Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 71: e52087, enero-diciembre 2023 (Publicado Jun.

21, 2023) 1

BIOLOGÍA DE INVERTEBRADOS

https://doi.org/10.15517/rev.biol.trop..v71i1.52087

Riqueza y diversidad de hormigas (Hymenoptera: Formicidae)

según uso de suelo en dos paisajes agroforestales de Colombia

Johana Marquez-Peña1*; https://orcid.org/0000-0001-6642-0874

Yamileth Domínguez-Haydar1; https://orcid.org/0000-0002-0774-8391

1. Departamento de Biología, Universidad del Atlántico, Barranquilla, Colombia;

jpatriciamarquez@mail.uniatlantico.edu.co (*Correspondencia), yamilethdominguez@mail.uniatlantico.edu.co

Recibido 02-IX-2022. Corregido 28-II-2023. Aceptado 25-V-2023.

ABSTRACT
Richness and diversity of ants (Hymenoptera: Formicidae) according
to land use in two agroforestry landscapes of Colombia

Introduction: Ants fulfill important ecological functions in many ecosystems and are highly sensitive to
changes in land use. However, the response to these changes is poorly documented, at large spatial scales and in
different land uses, in poorly studied ecosystems such as the Serranía del Perijá.
Objective: To analyze the richness, diversity, and composition of ant communities in four land uses of two
agroforestry landscapes of the Serranía del Perijá, Cesar, Colombia.
Methods: Two sampling windows of 4 × 4 km were delimited in two agroforestry landscapes (compensation and
non-compensation). In each window and landscape four land uses were chosen: forests, coffee agroforestry sys-
tems, natural regeneration and pastures, in which two trapping methods were applied: Pitfall traps and Winkler
bags. Six environmental variables were measured: canopy cover, leaf litter height, bulk density, temperature,
humidity and soil hardness. The sampling effort was 384 Pitfall traps and 192 m2 of leaf litter extraction. The
fieldwork was conducted between February and March 2021.
Results: Ants showed high sensitivity to changes in land use. Species diversity and richness decreased in land
uses with less natural vegetation cover, such as pastures; while forests, in both landscapes, retained the highest
species richness. Canopy cover and leaf litter availability were the environmental parameters that favored the
diversity and richness of ant communities in all land uses. No differences were found between the ant composi-
tion of the two landscapes studied.
Conclusions: Ants respond to changes in land use, particularly to vegetation cover. Our hypothesis was con-
firmed since land uses with high vegetation cover were the habitats with the greatest richness and diversity of
ants. Environmental heterogeneity, a product of the dynamics of landscape transformation, is an element that
should be considered in future research.

Key words: colombian caribbean; myrmecofauna; agroforestry systems; vegetation cover; new faunal data.

RESUMEN
Introducción: Las hormigas cumplen funciones ecológicas importantes en muchos ecosistemas, y son altamente
sensibles a los cambios en el uso del suelo. Sin embargo, la respuesta ante estos cambios está poco documentada,
a grandes escalas espaciales y en distintos usos de suelo, en ecosistemas poco estudiados como la Serranía del
Perijá.
Objetivo: Analizar la riqueza, diversidad y composición de las comunidades de hormigas en cuatro usos de
suelo de dos paisajes agroforestales de la Serranía del Perijá, Cesar, Colombia.
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Métodos: En dos paisajes agroforestales (compensación y no compensación) se delimitaron dos ventanas de

muestreo de 4 × 4 km. Dentro de cada ventana y paisaje se escogieron cuatro usos de suelo: bosques, sistemas
agroforestales de café, regeneración natural y pastizales, en los cuales se aplicaron dos métodos de captura:
trampas Pitfall y sacos Winkler. Se midieron seis variables ambientales: cobertura de dosel, altura de la hojarasca,
densidad aparente, temperatura, humedad y dureza del suelo. El esfuerzo de muestreo fueron 384 trampas Pitfall
y 192 m2 de extracción de hojarasca. El trabajo de campo se realizó entre febrero y marzo de 2021.
Resultados: Las hormigas mostraron alta sensibilidad a los cambios en el uso del suelo. La diversidad y riqueza
de especies disminuyó en los usos de suelo con menor cobertura vegetal natural, como los pastizales; mien-
tras que los bosques, en ambos paisajes, conservaron la mayor riqueza de especies. La cobertura de dosel y la
disponibilidad de hojarasca fueron los parámetros ambientales que favorecieron la diversidad y riqueza de las
comunidades de hormigas en todos los usos de suelo. No se encontraron diferencias entre la composición de
hormigas de los dos paisajes estudiados.
Conclusiones: Las hormigas responden a los cambios de uso de suelo y en particular a la cobertura vegetal. Se
confirmó nuestra hipótesis puesto que los usos de suelo con alta cobertura vegetal fueron los hábitats con mayor
riqueza y diversidad de hormigas. La heterogeneidad ambiental, producto de la dinámica de transformación de
los paisajes es un elemento que debe considerarse en futuras investigaciones.

Palabras clave: caribe colombiano; mirmecofauna; sistemas agroforestales; cobertura vegetal; nuevos datos
faunísticos.

Nomenclatura: AT1: Anexo Tabla 1; AT2: Anexo Tabla 2; AF1: Anexo Figura 1.

INTRODUCCIÓN ríos Tucuy y Sororia de acuerdo con la Reso-

lución 1465 de 2008 (Ministerio de Ambiente
En el Caribe colombiano los bosques se y Desarrollo Sostenible, 2014). Este plan de
encuentran fuertemente amenazados por cam- compensación, desarrollado hace aproximada-
bios en el uso del suelo, principalmente por mente 12 años en la región, ha propiciado la
actividades agrícolas y la expansión de pas- organización del territorio en distintos usos de
tizales para ganadería, mediante la tala de suelo como lo son las áreas dedicadas a la con-
árboles y quemas para eliminar la cobertu- servación de bosques nativos, áreas restauradas
ra vegetal original (Pizano & García, 2014). (regeneración natural, núcleos de vegetación,
Asimismo, en el departamento del Cesar los corredores biológicos), sistemas agroforestales
ecosistemas bajos de la Serranía del Perijá (principalmente de café), y un alto porcentaje
han sido históricamente transformados por de coberturas destinadas como pastizales para
actividades agropecuarias y mineras. Entre los ganadería no intensiva que no fueron interveni-
ecosistemas más amenazados se encuentran das en el programa de compensación.
los bosques subhúmedos y los bosques secos Los ecosistemas de la serranía del Perijá y
tropicales, que por la fertilidad de sus suelos las sabanas del Cesar son fundamentales para la
han sido punto de desarrollo de poblaciones mirmecofauna del Caribe colombiano, debido
humanas (Pennington et al., 2000). Además, la a la gran variedad de formaciones vegetales
extracción de carbón mineral como principal y microclimas que pueden albergar una alta
ingreso económico en el departamento también diversidad de hormigas (Guerrero & Olivero,
ha generado transformaciones en el paisaje 2007). Sin embargo, estos organismos han sido
(Aguilera, 2016). Con miras a mitigar los poco estudiados en este sistema montañoso.
impactos asociados a los cambios del uso del Además, no se tiene información publicada
suelo causado por las operaciones mineras, un de estudios realizados a gran escala espacial y
grupo del sector minero implementó un plan de en paisajes con distintos usos de suelo. Cabe
compensación forestal en las subcuencas de los destacar que las hormigas son importantes
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para el mantenimiento y funcionamiento de Este estudio se llevó a cabo en cuatro

muchos ecosistemas al ofrecer una gran varie- localidades rurales de la Serranía del Perijá,
dad de servicios como organismos bioindica- en el departamento del Cesar (Fig. 1). Las
dores, para conocer el estado ecológico de los localidades estudiadas presentan elevaciones
ecosistemas de la Serranía del Perijá y muchas entre los 800 y 1 600 m.s.n.m., con temperatura
otras zonas de vida del planeta, debido a su promedio entre 19 y 24.3 °C; la vegetación
fidelidad ecológica, grado de especialización predominante corresponde a bosque seco tropi-
y alta sensibilidad a los cambios en el uso del cal y bosque subhúmedo tropical. El promedio
suelo, los cuales afectan de forma negativa la de precipitaciones anuales oscila entre 1 000 y
riqueza, abundancia, estructura y composición 2 000 mm (Aguilera, 2016).
de sus comunidades (Andersen, 1997; Arenas Las localidades Alto de las Flores (V1)
et al., 2015; Armbrecht et al., 2019; Dalle et (9°34’45.27’’ N & 73°7’1.45’’ W) y Nueva
al., 2018; De Castro Solar et al., 2016; Del Granada (V2) (9°33’33.89’’ N & 73°9’39.54’’
Toro et al., 2012; Estrada et al., 2019; Lavelle W) se encuentran incluidas en un plan de
et al., 2014; Ramírez et al., 2009; Sanabria et compensación forestal. El objetivo de ese plan
al., 2016; Zabala et al., 2013). fue recuperar y proteger los servicios ecosis-
Teniendo en cuenta lo anterior, el objetivo témicos en áreas específicas de las cuencas
del presente estudio fue analizar la riqueza, de los ríos Sororia y Tucuy, mediante la refo-
diversidad y composición de las comunidades restación de áreas sometidas a explotación, la
de hormigas en cuatro usos de suelo de dos restauración pasiva de la vegetación secundaria
paisajes agroforestales de la Serranía del Perijá, (rastrojeras), la implementación de sistemas
Cesar, Colombia. Se plantea la hipótesis que productivos sostenibles (sistemas agroforesta-
los usos de suelo con mayor cobertura vegetal les) y el pago de incentivos económicos para
natural y estratos vegetativos múltiples (bos- proteger la cobertura boscosa existente y los
nacimientos de agua (Ministerio de Ambiente
ques, áreas de regeneración natural, sistemas
y Desarrollo Sostenible, 2014).
agroforestales de café), favorecen la riqueza
Las localidades La Unión (V3)
y diversidad de las comunidades de hormigas,
(9°35’58.21’’ N & 73°6’58.60’’ W) y Manan-
debido a que estos usos de suelo ofrecen varie-
tial (V4) (9°37’45.57’’ N & 73°6’14.02’’ W)
dad de sitios para nidificación, microclimas
no se encuentran incluidas en ese plan de com-
constantes y mayor oferta de recursos alimen-
pensación, por lo que no se han implementado
ticios. Se predijo, además, que la riqueza de
estrategias de manejo para su conservación.
especies de hormigas sería mayor en los usos
De esta forma, se tienen dos paisajes:
de suelo del paisaje de compensación, compa-
compensación y no compensación (Fig. 1) que
rados con los usos de suelo del paisaje de no
se diferencian en cuanto a las estrategias de
compensación, donde se espera que la diversi- conservación.
dad y riqueza de hormigas sea menor.
Diseño del muestreo: En cada paisaje se
MATERIALES Y MÉTODOS delimitaron dos ventanas de muestreo de 4 × 4
km, separadas aproximadamente 1.5 km entre
Área de estudio: En la serranía del Perijá sí. Dentro de cada ventana se escogieron cuatro
el relieve es un determinante del clima. De usos de suelo: bosque, sistemas agroforestales
acuerdo con la altitud, el clima puede ser cáli- de café (SAFC), regeneración natural de áreas
do, templado, frío o de páramo. Generalmente deforestadas con tiempos de rehabilitación
se dan dos periodos de lluvia, uno entre abril y entre 20 y 30 años, y pastizales con presencia
junio y otro entre agosto y noviembre. El perio- de árboles dispersos, remanentes de la vege-
do seco es de mayor duración y se extiende tación original, conservados por los finqueros
desde diciembre hasta marzo (Aguilera, 2016). como fuente de sombra, madera o leña. En cada
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Fig. 1. Área de estudio. Paisaje de compensación: Alto de las Flores (V1), Nueva Granada (V2), Paisaje no compensación:
Unión (V3), Manantial (V4). Usos de suelo: Bosques, sistemas agroforestales de café (SAFC), regeneración natural,
pastizales. / Fig. 1. Study area. Compensation landscape: Alto de las Flores (V1), Nueva Granada (V2), No compensation
landscape: Unión (V3), Manantial (V4). Land uses: forests, coffee agroforestry systems, natural regeneration, pastures.

uso de suelo, se seleccionaron aleatoriamente entre sí (Fig. 2); cuyo tiempo de acción fue 48
cuatro puntos en los cuales se ubicó un tran- h, para un total de 96 trampas Pitfall por ven-
secto de 100 m de largo. En cada transecto se tana. Las trampas Pitfall consistieron en vasos
instalaron seis trampas Pitfall separadas 20 m plásticos de 10 cm de profundidad y 8 cm de
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Análisis de datos: La completitud del

inventario de especies de hormigas se estimó
como la cobertura de la muestra para cada uso
del suelo y localidad. La cobertura de la mues-
tra establece el porcentaje de la estructura de la
comunidad representada por las especies (y sus
abundancias) presentes en la muestra. A dife-
Fig. 2. Diseño del muestreo de hormigas. Cuadrantes de
rencia del método tradicional de rarefacción, la
hojarasca para trampas Winkler (W) y Trampas Pitfall cobertura de la muestra permite realizar com-
(TP). / Fig. 2. Ant sampling design. Leaf litter quadrants paraciones a una misma proporción de la comu-
for Winkler traps (W) and Pitfall traps (TP). nidad (misma cobertura) y no a igual tamaño de
la muestra (Chao & Jost, 2012). La abundancia
se estimó teniendo en cuenta la frecuencia de
captura, es decir, la presencia de una especie
diámetro (9 oz), los cuales fueron enterrados a n-veces en cada localidad y uso de suelo, como
nivel del suelo y un cuarto de su volumen con- un parámetro de abundancia relativa (Romero
tenía solución preservante (agua, sal, alcohol & Jaffe, 1989). La diversidad se estimó utili-
y jabón líquido). Adicionalmente, se tomaron zando los números de Hill con sus respectivos
tres muestras de hojarasca por transecto en intervalos de confianza al 95 %. Los órdenes
cada uso de suelo; para ello se realizó la extrac- de diversidad evaluados fueron: 0D o riqueza
ción de 1 m2 de hojarasca, raspando la capa de especies, 1D (exponencial de Shannon) que
superficial del suelo. Este material fue cernido representa a las especies abundantes en un área
y se depositó en sacos Winkler por 48 h, para o época determinada y 2D (inversa de Simpson)
un total de 48 muestras Winkler por ventana. que representa las especies muy abundantes o
El trabajo de campo se realizó entre febrero dominantes en la comunidad (Hill, 1973). La
y marzo del 2021, con una duración de ocho estimación de los órdenes de diversidad y el
días por localidad. El esfuerzo de muestreo fue cálculo de la cobertura de la muestra fueron
de 384 trampas Pitfall y 192 m2 de extracción obtenidos mediante el paquete iNEXT (Hsieh
de hojarasca. En cada paisaje y uso de suelo et al., 2016), integrado al programa R (R Core
se midió la temperatura (T, °C) y humedad Team, 2017). Para comparar la composición de
del suelo (H, %), la cobertura de dosel (CD, las comunidades de hormigas entre paisajes se
%), altura de la hojarasca (AH, cm), la dureza realizó un análisis de similitud (ANOSIM).
(Dus, kg/cm2) y la densidad aparente del suelo Para evaluar el patrón de recambio de
(Das, g/cm3). especies al nivel de localidades y usos de suelo
Las hormigas recolectadas fueron pre- se usó la estrategia de partición aditiva de
servadas en alcohol al 75 % e identificadas Baselga (2010). Para ello se utilizó la familia
hasta el nivel taxonómico más bajo posible de disimilitudes de Jaccard, cuyo resultado
usando las claves para subfamilias y géneros absoluto (βjac) estuvo compuesto por un com-
de Fernández et al. (2019) y la página AntWeb ponente de recambio de especies (βjtu) y uno de
(https://www.antweb.org/). La recolecta de los anidamiento (βjne), entendido como la medida
especímenes se realizó dentro del permiso de disimilitud entre comunidades debido al
Marco de recolección de especímenes de espe- efecto de patrones de anidamiento. Este análi-
cies silvestres de la diversidad biológica con sis se realizó utilizando el paquete betapart para
fines de investigación científica no comercial, R (Baselga et al., 2018).
otorgado a la Universidad del Atlántico por la Para evaluar la asociación entre los pará-
Autoridad Nacional de Licencias Ambientales, metros ambientales y biológicos, se empleó
mediante la Resolución N° 01214 del 29 de el análisis de correlación multivariable de
septiembre de 2017. Co-inercia. Para las variables biológicas se
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consideraron taxones frecuentes (presentes más La diversidad de especies muy abundantes

de una vez) y con frecuencias de captura supe- o dominantes (2D), mostró que los bosques de
riores a uno. Este análisis se realizó utilizando V2 (paisaje compensación), V3 y V4 (paisaje
el paquete ade4 para R (Bougeard & Dray, no compensación) presentaron mayor número
2018). Posteriormente, el análisis de Co-inercia de especies dominantes, mientras que en V1
fue validado por el test de permutaciones de (paisaje compensación) los usos de suelo con
Monte-Carlo. mayor dominancia fueron el pastizal y la rege-
neración natural.
El uso de suelo con el mayor número
RESULTADOS de especies exclusivas fue el bosque con 15
Composición general de la mirmeco- especies, y el uso de suelo con menos especies
fauna: Se capturaron 15 598 especímenes de exclusivas fue el pastizal con seis especies.
hormigas en 576 muestras. Estos se clasifican El número de especies compartidas entre los
distintos usos de suelo fue mayor entre bos-
en nueve subfamilias, 52 géneros y 116 espe-
que y regeneración (53.8 %), seguido del
cies (AT1). En los dos paisajes y usos de suelo
bosque y SAFC (47.9 %), regeneración y
estudiados se presentaron mayores registros de
SAFC (46.1 %).
especies de la subfamilia Myrmicinae (50.8
No se encontraron diferencias significa-
%), mientras que las subfamilias Formicinae
tivas entre la composición de hormigas del
y Ponerinae fueron las segundas en porcentaje
paisaje de compensación y no compensación
de registros (15.5 % cada una), seguidas de
(ANOSIM, R = -0.051, P = 0.68).
Dolichoderinae (5.1 %). Las subfamilias de
menor riqueza fueron Amblyoponinae y Agro-
Diversidad Beta (βjac), anidamiento y
ecomyrmecinae, cada una con una especie. En
recambio de especies: La disimilitud (βjac)
los pastizales no se recolectaron especies de la en la composición de especies fue inferior a
familia Amblyoponinae (AT1). 0.5 entre localidades (Fig. 4) y superior a 0.65
Los géneros de mayor riqueza fueron entre usos de suelo (Fig. 5). Para la mayoría de
Camponotus, Pheidole y Strumigenys. Neiva- las combinaciones posibles entre localidades y
myrmex y Typhlomyrmex, fueron los géneros usos de suelo los valores obtenidos de recam-
más raros, pues de cada uno de ellos se encon- bio fueron mayores que los de anidamiento,
tró una sola especie y un espécimen. Aunque estos resultados indican la presencia de espe-
los géneros Tatuidris y Mayaponera son mono- cies exclusivas o de distribución restringida.
típicos, de estos géneros solo se recolectó un Al analizar las localidades dentro del pai-
individuo (AT1). saje de compensación (V1-V2), se evidenció
La completitud del muestreo fue alta para que el anidamiento (0.24) fue mayor que el
todos los usos de suelo con valores por encima recambio de especies (Fig. 4), es decir que la
del 95 % (AT2). composición de especies entre estas locali-
dades es similar. Esta similitud en la compo-
Riqueza y diversidad entre usos de suelo sición de especies se obtuvo principalmente
y paisajes estudiados: V1 fue la localidad con entre los bosques y los SAFC de estas loca-
mayor riqueza de especies, mientras que V2 fue lidades (Fig. 5).
la localidad con menor riqueza, ambas dentro Además, entre las localidades del paisaje
del paisaje de compensación. El análisis de de no compensación (V3-V4), se evidenció
diversidad mostró que los bosques en los dos que el componente de recambio (0.46) fue
paisajes estudiados fueron el uso de suelo con mayor que el anidamiento (Fig. 4). Es decir
mayor riqueza (0D) y diversidad (1D) de espe- que estas localidades difieren ampliamente
cies, mientras que los pastizales presentaron en la composición de especies. El recambio o
menor riqueza (Fig. 3). ganancia de especies fue total entre las áreas de
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Fig. 3. Análisis de la diversidad 0D, 1D, 2D de hormigas para los diferentes usos de suelo y los dos paisajes agroforestales.
Abreviaturas: sistema agroforestal de café (SAFC), Alto de las Flores (V1), Nueva Granada (V2), Unión (V3), Manantial
(V4). / Fig. 3. Analysis of the 0D, 1D, 2D diversity of ants for the different land uses and two agroforestry landscapes.
Abbreviations: coffee agroforestry system (SAFC), Alto de las Flores (V1), Nueva Granada (V2), Unión (V3),
Manantial (V4).

Fig. 4. Diversidad Beta. Medida de disimilitud. Recambio y anidamiento de especies de hormigas entre localidades y
paisajes. Abreviaturas: Alto de las Flores (V1), Nueva Granada (V2), Unión (V3), Manantial (V4). / Fig. 4. Beta Diversity.
Dissimilarity measure. Ant species turnover and nesting in localities and landscapes. Abbreviations: Alto de las Flores (V1),
Nueva Granada (V2), Unión (V3), Manantial (V4).

regeneración y los SAFC de estas localidades variabilidad total (R = 0.599). Este análisis fue
(Fig. 5). validado por el test de permutaciones de Mon-
te-Carlo, el cual permite inferir que la relación
Asociación entre variables ambienta- entre las variables ambientales y biológicas
les y biológicas: El análisis multivariable de obedecen a un patrón de asociación con signi-
Co-inercia mostró que las variables ambien- ficancia estadística (P < 0.001). Las variables
tales y biológicas explicaron el 88.45 % de la ambientales que mostraron una significativa
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Fig. 5. Diversidad Beta. Medida de disimilitud. Recambio y anidamiento de especies de hormigas entre usos de suelo y
paisajes. Abreviaturas: sistema agroforestal de café (SAFC), bosques (B), pastos (P), regeneración natural (R), Alto de las
Flores (V1), Nueva Granada (V2), Unión (V3), Manantial (V4). / Fig. 5. Beta Diversity. Dissimilarity measure. Ant species
turnover and nesting in lands uses and landscapes. Abbreviations: coffee agroforestry systems (SAFC), forests (B), pastures
(P), natural regeneration (R), Alto de las Flores (V1), Nueva Granada (V2), Unión (V3), Manantial (V4).

contribución a la abundancia y diversidad de Myrmelachista. La mayoría de estas hormigas

hormigas en el primer eje (77.93 %) fueron: la fueron recolectadas en la hojarasca, en con-
altura de la hojarasca (AH) y la cobertura de cordancia con Castro et al. (2018), quienes
dosel (CD); y de manera inversa la temperatura expresan que las especies arbóreas y del dosel
(Ts) y la dureza (Dus) del suelo. En el segundo pueden ser una parte importante de la densidad
eje (10.52 %) las variables ambientales que de hormigas del suelo, donde ocasionalmente
más influyeron en la abundancia y diversidad forrajean y el cual les sirve para el abasteci-
de la mirmecofauna fueron la densidad aparen- miento de alimentos. También se recolectaron
te (Das) y la humedad del suelo (Hs) (Fig. 6). géneros de hábitos subterráneos (Acropyga,
Typhlomyrmex y Leptanilloides), estrechamen-
DISCUSIÓN te relacionados con la biomasa de la hojarasca
y frecuentemente muestreados por el método
Composición general de la mirmecofau- Winkler (Castro et al., 2018; Fernández et al.,
na: La riqueza total registrada y la completitud 2019; Silvestre et al., 2003).
del muestreo para los dos paisajes y usos de La presencia de Tatuidris tatusia en pas-
suelo que fueron objeto de estudio, indican tizales del paisaje de compensación (V1) es
que se obtuvo una buena representatividad de un hallazgo poco consistente con los usos
la mirmecofauna del departamento, los por- de suelo en los que se ha registrado previa-
centajes de completitud ≥ 80 % se consideran mente (bosques, sistemas agroforestales de
satisfactoriamente muestreados (Lobo, 2008). café y sistemas agroforestales de maíz). Esta
Además de las hormigas epigeas se recolecta- especie es poco recolectada en campo y su
ron varias especies arbóreas y del dosel de los biología es desconocida (Lacau et al., 2012),
géneros Camponotus, Pseudomyrmex, Cepha- aunque se cree que es un depredador especia-
lotes, Crematogaster, Dolichoderus, Azteca y lizado del suelo y la hojarasca de los bosques
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Fig. 6. Análisis de Co-inercia. A. Usos de suelo, B. Variables ambientales, C. variables biológicas (abundancia y riqueza
de especies). Abreviaturas: bosque (B), regeneración (R), sistema agroforestal café (SAFC), pastizal (P). Alto de las Flores
(V1), Nueva Granada (V2), Unión (V3), Manantial (V4). Humedad del suelo (H, %), temperatura del suelo (T, °C), cobertura
de dosel (CD, %), altura hojarasca (AH, cm), densidad aparente del suelo (Das, g/cm3), dureza del suelo (Dus kg/cm2). Las
abreviaturas de los nombres de especie se muestran en el AT1. / Fig. 6. Co-inertia analysis. A. Land uses, B. Environmental
variables, C. Biological variables (abundance and species richness). Abbreviations: forest (B), regeneration (R), coffee
agroforestry system (SAFC), pasture (P). Alto de las Flores (V1), Nueva Granada (V2), Unión (V3), Manantial (V4). Soil
humidity (H, %), soil temperatura (T, °C), canopy cover (CD, %), leaf litter (AH, cm), soil apparent density (Das, g/cm3),
soil hardness (Dus kg/cm2). Abbreviations for species names are shown in AT1.

neotropicales (Donoso, 2012; Jacquemin et al., Serna, 2013), Quindío (García-Cárdenas &
2014). En Colombia, ha sido reportada en el Méndez-Rojas, 2013), Risaralda (Chacón de
departamento de Antioquia (García-Cárdenas Ulloa et al., 2012), Valle del Cauca (Arenas et
& Méndez-Rojas, 2013; Vergara-Navarro & al., 2015; Armenteras et al., 2004; Marín et al.,
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2015), Magdalena (Donoso, 2012), Caquetá, de la mirmecofauna local. En esta localidad los
Guaviare (Donoso, 2019), y este es el primer sistemas agroforestales de café operan como
reporte en el departamento del Cesar. El pas- estados intermedios de perturbación entre sitios
tizal donde fue registrada esta especie pre- muy transformados y sitios más conserva-
sentaba cercos vivos y árboles distribuidos de dos, ejerciendo un efecto amortiguador sobre
forma dispersa, remanentes de la vegetación la diversidad de hormigas, especialmente en
anterior. Presentaba además un bajo pastoreo las especies forestales que se mueven entre
y alta abundancia de Pteridium aquilinum fragmentos de bosque, tal y como se ha evi-
(Dennstaedtiaceae), especie arbustiva conocida denciado en otros estudios (Arenas-Clavijo &
comúnmente como helecho marranero, muy Armbrecht, 2018; Armbrecht et al., 2005).
común en pastizales, donde confiere cobertura Por otro lado, la baja riqueza y diversidad
al suelo. Estos árboles, arbustos y su hojaras- de hormigas registradas en V2, sugieren que
ca proporcionan condiciones microclimáticas en esta localidad la mirmecofauna está siendo
adecuadas y amplían la variedad de hábitat y afectada por el manejo intensivo de los SAFC,
sitios de nidificación para estas hormigas, lo donde las prácticas de renovación de los culti-
que podría explicar su presencia en este uso de vos, la tala frecuente de árboles y la consecuen-
suelo. Además, se ratifica la importancia de la te disminución de la cobertura de dosel (15 %)
cobertura vegetal natural, como un parámetro reducen la disponibilidad de microhábitats y
ambiental que favorece la diversidad y riqueza generan condiciones no propicias, sobre todo
de las comunidades de hormigas en los pastiza- de temperatura y humedad del suelo para el
les (Domínguez-Haydar, 2011). forrajeo de especies de baja tolerancia (Rodrí-
guez-de León et al., 2019). Sumado a lo ante-
Riqueza y diversidad entre paisajes y rior, el uso de agroquímicos en fumigaciones
usos de suelo: En cada uno de los paisajes constantes (observaciones personales) puede
analizados las hormigas mostraron alta sensibi- generar pérdidas en la riqueza y diversidad de
lidad a los cambios en el uso del suelo. Se evi- las comunidades de hormigas asociadas a este
denció que la riqueza y diversidad disminuyó sistema productivo. En concordancia con otros
en los sitios con poca cobertura vegetal, como estudios en los que se ha evidenciado que la
los pastizales, mientras que los bosques, en intensificación de los cafetales resulta en una
ambos paisajes, conservaron la mayor riqueza pérdida de biodiversidad asociada (Klein et al.,
de especies. 2002; Rojas et al., 2001).
La variabilidad encontrada en la diversidad En el paisaje donde aún no se implemen-
de hormigas de los usos del suelo del programa ta el programa de compensación (V3, V4),
de compensación, con valores muy altos para los resultados ratifican que los bosques son
la V1 pero con bajos valores para la V2, no hábitats importantes para la mirmecofauna. A
permitió observar diferencias en relación a los pesar de no estar restringidas las actividades
resultados obtenidos en el área donde aún no agropecuarias (tala de árboles, uso de agroquí-
se implementa este programa, la dinámica de micos, pastoreo) que afectan el suelo, aún per-
transformación del paisaje es un elemento que manecen remanentes de bosque que albergan
debe considerarse para entender estos resulta- gran riqueza y número de especies exclusivas,
dos contrastantes. Las hormigas están respon- por tanto, se hace prioritario establecer nuevas
diendo al manejo que se les está dando a estas áreas destinadas a su regeneración y establecer
coberturas, los valores para V1 evidencian que adecuadas prácticas de manejo agropecuario.
las estrategias de manejo implementadas para Dada su alta complejidad estructural, los
la protección y recuperación de las coberturas bosques ofrecen variedad de sitios de nidifica-
boscosas y las prácticas de manejo adecuadas ción, microclima constante y mayor oferta de
en los SAFC (sombra, bajos insumos de agro- recursos alimenticios (Cabrera-Córdoba et al.,
químicos), han contribuido a la conservación 2021), lo que favorece la riqueza y diversidad
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de hormigas presentes en este uso de suelo. vegetal natural. En el Cesar la ganadería es una
El total de especies registradas en los bosques actividad económica importante, con un área
manifiestan la importancia de este uso de suelo de pastoreo correspondiente al 47 % de su terri-
a escala local y regional para su conservación. torio (Arias et al., 2021). Este sistema de pro-
Asimismo, en las áreas de regeneración natural ducción transforma la cobertura vegetal nativa
el tiempo de rehabilitación (más de 20 años), de los bosques en pastizales, en los cuales la
la alta riqueza de especies, y la presencia de actividad pecuaria altera las propiedades del
hormigas especialistas y bioindicadoras (Lepto- suelo (Estrada et al., 2019) y afecta de forma
genys, Gnamptogenys, Prionopelta, Basiceros, negativa a las comunidades de hormigas, lo
Octostruma, Strumigenys), permiten suponer que se vio reflejado en los valores más bajos de
un estado avanzado de sucesión vegetal y riqueza registrados en los pastizales de ambos
un consecuente aumento de la complejidad paisajes. La acelerada transformación de bos-
estructural, lo que ha favorecido la riqueza y ques en pastizales amenaza la supervivencia de
diversidad de hormigas en este uso de suelo. muchas especies de hormigas, sin embargo, el
Resultados acordes con las experiencias de impacto de este cambio podría ser menor si se
restauración en Colombia (Calle et al., 2013; implementan sistemas que combinen plantacio-
Domínguez-Haydar & Armbrecht, 2011). nes forestales nativas, o arbustivas en los pasti-
Los paisajes cafeteros son elementos zales, tal y como se evidenció en V1 donde los
dominantes en el ámbito rural nacional, por pastos con mayor cobertura vegetal (punto uno
ello se ha propuesto la implementación de sis- y tres) presentaron la mayor riqueza y diver-
temas agroforestales cafeteros con diferentes sidad de hormigas. Los árboles y arbustos en
especies de árboles nativos, maderables o fruta- los pastizales proporcionan cobertura al suelo,
les los cuales constituyen una matriz favorable mejoran la conectividad del paisaje y propor-
para la diversidad de hormigas propias de áreas cionan ambientes favorables para la macro-
boscosas (Arenas-Clavijo & Armbrecht, 2018; fauna edáfica y el ganado, incrementando el
García-Cárdenas et al., 2018; Rivera & Arm- potencial de las fincas ganaderas (Arias et al.,
brecht, 2005; Urrutia-Escobar & Armbrecht, 2021; Calle et al., 2017; Gamboa et al., 2010).
2013; Zabala et al., 2013). Esto se evidenció en
los agroforestales estudiados, la mayor riqueza Asociación entre variables ambientales
y diversidad de hormigas se encontró en los y biológicas: El análisis de co-inercia compro-
cafetales dos y cuatro de V1, los cuales presen- bó que los usos de suelo con menor cobertura
taron alta cobertura vegetal y diferentes estra- dosel y menor aporte de hojarasca fueron los
tos arbóreos. La mayoría de estos SAFC tienen menos ricos y diversos en mirmecofauna, es
labores de cultivo adecuadas, lo que permite la decir, los pastizales.
coexistencia de una gran variedad de gremios En el primer eje se asociaron usos de
(Martínez-Gamba, 2018; Perfecto et al., 1996). suelo con alta cobertura de dosel y hojarasca,
Las especies compartidas entre los SAFC con como los bosques (V2, V3, V4), en donde
los parches de bosque (47.8 %) y las áreas de las condiciones microclimaticas favorecen el
regeneración natural (46.1 %) manifiestan la establecimiento y la abundancia de hormigas
importancia de este uso de suelo a escala local propias de este uso de suelo (Gnamptogenys sp.
como un elemento fundamental de conectivi- 1, Basiceros sp.1, Leptogenys sp. 1, Pachycon-
dad entre usos de suelo, y el mejor hábitat para dyla impressa) y algunas especies crípticas de
las especies forestales que se mueven entre hojarasca (Strumigenys sp. 4, Cyphomyrmex
fragmentos de bosque (Armbrecht et al., 2005; sp. 1, Myrmicocrypta sp. 1), las cuales suelen
Perfecto & Vandermeer, 2002). nidificar en madera descompuesta, hojarasca o
En los pastizales el número de especies de cavidades en el suelo (Fernández et al., 2019).
hormigas se redujo en un 57.2 % frente a los De forma inversa en este mismo eje se agrupa-
usos de suelo que conservan mayor cobertura ron los pastizales (V1, V2, V3, V4), donde la
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baja cobertura de dosel (14.4 %), el pisoteo fre- dos paisajes: Nylanderia sp. 1, Pheidole sp. 2,
cuente del ganado y la subsecuente compacta- Pheidole sp. 5, Solenopsis sp. 1, Solenopsis sp.
ción del suelo se reflejan en altas temperaturas 5. Las especies de estos géneros son de hábitos
(27-32 °C), mayor resistencia a la penetración generalistas y tienen la capacidad de estable-
(3.4 kg/cm2) y mayor densidad aparente (0.83 cerse en diferentes ambientes y condiciones
g/cm3). En este uso de suelo fueron abundantes (Fernández & Ortiz-Sepúlveda, 2019; Serna et
especies con hábitos generalistas (Acromyrmex al., 2019; Wilson, 2003).
aspersus, Tapinoma melanocephalum, Sole- Se evidenció que la densidad y humedad
nopsis sp. 5, Linepithema sp. 1, Ectatomma del suelo, las variables ambientales que más
ruidum, Dorymyrmex biconis, y varias especies contribuyen en este eje, están relacionadas
de Camponotus), que son frecuentes en áreas con el aporte continuo de biomasa procedente
abiertas y con poca vegetación. del sombrío (CD = 74.8 %, AH = 3.7 cm),
En el segundo eje los usos de suelo se estas condiciones contribuyen a mejorar las
separan por localidades de acuerdo con dife- propiedades físicas del suelo (Salamanca &
rencias geográficas. Los bosques en V1 fueron Sadeghian, 2005) y, por ende, favorecen la
el uso de suelo con mayor riqueza de especies abundancia y diversidad de hormigas propias
de hormigas y los SAFC de V2 fueron el uso de de áreas forestales y crípticas de hojarasca
suelo con menor riqueza asociada, además del (Hylomyrma, Odontomachus, Apterostigma,
total de especies registradas en V2 sólo cuatro Gnamptogenys, Dolichoderus, Rogeria, Stru-
fueron exclusivas de esta localidad (Anochetus migenys, Octostruma, Mycocepurus).
sp. 3, Camponotus sp. 10, Nesomyrmex sp. Nuestros hallazgos muestran que las hor-
2, Tranopelta sp. 1). En este sentido y acorde migas responden a los cambios de uso de suelo
con el alto valor de anidamiento obtenido entre y en particular a la cobertura vegetal, esto se
estas localidades, las especies de los bosques y evidenció en las áreas de pastos y cafetales con
SAFC en V2 son un subconjunto de las espe- alta riqueza de hormigas y mayor presencia de
cies presentes en los bosques y SAFC de V1. vegetación. Por ello, además de las medidas de
En el paisaje de no compensación (V3-V4), conservación de los bosques se deben estable-
las especies exclusivas entre los SAFC (41.02 cer prácticas adecuadas de manejo agropecua-
%) y las áreas de regeneración natural (51.2 rio en los SAFC de café y los pastizales, que
%) contribuyeron al alto recambio obtenido en promuevan el mantenimiento de la diversidad,
este paisaje. Estos valores de recambio no fue- tales como aumentar la cobertura arbórea y
ron acordes con el supuesto de distancia entre minimizar o sustituir el uso de insumos agro-
sitios, mecanismo que plantea que entre sitios químicos (fertilizantes, herbicidas, insectici-
muy cercanos se obtienen valores de recambio das). La alta variabilidad en la diversidad de
bajos a moderados y entre sitios muy alejados hormigas entre las áreas de una misma cober-
se obtienen valores de recambio altos (Koleff et tura no permitió observar diferencias entre el
al., 2003); ya que, aunque V3 y V4 se encuen- paisaje de compensación y no compensación.
tran próximas geográficamente, los valores Por ello, se recomienda incluir la heterogenei-
obtenidos de beta diversidad y de recambio dad ambiental de estos paisajes relacionada con
fueron altos, lo que sugirió la presencia de otro distintos procesos de fragmentación, historias
mecanismo que explicara estos resultados. de uso y transformación, para relacionarlas con
El reemplazo de especies (95.7%) que dio la diversidad y composición de hormigas.
lugar a combinaciones diferentes en la com-
posición, fue el mecanismo que contribuyó Declaración de ética: los autores declaran
directamente al valor del recambio de especies que todos están de acuerdo con esta publica-
obtenido entre los usos de suelo estudiados. ción y que han hecho aportes que justifican
Únicamente cinco especies (4.27 %) fueron su autoría; que no hay conflicto de interés de
recolectadas en los cuatro usos de suelo de los ningún tipo; y que han cumplido con todos los
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