998. En cada momento, se pesaron y
gónadas. Se discute la importancia de pasar de comer algas desecharon las algas marinas.
bentónicas a comer algas flotantes. Disponibilidad de algas de deriva para erizos de mar
intermareales. la habilidad deTetrapygus nígerpara retener las
frondas depositadas en las pozas se estimó experimentalmente. Para
MATERIALES Y MÉTODOS esto,Lessonia nigrescensfrondas, previamente marcadas con
cordones de colores, se introdujeron en las mismas 8 pozas
Llegada de algas de deriva en hábitats intermareales.La intermareales descritas anteriormente. El peso húmedo promedio de
cantidad de algas que llegaron se midió en 3 sitios de la costa las frondas introducidas en las piscinas fue de 355,5 ± 19,7 g. A las 24
central de Chile: 2 cerca de Punta de Tralca (33° 35' S, 71° 42' O) y h se cuantificó la biomasa de frondas encontradas bajo los cuerpos o
1 cerca de El Tabo (33° 27' S, 71° 38' W). Uno de los sitios cerca de entre las espinas de los erizos de mar.
Punta de Tralca es una bahía caracterizada por un bosque de Para estimar la disponibilidad de algas de deriva por individuo
algas deLessonia trabeculataen la zona submareal poco (DKA, g ind.–1), la biomasa de frondas depositadas en cada poza
profunda. Este sitio (PTp) tiene aguas tranquilas la mayor parte se dividió por el número de erizos de mar. Para determinar si la
del año. En contraste, el segundo sitio cerca de Punta de Tralca, disponibilidad de algas de deriva era suficiente o insuficiente
en el sur de la bahía (PTse), no tiene bosque de algas marinas para alimentar a las poblaciones de erizos de mar de las pozas de
submareales y está sujeto a un oleaje intenso durante la mayor marea, se contrastó la DKA con la tasa de consumo individual
parte del año. El sitio cerca de El Tabo (TNse) tiene un pequeño diario deTetrapygus niger. Esto se estimó utilizando los datos de
bosque de algas someras deMacrocystis pyriferay tiene un preferencia de alimentación obtenidos por Roa (1992) para
fuerte aumento similar al del PTse.L. nigrescensse observó en la individuos de tamaño mediano (diámetro de prueba [TD] aprox.
zona intermareal baja en todos los sitios. 60 mm) alimentados con diferentes velocidades.
 Rodríguez: Consumo de algas marinas por erizos de mar 143

cies de algas (0,326 g peso húmedo ind. de algas).–1d–1). Este análisis El índice de fraccionamiento natural para el nivel trófico de
asume que una disponibilidad suficiente de algas de deriva en los herbívoros se estimó a partir de los valores de isótopos
términos cuantitativos corresponde a una disponibilidad suficiente en estables de nitrógeno y carbono deLessonia nigrescens(
términos cualitativos (calidad nutricional). productor primario) yscurria scurra, una lapa que usa L.
Dieta.La dieta del intermarealTetrapygus nígerfue analizado a nigrescenscomo su principal recurso alimenticio (Muñoz &
partir del contenido intestinal de 58 individuos adultos (promedio TD Santelices 1989). El fraccionamiento fue de 2,7 y 5,0 para
56.2 ± 8.3 mm) recolectados durante el otoño de 1996 y el otoño de nitrógeno y carbono respectivamente. Estos valores se
1997 de las pozas de marea en Las Cruces (LC1, CL2 utilizaron para corregir los valores de isótopos estables de
y LC3), El Quisco (EQ1), El Tabo (ET1) y Los Molles (32° 15' S, 71° 30' los erizos de mar y contrastarlos con los obtenidos de las
O; en adelante LM1y LM2). No se observaron diferencias en la diferentes fuentes de alimento, es decir, las algas.
dieta entre años. Todas las pozas de marea estaban dominadas Las especies de algas de El Tabo(gelidiospp., ulvaspp. y
por verde (ulvaspp. yenteromorfa spp.) y algas crustosas Lessonia nigrescens)mostraron valores de isótopos
calcáreas y se caracterizaron por la ausencia de macroalgas estables de nitrógeno y carbono mayores que los de Las
pardas adheridas. Asimismo, en todas las piscinasLessonia Cruces y Punta de Tralca. Por lo tanto, los datos de esta
nigrescensfue la principal especie de deriva (>80% de la biomasa localidad se analizaron por separado. Es probable que la
total de macroalgas de deriva). También se estudió la dieta de 22 productividad y el ambiente hidrodinámico, que afectan
erizos de mar adultos (DT promedio 62,5 ± 5,8 mm) recolectados el fraccionamiento, fueran los responsables de los
a fines del otoño de 1997 en las zonas intermareales bajas de resultados en esta localidad (Simenstad et al. 1993). Se
Punta de Tralca (PTse). Este sitio estaba dominado por algas juntaron las algas de la misma especie de Las Cruces y
crustosas calcáreas. Punta de Tralca. Lo mismo se hizo con las algas verdes.
La dieta se analizó mediante el método descrito por ulvaspp. yenteromorfa spp., que mostró valores
Castilla & Moreno (1981) y Vásquez et al. (1984). Cada similares en todas las localidades.
contenido intestinal se estandarizó a 60 ml con solución Deriva de algas marinas y desarrollo de gónadas.Los efectos
salina de formol. Se tomaron submuestras de 5 ml de de comer algas flotantes en las gónadas deTetrapygus níger
cada muestra y se colocaron en una placa de Petri (5 cm fueron evaluados a principios de la primavera de 1998 en 4 pozas
de diámetro) con 36 puntos de intersección. Los de marea en Las Cruces (los individuos alcanzan el pico de
elementos observados en los puntos de intersección se madurez gonadal a fines del invierno y desovan durante la
identificaron al nivel taxonómico más bajo. El análisis primavera, ver Zamora & Stotz 1993). Todas las pozas estaban
continuó hasta que se registraron al menos 50 dominadas por verde(ulvaspp. yenteromorfaspp.) y algas
intersecciones con material. Se describió la abundancia costrosas calcáreas. Dos de ellos, sin embargo, no tuvieron algas
relativa de cada alimento con respecto al número total de flotantes a lo largo del estudio (LC1y LC4) mientras que los demás
puntos de intersección analizados en cada poza (Ra, %). siempre tuvieron este recurso (LC2y LC3, véase la figura 2).
Análisis de proporciones de isótopos estables de carbono y Después de la recolección, se midió el diámetro de prueba de los
nitrógeno.Muestras de diferentes algas yTetrapygus níger individuos y el peso húmedo de las gónadas.
fueron recolectados de pozas de marea en Las Cruces (LC1 Los datos se transformaron con ln y se realizó un ANCOVA
y LC3) y El Tabo (ET1) y de la zona intermareal baja en para comparar el peso húmedo de las gónadas en erizos de mar
PTse. Se extrajeron los músculos de la linterna de de pozas de marea con alta y baja disponibilidad de algas
Aristóteles. Las muestras se lavaron con agua destilada y marinas, considerando el ln (diámetro de prueba) como la
se secaron a 60°C hasta peso constante (48 a 72 h). Las covariable. También se compararon con los obtenidos de erizos
muestras secas se molieron y enviaron a Geochron de mar recolectados a principios de la primavera en la zona
Laboratories (EE.UU.) para su análisis isotópico estable intermareal baja de PTse, un sitio ampliamente dominado por
(McConnaughey & McRoy 1979, Rau et al. 1983, Rounick & algas crustosas calcáreas y una baja presencia de algas marinas.
Winterbourn 1986). Se realizó una prueba de homogeneidad de pendientes para
El valor isotópico de cada muestra se calculó mediante cada ANCOVA (Sokal & Rohlf 1995) pero no se detectaron
la fórmula: diferencias significativas (p > 0,3 en ambos casos). Cuando fue
necesario, se utilizó el método de Bonferroni como
δX(‰) = [(Rmuestra– Restándar)-Restándar)]×1000 posteriormenteprueba. Teniendo en cuenta que las gónadas
donde δX = δ13C o δ15N y R =13C:12C o15NORTE:14N. Los están ausentes en los erizos de mar hasta que alcanzan un
estándares de nitrógeno y carbono fueron el aire y PDB (Pee tamaño determinado, se utilizó una ecuación alométrica ajustada
Dee Belemnite) respectivamente. La precisión del para determinar la relación entre el peso húmedo de las gónadas
espectrómetro para cada isótopo fue cercana a ±0,08‰. La y el tamaño de los individuos (Russell 1998). Esta ecuación toma
precisión del método total (es decir, preparación y análisis) la formay= α(X–γ)β, dóndey=peso húmedo de las gónadas,X =
fue cercana a ±0,4 ‰ para nitrógeno y ±0,3 ‰ para carbono. diámetro de prueba, y γ = diámetro de prueba en el que los
Se replicó el diez por ciento de las muestras y los resultados erizos de mar comienzan a desarrollar tejido gonadal (aprox. 25
sospechosos. mm en el caso deT.Níger).
144 Mar Ecol Prog Ser 251: 141–151, 2003

RESULTADOS Se consideró la biomasa de algas colocadas inicialmente en las

pozas de marea y que permanecieron allí durante todo el
Llegada de algas marinas y disponibilidad de erizos de mar experimento (45% de la biomasa inicial permaneció en las pozas
de marea durante el experimento).
Los resultados muestran que las algas de deriva La disponibilidad de algas de deriva fue mayor que la tasa de
llegaban constantemente a la zona intermareal de la consumo diario por individuoTetrapygus níger. En general, la DKA no
costa central de Chile (sustrato rocoso y pozas). La fue suficiente para alimentar a las poblaciones de erizos de mar
especie más común fueLessonia nigrescens, durante el final del invierno y principios de la primavera (es decir,
representando del 72 al 74% de la biomasa total. Fue septiembre y octubre de 1997) y suficiente para alimentar a las
seguido por Lessonia trabeculata,representando del 20 poblaciones de erizos de mar durante gran parte del verano y el
al 22%, y macrocistis pyrifera,representando del 5,8 al otoño (es decir, diciembre de 1997, febrero y abril de 1997). 1998). La
6,8% de la biomasa total. DKA fue permanentemente insuficiente para alimentar a las
La biomasa promedio de algas de deriva fue significativamente poblaciones de erizos de mar en 2 pozas de marea donde la llegada
diferente en los 3 sitios de estudio(F=39.3, p < 0.05) (es decir, alta de algas marinas a la deriva fue <1 g–2o cero (LC1y LC4) durante todo
variabilidad entre sitios) y mostró variaciones importantes entre el estudio.
los cuadrantes vecinos (es decir, alta variabilidad dentro del sitio,
especialmente TNse) (Fig. 1). Los niveles más altos de algas de
deriva se observaron en PTp con promedios ca. 340 g–2(Figura 1). Consumo de algas de deriva por erizos de mar y efectos
La llegada de macroalgas de deriva a este sitio fue sobre el desarrollo de las gónadas

significativamente mayor que la llegada a TNse, a pesar de la

presencia de un bosque submareal en ambos sitios. (F=23,1, p < Quelpo(Lecciónspp.) fue el alimento principal en la dieta
0,01). TNse mostró una biomasa promedio de algas de deriva ca. natural de los intermareales.Tetrapygus nígerindividuos Su
112 g–2(Fig. 1), que fue significativamente más alta que la abundancia relativa en la dieta de esta especie fue del 68%,
biomasa promedio en PTse (4.1 gm–2), a pesar de que ambos variando del 20 al 92% en las diferentes pozas (Cuadro 1). El
sitios presentan intensidades de acción de onda similares(F=11,9, segundo en importancia fue el alga verde.ulva spp., con una
p < 0,01) (fig. 1). El tiempo de residencia de las macroalgas de abundancia relativa del 10% (Cuadro 1). Otros rubros con
deriva estuvo relacionado con el nivel de acción de las olas en los porcentajes relativamente altos fueron las algas verdes
sitios (alto en PTp y bajo en PTse y TNse; datos no mostrados). enteromorfaspp. yUlothrixsp. (5,5 y 5,8% respectivamente)
También se observó una alta variabilidad inter- e intra-sitio en la y algas costrosas calcáreas (2,5%) (Cuadro 1). La dieta de los
llegada de algas de deriva en las pozas de marea (Fig. 2). erizos de mar intermareales recolectados en PTse, sin
embargo, mostró un claro predominio de algas crustosas
La cantidad de macroalgas de deriva observadas cada mes calcáreas, con una abundancia relativa del 44%, seguidas por
mostró importantes variaciones temporales en todos los sitios de las algas marinas.Lecciónspp. y el alga verdeulvaspp., con
estudio (Fig. 1). En general, los niveles más altos de llegada de valores de 13 y 11% respectivamente (Cuadro 1).
algas marinas se observaron a fines de la primavera, principios
del verano y parte del otoño, mientras que los niveles más bajos Los valores de isótopos estables de nitrógeno y carbono de
ocurrieron durante el invierno y principios de la primavera. En diferentes especies de algas recolectadas de pozas de marea en
PTp, la llegada de algas de deriva fue significativamente mayor Las Cruces y la zona intermareal baja de PTse se muestran en la
en mayo, noviembre y diciembre de 1996 y abril de 1997 que en Fig. 3a. en CL3, el carbono asimilado porTetrapygus nígerse
agosto-septiembre y octubre de 1996 y febrero-marzo de 1997.(F derivó casi exclusivamente de algas marinas, principalmente
=6,9, p < 0,05) (fig. 1). En el PTse la llegada de macroalgas de Lessonia nigrescens(Figura 3b). En cambio, el carbono asimilado
deriva fue significativamente mayor en mayo y diciembre de por los erizos de mar en la poza de marea LC1
1996, y enero y abril de 1997, que en junio, julio, agosto- se derivó casi exclusivamente deulvaspp. y enteromorfa
septiembre, octubre y noviembre de 1996(F=8,0, p < 0,05) (fig. 1). spp. (Figura 3b). En la poza de marea ET1, el carbono
En contraste, TNse no mostró diferencias significativas en la asimilado porT.Nígerfue totalmente derivado de las algas
llegada de algas marinas a lo largo del tiempo, aunque este sitio L.nigrescens(Figura 3c). Finalmente, el carbono asimilado
presentó valores altos en junio, julio y noviembre de 1996 y abril por los erizos de mar intermareales en PTse
de 1997 (Fig. 1). En las pozas de marea, el patrón temporal de la probablemente se derivó de algas crustosas calcáreas y
llegada de algas marinas a la deriva también mostró niveles algas verdes (Fig. 3b). En todos los casos anteriores, el
bajos a fines del invierno y principios de la primavera, y niveles nitrógeno asimilado aparentemente se derivó de una
altos durante el verano y el otoño (ver 'Total' en la Fig. 2). combinación de diferentes fuentes (Fig. 3).
ANCOVA mostró que el peso húmedo de las gónadas fue
ElTetrapygus nígerlos individuos pudieron retener el 32% de significativamente mayor en los erizos de mar de las pozas de marea
la biomasa total de algas colocadas inicialmente en las pozas de expuestas a una alta disponibilidad de algas marinas a la deriva que en los
marea. Este porcentaje se acercaba al 82% cuando el de las pozas de marea expuestas a una baja disponibilidad.(F1, 56=
 Rodríguez: Consumo de algas marinas por erizos de mar 145

4,79, p < 0,05) (fig. 4). Esta diferencia fue particularmente

evidente para individuos >50 mm TD (Fig. 4). La importancia de la
disponibilidad de algas marinas en el desarrollo del tejido
gonadal se corroboró cuando se compararon los erizos de mar
de pozas de marea con los de PTse (un sitio con una baja llegada
de algas marinas a la deriva y una población de erizos de mar con
una dieta basada principalmente en crustosos calcáreos).

Fig. 2. Patrones temporales de frondas de algas marinas depositadas

en pozas de marea en 3 sitios de la costa central de Chile. Cada
abreviatura corresponde a una poza diferente. También se muestra el
Fig. 1. Patrones temporales de frondas de algas marinas depositadas promedio de hojas de algas marinas depositadas considerando todas
en sustrato rocoso intermareal en 3 sitios en el centro de Chile. las pozas de marea. La varianza se ha omitido para resaltar
costa el patrón temporal. N = número total de pozas de marea
146 Mar Ecol Prog Ser 251: 141–151, 2003

Cuadro 1. Abundancia relativa (Ra, %) de diferentes presas encontradas en el contenido digestivo deTetrapygus nígerindividuos de
diferentes pozas de la costa central de Chile. LM = Los Molles, LC = Las Cruces, EQ = El Quisco, ET = El Tabo y PTse =
1 de los 2 sitios cerca de Punta de Tralca (ver texto)

Objetos de presa LM1 LM2 LC1 LC2 LC3 ecualizador1 hora del Este1 TOTAL PTse
(n = 6) (n = 6) (n = 9) (n = 5) (n = 20) (n = 6) (n = 6) (n = 58) (n = 22)

algas marrones
Lecciónspp. 83,9 63.3 44.1 70.1 82.6 91.5 20.3 68.47 13.4
macrocistisspp. 1.3 0.16 2.9
Glosóforasp. 0.9 0.3 1.3 1.8 1.1 6.4 2.2 1.72 4.2
colpomeniaspp. 0.5 1.5 0.2 0.34
escitosifónsp. 0.2 0.03
Halopterissp. 0.2 0.03
Orden Ectocarpales 0.2 0.7 0.09 0.1
alga roja
gelidiospp. 2.4 0.9 2.2 1.2 1.00 3.8
porfiraspp. 0.3 0.09 0.1
Mazzaellasp. 0.2 0.4 0.16
Plocamiospp. 0.5 2.2 0.2 0.4 0.34 0.3
gastrocloniospp. 0.2 0.1 0.06
hildenbrandiasp. 7.3
Chondrus canaliculatus 3.9
coralinaspp. 0.4 2.2 0.25
Algas incrustantes calcáreas 1.5 12.9 0.9 10.9 2.54 43,9
Orden Ceramiales 0.3 1.1 3.7 3.4 1.2 1.97 4.8
Alga verde
ulvaspp. 13.1 24.2 10.6 3.2 10.0 7.1 10.16 10.9
enteromorfaspp. 1.2 6.4 22.2 0.7 0.4 11.9 5.50 1.6
Codiospp. 1.5 0.22
Quetomorfaspp. 0.3 0.5 0.10 0.1
rizocloniosp. 0.1 0.03 0.1
Ulothrixsp. 8.4 0.4 45,0 5.80
Otros 0.6 2.9 1.6 0.50 0.5
no identificado 0.3 1.8 0.7 0.6 0.44 2.1
Total 100.0 100.0 100.0 100.0 100.0 100.0 100.0 100.0 100.0

algas). El ANCOVA mostró que el peso húmedo de las Los cañones podrían acumular grandes cantidades de alimentos en
gónadas fue significativamente menor en los erizos de mar forma agregada (como piezas o plantas enteras de algas flotantes y
de PTse que en los individuos de las pozas expuestas a algún pastos marinos) en el fondo del mar profundo al actuar como
nivel de disponibilidad de algas de deriva.(F2, 82= 22,02, p < conductos para la producción de macrófitos marinos desde la zona
0,001) (fig. 4). intermareal y submareal poco profunda. Es probable que los factores
hidrográficos (por ejemplo, la acción de las olas) y topográficos (por
ejemplo, la heterogeneidad del sustrato), así como la presencia o
DISCUSIÓN ausencia de un bosque de algas submareales, jueguen un papel
importante en la determinación de la variabilidad de las algas en la
Patrones de llegada de algas de deriva y disponibilidad costa central de Chile. PTp, por ejemplo, el sitio en este estudio que se
a los erizos de mar caracterizó por un bosque de algas submareales y aguas tranquilas
durante la mayor parte del año, mostró el nivel más alto de llegada de
Las algas de deriva llegaban constantemente a la zona algas marinas a la deriva. En contraste, el sitio sin un bosque de algas
intermareal de la costa central de Chile durante este estudio. Sin marinas submareales pero con intensa acción de las olas durante la
embargo, se observó una alta variabilidad inter e intra-sitio en el mayor parte del año (PTse), mostró el nivel más bajo de llegada de
patrón de llegada. Gerard (1976) mostró que el sustrato y la algas marinas a la deriva. TNse, el sitio caracterizado por un bosque
topografía tenían una gran influencia en el patrón de distribución de algas submareales y una intensa acción de las olas (similar a PTse),
de la derivaMacrocystis pyrifera en California, es decir, se mostró niveles intermedios de llegada de algas a la deriva. El papel de
observaron grandes cantidades de frondas en áreas donde el la acción de las olas, la topografía y la presencia o ausencia de un
movimiento del agua era lento o donde las barreras físicas bosque de algas submareales en la determinación de los patrones de
impedían el movimiento de las algas. Vetter y Dayton (1999) llegada de algas marinas a la deriva en las zonas intermareales
demostraron que los submarinos requerirá más estudios.
 Rodríguez: Consumo de algas marinas por erizos de mar 147

Figura 4.Tetrapygus niger.Relación entre el peso húmedo de las gónadas y

el tamaño de los individuos en pozas de marea con alta y baja
disponibilidad de algas marinas de deriva, y en PTse (un sitio dominado por
algas crustosas calcáreas). G = peso húmedo de las gónadas (g),
T = diámetro de prueba (mm)

sustrato rocoso y pozas de marea respectivamente). Gerard

(1976) mostró que el movimiento del agua era un factor
importante para explicar el patrón temporal de la llegada de
algas marinas a la deriva dentro de unMacrocystis pyrifera
bosque en California. El autor observó que durante los períodos
de calma (por ejemplo, verano) la acumulación de material de
algas era alta dentro del bosque alcanzando un nivel máximo a
principios de otoño. Sin embargo, las primeras tormentas
disminuyeron la acumulación de algas en el interior del bosque a
finales de otoño e invierno. Es probable que la intensidad del
movimiento del agua también juegue un papel importante en la
determinación de la variabilidad temporal del material de deriva
Fig. 3. Valores de isótopos estables de carbono y nitrógeno de (a) en la costa central de Chile. Por ejemplo, la baja acumulación de
diferentes especies de algas marinas de la costa central de Chile,
algas marinas a la deriva durante el invierno en todos los sitios
(b)Tetrapygus nígerindividuos de pozas de marea de Las Cruces
y PTse, y (c)T.Nígerindividuos de una poza de podría explicarse por la alta frecuencia de tormentas asociadas
El Tabo con esta temporada (es decir, la deriva mar adentro).
Tetrapygus nígerlos individuos fueron eficientes para retener
debajo de sus cuerpos o entre sus espinas las hojas de algas
La llegada de las algas de deriva mostró importantes marinas depositadas en las pozas de marea. Estudios previos han
variaciones temporales. En general, los niveles más altos de considerado que esta especie es incapaz de utilizar las algas de
llegada se observaron a fines de la primavera, principios del deriva como alimento importante (Vásquez 1986, Contreras &
verano y gran parte del otoño, mientras que los niveles más Castilla 1987), aunque esto podría ser parcialmente superado por
bajos ocurrieron durante el invierno y principios de la primavera. la agregación, es decir, la formación de grupos de alta densidad
Este patrón temporal fue constante en el espacio (localidades: en zonas con fuertes corrientes de fondo (Vásquez & Buschmann
Punta de Tralca y El Tabo, o ambientes: sustrato rocoso y pozas) y 1997). Si consideramos que en estos estudios la hidrodinámica
en el tiempo (años: 1996–1997 y 1997–1998 para fue alta (a diferencia de
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la baja hidrodinámica de las pozas de marea), parece razonable Es bien sabido que los equinoideos presentan un amplio
sugerir un papel importante de la acción de las olas en la espectro de respuestas fenotípicas a los cambios
utilización (captura y consumo) de algas de deriva por ambientales, especialmente a aquellos que afectan la
T. níger. La relación entre la hidrodinámica y la disponibilidad de alimento. Por ejemplo, en varias especies
disponibilidad de alimentos está respaldada por Lawrence et de erizos de mar, el tamaño de la linterna de Aristóteles con
al. (1996), quien encontró que las tripas de submarealT.Níger respecto al tamaño del cuerpo cambia en respuesta a
de una bahía semiexpuesta y un sitio protegido estaban diferentes niveles de disponibilidad de alimento (Ebert 1980,
llenos de comida, mientras que los de un sitio muy expuesto Black et al. 1984, Edwards & Ebert 1991). Algunos estudios
estaban vacíos con pocas excepciones (todos los sitios tenían también han sugerido que algunas especies de erizos de mar
una composición de algas similar en el fondo rocoso). la disminuyen de tamaño en respuesta a los recursos
habilidad deT.Nígerconservar las algas flotantes subraya la alimentarios limitados (Levitan 1989, 1991) y que el
necesidad de reevaluar la importancia de este recurso (ver desarrollo del tejido gonadal está limitado por la cantidad y
más abajo). El papel de la hidrodinámica en la utilización de calidad de los alimentos (Pearse 1981, Keats et al. 1984). ,
alimentos a la deriva debe considerarse en estudios futuros. Rogers-Bennett y otros 1995, Russell 1998). Este estudio no
Durante la mayor parte del año, las algas flotantes estuvieron encontró una relación entre la disponibilidad de alimento a la
disponibles en cantidades suficientes para suministrar toda la comida de deriva y el tamaño de los erizos de mar.Tetrapygus níger(
los erizos de mar (pero ver LC1y LC4). La excepción ocurrió a fines del Lorenzo et al. 1996): esta falta de plasticidad podría estar
invierno y principios de la primavera, es decir, de julio a octubre, cuando las relacionada con la estrategia de historia de vida de la
algas marinas a la deriva disminuyeron. Estos cambios temporales en la especie. Ebert (1988) sugirió que las estrategias de historia
disponibilidad de algas marinas podrían generar cambios estacionales en de vida están involucradas en la alometría, el diseño y las
la dieta de los erizos de mar, es decir, una disminución en el consumo de restricciones de los componentes del cuerpo y de la forma en
algas marinas y un aumento en el consumo de algas bentónicas a fines del los equinoideos. Sin embargo, uno podría anticipar que la
invierno y principios de la primavera. Este aspecto también debe ser plasticidad sería mínima en las especies de equinoideos con
considerado en futuros estudios. una estrategia tolerante al estrés (Lawrence 1990), lo que
parece ser así en el caso deT.Níger(Lorenzo et al. 1996). En
este estudio se observó una correlación positiva entre el nivel
Consumo de algas de deriva por erizos de mar y efectos de algas de deriva en las pozas de marea y el tamaño de las
sobre el desarrollo de las gónadas gónadas deT.Nígerindividuos Esto tiene sentido si
consideramos que los erizos de mar que se alimentan de
Las algas de deriva representan un recurso alimenticio macroalgas muestran un mayor desarrollo gonadal que los
importante para varias especies de invertebrados marinos en individuos que se alimentan de algas crustosas (ver Keats et
todo el mundo (Gerard 1976, Harrold & Reed 1985, Tutschulte & al. 1984), y que el índice gonadal deT. nígeraumenta desde el
Connell 1988, Kim 1992, Bustamante et al. 1995). En la costa verano hasta principios del otoño (Zamora & Stotz 1993), que
central chilena, el aprovechamiento de este recurso ha estado son las temporadas de alta disponibilidad de algas marinas
tradicionalmente asociado únicamente al erizo de mar en Chile central (Figs. 1 y 2). Además, la disponibilidad de
Loxechinus albus, que posee las estructuras morfológicas algas de deriva en las pozas de marea disminuyó de julio a
necesarias para capturar este tipo de alimento (Contreras & octubre, que son los meses en queT.Nígeralcanza el pico de
Castilla 1987). Sin embargo, los análisis de isótopos dietéticos y madurez gonadal y comienza el desove (Zamora & Stotz
estables presentados aquí muestran que las algas marinas son el 1993). El pequeño tamaño de las gónadas de los individuos
alimento principal de los individuos intermareales deTetrapygus en pozas de marea con baja disponibilidad de algas de deriva
níger. Casi el 70% de los alimentos que se encuentran en el (particularmente individuos
contenido estomacal del intermarealT.Nígerindividuos era el alga > 50 mm), confirma que el mantenimiento de un gran tamaño
marinaLecciónsp., seguido de algas verdes (principalmenteulva corporal limita la energía disponible para la reproducción cuando
spp.,enteromorfaspp. yUlothrixsp.) y algas crustosas calcáreas los recursos alimentarios son escasos (McShane & Anderson
con valores ca. 22 y 3% respectivamente. El análisis de isótopos 1997).
estables mostró que una gran parte del carbono asimilado por Es probable que una disminución en la energía para la
los erizos de mar de las pozas de marea con algas de alta deriva reproducción tenga consecuencias importantes para las
Lecciónspp. llegada (LC2, CL3y ET1) se derivó de esta fuente. En poblaciones cerradas deTetrapygus níger. Por ejemplo, el
pozas de marea o sitios donde la llegada de algas marinas a la asentamiento y reclutamiento larvario podría verse afectado,
deriva fue baja o nula, por ejemplo, LC1y PTse, este recurso fue produciendo una disminución del tamaño poblacional o incluso la
mal utilizado. En estos casos, los erizos de mar parecían utilizar y extinción local. Una disminución de la población de esta especie
asimilar las algas más conspicuas de cada hábitat: las algas podría modificar la estructura comunitaria de las pozas, por
verdes(ulvaspp. yenteromorfaspp.) en el caso de la poza de ejemplo, cambios en la cobertura y diversidad de algas
marea LC1y algas crustosas calcáreas en PTse (Tabla 1, Fig. 3). bentónicas adheridas a las rocas (ver Escenario B en la Fig. 5).
Este aspecto debe ser considerado en futuros estudios.
 Rodríguez: Consumo de algas marinas por erizos de mar 149

Kim (1992) demostró que el tamaño

del cuerpo de un poliqueto tubicolous
se vio afectado positivamente por la
disponibilidad de algas marinas en la
costa de California. El autor postuló
que la presencia de individuos grandes
podría atraer más y nuevos
depredadores o restringir la presencia
de grandes organismos infaúnicos,
afectando a toda la comunidad.
Bustamante et al. (1995) encontraron
una correlación positiva entre la
presencia de algas de deriva
submareal y la biomasa de lapas en la
costa rocosa intermareal de Sudáfrica.
Los autores propusieron que la alta
densidad de lapas podría disminuir la
abundancia y diversidad de
macroalgas, aumentar la cobertura de
algas crustosas incrustantes y
disminuir el espacio ocupado por
filtros-alimentadores, afectando así la
estructura y función de la comunidad
intermareal. vetter & Dayton (1999)
observó que grandes acumulaciones
de algas flotantes en cañones
submarinos estaban asociadas con
Fig. 5. Diagrama que muestra 2 patrones comunitarios teóricos en pozas de marea dependiendo de la
densidades más altas de invertebrados
disponibilidad de algas de deriva. El nivel de disponibilidad de este recurso generaría patrones similares a
y peces de megafauna. Es probable
los producidos por el reclutamiento o la mortalidad de los erizos de mar
que la llegada de las algas marinas a la
zona intermareal y el consumo de
estas
recurso porTetrapygus nígerlos individuos también tienen algas crustosas), baja disponibilidad de este recurso para otros
importantes consecuencias a nivel comunitario en la costa central herbívoros y un aumento en la competencia de herbívoros
de Chile. Por ejemplo, el consumo de algas de deriva podría (también podría impedir la coexistencia de algunos de ellos) (ver
aumentar la abundancia y la riqueza taxonómica de otras Escenario A en la Fig. 5).
especies de macroalgas y disminuir la cobertura de algas Los recursos tróficos provenientes de los hábitats fronterizos
calcáreas crustosas en las pozas de marea (ver Andrew & se encuentran frecuentemente en las comunidades marinas. Sin
Underwood 1993 y Wootton 1995 para otras especies de erizos embargo, las consecuencias que la llegada y consumo de este
de mar). Esto podría generar patrones comunitarios similares a tipo de recurso puede tener a nivel poblacional y/o comunitario
los determinados por bajas tasas de reclutamiento de erizos de son aún poco conocidas. Este estudio arroja luz sobre la
mar juveniles (Watanabe & Harrold 1991) o altos niveles de importancia de los subsidios tróficos en la alimentación de
mortalidad de individuos adultos (Ebeling et al. 1985, Jones et al. especies intermareales y sus consecuencias ecológicas en
1985; ver Escenario B en la Fig. 5). ). Por lo tanto, la disponibilidad diferentes niveles de organización biológica en ambientes
de algas marinas flotantes para otros herbívoros (por ejemplo, templados. También propone 2 escenarios comunitarios teóricos
peces herbívoros) podría aumentar en estos ambientes, lo que alternativos que se pueden encontrar en las pozas de marea en
podría relajar la competencia entre herbívoros y permitir su función de la disponibilidad de recursos de deriva. Serán
coexistencia en las pozas de marea (ver Escenario B en la Fig. 5). necesarios estudios de campo más extensos para confirmar o
En contraste, la ausencia temporal de algas de deriva podría refutar algunas de estas hipótesis.
generar un cambio importante en la fuente de donde se obtiene
el carbono asimilado, de algas a algas verdes o algas calcáreas
crustosas. Aquí, podría ser posible ver un patrón comunitario Agradecimientos.Este trabajo fue financiado por la subvención
FONDECYT 2960015. Agradezco al Dr. Franz Smith y al Dr. JM
diferente: baja cobertura y riqueza taxonómica de algas
Fariña por sus comentarios constructivos y sugerencias útiles que
bentónicas (probablemente una alta cobertura de algas mejoraron en gran medida este manuscrito. Durante el estudio,
calcáreas). el autor fue Fellow de la Fundación Andes.
150 Mar Ecol Prog Ser 251: 141–151, 2003

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Responsabilidad editorial: Otto Kinne (Editor), Recibido: 8 de diciembre de 1999; Aceptado: 9 de octubre de 2002
Oldendorf/Luhe, Alemania Pruebas recibidas del autor(es): 27 de marzo de 2003