Anales del Instituto de Biología.

Serie Botánica
ISSN: 0185-254X
javierd@ibiologia.unam.mx
Universidad Nacional Autónoma de México
México

Valencia ÁVALOS, Susana; Delgado SALINAS, Alfonso

Los tricomas foliares en la caracterización de un grupo de especies del género Quercus, sección
Lobatae (Fagaceae)
Anales del Instituto de Biología. Serie Botánica, vol. 74, núm. 1, enero-junio, 2003, pp. 5-15
Universidad Nacional Autónoma de México
Distrito Federal, México

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 Anales del Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México,
Serie Botánica 74(1): 5-15. 2003

Los tricomas foliares en la caracterización de un grupo de

especies del género Quercus, sección Lobatae (Fagaceae)

SUSANA VALENCIA ÁVALOS*

ALFONSO DELGADO SALINAS**

Resumen. Se presenta la distribución de los tricomas en el envés de hojas maduras

y los tipos de tricomas foliares analizados al microscopio electrónico de barrido
(MEB) de 25 especies de la sección Lobatae del género Quercus. Se encontraron
dos grupos generales: tricomas glandulares y no glandulares, estos últimos con
cuatro variantes: fasciculados estipitados, fasciculados sésiles, multirradiados y
estrellados; los primeros son los más frecuentes en las especies analizadas.

Palabras clave: tricomas, Quercus, sección Lobatae, Fagaceae.

Abstract. Trichome distribution on the abaxial surfaces of mature leaves, and

trichome types were examined under scanning electron microscope (SEM) for
25 Quercus (section Lobatae) species. Two trichome groups were established: glan-
dular and nonglandular. The non-glandular ones are classified into four types:
stipitate-fasciculate, sessile-fasciculate, multiradiate, and stellate. The stipitate-
fasciculate type was more commonly found in all examined species.

Key words: trichomes, Quercus, section Lobatae, Fagaceae.

Introducción

Los tricomas foliares presentan un alto valor taxonómico en algunos grupos de

plantas; en los encinos han probado ser una de las herramientas más útiles en la
caracterización de especies, tanto en aspecto y cantidad, como en tipo y persisten-
cia, ya que se ha visto su constancia en la mayoría de las especies (Muller, 1942). En
el género Quercus los tricomas corresponden a glandulares vermiformes y a no

*Herbario de la Facultad de Ciencias, UNAM, Apartado postal 70-399, Del. Coyoacán, 04510, México
D.F.
**Instituto de Biología, UNAM, Departamento de Botánica. Apartado postal 70-367, Del. Coyoacán,
04510, México D.F.
6 S. VALENCIA ÁVALOS Y A. DELGADO SALINAS

glandulares. De acuerdo con Thomson y Mohlenbrock (1979), los tricomas glan-

dulares en este género no presentan gran variación, por lo que su utilidad
taxonómica es limitada. Por otra parte, los tricomas no glandulares, principal-
mente en cuanto a tipo y características particulares, son de gran valor para la
delimitación de especies en Quercus y, en algunos casos, han servido para la deter-
minación de híbridos (Hardin, 1979).
Con base en esto, Jones (1986) utilizó los tricomas para elaborar una propues-
ta de clasificación de los géneros de la familia Fagaceae; Spellenberg (1992) utilizó
los tricomas foliares para distinguir a Quercus macvaughii como una especie nueva
y diferente de Q. crassifolia Humb. et Bonpl.; Manos (1993) realizó un estudio de la
variación de los tricomas foliares en la sección Protobalanus del género Quercus y
Spellenberg (1995) estudió (entre otros caracteres) la morfología y el indumento
de las hojas, lo que le permitió sugerir la naturaleza híbrida de Q. basaseachicensis
C. H. Müll.
Más tarde, Spellenberg y Baccon (1996) presentaron la taxonomía de la
subsección Racemiflorae de encinos rojos, principalmente con base en característi-
cas de las inflorescencias y de la pubescencia foliar. Posteriormente, Spellenberg
(1998) comparó, mediante caracteres de morfología foliar y de los tricomas, ejem-
plares de Quercus lesueri C. H. Müll., Q. gambelii Nutt. y Q. arizonica Sarg., propo-
niendo a la primera como una especie de origen híbrido a partir de las dos últi-
mas.
El propósito del presente trabajo es explorar de manera cualitativa la distribu-
ción y morfología de los tricomas del envés de las hojas maduras de 25 especies de
encinos de la sección Lobatae (encinos rojos) analizadas al microscopio electrónico
de barrido (MEB) y adicionar datos que puedan caracterizar a las especies involu-
cradas. Este trabajo forma parte de una revisión morfológica y taxonómica de
especies de la sección Lobatae, cuyo objetivo principal es conocer las relaciones
filogenéticas en dicho grupo.

Método

Se analizaron macroscópicamente las hojas maduras de 25 especies de encinos

rojos para revisar la distribución cualitativa que presentan los tricomas sobre la
superficie del envés de las mismas.
Se decidió muestrear sólo hojas maduras, debido a que la mayoría de las hojas
de encinos son completamente pelosas en ambas superficies cuando emergen de
las yemas y paulatinamente van perdiendo los tricomas (o no, dependiendo de las
especies), hasta llegar a su completa madurez que se caracteriza porque dejan de
crecer; entonces, los tricomas que quedan se desprenden con dificultad y la lámina
adquiere una consistencia coriácea o coriáceo-papirácea (dependiendo de la espe-
cie). Desde que emergen de la yema y hasta que adquieren las características de
madurez, reciben el nombre de hojas jóvenes, lo que implica heterogeneidad en el
 TRICOMAS FOLIARES EN QUERCUS SECCIÓN LOBATAE 7

grado de juventud de las mismas y consecuentemente en el grado de pelosidad

que presentan, por lo que incluir hojas jóvenes o inmaduras en un estudio de este
tipo, introduciría heterogeneidad en el muestreo.
Las mismas 25 especies se analizaron al MEB para caracterizar los tipos de
tricomas foliares, para lo cual se tomaron muestras de la parte media de hojas
maduras provenientes de uno a tres ejemplares herborizados por especie (véase
Apéndice para citas de ejemplares utilizados, previa autorización de los responsa-
bles de las colecciones correspondientes). Las muestras consistieron de fragmen-
tos cuadrados, aproximadamente de 0.7 mm de lado; éstas se montaron en los
portamuestras con el envés hacia arriba y se cubrieron con oro bajo una ionizadora
Emitech K 500; después fueron examinadas y fotografiadas mediante el empleo
del MEB Hitachi 2460-N.
Aunque en el Apéndice sólo se cita el material revisado bajo el MEB, también
se revisaron al microscopio estereoscópico la mayoría de los ejemplares de las
especies invo1ucradas en este trabajo, que se encuentran depositados en los her-
barios MEXU y FCME, con los cuales se complementaron las observaciones aquí
presentadas.
Los aspectos analizados son solamente cualitativos. Los posibles aspectos cuan-
titativos, como número de radios por tricoma, no se consideraron, debido a que el
tamaño de muestra procesado por especie para tal propósito, no era el adecuado.

Resultados

En primer lugar se revisó la distribución de los tricomas sobre la superficie del

envés de las hojas en las especies de encinos incluidas. Se reconocieron cuatro
grupos (Cuadro 1):
Pelosa. Los tricomas cubren totalmente la superficie del envés de las hojas.
G1abrescente. Los tricomas están regularmente distribuidos en la superficie
del envés, su abundancia y distribución permiten ver la epidermis; su abundancia
aumenta ligeramente hacia las axilas de las venas secundarias, hacia la vecindad
de la vena media y/o hacia la base de las hojas.
Axilo-pelosa. Se conservan sólo algunos tricomas en las axilas de las venas
secundarias.
Glabra. Sin ningún tipo de tricoma sobre su superficie.

La mayoría de las especies estudiadas pertenecen a los grupos glabrescente y

axilo-pelosa. Se resalta la posición de Quercus emoryi Torr., Q. gentryi C. R. Müll. y
Q. laurina Humb. et Bonpl. que pueden ubicarse como glabrescentes o axilo-pelosos,
dependiendo de los ejemplares analizados (Cuadro 1).
Otro aspecto estudiado fueron los tipos de tricomas que se presentan en el
envés de las hojas de las mismas especies, en las cuales se encontraron dos tipos:
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Cuadro 1. Relación de las especies del género Quercus analizadas y la distribución de

tricomas en la superficie del envés

Pelosa Glabrescente Axilo-pelosa Glabra

Q. crassifolia Q. mexicana Q. acutifolia Q. pinnativenulsa

Q. candicans Q. emoryi* Q. aristata Q. mullerii
Q. elliptica Q. aff. eugeniifolia
Q. acherdophylla Q. ocoteifolia
Q. saltillensis Q. rubramenta
Q. laurina* Q. viminea
Q. gentryi* Q. depressa
Q. eduardii Q. affinis
Q. crispipilis Q. seemanni
Q. benthamii
Q. crispifolia
Q. sapotiifolia

*Se observó variación en el grado de pubescencia que presentan estas tres especies
dependiendo de los ejemplares que se revisaron, pueden ser glabrescentes o axilo-pelosas.

glandulares vermiformes y no glandulares. Los tricomas glandulares vermiformes

son del tipo uniseriado y se encontraron en 11 de las 25 especies analizadas, las
diferencias observadas en éstos sólo corresponden a su longitud. Se agruparon en
dos de acuerdo a este aspecto: los más cortos miden entre 50 y 100 mm (Fig. 1);
son escasos y se concentran hacia la vecindad de la vena media o sólo en las axilas
de las venas secundarias; los más largos miden más de 150 mm (Fig. 2) y aunque
también pueden ser escasos, su distribución no se restringe a la vecindad de la
vena media (Cuadro 2).
Cabe mencionar que la actividad glandular de este tipo de tricoma fue obser-
vada en el envés de algunos de los ejemplares revisados al microscopio
estereoscópico.
Respecto a los tricomas que no son glandulares, exceptuando Quercus mullerii
Martínez y Q. pinnativenulosa C. R. Müll., cuyas hojas son completamente glabras,
el resto de las especies analizadas presentan tricomas de este tipo en el envés de las
hojas. Se observaron cuatro formas diferentes, que se nombran y se describen se-
gún Jones (1986):
Tricoma fasciculado sésil (tipo 5 en Jones, 1986). Se caracteriza por la posesión
de más de dos elementos unicelulares de pared gruesa unidos entre sí sólo en la
base. Este tipo sólo se observó en Quercus eduardii Trel. con la variación de presen-
tar los radios contortos (Fig. 3).
Tricoma estrellado (tipo 6 en Jones, 1986). Consiste de tres o más elementos
unicelulares y generalmente de pared gruesa, los elementos radian desde un pun-
to de unión en una forma paralela o casi paralela a la superficie. Se han observado
dos formas de estos tricomas: los elementos de la forma más común ocupan un
 TRICOMAS FOLIARES EN QUERCUS SECCIÓN LOBATAE 9

Fig. 1-6. Tipos de tricomas en especies del género Quercus. 1. Glandular corto (Q. aristata).
2. Glandular largo (Q. gentryi). 3. Fasciculado sésil y contorto (Q. eduardii). 4. Estrellado con
una sola capa (Q. candicans). 5. Estrellado con dos capas (Q. saltillensis). 6. Fasciculado
cortamente estipitado (Q. aristata).
10 S. VALENCIA ÁVALOS Y A. DELGADO SALINAS

Cuadro 2. Relación de los tipos de tricomas glandulares y no glandulares encontrados en

el envés de las especies analizadas del género Quercus

Especie Tricomas no glandulares Tricomas glandulares

Q. acutifolia fasciculado, cortamente estipitado, con no presenta

elementos que radian rectos o casi
rectos
Q. acherdophylla multirradiado no presenta
Q. aff. eugeniifolia fasciculado estipitado, con elementos no presenta
lisos y revolutos

Q. affinis fasciculado estipitado, con elementos no presenta

lisos y revolutos

Q. aristata fasciculado cortamente estipitado, con glandulares cortos

elementos que radian rectos o casi
rectos
Q. benthamii fasciculado estipitado, con elementos no presenta
ligeramente crispados y revolutos

Q. candicans estrellado con un plano no presenta

Q. crassifolia fasciculado estipitado, con elementos glandulares largos
crispados y contortos

Q. crispifolia fasciculado estipitado, con elementos no presenta

lisos y revolutos

Q. crispipilis fasciculado estipitado, con elementos glandulares largos

crispados y contortos

Q. depressa multirradiado no presenta

Q. eduardii fasciculado sésil, con elementos lisos y no presenta

contortos

Q. elliptica fasciculado, cortamente estipitado, con glandulares largos

elementos que radian rectos o casi
rectos
Q. emoryi estrellado con dos planos glandulares cortos
Q. gentryi fasciculado, cortamente estipitado, con glandulares largos
elementos ligeramente crispados y
revolutos

Q. laurina fasciculado estipitado, con elementos glandulares largos

ligeramente crispados y revolutos;
además tricomas multirradiados
 TRICOMAS FOLIARES EN QUERCUS SECCIÓN LOBATAE 11

Cuadro 2. Continúa

Especie Tricomas no glandulares Tricomas glandulares

Q. mexicana fasciculado cortamente estipitado, con glandulares largos

elementos crispados y contortos

Q. mullerii ausencia de tricomas no presenta

Q. ocoteifolia fasciculado estipitado, con elementos no presenta
lisos y revolutos

Q. pinnativenulosa ausencia de tricomas no presenta

Q. rubramenta fasciculado estipitado, con elementos no presenta
ligeramente crispados y revolutos
Q. saltillensis estrellado con dos planos glandulares largos
Q. sapotiifolia fasciculado estipitado, con elementos glandulares cortos
lisos y revolutos
Q. seemanni fasciculado estipitado y con elementos no presenta
ligeramente crispados y revolutos
Q. viminea fasciculado estipitado, con elementos glandulares largos
lisos y revolutos

solo plano o capa y se observan en Quercus candicans Née (Fig. 4); la segunda forma
tiene un segundo juego de elementos en un plano superior a la primera capa, Q.
emoryi Torr. y Q. saltillensis Trel. presentan esta forma (Fig. 5).
Tricoma fasciculado estipitado (tipo 8 en Jones, 1986). Similar al tipo 5, excep-
to que los elementos se fusionan prolongándose juntos por arriba de la base, for-
mando una estructura parecida a un estípite de longitud variable. Los elementos o
radios de este tricoma, tienen diferente aspecto en las especies observadas de acuer-
do a si son lisos o crispados, contortos, revolutos o rectos. Este tipo de tricoma es el
más común en los encinos analizados, las especies en las que se observó fueron:
Quercus acutifolia Née, Q. affinis Scheidw., Q. aristata Rook et Am., Q. benthamii A.
Dc., Q. crispifolia Trel., Q. elliptica Née, Q. ocoteifolia Liebm., Q. laurina Humb. et
Bonpl., Q. rubramenta Trel., Q. seemanni Liebm., Q. viminea Trel., Q. aff. eugeniifolia
Liebm., Q. crassifolia Humb. et Bonpl. y Q. sapotiifolia Liebm. El cuadro 2 muestra
las variantes de este tipo para cada una de las especies analizadas (figuras 6 - 10).
Tricoma multirradiado (tipo 10 en Jones, 1986). Está compuesto de varios
elementos de pared gruesa, generalmente unicelulares que emergen en una varie-
dad de direcciones azarosas partiendo de una base generalmente redondeada.
Estos se pueden observar en Quercus acherdophylla Trel., Q. depressa Humb. et Bonpl.
y Q. laurina Humb. et Bonpl. (Fig. 11 y 12).
12 S. VALENCIA ÁVALOS Y A. DELGADO SALINAS

Fig. 7-12. Tipos de tricomas en especies del género Quercus. 7 y 8. Fasciculado estipitado,
con elementos lisos y revolutos (7. Q. affinis, 8. Q. ocoteifolia). 9. Fasciculado estipitado, con
elementos crispados y contortos (Q. crassifolia). 10. Fasciculado estipitado, con elementos
ligeramente crispados y revolutos (Q. laurina). 11 y 12. Multirradiado (11. Q. depressa, 12. Q.
laurina).
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Discusión y conclusiones

De las especies analizadas Quercus mullerii y Q. pinnativenulosa presentan hojas ma-

duras completamente glabras y por el contrario, Q. crassifolia y Q. candicans tienen
hojas con el envés completamente cubierto con tricomas que impiden ver la su-
perficie; el resto de los taxa presentan variaciones en la cantidad y distribución de
los mismos, la mayoría de las especies presentan hojas glabrescentes o axilo-pelosas.
Por otro lado, de forma general, los tricomas encontrados pueden ser glandu-
lares o no glandulares, estos últimos pertenecen a alguno de los siguientes tipos:
fasciculado estipitado, fasciculado sésil, multirradiado y estrellado, los primeros
son los más abundantes, lo cual es un aspecto consistente con lo señalado por
Jones (1986) quien menciona que este tipo de tricoma alcanza su máximo desarro-
llo en la sección Erythrobalanus (= sección Lobatae o encinos rojos) del género Quercus,
a la que pertenecen las 25 especies aquí analizadas.
Los resultados muestran que los tricomas glandulares y no glandulares no son
excluyentes entre sí y una especie puede presentar ambos tipos de tricomas; desta-
ca el caso de Quercus laurina que además de tener tricomas glandulares, presenta
dos tipos de no glandulares: el fasciculado estipitado, concentrado hacia las axilas
de las venas secundarias y el multirradiado, que se localiza sobre la vena media o
cercano a ésta y hacia la base de la lámina. De las especies revisadas, ninguna
presenta sólo tricomas glandulares y, por el contrario, sí hay los que sólo tienen no
glandulares sobre la superficie inferior.
El análisis de la cantidad y tipos de tricomas, resulta valioso en la caracteriza-
ción de las especies del género Quercus, aun cuando en algunos casos sólo se han
analizado al microscopio de luz. La utilización cada vez más frecuente del MEB ha
permitido explorar más detalles de los diferentes tipos de tricomas, precisando así
aspectos tales como si son lisos o crispados; revolutos, contortos o rectos; o la
variación en la longitud del estípite.
De esta forma, este trabajo adiciona información para la caracterización de 25
especies de encinos de la sección Lobatae (encinos rojos) contribuyendo así junto
con otros caracteres a mejorar el conocimiento de la intrincada taxonomía de las
especies del género Quercus.

Agradecimientos. Al M. en C. Mario Sousa Sánchez, al Dr. Francisco Lorea y al M. en C.

Jaime Jiménez Ramírez por permitir la toma de algunas muestras del material observado
de las colecciones respectivas. A la M. en C. Aurora Zlotnik por la lectura del manuscrito y
sus comentarios. A la M. en C. Sara Fuentes por su apoyo para las observaciones del MEB.
A dos revisores anónimos por sus sugerencias y al Biól. Antonio Hernández por la impre-
sión de las fotografías de los tricomas. Al proyecto PAEP clave 002005 (1998) por el
financiamiento para colectar parte del material utilizado en este trabajo y por el apoyo para
revelar e imprimir las fotografías.
14 S. VALENCIA ÁVALOS Y A. DELGADO SALINAS

Literatura citada

HARDIN, J. M. 1979. Patterns of variation in foliar trichomes of eastern North American

Quercus. American Journal of Botany 66(5):576-585.
JONES, J. H. 1986. Evolution of the Fagaceae: the implications of foliar features. Annals of the
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MANOS, P. S. 1993. Foliar trichome variation in Quercus section Protobalanus (Fagaceae). Sida
15(3):391-403.
MULLER, C. H. 1942. The Central American species of Quercus. U S. Department of Agricul-
ture, Miscellaneous Publication 477: 1- 216.
SPELLENBERG, R. 1995. On the hybrid nature of Quercus basaseachicensis (Fagaceae, sect.
Quercus). Sida 16(3):427-434.
SPELLENBERG, R. Y J. R. B ACON. 1996. Taxonomy and distribution of a natural group of black
oaks of Mexico (Quercus, section Lobatae, subsection Racemiflorae). Systematic Botany 21(1):
85-99.
SPELLENBERG, R. 1998. Quercus lesueri, un miembro meridional del complejo de Q. x undulata
(Fagaceae, subgénero Quercus). Acta Botánica Mexicana 42: 25-33.
THOMSON, P. M. Y R. H. MOHLENBROCK. 1979. Foliar trichomes of Quercus in the eastem
United States. Journal of the Arnold Arboretum 60(1):350-366.

Recibido: 30. I. 2002

Aceptado: 11. IV. 2003

Apéndice. Lista de ejemplares examinados para observaciones de tricomas de especies del

género Quercus al MEB.

Q. acutifolia Née Lorea Hernández 997 (FCME).

Q. acherdophylla Trel. Valencia A. 803, s.n. (FCME).
Q. affinis Scheidw. Valencia A. 751, 788, 1711 (FCME).
Q. aristata Hook et Am. Rzedowski 37767 (XAL); Flores 3356 (MEXU).
Q. benthamii A. De. Breedlove 41617 (MEXU).
Q. candicans Née. Tenorio L. 1458, Hernández S. y Romero de T. (FCME).
Q. crassifolia Humb. et Bonpl. Calónico Soto 8912 (FCME). Valencia A. 472 (FCME).
Q. crispifolia Trel. Ramírez S. 40, 45 y s.n. (FCME); Arredondo 49 (FCME).
Q. crispipilis Trel. Davis 76822 (MEXU).
Q. depressa Humb. et Bonpl. Valencia A. 1147 (FCME); García S. 132 (FCME); Née 32900
(FCME).
Q. eduardii Trel. Oropeza s.n. (FCME).
Q. elliptica Née Diego 2695 (FCME).
Q. emoryi Torr. Castellanos 211 (MEXU); Scott Gentry 8277a (MEXU); Knobloch 325 (MEXU);
Passini y Robert 6695 (MEXU).
Q. aff. eugeniifolia Liebm. Valencia A. 1350, 1354, 1355 (FCME).
Q. gentryi C. H. Müll. Martínez 1186 (MEXU); Vega A. 2009 (MEXU); McVaugh y W. Koelz 162
(MEXU).
Q. laurina Humb. et Bonpl. Valencia A. 1703, 1704, 1705 (FCME); Valencia A. 762 (FCME).
Q. mexicana Humb. et Bonpl. Vera Ávila s.n. (FCME).
 TRICOMAS FOLIARES EN QUERCUS SECCIÓN LOBATAE 15

Q. mullerii Martínez McDougall 2435 (MEXU).

Q. ocoteifolia Liebm. García S. 142 (FCME); Rodríguez A. 1132, 1161 (FCME);. Veliz 6322
(MEXU); Alcántara 1323 (FCME).
Q. pinnativenulosa C. H. Müll. Cartujano Pliego 501, 683, 687 (FCME).
Q. rubramenta Trel. Valencia A. 381, 433, 446 (FCME).
Q. saltillensis Trel. Villarreal et al. 115 (MEXU); Carranza C. 2195 (MEXU); Poole 2266 y
Nixon (MEXU); Carranza C. 2195 y Encinas (MEXU).
Q. sapotiifolia Liebm. Arriaga C. y López 229 (MEXU); García 338 (MEXU); Arriaga 205
(MEXU).
Q. seemanni Liebm. Aguilar 94 (CR).
Q. viminea Trel. Schubert y Sousa S. 2044 (MEXU).