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HIDROBIOLÓGICA
Revista del Departamento de Hidrobiología

VOLUMEN 26 Número 3 2016
Hidrobiológica es una publicación científica cuatrimestral del Departamento de Hidrobiología de la División de Ciencias Biológicas
y de la Salud de la Universidad Autónoma Metropolitana-Unidad Iztapalapa creada desde 1991. Hidrobiológica está dirigida a
publicar investigaciones originales e inéditas sobre la hidrología, biología, pesquerías, acuicultura, contaminación y ecología de los
recursos y sistemas acuáticos, realizados en México y en todo el mundo.
Hidrobiológica (ISSN 0188-8897) pertenece al Índice de Revistas Mexicanas de Investigación Científica y Tecnológica del
CONACyT desde 1994. Indizada en:
PERIÓDICA. Índice de Revistas Latinoamericanas en Ciencias.
Latindex. Catálogo-Sistema Regional de Información en Línea para Revistas Científicas de
América Latina, El Caribe, España y Portugal.
Redalyc. Red de Revistas Científicas de América Latina, El Caribe, España y Portugal.
SciELO - Scientific Electronic Library Online.
Aquatic Sciences and Fisheries Abstracts (ASFA).
ISI-Thomson: Biological Abstracts y Biosis Previews.
E&M Biology (Elsevier)
Journal Citation Reports - Thomson Reuters (JCR)
Página electrónica: http://hidrobiologica.izt.uam.mx/index.php/revHidro/login
HIDROBIOLÓGICA, Vol. 26 No. 3, Septiembre-Diciembre 2016, es una publicación cuatrimestral editada por la Universidad Autónoma
Metropolitana a través de la Unidad Iztapalapa, División Ciencias Biológicas y de la Salud, Departamento de Hidrobiología. Prolongación Canal
de Miramontes 3855, Col. Ex-Hacienda San Juan de Dios, Tlalpan, C. P. 14387, Ciudad de México, México, y Av. San Rafael Atlixco
No. 186, Colonia Vicentina, Iztapalapa, C. P. 09340, Ciudad de México, México, Tel. 5804-4600 ext. 3053. Página electrónica de la revista:
http://hidrobiologica.izt.uam.mx/index.php/revHidro/login y dirección electrónica rehb@xanum.uam.mx. Editor Responsable: Ma. Esther
Angélica Meave del Castillo. Certificado de Reserva de Derechos al Uso Exclusivo No. 04-2001-051112590500-102.
ISSN: 0188-8897. Ambos otorgados por el Instituto Nacional de derechos de Autor. Certificado de Licitud de Título número 6574 y Certificado
de Licitud de Contenido número 5100, ambos otorgados por la Comisión Calificadora de Publicaciones y Revistas Ilustradas de la Secretaría
de Gobernación. Impresa por DocuMaster, Av. Coyoacán 1450,Col. Del Valle, Benito Juárez, C.P. 03220. Este número se terminó de imprimir
en Ciudad de México, México el 1 de diciembre de 2016, con un tiraje de 300 ejemplares.
Las opiniones expresadas por los autores no necesariamente reflejan la postura del editor de la publicación.
Queda estrictamente prohibida la reproducción total o parcial de los contenidos e imágenes de la publicación sin previa autorización de la
Universidad Autónoma Metropolitana.
COMITÉ EDITORIAL
Editor en Jefe: Dra. Ma. Esther Angélica Meave del Castillo
Responsable de la edición del número
Área de Ficología Comparada
Dpto. de Hidrobiología, División de Ciencias Biológicas y de la Salud.
Universidad Autónoma Metropolitana, Plantel Iztapalapa (UAMI)
CDMX, México.
EDITORES ASOCIADOS Y ÁRBITROS DEL NÚMERO ESPECIAL

ÁREA SISTEMÁTICA, MORFOLOGÍA Y FILOGENIA ÁREA MANEJO DE RECURSOS ACUÁTICOS
Dra. Jhoana Díaz Larrea Dra. Irene de los Ángeles Barriga Sosa
Área de Ficología Comparada Área de Manejo Integral de Recursos Acuáticos
Dpto. de Hidrobiología, División de Ciencias Biológicas y de la Salud Dpto. de Hidrobiología, División de Ciencias Biológicas y de la Salud
Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Iztapalapa (UAMI) Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Iztapalapa (UAMI)
CDMX, México. CDMX, México.
Dr. Mario Adolfo Espejo Serna Dra. Ana Laura Ibáñez Aguirre
Área de Botánica Estructural y Sistemática Vegetal Área de Producción Acuática
Dpto. de Biología, División de Ciencias Biológicas y de la Salud Dpto. de División de Ciencias Biológicas y de la Salud
Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Iztapalapa (UAMI) Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Iztapalapa (UAMI)
Dr. José Antolin Aké Castillo Dra. Alda Rocío Ortiz Muñiz
Instituto de Ciencias Marinas y Pesquerías Área de Biología Celular
Universidad Veracruzana Dpto. de Hidrobiología, División de Ciencias Biológicas y de la Salud
Boca del Río, Veracruz, México. Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Iztapalapa (UAMI)
CDMX, México.
Dra. Isabelle da Rocha Silva Cordeiro
Oswaldo Cruz Foundation Dra. Claudia Cressa
Institut Pasteur International Network Instituto de Biología Experimental.
Río de Janeiro, Brasil. Facultad de Ciencias, Universidad Central de Venezuela
Caracas, Venezuela.
Dr. Carlos de la Rosa
Estación Biológica La Selva OET Dirección Dr. Guillermo de Mendoza
Sarapiquí, Costa Rica. Centro de Estudios Avanzados de Blanes (CEAB),
Consejo Superior de Investigaciones Científicas (CSIC)
Dr. Mario Enrique Fávila Castillo Blanes, España.
Red de Ecoetología, Instituto de Ecología
Xalapa, Veracruz, México. Biól. Aurora Cristina González Pedraza
Escuela Nacional de Ciencias Biológicas
Dra. Julianna Freires Barbosa Instituto Politécnico Nacional (IPN)
Departamento de Zoología CDMX, México.
Universidad Federal de Rio de Janeiro
Río de Janeiro, Brasil. M. en C. Cristian Granados Martínez
Facultad de Ciencias Básicas, Universidad de la Guajira
Dr. Giovany Guevara Cardona La Guajira, Colombia
Departamento de Desarrollo Rural y Recursos Naturales
Universidad de Caldas Dr. Bert Kohlmann
Caldas, Colombia. Centro de Investigación y Desarrollo en Energías Renovables
Dirección, Universidad EARTH,
Dra. Fabiola Lango Reynoso Guácimo, Costa Rica.
División de Estudios de Posgrado e Investigación
Instituto Tecnológico de Boca del Río Dr. Robert W. Sites
Boca del Río, Veracruz, México. Enns Entomology Museum, Division of Plant Sciences
University of Missouri
Dra. Silvia Ana Mazzucconi Columbia, EE.UU.
Departamento de Biodiversidad y Biología Experimental
Facultad de Ciencias Exactas y Naturales Dra. Patricia Trujillo Jiménez
Universidad de Buenos Aires Facultad de Ciencias Biológicas
Buenos Aires, Argentina. Universidad Autónoma del Estado de Morelos
Cuernavaca, Morelos, México.
Dr. Cesar Tamarís Turizo
Facultad de Ciencias Básicas
Universidad del Magdalena ÁREA AMBIENTAL
Santa Marta, Colombia. Dra. Guadalupe Barrera Escorcia
Dra. Gabriela Vázquez Hurtado Área de Manejo Integral de Recursos Acuáticos
Red de Ecología Funcional, Instituto de Ecología Dpto. de Hidrobiología, División de Ciencias Biológicas y de la Salud
Xalapa, Veracruz, México. Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Iztapalapa (UAMI)
CDMX, México.
Dra. Flor de Ma. Cuervo López ÁREA ECOLOGÍA
Área de Microbiología
Dpto. de Hidrobiología, División de Ciencias Biológicas y de la Salud Dr. Derik Castillo Guajardo
Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Iztapalapa (UAMI) Área Biología de la Conservación
CDMX, México. Departamento de Ciencias Ambientales
Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Lerma (UAML)
Dra. María Teresa Núñez Cardona Lerma de Villada, Edo. de México, México.
Área Estructura y Funcionamiento de los Recursos Naturales Renovables
Dpto. de el Hombre y su Ambiente, División de Ciencias Biológicas M. en C. Axel Eduardo Rico Sánchez
Laboratorio de Evaluación de la Salud de los Ecosistemas Acuáticos
y de la Salud
Departamento de Zoología
Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Xochimilco (UAMX) Escuela Nacional de Ciencias Biológicas
CDMX, México. Instituto Politécnico Nacional (IPN)
Dra. Patricia Ramírez Romero CDMX, México
Área de Manejo Integral de Recursos Acuáticos Dr. Pablo E. Gutiérrez Fonseca
Dpto. de Hidrobiología, División de Ciencias Biológicas y de la Salud Departamento de Biología
Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Iztapalapa (UAMI) Universidad de Puerto Rico
CDMX, México. Río Piedras, Puerto Rico.
Dra. Lis Perla Edith Alonso Eguía Dr. Pedro Gutiérrez Yurrita
Instituto Mexicano de Tecnología del Agua Departamento de Biociencias e Ingeniería
Jiutepec, Morelos, México. Centro Interdisciplinario de Investigaciones y Estudios sobre Medio
Ambiente y Desarrollo.
Dra. Claudia Feijóo Instituto Politécnico Nacional (IPN)
Instituto de Ecología y Desarrollo Sustentable (INEDES) CDMX, México.
Universidad Nacional de Luján.
Buenos Aires, Argentina. Dra. Eugenia López López
Laboratorio de Ictiología y Limnología
Dr. Martín López Hernández Departamento de Zoología
Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, Escuela Nacional de Ciencias Biológicas
Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM) Instituto Politécnico Nacional (IPN)
Dra. Edna Naranjo García Dr. Rodrigo Moncayo-Estrada
Departamento de Zoología Colección Ictiológica
Instituto de Biología Departamento de Pesquerías y Biología Marina
Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM) Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas (CICIMAR)
CDMX, México. Instituto Politécnico Nacional (IPN)
La Paz, Baja California Sur, México.
Biól. María Teresa Olivera Carrasco
Subdirección de Laboratorios y Apoyo Académico. Dr. Luis Alonso Ramírez Ulate
Departamento de Ciencias Ambientales
Dirección de Estudios Arqueológicos
Universidad de Puerto Rico
Instituto Nacional de Antropología e Historia, San Juan, Puerto Rico.
CDMX, México.
Dra. Erica E. Scheibler
Biól. Miguel Piñón Flores Laboratorio de Entomología
Facultad de Biología Instituto Argentino de Investigaciones de Zonas Aridas (IADIZA)
Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo Centro Científico Tecnológico (CCT)
Morelia, Michoacán, México. Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET)
Mendoza, Argentina.
Dra. Carolina Silvia Ocón
Instituto de Limnología “Dr. Raúl A. Ringuelet” M. en C. Jacinto Elías Sedeño Díaz
CCT La Plata, CONICET-UNLP Coordinación Politécnica para la Sustentabilidad
Buenos Aires, Argentina. Escuela Nacional de Ciencias Biológicas
Instituto Politécnico Nacional (IPN)
Dra. Fátima Reyes-Morales CDMX, México.
Facultad de Ciencias Químicas y Farmacia
Universidad San Carlos de Guatemala Dr. Samuel Segnini
Departamento de Biología. Facultad de Ciencias
Guatemala, Guatemala. Universidad de Los Andes
Dr. Gabino Rodríguez Almaráz La Hechicera, Mérida, Venezuela.
Departamento de Zoología de Invertebrados. Dr. Christian Patricio Villamarín Flores
Facultad de Ciencias Biológicas Centro de Investigación y Estudios de Ingenierías
Universidad Autónoma de Nuevo León Universidad de las Américas
Monterrey, Nuevo León, México. Quito, Ecuador.
MSc. Monika Christine Springer MSc. María del Carmen Zúñiga

Grupo de Investigaciones Entomológicas
Escuela de Biología, Universidad de Costa Rica Departamento de Biología
San José, Costa Rica. Universidad del Valle
Cali, Colombia.
CONSEJO EDITORIAL
Dr. Saúl Álvarez Borrego Dr. Jordi Lleonart Aliberas

Centro de Investigación Científica y de Educación Institut de Ciències del Mar
Superior de Ensenada (CICESE) Barcelona, España.
Ensenada, México.
Dr. Fabio Massa
Dr. Luis S. Álvarez-Lajonchère Experto FAO
Grupo Picimar, Roma, Italia.
La Habana, Cuba.
Dr. Alejandro Toledo Ocampo
Dra. Guadalupe Judith De la Lanza Espino Instituto de Ciencias del Mar y Limnología
Instituto de Biología, UNAM Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM)
Dr. Alfonso Vázquez Botello Dr. José Vinicio Macías Zamora
Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, UNAM Instituto de Investigaciones Oceanológicas
CDMX, México. Universidad Autónoma de Baja California
Ensenada, México.
Dr. Gerald J. Bakus
Allan Hancock Foundation Dra. Marisa Mazari Hiriart
University of Southern California Instituto de Ecología
California, USA. Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM)
CDMX, México.
Dr. Luis Fernando Bückle Ramírez
Centro de Investigación Científica y de Educación Dr. Juan José Morrone Lupi
Superior de Ensenada Facultad de Ciencias
Ensenada, México. Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM)
CDMX, México.
Dr. Carlos Cáceres Martínez
Universidad Autónoma de Baja California Sur Dr. Federico Páez Osuna
La Paz, México. Instituto de Ciencias del Mar y Limnología
Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM)
Dr. Roberto Civera Cerecedo
Mazatlán, México.
Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste
La Paz, México. Dra. Gabriela Parra Olea
Instituto de Biología
Dra. Laura Dávalos Lind
Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM)
Baylor University, Texas
CDMX, México.
Texas, USA.
Dra. Dolores Planas
Dr. Enrique Reyes
Département des Sciences Biologiques
East Carolina University
Université du Québec à Montréal
North Carolina, USA.
Québec, Canadá.
Dr. Fernando Díaz Herrera
Centro de Investigación Científica y de Educación Dr. Víctor H. Rivera Monroy
Superior de Ensenada (CICESE) Department of Oceanography and Coastal Sciences
Ensenada, México. Louisiana State University
Louisiana, USA.
Dra. Martha E. Ferrario
Facultad de Ciencias Naturales y Museo La Plata Dr. Gilbert T. Rowe
La Plata, Argentina. Texas A&M University
Dr. Francisco J. García de León Texas, USA.
Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste
La Paz, México. Dr. Michael J. Smith
Simon Fraser University
Dr. Efraín Abraham Gutiérrez Galindo Vancouver, Canadá.
Instituo de Investigaciones Oceanológicas
Universidad Autónoma de Baja California Dra. Mutue Toyota Fujii
Ensenada, México. Instituto de Botânica São Paulo
Dr. Brian E. Hartwick São Paulo, Brasil.
Simon Fraser University Dr. Martin F. Wojciechowski
Vancouver, Canadá. Arizona State University
Dr. Antonio Lot Helgueras Arizona, USA.
Instituto de Biología
Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM) Dr. Giuseppe C. Zuccarello
CDMX, México. Vintoria University of Wellington
Wellington, Nueva Zelanda.
HIDROBIOLÓGICA
Revista del Departamento de Hidrobiología de la
Universidad Autónoma Metropolitana- Iztapalapa
ÍNDICE AL VOLUMEN 26, NÚMERO 3 • 2016
Gutiérrez-López A., A. M. Meza-Salazar y G. Guevara

Descomposición de hojas y colonización de macroinvertebrados acuáticos en dos microcuencas tropicales
(Manizales, Colombia).....................................................................................................................................347-357
Walteros Rodríguez J. M., J. M. Castaño Rojas y J. H. Marulanda Gómez

Ensamble de macroinvertebrados acuáticos y estado ecológico de la microcuenca Dalí-Otún,
Departamento de Risaralda, Colombia............................................................................................................359-371
Guevara-Mora M., P. Pedreros, R. Urrutia y R. Figueroa

Efectos de la extracción agrícola del agua en el hábitat fluvial de macroinvertebrados bentónicos en Chile.........373-382
Arocena Real de Azúa R., C. González Bermúdez y G. Chalar Marquisá

La autodepuración en arroyos de planicie puede interrumpirse por el ingreso de desechos vitivinícolas
según el biomonitoreo con macroinvertebrados..............................................................................................383-394
Padilla-Gil D. N. y J. P. García-López
Variación morfométrica de la pata mesotorácica de Rhagovelia gastrotricha (Hemiptera: Veliidae) en los Andes
de Colombia...................................................................................................................................................395-401
Alcocer J., E. Escobar, P. Řezníčková y L. A. Oseguera

La comunidad de macroinvertebrados bentónicos litorales como un reflejo de la heterogeneidad
ambiental.......................................................................................................................................................403-418
Oseguera L. A., J. Alcocer y E. Escobar

Macroinvertebrados bentónicos de dos lagos tropicales de alta montaña en el volcán Nevado de Toluca, en
la región central de México.............................................................................................................................419-432
Gutiérrez-Fonseca P. E. y A. Ramírez
Evaluación de la calidad ecológica de los ríos en Puerto Rico: principales amenazas y herramientas
de evaluación.................................................................................................................................................433-441
Ruiz-Picos R. A., J. E. Sedeño-Díaz y E. López-López

Ensambles de macroinvertebrados acuáticos relacionados con diversos usos del suelo en los ríos Apatlaco
y Chalma-Tembembe (cuenca del Río Balsas), México ...................................................................................443-458
Forero-Céspedes A. M., C. Gutiérrez y G. Reinoso-Flórez

Composición y estructura de la familia Baetidae (Insecta: Ephemeroptera) en una cuenca andina
colombiana.....................................................................................................................................................459-474
Miranda-Vidal J. F., E. Barba-Macías, C. Trinidad-Ocaña y J. Juárez-Flores
Diversidad de crustáceos en la cuenca baja del río Papaloapan, Veracruz, México..........................................475-482
García P., R. Novelo-Gutiérrez, G. Vázquez y A. Ramírez

Allochthonous vs. autochthonous energy resources for aquatic insects in cloud forest streams,
Veracruz, Mexico ...........................................................................................................................................483-496
Rodríguez Badillo L., P. Ríos Guayasamín, M. Espinosa Chico, P. Cedeño Loja y G. Jiménez Ortiz
Caracterización de la calidad de agua mediante macroinvertebrados bentónicos en el río Puyo,
en la Amazonía Ecuatoriana ...........................................................................................................................497-507
Benítez Abud J. A., E. Barba Macías y J. Juárez Flores

Composición y distribución de la entomofauna acuática en arroyos de Tabasco, México.................................509-518
Índice de volumen .......................................................................................................................................519-521
Índice de autores .........................................................................................................................................523-524

HIDROBIOLÓGICA
A Journal from Departamento de Hidrobiología de la
Universidad Autónoma Metropolitana- Iztapalapa
VOLUME INDEX 26, NUMBER 3 • 2016
Gutiérrez-López A., A. M. Meza-Salazar and G. Guevara

Leaf decomposition and colonization by aquatic macroinvertebrates in two tropical microcatchments
(Manizales, Colombia).....................................................................................................................................347-357
Walteros Rodríguez J. M., J. M. Castaño Rojas and J. H. Marulanda Gómez

Aquatic macroinvertebrate assemblages and ecological state of Dali sub-basin, Risaralda State,
Colombia........................................................................................................................................................359-371
Guevara-Mora M., P. Pedreros, R. Urrutia and R. Figueroa

Effects of agricultural water withdrawal in the fluvial habitat of benthic macroinvertebrates in Chile...................373-382
Arocena Real de Azúa R., C. González Bermúdez and G. Chalar Marquisá

Selfpurification in plain streams can be interrupted by wine waste inputs according to macroinvertebrate
biomonitoring.................................................................................................................................................383-394
Padilla-Gil D. N. and J. P. García-López

Morphometric variation in the mesothoracic leg of Rhagovelia gastrotricha (Hemiptera: Veliidae) in the
Colombian Andes............................................................................................................................................395-401
Alcocer J., E. Escobar, P. Řezníčková and L. A. Oseguera

The littoral benthic macroinvertebrate community as a reflection of environmental heterogeneity...................403-418
Oseguera L. A., J. Alcocer and E. Escobar

Benthic macroinvertebrates of two tropical, high-mountain lakes at Nevado de Toluca Volcano at central
region of Mexico.............................................................................................................................................419-432
Gutiérrez-Fonseca P. E. and A. Ramírez

Ecological evaluation of streams in Puerto Rico: major threats and evaluation tools........................................433-441
Ruiz-Picos R. A., J. E. Sedeño-Díaz and E. López-López

Aquatic macroinvertebrates assemblages related to diverse land uses in the Apatlaco and Chalma-Tembembe rivers
(Balsas basin), Mexico ...................................................................................................................................443-458
Forero-Céspedes A. M., C. Gutiérrez and G. Reinoso-Flórez

Composition and structure of the Baetidae family (Insecta: Ephemeroptera) in a Colombian Andean
basin..............................................................................................................................................................459-474
Miranda-Vidal J. F., E. Barba-Macías, C. Trinidad-Ocaña and J. Juárez-Flores
Crustaceans diversity of the lower basin river Papaloapan, Veracruz, Mexico..................................................475-482
García P., R. Novelo-Gutiérrez, G. Vázquez and A. Ramírez

Allochthonous vs. autochthonous energy resources for aquatic insects in cloud forest streams, Veracruz,
Mexico ..........................................................................................................................................................483-496
Rodríguez Badillo L., P. Ríos Guayasamín, M. Espinosa Chico, P. Cedeño Loja and G. Jiménez Ortiz
Water quality characterization of benthonic macroinvertebrates of Puyo river: Ecuadorian Amazonia...............497-507
Benítez Abud J. A., E. Barba Macías and J. Juárez Flores

Composition and distribution of aquatic insects in streams of Tabasco, Mexico...............................................509-518
Volume index ...............................................................................................................................................519-521
Author index .................................................................................................................................................523-524

EDITORIAL
La percepción social, económica y ambiental que se tiene a nivel mundial de América La-
tina señala que a pesar de las transformaciones políticas y sociales emprendidas en los
últimos años, no se han alcanzado a plenitud las metas y objetivos, quedando inmersa
en un proceso de globalización que ha producido antes que beneficios tangibles, incerti-
dumbre, inestabilidad, desigualdad e inequidad que abonan incipientemente para lograr
un desarrollo pleno y sustentable de esta región.
La situación ambiental no es la excepción. A pesar de que en la región se encuen-
tran países catalogados como mega diversos (México, Brasil, Colombia, Perú y Ecuador),
el denominador común es un desconocimiento científico de su capital natural. En Latino-
américa se percibe una sintomatología alarmante encaminada al deterioro de sus ecosiste-
mas en donde intervienen de forma directa, los procesos de urbanización, industrialización y
cambios en el uso de suelo que eliminan prácticamente la cobertura vegetal natural y contaminan
los cuerpos de agua antes de que sea posible conocer la biodiversidad de esta región. Aunado a esto,
se suman los ineludibles efectos del cambio climático que están alterando los patrones ecológicos.
Diversos esfuerzos se han realizado para llevar a cabo investigaciones que permitan identificar la riqueza
biológica que guarda esta región, así como también, la generación de conocimiento de frontera sobre el estado
de estos recursos naturales para emprender acciones efectivas para su protección y aprovechamiento susten-
table. Se están realizando esfuerzos verdaderamente importantes para rescatar y conservar los diversos eco-
sistemas amenazadas y con ellos, la diversidad biológica que los acompaña. Numerosos autores coinciden en
que los ecosistemas dulceacuícolas son los más vulnerables del planeta ante los efectos de la contaminación.
Al respecto, la comunidad científica Latinoamericana no es ajena a esta problemática y lleva a cabo proyectos
específicos sobre diferentes líneas de investigación para conocer y conservar los ecosistemas dulceacuícolas
de esta vasta región. En este sentido, en febrero de 2014 se realizó en San José, Costa Rica, el Primer Congreso
Latinoamericano de Macroinvertebrados Acuáticos (Macroinvertebrados de agua dulce: su importancia en los
ríos tropicales), un foro abierto a la comunidad científica para abordar diferentes temas relacionados con un
grupo de organismos acuáticos muy diverso. Derivado de este espacio científico Latinoamericano, surge la
Red Macrolatinos con el propósito de facilitar la comunicación entre investigadores con un tema en común –el
estudio de los macroinvertebrados acuáticos–, y desarrollar proyectos conjuntos (Ramírez y Gutiérrez-Fonseca
en Revista Internacional de Biología Tropical 62-2, 2014), potenciando así, el capital humano latinoamericano.
Como resultado de la conformación de Macrolatinos como una red de investigadores que comparte el inte-
rés común por el estudio de los macroinvertebrados acuáticos, los ecosistemas de agua dulce, y la diversidad de
temas relacionados con ellos en América Latina, se han publicado dos números especiales con los resultados de
investigaciones de los miembros de esta Red: Dugesiana (2013, volumen 20, número 2), y Revista Internacional
de Biología Tropical (2014, volumen 62 número 2). La mayoría de estos trabajos fueron presentados en el Primer
Congreso celebrado en Costa Rica. Los días 7 al 11 de abril de 2014, la Ciudad de Querétaro, México fue sede
del Segundo Congreso Latinoamericano de Macroinvertebrados Acuáticos bajo el eslogan “Una oportunidad
para el monitoreo del desarrollo”. El presente número especial recopila algunos de los trabajos presentados en
este segundo congreso, con la inclusión de otros trabajos realizados por investigadores Macrolatinos que mues-
tran los avances en la materia, así como las diversas líneas de trabajo que hay por abordar. En su momento,
Ramírez y Gutiérrez-Fonseca (2014) señalaron las direcciones futuras para el estudio de macroinvertebrados
acuáticos en Latinoamérica, indicando como prioridades el estudio de la taxonomía y sistemática, la diversidad
de macroinvertebrados, la ecología y procesos ecológicos, el biomonitoreo y la bioindicación, y la visión de
ecosistema, manifestando la importancia de investigaciones a largo plazo.
Hidrobiológica, una revista con reconocimiento internacional, indizada por el Consejo Nacional de Ciencia y
Tecnología de México, el Institute for Scientific Information y el Journal Citation Reports, ha dado a la Red Macro-
latinos un espacio de expresión científico que permite dar a conocer los resultados de las investigaciones que en
materia de macroinvertebrados acuáticos se lleva a cabo en Latinoamérica, convirtiéndose en una plataforma
más para impulsar el proceso cognitivo de este grupo de organismos.
En esta edición especial de Hidrobiológica se integra la investigación desarrollada en siete países latinoameri-
canos: Chile, Colombia, Ecuador, Guatemala, México, Puerto Rico y Uruguay, que abordan trabajos sobre variaciones
morfométricas (Padilla-Gil y García López), distribución, abundancia y diversidad de macroinvertebrados acuáticos
(Alcocer et al., Benitez-Abud et al., Forero-Céspedes et al., Miranda-Vidal et al., Oseguera et al., Trinidad-Ocaña et
al.), ecología funcional (García et al., Gutiérrez-López et al.) y calidad del agua, biomonitoreo y bioindicación (Aro-
cena et al., Guevara-Mora et al., Gutiérrez-Fonseca y Ramírez, Rodríguez-Badillo et al., Ruiz-Picos et al., Walteros-
Rodríguez et al.). En conjunto, estos trabajos aportan a esas direcciones futuras que demanda la situación actual de
Latinoamérica en un mundo globalizado.
Consideramos un acierto la creación de Macrolatinos que cubre ahora un nicho científico tan importante como
necesario para el estudio de los macroinvertebrados acuáticos, ya que potencia las capacidades de sus miembros
mediante el intercambio de experiencias, conocimientos, infraestructura y colaboración multidisciplinar, en la pro-
ducción del conocimiento científico.
Agradecemos a todos los autores su tiempo y esfuerzo para hacer de este proyecto una realidad y compartir con
la comunidad científica el conocimiento generado al interior de Macrolatinos; así también, nuestro sincero reconoci-
miento a todos los árbitros que contribuyeron no solo con su tiempo sino con sus valiosos comentarios constructivos
que dieron lugar a la mejora y enriquecimiento de los artículos de este volumen especial.
Dra. Eugenia López López,

Escuela Nacional de Ciencias Biológicas,
Instituto Politécnico Nacional, CDMX, México.
M. en C. Jacinto Elías Sedeño Díaz,
Coordinación Politécnica para la Sustentabilidad,
Instituto Politécnico Nacional, CDMX, México.
Editores del Número Especial de Macrolatinos.
Hidrobiológica 2016, 26 (3): 347-357
Descomposición de hojas y colonización de macroinvertebrados acuáticos en dos microcuencas tropicales (Manizales, Colombia)
Leaf decomposition and colonization by aquatic macroinvertebrates in two tropical microcatchments (Manizales, Colombia)
Alejandra Gutiérrez-López1, Ana María Meza-Salazar2 y Giovany Guevara3
1
Universidad Rural y Agropecuaria de Colombia, UNISARC, Santa Rosa de Cabal, Risaralda. Colombia
2
Universidad de Caldas, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Laboratorio de Colecciones Biológicas, Grupo de Investigación GEBIOME, Manizales, Caldas. Colombia
3
Universidad del Tolima, Facultad de Ciencias, Departamento de Biología, Ibagué, Tolima. Colombia
e-mail: gguevara@ut.edu.co; ggcolombia@gmail.com
Recibido: 15 de junio de 2015. Aceptado: 9 de febrero de 2016.
Gutiérrez-López A., A. M. Meza-Salazar y G. Guevara. 2016. Descomposición de hojas y colonización de macroinvertebrados acuáticos en dos microcuencas tropicales
(Manizales, Colombia). Hidrobiológica 26 (3): 347-357.
RESUMEN
Antecedentes. El flujo de nutrientes en arroyos de bajo orden tanto en regiones templadas como tropicales, depende
de las ramas y hojas procedentes de su vegetación ribereña. Este sustrato sufre descomposición física, química y bioló-
gica y puede ser colonizado por varios macroinvertebrados bentónicos. Sin embargo, el efecto de diferentes niveles de
perturbación y degradación que operan sobre estos arroyos, como el de ganadería, continúan escasamente entendidos,
esto es particularmente notable en áreas montañosas de Colombia. Objetivos. Evaluar las tasas de descomposición y la
dinámica de colonización de macroinvertebrados bentónicos en hojas de Eucalyptus sp. y Tibouchina lepidota, en que-
bradas tropicales inmersas en matrices ganaderas. Métodos. Durante marzo a mayo de 2014, se realizó un experimento
con muestras individualizadas y combinadas (1:1), de hojas de ambas especies, en bolsas de malla fina y gruesa, en dos
quebradas contrastantes (Referencia [La Elvira]/ Perturbada por ganadería [Chuscales]) del Río Chinchiná (Manizales,
Caldas, Colombia). Resultados. La pérdida de masa foliar (k días-1; promedio ± EE) fue significativamente mayor en
Chuscales que en La Elvira, en malla gruesa versus fina para Eucalyptus sp., seguida del tratamiento mixto y T. lepidota,
con excepción del tratamiento con Eucalyptus sp., en La Elvira (malla fina, k = - 0.0145 ± 0.0026; malla gruesa,
k = - 0.0143 ± 0.0019), y mixto, en Chuscales (fina, k = - 0.0181 ± 0.0053; gruesa, k = - 0.0153 ± 0.0046), los cuales
registraron los valores más altos, comparativamente. La abundancia y densidad de macroinvertebrados cambió durante
el periodo evaluado y fue generalmente mayor en la quebrada de Referencia, con los valores más altos registrados a los
30 días de muestreo (1129 individuos), mientras que, en la impactada, se registraron a los 45 días (958 individuos). Los
quironómidos y recolectores fueron los más abundantes en ambas quebradas. Conclusiones. Los resultados mostraron
que las diferencias en las tasas de descomposición entre las quebradas analizadas, no pueden atribuirse específicamente
a cambios en la composición, estructura o densidad de macroinvertebrados y que el tamaño de las mallas, más que el
efecto de la ganadería, puede influir sobre aquellos invertebrados que colonizan la materia orgánica; sin embargo, se
requieren más estudios para comprobar estos resultados.
Palabras clave: Descomposición de hojarasca, ecosistemas tropicales, grupos funcionales alimentarios, invertebrados,
vegetación ribereña.
ABSTRACT
Background. Nutrient fluxes in low-order streams of both tropical and temperate regions depend on leaves and tree
branches originated from their riparian forests. This substratum suffers physical, chemical and biological breakdown, and
can be colonized by several benthic macroinvertebrates. However, the effect of different levels of disturbance and degra-
dation operating on these forested streams such as livestock in cattle-dominated landscapes, remains poorly understood,
this is particularly noticeable in many mountain areas of Colombia. Goals. To evaluate the breakdown rates and coloni-
zation dynamics of benthic macroinvertebrates on leaves of Eucalyptus sp. and Tibouchina lepidota in tropical streams
immersed into livestock matrices. Methods. During March to May 2014, we conducted a field experiment using single
and mixed (1:1) leaf treatments of both plant species into fine- and coarse-mesh litterbags, in two contrasting streams
(reference [La Elvira]/ disturbed [Chuscales]) of the Chinchiná River in central Colombia (Manizales, Caldas). Results.
Leaf mass losses were significantly higher in Eucalyptus sp., followed by the mixed (1:1) and T. lepidota treatment into
coarse vs. fine mesh bags. However, the higher decomposition rates (k days-1, mean ± SE) were registered at La Elvira for
Eucalyptus sp. (fine mesh, k = - 0.0145 ± 0.0026; coarse mesh, k = - 0.0143 ± 0.0019) and, Chuscales for the mixed
treatment (fine, k = - 0.0181 ± 0.0053; coarse, k = - 0.0153 ± 0.0046), comparatively. Contrary, macroinvertebrate
abundance and density were generally higher in reference than in disturbed stream, and concomitantly to the diversity.
However, these variables changed over the sampled period, with higher abundance values registered at 30 days (1129
individuals) and 45 days (958 individuals) in the reference and disturbed stream, respectively. Chironomids and the
collectors’ functional feeding group were the most abundant during all sampling. Conclusions. The results showed that
breakdown rate differences between streams cannot be attributed specifically to changes in macroinvertebrate commu-
nity composition, structure or density and that mesh size more than the livestock effect can influence macroinvertebrate
communities colonizing in-stream organic matter; however, further studies are necessary to confirm these results.
Key words: Functional feeding group, invertebrates, leaf litter decomposition, riparian vegetation, tropical ecosystems.
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348 Gutiérrez-López A. et al.
INTRODUCCIÓN de Eucalyptus sp. (especie introducida y ampliamente distribuida en

la zona ribereña) y Tibouchina lepidota (Bonpl.) Baillon, 1877 (especie
El cauce de los sistemas acuáticos que drenan las microcuencas bos- nativa dominante en la zona ribereña), en dos quebradas inmersas en
cosas, tanto de zonas templadas como tropicales, está compuesto de matrices ganaderas de la parte alta del Río Chinchiná (Manizales, Cal-
materia orgánica (i.e., troncos, ramas, hojas) que se origina de la ve- das, Colombia).
getación ribereña (Abelho, 2001; Guevara-Cardona et al., 2006; Allan
& Castillo, 2007). Este sustrato se descompone por la actividad física,
química y biológica, donde los macroinvertebrados bentónicos juegan MATERIALES Y MÉTODOS
un papel importante durante la colonización y fragmentación (Graça,
2001; Callisto et al., 2007; Janke & Trivinho-Strixino, 2007), procesos Área de estudio. Dicha área se localiza en el municipio de Manizales,
que contribuyen con la dinámica de nutrientes y energía en estos siste- departamento de Caldas, en la cuenca del Río Chinchiná, Colombia. Se
mas dulceacuícolas (Benstead, 1996; Guevara, 2010). seleccionaron dos quebradas, una de las cuales se definió como zona
íntegra o estación de Referencia (quebrada La Elvira) y una zona visi-
A nivel mundial, estos ecosistemas son afectados por diversas acti- blemente intervenida por la actividad ganadera (quebrada Chuscales).
vidades antropogénicas, asociadas con la deforestación y las prácticas La Elvira se ubica a 2755 m.s.n.m., con las siguientes coordenadas
agrícolas y ganaderas que reducen la vegetación ribereña, modifican el 05°03’08.7’’N, 75°24’34’’O. Se consideró como zona de referencia de-
aporte de hojarasca y alteran la estructura y función de los macroinver- bido al margen amplio de vegetación ribereña (≥ 10m) que posee y a
tebrados bentónicos (Vörösmarty et al., 2010; Richardson et al., 2012). que no presenta impacto antropogénico evidente. Chuscales se ubica a
Los sistemas lóticos colombianos, no son ajenos a esta generalidad; 2445 m.s.n.m., con coordenadas 05°02’45.2’’N, 75°25’18.9’’O; se en-
pues se ha observado que los bosques ribereños, vinculados con es- cuentra visualmente impactada por actividad ganadera de tipo exten-
tos ecosistemas, son modificados para el fomento de actividades de sivo, con reducción promedio del ancho de la zona ribereña a ≈ 1.8 m.
importancia económica, como la ganadería, por ejemplo, una activi-
dad común que se asocia directamente con las cuencas hidrográficas Variables hidrológicas y fisicoquímicas. Se determinó la velocidad
(Márquez, 2003; Rivera-Rondón et al., 2009), y uno de los principales de la corriente, ancho y profundidad del cauce, según la propuesta de
agentes de perturbación que afecta el recurso hídrico (Sadeghian et Chará (2003) y Sánchez (2004). Se tomaron algunas variables fisicoquí-
al., 1999; Defensoría del Pueblo Colombia, 2010), debido a que, en la micas in situ como pH, temperatura del agua, oxígeno disuelto y porcen-
mayoría de los casos, las áreas de los sistemas productivos se extien- taje de saturación de oxígeno disuelto con un equipo multiparamétrico
den hasta el margen de las quebradas y demás ambientes acuáticos, (Lutron™). Adicionalmente, se tomaron muestras de agua que fueron
comprometiendo su integridad física y biológica (Chará, 2003). enviadas a un laboratorio certificado (ACUATEST S.A., Manizales, Colom-
bia) para el análisis de nitrógeno amoniacal, sólidos totales y fosfatos,
El reemplazo del bosque ribereño por praderas u otros usos de variables que se asocian con los efectos de la actividad ganadera sobre
suelo tiene un efecto negativo sobre la estructura y función de la fauna el recurso hídrico. Las variables hidrológicas y fisicoquímicas registra-
bentónica en ecosistemas lóticos, debido a que esta actividad puede das para cada una de estas quebradas, se presentan en la Tabla 1.
generar una alteración significativa en las características físicas, quí-
micas y del hábitat (Belsky et al., 1999; Sweeney & Czapka, 2004) y, a Incubación de hojas, pérdida de masa seca y colonización por
su vez, afectar el aporte y descomposición de hojarasca, considerada macroinvertebrados. Se eligieron dos especies vegetales dominantes
la mayor fuente de energía que mantiene la red trófica fluvial (Casado en la zona de estudio, una nativa (Tibouchina lepidota (Bonpl.) Baillon
et al., 2015). Durante la última década, se ha considerado al proceso de conocida como Siete Cueros, con porcentaje de lignina foliar ~ entre 4.8
descomposición de hojarasca como un método de evaluación directo y 20% [para T. pulchra; Furlan et al., 2004]) y una introducida (Eucalyp-
de la integridad funcional de los ríos (Young et al., 2008; Riipinen et al., tus sp., NC: Eucalipto, porcentaje de lignina entre 18% y 22% [Rencoret
2009; Feio et al., 2010), sin embargo, en el trópico, y en particular en et al., 2007]). Las hojas se recolectaron de la hojarasca acumulada en
la región Andina colombiana, esta información es aún incipiente y poco el suelo aledaño de cada quebrada. Posteriormente, se transportaron al
documentada. Jardín Botánico de la Universidad de Caldas, donde fueron secadas a
temperatura ambiente durante tres semanas, siguiendo la metodología
En este sentido, la oferta hídrica en Colombia requiere de estudios propuesta por Moretti (2005). Las hojas secas se llevaron al Laboratorio
que reflejen su importancia y destaquen aspectos ecológicos, como de Ecología de la Universidad de Caldas, donde se pesaron 20 g de
el proceso de colonización de macroinvertebrados acuáticos asocia- cada especie seleccionada y se realizó una mezcla de ambas hojas,
do con la descomposición de hojas, tanto de especies nativas como con el mismo peso (1:1), con el fin de verificar si el recurso heterogéneo
exóticas. Este material orgánico puede ser utilizado como un sustrato resultaba más atractivo para los macroinvertebrados.
eficiente y de bajo costo, ya que una vez depositado en el curso de
agua, constituye un recurso para la colonización y fragmentación por El material se depositó dentro de bolsas plásticas con una dimensión
macroinvertebrados (Herranz & González del Tanago, 1986). Además, de 25 x 25 cm y con un ojo de malla de 5 mm (malla gruesa) y 2 mm
dicho sustrato, refleja cómo estos organismos utilizan el espacio multi- (malla fina). Con el material debidamente sellado, se formaron filas con
dimensional del ambiente lótico (Janke & Trivinho-Strixino, 2007). cuatro bolsas cada una, distribuidas a lo ancho de cada quebrada y se
incubaron durante 60 días (del 18 de marzo al 17 de mayo de 2014).
Con base en la importancia de abordar aspectos funcionales para Dado que los sitios de muestreo son muy cercanos al laboratorio, no se
comprender la integridad ecológica de los sistemas acuáticos altoandi- realizó el protocolo de corrección de la pérdida de masa inicial (e.g., To-
nos, esta investigación tuvo como objetivo evaluar la pérdida de masa rres & Ramírez, 2014). En cada quebrada se colocaron 96 bolsas (32 por
seca, las tasas de descomposición y la dinámica de colonización de tratamiento/malla: Eucalipto, Siete Cueros y mixto). De acuerdo con los
macroinvertebrados bentónicos en hojas simples y mezcladas (1:1) tiempos predeterminados (+15, 30, 45 y 60 días), se retiraron 24 mues-
Hidrobiológica
Descomposición de hojas por macroinvertebrados acuáticos 349
Tabla 1. Variables hidrológicas y fisicoquímicas registradas en quebradas contrastantes de la cuenca del Río Chinchiná, en Manizales, Colombia,
durante marzo a mayo de 2014, según el nivel de precipitación observado.
Nivel de Precipitación (IDEAM, 2014)
(mm)
Bajo Intermedio Alto
0.0 – 5.0 5.1 – 20.0 20.1 – 60.0
Variable La Elvira Chuscales La Elvira Chuscales La Elvira Chuscales
Ancho Medio (m) 2.0 3.4 1.4 2.1 2.2 2.9
Profundidad Media (m) 0.13 0.15 0.08 0.10 0.10 0.11
Caudal (m3/s) 0.45 0.85 0.38 0.41 0.52 0.55
Temperatura del Agua (°C) 12.5 11.0 13.8 14.2 * *
pH 7.91 8.32 7.72 8.20 * *
Conductividad (µS/cm) 99 174 102 188 * *
Saturación de O2 (%) 78.1 100.0 57.0 58.4 * *
Concentración de O2 (mg/L) 6.04 1.59 4.0 4.47 * *
*Valores que no pudieron ser registrados por diversas restricciones logísticas.
tras de cada quebrada (4 réplicas por tratamiento) en la fecha indicada; rasca (3 niveles), el tamaño de poro (2 niveles= inclusión/exclusión) y el
mismas que fueron puestas en bolsas con cierre hermético y transporta- tiempo de muestreo (4 niveles).
das al Laboratorio de Ecología, donde el contenido fue lavado y separado,
Para la caracterización de las quebradas y sus posibles impactos,
por observación directa, sobre un set de tamices (500-250 µm).
se calculó el índice biótico BMWP (Biological Monitoring Working Party),
El material vegetal separado fue puesto en bolsas de papel pre- modificado para Colombia por Zúñiga y Cardona (2009); el índice de
viamente rotuladas y llevadas a secado en horno a 75 ºC durante 24 h, riqueza total EPT, según lo propuesto por Chará (2003); y se determi-
luego cada una de las muestras fue pesada en una balanza analítica nó la diversidad efectiva o verdadera, de acuerdo con la propuesta de
con el fin de determinar la pérdida de material orgánico a través del Chao y Jost (2012), mediante el programa INEXT Versión 1.3.0 (Hsieh
tiempo. Los organismos separados se identificaron hasta el nivel de & Chao, 2013).
género y/o morfotipo bajo estereomicroscopio (10X), con base en las
claves y descripciones de Domínguez y Fernández (2009), Prat et al.
(2010) y Gutiérrez-López (2012). Después de la identificación, los es- RESULTADOS
pecímenes fueron asignados a grupos funcionales de alimentación de Pérdida de masa seca (g) y tasa de descomposición de hojas (k,
acuerdo con la propuesta de Cummins et al. (2005), Chará-Serna et al. días-1). El patrón general observado entre tratamientos fue: Eucalyptus
(2010) y las sugerencias de Ramírez y Gutiérrez-Fonseca (2014). Poste- sp. > mixto > Tibouchina lepidota. La quebrada Chuscales, presentó,
riormente, las muestras fueron incluidas en la Colección Entomológica comparativamente, la mayor pérdida de masa seca (g) y, concomitan-
del Programa de Biología de la Universidad de Caldas CEBUC (Registro temente, una alta tasa de descomposición (promedio ± EE), principal-
Humboldt: No 188). mente en la malla gruesa. Sin embargo, los tratamientos con Eucalyp-
Análisis de datos. Para estimar el tiempo de degradación de las hojas tus sp. y el mixto, reflejaron comparativamente, los valores más altos
(pérdida de masa seca), primero se estimó la tasa de descomposición en la malla fina de la quebrada La Elvira (malla fina, k = - 0.0145 ±
de cada especie vegetal, la quebrada donde se recolectó y el poro de 0.0026; malla gruesa, k = - 0.0143 ± 0.0019), y en Chuscales (fina, k
la malla, con el modelo de regresión exponencial negativo descrito por = - 0.0181 ± 0.0053; gruesa, k = - 0.0153 ± 0.0046), respectivamente
Bärlocher (2005). Las tasas (k, días-1) se calcularon de la regresión en- (Fig. 1).
tre el ln del porcentaje de degradación de la hojarasca versus el tiempo Los datos del experimento con Eucalyptus sp. en la quebrada Chus-
de incubación. Para establecer diferencias significativas entre las tasas cales, primero a los 45 días (con malla fina) y después a los 60 días (con
de descomposición de cada muestra, fue necesario un análisis multi- malla gruesa), no se pudieron incluir en el análisis por la pérdida de las
variado de la covarianza (MANCOVA) usando el programa estadístico muestras, debido a las fuertes lluvias que se presentaron durante la
Statgraphics Centurion XVI, donde el tiempo de muestreo (días) se uti- fase experimental. No obstante, el MANCOVA, mostró diferencias signi-
lizó como covariable (Benfield, 2006). La densidad media (Ind./m2) de ficativas entre los resultados de las muestras, al comparar el promedio
macroinvertebrados, que lograron colonizar las bolsas, se determinó a de las tasas de descomposición (p< 0.05, Tabla 2). No se observaron
partir de la abundancia de éstos en cada quebrada, tratamiento y tiem- diferencias significativas entre las quebradas ni entre el tipo de malla
pos de extracción. Asimismo, para evaluar el efecto de la variación de (p> 0.05, Tabla 2).
la abundancia total de macroinvertebrados colonizadores durante cada
evento de recolecta, se hizo un análisis multivariado de la varianza (MA- Colonización de macroinvertebrados. Se recolectaron 4002 or-
NOVA), con el programa estadístico Statgraphics Centurion XVI, previa ganismos, pertenecientes a nueve órdenes, veinticinco familias y 41
verificación de los supuestos de normalidad y homoscedasticidad. Se géneros y/o morfotipos (Tabla 3), donde la familia Chironomidae fue
utilizaron como factores: los ecosistemas fluviales (2 niveles), la hoja- la más abundante, con un 79%, de los cuales el 86% pertenece a la
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a) La Elvira (Malla Fina) b) La Elvira (Malla Gruesa)

Masa Seca Restante (g)
c) Chuscales (Malla Fina) d) Chuscales (Malla Gruesa)
Tiempo de exposición (día)

Figuras 1a-d. Patrón de descomposición (promedio ± EE) de hojas seleccionadas y valores k (días-1) asociados con dos tipos de bolsa (malla fina, 2 mm; malla gruesa,
5 mm) en quebradas contrastantes de la cuenca del Río Chinchiná, en Manizales, Colombia, durante marzo a mayo de 2014. a-b) Quebrada La Elvira. c-d) Quebrada
Chuscales.
subfamilia Orthocladiinae, 9% a Chironominae, 3% a Podonominae y presentó el valor más alto de abundancia a los 30 días de muestreo,
1% a Tanypodinae. con un registro de 1129 individuos, mientras que Chuscales (ganadería)
registró a los 45 días de muestreo, un total de 958 individuos.
La densidad de macroinvertebrados acuáticos, a partir del número
de organismos que colonizaron el área de las bolsas (25 x 25 cm = 625 Los organismos asociados con Eucalyptus sp. registraron un total
cm2 = 0.0625 m2), presentó variaciones que dependieron del tipo de de 1148; con el tratamiento Mixto, 1425 y con T. lepidota, 1129, con una
muestra y del tiempo que estuvieron expuestas (Fig. 2). El MANOVA, por mayor densidad en la quebrada La Elvira (a los 30 días, se cuantificaron
otro lado, mostró diferencias significativas únicamente en la abundan- 955 organismos), mientras que Chuscales registró el valor más alto a
cia total de organismos y entre muestreos (p< 0.05, Tabla 4). La Elvira los 45 días de muestreo (852 organismos). El grupo funcional con mayor
Tabla 2. MANCOVA aplicado sobre la pérdida de masa seca de hojas de Eucalyptus sp., Tibouchina lepidota y una mezcla de ambas especies en
quebradas contrastantes de la cuenca del Río Chinchiná, en Manizales, Colombia, durante marzo a mayo de 2014.
Fuente Suma de Cuadrados gl Cuadrado Medio Razón-F Valor-p

COVARIABLE
Tiempo 0.0000189329 1 0.000089329 1.10 0.3009
EFECTOS PRINCIPALES
Quebradas 0.0000510974 1 0.0000510974 2.96 0.0928
Inclusión/Exclusión 0.0000198434 1 0.0000198434 1.15 0.2897
Hojarasca 0.00042856 2 0.00021428 12.43 0.0001
RESIDUAL 0.000689466 40 0.0000172366
TOTAL (CORREGIDO) 0.00120789 45
Hidrobiológica
Densidad media (org./m2)
Quebrada La Elvira Quebrada Chuscales

(E1: Referencia) (E2: Impactada)
Figura 2. Densidad media (± DE) de macroinvertebrados colonizadores de hojas seleccionadas y su combinación, durante el periodo de incubación en quebradas
contrastantes de la cuenca del Río Chinchiná, en Manizales, Colombia, entre marzo y mayo de 2014. G= malla gruesa. F= malla fina.
abundancia durante el periodo evaluado para las dos quebradas, fue bido a los microorganismos. Otros autores, como Hernández y Murcia
el de los colectores, seguido de raspadores y fragmentadores (Fig. 3). (1992), señalan que los valores de descomposición se relacionan con la
cantidad de nutrientes que poseen las hojas en determinado momento,
Caracterización de las quebradas y posibles impactos. Según
ya que son responsables de la cantidad de organismos descompone-
el índice BMWP/Col, La Elvira aparece con un puntaje de 134 (aguas
dores que podrían encontrarse en ellas.
muy limpias); Chuscales, por otro lado, posee aguas que son sólo de
buena calidad, no alteradas de manera sensible, con un puntaje de La pérdida significativamente proporcional de masa seca en el
116 (Tabla 5). Al calcular el índice EPT se encontró que en La Elvira la tratamiento mixto (Eucalyptus sp. + T. lepidota) durante el periodo de
calidad del agua es regular, con un 26%, mientras que para Chuscales, muestreo, puede estar ligada con la presencia y potencial influencia
se describe como mala, con 24%. Por su parte, la diversidad verdadera, de los macroinvertebrados durante el proceso de degradación; proba-
en La Elvira, presentó mayores valores en cuanto a riqueza (específica), blemente la combinación de las hojas sea más atractiva para estos
equitatividad (exponencial de Shannon) y dominancia (inverso de Simp- organismos. La alta lixiviación también es un proceso que se debe con-
son). Las variables fisicoquímicas para las dos quebradas, indicaron siderar, puesto que las hojas pueden llegar a perder hasta el 30% de su
que el contenido de nitrógeno amoniacal y fosfatos se encuentran den- masa inicial (Anzar et al., 2012).
tro del rango establecido por el Decreto 1594 de 1984 del Ministerio
Por otra parte, Chará et al. (2007) sugieren que la textura de las
de Agricultura de Colombia, en el que se establecen los usos del agua
hojas es otra variable a considerar en la tasa de descomposición debido
y la delimitación de sus características para cada uso. El porcentaje
a que las especies vegetales que presentan una mayor suavidad, re-
de sólidos totales fue mayor en Chuscales (296 mg/L) que en La Elvira
gistran valores más altos respecto a especies con una dureza superior.
(164 mg/L) (Tabla 5).
Esto coincide con el patrón de las especies evaluadas en la investi-
gación: las hojas de eucalipto son suaves, comparadas con las hojas
DISCUSIÓN de T. lepidota, que presentan una textura rugosa. Mathuriau y Chauvet
(2002), Abelho et al. (2005) y Rincón y Santelloco (2008) mencionan que
Pérdida de masa seca y tasa de descomposición de hojas. Los la degradación de la hojarasca probablemente esté más influenciada
resultados del MANCOVA indicaron que las muestras, tal como se pre- por otros factores como la presencia de hongos y bacterias, variables
pararon, tienen un efecto significativo sobre el porcentaje de pérdida explicativas en procesos de descomposición de hojarasca en el trópico
de masa seca. El tratamiento simple con Eucalyptus sp. registró, en y las cuales no pudieron ser evaluadas en la presente investigación.
general, una mayor pérdida de masa y tasa de descomposición (k = -
0.0162 ± 0.0024), que se puede asociar con un efecto sobre el valor Los resultados de este trabajo, particularmente en Chuscales, co-
k individual (sensu Moretti et al., 2007), y que puede estar vinculado inciden con los estudios realizados por Pettit et al. (2012) en Austra-
con la composición química de las hojas. Wood (1974) menciona que lia, donde el tratamiento mixto tuvo mayor pérdida de peso seco. Sin
la descomposición de las hojas de Eucalyptus ocurre como respuesta embargo, estudios realizados en España, Chile, Argentina y Colombia
a varios factores, entre los que destacan la eliminación y/o el consumo por diferentes investigadores (e.g., Pozo et al., 1998; Valdovinos, 2001;
de tejidos por invertebrados, lixiviación y/o degradación bioquímica de- Albariño & Balseiro, 2002; Eyes-Escalante et al., 2012) hallaron que,
al evaluar hojas nativas y exóticas, la mayor pérdida de peso seco se
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Tabla 3. Abundancia total de taxones de macroinvertebrados acuáticos registrados durante el proceso de colonización, presentes en los paquetes
de hojas, evaluados en quebradas contrastantes de la cuenca del Río Chinchiná, en Manizales, Colombia, durante marzo a mayo de 2014.
Tibouchina
Orden Familia Género/Morfotipo Eucalyptus sp. Mixto Total
lepidota
Coleoptera Elmidae Morfo 1 2 1 3
Heterelmis 4 11 9 24
Macrelmis 1 2 2 5
Ptilodactylidae Anchytarsus 14 37 32 83
Scirtidae Morfo 1 33 67 65 165
Morfo 2 26 62 29 117
Morfo 3 1 1 2
Staphylinidae Stenus 8 5 3 16
Diptera Anisopodidae Morfo 1 1 1
Blephariceridae Limonicola 5 6 4 15
Ceratopogonidae Morfo 1 8 11 6 25
Chironomidae Chironominae 143 47 82 272
Orthocladiinae 1040 686 1008 2734
Podonominae 29 24 57 110
Tanypodinae 18 11 13 42
Empididae Morfo 1 15 11 6 32
Morfo 2 1 1
Muscidae Limnophora 1 7 9 17
Morfo 1 1 1 2
Psychodidae Morfo 1 2 2
Simuliidae Gigantodax 15 41 11 67
Simulium 3 13 16
Tipulidae Limonia 1 2 3
Molophilus 10 7 4 21
Tipula 7 25 29 61
Ephemeroptera Baetidae Andesiops 1 1
Baetodes 2 18 8 28
Mayobaetis 1 1
Prebaetodes 1 2 3 6
Gordiodea Gordiidae Gordius 7 2 3 12
Haplotaxida Lumbriculidae Morfo 1 9 4 3 16
Lepidoptera Crambidae? Morfo 1 1 1
Odonata Anisoptera Morfo 1 1 1
Plecoptera Perlidae Anacroneuria 1 1
Trichoptera Calamoceratidae Phylloicus 2 2
Hydrobioscidae Atopsyche 26 14 21 61
Hydropsychidae Macronema 1 1
Smicridea 7 4 4 15
Hydroptilidae Hydroptila 1 1
Leptoceridae Grumichella 1 1
Nectopsyche 9 4 2 15
Odontoceridae Marilia 1 2 3
Hidrobiológica
Tabla 4. MANOVA aplicado sobre la abundancia total de macroinvertebrados acuáticos, durante el proceso de colonización sobre los paquetes de
hojas en quebradas contrastantes de la cuenca del Río Chinchiná, en Manizales, Colombia, entre marzo a mayo de 2014.
Fuente Suma de Cuadrados gl Cuadrado Medio Razón-F Valor-p

EFECTOS PRINCIPALES
Quebradas 287.234 1 287.234 1.97 0.1608
Tiempo de muestreo 3223.56 3 1074.52 7.36 0.0001
Inclusión/Exclusión 30.9754 1 30.9754 0.21 0.6451
Hojarasca 454.715 2 227.357 1.56 0.2114
RESIDUAL 117403 804 146.024
TOTAL (CORREGIDO) 121488 814
presentó en las nativas, sugiriendo que el reemplazo de estas especies la muestra con malla gruesa fue ligeramente superior (k = - 0.0102 ±
por exóticas, puede ocasionar un fuerte impacto en el flujo de energía 0.0038).
(Valdovinos, 2001).
Colonización por macroinvertebrados. Las diferencias significativas
Diferentes trabajos realizados con especies de Eucalyptus en Aus- obtenidas a través del MANOVA coinciden con lo investigado por Trama
tralia y Portugal (e.g., Campbell et al., 1992; Cortes et al., 1994) evi- et al. (2009), que sugieren que la abundancia de macroinvertebrados
denciaron tasas de descomposición similares a las registradas en este acuáticos tiende a aumentar a través del tiempo y suele ser mayor en
estudio, con valores de k > 0.01. De acuerdo con Petersen y Cummins los periodos secos que en los lluviosos, similar a lo que ocurrió en esta
(1974), la tasa de descomposición para los tratamientos Eucalyptus sp. investigación, donde las mayores densidades se registraron a los 30 y
y mixto, en ambas quebradas y tipos de malla, se considera rápida (k 45 días de muestreo en ambas quebradas, periodo que coincide con la
> 0.01); sin embargo, para el tratamiento con T. lepidota la tasa de época de menor precipitación (0.0 - 5.0 mm). A los 60 días se registró
descomposición fue más lenta (k < 0.01), excepto en Chuscales, donde un aumento en la precipitación (20.1 - 60.0 mm; IDEAM, 2014) y una
disminución de la abundancia, lo cual puede estar directamente rela-
700
Eucalyptus sp. La Elvira
Eucalyptus sp. Chuscales
500
T. lepidota La Elvira
T. lepidota Chuscales
Mixto La Elvira
500
Abundancia Total (No. de Individuos)
Mixto Chuscales
400
300
200
100
0
Colector Colector/Filtrador Depredador Fragmentador Raspador S. I.
Grupo Funcional
Figura 3. Abundancia total de macroinvertebrados acuáticos separados por grupos funcionales de alimentación, asociados con hojas seleccionadas en quebradas
contrastantes de la cuenca del Río Chinchiná, en Manizales, Colombia, durante marzo a mayo de 2014. S.I.= sin información.
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Tabla 5. Valores de índices de calidad de agua, diversidad efectiva (qD), variables fisicoquímicas y su interpretación, en quebradas contrastantes de
la cuenca del Río Chinchiná, en Manizales, Colombia, durante marzo a mayo de 2014. E = Estación.
Índices/ Variables
La Elvira (E1) Chuscales (E2) Interpretación
Fisicoquímicas
BMWP/Col. 134 116 Aguas muy limpias - Aguas de buena calidad, no alteradas de modo sensible
EPT (%) 26.45 24.05 Regular - Mala
q0 = Riqueza 43 39 Mayor número de especies efectivas en E1
q1 = Equidad 5.35 3.69 Mayor igualdad en cuanto a abundancia en E1
q2 = Dominancia 2.34 1.87 Morfotipos con mayor dominancia en E1
Nitrógeno Amoniacal (mg/L) < 0.05 < 0.05 Aceptable dentro del rango establecido por el Decreto 1594 de 1984. Ministerio
de Agricultura de Colombia.
Fosfatos (mg/L) < 0.02 < 0.02 Aceptable dentro del rango establecido por el Decreto 1594 de 1984. Ministerio
de Agricultura de Colombia.
Sólidos Totales (mg/L) 164 296 Mayor carga orgánica en la Q. Chuscales (ganadería) en relación con la que-
brada La Elvira (Referencia)
cionado con la variación del régimen hidrológico. Las precipitaciones mente se deba a una mayor presencia de hojarasca, recurso más atrac-
juegan un papel fundamental como factores determinantes del ensam- tivo para los macroinvertebrados fragmentadores por el tamaño de
blaje de invertebrados bentónicos (Resh et al., 1988; Poff et al., 1997; partícula, respecto a la materia orgánica que estos pueden retener en
Lytle & Poff, 2004). la columna de agua (Monzón et al., 1991). Los fragmentadores, como
Tipula (Diptera) y Anchytarsus (Coleoptera) y los depredadores, como
Los estudios de colonización de macroinvertebrados acuáticos en
Anacroneuria (Plecoptera), que alcanzan comparativamente tamaños
paquetes de hojarasca de ríos neotropicales realizados en Colombia
mayores, tampoco fueron muy abundantes durante el periodo evalua-
por Mathuriau y Chauvet (2002) y Meza y Rubio (2010); los de Carvalho
do. Por el contrario, los recolectores tendieron a ser cuantiosos, pero
y Uieda (2004), Nessimian y Henriques-Oliveira (2005), Callisto et al.
de tamaños pequeños, tal es el caso del género Baetodes (Ephemerop-
(2007) y Carvalho et al. (2008) en Brasil, así como los resultados de esta
tera) y varias subfamilias de Chironomidae (Diptera). Estos resultados
investigación, indican que la familia Chironomidae es la más repre-
son similares a otros estudios en las quebradas andinas colombianas,
sentativa en este tipo de experimentos, por lo que puede considerarse
que emplearon paquetes de hojarasca (e.g., Chará et al., 2007; Meza &
como eficiente a la hora de procesar las partículas de la hojarasca,
Rubio, 2010) y donde se argumenta la importancia de los fragmenta-
gracias a sus adaptaciones morfológicas que les permite recolectar el
dores y depredadores, que a pesar de ser escasos, poseen un tamaño
material orgánico fino resultante de la fragmentación (Kitching, 2000;
considerable y, por lo tanto, un mayor aporte en términos de biomasa.
Ospina et al., 2004).
Caracterización de las quebradas y su posible impacto. En térmi-
En este sentido, la mayor densidad de recolectores, correspon-
nos generales, Chuscales registró una escasa población de organismos
diente a quironómidos, sugiere que este grupo es capaz de una ma-
indicadores de buena calidad de agua, sinónimo de una contaminación
yor adaptación a las diferentes variaciones hidrológicas temporales en
moderada en el ecosistema. Según García y Rosas (2010), la desapa-
cada estación de muestreo, en comparación con la baja densidad de
rición de familias intolerantes a la contaminación, indica que han ocu-
otros taxones. Esto coincide con los resultados encontrados por Guerre-
rrido cambios ecológicos negativos en las zonas de muestreo y esta
ro et al. (2004) donde los valores de densidad de macroinvertebrados
disminución de la biodiversidad puede estar directamente relacionada
obtenidos en un estudio en el río Chicamo (Murcia, España) mostraron
con actividades agrícolas, asentamientos humanos, cambios en el pai-
una clara diferencia entre aquellos alcanzados por los dípteros frente
saje y alteraciones en los valores de los parámetros fisicoquímicos. Sin
a los demás taxones. Este comportamiento puede atribuirse a la do-
embargo, precisar una correlación significativa entre el impacto de la
minancia de los recolectores en los ecosistemas acuáticos tropicales
ganadería y los atributos estructurales y funcionales estuvo fuera del
(Cheshire et al., 2005; Moretti et al., 2007; Rivera-Rondón et al., 2009).
alcance de esta investigación.
Los resultados de este estudio arrojan que la densidad de este gru-
La poca diversidad en Chuscales puede estar asociada con la pér-
po funcional representó el 79% del total de los individuos recolectados
dida del bosque ribereño, que se relaciona, a su vez, con una disminu-
y coincide con otros estudios en el Neotrópico (Moretti et al., 2007; Ro-
ción en el aporte de materia orgánica al cauce principal, lo que tiene por
dríguez-Barrios et al., 2007; Rivera-Rondón et al., 2009; Meza & Rubio,
consecuencia, la pérdida inevitable de los hábitats de los macroinver-
2010), donde también la densidad de este grupo fue superior. Chará-
tebrados. Este tipo de presiones antropogénicas producen cambios que
Serna et al. (2010) y Montaño et al. (2012) sostienen que la importancia
perjudican los atributos ecológicos de esta comunidad: composición, ri-
de la materia orgánica particulada (alimento de organismos recolecto-
queza y abundancia o densidad relativa de individuos (Cao et al., 1997).
res) radica en ser la fuente de alimento de mayor disponibilidad para
la entomofauna, asociada con ecosistemas acuáticos altoandinos. Por Para futuras investigaciones, se recomienda la inclusión de micro-
otra parte, la escasa existencia de recolectores/filtradores probable- organismos (hongos y bacterias), se considere el efecto de la textura y
la composición química de las hojas y, se aíslen el efecto del tamaño de
Hidrobiológica
la malla y el enriquecimiento alóctono de nutrientes, resultante de las Callisto, M., J. Gonçalves & M. A. S. Graça. 2007. Leaf litter as a possible
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coarse particulate organic material in forest and pasture reaches
Los autores agradecen a COLCIENCIAS y a la Vicerrectoría de Investi- of two south eastern Australian streams. II. Litter processing. Fres-
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BIOME). A los laboratorios de Colecciones Biológicas y Ecología se les 10.1016/S0043-1354(96)00322-3
agradece por facilitarnos el espacio de trabajo para el desarrollo de la Carvalho, E. & V. Uieda. 2004. Colonização por macroinvertebrados ben-
investigación. Las sugerencias de tres revisores, de la Editora Asocia- tõnicos em substrato artificial e natural em um riacho da serra de
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Vol. 26 No. 3 • 2016

Hidrobiológica 2016, 26 (3): 359-371
Ensamble de macroinvertebrados acuáticos y estado ecológico de la microcuenca Dalí-Otún, Departamento de Risaralda, Colombia
Aquatic macroinvertebrate assemblages and ecological state of Dali sub-basin, Risaralda State, Colombia
Jeymmy Milena Walteros Rodríguez1, Juan Mauricio Castaño Rojas1 y Jorge Hernán Marulanda Gómez2
Grupo de investigación Ecología Ingeniería y Sociedad-EIS, Universidad Tecnológica de Pereira. Carrera 27, No.10-02, Barrio Alamos, Pereira Risaralda. Colombia
1
2
Grupo de Investigación, Aguas y Aguas de Pereira S. A. Carrera 10, No.17-55, Pereira Risaralda. Colombia
e-mail: jeymmy.walteros@utp.edu.co
Recibido: 13 de mayo de 2015. Aceptado: 09 de febrero de 2016.
Walteros Rodríguez J. M., J. M. Castaño Rojas y J. H. Marulanda Gómez. 2016. Ensamble de macroinvertebrados acuáticos y estado ecológico de la microcuenca
Dalí-Otún, Departamento de Risaralda, Colombia. Hidrobiológica 26 (3): 359-371.
RESUMEN
Antecedentes. Los macroinvertebrados acuáticos han sido ampliamente estudiados para evaluar la respuesta de los
ecosistemas acuáticos a impactos antrópicos, razón por la cual hacen parte de diversos protocolos de valoración integral
ecológica de corrientes. Objetivos. Este estudio evaluó el ensamble de los macroinvertebrados acuáticos presentes
en la microcuenca Dalí, así como su estado ecológico estado ecológico de las corrientes. Métodos. Se realizaron seis
muestreos entre abril de 2012 y noviembre de 2013, sobre siete tramos de las quebradas. Resultados. Se recolectaron
macroinvertebrados mediante el método de multihábitats y se realizó la valoración visual del hábitat fluvial y bosque de
ribera. Los macroinvertebrados acuáticos fueron abundantes y diversos, particularmente en los puntos de referencia
ubicados aguas arriba sobre la quebrada Dalí y el tributario QR2. Se encontraron diferencias entre la composición por
microhábitats muestreados (K-W; p< 0.05). El índice BMWP, reflejó una condición de calidad buena, con “agua muy limpia
a limpias”; de igual manera el Índice IHF determinó que todas las estaciones presentan excelente condición, excepto la
quebrada QR3. Finalmente, con el índice IMEERA la condición ecológica de Dalí y tributario QR2 es muy buena a buena,
mientras que para la estación QR3 la condición es pésima, pese al proceso de restauración natural de su cauce. Con-
clusiones. Las relaciones entre la complejidad estructural del hábitat físico y la diversidad de los macroinvertebrados son
un aspecto interesante para estudiar en los ríos andinos colombianos.
Palabras clave: Calidad del hábitat, cuenca alta río Otún, estado ecológico, río andino.
ABSTRACT
Background. Aquatic macroinvertebrates have been widely used as bioindicators of the response of aquatic ecosystems
to human activities that affect them. Thus, their use as bioindicators is included in different protocols for the ecological
assessment of streams. Goals. This study assessed the ensemble of aquatic macroinvertebrates in Dali Creek along with
its ecological condition. Methods. Six surveys over seven reaches of the Creek were conducted from April 2012 through
November 2013. The multihabitat method was used to collect the macroinvertebrates, and a visual assessment was used
to study the state of the aquatic habitat and the riparian vegetation. Results. The results show that Aquatic macroinverte-
brates are abundant and diverse, particularly at the reference points located upstream on the Dalí Creek and its tributary
QR2. It was found significant differences between microhabitats sampled composition (K-W p<0.05). The BMWP index
displayed a condition of high quality, with “very clean water to clean” condition. Similarly, the IHF index showed that all the
sampling points present excellent condition except the QR3 point. Finally, the IMEERA index revealed that the ecological
status of stream Dalí and QR2 tributary is very good to good; while for the sites QR3 the condition is very bad, despite
the natural restoration process of the stream channel. Conclusions. The relationships between structural complexity of
the physical habitat and the macroinvertebrates diversity are interesting aspects for studying streams in the Colombian
Andes.
Key words: Andean river, ecological condition, habitat quality, upstream river watershed Otún.
Vol. 26 No. 3 • 2016

360 Walteros Rodríguez J. M. et al.
INTRODUCCIÓN MATERIALES Y MÉTODOS

A nivel mundial el interés por conocer y conservar el estado ecológico Área de estudio. La microcuenca de la quebrada Dalí se encuentra en
de los ecosistemas acuáticos se fundamenta no sólo en la composi- la vereda San José, municipio de Santa Rosa de Cabal, sobre la vertien-
ción, estructura y funcionalidad de la biodiversidad allí existente, sino te derecha del río Otún, del cual es tributario directo (Figura 1). Cuenta
también en la solución y reducción de conflictos socio-ambientales con un área de 430 ha, con un rango altitudinal aproximado de entre
que conllevan al deterioro del recurso hídrico (Secretaria de la Con- 1750 a 2700 m s. n. m. (Laboratorio SIG-UTP comp pers, Noviembre
vención RAMSAR, 2010). Particularmente en Sudamérica, el estudio de 2014).
los ecosistemas prioritarios ha tomado fuerza en varios países, a tal
Este territorio se clasifica como bosque subandino y/o bosque muy
punto que las investigaciones se encaminan hacia la implementación
húmedo montano majo (bmh-MB) (Rangel, 2000), donde predomina
de protocolos para la valoración de las corrientes, entendidas como un
un relieve montañoso de pendiente aproximada al 60%. Se mantienen
ecosistema (Acosta et al., 2009; Rivera-Usme et al., 2013; Villamarín et
algunas coberturas de bosque natural hacia la parte alta. En la zona
al., 2013). Si bien estos protocolos aún están en proceso de validación,
media de planicie inundable se encuentra un complejo de humedales,
su desarrollo en los ecosistemas andinos es un referente que permite
los cuales fueron intervenidos décadas atrás al ser modificados por
hacer comparaciones entre lugares, sin llegar aún a protocolos gene-
las actividades forestales y pecuarias. Actualmente se encuentran en
rales. A pesar de esta limitación, estos protocolos son considerados
proceso de regeneración natural, por lo que domina el rastrojo en dife-
herramientas por los organismos públicos y gestores de los recursos
rentes estados de sucesión (PNNC, 2007).
hídricos (Acosta et al., 2009).
Muestreo. Entre abril del 2012 y noviembre de 2013 se muestrea-
Las experiencias de monitoreo en ríos andinos apuntaron por mu- ron cinco tramos ubicados en la quebrada Dalí (identificados como
chos años al tema de la calidad de agua, con un enfoque particular a PMLM01, PMLM02, PMLM04, PMLM05 y PMLM06) y en dos tributarios
la generación de información sobre las características fisicoquímicas y de primer orden (QR2 y QR3) (Figura 1). Las estaciones de referencia
bacteriológicas del agua. Tan sólo en las últimas décadas el componen- (sin o con mínima intervención antropogénica) fueron seleccionadas
te hidrobiológico se ha incluido en estos estudios, a partir de los llama- con ayuda del protocolo propuesto por Acosta et al. (2009), con la elec-
dos “indicadores ecológicos”, aludidos en la comunidad de macroin- ción de los puntos PMLM01 y QR2. Se muestreó durante temporada
vertebrados y mediante los cuales se puede evaluar la respuesta del de secas (junio, julio y septiembre) y temporada lluviosa (abril, mayo
ecosistema acuático a los impactos generados por acciones antrópicas y noviembre).
(Roldán & Ramírez, 2008 y Zúñiga & Cardona, 2009). La investigación
de esta comunidad acuática o macrofauna ha tenido una respuesta Factores ambientales evaluados. Para cada tramo evaluado se deter-
positiva, su estudio de composición y estructura define métricas únicas minaron in situ las variables fisicoquímicas de temperatura, conductivi-
(p.e. porcentaje de Dipteros, Chironomidos, EPT, etc.) e índices bióticos dad y pH con una sonda multimétrica.
(BMWP, ABI, etc.) o multimétricos (Bonada et al., 2006), los cuales han Para la evaluación de las características de hábitat fluvial se aplicó
sido usados en diferentes métodos de evaluación ecológica en los ríos el índice IHF adaptado para la región andina por Acosta et al. (2009).
Andinos (Chará, 2008; Acosta et al., 2009; Prat et al., 2009; Walteros- Se evaluaron siete apartados: inclusión de rápidos (IHF1), frecuencia
Rodríguez & Paiba-Alzate, 2010; Ríos-Touma et al., 2011; Walteros & de rápidos (IHF2), composición de sustrato (IHF3), régimen de velo-
Daza, 2011; Meza-S et al., 2012; Villamarín et al., 2013 y Zúñiga et al., cidad/profundidad (IHF4), porcentaje de sombra (IHF5), elementos de
2013). heterogeneidad (IHF6) y cobertura vegetal acuática (IHF7); al final se
sumaron los puntos de cada apartado y se definió un estado de calidad
Si bien la diversidad taxonómica y los factores ambientales son del hábitat por tramo.
necesarios para conocer parte de la complejidad de los ríos, es funda-
mental comprender su diversidad funcional y algunos de los mecanis- En cuanto a las características y calidad de la zona de vegeta-
mos que controlan o determinan estos patrones (Ramírez & Gutiérrez- ción de ribera, se valoraron con ayuda del índice QBR-And (Acosta et
Fonseca, 2014a), de tal manera que las valoraciones ecológicas tengan al., 2009) cuatro apartados correspondientes: grado de cubierta de la
un concepto integral y proporcionen mayor información con el fin de zona de ribera (QBR-And1), estructura de la cubierta (QBR-And2), cali-
definir un estado ecológico. Sin embargo, es claro que la aplicación de dad de la cubierta (QBR-And3) y grado de naturalidad del canal fluvial
estos métodos a cualquier corriente requiere de una validación a escala (QBR-And4). Como ejercicio complementario se comprobó y clasificó a
geográfica y de un gradiente ambiental definido (Villamarín, 2012), ya las distintas especies nativas (diferenciando entre árboles, arbustos y
que estas técnicas pueden llegar a ser sensibles a cambios sutiles en hierbas), y se comparó con el listado propuesto por Acosta et al. (2009).
la estructura de la comunidad y en algunos casos no detectados por los La Tabla 3 contiene ese listado de especies presentes en esta micro-
índices solamente biológicos (Carvacho, 2012). cuenca.
Muestreo de los macroinvertebrados acuáticos. Para la recolección
El presente estudio se realizó con el objetivo de conocer la compo- de los macroinvertebrados acuáticos se utilizó la red tipo Surber (900
sición y estructura del ensamble de macroinvertebrados acuáticos de cm2), con una luz de malla de 500 µm. En cada tramo de muestreo (20
la microcuenca Dalí, en el municipio de Santa Rosa de Cabal, así como m aproximadamente) se realizó el reconocimiento de los respectivos
definir su estado ecológico, a partir de índices bióticos, ecológicos y de microhábitats dominantes que fueron sustrato rocoso, hojarasca u orilla
valoración visual. con vegetación y sedimento fino (arena o gravilla en pozas particular-
Hidrobiológica
Estado ecológico Dalí de macroinvertebrados acuáticos 361
a) b)
c) d)
Figuras 1a-d. Microcuenca Dalí, cuenca alta del río Otún, Colombia. a) Ubicación en el mapa de Colombia. b) Referencia sobre el departamento de Risaralda. c) Ubica-
ción de las estaciones de muestreo sobre Dalí y sus tributarios. d) Fotografía aérea de la microcuenca Dalí, (especialmente parte media, zona de planicie inundable).
Fuente: Aguas y Aguas de Pereira (2012).
mente), con base en el protocolo propuesto por Silveira et al. (2004). manera, se estimaron métricas de dominancia de taxones de Epheme-
Todo el material biológico colectado se preservó y llevó al laboratorio de roptera, Plecoptera y Trichoptera y el porcentajde de EPT, Chironomidae
Procesos Biológicos de la Universidad Tecnológica de Pereira para su y Coleoptera y de uno de los Grupos Tróficos Funcionales (GTF). Para el
respectiva separación e identificación taxonómica hasta el nivel de gé- análisis ecológico de algunos atributos estructurales de la comunidad
nero con ayuda de claves especializadas (Roldán, 1998; Posada-García se usaron índices de diversidad alfa de Shannon H´, dominancia de
& Roldán-Pérez, 2003; Domínguez et al., 2009; Flowers & De la Rosa, Simpson D´ y Equitatividad de Jaccard J´ de acuerdo con la propuesta
2010; Springer, 2010 y Prat et al., 2012a). En cuanto a la asignación de Moreno (2001). Se calculó el índice biótico BMWP modificado por
de los Grupos Tróficos Funcionales (GTF), se tuvo en cuenta la siguiente Zúñiga & Cardona (2009) para conocer la calidad ecológica del agua.
clasificación: recolectores (C), colectores-recolectores (C-R), filtrador
Para determinar el estado ecológico, se usaron dos metodologías
(F), depredadores (D), fragmentador (T) y raspadores (R), según la pro-
que permitieron averiguar la integridad entre los elementos evaluados;
puesta de Ramírez & Gutiérrez-Fonseca (2014b).
una de ellas es la propuesta de Encalada et al. (2011) y Prat et al.
Análisis de datos. Se calculó la abundancia relativa y absoluta, así (2012b), que está basada en el índice ECOSTRIMED (Ecological Status
como la riqueza de cada taxa en cada sitio de estudio. Para determinar River Mediterranean), el cual pretende valorar de forma global la cali-
si existían diferencias estadísticas significativas entre abundancia de dad de todo el ecosistema fluvial, incluida la ribera hidromorfológica. La
individuos y las estaciones, sustrato o microhábitats muestreados, Gru- otra metodología se basó en el cálculo de métricas representativas de
pos Tróficos Funcionales y épocas o periodos evaluados, se usó la prue- la calidad biológica de la comunidad de macroinvertebrados, por medio
ba no paramétrica de Kruskal Wallis (K-W). La estimación de la riqueza de la aplicación CABIRA, soportada en el índice multimétrico IMEERA
de taxa esperada se analizó con la curva de acumulación de taxa (S), (Índice Multimétrico de Estado Ecológico de Ríos Altoandinos) propues-
en comparación con la medida del esfuerzo de muestreo (n). De igual to por Villamarín et al. (2013).
Vol. 26 No. 3 • 2016

Para poder comparar los diferentes índices calculados, los valores En cuanto a la valoración cualitativa de la calidad del hábitat flu-
de calidad fueron normalizados mediante el cálculo del EQR (Relación vial y del bosque de ribera, se evaluó de manera independiente cada
de Calidad Ecológica en español). El EQR es la división del valor de un apartado o componente de cada índice, así como de manera global (Ta-
índice cualquiera entre su valor en condiciones de referencia (Prat et bla 1). Con estas valoraciones se confirmó a las estaciones PMLM01 y
al., 2012b). QR2 como puntos de referencia. En las estaciones ubicadas en la zona
de planicie inundable, aunque cuentan con un hábitat bien constitui-
do o excelente, algunos atributos como heterogeneidad, porcentaje de
RESULTADOS sombra e inclusión de rápidos deberían ser monitoreados por obtener
Caracterizaciones del hábitat acuático y del bosque de ribera. Los puntuaciones bajas. En cuanto a los resultados arrojados por el índice
tramos evaluados de la corriente de la quebrada Dalí y sus dos afluen- QBR-And se observó una alteración en el bosque de ribera desde la
tes presentaron un pH ligeramente bajo, mientras que la temperatura y estación PMLM02, muy evidente en las estaciones ubicadas sobre el
conductividad del agua se encontraron en rangos de entre 16 y 19.8 °C valle de la quebrada Dalí. La estación QR3, en la cual se refirió que el
y de 40.3 y 56.5 µs/cm, respectivamente (Tabla 1). En la planicie inun- tributario fue perturbado por actividades antropogénicas del pasado,
dable, considerada como la parte media de la microcuenca, se observó presentó una pésima condición en la calidad tanto del hábitat como de
el incremento de un grado en la temperatura del agua. la vegetación de ribera.
Tabla 1. Variables ambientales promedio estimadas para estación de muestreo evaluada en la microcuenca Dalí, cuenca alta del río Otún, Colombia.
Estaciones de muestreo
Tipo de variable
PMLM01 PMLM02 PMLM04 PMLM05 PMLM06 QR2 QR3
Ambientales Altitud (m.s.n.m.) 1868 1859 1848 1842 1840 1856 1834
pH (unidades) 7.2 7.01 7.06 7.11 6.97 6.92 6.68
Temperatura del agua (°C) 16 16.4 16.7 17 17.6 16.5 19.8
Conductividad (µs/cm) 56.5 52.9 51.9 53 52.7 51.5 40.3
Ancho de cauce (m) 2.6 1.9 2.1 2.1 2.6 0.9 1.1
Profundidad promedio (cm) 22 38 35 33 32 15 25
Variables Respuesta
Métricas de Abundancia No total de individuos 4812 3258 4163 4693 5754 2469 25
No. total de EPT 2070 1175 2089 2095 2767 657 0
No de Chironomidae 728 738 595 673 678 534 18
No de Coleoptera 1086 834 848 1191 1436 529 2
No. Total de taxa 93 85 87 81 83 78 5
Métricas de Riqueza Taxa Coleoptera 18 14 16 17 18 20 2
Taxa EPT 33 32 32 30 33 24 0
Taxa Díptera 16 15 14 13 10 12 2
Métricas de composición % Insectos 95.4% 94.0% 93.0% 93.0% 95.0% 91.0% 88.0%
% ETP 43.0% 36.0% 51.0% 45.0% 48.0% 27.0% 0.0%
% Chironomidae 15.0% 22.0% 14.0% 14.0% 12.0% 22.0% 72.0%
% Coleptera 22.0% 25.0% 20.0% 25.0% 25.0% 21.0% 8.0%
Índices de Diversidad Diversidad Shannon (H') 3.20 2.89 2.84 2.94 2.77 2.93 0.59
Dominancia Simpson (DSi) 0.06 0.09 0.08 0.07 0.09 0.08 0.32
Equitatividad Jaccard (IJ) 0.82 0.77 0.77 0.78 0.77 0.79 0.54
Grupos Tróficos % Colector 15.73% 25.55% 19.88% 26.08% 23.50% 22.70% 69.23%
Funcionales-GTF
%Colector/recolector 23.64% 24.93% 42.06% 38.96% 47.02% 21.03% 7.69%
% Depredador 15.69% 15.58% 13.45% 11.66% 7.07% 15.48% 0.00%
% Fragmentador 23.77% 25.52% 12.46% 10.81% 8.62% 26.95% 11.54%
% Raspador 16.29% 4.69% 5.71% 5.82% 4.68% 1.10% 11.54%
% (Sin identificar) 0.27% 0.06% 0.14% 0.15% 0.19% 0.49% 0.00%
Hidrobiológica
La microcuenca Dalí, en su parte alta, cuenta con una cobertura de lla con vegetación, sustrato rocoso y grava fueron los más dominantes
bosque secundario con heterogeneidad en los estratos, lo que pudo fa- para cada tramo muestreado. Si bien para este estudio no se registró
vorecer a la diversidad animal y vegetal en la zona donde se encuentran diferencia estadística significativa entre las épocas muestreadas (K-
ubicadas las estaciones PMLM01 y QR1; mientras que en la planicie W, p= 0.156), sí se presentaron diferencias estadísticas significativas
inundable predominaron coberturas vegetales en estados sucesionales entre los microhábitats (K-W, p= 0.021).
avanzados, dominadas por especies resistentes como Baccharis sp.o
En cuanto a los estimativos ecológicos evaluados (Tabla 1), la di-
chilco y Pennisetum clandestinum o pasto kikuyo, propias de estratos
versidad Shannon se presentó entre los rangos de 3.195 y 0.589 (en
arbustivos y herbáceos.
los sitios PMLM01 y QR3, respectivamente). Por su parte la dominancia
Comunidad de macroinvertebrados acuáticos. En total se recolec- de Simpson se encontró entre 0.323 y 0.058 definida para las mismas
taron 25,174 organismos, fluctuó entre 25 y 5,724 individuos (en los estaciones, lo que indica que existe una distribución heterogénea entre
sitios QR3 y PMLM05, respectivamente) correspondientes a 5 y 93 taxa los organismos que son parte de la comunidad de macroinvertebrados
identificadas (en los sitios QR3 y PMLM01, respectivamente) Tabla 4. acuáticos, excepto para la estación QR3, la cual presentó un proceso
La clase Insecta tuvo mayor representación en términos de abundancia sucesional y por tanto un restablecimiento de la comunidad bioindica-
y riqueza, destacándose órdenes como Coleoptera, Diptera, Epheme- dora.
roptera y Trichoptera (Fig. 2). Aunque la mayoría de los estadios fueron
Respecto a los Grupos Tróficos Funcionales (GTF), los colectores-
larvales, también aparecieron registros de adultos y pupas.
recolectores fueron los mejor representados con un 35%, seguido de
Si bien para este estudio se logró la clasificación 129 taxones, que los recolectores con un 22% y los fragmentadores con un 16.5%. En las
hace referencia a la riqueza específica global, el ensamble de macroin- estaciones de referencia PMLM01 y QR2 e incluso en el sitio PMLM02
vertebrados se mantuvo estable, tal como se observa en la curva de destacan los fragmentadores con porcentajes superiores al 25%. Se
acumulación de taxones (Fig. 3). Es altamente probable el registro de observó que los colectores-recolectores superaron el 42% en sitios
nuevos géneros o taxa para esta comunidad, lo que pone de manifiesto como PMLM04 y PMLM06 y para el tributario QR3 los colectores al-
la heterogeneidad bioindicadora en la microcuenca Dalí. El estimador canzaron un 69%. No hubo diferencias estadísticamente significativas
no paramétrico Chao 1 predijo un total de 137 taxones, basado en la entre los diferentes GTF identificados para este estudio (K-W, p= 0.76).
abundancia; dicho estimador predice una completitud del inventario del
Análisis del estado ecológico de la microcuenca Dalí. En primer
94%, criterio que define que el muestreo fue representativo. Es nece-
lugar, el análisis la calidad ecológica del agua a través de la aplicación
sario un esfuerzo mayor en el muestreo para poder registrar entre 5 y 8
del índice BMWP/Col hace referencia a una calidad muy buena, es de-
taxones y así alcanzar la asíntota y completitud del inventario.
cir, “agua muy limpia”, tanto para los meses muestreados como para
Estos registros se relacionan con la heterogeneidad de microhábi- las estaciones. Algunos sitios superan los 200 puntos para este índice,
tats disponibles para la colonización de esta comunidad. Hojarasca, ori- valores poco comunes en los sistemas andinos (Tabla 2).
㘀㈀㔀
㔀
㈀
No. Individuos
一漀䤀渀搀椀瘀椀搀甀漀猀
No. Géneros
一漀⸀ 䜀 渀攀爀漀猀
㐀
㄀㔀
Riqueza Taxa
Idividuos
刀椀焀甀攀稀愀吀愀砀愀
一漀⸀䤀渀搀椀瘀椀搀甀漀猀
㌀
No.
㄀
㈀
㔀
㄀
Órdenes
팀爀搀攀渀攀猀
Figura 2. Composición taxonómica de la comunidad de macroinvertebrados acuáticos en la quebrada Dalí, cuenca alta del río Otún, Colombia.
Vol. 26 No. 3 • 2016

La asignación de un estado ecológico para la microcuenca Dalí
Tabla 2. Condición ecológica definida para cada tramo de acuerdo con las propuestas de Zúñiga & Cardona (2009). Encaladas et al. (2011). Prat et al. (2012b) y Villamarín et al. (2013).
dinos (Villamarín et al.. 2013) Nivel de calidad
Calidad Biológica de ríos An- CABIRA
(Encalada et al.. 2011)

Calidad ecológica del río
(Zúñiga & Cardona, 2009)

ecológica del agua
Índice biótico de la calidad
2009)
ríos Andinos (Acosta et al..
Índice de Hábitat Fluvial para
2009)
para los Andes (Acosta et al..
Índice de Bosque de Ribera
se basó en la combinación de los valores de dos índices de calidad, el
índice BMWP (variable respuesta) y el valor del índice QBR-And e IHF
(variables explicativas). De acuerdo con la propuesta de Encalada et al.
Categoría
(2011), la calidad ecológica de la quebrada Dalí y del tributario QR2 es
excelente y para el tributario QR3 se considera pésima (Tabla 2). Adi-
cionalmente, se analizaron los resultados con un índice multimétrico de
estado ecológico para los ríos Andinos propuesto por Villamarín et al.
(2013), donde se obtuvo una muy buena calidad para todas las esta-
ciones, excepto el tributario QR3 que reflejó una mala calidad ecológica
BMWP vs. IHF
Nivel de calidad
Índice BMWP
Nivel de calidad
Índice IHF
Nivel de calidad
Índice QBR-And
(Tabla 2).
Métrica
DISCUSIÓN
Diversidad de macroinvertebrados acuáticos. Los resultados de
Muy buena calidad Muy buena calidad

165
Excelente calidad
Muy buena calidad Muy buena calidad
207
Hábitat excelente
90
Muy buena
100
composición y estructura en el ensamble de los macroinvertebrados
acuáticos se encuentran soportados por las excelentes condiciones de
PMLM01
calidad de hábitat presentes en la quebrada Dalí y sus tributarios. Algu-
nos órdenes como Coleoptera y Trichoptera tuvieron buena represen-
tación, tanto espacial (microhábitats) como temporalmente (temporada
seca y lluviosa). Aunque la mayoría de los estadios fueron larvales, tam-
135
Excelente calidad
176
Hábitat excelente
78
Inicio de alteración
65
bién aparecieron registros de adultos y pupas. Estos resultados fueron
PMLM02
similares a los presentados por Chará (2008) y Villamarín (2012).
De acuerdo con lo afirmado por Manzo (2005) y Zúñiga et al. (2013),

este tipo de quebradas andinas albergan una significativa porción de la
diversidad del orden Coleoptera en Sudamérica, de tal manera que los
Muy buena calidad
155
Excelente calidad
Muy buena calidad
152
Hábitat excelente
73
Alteración fuerte
40
19 géneros reportados para este estudio pueden representar más del
50% de la fauna conocida a nivel genérico en América del Sur, según la
PMLM04
revisión de Archangelsky et al. (2009).
Por su parte, los Trichoptera estuvieron bien representados por

larvas y pupas, las cuales viven en diversos ambientes acuáticos y la
Muy buena calidad Muy buena calidad Muy buena calidad
140
Excelente calidad
Muy buena calidad Muy buena calidad Muy buena calidad
138
Hábitat excelente
71
Alteración fuerte
30
mayoría construyen refugios fijados al sustrato o refugios portátiles de
una variedad de formas y materiales. Según Springer (2010) y Guevara
PMLM05
et al. (2005), estos insectos acuáticos, además de ser diversos, son
capaces de colonizar diferentes tipos de sustratos (roca, arena, grava,
hojarasca), tanto en rápidos como en remansos. Algunos géneros como
Smicridea e Hydroptila, que además de ser comunes, se encontraron
140
Excelente calidad
150
Hábitat excelente
71
Alteración fuerte
30
asociados al sustrato rocoso, pese a la inclusión de sedimento fino so-

bre éste.
PMLM06
Los tramos estudiados de las corrientes de la microcuenca Dalí y

sus afluentes describen una heterogeneidad espacial, que además de
estar influenciada por condiciones biofísicas de la corriente, promueven
138
Excelente calidad
164
Hábitat excelente
86
Ligeramente perturbado
85
en la parte alta un elevado potencial de dominancia tanto de hojarasca

como de sustratos rocosos, lo que coincide con lo expreso por Vannote
et al. (1980), Barbour et al. (1999) y Allan & Castillo (2007). A nivel de
QR2
cuenca media, existen coberturas importantes de sustrato inorgánico

tipo gravas y arenas, pero se mantiene una proporción importante de
piedras medianas y pequeñas. Este patrón también fue registrado en
otras investigaciones realizadas en quebradas andinas y altoandinas
(Bernal et al., 2006; Ríos et al., 2011 y Rodríguez-Barrios et al., 2011),
calidad
Mala
30
Pesima calidad
Pesima calidad
14
Hábitat empobrecido
28
Degradacion extrema
15
donde la combinación de hojarasca y sustrato rocoso aseguran una di-

versidad funcional en torno a la presencia de organismos recolectores,
QR3
colectores-recolectores y fragmentadores como los más representati-

vos, similar al de este estudio.
Hidrobiológica
Tabla 3. Listado de especies vegetales más comunes presentes en la microcuenca Dalí, cuenca alta del río Otún, Colombia.
Especie Familia Nombre común Hábito
1. Hydrocotyle umbellata L. Apiaceae oreja de ratón herbáceo
2. Hydrocotyle sp. 1 Apiaceae oreja de ratón herbáceo
5. Xanthosoma sagittifolium (L.) Schott Araceae bore, mafafa herbáceo-subarborescente
6. Baccharis sp. Asteraceae chilco arbustivo
7. Elephantopus mollis Kunth Asteraceae totumo, chicoria herbáceo
8. Erato vulcanica (Klatt.) H. Rob. Asteraceae arbustivo-escandente
9. Erechtites hieracifolia (L.) Raf. ex D.C. Asteraceae achicoria, valeriana herbáceo
10. Heliopsis oppositifolia (Lam.) Diaz Asteraceae boton de oro herbáceo
11. Mikania micrantha Kunth Asteraceae guaco trepadora
12. Lepidaploa canescens (Kunth) H. Rob. Asteraceae arbustivo-escandente
13. Mikania sp. 1 Asteraceae guaco trepadora
14. Mikania sp. 2 Asteraceae guaco trepadora
15. Begonia cf. holtonnii Begoniaceae begonia herbáceo
16. Blechnum sp. Blechnaceae helecho herbáceo
17. Podandrogyne brachycarpa A. DC. Capparaceae arbustivo
18. Arenaria cf. Caryophyllaceae herbáceo. leñosa
19. Arenaria lanuginosa (Michx.) Rohrb. Caryophyllaceae herbácea
20. Drymaria cordata (L.) Will. Caryophyllaceae herbáceo
21. Myriophyllum aquaticum Ceratophylaceae helecho acuático herbaceo
22. Coussapoa villosa Poepp. et Endlicher Cecropiaceae lembo, matapalos arbóreo -hemiepífito
23. Commelina cf. diffusa Burm. Commelinaceae suelda herbáceo
24. Tipogandra cumanensis (Kunth) Woods. Commelinaceae suelda herbáceo
25. Melothria pendula L. Cucurbitaceae trepadora
26. Eleocharis acicularis (L.) Roem. et Schult. Cyperaceae herbáceo
27. Eleocharis elegans (Kunth) Roem. et Schult. Cyperaceae junco herbáceo
28. Eleocharis sp. 1 Cyperaceae herbáceo
29. Eleocharis sp. 2 Cyperaceae junco herbáceo
30. Killinga sp. Cyperaceae herbáceo
31. Equisetum bogotense Kunth Equisetaceae cola de caballo herbáceo
32. Croton smithianus Croiz Euphorbiaceae drago, guacamayo arbóreo
33. Gunnera cf. manicata André Gunneraceae hoja de pantano herbáceo
34. Juncus effusus L. Juncaceae junco herbáceo
35. Hyptis cf. capitata Jacq. Lamiaceae cartagena, mastranto herbáceo
36. Salvia cf. scutellaroides Kunth Lamiaceae salvia herbáceo
37. Ocotea cf. macropoda (Kunth) Mez Lauraceae laurel, aguacatillo arbóreo
38. Lycopodium clavatum L. Lycopodiaceae licopodio, colchón de pobre herbáceo
39. Cuphea micrantha Kunth Lythraceae moradita, rosadita herbáceo
40. Cuphea racemosa (L.) Spreng. Lythraceae moradita, rosadita herbáceo
41. Hiraea ferruginea Cuatr. Malpighiaceae trepadora
42. Stigmaphyllon bogotense Tr. et Pl. Malpighiaceae trepadora
43. Sida poeppigiana (K. Schum.) Fryxwell Malvaceae escobadura herbáceo, leñosa
44. Miconia earuginosa Naud. Melastomataceae niguito arbustivo
45. Miconia lehmanii Pittier. Melastomataceae niguito arbóreo
46. Tibouchina ciliaris (Vent.) Cogn. Melastomataceae herbáceo, leñosa
47. Nephrolepis sp. Nephrolepidaceae helecho herbáceo
48. Passiflora alnifolia Kunth Passifloraceae curuba de monte trepadora
49. Passiflora sp. Passifloraceae curuba de monte trepadora
50. Digitaria decumbens Stent Poaceae pasto pangola herbáceo
51. Hyparrhenia rufa (Ness) Stapf Poaceae pasto puntero herbáceo
52. Lachemilla orbiculata (R. et P.) Rydb. Rosaceae plegadera, oreja de ratón herbáceo
53. Melinis enves Poaceae pasto herbáceo
54. Melinis minutiflora P. Beauv. Poaceae pasto yaraguá, gordura herbáceo
55. Pennisetum clandestinum Hochts. ex Chiov. Poaceae pasto kikuyo herbáceo
56. Rubus bogotensis Focke Rosaceae morita arbustivo
57. Rubus bogotensis Kunth Rosaceae mora borrachera arbustivo
58. Galium hypocarpium (L.) Grisenbach Rubiaceae herbáceo, semitrepadora
59. Selaginella difussa (C. Prensl.) Spreng. Selaginellaceae selaginela herbáceo
60. Solanum ovalifolium Dunal Solanaceae frutillo arbóreo
61. Tropaeolum coccineum Hughes Tropaeolaceae trepadora
62. Myriocarpa stipitata Bentham. Urticaceae ortigo macho arbóreo
63. Stachytarpheta cayennensis (L. C. Rich) Vahl. Verbenaceae verbena blanca herbáceo
Información recopilada por cortesía de Uribe y Restrepo (Grupo Ecología Ingeniería y Sociedad-.EIS, Universidad Tecnológica de Pereira, 2014).
Vol. 26 No. 3 • 2016

De acuerdo con Chará-Serna et al. (2010 y 2012), muchas de las gía de las corrientes, con el fin de tener referentes propios para estos
quebradas protegidas de los andes colombianos soportan una domi- ecosistemas andinos, así como para caracterizar las alteraciones del
nancia numérica por parte de los organismos recolectores, pero tam- ecosistema acuático, tal como lo propone Acosta et al. (2009), Prat et
bién resaltan la importancia de los fragmentadores, que son más im- al. (2012b) y Villamarín et al. (2013).
portantes en términos de biomasa por tratarse de individuos de mayor
Es evidente que los componentes evaluados en cada una de las
tamaño, tal es el caso de Smicridea y Tetraglossa, que resultaron ser
estaciones de muestreo se articulan con la estructura y composición de
dominantes en los resultados de esta investigación.
la vegetación de ribera, ya que constituye un ecotono entre el hábitat
A pesar de no detectar diferencias estadísticamente significativas terrestre y acuático, por lo que sus características biofísicas aportan
entre estaciones de muestreo en cuanto a la estructura trófica, es clave a la funcionalidad de los ríos (Barbour et al., 1999; Pardo et al., 2002;
resaltar que en la planicie inundable de la microcuenca (particularmen- Acosta et al., 2009 y Villamarín et al., 2013). Por lo tanto, si la vegeta-
te el tributario QR3 y las estaciones PMLM05 y PMLM06) la diversidad ción de ribera está degradada, aunque las aguas estén limpias, no se
funcional estuvo dominada por las condiciones ambientales locales y espera un estado ecológico mejor (Prat et al., 2012b). Este último caso
de cobertura vegetal, lo que validó lo propuesto por Jacobsen et al. se registró para las estaciones ubicadas en el valle de la microcuenca,
(2008), quienes consideran que a escala de dos muestras cercanas donde la inclusión tanto de materia orgánica como de sólidos suspen-
pueden encontrarse diferencias a nivel de dicha diversidad funcional. didos sobre las piedras es común, por lo que la condición es pésima
para el análisis comparativo entre los valores del QBR-And y el índice
En cuanto a la riqueza específica global definida por la curva de
biótico BMWP (Encalada et al., 2011).
acumulación de taxa, se acoge la propuesta de Moreno (2001), quien
la considera como un indicador del estado del hábitat, basado en la En cuanto a la relación entre el índice IHF y el BMWP, se observa
hipótesis de que un tramo heterogéneo, con alta calidad del agua, per- que las condiciones definidas para las estaciones son “muy buenas a
mitirá la existencia de un mayor número de taxa (es decir, albergará buenas”, ya que el cauce no se encuentra alterado. No obstante, es
mayor biodiversidad alfa), que un tramo afectado por alguna acción recomendable hacer un seguimiento de las condiciones hidromorfoló-
antropogénica. gicas de la microcuenca y de la composición del sustrato inorgánico,
particularmente en la estación QR3.
Existe una riqueza específica y diversidad alfa alta, comparado con
estudios en ríos de montaña similares como los presentados Bernal En cuanto al Índice Multimétrico del Estado Ecológico para ríos An-
et al. (2006), Chará (2008), Walteros-Rodríguez & Paiba-Alzate (2011), dinos (IMEERA) tipo B, se observó que define una condición ecológica
González et al. (2012) y Meza et al. (2012). entre “muy buena” y “buena” para todas las estaciones, exceptuando
al tributario QR3. Adicionalmente, este índice arroja información sobre
Estado ecológico de la microcuenca Dalí. Los resultados de este
aspectos de la estructura, composición y salud ambiental de las co-
estudio ratifican la importancia de evaluar condiciones biofísicas, hi-
rrientes, por lo que se sugiere como una herramienta para evaluar la
dromorfológicas e hidrobiológicas de referencia asociadas a la tipolo-
integridad biológica de los ríos andinos (Villamarín et al., 2013).
㄀㘀
㄀㐀
㄀㈀
㄀
吀愀砀愀
一切洀攀爀漀de搀攀Taxa
㠀 S estimado (95% banda baja)

匀攀猀琀椀洀愀搀漀 ⠀㤀㔀─ 戀愀渀搀愀戀愀樀愀⤀
S匀 estimado (95% banda superior)
Número
攀猀琀椀洀愀搀漀 ⠀㤀㔀─ 戀愀渀搀愀猀甀瀀攀爀椀漀爀⤀

S匀 estimados
攀猀琀椀洀愀搀漀猀
㘀 S匀 ingletons
椀渀最氀攀琀漀渀猀
Doubletons
䐀漀甀戀氀攀琀漀渀猀
㐀 Chao
䌀栀愀漀1㄀
㄀㈀㌀㐀㔀㘀㜀㠀㤀㄀㄀㄀㄀㈀㄀㌀㄀㐀㄀㔀㄀㘀㄀㜀㄀㠀㄀㤀㈀㈀㄀㈀㈀㈀㌀㈀㐀㈀㔀㈀㘀㈀㜀㈀㠀㈀㤀㌀㌀㄀㌀㈀㌀㌀㌀㐀㌀㔀㌀㘀㌀㜀
一切洀攀爀漀搀攀洀甀攀猀琀爀攀漀猀
Número de muestreos
Figura 3. Curva de acumulación de taxa de los macroinvertebrados acuáticos en la microcuenca Dalí, cuenca alta del río Otún, Colombia.
Hidrobiológica
Tabla 4. Registro de taxa de macroinvertebrados colectados en siete estaciones de muestreo en la microcuenca Dalí, cuenca alta del río Otún-Colombia.
ESTACIONES
FAMILIA SUBFAMILIA GÉNERO PMLM01 PMLM02 PMLM04 PMLM05 PMLM06 QR2 QR3
GORDIOIDEA
Chordodidae 3 1
TRICLADIDA
Planariidae Dugesia 128 63 218 270 144 48
GLOSIIPHONIIFORMES
Glossiphoniidae 7 2
HAPLOTAXIDA
Lumbriculidae 18 12 23 7 10 22
Naididae 1
BASOMMATOPHORA
Ampullaridae 1 1
Ancylidae 1 2
Lymnaeidae Lymnaea 4 14 2 16 35 1
Planorbidae 2 16 3
SORBEOONCHA
Hydrobiidae 1 8 58
UNIONIOIDA
Unionidae 2
VERENOIDA
Sphaeriidae 1
ACARI
Hydrachnidae 12 6 2 5 8 2
ACARI
Gammaridae Gammarus 1 24 19 16 13 13
Hyalellidae Hyalella 51 46 2 157
DECAPODA
Pseudothelpusidae 2 2 2
COLLEMBOLA
Isotomidae 1 1 2 1 1 6
Collembola 3 1 1 5
COLEOPTERA
Chrysomelidae 1
Curculionidae 1
Dryopidae Pelonomus 2
Dryopidae 4 3 4 2 1 3
Elmidae Austrolimnius 9 3 8 18
Cylloepus 33 7 1 8 3 6
Disersus 5 3 4
Gyrelmis 1
Heterelmis 196 84 112 344 516 58
Hexacylloepus 1
Hexanchorus 15 2 1
Macrelmis 48 32 11 95 270 12
Microcylloepus 2 3 2 2 1 2
Neoelmis 2
Onychelmis 2 1
Phanocerus 34 1 1 1 3 9
Promoresia 1
Stegoelmis 7 1
Xenelmis 111 40 181 187 302 72 1
Elmidae 46 125 111 131 57 58
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Tabla 4 (continuación).
ESTACIONES
Gyrinidae 3 1 2
Hydrophilidae 4 2 1
Indeterminado 1 2
Lampyridae 1
Psephenidae Psephenops 195 95 161 152 108 11
Ptilodactylidae Anchytarsus 201 322 187 71 32 167 1
Tetraglossa 147 108 70 152 104 113
Scirtidae 2
Staphylinidae Stenus 31 8 1 29 14 3
DIPTERA
Athericidae 14 3
Ceratopogonidae Stilobezzia 3 1 2 1
Chaoboridae 2 1 1
Chironomidae Chironominae Rheotanytarsus 1 4 14 6
Chironominae 19 1 11 1
Orthocladiinae Parametriocnemus 2
Orthocladiinae 318 408 356 330 550 294 18
Podonominae 2 17 1
Tanypodinae 104 129 84 28 40 62
Chironomidae 284 200 138 284 80 178
Dolichopodidae 3 1 2 1
Empididae 81 13 3 2 3 5
Muscidae 1 2 2
Psychodidae 1
Simuliidae Simulium 207 110 260 306 508 297
Stratiomyidae 4
Tabanidae 3 8 1
Tipulidae Hexatoma 8 7 1 1 3
Molophilus 5 2 5
Tipulidae Tipula 2 3 2 2
Tipulidae 16 3 1 1 2 2
EPHEROPTERA
Baetidae Andesiops 30 53 129 255 265
Baetodes 1 3 11 45 149
Camelobaetidius 1 17
Mayobaetis 46 11
Moribaetis 1
Prebaetodes 3 10 10
Baetodes 28 46 169 272 215 9
Euthyplociidae Euthyplocia 1
Leptohyphidae Haplohyphes 12 13 13 21 34 1
Leptohyphes 154 149 240 381 636 57
Tricorythodes 49 35 32 15 43 15
Leptohyphidae 289 202 455 260 201 29
Leptophlebiidae Farrodes 33 18 6 9 34 132
Thraulodes 13 20 16 39 19 41
Leptophlebiidae 33 49 44 11 12 50
Oligoneuriidae Lachlania 7 1
HEMIPTERA
Belostomatidae 3
Gerridae Eurygerris 2
Hidrobiológica
ESTACIONES
Trepobates 1 1
Hebridae Hebrus 1 1
Mesoveliidae Mesovelia 1 2
Naucoridae Ambrysus 1 4
Cryphocricos 4
Limnocoris 98 9 4 9 11
Veliidae Microvelia 1
Rhagovelia 31 9 3 1 36
LEPIDOPTERA
Pyralidae 27 6 6 1 3 4
Crambiidae 17 18 6 31 8 9
MEGALOPTERA
Corydalidae Corydalus 2 2 3
ODONATA
Calopterygidae Hetaerina 32 71 20 31 29 45
Calopterygidae 8 13 13 13 9 4
Coenagrionidae 7 12 3 31
Gomphidae Progomphus 89 14 1 10
Gomphidae 8 19 2
Libellulidae Brechmorhoga 1
Macrothemis 4 3 1 1 2
11 2 2 3 2 6
Polythoridae Polythore 38 10 2 3 12
PLECOPTERA
Perlidae Anacroneuria 55 31 8 6 10 30
TRICHOPTERA
Calamoceratidae Phylloicus 77 11 3 3
Glossosomatidae Mortoniella 1 46 10
1 3 12 32 3
Helicopsychidae Helicopsyche 538 27 12 37 28 9
Hydrobiosidae Atopsyche 7 15 3 8 1 36
Hydrobiosidae 15 3 9 6 19 13
Hydropsychidae Leptonema 155 93 101 90 30 72
Smicridea 215 124 48 93 238 59
Hydropsychidae 78 65 69 18 44 20
Hydroptilidae Hydroptila 49 37 365 160 429 7
Metrichia 4 7 6 55 157
Ochrotrichia 72 27 76 45 16 2
Oxyethira 1
Hydroptilidae 6 5 3 1 8 10
Leptoceridae Nectosyche 43 27 26 5 1 11
Oecetis 36 19 133 67 75 4
Triplectides 12 13 5 35 25 37
Leptoceridae 48 19 19 10 7
Odontoceridae Marilia 2 41 18 62 34 7
Philopotamidae Chimarra 2 8 1 2 3
Polycentropodidae Polycentropus 2
Xiphocentonidae Xiphocenton 1 2
Número de organismos colectados 4812 3258 4163 4693 5754 2469 25
Número de taxa identificadas 93 85 87 81 83 78 5
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Finalmente, después de la valoración y comparación de índices dia del río Otún (Risaralda-Colombia). Tesis de Pregrado de Bióloga.
univariados y multivariados, se confirma una condición ecológica buena Facultad de Ciencias. Universidad del Valle. Santiago de Cali. 69 p.
para la microcuenca Dalí, pero se destaca la necesidad de implemen-
tar un monitoreo continuo de las corrientes, teniendo siempre presente Chará-Serna, A. M., J. D. Chará, M. D. C. Zúñiga, R. G. Pearson & L. Boyero.
las estaciones de referencia y propendiendo por mejorar aspectos que 2012. Diets of leaf litter-associated invertebrates in three Tropical
permitan restaurar la calidad ecológica. streams. Annales de Limnologie-International Journal of Limnology
48 (2): 139-144. DOI: 10.1051/limn/2012013
Chará-Serna, A. M., J. D. Chará, G. Zúñiga Pedraza & L. Giraldo. 2010. Tro-
AGRADECIMIENTOS phic classification of aquatic insects in eight sheltered streams of
Esta investigación recibió financiación de la Empresa de Acueducto y the Colombian coffee ecoregion. Colombia Universitas Scientiarum
Alcantarillado de Pereira en el marco del proyecto “Investigación lim- 15 (1): 27-36. DOI: 10.11144/javeriana.SC15-1.tcoa
nológica en humedales, ríos Otún y Consota y afluentes asociados al
Domínguez, E., C. Molineri & C. Nieto. 2009. Macroinvertebrados bentóni-
sistema de acueducto y alcantarillado de Pereira” y de USAID (NAS Sub-
cos sudamericanos. Sistemática y biología. Fundación Miguel Lillo,
Grant Award Letter Agreement No. PGA-2000003584 Sponsor Grant
Tucumán, Argentina.
Award Number: AID-OAA-A-11-00012) con el proyecto “Ecosystem
Response of Climate Change in the Mountain Wetlands”. También que- Encalada, A., M. Rieradevall, B. Ríos-Touma & N. Prat. 2011. Protocolo sim-
remos agradecer a Marcela Uribe y Santiago Restrepo por compartir plificado y guía de evaluación de la calidad ecológica de los ríos
el listado de especies vegetales de la zona de ribera de las corrientes andinos (CERA). USFQ, UB, AECID, FONAG. Quito, Ecuador, 83 p.
evaluadas, a Alexander Bueno por el apoyo en el trabajo de campo y
Flower, W. & C. De La Rosa. 2010. Ephemeroptera de Costa Rica. Capítulo
laboratorio, así como a Yuly Paulina Ramírez por la verificación taxonó-
4. In: Springer, Ramírez y Hanson (Eds.). Macroinvertebrados de
mica y sus valiosos aportes al manuscrito.
agua dulce de Costa Rica. Revista de Biología Tropical 58 (Suppl 4),
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Vol. 26 No. 3 • 2016

Hidrobiológica 2016, 26 (3): 373-382
Effects of agricultural water withdrawal in the fluvial habitat of benthic macroinvertebrates in Chile
Efectos de la extracción agrícola del agua en el hábitat fluvial de macroinvertebrados bentónicos en Chile
Meyer Guevara-Mora, Pablo Pedreros, Roberto Urrutia and Ricardo Figueroa
Centro de Ciencias Ambientales EULA-Chile, Universidad de Concepción, Casilla 160-C, Concepción, Chile
e-mail: entomomeyer@gmail.com
Recibido: 20 de mayo de 2015. Aceptado: 09 de febrero de 2016.
Guevara-Mora M., P. Pedreros, R. Urrutia and R. Figueroa. 2016. Effects of agricultural water withdrawal in the fluvial habitat of benthic macroinvertebrates in Chile.
Hidrobiológica 26 (3): 373-382.
ABSTRACT
Background. The climatic and geographic characteristics of Central Chile allow the concentration of high water demand
from agricultural activities in low order rivers. Changes in the hydrologic regime of these rivers should affect the habitat
availability of endemic benthic macroinvertebrates. However, the impact of water diversion in the Chilean rivers is poorly
understood. Goals. We want to determine the effects of water abstraction in the habitat of benthic macroinvertebrates
with biotic indices. Methods. We sampled nutrients, macroinvertebrates, and morphological characteristics of three rivers
affected by agricultural water extractions in the Itata basin (Chile). We assess the habitat alteration and benthic macroin-
vertebrate assemblage through the measurement of depth, current velocity, Froude number, wetted width/depth ratio,
dissolved oxygen, and biotic indices. Results. Traditional methods of constructing the weirs affect the water level in the
sampling sites. Most of the habitat parameters shows variation between the control and impact sampling sections, but
only Shannon and Simpson diversity indices were statistical different. Conclusions. The increase in taxonomical resolu-
tion of benthic macroinvertebrates in the Mediterranean zone of Chile could improve detection of environmental impacts
of water extraction. We suggest the use of biological traits in order to determine specific relationships between water
withdrawals and environmental changes in low order rivers of Chile affected by water extraction.
Key words: Agriculture, aquatic insects, flow, stream disturbance, water extractions.
RESUMEN
Antecedentes. Las características climáticas y geográficas de Chile Central permiten la concentración de alta demanda
de agua para las actividades agrícolas en los ríos de bajo orden. Los cambios en el régimen hidrológico de estos ríos
podrían afectar la disponibilidad de hábitat para las especies endémicas de macroinvertebrados bentónicos. Sin embargo,
el impacto de la extracción del agua en ríos de Chile ha sido poco estudiado en esta área. Objetivos. Se determinaron los
efectos de la extracción del agua en el hábitat de los macroinvertebrados bentónicos mediante índices bióticos. Métodos.
Se colectaron muestras de nutrientes y de las características morfológicas de 3 ríos afectados por las extracciones de
agua en la cuenca del Itata, Chile para establecer el efecto en los ensambles de macroinvertebrados bentónicos. Evalua-
mos la alteración del hábitat y los cambios en la comunidad de macroinvertebrados bentónicos a través de la medición
de la profundidad, velocidad de la corriente, número de Froude, ancho del río/profundidad, oxígeno disuelto, índices
bióticos y de diversidad. Resultados. Los métodos tradicionales para la construcción de las estructuras de derivación de
caudal afectaron el nivel del agua en los sitios de muestreo. La mayoría de los parámetros relacionados con el hábitat
variaron entre los puntos de control e impacto, pero únicamente los índices de Shannon y Simpson mostraron diferencias
estadísticamente significativas. Conclusiones. El aumento en la resolución taxonómica para la determinación de los ma-
croinvertebrados bentónicos de la zona mediterránea de Chile podría favorecer la detección de los impactos ambientales
asociados a la extracción de agua. Sugerimos el uso de rasgos biológicos para poder establecer relaciones específicas
entre las extracciones de agua y los cambios ambientales en los ríos de orden bajo de Chile.
Palabras clave: Agricultura, caudal, extracción de agua, insectos acuáticos, perturbaciones en ríos.
Vol. 26 No. 3 • 2016

374 Guevara-Mora M. et al.
INTRODUCTION and Debels et al. (2005), there is good water quality in the watershed;
the sewage discharge of the city of Chillán is the only factor related to
The Mediterranean central area of Chile is a hot spot for biodiversity nutrient enrichment at a lower altitude (see Fig.1).
conservation (Myers et al., 2000; Valdovinos, 2008) due to the high di-
versity and species richness of some taxonomic groups like Plecoptera, All sampling sites have their channel morphology modified by the
Trichoptera, and Ephemeroptera (Figueroa et al., 2013; Palma & Figue- construction of small weirs with boulders, sand bags, or wood. Steel
roa, 2008). In this area, physiographic and climatic conditions promote doors and sand bags partially seal the irrigation channels during the
fluvial habitat diversity that enhances the fluvial habitat patchiness in winter flow, and avoid inundation of agricultural field in Dehesa and
low order rivers (Andreoli et al., 2012). However, the concentration of Marchant sites. The riverbed is composed of an alternate combination
agricultural activities threatens the natural hydrologic regime of the ri- of cobbles with riffle and pool, a common characteristic of the rivers in
vers (Bonada & Resh, 2013; Figueroa et al., 2013; Habit et al., 2006). Chile’s central zone (Andreoli et al., 2012; Figueroa et al., 2013).
Agriculture activities mainly increase the concentrations of nitra- Habitat sampling. At all sampling sites, we selected a 100 m reach
te and phosphorus on the aquatic ecosystems (Dudgeon et al., 2006; section before (control) and after (impact) the weirs. According to Dew-
Vörösmarty et al., 2010) in several basins of the central zone of Chile. son et al. (2007c), 100 m reach is enough to observe the effects of
The actual concentration of these compounds do not represent a hazard water abstraction and there is no chance of flow recovering by ground-
condition (Pizarro et al., 2010; Ribbe et al., 2008), but increasing de- water. To characterize the trophic status of the sampling sites, we co-
mand of water in agriculture should modify the flow and hydromorpho- llected water samples for NO2 (mg/L), NO3- (mg/L), NH4+ (mg/L), Organic
logical characteristics of low order rivers (Andreoli et al., 2012). N (mg/L), Total N (mg/L), Organic P (mg/L), Total P (mg/L), PO43- (mg/L),
and Suspended solids (mg/L) analysis in March (low flow) and August
The natural flow regime is fundamental in low order river con- 2013 (high flow). Water samples were kept cold until their analyses in
servation, because it produces shifting habitat conditions (Poff et al., the Environmental Chemistry Laboratory, EULA Center for Environmen-
1997; Stanford et al., 2005; Townsend et al., 1997), which increases tal Sciences, University of Concepción (Eaton et al., 2005).
the aquatic biodiversity (Death 2010; Townsend et al., 1997). Most of
the scientific literature about flow alteration in Chilean rivers focuses We recorded the habitat characteristics (water depth, river wetted
on the relation between aquatic fauna (fish assemblage) and hydro- width, current velocity) and in situ chemical parameters in six random
electric dams (Andreoli et al., 2012; García et al., 2011; Habit et al., points on every reach during the low flow period (October, December
2007). For example, Habit et al. (2007), detected changes in the fish 2012, and March 2013) and high flow period (August 2013). The selec-
assemblage by the construction and operation of the Laja and Rucúe ted in situ physico-chemical parameters were temperature, conducti-
dams, since irrigation water withdrawals in the Laja River tends to in- vity (Hanna Instruments HI 9835), pH (Hanna Instruments HI 9126), and
crease the perturbation on the river’s ecosystem. Moreover, García et dissolved oxygen (Hanna Instruments HI 9146).
al. (2011), detected changes in the hydraulic characteristics (velocity Stream discharge (L/s) was determined in control and impact reach
and depth) of the Biobio River due to the daily peaks of electric demand by 10 equidistant measurements of depth and current velocity (0.6 dep-
during summer with possible effects on fish feeding behavior or spatial th) with a Gurley 1100.1 Flow Velocity Indicator (Gore, 2007).
distribution.
Macroinvertebrate sampling. We sampled benthic macroinvertebrate
Similar to other world regions (Bonada & Resh, 2013; Chessman community for each stream reach section on all sampling dates. All
et al., 2011; Dewson et al., 2007a), in the central zone of Chile many the macroinvertebrate sampling sites were near to habitat sampling.
irrigation users collect water from low order rivers during their base A Surber sampler (mesh size=250 µm, 0.09 m2 area) was placed in
flows of spring and summer (Figueroa et al., 2007). Thus, the aim of our 6 random points to remove organisms. The organisms collected were
study was to determine the effects of water abstraction on the habitat fixed in 95% alcohol and transported to Bioindicators Laboratory at the
of benthic macroinvertebrates in low order rivers of Chile’s central zone. EULA Center for Environmental Sciences. We identified the macroin-
We also determined the relationship between macroinvertebrate biotic vertebrates to the family level with the available taxonomic literature
indices (CHSIGNAL and EPT) and flow reduction to improve the conser- (Domínguez et al., 2006; Stark et al., 2009). A higher taxonomic reso-
vation of Mediterranean rivers in Chile. lution was not possible due to the scarce taxonomic knowledge of the
Mediterranean area (Figueroa et al., 2013) and the small size of most of
MATERIAL AND METHODS the organisms (e.g. Gripopterygidae).
Characteristics of the sampling sites. We selected 3 sampling sites Biodiversity indices of Shannon (H’) and Simpson (D’), total abun-
(Dehesa, Recinto, and Marchant) with different regimes of water abs- dance, and family richness were determined to describe the changes
traction in the Itata basin. Due to the position of the diversion points in in macroinvertebrate assemblage between control and impact reach
private lands and geographical access, we were only able to collect sections.
information in the selected points. All the sampling sites are located In order to assess the sensitivity of biotic indices to water extrac-
in different low order rivers of the Itata basin, a Mediterranean climate tion, we selected the ChSIGNAL and EPT index. The ChSIGNAL is an
area with annual average temperature of 14.1 °C and 1550 mm of adaptation of the SIGNAL index (Chessman, 2003) with benthic ma-
precipitation (Di Castri & Hajek, 1976; Urrutia et al., 2009a). croinvertebrates of Chile (see Figueroa et al., 2007). The EPT index co-
Native forests of evergreen Drimys winteri and Nothophagus spp. rresponds to the count of families from the Ephemeroptera, Plecoptera,
are common in the foothills, while agriculture landscapes prevail in the and Trichoptera orders collected at the sampling sites (McKay & King,
central valley (Figueroa et al., 2013). According to Figueroa et al. (2007), 2006).
Hidrobiológica
Water extraction effects in benthic macroinvertebrates 375
b)
36º36'0"S
36º42'0"S
36º48'0"S
36º54'0"S
a)
37º0'0"S
72º6'0'0"W 72º0'0"W 71º54'0"W 71º48'0"W 71º42'0"W 71º36'0"W 71º30'0"W 71º24'0"W
Figures 1a-b. Location of the sampling sites in the Itata basin (a) and principal land use (b) in the mediterranean central area of Chile.
Statistical analysis. To assess the relation between habitat variables Comparisons were made using the Bray Curtis similarity matrix. Pre-
and flow (L/s), a Pearson correlation was used (R>0.8; p<0.05). Fur- viously, abundance data were transformed to Log10 (x+1) in order to
thermore, two data matrices were used: 1) aggregated data of all the reduce the contribution of the families with greater numerical repre-
sites in order to detect a general response of the streams of the area, sentation in the samples (Anderson et al., 2006; Gauch, 1982). IndVal
and 2) separated data of every site to define specific responses to low (Dufrene & Legendre, 1997) established the most important families in
flow conditions. terms of the differences between control and impact reach sections.
The IndVal method considers the abundance and relative frequency of
Statistical difference between the control and impact reach sec-
the different families in each sample in order to assign an indicator
tions in low flow were calculated with the Student T-test (p<0.05),
value and a probability p derived from the Monte Carlo permutation.
but the differences between low flow (spring/summer) and high flow
(winter) conditions were calculated with ANOVA BACI design (Downes,
2002). In the BACI model for statistical differences, B corresponds to RESULTS
each of the sampling dates in spring or summer, A is the sampling date
in high flow period (winter), C refers to control reach sections, and I is The weirs modified the discharge in all the sampling sites. The highest
the impact reach sections. Therefore, a significant difference in the BA summer flow reduction was registered in Dehesa (97.7%), while the
x CI indicated that the change in the environmental parameter is asso- lowest was in Recinto (26.1%), both in December 2012. In August 2013
ciated with water withdrawals (Downes, 2002). (winter period), we observed closed weirs in Marchant and Dehesa;
however, it was possible to record some water withdrawals (Table 1).
The relationship between habitat parameters, biotic and diversi- Only water depth (R: 0.85; p<0.05), current velocity (R: 0.84; p<0.05),
ty indices was established with a Multiple Linear Regression analysis, and conductivity (R: 0.65; p<0.05) showed correlation with the flow
Akaike Information Criterion, and the Forward/Backward selection in measurements. According to the chemical characteristics, Dehesa and
the MASS statistical package (Venables & Ripley, 2002). Then, the most Recinto showed oligotrophic conditions in low and high flow periods (<
important environmental predictor was determined from the previous 0.03 mgL-1 NH4+, < 0.2 mgL-1 NO3- , <0.04 mgL-1 PO43-). In Marchant
selected variables with all-subsets by a regression model in LEAPS R the concentration of NO3- (0.384 mgL-1) and PO43- (0.13 mgL-1) tends
statistical package (p<0.05). to decrease in the high flow period (0.293 mgL-1 NO3- and 0.06 mgL-1
The differences in the macroinvertebrate community assemblage PO43-) (Table 2).
were determined with ADONIS statistical analysis (Anderson, 2001).
Vol. 26 No. 3 • 2016

Table 1. Temporal flow variation (L/s) in control and impact reach sec- The total abundance of benthic macroinvertebrate was 41133 in-
tions of the sampling sites. dividuals (3173 individuals/m2), distributed in 10 orders and 49 fami-
lies. The order with the highest abundance was Diptera (n = 16465),
October December March August
Site / Reach section followed by Ephemeroptera (n = 7371), Trichoptera (n = 7122), and
2012 2012 2013 2013
Plecoptera (n = 6486). The highest abundance of Baetidae, Leptophle-
Control 110.8 323.9 368.6 3256.3 biidae (Ephemeroptera), Gripopterygidae, and Notonemouridae (Plecop-
Dehesa Impact 23.6 34.0 33.2 2960.8 tera) occurred during low flow. Significant differences in macroinver-
% of flow reduction 78.7 89.5 91.0 9.1 tebrate assemblage were established in October and December 2012
Control 217.2 92.8 54.4 377.6 (low and high flow), while in March, differences were determined for the
control and impact reach sections (Table 6). The IndVal test determined
Recinto Impact 135.5 68.6 22.9 359.8
that Notonemouridae (Plecoptera; IndVal: 0.385, p: 0.004) was a good
% of flow reduction 37.6 26.1 57.9 4.7
indicator for impact reach sections, while Diamphipnoidea (Plecoptera;
Control 1806.7 1245.7 1018.5 2357.5 IndVal: 0.630, p: 0.002) or Glossosomatidae (Trichoptera; IndVal: 0.394,
Marchant Impact 1108.5 661.8 728.4 2108.2 p: 0.036) were a good indicator for the control reaches of all the sites.
% of flow reduction 38.6 46.9 28.5 11.8
Most of the habitat variables showed variation between control DISCUSSION

and impact reach sections (Table 3). The coefficient of variation (con-
trol <impact) was higher than 10% for depth, current velocity, wetted In this study, diversion structures in the rivers produced a contraction of
width/depth ratio, Froude number, richness, abundance, and EPT. The the fluvial habitat, low variation of chemical characteristics, and chan-
t-test detected statistical differences (p<0.05) for dissolved oxygen, ges in the macroinvertebrate community assemblage. To our knowled-
depth, Froude number, current velocity, wetted width/depth ratio, Shan- ge, this is the first study that determines the impact of irrigation with-
non and Simpson’s diversity (Fig. 2). Neither EPT nor ChSIGNAL biotic drawals in the Chilean rivers, although irrigation agriculture consumes
indices showed statistical differences between control and impact rea- 85% of available water resources and modifies modifies natural flow
ch sections (Fig. 2). regimen (Figueroa et al., 2013).
Comparing low and high flow sampling dates with ANOVA BACI de- The natural flow has direct influence in the water chemical com-
sign, only current velocity showed significant differences in 2 different position of the rivers (Bunn & Arthington, 2002; Dewson et al., 2007a;
sampling dates (October 2012 and March 2013). No statistical differen- Larned et al., 2010). Particularly, it has been reported that scarce water
ces were detected for water temperature, wetted width, and hydraulic conditions produce temporal and spatial changes in nitrogen com-
Froude number in December 2012 (Table 4). According to linear regres- pounds (Caruso, 2002; Dahm et al., 2003; Von Schiller et al., 2011),
sion models, habitat and chemical parameters were good predictors of therefore similar trends are expected in rivers with intense agricultural
community assemblages; however, it was not possible to establish a water withdrawals. However, in this study we detected no significant
significative model with the Simpson diversity index. The best signifi- chemical changes in the nutrients that could be related to good river
cative model (R2 = 0.37) was determined for ChSIGNAL index (pH and conservation in the area (Debels et al., 2005; Figueroa et al., 2007;
DO), while the lower explanatory power of the models was recorded for Urrutia et al., 2009b). Nor could we find a traditional river damning
Shannon diversity (R2 = 0.19) (Table 5). method that does not promote changes in the ionic composition of
the surface waters by anoxic conditions (Ahearn et al., 2005; Friedl &
Wüest, 2002).
Table 2. Concentration of nutrient and suspended solids for the sampling sites on the Itata basin, Chile, in low (March 2013) and high flow (August
2013) hydrological conditions (Values in bold = Under detection limit).
NO2 NO3- NH4+ Organic N Total N Organic P Total P PO43- Suspended

Date Site Reach
(mg/L) (mg/L) (mg/L) (mg/L) (mg/L) (mg/L) (mg/L) (mg/L) solids (mg/L)
Control 0.015 0.384 0.03 0.04 0.15 0.04 0.12 0.13 1.0
Marchant
Impact 0.015 0.384 0.03 0.06 0.17 0.03 0.11 0.13 1.0
Control 0.077 0.039 0.03 0.03 0.09 0.02 0.03 0.04 1.0
March Recinto
Impact 0.076 0.038 0.03 0.03 0.09 0.01 0.02 0.04 1.0
Control 0.015 0.025 0.03 0.04 0.07 0.01 0.04 0.04 4.3
Dehesa
Impact 0.015 0.037 0.03 0.04 0.08 0.01 0.05 0.04 5.0
Control 0.015 0.293 0.03 0.01 0.10 0.04 0.06 0.06 1.2
Marchant
Impact 0.015 0.202 0.03 0.03 0.10 0.03 0.05 0.05 1.0
Control 0.015 0.139 0.03 0.01 0.06 0.01 0.02 0.04 2.0
August Recinto
Impact 0.015 0.410 0.03 0.01 0.12 0.01 0.01 0.04 2.3
Control 0.015 0.101 0.03 0.04 0.09 0.01 0.01 0.04 1.0
Dehesa
Impact 0.015 0.121 0.03 0.03 0.09 0.01 0.01 0.04 1.0
Hidrobiológica
a) b)
<0.001 0.030
<0.001 0.002
0.924 <0.001
Current velocity (m/s)

0.003
Depth (cm)
0.001
0.009 c) d)
<0.001
0.132 0.248
0.004 0.251 0.05
0.105
Channon´sdiversity
Froude number
0.176 e) f)
0.097 <0.001
0.05
0.230
Windth/depth ratio
Sympson´diversity
<0.001
0.097
0.261
<0.001 g)
0.011 0.331 0.005
Dissolved oxigen (mg/L)
Control
Impat
Standard deviation
Average
Figures 2a-g. Habitat parameters and diversity indices with T test statistically significant differences (p<0.05) between control and impact reach sections in low fflow
period on Itata basin, Chile. (Deh = Dehesa; Mar = Marchant; Rec = Recinto; All = aggregation of all the sites).
Vol. 26 No. 3 • 2016

Table 3. Mean (), standard deviation (SD), and variation coefficient (CV) of the habitat characteristics and community assemblage descriptors in
control and impact reach sections in low flow sampling dates, in central area of Chile.
Recinto Marchant Dehesa All sites

Parameters
Control Impact Control Impact Control Impact Control Impact
Dissolved oxygen (mg/L)  11.42 10.72 10.02 10.15 10.54 10.08 10.66 10.31
SD 0.49 0.32 0.41 0.35 0.31 0.60 0.71 0.52
CV (%) 4 3 4 3 3 6 7 5
Temperature (oC)  10.11 10.88 13.83 13.69 16.29 15.85 13.41 13.47
SD 0.99 2.41 0.71 0.63 2.94 3.09 3.13 3.04
CV (%) 10 22 5 5 18 19 23 23
pH  7.23 7.52 7.81 7.80 7.74 7.70 7.59 7.67
SD 0.22 0.16 0.27 0.31 0.22 0.13 0.35 0.24
CV (%) 3 2 3 4 3 2 4 3
Conductivity (µScm-1)  36.56 38.41 228.7 229.2 118.4 118.9 127.9 128.8
SD 1.69 4.31 23.22 22.18 17.13 16.62 81.16 80.53
CV (%) 5 11 10 10 14 14 63 62
Wetted width (cm)  358.2 295.3 753.6 717.9 459.2 716.0 523.6 576.4
SD 145.65 68.04 93.7 58.54 272.4 231.3 249.2 245.0
CV (%) 41 23 12 8 59 32 47 42
Depth (cm)  19.53 21.17 32.53 26.14 29.06 13.94 27.04 20.42
SD 6.09 9.46 7.51 9.29 10.01 4.71 9.64 9.43
CV (%) 31 45 23 35 34 34 36 46
Current velocity (m3s-1)  0.39 0.24 0.73 0.51 0.46 0.21 0.53 0.32
SD 0.16 0.09 0.25 0.43 0.27 0.13 0.27 0.30
CV (%) 41 40 34 85 60 61 51 92
Width/depth ratio  20.33 15.77 24.73 31.64 17.71 61.68 20.92 36.36
SD 10.50 5.59 8.20 13.72 13.94 36.82 11.31 29.57
CV (%) 52 35 33 43 78 60 54 81
Froude #  0.30 0.17 0.41 0.23 0.30 0.18 0.34 0.23
SD 0.14 0.07 0.14 0.75 0.20 0.11 0.17 0.17
CV (%) 50 43 34 75 69 61 51 74
Richness  16.44 16.11 13.3 11.33 12.56 10.94 14.09 12.80
SD 2.68 4.24 3.40 4.10 2.38 2.66 3.28 4.36
CV (%) 16 26 26 36 18 24 23 34
Abundance  265.4 145.1 289.5 387 195.7 108.8 250.2 213.7
SD 197.05 90.12 239.5 352.4 212 88.19 216.7 246
CV (%) 74 62 83 91 100 81 87 100
Shannon (H’)  2.19 2.06 1.76 1.59 1.98 1.88 1.98 1.84
SD 0.29 0.41 0.30 0.33 0.31 0.20 0.35 0.38
CV (%) 14 20 17 21 16 10 17 20
Simpson (D)  6.84 5.72 4.53 3.98 6.02 5.11 5.80 4.93
SD 2.28 2.56 1.43 1.26 2.13 0.99 2.17 1.85
CV (%) 33 45 31 32 35 19 37 38
EPT  8.28 8.11 6.27 5.66 4.00 3.89 6.18 5.89
SD 1.60 2.37 1.96 2.40 1.08 1.32 2.35 2.69
CV (%) 19 29 31 42 27 34 38 46
ChSIGNAL  6.68 6.45 5.63 5.37 6.10 6.14 6.14 5.99
SD 0.48 0.71 0.60 0.49 0.48 0.53 0.67 0.74
CV (%) 7 11 11 9 8 9 11 12
Hidrobiológica
Table 4. Summary of ANOVA test for BA x CI comparison in control and reach sections of all the sampling sites, in central area of Chile. (Itata basin).
October 2012 December 2012 March 2013
F p F p F p
Dissolved oxygen (mg/L) 4.83 0.032* 2.57 0.110 0.87 0.350
Temperature (°C) 2.65 0.110 0.03 0.870 0.32 0.570
pH 12.21 <0.001** 0.57 0.450 0.03 0.860
Conductivity (µS/cm) 4.31 0.042* 0.45 0.510 0.05 0.830
Wetted width (cm) 0.94 0.340 0.44 0.500 0.75 0.390
Depth (cm) 1.57 0.220 3.83 0.055 8.4 0.005*
Current velocity (m/s) 4.51 0.038* 3.27 0.075 7.83 0.007*
Width/depth ratio 2.28 0.140 3.17 0.080 6.06 0.016*
Froude number 3.25 0.076 1.63 0.206 2.92 0.092
* = p <0.05. ** = p <0.01
Dissolved oxygen was the only parameter that showed statistical

habitats for macroinvertebrates. In this sense, extreme current velocity
differences between control and impact sampling sites. Several authors
during floods leads to movement of the river bed with direct influen-
indicate that DO concentration decreases in river water withdrawals
ce in the macroinvertebrate community (Death & Zimmermann, 2005;
(Dewson et al., 2007b; McKay & King, 2006) related to reduced turbu-
Schwendel et al., 2010), but harsh hydraulic conditions do not promote
lence conditions or increasing heating exposure (Brown et al., 2012;
the presence of high abundance of benthic macroinvertebrates.
Chessman et al., 2010; Dewson et al., 2007b). At the sampling sites,
dense riparian forest protected the rivers from increased heating, and According to Growns and Davis (1994), turbulent conditions are
low depth/wide values can explain the lack of differences in the thermal also necessary for the suspended food supply ingested by passive filte-
regimen (Pedreros et al., 2013). rer macroinvertebrates. According to Walters and Post (2011) and Wills
et al. (2006), a 90% reduction in the available flow has been correlated
The principal indicator of turbulence perturbation in our study was
with a decrease of filter feeding macroinvertebrates and an increase of
the Froude number. The Froude number is closely related to current
predatory species. Although we did not detected changes in the functio-
velocity and water depth, and is considered a good indicator of the
nal feeding groups in our sampling sites, we expected a similar tenden-
hydraulic and microhabitat characteristics for the benthic macroinver-
cy in the more arid zones of Chile.
tebrates (Brooks et al., 2005; Allan & Castillo, 2007). Although a high
Froude number has been related to reduced macroinvertebrate abun- In our sampling sites, temporal variation of water abstraction and
dance (Brooks et al., 2005), the positive relationship with the abundance high flow period promotes a reset opportunity as the macroinvertebrate
in our sampling sites could be explained by the trade-off between the community recolonizes the sampling sites. During high flow periods,
good oxygen conditions and the energy budget to keep oxygen suitable the principal mechanism for site recolonization is active drifting, widely
Table 5. Multiple linear regression and single best parameter for all the sampling sites during low flow, in central area of Chile (Itata basin).
Chemical parameters Physical parameters Statistical analysis

Wid/Dep
OD Temp Cond pH Vel Wid Dep Fr R2 p Slope
ratio
Richness X ü X X 0.22 <0.001 -
Abundance X X ü 0.20 <0.001 +
Shannon X X X X ü X X X 0.19 <0.001 -
Simpson X X ü X X 0.06 0.070 -
EPT X ü X X X X 0.25 <0.001 -
ChSIGNAL ü X 0.37 <0.001 +
Note: Chemical parameters correspond to dissolved oxygen (OD), temperature (Temp), conductivity (Cond), and pH. Physical parameters are water velocity (Vel), wet-
ted width (Wid), depth (Dep), number of Froude (Fr), wetted width/depth ratio (WW/Dep). The value of R2 corresponds to the Adjusted R2. The statistical significance of
the multiple regression model is denoted (p). The significant parameters of multiple regression are marked (X), as well as the best singular parameter (ü )
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Table 6. Summary of ADONIS test for statistical differences (p<0.05) in ACKNOWLEDGMENTS

the macroinvertebrate assemblage between reach sections in low and
The preparation of this document was possible with partial support
high flow sampling dates at Itata basin, Chile.
from Projects No. 212310060-10 DIUC, University of Concepción and
October 2012 December 2012 March 2013 FONDAP CRHIAM No. 15130015, CONICYT, Chile. The manuscript forms
,
part of Meyer Guevara s PhD thesis, supervised by R. Figueroa. Partial
R2 p R2 p R2 p studies support was given by MICIT-Costa Rica and OAS Scholarship for
Before-After (BA) 0.107 0.001 0.085 0.013 0.104 0.001 Graduate Studies.
Control-Impact (CI) 0.029 0.003 0.027 0.001 0.009 0.474
BA x CI 0.028 0.003 0.026 0.022 0.009 0.436 REFERENCES
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river health (Death et al., 2009; Dewson et al., 2007b; James et al.,
2009). In Chile, active drifting behavior is related to a circadian cycle Alvial, I. E., D. H. Tapia, M. J. Castro, B. C. Duran & C. A. Verdugo. 2012.
(Figueroa et al., 2000), but more information is required regarding this Analysis of benthic macroinvertebrates and biotic indices to eva-
dispersal mechanism as a functional bioindicator technique. luate water quality in rivers impacted by mining activities in nor-
thern Chile. Knowledge and Management of Aquatic Ecosystems
In this study, we did not detect statistical differences in the abun-
407 (1): DOI: 10.1051/kmae/2012027
dance or family richness indicators. However, the presence of statistical
differences in the Shannon and Simpson indices for the accumulative Allan, J. & M. Castillo. 2007. Stream Ecology. Structure and function of
abundance of benthic macroinvertebrates could reflect some sensiti- running waters. Springer, Netherlands. 436 p.
ve responses to low flow conditions. In this sense, EPT families were
defined as a good bioindicator in controlled (Death et al., 2009) or non Anderson, M. J. 2001. A new method for non-parametric multivariate
controlled water withdrawals (Wills et al., 2006). In contrast, other stu- analysis of variance. Austral Ecology 26 (1): 32-46. DOI: 10.1111/
dies determined the importance of specific habitat characteristics in j.1442-9993.2001.01070.pp.x
order to detect environmental impacts through the EPT index (McKay Anderson, M. J., K. E. Ellingsen & B. H. McArdle. 2006. Multivariate disper-
& King, 2006) sion as a measure of beta diversity. Ecology Letters 9 (6): 683-693.
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Natural 85: 339-343.
Similar trends were determined for other biotic indices like RIVPACS
(Armitage & Petts, 1992) or AUSRIVAS (Chessman et al., 2010). Armitage, P. D. & G. E. Petts. 1992. Biotic score and prediction to assess
the effects of water abstractions on river macroinvertebrates for
We believe that the communities in the study area have suffered
conservation purposes. Aquatic Conservation: Marine and Fres-
this type of impact for many years, so they have developed strategies
hwater Ecosystems 2 (1): 1-17. DOI: 10.1002/aqc.3270020102
to survive in adverse environmental conditions (Miller et al., 2007). In
Mediterranean climate areas, seasonal predictable flow variations are Bonada, N., N. Prat, V. H. Resh & B. Statzner. 2006. Developments in aqua-
closely related to macroinvertebrate biological or behavioral characte- tic insect biomonitoring: A comparative analysis of recent appro-
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magnitude of water abstraction (Dolédec & Statzner, 2010; Menezes et annurev.ento.51.110104.151124
al., 2010). In contrast, Walters and Post (2011) indicated that trait and
classical taxonomic approach have the same power to detect habitat Bonada, N. & V. H. Resh. 2013. Mediterranean-climate streams and rivers:
changes in low flow condition, but they do not discard evaluating spe- geographically separated but ecologically comparable freshwater
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Bonada, N., M. Rieradevall & N. Prat. 2007. Macroinvertebrate commu-
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positive correlation of this family with the Froude number in Australian
rivers. In addition, the conservation of endemic macroinvertebrates in Brooks, A. J., T. I. M. Haeusler, I. Reinfelds & S. Williams. 2005. Hydraulic mi-
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Hidrobiológica
Hidrobiológica 2016, 26 (3): 383-394
La autodepuración en arroyos de planicie puede interrumpirse por el ingreso de desechos vitivinícolas según el biomonitoreo con
macroinvertebrados
Selfpurification in plain streams can be interrupted by wine waste inputs according to macroinvertebrate biomonitoring
Rafael Arocena Real de Azúa, Carolina González Bermúdez

y Guillermo Chalar Marquisá
Sección Limnología, Facultad de Ciencias, Universidad de la República. Iguá 4225, Montevideo, 11400. Uruguay
e-mail: rafaelarocena37@gmail.com
Arocena Real de Azúa R., C. González Bermúdez y G. Chalar Marquisá. 2016. La autodepuración en arroyos de planicie puede interrumpirse por el ingreso de desechos
vitivinícolas según el biomonitoreo con macroinvertebrados. Hidrobiológica 26 (3): 383-394.
RESUMEN
Antecedentes. Muchos arroyos de Uruguay sufren el impacto de la eutrofización, así como alteraciones físicas, debido
a la intensa actividad agropecuaria. Un caso especial es el del arroyo Colorado, localizado en la planicie costera del Río
de la Plata, que también recibe desechos vitivinícolas. Los macroinvertebrados ofrecen información del estado integral
de los sistemas acuáticos. Objetivos. Para evaluar la calidad ambiental integral del arroyo Colorado, se estudió tanto la
calidad del agua como la del hábitat y la fauna de macroinvertebrados. Métodos. Se muestrearon seis sitios: dos en el
arroyo Colorado y dos en sus nacientes, además de las cañadas Benítez y Rocha. Resultados. La cañada Benítez recibe
efluentes de bodegas y presentó alta conductividad y poco oxígeno disuelto. La cañada Rocha, en cambio, mostró mayo-
res niveles de nutrientes y menor conductividad. En total, se identificaron 787 invertebrados pertenecientes a 3 órdenes
de crustáceos y 6 de insectos, 2 familias de dípteros, 7 de moluscos y 2 de anélidos. En la cañada Rocha la riqueza estuvo
por debajo del promedio. Los sitios aguas abajo de la cañada Rocha y del arroyo Colorado presentaron comunidades
más ricas y equilibradas, lo que indica una posible recuperación. Conclusiones. En los seis sitios dominaron especies
de macroinvertebrados tolerantes a la contaminación orgánica. La cañada Rocha sufre eutrofización, pero aguas abajo
presenta aún cierta capacidad de autodepuración, mientras que la cañada Benítez se deteriora tal vez por impacto de las
bodegas; el deterioro se mantiene al reunirse con la cañada Rocha, lo cual interrumpe su recuperación.
Palabras clave: Arroyo Colorado, nutrientes, Uruguay, vitivinicultura, zoobentos.
ABSTRACT
Background. Many streams of Uruguay suffer eutrophication and physical pollution due to intensive farming. The Colora-
do stream, in the coastal plain of the Rio de la Plata, is a particular case, which also receives winery debris. Macroinver-
tebrates give comprehensive information status of aquatic systems. Goals. To assess the overall environmental quality of
the river Colorado, both water quality and the habitat and macroinvertebrate fauna was studied. Methods. Six sites were
sampled: two on the Colorado stream and two on each headwater: Benitez and Rocha creeks. Results. Benitez creek re-
ceives effluents from wineries and presented high conductivity and low oxygen concentration. Rocha creek instead shows
higher levels of nutrients and lower conductivity. We identified 787 invertebrates belonging to 3 orders of crustaceans and
6 of insects, 2 families of Diptera, 7 of molluscs and 2 of annelids. In Rocha creek taxonomic richness was below average.
The study sites downstream in Rocha creek and Colorado river had richer and more equilibrated communities indicating
a possible recovery. Conclusions. In all sites tolerant species to organic pollution dominated. Rocha creek suffers eutro-
phication, but still has some self-purification capacity downstream, while Benitez creek deteriorates perhaps from impact
of wineries, which remains until it meets the Rocha creek, interrupting the recovery process.
Key words: Colorado stream, nutrients, Uruguay, vitiviniculture, zoobenthos.
Vol. 26 No. 3 • 2016

384 Arocena Real de Azúa R. et al.
INTRODUCCIÓN superficiales, especialmente en las zonas más pobladas y con un uso

del suelo más intenso. Es el caso de los arroyos localizados en las zo-
Es bien conocido el problema de la eutrofización en las aguas superfi- nas vecinas a Montevideo, como el arroyo Colorado, afluente del Sauce
ciales en el mundo. Pero éstas no sólo obtienen nutrientes de la esco- que desemboca en el Pando, y éste, en el Río de la Plata. Se trata de un
rrentía, lo que genera la eutrofización, sino que también reciben otros arroyo pequeño, representativo de los cursos de cabecera, cuya altera-
impactos agropecuarios, como el del ganado, que altera físicamente la ción puede reducir la integridad ecológica de los sistemas mayores que
zona ribereña, las orillas y el fondo de los cauces, además de que les los reciben (Freeman et al., 2007).
aporta nutrientes y materia orgánica por sus excrementos (Gillingham &
Thorrold, 2000; Scrimgeour & Kendall, 2003; Monaghan & Smith, 2004; En el marco de un proyecto que busca mejorar este ecosistema
Monaghan et al., 2007), o desechos de agroindustrias, como de las hídrico por medio de acciones comunitarias regenerativas, el objetivo
bodegas vitivinícolas. Desde la introducción de la ganadería, en el siglo del presente trabajo es evaluar la calidad ambiental del arroyo Colorado
XVII, el territorio uruguayo ha sufrido grandes alteraciones ambientales mediante métodos químicos, el hábitat y el uso de macroinvertebrados
debido a la actividad productiva y los asentamientos humanos. Este como bioindicadores.
fenómeno ha sido propiciado por la aptitud agropecuaria de casi todo La cuenca del arroyo Colorado (34º 38’-45’ S, 56º 02’-06’ W) mide
su territorio, que ha provocado el deterioro de las aguas superficiales 21 km2, extendidos sobre una zona muy transitada y poblada. Su su-
(OPP-OEA-BID, 1992; Conde et al., 2002; Chalar et al., 2011). perficie está dedicada principalmente a la actividad agropecuaria in-
La calidad ambiental tiene un sentido más integral que la calidad tensiva, en una zona frutivinícola que abastece a la cercana ciudad de
del agua por sí sola, ya que incorpora otros aspectos del sistema acuá- Montevideo. El arroyo Colorado (3.4 km de largo) está formado por la
tico que son de interés para evaluar el estado de éste; éstos incluyen confluencia de las cañadas Benítez (9.6 km, 11 km2) y Rocha (6.0 km,
el canal, el fondo, las orillas y la zona ribereña, generalmente deno- 3 km2).
minados factores locales o del hábitat. La integridad ecológica puede Luego de un muestreo piloto en los diez sitios del arroyo accesibles
definirse como la estructura y función de un ecosistema dentro de su por caminos, se seleccionaron seis: uno cerca de las nacientes y otro
rango de variación natural (Washington State Department of Natural cerca de la desembocadura de cada una de las dos cañadas y del arro-
Resources, 2014), o su capacidad de evolución y recuperación natural yo (Fig. 1). Los cursos son de orden hidrológico 2 y 3.
de una perturbación (Westra et al., 2000). La integridad ecológica se re-
fiere a la totalidad del sistema, incluyendo sus comunidades, procesos
ecológicos y condiciones ambientales (Dale & Beyeler, 2001). MATERIALES Y MÉTODOS
Durante el siglo pasado, se realizó una vasta investigación de la in- En imágenes obtenidas por medio de Google Earth de noviembre de
tegridad ecológica de los ecosistemas fluviales basada en sus comuni- 2012, se determinó, mediante herramientas de dicho sistema, para
dades biológicas (Stainbrook et al., 2006). Los organismos que viven en cada microcuenca la extensión de los usos del suelo: bosque, viñe-
los arroyos son utilizados como bioindicadores de la calidad del agua do, urbano y otros (cultivos y pasturas), que ocurren alteraciones en
debido a que los métodos biológicos dan una idea del estado integral de los cursos y que existen desagües de bodegas vinícolas y de salas de
la misma, a diferencia de los métodos físicos y químicos, que registran ordeñe.
el estado durante su medición (Alba Tercedor, 1996; Nijboer et al. 2005;
Testi et al., 2009). Los macroinvertebrados son usados como indicado- En cuatro ocasiones del verano de 2013 (29 de enero, 28 de febre-
res de la calidad ambiental por su capacidad para detectar la alteración ro, 15 y 22 de marzo), se midió ancho húmedo (resolución 0.1 m) con
de los ecosistemas (Bass & Harrel, 1981; Nijboer et al., 2005, Moreno un medidor láser Bosch DLE 40, profundidad máxima (0.1 m) con una
et al., 2009; Testi et al., 2009; Prat et al., 2009). Su uso ha recibido regla de aluminio, temperatura (T, 0.1 °C), oxígeno disuelto (OD, 0.1
múltiples enfoques, desde las especies indicadoras y los parámetros de mgl), pH (0.1) y conductividad (K, 10 µS.cm-1) con sensores de campo
la comunidad hasta los métodos multivariados y predictivos (Baptista Oakton. En dos muestreos (28 de febrero y 22 de marzo) también se
et al., 2007; Poquet et al., 2009). Así, los métodos rápidos son gene- midió la velocidad del agua (0.01 m/s) en varios puntos de una sección
ralmente semicuantitativos y la identificación es a menor resolución transversal con un correntómetro para calcular los caudales por el mé-
taxonómica, gracias a lo cual se logran detectar los impactos fuertes a todo de área y velocidad, y, además, se caracterizó cualitativamente
mucho menor costo (Metzeling et al., 2003). el hábitat. El 29 de enero, 28 de febrero y 22 de marzo, se tomaron
muestras de agua con botellas plásticas de 1 L para su análisis químico
La contaminación de los ríos y arroyos de Uruguay es principal- en laboratorio. El 28 de febrero también se muestrearon los macroin-
mente orgánica y por nutrientes de origen urbano, agropecuario e invertebrados pasando una red de mano tipo D (AENOR, 1995), de ca. 1
dustrial (Conde et al., 2002). Estos sistemas tienen cierta capacidad de mm de tamaño de malla, por el fondo del curso durante tres minutos,
autodepuración mediante procesos como la dilución, sedimentación, los que se fijaron en 70% de etanol.
asimilación y descomposición de los aportes, entre otros. Sin embargo,
el ingreso de otro tipo de contaminantes, como los tóxicos, puede inter- Los aspectos cualitativos del hábitat registrados in situ fueron
ferir en estos procesos, bloqueándolos o retrasándolos. Es importante adaptados de los índices RCE (Petersen, 1992) y QBR (Munné et al.,
una evaluación permanente de la calidad de los cursos de agua, que 2003), los cuales consideran las siguientes variables: uso de suelo de
contribuya a armonizar los objetivos de preservación con los de desa- la zona lindera a la ribera, ancho y vegetación de ésta, morfología de la
rrollo económico. orilla, cobertura y tipo de macrófitas, tipo de sedimento según la escala
de Wentworth, porcentaje de sombra sobre el cauce, velocidad de la
La contaminación de origen agrícola deriva principalmente del uso corriente y turbidez del agua. Estas observaciones se realizaron visual
de plaguicidas y fertilizantes, los cuales son arrastrados por las aguas y cualitativamente en el centro de un tramo de 50 m (Villamarín et al.,
Hidrobiológica
Desechos vitivinícolas interrumpen autodepuración en arroyos 385
10
o
Colorad
Arroyo
8
34º40'
a
a Roch
Cañad
z
eníte
7
da B
Caña
6
2
5
34º42'
2 km
56°05' 56º03'
Figura 1. Ubicación de la cuenca del arroyo Colorado en Uruguay y su división en las subcuencas 5 y 6 de la cañada Benítez, 2 y 7 de la cañada Rocha y 8 y 10 del
arroyo Colorado, Uruguay, correspondientes a los sitios de muestreo del mismo número ubicados en la salida de cada subcuenca.
2013) y fueron cuantificados mediante una escala arbitraria y simple al., 2008). El índice clasifica en una escala de 0 a 100 la calidad del
de calidad del hábitat con 0 = muy malo, 1 = malo, 2 = regular y 3 = agua según los parámetros evaluados y esto, a su vez, posibilita la
bueno. Se determinó en cada muestra de agua: sólidos en suspensión calificación del agua conforme a su estado como bueno, regular, malo
(SST) y su contenido en materia orgánica (MO), fósforo total (PT) y nitró- y muy malo. En el laboratorio se separaron, contaron y determinaron
geno total (NT), ortofosfato (PO43-), nitrato (NO3-) y amonio (NH4+), según taxonómicamente los macroinvertebrados en grandes grupos (orden de
APHA (1995) y Conde et al. (1999). Los resultados fueron comparados artrópodos y familia de moluscos y anélidos) mediante el uso de cla-
entre sitios mediante la prueba no paramétrica de Kruskal-Wallis. ves regionales (Lopretto & Tell, 1995; Domínguez & Fernández, 2009)
Con los datos obtenidos se estimó el valor del índice de calidad de a efectos de probar un método rápido de biomonitoreo. Las seis locali-
agua ICA-Santa Lucía (Arocena et al., 2008). Los parámetros del ICA dades fueron comparadas primero mediante la distancia euclidiana de
fueron seleccionados con base en los criterios de la EPA (Hallock, 1990; su composición taxonómica (presencia y ausencia) en un dendrograma
Cude, 2001), normalizados (tabla 1) y ponderados a partir de métodos basado en el método de asociación UPGMA con el programa Statistica.
multivariados (Arocena et al., 2008): Luego se compararon de la misma manera las composiciones porcen-
tuales de las comunidades.
ICA - Santa Lucía = (3 OD + 3 K + 2 PT + 1 NO3 + 1 SST) / 10
Con el objeto de integrar los diferentes aspectos contemplados en
Para normalizar las variables se distribuyeron sus rangos en cinco la evaluación de la calidad ambiental del arroyo, se realizó un Análisis
grupos, correspondientes a los factores de normalización 1, 25, 50, 75 y de Componentes Principales (ACP) con los parámetros físico-químicos
100. Las variables y sus factores de ponderación surgieron de la mejor principales sintetizados con el puntaje del ICA, los usos principales del
concordancia entre la clasificación según el ICA, y su agrupamiento, suelo (%), la calidad del hábitat (puntaje) y la abundancia de la comuni-
según los tres primeros componentes de un ACP, de los arroyos de la dad bentónica y de sus grupos principales (log x + 1).
cuenca del río Santa Lucía empleados en su elaboración (Arocena et
Vol. 26 No. 3 • 2016

Tabla 1. Normalización de los parámetros del Índice de Calidad del Agua ICA-Santa Lucía, de parámetros fisicoquímicos obtenidos en el arroyo
Colorado, Uruguay.
Factor de Normalización (Ci)

100 75 50 25 1
Oxígeno disuelto (OD, mg/l) >9 9-7.7 7.6-6.3 6.2-5 <5
Conductividad (K, µS/cm) <360 361-643 644-926 927-1210 >1210
Sólidos suspendidos totales (SST, mg/l) <6 6-12 12.1-18.6 18.7-25 >25
Nitrato (NO3-, µg/l) <100 101-280 281-460 461-650 >650
Fósforo total (PT, µg/l) <70 70-380 381-690 691-1000 >1000
RESULTADOS La vegetación acuática en la cañada Rocha fue escasa (10%), prin-

cipalmente reducida al litoral. En cambio, en la cañada Benítez el sitio
Uso de la cuenca. La cuenca está cultivada (Fig. 2), principalmente, 5 presentó 80% de macrófitas, principalmente camalotes (Eichhornia
con praderas artificiales y cultivos (“otros”, 63% en promedio), excepto sp.), y el sitio 6 también presentó una gran cobertura de camalotes
en la microcuenca 2, donde dominan los viñedos. En los sitios 7, 8 y 10 y totora (Typha sp.). En el sitio 8 no hubo macrófitas, y en el 10 se
lo segundo son viñedos, y en los sitios 5 y 6, los bosques. En las inme- encontraron algunas flotantes litorales y sumergidas (Eichhornia sp.,
diaciones de los sitios 6 y 2 hay bodegas productoras de vino. Myriophyllum sp.). La sombra del dosel vegetal sólo fue importante en
Las imágenes satelitales muestran canalizaciones del curso fluvial los sitios 8 y 6 (tabla 2), y nula en el resto.
antes de los sitios 5, 2 y 7, y represas en todos los sitios, excepto en el Todos los sitios presentaron limo como principal componente del
10. Se observó un efluente proveniente de una bodega antes del sitio 6, sedimento, salvo el 10, donde predominaron arena gruesa y grava. En
el que fue luego verificado en el campo. La sinuosidad de la cañada de todos los casos se detectó un alto contenido de materia orgánica. El
Rocha en sus dos subcuencas fue 15% menor (1.27 y 1.23) que en los sistema presentó una turbidez en general alta, excepto en los sitios 8 y
otros cuatro tramos (1.40-1.56). 10, a pesar de que la corriente fue nula.
Aspectos cualitativos del hábitat (tabla 2). En todos los sitios se ob- Cuando le atribuimos un puntaje a los aspectos de cada ítem de
servó un uso intensivo del suelo y una fuerte modificación antrópica de la tabla 2 y los sumamos, obtuvimos un valor estimativo de calidad
la zona lindera. Sólo los sitios 6 y 8 conservan algo de monte ribereño, del hábitat que varió entre 3 puntos (sitio 7) y 10 puntos (sitio 6) sobre
aunque reducido a una pequeña franja de mimbres (Salix spp.), cañas un máximo posible de 18. Los sitios 8 y 10 del arroyo Colorado y el 6
(Saccharum spp.), fresnos (Fraxinus spp.) y sauces (Salix spp.). Además, tienen una alta puntuación (8-10), mientras que las nacientes 2 y 5, y
el sitio 8 presenta los invasores ligustros (Ligustrum spp.). La vegetación el 7, una baja puntuación (3-5, tabla 2). Para este puntaje no utilizamos
de ribera en los sitios 5 y 7 tienen sólo algunas chircas (Eupatorium spp.), la zona lindera, el fondo ni la corriente por ser muy similares en los
al igual que el sitio 10, que también tiene algunos árboles aislados. Am- distintos sitios.
bas cañadas estaban canalizadas y represadas. En los sitios 8 y 10 las
orillas estaban fuertemente erosionadas por la acción del ganado. Parámetros físico-químicos. El ancho húmedo del curso varió entre
3 y 6 m en enero y aumentó en general 1 m en febrero, sin mostrar un
bosque viñedo urbano otros gradiente longitudinal. La profundidad máxima varió entre 30 y 60 cm
en enero y aumentó hasta 30 cm más en febrero. Estos parámetros
100
volvieron a adquirir en marzo los valores de enero.
La temperatura varió entre 15.7 y 35.0 oC en marzo y enero, res-
80 pectivamente. Los valores menores siempre se registraron en los sitios
8 y 6, aunque las diferencias no fueron significativas (tabla 3). Las va-
riaciones del oxígeno fueron significativas entre sitios, y llegaron oca-
Cobertura (%)
60
sionalmente a condiciones anóxicas, en particular en el sitio 6, donde
siempre ocurrieron los mínimos y fue menor al resto (tabla 3, Wilcoxon,
40 p <0.001). Los otros sitios, en cambio, presentaron ocasionalmente va-
lores de sobresaturación.
La conductividad eléctrica (122-1038 µS/cm) también mostró va-
20 riaciones significativas entre sitios. La mayor concentración de sales
ocurrió en los sitios 6 y 8, seguidos del sitio 10 (Wilcoxon p <0.001), y
0 la menor, en los sitios 2 y 7 (tabla 3). Los valores del pH (6.9-8.2) tam-
2 7 5 6 8 10 bién difirieron entre sitios, pues mostraron un incremento aguas debajo
del sitio 2 (Wilcoxon p <0.001, tabla 3). La velocidad de corriente fue
Sitios de muestreo
generalmente indetectable, por lo que el caudal sólo pudo estimarse en
Figura 2. Uso del suelo en las seis subcuencas del arroyo Colorado, Uruguay febrero y marzo en los sitios 8 y 10. En febrero fue de 9 y 22 l/s, y en
estudiadas. Para conocer la ubicación de los sitios de muestreo, ver Fig. 1. marzo, de 16 y 42 l/s, respectivamente.
Hidrobiológica
Tabla 2. Aspectos cualitativos del hábitat evaluados en los seis sitios durante cuatro muestreos en el arroyo Colorado, Uruguay.
SITIOS
Cañada Rocha Cañada Benítez Arroyo Colorado
2 7 5 6 8 10
Zona lindera Viñas, frutales, Cultivos invernác. Cultivos, pastizal, Viñas, pastizal, Cultivosviñas Viñas, chircas, parque
bodega Viñas matorral bodega
Zona ribereña Línea de mimbres Línea de chircas Chircas, pastizal Monte Monte Chircas, árboles
Canal Alterado Represa Alterado Represa Natural Natural
Orillas Verticales (2 m), Verticales vegetadas Verticales (1.5 m), Verticales (45º) Erosión ganado, Erosión ganado, 45º
muy vegetadas pastos vegetadas arbustos altas, 70º vegetadas
Plantas acuáticas Pocas, flotantes Pocas, fijas, litorales 80%, flotantes, 100%, totora, 0% Pocas, Flotantes,
camalotes camalotes sumergidas
Fondo Limo, algas Limo, arcilla Limo, arena y Limo, arena y grava Limo, arena Arena gruesa, grava,
piedras piedra
% sombra 0 0 0 50 80 0
Turbidez Alta Alta-muy alta Muy alta Moderada-alta Baja Baja
Corriente Nula Nula Nula Nula Nula Nula
Puntaje 5 3 4 10 9 8
Los SST y su porcentaje de materia orgánica no presentaron dife- 2, 7 y 5 (tabla 4). El sitio 8 reunió más de la mitad de los individuos co-
rencias entre sitios (Kruskal-Wallis p = 0.277 y 0.091, respectivamen- lectados, y el sitio 5, el 26%. Los otros sitios tuvieron entre 3% y 7% del
te). Éste fue siempre en promedio ca. 30% (Fig. 3). El fosfato (89-674 total de individuos. Cada sitio estuvo dominado por un taxón diferente.
mg/l), nitrato (58-121 mg/l) y PT (330-933 mg/l) difirieron entre sitios
En la cañada Rocha, el sitio 2 registró una comunidad compuesta
(Kruskal-Wallis p = 0.016, 0,027 y 0.069, respectivamente), con valo-
en su mayoría por ostrácodos (59%) y gasterópodos (21%). En el sitio 7
res mayores en 2, 7 y 10, y menores en 5 y 6, pero no así el NT (456-
se observó una comunidad representada por pocos hemípteros, decápo-
977 mg/l, Kruskal-Wallis p = 0.286, Fig. 3). Los valores del índice de
dos, coleópteros y dípteros, pero en proporciones similares (Fig. 5). La
calidad de agua ICA-Santa Lucía corresponden a una calidad regular en
composición taxonómica de los sitios 2 y 7 fue muy diferente a pesar de
los sitios 7 y 5, y mala en los otros cuatro (Fig. 4).
ser sitios contiguos (Fig. 6). El sitio 2 se parece más al 5 y 6 de la otra
Invertebrados. Se identificaron 787 individuos de 19 taxones que in- cañada, y el sitio 7, al 8 y 10 que se suceden aguas abajo. Al elaborar el
cluyeron 3 órdenes de crustáceos y 6 de insectos, 2 familias de dípte- dendrograma con la abundancia de los invertebrados (Fig. 6), se observa
ros, 6 de moluscos y 2 de anélidos (tabla 4, Fig. 5). La riqueza promedio que los sitios 7 y 10 son los más similares entre sí, pero no se generan
fue de 9 taxones por sitio. Estuvo por debajo de este valor en los sitios otros grupos, lo cual evidencia la variedad de fauna examinada.
Tabla 3. Media y desviación estándar (DS) de los parámetros abióticos medidos in situ, (n=4) en el arroyo Colorado, Uruguay.
T (ºC) O. D. (mg/l) O. D. (%) COND. (µS/cm) pH
SITIO media DS media DS media DS media DS media DS
2 20.8 3.1 4.2 1.4 46 13 201 87 7.1 0.2
7 24.2 7.4 5.9 2.5 74 43 185 7 7.6 0.5
5 23.9 4.7 7.5 3.8 89 44 504 56 7.7 0.4
6 19.4 3.5 1.6 0.7 18 9 971 71 7.6 0.2
8 19.2 4.4 3.5 1.9 40 23 846 113 7.8 0.2
10 21.7 5.8 6.3 1.4 73 25 641 48 7.8 0.2
Media 21.5 4.8 56 558 7.6
DS 2.0 2.1 26 325 0.2
Kruskal-
Wallis p 0.488 0.015 0.015 0.0007 0.064
T = temperatura, OD = oxígeno disuelto, COND. = Conductividad eléctrica. Kruskal-Wallis p = probabilidad de diferencias no significativas entre
sitios.
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En la cañada Benítez, el sitio 5 mostró una comunidad domina- baja calidad del hábitat (5 y 3 puntos), estos sitios presentaron la menor
da por gasterópodos Planorbidae (Biomphalaria peregrina, d'Orbigny, riqueza de invertebrados. En la microcuenca 2 dominan los viñedos y
1835, 60%) e Hydrobiidae (Heleobia sp., 16%). En el contiguo sitio 6, la hay bodegas. En el sitio 7 los viñedos son el segundo uso, la calidad del
comunidad estuvo dominada por oligoquetos tubifícidos (49%), acom- agua es regular y dominan los hemípteros.
pañados por quironómidos, culícidos y hemípteros. En el arroyo Colo-
Por otra parte, la cañada Benítez, también con represas en los sitios
rado, el sitio 8 tuvo una comunidad dominada por Heleobia sp. (62%)
de estudio 5 y 6, presenta más macrófitas (camalotes), fondo de limo y
y con menor cantidad de efemerópteros y dípteros, entre otros. El sitio
arena, y menos PO4, NO3 y PT. En el sitio 5 hay canalización, y la calidad
10 presentó una comunidad más rica y equitativa, con muchos grupos
del hábitat es igualmente mala (4 puntos); aunque la calidad del agua
de insectos, principalmente efemerópteros (30%) y dípteros (17%). La
es regular, y la riqueza, menor, se detectó alta abundancia de inverte-
composición taxonómica de estos dos sitios es la que más se parece.
brados dominada por planórbidos. En el sitio 6 hay bodegas, pero un
La cañada Rocha, en los sitios 2 y 7, está canalizada y represada, es
monte ribereño mejora la calidad del hábitat (10 puntos). Sin embargo,
menos sinuosa, con pocas macrófitas y fondo de limo. Además de su
la calidad del agua es mala, con anoxia, mayor conductividad y poca
abundancia de invertebrados, dominados por tubifícidos.
a)
140 En ambas estaciones del arroyo Colorado, aunque con mejor cali-
120 dad del hábitat (9 y 8 puntos), las orillas están desmoronadas y esca-
sean o faltan las macrófitas en un fondo arenoso. Pese a que la turbidez
100 es menor, la calidad del agua es mala. En el sitio 8 hay monte ribereño
80 que, como en el sitio 6, mantiene una menor temperatura, y una alta
abundancia de invertebrados dominados por hidróbidos. En el sitio 10
60 hay más PO4, NO3 y PT, y una baja abundancia de invertebrados, entre
40 los cuales dominan los efemerópteros.
20 Análisis multivariado. Los dos primeros ejes del ACP explican el 60%
0 de la varianza (Fig. 7). El primero se correlaciona positivamente con la
riqueza taxonómica y la calidad del hábitat, condiciones propias de los
2 7 5 6 8 10
sitios 8, 10 (arroyo Colorado) y 6 (cañada Benítez). Este eje se corre-
b) laciona negativamente con la calidad del agua (ICA) y las superficies
porcentuales de viñedo y de bosque, que se presentaron con valores
1000 altos en los sitios 7 y 2 (cañada Rocha), y en menor medida en el 5.
El segundo eje se correlaciona positivamente con tres taxones de in-
800 sectos, dominantes en el sitio 7, y negativamente con dos taxones de
moluscos, dominantes en el sitio 5.
600
400 DISCUSIÓN
Las bodegas presentan un alto consumo de agua y el vertido de materia
200
orgánica, sólidos en suspensión, pocos nutrientes, polifenoles, aceites
y desinfectantes (Molina Ubeda & Díaz Barcos, 2002). Aunque la mayor
0
2 7 5 6 8 10 parte de los tóxicos sería eliminada en los procesos enotécnicos (Na-
varro et al., 1997 y 1999; Oliva et al., 2000; Fernández et al., 2004), es
válido presumir que aun una escasa cantidad es suficiente para afectar
c)
sistemas pequeños como los aquí estudiados.
1000
Otra fuente de alteración del sistema es el ganado que acude a
800 beber a los arroyos, pues afecta la vegetación ribereña, las orillas y los
sedimentos y aporta materia orgánica y nutrientes con sus heces. Asi-
600 mismo, la canalización y las represas alteran la dinámica del sistema
acuático, interrumpiendo el intercambio de agua y nutrientes entre el
400 arroyo y su valle de inundación (Greet et al., 2011).
Los efectos de la contaminación se agudizan cuando se alteran
200 los cursos y se elimina la vegetación ribereña (Moreno et al., 2009). En
particular estos cursos de cabecera, por sus reducidas dimensiones,
0 dependen mucho de su área ribereña para procesos como la regulación
2 7 5 6 8 10 térmica, la estabilidad de sus orillas y el ingreso de materia orgánica
Figuras 3a-c. Valores promedio y desviación estándar de diferentes parámetros (Osborne & Kovacic, 1993; Imholt et al., 2010; Studinski et al., 2012).
fisicoquímicos en los seis sitios de muestreo en la cuenca del arroyo Colorado, El monte ribereño puede ser muy importante para mejorar la conduc-
Uruguay. a) Sólidos suspendidos totales (SST) y materia orgánica suspendida tividad, el oxígeno, amonio y fósforo (Fernandes et al., 2014) y para los
(MO). b) Fósforo total y fosfato. c) Nitrógeno total y nitrato. invertebrados (Wahl et al., 2013).
Hidrobiológica
70 no filtrable) que se mantienen suspendidos en la columna de agua aun

sin corriente. Los sitios con mejor calidad del hábitat tienen monte,
60
macrófitas y menor turbidez del agua. El mayor contenido de materia
50 orgánica en el sedimento del sitio 2 es debido a la presencia de limo, y
es menor en el 6 por la arena y la grava.
40
Debido a su corta extensión a lo largo de un terreno homogéneo,
30 el curso no presenta gradientes morfométricos longitudinales. Son
20 cursos en general encajonados, capaces de cambiar rápidamente su
velocidad de corriente y caudal. En estos cursos pequeños el caudal
10 está sumamente alterado por la extracción de agua, la canalización y
el embalsado. El régimen natural de caudal con sus variaciones es un
0 factor de suma importancia en el mantenimiento del ecosistema fluvial
2 7 5 6 8 10
(Greet et al., 2011).
Figura 4. Valores del Índice de Calidad de Agua ICA-Santa Lucía en los seis sitios La temperatura no mostró diferencias significativas entre sitios
muestreados en la cuenca del arroyo Colorado, Uruguay. Las barras vacías co- porque es más importante la variación temporal; sin embargo, el míni-
rresponden a calidad ¨mala¨ y las sombreadas a calidad “regular”.
mo siempre se registró en el sitio 8, seguido del sitio 6, seguramente
debido a la sombra del dosel y a la poca circulación del agua.
No se encontraron diferencias en la luz, la corriente y el sedimen-
to que expliquen la abundancia de macrófitas acuáticas en la cañada La alta conductividad y baja cantidad de oxígeno disuelto en el
Benítez y su escasez en la cañada Rocha. Sin embargo, el curso de la sitio 6 podría explicarse por el vertido encontrado antes del mismo.
cañada Rocha se encuentra rectificado, lo que facilitaría una mayor Pero también el sitio 8, sin aportes próximos, presentó bajos valores de
velocidad de corriente e impediría el establecimiento de las macrófitas. oxígeno y alta conductividad, lo que prolonga aguas abajo los efectos
La alta turbidez del agua, excepto en los sitios 6 y 8, no se explicaría de lo ocurrido aguas arriba. Los promedios y casi todos los valores de
por una resuspensión de sedimentos, ya que no había suficiente co- oxígeno de los sitios 2, 6 y 8 estuvieron por debajo del mínimo admitido
rriente de agua para ello. Probablemente, se trate de coloides (1 mm, (5 mg/l) nacional (Decreto 253/79) e internacionalmente (Unión Euro-
Tabla 4. Invertebrados colectados en el arroyo Colorado, Uruguay y sus afluentes.

SITIOS
C. Rocha C. Benítez A. Colorado
Phylum Clase Familia 2 7 5 6 8 10 total
Arthropoda Crustacea Ostracoda 17 1 18
Decapoda 4 2 1 7
Amphipoda 2 18 2 22
Insecta Ephemeroptera 51 14 65
Odonata 7 2 9
Lepidoptera 3 3
Hemiptera 8 7 2 17
Coleoptera 3 1 1 5
Diptera NI 1 3 1 51 8 64
Chironomidae 5 8 13
Culicidae 7 7
Mollusca Bivalvia Sphaeriidae 2 24 15 3 44
Gasteropoda Hydrobiidae 2 33 262 1 298
Ampullariidae 2 1 9 3 1 16
Planorbidae 1 124 1 126
Ancylidae 3 5 4 12
Lymnaeidae 3 1 4
Annelida Hirudinea Glossiphoniidae 2 2 1 9 5 19
Oligochaeta Tubificidae 8 29 1 38
RIQUEZA (taxa) 7 6 8 11 11 13 19
ABUNDANCIA (individuos) 28 21 208 59 424 47 787
C. = Cañada. A. = Arroyo. NI = No identificado.
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Ostracoda Decapoda Amphipoda Ephemeroptera

Odonata Lepidoptera Hemiptera Coleoptera
Diptera NI Chironomidae Culicidae Sphaeriidae
Hydrobiidae Ampullariidae Planorbidae Ancylidae
Lymnaeidae Glossiphoniidae Tubificidae
100%
80%
60%
40%
20%
0%
2 7 5 6 8 10
Figura 5. Composición porcentual de los macroinvertebrados acuáticos en los distintos sitios de muestreo en el arroyo Colorado, Uruguay.
pea —UE— y Canadá: Chapman, 1996). El nitrato está por debajo de ron alta abundancia de grupos tolerantes. El sitio 2 se parece más a los
los estándares establecidos tanto a nivel nacional (10 mg/l N, Decreto de la cañada Benítez que a los ubicados aguas abajo, lo cual coincide
253/79) como por los que marca la Organización Mundial de la Salud con lo anterior.
(OMS) y la UE (50 mg/l N: Chapman, 1996), mientras que todas las
A pesar de que los sitios 6 y 8 fueron los únicos con remanentes
concentraciones de PT superan el umbral nacional (0.025 mg/l Decreto
de monte ribereño, no presentaron mayor riqueza de invertebrados y
253/79), pero no el de la UE (5 mg/l: Chapman, 1996).
también estuvieron dominados por grupos tolerantes a la contamina-
Mientras la cañada Rocha muestra una recuperación en el ICA ción. La literatura es contradictoria al respecto. Johnson et al. (2013)
aguas abajo, de mala a regular, la cañada Benítez se deteriora de re- encontraron que las diferencias en la estructura de la comunidad es-
gular a mala, y así se mantiene en el arroyo Colorado, que nunca llega taban correlacionadas con la conductividad y el fósforo inorgánico di-
a recuperarse. suelto. Para Coe et al. (2013) era la cuenca y no el bosque inmediato lo
que mejor explicaba la estructura bentónica. En cambio, Rios y Bailey
El muestreo del zoobentos se realizó sólo en verano, cuando los
(2006) encontraron un incremento de la diversidad conforme aumenta
caudales reducidos facilitan el acceso a los arroyos, se concentran los
la cobertura arbórea a escala de tramo de arroyo (largo muestreado).
contaminantes y estabilizan las comunidades (Villamarín et al. 2013).
Dicho estudio fue hecho en 33 microcuencas y 3500 km2, el cual es un
Además, Suren y Jowett (2006) encontraron en un clima similar que la
resultado estadístico y no puntual, como el del presente trabajo. Che
abundancia de los Ostracoda, Coleoptera, Chironomidae, Oligochaeta y
Salmah et al. (2013) encontraron que la fragmentación del bosque tuvo
Gastropoda, que son 64% de los individuos aquí colectados, mostraba
un efecto negativo en la diversidad de insectos acuáticos, pero no en
poca variación estacional. El muestreo semicuantitativo es un méto-
sus abundancias.
do rápido que permite colectar más grupos al cubrir una mayor área
(Metzeling et al., 2003). Por otra parte, la riqueza de taxones superiores Los primeros sitios de cada curso presentaron cierto dominio de
(órdenes y familias) tiene la ventaja de incluir una mayor distancia filo- moluscos, los que en general se asocian a moderados niveles de con-
genética (Marchant, 2007). taminación orgánica, pero son sensibles a una reducción del oxígeno
disuelto. La eutrofización puede favorecer a los moluscos al ofrecerles
La ausencia de filtradores entre los organismos colectados puede
más recursos (Ciparis et al., 2013). Fernández y Schnack (1977) con-
estar relacionada con la reducción del caudal, una de las principales
sideran al hidróbido Heleobia piscium sensible a la contaminación, y
alteraciones de los ríos que reduce su capacidad de autodepuración
al planórbido Biomphalaria peregrina, tolerante. La familia Planorbidae
(Graeber et al., 2013). Varios de los grupos encontrados son indicadores
puede ser considerada como muy tolerante (Harman, 1974; Branco,
de contaminación orgánica.
1986).
La menor riqueza de los invertebrados en la cañada Rocha obe-
Los oligoquetos tubifícidos se adaptan a un extenso rango de con-
decería a la contaminación, que reduce el número de taxones presen-
diciones ambientales, por lo que suelen ser dominantes donde hay mu-
tes (Margalef, 1983). Los sitios 7 y 10 presentaron comunidades más
cha materia orgánica y el sedimento es pobre en oxígeno (Brinkhurst
equilibradas y de composición similar, lo que significa que podrían ser
& Jamieson, 1971; Timm, 1980; Grimm, 1987; Brinkhurst & Marchese,
posibles sitios de recuperación, la cual ha sido interrumpida por el en-
1992). Los tubifícidos son indicadores útiles en el diagnóstico de la ca-
cuentro con la cañada Benítez (sitio 8). Todos los otros sitios presenta-
Hidrobiológica
a) b)
100
100
90
90 80
70
Distancia Euclidean
Distancia Euclidean
80 60
50
70 40
30
60 20
10
50 0
10 8 7 6 5 2 8 5 6 10 7 2
Figuras 6a-b. Dendrogramas de la distancia euclidiana entre sitios según la presencia / ausencia (a) y la abundancia relativa (b) de los macroinvertebrados acuáticos
en el arroyo Colorado, Uruguay.
lidad ecológica de los sistemas acuáticos (Learner, 1979; Lang, 1990; Los efemerópteros, en general sensibles a la contaminación y de
Milbrink, 1994). En el sistema del arroyo Colorado es precisamente en importancia en el sitio 10, pueden indicar cierta recuperación del curso.
el sitio 6, y sólo allí, donde son dominantes. Los hemípteros, dominantes en el sitio 7, son un grupo heterogéneo
con diferentes grados de adaptación al medio, por lo que es necesaria
Los ostrácodos se hallan en una amplia diversidad de ambientes, una mayor resolución taxonómica para interpretar su presencia. La ma-
por lo que se les ha considerado indicadores útiles de calidad del agua yoría de las larvas de dípteros se alimenta de materia orgánica y son
(Liberto, 2010). Muchas especies pueden tolerar bajas concentraciones frecuentes en ambientes en descomposición (Scatoni et al., 2009). La
de oxígeno gracias a su corto ciclo de vida y la producción de huevos familia Chironomidae contiene grupos tolerantes, aunque también hay
de resistencia (Thorp & Covich, 2001). Los anfípodos y los decápodos algunos sensibles (Medina & Paggi 2004), y suele ser la familia de díp-
ocupan una gran variedad de aguas no contaminadas, más o menos teros más frecuente y abundante, que domina junto con los tubifícidos
confinados al sustrato somero con abundante oxígeno (Arocena, 1999). en sedimentos orgánicos pobres en oxígeno (Arocena, 1999; Marchese
En este caso no fueron abundantes ni frecuentes, a diferencia de otros & Paggi, 2004; Khan & Colbo, 2008) como sucede en el sitio 6. La pre-
sistemas similares de la región. sencia de estos organismos indican aguas con contaminación orgánica
y baja capacidad de autodepuración (Chalar, 1994).
a) b)
Factor 2:23,64%
Factor 2:23,64%
Factor 1:36,54% Factor 1:36,54%
Figuras 7a-b. a) Proyección de las variables. b) Proyección de los sitios de muestreo en el arroyo Colorado, Uruguay, según el análisis de Componentes Principales.
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El ACP muestra que los sitios del arroyo Colorado tienen una comu- de Ciencias. http://limno.fcien.edu.uy/pdf/informes/CalEcolCurso-
nidad bentónica más rica y un mejor hábitat. Sin embargo, la calidad sAguaCcaStaLucia.pdf
del agua es peor allí que en las nacientes. Aparentemente, la comuni-
dad bentónica depende más en nuestro caso del estado del tramo que Baptista, D. F., D. F. Buss, M. Egler, A. Giovanelli, M. P. Silveira & J. L. Nes-
simian. 2007. A multimetric index based on benthic macroinverte-
de la calidad del agua, la que respondería al uso del suelo en toda la
cuenca. Las nacientes se proyectan en la parte inferior del plano del brates for evaluation of Atlantic Forest streams at Rio de Janeiro
ACP debido al predominio en las mismas de los moluscos, que son en State, Brazil. Hydrobiologia 575: 83-94. DOI: 10.1007/s10750-
parte reemplazados aguas abajo por los insectos. 006-0286-x
Bass, D. & R. C. Harrel. 1981. Water quality of a southeast Texas stream.

En síntesis, la cañada Rocha está canalizada y tiene escasas ma-
Hydrobiologia 76: 69-79.
crófitas, mayor concentración de nutrientes y menor riqueza y abun-
dancia de invertebrados. El ICA muestra una recuperación aguas abajo, Bentancourt Pérez, C. M., E. R. Morelli Mazzeo & I. B. Scatoni. 2009. Insec-
con la comunidad bentónica más equilibrada. Junto con el sitio 5, tiene tos del Uruguay. Facultad de Ciencias, Universidad de la República.
la peor calidad del hábitat. En la cañada Benítez hay abundantes ma- 658 p.
crófitas acuáticas, y el ICA se deteriora aguas abajo y así se mantiene
en el arroyo Colorado. Los sitios 6, 8 y 10 tienen los mayores puntajes Branco, S. M. 1986. Hidrobiología aplicada ‘a engenharia sanitária. CE-
de calidad del hábitat, aunque los dos últimos muestran las orillas des- TESB/ASCETESB, Sao Paulo. 640 p.
moronadas por acción del ganado. La cañada Rocha sufre eutrofización
Brinkhurst, R. O. & B. G. M. Jamieson. 1971. Aquatic Oligochaeta of the
en sus nacientes, para la cual presenta aún cierta capacidad de auto-
World. Oliver & Boyd. Edinburgh. 860 p.
depuración. Por el contrario, la cañada Benítez sufriría un impacto por
sustancias tóxicas de las bodegas e interrumpiría la recuperación de la Brinkhurst, R. O. & M. R. Marchese. 1992. Guía para la identificación de
cañada Rocha. Aguas abajo de su confluencia se retomaría el proceso oligoquetos acuáticos continentales de Sud y Centroamérica. Co-
de autodepuración, al menos en algunas de las variables analizadas. lección Climax Nº 6, Santa Fé. 207 p.
Chalar, G. 1994. Composición y abundancia del zoobentos del Arroyo

AGRADECIMIENTOS Toledo (Uruguay) y su relación con la calidad del agua. Revista Chi-
lena de Historia Natural 67: 129-141 DOI: 10.1016
Este trabajo fue financiado por el proyecto Arroyito Colorado, iniciati-
va de las Chacras Comunitarias La Tierrita y La Comarca, que busca Chalar, G., R. Arocena, J. P. Pacheco & D. Fabián. 2011. Trophic assessment
mejorar el ecosistema hídrico mediante acciones comunitarias regene- of streams in Uruguay: A Trophic State Index for Benthic Invertebra-
rativas, y por la Facultad de Ciencias de la Universidad de la Repúbli- tes (TSI-BI). Ecological Indicators 11 (2): 362-369.
ca de Uruguay. El proyecto recibió fondos del Programa de Pequeñas
Chapman, D. (Ed.). 1996. Water Quality Assessments. UNESCO-WHO-
Donaciones del Programa de las Naciones Unidas para el Desarrollo.
UNEP.
Agradecemos a Yamila Martínez por su colaboración en la realización
de muestreos y análisis de laboratorio. Che Salmah, M. R., S. Abdo Al-Shami, M. Rosemahanie Madrus & A. Hassan
Rawi, C. S. M., S. A. Al-Shami, M. R. Madrus & A. H. Ahmad. 2013.
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Hidrobiológica
Hidrobiológica 2016, 26 (3): 395-401
Variación morfométrica de la pata mesotorácica de Rhagovelia gastrotricha (Hemiptera: Veliidae) en los Andes de Colombia
Morphometric variation in the mesothoracic leg of Rhagovelia gastrotricha (Hemiptera: Veliidae) in the Colombian Andes
Dora Nancy Padilla-Gil1

y Juan Pablo García-López2
Departamento de Biología, Universidad de Nariño, Ciudad Universitaria Torobajo, Bloque 3, Cuarto Piso San Juan de Pasto, Nariño, Colombia
1
2
Grupo de investigación de Entomología, Universidad de Nariño, San Juan de Pasto, Nariño, Colombia
e-mail: dnpadilla@udenar.edu.co
Recibido: 19 de mayo de 2015. Aceptado: 13 de enero de 2016.
Padilla-Gil D. N. y J. P. García-López. 2016. Variación morfométrica de la pata mesotorácica de Rhagovelia gastrotricha (Hemiptera: Veliidae) en los Andes de Colombia.
RESUMEN
Antecedentes. Los Gerromorpha presentan como zona adaptativa la película superficial del agua. Estos insectos exhiben
asociaciones definidas entre el hábitat, su componente genético y algunos elementos estructurales. Los Vélidos del gé-
nero Rhagovelia encontrados en ecosistemas acuáticos lóticos en microhábitats heterogéneos, evidencian diferencias en
las patas medias, las cuales están implicadas en su hidrodinámica. Objetivos. Comparar la variabilidad interpoblacional
de la pata media en Rhagovelia gastrotricha. Métodos. Este estudio analiza cuatro poblaciones de R. gastrotricha en el
piedemonte Andino de la vertiente Pacífica de la Cordillera Occidental de los Andes en un rango altitudinal entre los 1000
a 1200 m s.n.m. entre las localidades de “Ricaurte” (Quebrada Palpis y Quebrada Amor) y Altaquer (Quebrada Ensillada
y Río Ñambí), en el departamento de Nariño. Los muestreos se realizaron en noviembre de 2011. Se realizó un análisis
de morfometría geométrica con descriptores elípticos de Fourier del contorno de los segmentos fémur, tibia y tarso en
40 individuos de cuatro poblaciones del suroeste de Nariño. Resultados. Los insectos con patas medias que presentan
mayor contorno en los segmentos fémur y tibia son los de los cuerpos de agua de las Quebradas Palpis y Amor; les pre-
ceden los de Río Ñambí. Los especímenes de La Ensillada presentaron menor contorno tanto del fémur como de la tibia.
El análisis de varianza muestra diferencias significativas (p<0,05) en el contorno de los tres segmentos de la pata media
entre las poblaciones. Conclusiones. Se argumentan las diferencias con relación a la topografía y algunos parámetros
físico-químicos de los cuerpos de agua muestreados..
Palabras clave: Insectos acuáticos, morfometría, neotrópico, suroeste de Colombia, topografía.
ABSTRACT
Background. The Gerromorpha are adapted on the water surface film. These insects exhibit strong associations bet-
ween their genetic component, some structural elements of their body and the habitat. The genus Rhagovelia (Veliidae)
is found in lotic aquatic ecosystems in heterogeneous microhabitats, where show differences in the middle legs, which
are involved in the hydrodynamic of insect. Goals. In order to compare the interpoblational variability of the middle leg
of Rhagovelia gastrotricha. Methods. This study analyzed four populations of R. gastrotricha in the sub-Andean foothills
of the pacific slope in the west Andes at altitudinal ranges that go from 1000 to 1220 m.a.s.l., between the towns of “Ri-
caurte” (forest streams Quebrada Palpis and Quebrada Amor) and “Altaquer” (Quebrada Ensillada and River Ñambí), in the
department of Nariño. Samples were collected in November 2011. We analyzed by means of geometric morphometrics
(Fourier’s elliptic descriptors) the outline of femur, tibia and tarsus segments, of 40 individuals from four populations of
southwestern Nariño. Results. The insects with middle legs that present bigger contour of the femur and tibia were of the
water bodies from Quebradas Palpis and Amor; next precedes River Ñambí. The Ensillada’s specimens presented minor
contour so much of the femur as of the tibia. The variance analysis indicate significant differences (p<0.05) in the outline
of the middle leg between populations. Conclusions. Differences are justified by relation with the topography and some
physic-chemistry parameters of water bodies.
Key words: Aquatic insects, morphometry, neotropic, south-west Colombia, topography.
Vol. 26 No. 3 • 2016

396 Padilla-Gil D. N. y J. P. García-López
INTRODUCCIÓN L1, a L2> L3> L1 y se generalizó en las Gerridae. Esta condición se

relaciona con el modo de locomoción en la superficie del agua, donde
Los hemípteros acuáticos del infraorden Gerromorpha comienzan su L2 actúa como remos y L3 como timones (Khila et al., 2009).
historia de vida, locomoción, alimentación y comportamiento reproduc-
tivo en la superficie del agua (Spence & Andersen, 1994). Dentro de A pesar de la diversidad y amplia distribución geográfica de las
los Gerromorpha, la familia Veliidae es considerada la más numerosa Rhagovelia y el gran interés que ha despertado en los últimos años
(seguida de los Gerridae), con 6 subfamilias, 61 géneros y cerca de (Moreira & Ribeiro, 2009; Moreira et al., 2010, 2012; Padilla-Gil, 2011a,
962 especies a nivel mundial (Andersen, 1982; Polhemus & Polhemus, 2011b, 2012b, 2013; Padilla-Gil & Moreira, 2013), la variabilidad de las
2008). El género Rhagovelia Mayr, incluido en esta misma familia, es el características biológicas y ecológicas de las especies neotropicales de
más grande de los heterópteros, se reproduce en ambientes acuáticos este género no se ha estudiado.
y cuenta con alrededor de 200 taxones en todo el mundo (Polhemus, Esta investigación tuvo como objetivo comparar la variabilidad in-
1997). terpoblacional de la especie R. gastrotricha respecto al largo de la pata
En Colombia, los vélidos están divididos en 6 géneros y 66 espe- media y sus características, las cuales dependen del ambiente, princi-
cies, el más diverso es Rhagovelia (con 51 especies), prolífico principal- palmente de la topografía y los parámetros fisicoquímicos del agua; se
mente en la región Andina (Padilla-Gil, 2012a). consideraron cuatro ecosistemas acuáticos neotropicales de los Andes
del suroeste de Colombia.
Rhagovelia gastrotricha Padilla-Gil, 2011, especie que es objeto de
estudio en esta investigación, pertenece al complejo angustipes y al
grupo bisignata; con distribución restringida al suroeste del departa- MATERIALES Y MÉTODOS
mento de Nariño (Colombia), en la vertiente occidental de la Cordillera
Occidental, con rango altitudinal entre los 1000 y 1400 m s.n.m.; habita Áreas de muestreo y colecta. La colecta de los especímenes se
en ecosistemas acuáticos lóticos del Orobioma Bajo Andes con vege- realizó en cuatro localidades del piedemonte costero del Suroeste de
tación secundaria. Nariño, pertenecientes a dos municipios, Ricaurte (Quebrada Palpis y
Quebrada Amor) y Altaquer (Quebrada Ensillada y Río Ñambí), en un
Las investigaciones acerca de la familia Veliidae demostraron que rango altitudinal de 1000 a 1220 m (Fig. 1, Tabla 1); los muestreos
el largo de las patas ha experimentado cambios evolutivos debido al se realizaron en noviembre de 2011. La colecta manual se realizó so-
gen Ultrabithorax (Ubx); cuya expresión fenotípica pasó del plan gene- bre la superficie de diferentes cuerpos de agua, con una red de mano
ral, largo de la pata posterior mayor y de la anterior menor L3> L2> cuadrada de 25 cm de largo y una malla de 1 mm. Adicionalmente, se
2ºO'N
Océano
Vertiente
Nariño occidental
1º3O'
RNRÑ
Ricaurte
Cordillera
1ºO'
12.5 0 25 KM occidental
79ºO' 78º3O' 78ºO'W
Figura 1. Ubicación de las áreas de muestreo, RNRÑ: Reserva Natural Río Ñambí, Colombia.
Hidrobiológica
Variación morfométrica de R. gastrotricha 397
Tabla 1. Localización, altitud y parámetros físico-químicos del agua de los sitios de muestreo, en el piedemonte Andino de la vertiente Pacífica.
Sitio Coordenadas Altitud Temperatura (°C) pH Conductividad Oxígeno

m.s.n.m. Agua Ambiental S/m %
Quebrada Palpis 01°13'35,2'' N 1. 000 19.5 20 7 0.54 83
78°03'18'' O
Quebrada Amor 01°13'35,7'' N 1. 010 19 19.5 6.5 0.43 75
78°03'0,05'' O
Quebrada Ensillada 01°14'16,7'' N 1. 040 20 27 5.5 0.3 70
78°05'13,4'' O
Río Ñambí 01°17'40,6'' N 1. 220 19 24 6.5 0.09 108
78°05'58,7'' O
recolectaron datos de parámetros ambientales: temperatura ambien- tricas también se analizaron mediante un análisis de comparación de
tal y del agua (termómetro), oxígeno disuelto (oxímetro), conductividad varianzas (ANOVA).
(conductimetro) y pH (medidor de pH).
Los insectos fueron preservados en etanol al 70% y transportados RESULTADOS
al Laboratorio de Entomología de la Universidad de Nariño para su iden-
tificación. Todos los especímenes examinados pasaron a formar parte Los resultados indican que Rhagovelia gastrotricha se encuentra en
de la Colección de Entomología de la Universidad de Nariño, San Juan ríos y quebradas con temperaturas de agua entre 19 y 20 ºC; 70-108%
de Pasto, Nariño (PSO-CZ). de oxígeno disuelto; pH de 5.5-7.0, y conductividad de 0.09 a 0.54 S/m
(Tabla 1).
Morfometría geométrica. La pata media derecha (Fig. 2) de 40 in-
sectos machos de cuatro poblaciones de R. gastrotricha (diez por cada El análisis de varianza (Tablas 2 y 3) muestra diferencias significati-
sitio de muestreo) se diseccionó. No se trabajó con hembras por las vas (p <0,05) para el contorno de todos los segmentos de la pata media
diferencias en tamaño y forma que presentan debido a la edad y estado de los machos de la población de La Ensillada respecto de las otras tres
de gravidez (Andersen, 1982), lo cual podría afectar las medidas mor- poblaciones (Fig. 3).
fométricas e influir al hacer la comparación con las demás poblaciones.
Los segmentos (fémur, tibia y tarso) se observaron en microscopio DISCUSIÓN
con aumento 4X y 10X y se tomaron fotografías digitales con una cáma-
Los insectos con patas medias que presentan mayor contorno en los
ra Sony DSC WX7 con zoom de 5X y gran angular de 25 mm.
segmentos fémur y tibia son los de los cuerpos de agua con más co-
El largo total del cuerpo y la proporción entre éste y el largo de rriente, los de las quebradas Palpis y Amor; les preceden los de Río
la pata media de cada espécimen (Fig. 3), se determinó gracias a las Ñambí, donde la recolección de los especímenes fue hecha debajo de
imágenes digitalizadas calculadas con el programa MicroMeasure (ver- las rocas grandes, con menor flujo de agua y turbulencia.
sión 1.06); se midió del ápice anterior de la cabeza hasta al ápice del
abdomen.
Para el análisis elíptico de Fourier se dibujaron los contornos de
las imágenes digitalizadas del fémur, la tibia y el tarso con el programa
GIMP (versión 2.6). Posteriormente, para determinar las coordenadas y
la cantidad de puntos (promedio de 800 puntos) en cada contorno se
usó el programa TPSserie (versión 1.37). Los coeficientes de Fourier de
cada armónico se obtuvieron gracias al programa EFAwin (copyright
Rohlf y Ferson). Por último, se hicieron las normalizaciones de tamaño
y la rotación del primer punto digitalizado. La serie de armónicos fue
interrumpida en el armónico 3.
Análisis estadístico. Las matrices de los coeficientes de Fourier se
analizaron mediante MANOVA CVA, con el programa Past versión 1.64
(Hammer & Harper, 2006). Las variables ambientales se correlacionaron
mediante un análisis de correspondencia canónica con los paráme-
tros fisicoquímicos y variables morfométricas. Las variables morfomé- Figura 2. Pata mesotorácica del macho hemíptero de Rhagovelia gastrotricha.
Escala = 0,5 mm.
Vol. 26 No. 3 • 2016

a) Los especímenes de La Ensillada, por otro lado, presentaron menor

contorno tanto del fémur como de la tibia debido a que las aguas de
6,4 esta quebrada son las que menos corriente tienen, por formar parte de
un cañón con límites demarcados y más estrechos y una topografía
4,8 similar a la de una silla de montar, de allí su nombre “Ensillada”. Un
+
3,2 + contorno más grande de los segmentos del fémur y la tibia se relaciona
+
con una superioridad en la masa muscular, necesaria para provocar
1,6 + mayor deformidad de la superficie y mayor fuerza de propulsión (Bush
+++
Eje 2
0 + + et al., 2007; Hu & Bush, 2010) para contrarrestar la velocidad del agua
+ y tensión superficial. Por otra parte, Walker (1984) señala la importancia
-1,6
que tiene el largo de las patas medias, pues constituye un brazo de pa-
-3.2 lanca largo que actúa contra la superficie del agua y alivia el esfuerzo
de propulsión.
-4,8
El contorno de la superficie del insecto que está en contacto con el
-6,4
agua es directamente proporcional a la fuerza de contacto e inversa-
-9 - 6 -3 0 3 6 mente proporcional a la tesión superficial del cuerpo de agua (Bush &
Eje 1
Hu, 2006; Bush et al., 2007; Gao & Feng, 2010). Por lo tanto, el contorno
del tarso de los especímenes de La Ensillada es menor en comparación
b) con las otras poblaciones al presentar una fuerza de contacto menor en
respuesta a la tensión superficial menor, debido a la temperatura del
agua en esta zona (Fig. 4), la más alta de los cuerpos de agua mues-
6,4 treados y con el flujo más lento.
4,8 La tensión superficial varía con la temperatura debido a que au-
3,2 menta el movimiento molecular del líquido y disminuye su viscosidad
(Brown et al., 2004), lo que representa menor resistencia. Los cambios
1,6
+ pequeños en la tensión superficial también deben ser contrarrestados
Eje 2
0 + + + por la fuerza que ejerce el insecto y la superficie de contacto en el

+ +
+ + + + agua para mantenerse en movimiento y no hundirse. En el caso de las
-1,6
Rhagovelia de La Ensillada es posible que las condiciones del fluido
-3.2 lento y la disminución de la tensión superficial hayan afectado el área
-4,8 de contacto del insecto con el agua y las medidas de contorno de las
patas mesotorácicas.
-6,4
-9 - 6 -3 0 3 6 La relación entre los heterópteros acuáticos y los parámetros fisi-
Eje 1 coquímicos en el neotrópico se ha orientado hacia el conocimiento del
hábitat (Padilla-Gil, 2014), la distribución geográfica (Padilla-Gil & Gar-
c) cía, 2013) y la influencia en la estructura de la comunidad (Dias-Silva,
2010); sin embargo, ninguno estudia los parámetros con referencia a
diferencias morfométricas de alguna especie semiacuática.
6 Los sitios de muestreo presentan diferencias significativas basa-
4 das en los parámetros fisicoquímicos (p < 0.05). El contorno del tarso
se correlaciona con las temperaturas del ambiente y del agua (Fig. 4).
2
Eje 2
Por otro lado, los organismos recolectados en la quebrada Amor se

0
caracterizaron por la presencia de un mayor contorno del fémur y tarso,
++
-2 + pero no se correlaciona con la temperatura (Fig. 4). De este análisis
+ +++++ cabe destacar que los parámetros fisicoquímicos que no tienen inci-
-4 +
+ dencia directa con el contorno de los segmentos de la pata media son
-6 el pH y la conductividad.
-8
En flujos más lentos de agua los organismos no necesitan defor-
-9 - 6 -3 0 3 6 9 mar con las patas la superficie y la fuerza de propulsión del insecto
Eje 1 puede ser proporcionada por las microsetas del tarso (Gao & Feng,
2010; Hu & Bush, 2010). El largo del tarso aumenta el rozamiento con
Figuras 3a-c. Análisis morfométrico de la pata media de Rhagovelia gastrotri- el agua y desde luego el rendimiento de cada impulso de la pata hacia
cha en cuatro poblaciones de sitios de la Reserva Natural Río Ñambí, Colombia. atrás (Walker, 1984). Por tanto, las poblaciones de R. gastrotricha de las
= Quebrada Palpis. = Quebrada Ensillada. = Quebrada Amor. + = Río
quebradas y ríos lóticos necesitan un tarso más largo para favorecer la
Ñambí. a) Fémur medio. b) Tibia media. c) Tarso medio.
fuerza de propulsión correspondiente a la fuerza de curvatura.
Hidrobiológica
25
20
15
10
5
pH
Eje 2
Co tag al tam
OOX
-2.0 -1.6 -1.2 -0.8 -0.4 fe ti/tar 0.4 0.8 1.2 1.6
-5
-10
-15
-20
Eje 1
Figura 4. Análisis de correspondencia canónica entre las variables ambientales, las medidas morfométricas y los sitios de muestreo, en el piedemonte Andino de
la vertiente Pacífica, Colombia. Círculos: Quebrada Ensillada; Estrellas: Río Ñambí; Cuadros: Quebrada Palpis; Rombos: Quebrada Amor. Variables: al = altitud,
Co = conductividad, fe = fémur, ox = oxígeno, tag = temperatura del agua, tam = temperatura ambiente, tar = tarso, ti = tibia.
Otra posible explicación de la variación morfométrica de R. gas- las patas medias más cerca de las patas posteriores; el tarso de la
troticha puede ser la estructura y área superficial del abanico de pelos pata mesotorácica modificada en un abanico de pelos (Schuh & Slater,
del tarso de la pata media, así como su función en el movimiento del 1995); la estructura de las microsetas con nanosurcos en unión con
insecto en los diferentes flujos de agua lentos y lóticos; sin embargo, la cera secretada por las patas (Gao & Jiang, 2004; Feng et al., 2007;
esta interrogante espera futuros estudios. Matthews & Matthews, 2008) y, posiblemente, la modificación del ta-
maño de las patas medias, como lo argumenta esta investigación.
Las especies de Gerromorpha presentan modificaciones asociadas
a la elongación y musculatura de las patas medias y estructura torácica Hay otros factores que influyen en el movimiento de los patinado-
implicada en la locomoción (Andersen, 1982). En el caso de Rhagovelia, res que no han sido estudiados del género Rhagovelia, tales como: la
las patas medias, largas y delgadas, propulsan el cuerpo del insecto y mojabilidad; la histéresis del ángulo de contacto; la densidad de ma-
actúan como remos sincrónicos, formando una onda sobre la superficie crotricos y microsetas y su distribución en el cuerpo (Andersen, 1977;
del agua (bloque de salida), empleada para desplazarse y con una ve- Feng et al., 2007; Bush et al., 2007).
locidad angular de entre 0.8-1.3 m.s-1, alta en comparación con otros
Como lo plantea Townsend y Hildrew (1994) respecto a los rasgos
insectos (Hu et al., 2003).
biológicos adaptativos, y más recientemente Moczek et al. (2011) so-
Las especies de Rhagovelia presentan distintas adaptaciones hi- bre la expresión de las características dependiendo del ambiente, el
drodinámicas que les permiten permanecer, desplazarse y caminar cambio de contorno de la pata media puede ser el resultado de una
rápidamente sobre una gran variedad de ecosistemas acuáticos, con adaptación a diferentes presiones ambientales bióticas y abióticas en
diferente flujo y perturbación, entre las que destacan la inserción de la población de La Ensillada, en este estudio se explica con base en la
condición del ambiente abiótico.
Tabla 2. Análisis de varianza de los segmentos de la pata media del insecto vélido Rhagovelia gastrotricha.
Prueba de Mardia MANOVA CVA c

Segmento Asimetría a Curtosis NP MANOVA b Lambda Wilks p-valor Willks
Fémur 3.47E-08 6.35E-01 1.00E-04 8.43E-04 6.90E-21
Tibia 1.38E-24 3.35E-03 4.84E-02 2.93E-03 2.36E-15
Tarso 9.83E-35 6.81E-06 7.60E-03 2.08E-03 7.42E-17

a = Valor de p-valor con corrección de pequeñas muestras, valor en negrita único no significativo, con el 95% de confiabilidad. b = p-valor de distancia euclidiana en
NP MANOVA de una vía. c = MANOVA CVA con 1 restricción.
Vol. 26 No. 3 • 2016

Tabla 3. Análisis de varianza multivariado inter-poblacionales de la pata mesotorácica de Rhagovelia gastrotricha.

NP MANOVA MANOVA CVA
Quebrada Quebrada
Río Ñambí Quebrada Amor Río Ñambí Quebrada Amor
Ensillada Ensillada
2.38E-01a 4.53E-01a
Quebrada Amor 1.00E-04b 7.07E-02b
2.79E-01c 5.97E-01c
4.30E-03a 3.82E-02a 3.31E-02a 1.66E-02a
Quebrada Ensillada 1.00E-04b 1.90E-03b 1.16E-02b 4.72E-02b
9.26E-02c 1.12E-01c 1.81E-02c 2.40E-02c
5.38E-01a 2.69E-01a 4.60E-03a 4.84E-02a 1.73E-01a 1.12E-02a
Quebrada Palpis 8.00E-04b 1.00E-04b 1.00E-04b 1.84E-01b 4.22E-02b 1.53E-02b
5.83E-01c 2.43E-01c 1.16E-01c 4.07E-01c 2.04E-01c 1.57E-02c
a
=Tarso. b=Fémur. c=Tibia. Valores en negrita todos significativos, con 95% de confiabilidad.
El movimiento y la dispersión de los insectos en ecosistemas ló- Gerromorpha) in relation to life on the water surface. Videnskabeli-
ticos, influenciados por el paisaje topográfico, son objeto de investi- ge Meddelelser Dansk Naturhistorisk Forening 140: 7-37.
gación para poder caracterizar los patrones del flujo y determinar que
Andersen, N. M. 1982. The semiaquatic bugs (Hemiptera, Gerromorpha)
motiva el movimiento de los insectos acuáticos, su velocidad y frecuen-
phylogeny, adaptations, biogeography and classification. Scandina-
cia (Lancaster, 2008).
vian Science Press. 455 p.
En conclusión, se evidencia la variabilidad interpoblacional de la
Brown, T. L., H. E. LeMay Jr., B. E. Bursten & J. R. Burdge. 2004. Química:
pata media en Rhagovelia gastrotricha en las cuatro poblaciones del
La ciencia Central. 9a ed. Pearson Educación. México. 1152 p.
suroeste de Nariño. Los resultados se relacionan y discuten con base
en la topografía de los cuerpos de agua, la cual que actúa sobre el flujo Bush, J. W. M. & D. L. Hu. 2006. Walking on water: Biolocomotion at
de agua, la temperatura de ésta y del ambiente y ejerce una influencia the interface. Annual Review of Fluid Mechanics 38: 339-369. DOI:
directa en las propiedades del agua, lo que ha provocado, probable- 10.1146/annurev.fluid.38.050304.092157
mente, la modificación del contorno de los segmentos y de la fuerza
Bush, J. W. M., D. L. Hu & M. Prakash. 2007. The integument of water-
ejercida por el insecto en la pata mesotorácica.
walking arthropods: Form and Function. Advances in insect physi-
Por otra parte, este es el primer registro que correlaciona el tamaño ology 34: 117-192. DOI: 10.1016/S0065-2806(07)34003-4
de la pata media de una especie de Rhagovelia con otras variables
Dias-Silva, K., H. S. R. Cabette., L. Juen & P. De Marco. 2010. The influence
ambientales en ecosistemas acuáticos lóticos de los Andes tropicales;
of habitat integrity and physical-chemical water variables on the
sin embargo, hay otras variables, tanto estructurales de la pata del in-
structure of aquatic and semi-aquatic Heteroptera. Zoologia (Curi-
secto, como ambientales, que pueden afectar esta variación, incluidas
tiba) 27 (6): 918-930. DOI: 10.1590/S1984-46702010000600013
las que están relacionadas con el movimiento del insecto, lo que hace
necesario estudiar otros temas para dar respuesta a las variaciones Feng, X. Q., X. Gao, Z. Wu, L. Jiang, & Q. S. Zeng. 2007. Superior water
observadas en estas poblaciones. repellency of water strider with hierarchical structures: experi-
ments and analysis. Langmuir 23 (9): 4892-4896. DOI: 10.1021/
la063039b
AGRADECIMIENTOS
Gao, P. & J. J. Feng. 2010. A numerical investigation of the propulsion
Se les agradece a dos revisores anónimos por sus comentarios, que of water walkers. Journal of Fluid Mechanics 668: 363-383. DOI:
contribuyeron a mejorar el texto. 10.1017/s0022112010004763
Gao, X. & L. Jiang. 2004. Water-repellent legs of water striders. Nature
REFERENCIAS 432: 36. DOI: 10.1038/432036a
Andersen, N. M. 1977. Fine structure of the body hair layers and mor- Hammer, Ø. & D. A. T. Harper. (Eds.) 2006. Paleontological Data Analysis.
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Hidrobiológica
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2975: 35-46.
Vol. 26 No. 3 • 2016

Hidrobiológica 2016, 26 (3): 403-418
La comunidad de macroinvertebrados bentónicos litorales como un reflejo de la heterogeneidad ambiental
The littoral benthic macroinvertebrate community as a reflection of environmental heterogeneity

Javier Alcocer1, Elva Escobar2, Pavla Řezníčková3 y Luis A. Oseguera1
Proyecto de Investigación en Limnología Tropical, Facultad de Estudios Superiores Iztacala, Universidad Nacional Autónoma de México. Av. de los Barrios No. 1, Los Reyes
1
Iztacala, Tlalnepantla, Estado de México, 54090. México

2
Laboratorio de Biodiversidad y Macroecología, Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, Ecología Marina y Biodiversidad, Universidad Nacional Autónoma de México
Ciudad Universitaria, A.P.70-305, Ciudad de México, 04510. México
3
Universidad de Mendel en Brno. Zemedelská 1/1665, 613 00 Brno, Czech Republic
e-mail: jalcocer@unam.mx
Alcocer J., E. Escobar, P. Řezníčková y L. A. Oseguera. 2016. La comunidad de macroinvertebrados bentónicos litorales como un reflejo de la heterogeneidad ambien-
tal. Hidrobiológica 26 (3): 403-418.
RESUMEN
Antecedentes. La zona litoral de un lago provee hábitats con heterogeneidad espacial caracterizada por las variables
físicas y químicas del agua y sedimento que en el presente estudio han permitido describir la estructura y variabilidad de
la distribución espacial de la comunidad de macroinvertebrados bentónicos (MIB) del lago Alchichica, Puebla. El descenso
del nivel del lago y la presencia de un anillo discontinuo de estromatolitos ha generado una zona litoral heterogénea
con regiones totalmente comunicadas con la zona limnética hasta zonas totalmente aisladas del resto del lago. De esta
forma, se presenta un gradiente en el proceso de desecación del lago. Objetivos. Lo anterior, permite describir el efecto
de la desecación sobre la estructura comunitaria de los MIB. Métodos. Se establecieron 11 estaciones a lo largo de la
zona litoral del lago. En cada estación se midieron variables ambientales y se muestrearon los macroinvertebrados ben-
tónicos. Resultados. Se reconocieron 21 taxones de MIB entre los cuales predominaron por su abundancia y frecuencia
el oligoqueto Limnodrilus hoffmeisteri y el anfípodo Hyalella azteca. Ambientalmente se distingue una separación entre
las estaciones que muestran un mayor grado de comunicación con el cuerpo principal del lago de las que están casi
o totalmente aisladas del mismo. Conclusiones. Conforme se incrementa el grado de aislamiento decrece la riqueza
taxonómica, la diversidad, la diversidad máxima y la equidad pero no así la abundancia. La textura sedimentaria también
cambia de un sustrato arenoso en las estaciones comunicadas, a uno limo-arcilloso en las aisladas, lo cual favorece un
cambio del taxón dominante que va de H. azteca en las arenas a L. hoffmeisteri en el limo-arcilloso.
Palabras clave: Lago maar, macrobentos, México, lago salino, lago tropical.
ABSTRACT
Background. The lakes’ littoral zone shows high spatial heterogeneity characterized by physical and chemical parame-
ters of the water column and sediment which in the present study allow us to describe the structure and variability of the
spatial distribution of the benthic macroinvertebrates (BMI) community of Lake Alchichica, Puebla. At Alchichica, the lake’s
water level reduction and the presence of al almost continues stromatolites ring has generated a heterogeneous littoral
zone with regions in direct contact with the limnetic zone of the lake but in the other extreme, regions totally isolated from
it. In this way, the littoral zone allows us to recognize a desiccation process of the lake. Goals. Thus, the study allows us
to describe the effects of the desiccation process on the BMI community structure. Methods. Eleven sampling stations
were located along the littoral zone. At each station environmental variables were measured and benthic macroinverte-
brates were sampled. Results. We identified 21 BMI taxa among which the dominant in density and frequency are the
oligochaete Limnodrilus hoffmeisteri and the amphipod Hyalella azteca. Environmentally, the sampling stations could be
divided in those stations with open communication with the limnetic zone and others almost or totally separated from the
main water body. Conclusions. There is a decline in the taxonomic richness, diversity, maximum diversity, and evenness
but not in density, as the communication with the limnetic zone decreases. The sediment texture changes from sandy
bottom in the communicated stations to clayed-silt in those isolated which in turn favors a change in the dominant taxon
from H. azteca in sandy bottoms to L. hoffmeisteri in silty-clayed bottoms.
Key words: Maar lake, macrobenthos, Mexico, saline lake, tropical lake.
Vol. 26 No. 3 • 2016

404 Alcocer J. et al.
INTRODUCCIÓN d) describir el efecto de la desecación sobre la estructura comunitaria

de los MIB.
La zona litoral de los lagos es un ecotono que conforma un compar-
timiento autónomo con todos los niveles tróficos, gran diversidad de
nichos ecológicos y de redes tróficas (vía herbivoría y de detritos) y MATERIALES Y MÉTODOS
consecuentemente, mayor diversidad (Roldán & Ramírez, 2008). La in-
terfaz tierra-agua es un hábitat dinámico que controla o influye en el Área de estudio. En la porción poblana de la Cuenca Oriental (19º 24’
intercambio de organismos, nutrientes, materia y energía dentro y a N, 97º 24’ O y 2,345 m s. n. m.) se localiza el lago maar Alchichica. El
través de los ecosistemas (Larmola et al., 2006). Son zonas de alta va- clima es templado-semiseco con lluvias en verano y temperatura me-
riabilidad temporal debido a las fluctuaciones en el nivel de las aguas, dia de 12.9 ºC (García, 2004). La tasa de evaporación anual es de 1,690
la energía del oleaje, la actividad biológica y las condiciones climáticas mm y la de precipitación inferior a los 500 mm (promedio de 1966 a
que contribuyen a la dinámica ecológica característica de la zona litoral 2002 del Servicio Meteorológico Nacional, Adame et al., 2008).
(Strayer & Findlay, 2010). Alchichica es uno de los lagos más hondos de México, con una
Debido a esta yuxtaposición de los ecosistemas terrestres y acuá- profundidad máxima de 62 m y una profundidad media de 41 m, con
ticos, la zona litoral presenta un elevado contraste y heterogeneidad un área superficial de 2.3 km2. La cuenca del lago alberga 94 214 080
ambiental. Los ritmos diarios y estacionales (heterogeneidad tempo- m3 de agua salina (sólidos totales disueltos 7.2 ± 0.1 g L-1) y básica (pH
ral), que pulsan las actividades y estructuran el ecosistema, así como 8.7 - 9.2), dominada por iones de sodio y cloro (Vilaclara et al., 1993;
sus escalas (desde segundos hasta décadas), tienden a incrementar el Filonov et al., 2006). Alchichica es un lago monomíctico cálido caracte-
número de especies y a reducir las fluctuaciones en el uso de la ener- rizado por un periodo de circulación invernal corto (enero a marzo) y un
gía, lo que aporta cierto grado de estabilidad o constancia (Lampert & largo periodo de estratificación (Alcocer et al., 2000).
Sommer, 2007). Debido a la heterogeneidad ambiental que presenta la El lago es oligotrófico, con una concentración de clorofila a anual
zona litoral, el estudio de los macroinvertebrados bentónicos (MIB) ha promedio < 5 μg L-1 y concentraciones de nutrientes (nitrógeno total
tomado una mayor importancia como indicadores del estado ecológico 4.14 ± 0.69 μM y fósforo total 0.21 ± 0.04 μM) típicamente bajas en la
de los lagos (Shreiber & Brauns, 2010). capa de mezcla (Oliva et al., 2001; Ramos-Higuera et al., 2008).
A pesar de lo anterior, se conoce muy poco sobre los MIB que habi- Muestreo. El muestreo se llevó a cabo en marzo de 2007. Las estacio-
tan en los cuerpos acuáticos epicontinentales mexicanos, en particular nes de muestreo seleccionadas se ubicaron en la periferia del lago, en
sobre algunos grupos difíciles como, por ejemplo, de los oligoquetos la zona litoral. Como criterio de muestreo se consideró la ubicación de
(Peralta et al., 2002) y crustáceos (Hernández et al., 2010). La malos sitios de colecta a distancias regulares de ≈ 500 m, lo que dio como
yoría de los escasos trabajos publicados respecto a los MIB son de resultado once localidades denominadas de aquí en adelante ALC-1 a
naturaleza estrictamente taxonómica y pocos (p.ej., Alonso-Eguía Lis ALC-11 (Fig. 1, Tabla 1). En cada localidad se midieron variables am-
et al., 2011; Rico-Sánchez et al., 2014) se enfocan en desenmascarar bientales del agua y del sedimento de forma adicional al muestreo de
las variables ambientales y biológicas que influyen en su distribución y MIB. El intervalo de profundidad en el que se tomaron las muestras fue
dinámica ecológica. de 5 a 80 cm.
Como se mencionó, la zona litoral de los lagos presenta una eleva- Datos ambientales. En cada estación se midieron in situ factores am-
da heterogeneidad ambiental lo que conlleva una diversidad de hábitats bientales del agua (temperatura, oxígeno disuelto, pH, potencial redox y
susceptibles de ser ocupados por una rica y diversa fauna bentónica. El conductividad eléctrica), mediante el uso de una sonda Hydrolab DS4.
lago Alchichica, Puebla, presenta un anillo discontinuo de tufa (i.e., es- Adicionalmente, se obtuvieron muestras de agua en cada estación para
tromatolitos) que corre paralelo a la costa. Esta estructura carbonatada analizar en el laboratorio la concentración de clorofila a (método 445.0
al mismo tiempo que el descenso paulatino del nivel del lago ha pro- de la EPA, Arar & Collins, 1997), así como nutrientes (N-NH4, N-NO2,
piciado que se presenten distintos grados de aislamiento o separación N-NO3, fósforo soluble reactivo -PSR- y sílice soluble reactivo -SiSR-),
entre las zonas litoral y limnética (i.e., pelágica), de esta manera hay estos últimos siguiendo los métodos estándar (Strickland & Parsons,
áreas que se encuentran en contacto directo mientras que otras, en el 1972) adaptados por Grasshoff et al. (1983) a los circuitos indicados
extremo opuesto, están aisladas. por Kirkwood (1994) para un sistema autoanalizador de flujo segmen-
Lo anterior, representa la oportunidad única de estudiar en el mis- tado Skalar Sanplus.
mo sitio y al mismo tiempo un proceso que en la naturaleza tomaría Asimismo, se tomaron muestras de 0.0005 m2 y 0.0225 m2 de se-
mucho tiempo, ya que el resultado es la coexistencia de una serie de dimento para determinar parámetros ambientales (tamaño de grano,
hábitats equivalentes a las distintas etapas que seguiría el proceso na- concentración de clorofila a y carbono y nitrógeno, elementales en el
tural de desecación de un cuerpo acuático a lo largo del tiempo. De esta primer caso, y biomasa vegetal macrofítica en el segundo), las cuales
manera, la zona litoral del lago Alchichica representa un abanico de case procesaron en el laboratorio. El tamaño de grano del sedimento se
racterísticas ambientales y biológicas asociado a los distintos hábitats. obtuvo por la técnica de tamizado en seco para las arenas y de pipeteo
Con base en lo anterior, los objetivos del presente estudio fueron: en húmedo para los limos y arcillas (Folk, 1969). Para la biomasa ve-
a) caracterizar la heterogeneidad ambiental, b) reconocer las distintas getal macrofítica, compuesta en todos los casos por Ruppia marítima
comunidades de MIB presentes como reflejo de esta heterogeneidad, Linnaeus, en cada muestra se separó, lavó y secó en un horno a una
c) identificar las variables ambientales que mayor influencia tienen para temperatura de 60°C hasta obtener peso constante; este valor se utilizó
definir a las comunidades de MIB de la zona litoral del lago Alchichica y como medida de la cantidad de biomasa de vegetación presente. La
concentración de clorofila a en sedimento se midió fluorométricamente
Hidrobiológica
Bentos y heterogeneidad ambiental 405
Figura 1. Ubicación de las 11 estaciones muestreadas de la zona litoral del lago Alchichica, Puebla, México.
siguiendo el método 445.0 de la EPA (Arar & Collins, 1997). La cantidad matrices de distancia que permitieron el análisis de jerarquías para
y calidad de la materia orgánica se obtuvo a través de los análisis de C producir dendrogramas, los cuales clasificaron las variables ambienta-
y N elementales, que se midieron con ayuda de un analizador elemental les por estación de muestreo.
Carlo Erba modelo NC2100.
A partir de las mediciones ambientales normalizadas se realiza-
Macroinvertebrados bentónicos. La colecta de organismos se realizó ron análisis de componentes principales (ACP), utilizando los factores
mediante una draga Ekman (0.0225 m2), con una profundidad de pene- ambientales medidos: a) en la columna de agua de las 11 localidades,
tración en el sedimento de entre 5 y 10 cm. Los sedimentos colectados b) en el sedimento de las 10 localidades y c) en la columna de agua y
fueron cribados por un tamiz de 0.50 mm de apertura de malla con sedimento de las 10 localidades.
la finalidad de retener los MIB. Una vez separados los organismos, se
fijaron y tiñeron utilizando etanol al 70% mezclado con rosa de bengala Para el caso de la información biológica, los datos de cada mues-
(US Geological Survey, 2012). En cada estación se tomaron tres repe- treo fueron estandarizados dividiendo el valor de las densidades es-
ticiones. Los organismos se separaron e identificaron mediante el uso pecíficas en la muestra entre el total del muestreo, expresándose su
de un microscopio estereoscópico hasta el nivel taxonómico más bajo valor como un porcentaje del total. Para reducir el peso y efecto de las
posible con ayuda de claves generales y especializadas (Barnard & Bar- especies dominantes en los análisis, se sustituyeron los valores de la
nard, 1983; Edmondson, 1959; Epler, 2001; Merrit et al., 2008; Pennak, densidad por el logaritmo natural de 1 + el valor de la densidad de cada
1978). Una vez que los organismos fueron debidamente separados e especie [Ln (x+1)].
identificados, se contabilizaron.
Una vez estandarizados y transformados los valores de densidad
Análisis de la información. Los valores de los parámetros ambienta- de los organismos se procedió a realizar una matriz de similitud de
les fueron agrupados de acuerdo con su procedencia en: a) columna de Bray-Curtis, a partir de la cual se realizó un análisis de jerarquías en
agua (11 localidades) y b) sedimento (10 localidades, ya que la ALC-8 unión simple generando el dendrograma. Con los valores de densidad
no presentó sedimentos); asimismo, se conjuntó la información de am- una vez estandarizados y transformados, se realizó un ACP, utilizando
bas procedencias -agua y sedimento- en un sólo conjunto general (10 todos los valores de las estaciones ALC-1 a ALC-11, excepto ALC-8
localidades). Para los factores ambientales se realizó su normalización porque no presentó datos.
con base en su media estadística y su desviación estándar. Una vez
normalizados los datos se procedió al cálculo de la distancias euclidea- Por último, se realizó el cálculo de la distancias euclideanas con
nas con unión simple entre las estaciones de muestreo, generándose unión simple entre las estaciones de la zona litoral del lago Alchichi-
Vol. 26 No. 3 • 2016

Tabla 1. Ubicación de las estaciones de muestreo en la zona litoral del lago Alchichica, Puebla, México.
Lat N Long O Z (cm) Grado de comunicación Vegetación
ALC-1 19º 24.755’ 97º 23.679’ 25 Comunicada Algas filamentosas y macrofitas escasas
Película de microfitobentos (amarillo-verdosa)
ALC-2 19º 25.014’ 97º 23.753’ 10 Semi-aislada
y macrofitas escasas
ALC-3 19º 25.163’ 97º 23.6905’ 70 Comunicada Algas filamentosas y macrofitas
Película de microfitobentos (amarillo-verdosa, rojiza
ALC-4 19º 25.225’ 97º 24.152’ 10 Aislada
y blanca) y macrofitas escasas
ALC-5 19º 25.247’ 97º 24.455’ 5 Expuesta Algas filamentosas
ALC-6 19º 25.074’ 97º 24.639’ 80 Expuesta Algas filamentosas y parches de macrofitas
ALC-7 19º 24.78’ 97º 24.652’ 20 Semi-aislada Algas filamentosas y parches de macrofitas
ALC-8 19º 24.531’ 97º 24.552’ 40 Expuesta Algas filamentosas
ALC-9 19º 24.397’ 97º 24.276’ 20 Semi-aislada Algas filamentosas y parches de macrofitas
Z = profundidad.
ca con base en variables ambientales (agua y sedimento) y biológicas crofitas pero sí una película amarillo-verdosa de algas y bacterias. La
(densidad). Asimismo, se efectuó el ACP correspondiente empleando ALC-3 es una bahía semi-cerrada pero bien conectada a través de un
tanto las variables ambientales de agua y sedimento así como las den- canal; tiene buena circulación y presencia de vegetación y algas fila-
sidades de los organismos; se consideraron los componentes que ex- mentosas. La ALC-4 está aislada y no presenta conexión con el lago;
plicaron el 95% de la varianza total. es muy somera y la circulación reducida; no presenta vegetación sino
una película “multicolor” (amarillo, verdosa, rojiza e incluso blanque-
Adicionalmente, se corrió un análisis de redundancia con la librería
cina) de algas y bacterias. La ALC-5 está expuesta al lago y bordeada
vegan 2.3 en la plataforma R Studio 0.99. Para su ejecución se utiliza-
en ambos extremos por estromatolitos; presenta escasas macrofitas
ron las matrices de datos obtenidas por la estandarización y transfor-
y algas filamentosas. La ALC-6 está expuesta con presencia de rocas
mación de la densidad de los organismos y la matriz de información
en la costa y una plataforma con gravas; hay pequeños parches de
ambiental (la agrupación de columna de agua y sedimento) previamen-
vegetación y algas filamentosas. La ALC-7 es una bahía con comuni-
te normalizada.
cación intermedia con el lago a través de los estromatolitos en ambos
La categorización de las especies se llevó a cabo con base en la flancos; presenta vegetación y algas filamentosas. La ALC-8, como
ampliamente utilizada escala de abundancia DAFOR (Dominante > se mencionó antes, es una plataforma rocosa, de elevada pendiente
40%, Abundante 10-40%, Frecuente 2-10%, Ocasional 1-2%, Rara y expuesta a fuertes corrientes por lo que no presenta sedimento y
<1%). De igual manera, se catalogaron con ayuda de un diagrama está totalmente desprovista de vegetación y algas. La ALC-9 presenta
bivariado de abundancia versus frecuencia, comúnmente denominado una conexión reducida con el lago con presencia de estromatolitos en
diagrama o prueba de asociación de Olmstead-Tukey (Zar, 1974; Sokal los extremos, las corrientes son inducidas por el viento; presenta tanto
& Rohlf, 1985). vegetación como algas filamentosas en buena cantidad. La ALC-10 es
una costa expuesta bordeada por vegetación y con abundantes algas
Para el análisis ecológico de la estructura comunitaria de los MIB,
filamentosas. Finalmente, la ALC-11 está expuesta y presenta “islas”
los datos de composición taxonómica permitieron establecer los cam-
de estromatolitos y talud con abundantes algas filamentosas y escasa
bios en la riqueza de especies (S). Por otro lado, con fundamento en
vegetación. En resumen, de la mayor exposición/apertura a la zona lim-
la presencia y abundancia de las especies por localidad se calculó la
nética al mayor grado de aislamiento, las estaciones se ordenaron de
diversidad (H’), la diversidad máxima (Hmax) y la equidad (J’) con el
la siguiente manera: ALC-8 ALC-1 ALC-5/ALC-6/ALC-10/ALC-11
software BiodiverPro.6.
ALC-3 ALC-7/ALC-9 ALC-2 ALC-4.
Caracterización ambiental de la zona litoral. Las variables ambien-
RESULTADOS tales de la columna de agua de la zona litoral (Tabla 2) mostraron baja
Descripción de las estaciones. Las estaciones variaron en condicio- variación en el pH (9.03 ± 0.04), potencial redox (327 ± 9 mV), tempe-
nes de exposición y aislamiento con el resto del lago y el grado de ratura (18.2 ± 1.3ºC) y oxígeno disuelto (17.9 ± 1.2 mg L-1); sin embar-
conectividad hidrológica, la cantidad de materia orgánica, presencia de go, difirieron en conductividad (11.31 ± 1.26 mS cm-1), concentración
estromatolitos, tipo de sustrato y vegetación (Tabla 1). La ALC-1 está de clorofila a (2.12 ± 0.9 µg L-1) y concentración de nutrientes (Tabla
conectada, con vegetación reducida y presencia abundante de algas 2). El análisis de agrupamiento de distancias euclideanas con unión
filamentosas. La ALC-2 está semi-aislada del lago con una conexión simple a un nivel de corte de 4 (Fig. 2A) confirmó la gran similitud entre
reducida; es somera y con circulación de agua reducida; no posee ma- las estaciones en donde la que más se separa es ALC-4 debido a que
Hidrobiológica
presenta el agua más salada (30.96 mS cm-1), así como los valores más un manantial. Con base en lo anterior, ALC-2 no puede ser considerada,
elevados de PSR (2.28 µM) y clorofila a (4.44 µg L-1), lo que indica su en sentido estricto, como parte de la secuencia de desecación de la
elevado grado de aislamiento y por ende los efectos de la evaporación/ zona litoral ya que, como se mencionó, recibe agua de un manantial.
concentración. ALC-4 puede ser considerada el extremo de aislamiento.
El resto de las estaciones son hiposalinas (11.31 ± 1.26 mS cm-1),
La segunda más disímil después de ALC-4 es ALC-2, ya que es la con mayor pH (9.03 ± 0.04) y menores concentraciones de SiSR (39.65
única que presenta agua dulce (3.06 mS cm-1), el menor pH (8.69) y la ± 24.68 µM), PSR (0.46 ± 0.20 µM) y clorofila a (2.12 ± 0.9 µg L-1).
mayor concentración de SiSR (252.90 µM), sugiriendo la presencia de
El ACP de las variables ambientales de la columna de agua de la
zona litoral del lago Alchichica (Tabla 3) indicó que la conductividad es
6 a) la variable de mayor relevancia (-0.446) seguida de los N-NO2 (-0.337)
y del porcentaje de saturación de oxígeno disuelto (0.331) en el primer
componente principal, que explica el 35.7% de la varianza total; por
otro lado, la temperatura (0.517) y el SiSR (0.508) lo fueron en el se-
4
Distancia Euclideana
gundo componente principal con el 23.0% de la varianza total.
Tabla 2. Características ambientales del agua de la zona litoral del

2
lago Alchichica, Puebla, México. (Temp = Temperatura, OD = Oxíge-
no disuelto, ORP = Potencial de óxido-reducción, K25 = Conductividad
estandarizada a 25°C, Clor-a = Clorofila a, PSR = Fósforo soluble reac-
0 tivo, SiSR = Sílice soluble reactivo, N-NH4 = Nitrógeno como amoniaco,
ALC-11
ALC-10
ALC-4
ALC-2
ALC-7
ALC-5
ALC-6
ALC-1
ALC-8
ALC-3
ALC-9
N-NO2 = Nitrógeno como nitritos, N-NO3 = Nitrógeno como nitratos).
Localidades
Temp OD OD ORP K25
Estación pH
(°C) (mg L-1) (%sat) (mV) (mS cm-1)
b)
5
Normalise ALC-1 18.06 7.91 115 9.02 332 10.9
Resemblance: D1 Euclidean distance
4 ALC-2 20.36 7.47 110.3 8.69 312 3.06
ALC-3 20.04 11.38 174.9 9.11 334 14.61
3 ALC-4 18.73 9.76 155.6 9.09 341 30.96

ALC-5 16.3 6.88 96.2 9.06 311 11.11
2
ALC-6 17.49 6.72 96.6 9.04 330 11.02
1 ALC-7 18.78 7.22 106.5 9.01 311 11.04
ALC-8 17.66 6.81 98.3 9.01 330 11.05
0
ALC-11
ALC-10
ALC-9 19.06 10.32 152.9 9.01 332 10.37

ALC-4
ALC-2
ALC-3
ALC-9
ALC-5
ALC-7
ALC-1
ALC-6
ALC-10 16.73 7.64 108.2 9.01 328 10.85

Localidades
ALC-11 16.99 7.35 104.5 8.98 331 10.84
c)
8 Clor-a PSR SiSR N-NH4 N-NO2 N-NO3
Estación
(µg L-1) (µM) (µM) (µM) (µM) (µM)
6
ALC-1 0.97 0.33 17.22 1.19 0.24 0.90
4 ALC-2 1.06 0.97 252.90 1.36 0.18 0.11

ALC-3 1.44 0.39 24.91 2.55 0.20 0.36
2 ALC-4 4.44 2.28 71.90 2.69 0.73 1.08
0 ALC-5 3.13 0.28 13.74 2.08 0.50 0.13
ALC-6 1.05 0.66 66.84 2.36 0.21 0.30
ALC-7 3.69 0.58 47.53 3.29 0.29 0.42
ALC-11
ALC-10
ALC-4
ALC-2
ALC-3
ALC-9
ALC-5
ALC-7
ALC-1
ALC-6
ALC-8 2.02 0.13 13.14 1.62 0.06 0.40

Localidades ALC-9 2.28 0.78 83.41 2.03 0.24 0.44
ALC-10 2.19 0.44 46.37 2.06 0.34 0.29
Figuras 2a-c. Dendrograma de las distancias euclideanas de las estaciones de
muestreo en la zona litoral del lago Alchichica, Puebla, México, con base en: a) ALC-11 2.27 0.53 43.65 2.74 0.12 0.34
variables del agua, b) variables del sedimento, c) combinado (agua y sedimento).
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a) 14
12
10
Riqueza taxonómica
0
ALC-1 ALC-2 ALC-3 ALC-4 ALC-5 ALC-6 ALC-7 ALC-8 ALC-9 ALC-10 ALC-11
b) 90,000
80,000
70,000
Densidad (org m-2)
60,000
50,000
40,000
30,000
20,000
10,000
0
Figuras 3a-b. Variación de: (a) la riqueza taxonómica y (b) la densidad promedio (± 1 desviación estándar) de las comunidades de MIB de las estaciones de muestreo
en la zona litoral del lago Alchichica, Puebla, México.
Por otra parte, las características del sedimento de la zona litoral El ACP de las características del sedimento de la zona litoral del
variaron ampliamente entre las estaciones (Tabla 4). ALC-8 está cons- lago Alchichica (Tabla 5) develó la relevancia de la textura sedimentaria
tituida por una plataforma rocosa de gran pendiente que, al estar total- (arenas 0.421, limos -0.419 y arcillas 0.420) en el primer componente
mente expuesta a la acción del oleaje y las corrientes, impide que se principal que explica el 59.8% de la varianza total, así como la clorofila
acumule sedimento; por esta razón, no se incluyó en este análisis ni en a sedimentaria (0.596) y las gravas (0.534) en el segundo componente
los posteriores. Por otro lado, el análisis de agrupamiento de distancias principal que explica el 16.8% de la varianza total.
euclideanas con unión simple a un nivel de corte de 4 (Fig. 2B) mostró
Finalmente, en el análisis de agrupamiento de distancias euclidea-
a la ALC-4 como la estación más diferente debido a su mayor con-
nas con unión simple a un nivel de corte de 6 en el que se conjuntan
centración de clorofila a sedimentaria (40.42 µg cm-2), su menor con-
las características tanto del agua como del sedimento, las estaciones
centración de biomasa vegetal macrofítica (1.3 g PS m-2) y su textura
más disímiles del conjunto son, una vez más, la ALC-4 seguida de la
sedimentaria con un mayor contenido de gravas (19%), limos (32.8%)
ALC-2 (Fig. 2C). El ACP de las características tanto del agua como del
y arcillas (2.6%) y menor de arenas (45.7%). En contraparte, las demás
sedimento de la zona litoral del lago Alchichica (Tabla 6) mostró la rele-
estaciones mostraron menor concentración de clorofila a sedimentaria
vancia de la textura sedimentaria (arenas 0.339, limos -0.332 y arcillas
(15.7 ± 7.74 µg cm-2), su mayor concentración de biomasa vegetal ma-
-0.332) en el primer componente principal que explica el 35.7% de la
crofítica (114.0 ± 178.7 g PS m-2) y su textura sedimentaria con menor
varianza total, además del SiSR (-0.36) y el N elemental (-0.336) en el
contenido de gravas (5.5 ± 4.45%), limos (10.1 ± 9.94%) y arcillas (0.8
segundo componente principal que explica el 23% de la varianza total.
± 0.66%) y mayor de arenas (83.7 ± 11.43%). Se observó la separa-
ción de un grupo formado por ALC-2 y ALC-3 con base en su contenido Caracterización biológica de la zona litoral. Se colectaron un total
de arenas, que posteriormente se une al resto de las estaciones para de 22,637 organismos de MIB en las estaciones ubicadas en la zona
finalmente enlazarse con la ALC-4. litoral del lago Alchichica que correspondieron a 21 taxones (Tabla 7).
Hidrobiológica
Tabla 3. Vectores eigen del Análisis de Componentes Principales apli- dante en ALC-1, ALC-3, ALC-5, ALC-7 y ALC-11, mientras que Tanypus
cado a las características ambientales del agua de la zona litoral del (Apelopia) en ALC-2 y ALC-3. Como frecuentes se encuentran Enallag-
lago Alchichica, Puebla, México. (CP = componentes principale, Z = ma praevarum Hagen en ALC-1 y Ch. stigmaterus en ALC-2. Las oca-
profundidad, Temp = temperatura, OD = oxígeno disuelto, DO% = por- sionales son H. stagnalis en ALC-3 y Glossiphoniidae en ALC-1 y ALC-5.
centaje de saturación de OD, ORP = potencial de óxido-reducción, K25 = El resto de las especies son catalogadas como componentes raros, por
conductividad estandarizada a 25°C, Clor-a = clorofila a, PSR = fósforo sus valores bajos de abundancia y frecuencia.
soluble reactivo, SiSR = sílice soluble reactivo, N-NH4 = nitrógeno como
Con base en su abundancia y frecuencia (Tabla 8), L. hoffmeisteri
amoniaco, N-NO2 = nitrógeno como nitritos, N-NO3 = nitrógeno como
y H. azteca se catalogan como dominantes (elevada -por encima de
nitratos).
la media- abundancia y frecuencia), Micropsectra, Ch. stigmaterus, H.
stagnalis, Glossiphoniidae, K. tolteca y C. (I.) triannulatus como ocasio-
Variable CP1 CP2 CP3 CP4 CP5
nales (baja -por debajo de la media- abundancia y elevada frecuencia)
Z 0.030 -0.175 -0.494 0.040 -0.176 y el resto de los taxones son raros (baja abundancia y baja frecuencia).
Temp -0.050 0.517 -0.190 0.047 -0.276
Las propiedades emergentes de las comunidades de MIB que ha-
DO -0.308 0.262 -0.324 0.093 -0.077 bitan en la zona litoral de Alchichica se presentan en la Tabla 9. La
-0.331 0.280 -0.296 0.083 -0.075 variación en la contribución proporcional de las especies en cada loca-
DO%
lidad, es decir la equidad, definió en gran medida la variabilidad en la
pH -0.314 -0.378 -0.172 0.246 -0.001
estructura ecológica observada en la zona litoral del lago. La diversidad
ORP -0.280 -0.059 -0.363 -0.312 0.398 de Shannon varió de 0.002 en ALC-4 a 1.69 en ALC-3 con un promedio
K25 -0.446 -0.037 0.064 -0.037 0.185 de 1.26 ± 0.54. Por su parte, la diversidad máxima de Shannon fluctuó
en un rango de 0.33 en ALC-4 a 3.06 en ALC-11 con un promedio de
Clor-a -0.320 -0.081 0.410 0.070 -0.207
2.49 ± 0.84. Finalmente, la equitatividad de Shannon va de 0.002 en
PSR -0.321 0.296 0.213 -0.211 0.144 ALC-4 a 0.73 en ALC-2 con un promedio de 0.46 ± 0.20. Los valores
0.155 0.508 0.143 -0.179 -0.034 más bajos de H’, Hmax y J’ se registraron en ALC-4 y ALC-6 al pre-
SiSR
sentar riquezas taxonómicas reducidas y una contribución numérica
N-NH4 -0.258 -0.157 0.098 -0.100 -0.750
elevada por un solo taxón. La diversidad máxima se presenta asociada
N-NO2 -0.337 0.034 0.343 0.236 0.233 a la riqueza taxonómica (13) más elevada de la estación ALC-11.
N-NO3 -0.081 -0.175 0.017 -0.821 -0.089 Se observó una tendencia gráfica a disminuir en S, H’, Hmax y J’ de
las estaciones más expuestas o comunicadas a las más aisladas (Fig.
5A). Sin embargo, este comportamiento no se apreció para la densidad
Como se mencionó, la estación ALC-8 no presentó organismos debido (Fig. 5B). Cabe recordar que el extremo de exposición al oleaje y co-
a la falta de sustrato adecuado, por lo anterior, de aquí en adelante no rrientes impide la acumulación de sedimento y con ello el desarrollo de
se considerará en los resultados ni en la discusión. La riqueza taxonó- una comunidad de MIB como aconteció en la ALC-8.
mica varió en un rango de 2 en la ALC-4 hasta 13 en la ALC-11, con un
promedio de 9 ± 3 taxones (Fig. 3A). La densidad promedio de los MIB
Tabla 4. Características ambientales del sedimento de la zona litoral del
fluctuó de 7,437 ± 5,724 org m-2 (ALC-3) a 70,252 ± 14,407 org m-2
lago Alchichica, Puebla, México. (G = gravas, A = arenas, L = limos, a =
(ALC-10), con una media global de 33,536 ± 20,463 org m-2 (Fig. 3B).
arcillas, C = carbono, N = nitrógeno, Clor-a sed = clorofila a sedimen-
La única especie que está presente en todas las localidades (100%) taria, MA = macrofitas acuáticas, PS = peso seco).
es Limnodrilus hoffmeisteri Claparède; con el 90% de frecuencia se en-
Clor-a
cuentra Hyalella azteca Suassure, con el 80% de frecuencia se encuen-
Estación G A L a C N C/N Sed MA
tran Helobdella stagnalis Linnaeus, Glossiphoniidae y Micropsectra sp. (%) (%) (%) (%) (%) (%) (µg cm-2) (g PS m-2)
Kieffer, mientras que con el 60% están Krizousacorixa tolteca Jansson,
Cricotopus (Isocladius) triannulatus Kieffer y Chironomus stigmaterus ALC-1 4.4 91.4 3.6 0.6 3.1 0.03 111 6.47 101.8
Say. El resto de los taxones presenta una frecuencia ≤ 30 %.
ALC-2 5.3 64.6 28.0 2.1 8.1 0.47 17 8.17 13.8
Con respecto a la abundancia, los principales taxones son el oligo- ALC-3 5.5 69.1 23.9 1.5 10.0 0.26 39 12.62 87.6
queto L. hoffmeisteri (45.49 %) y el anfípodo H. azteca (42.85 %) y, muy
por debajo, están los quironómidos Micropsectra sp. (7.55%), Tanypus ALC-4 19.0 45.7 32.8 2.6 9.8 0.20 48 40.42 1.3
(Apelopia) sp. Meigen (2.05 %) y Ch. stigmaterus (0.51%). Los demás ALC-5 6.6 78.0 14.5 1.0 2.4 0.07 35 25.49 0.0
taxones contribuyeron con abundancias reducidas. Por su contribución
ALC-6 5.4 93.4 1.1 0.1 6.6 0.05 127 7.23 11.1
en cada estación, los taxones con más abundancia son los mismos
cinco, los dos primeros muy por encima de los tres últimos (Fig. 4). ALC-7 1.6 94.8 3.3 0.3 4.0 0.04 101 27.65 25.8
Las especies dominantes variaron en las distintas estaciones (Fig. ALC-8 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0
4). L. hoffmeisteri es dominante en ALC-2, ALC-3, ALC-4, ALC-5, ALC- ALC-9 0.1 91.3 8.2 0.4 6.2 0.05 116 18.42 568.9
7 y ALC-10 y abundante en ALC-1, ALC-6, ALC-9 y ALC-11. Por otro ALC-10 4.2 92.2 3.3 0.3 4.9 0.03 161 17.25 164.0
lado, H. azteca es dominante en ALC-1, ALC-6, ALC-9, ALC-10 y ALC-11
y abundante en ALC-2, ALC-3, ALC-5 y ALC-7. Micropsectra es abun- ALC-11 16.0 78.4 5.1 0.5 5.3 0.05 106 18.39 53.3
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100
75
Abundancia (%)
50
25
0
Limnodrilus hoffmeinsteri Hyalella azteca Micropsectra sp. Tanyspus (Apelopia) sp. Chironomus stigmaterus
Figura 4. Contribución porcentual a la abundancia de los cinco taxones de macroinvertebrados bentónicos acuáticos más abundantes de MIB de las estaciones de
la zona litoral del lago Alchichica, Puebla, México.
El dendrograma del índice de similitud de Bray-Curtis aplicado a en agua y sedimento, el N-NO2 y el PSR en agua, también el N ele-
a las estaciones de la zona litoral del lago Alchichica con base en la mental y la proporción C/N. Por la parte biológica, destacaron H. az-
composición y densidad de las comunidades de MIB (Fig. 6A) muestra teca, L. hoffmeisteri, Micropsectra sp., Chironomus sp. y Tanypus sp.
la formación de dos grupos con una similitud de aproximadamente el como los taxones de mayor relevancia. H. azteca se relacionó con las
80%: el primero agrupa las estaciones ALC-9, ALC-10 y ALC-6, mien- arenas y la proporción C/N (las mayores densidades de H. azteca se
tras que el segundo se conforma por las estaciones ALC-5, ALC-7, ALC- encontraron en las estaciones con sedimentos francamente arenosos y
11 y ALC-1. Posteriormente y con un grado de similitud decreciente se proporciones C/N elevadas, particularmente la ALC-6), mientras que L.
enlazan a estos dos grupos ALC-3, ALC-2 y finalmente, ALC-4. Una vez hoffmeisteri lo hizo con la clorofila a sedimentaria, los nitritos y el PSR
más y en concordancia con las características ambientales, las esta- (los valores más elevados de densidad de L. hoffmeisteri se encontra-
ciones más disímiles son ALC-4 y ALC-2. El ACP de la densidad de los ron en las estaciones con concentraciones más elevadas de clorofila
macroinvertebrados bentónicos registrados en la zona litoral del lago a sedimentaria, nitritos y PSR, particularmente en la ALC-4). Por otro
Alchichica (Tabla 10) identificó que los taxones con mayor peso son lado, Micropsectra sp. se asoció con ALC-7 y ALC-11 donde presentó
Micropsectra sp. (-0.601), H. azteca (-0.525) y Tanypus sp. (0.477) en el las mayores densidades, mientras que Chironomus sp. y Tanypus sp. lo
primer componente principal que explica el 42.7% de la varianza total hicieron con ALC-2 y ALC-3 donde alcanzaron sus mayores densidades.
y los mismos taxones [Micropsectra sp. (0.735), H. azteca (-0.173) y
Tanypus sp. (0.597) en el segundo componente (31%)].
El dendrograma producto del análisis de la matriz de la variables Tabla 5. Vectores eigen del Análisis de Componentes Principales apli-
ambientales y biológicas (Fig. 6B) mostró a ALC-2 como la estación cado a las características ambientales del sedimento de la zona litoral
más diferente, seguido de ALC-11 y enseguida ALC-4. El resto de las del lago Alchichica, Puebla, México. (CP = componente principal, G =
estaciones conforman un conjunto más o menos homogéneo. El ACP de gravas, A = arenas, L = limos, a = arcillas, C = carbono elemental,
las variables ambientales a las características ambientales del agua y N = nitrógeno elemental, Clor-a sed = clorofila a sedimentaria, MA =
sedimento, así como de los macroinvertebrados bentónicos registrados macrofitas acuáticas).
en la zona litoral del lago Alchichica (Tabla 11), indicó que la varia- Variable CP1 CP2 CP3 CP4 CP5
ble con mayor peso fue la textura sedimentaria (limos -0.265, arcillas
G -0.255 0.534 -0.030 0.476 0.499
-0.262 y arenas 0.216) y el N elemental (-0.265), de igual manera H.
A 0.421 -0.122 -0.082 -0.064 -0.200
azteca (0.223) en el primer componente principal que explica el 26.7%
de la varianza total. En el segundo componente se encontraron las L -0.419 -0.101 0.124 -0.148 0.015
arenas (-0.203), la conductividad (0.31) y la clorofila a sedimentaria a -0.420 -0.043 0.051 -0.092 0.077
(0.278) y en agua (0.255) que explica un 19.2%. C -0.315 -0.221 0.325 0.556 -0.500
N -0.349 -0.428 -0.137 0.006 -0.065
El análisis de redundancia efectuado con los valores de densidad
C-N 0.361 0.143 0.215 0.485 -0.216
de los organismos y con las variables ambientales de agua y sedi-
mento (Fig. 7) identificó como variables ambientales de mayor peso Clor-a sed -0.158 0.596 0.388 -0.429 -0.446
a la textura (arenas, limos y arcillas) y la concentración de clorofila MA 0.172 -0.283 0.808 -0.107 0.453
Hidrobiológica
DISCUSIÓN Tabla 6. Vectores eigen del Análisis de Componentes Principales apli-

cado a las características ambientales del agua y sedimento de la zona
Con respecto a la composición de la comunidad de MIB del lago Alchi- litoral del lago Alchichica, Puebla, México. (Las abreviaturas son las
chica, existe una mayor similitud en la composición de especies entre mismas que para las tablas 3 y 5).
Alchichica y los lagos salinos de Norte y Sudamérica, que con los lagos
salinos de Asia y Australia que está empobrecida en insectos (Geddes Variable CP1 CP2 CP3 CP4 CP5
et al., 1981). Los lagos Lenore, Killarney, Rabbit y Arthur en las praderas Z 0.1 0.007 0.352 0.296 -0.42
canadienses (Hammer et al., 1990) tienen salinidades y taxa similares Temp -0.179 -0.272 0.203 -0.135 -0.028
a Alchichica como quironómidos y anfípodos. Otros lagos en Saskat- DO -0.2 0.014 0.406 -0.179 0.04
chewan y Alberta, Canadá (Timms et al., 1986), también presentan un DO% -0.229 0.018 0.382 -0.162 0.019
número elevado de especies en común con Alchichica. Alrededor del pH -0.01 0.37 0.206 -0.065 -0.279
50% de los taxa reportados por Galat et al. (1981) para el lago Pirámide, ORP -0.112 0.179 0.371 0.245 0.239
Nevada, están presentes en Alchichica. Lo mismo sucede en los lagos K25 -0.253 0.29 0.06 0.024 -0.026
hiposalinos de Death Valley, California, estudiados por Colburn (1988)
Clor-a -0.167 0.291 -0.216 -0.246 0.035
y los lagos de la región de Sud Lipez, Bolivia, identificados por Dejoux
(1993). N-NH4 -0.063 0.267 -0.003 0.039 -0.266
PSR -0.298 0.069 -0.052 0.019 0.233
Por otro lado, el lago Bullenmeri, Camperdown, Victoria, Australia SiSR -0.102 -0.36 -0.12 0.016 0.233
(Timms, 1981) a pesar de que tiene una salinidad similar a la de Al- N-NO2 -0.215 0.23 -0.183 -0.224 -0.05
chichica con 8 g L-1, su biota es muy diferente; su riqueza taxonómica
N-NO3 -0.005 0.158 -0.03 0.485 0.384
es de tan sólo 12 especies y las dominantes son dos quironómidos
G -0.217 0.172 -0.132 0.441 0.141
con abundantes anfípodos pero no presenta oligoquetos. Algunos
géneros presentes en los lagos del Paroo, New South Wales (Timms, A 0.339 0.041 0.076 -0.144 0.009
1993), también fueron registrados en Alchichica, particularmente los L -0.332 -0.135 -0.033 -0.029 -0.082
quironómidos. De forma similar, Williams et al. (1990) reportan el ma- A -0.332 -0.127 -0.073 0.023 -0.032
crobentos de 79 lagos australianos de salinidades diversas; diversos C -0.271 -0.109 0.249 0.157 -0.078
géneros se encontraron en este estudio incluyendo los oligoquetos, N -0.224 -0.336 -0.034 0.064 -0.095
en particular insectos. El lago Shala, Etiopía, es similar ambiental y en C-N 0.243 0.181 0.147 0.044 0.263
origen a Alchichica, sin embargo, biológicamente son diferentes en el Clor-a sed -0.205 0.285 -0.188 -0.212 0.049
MA 0.07 0 0.305 -0.363 0.49
Tabla 7. Listado taxonómico de los macroinvertebrados bentónicos registrados en la zona litoral del lago Alchichica, Puebla, México.
FAMILIA TAXÓN ALC-1 ALC-2 ALC-3 ALC-4 ALC-5 ALC-6 ALC-7 ALC-9 ALC-10 ALC-11 %
Crustacea 1. Hyalella azteca Saussure X X X - X X X X X X 90
Oligochaeta 2. Limnodrilus hoffmeisteri Chaparde X X X X X X X X X X 100
Hirudinea 3. Helobdella stagnalis Linnaeus X - X - X X X X X X 80
4. Glossiphoniidae Vaillant X - X - X X X X X X 80
Mollusca 5. Physa sp. - X - - - - - X X - 30
Odonata 6. Enallagma praevarum Hagen X - - - - - X - - 20
Hemiptera 7. Ambrysus sp. - - - - X - - - - X 20
8. Krizousacorixa tolteca Jansson X - X X - - X X X 60
Diptera 9. Culicoides occidentalis sonorensis Jørgensen - - - X - - - - - X 20
10. Stratiomys sp. - - - - - - - X - X 20
Chironomidae 11. Cricotopus (Isocladius) triannulatus Kieffer X X - X X X X - 60
12. Micropsectra sp. X - X - X X X X X X 80
13. Chironomus stigmaterus Say - X X - X - X - X X 60
14. Tanypus (Apelopia) sp. - X X - X - - - - - 30
15. Procladius sp. - - X - - - X - - - 20
16. Dicrotendipes neomodestus Malloch - - - - X X X - - - 30
17. Psectrotanypus sp. - X - - - - - - - - 10
Trichoptera 18. Grensia sp. - - - - - X - - - X 20
19. Oecetis sp. - - - - - - - - - X 10
20. Oxyethira sp. - - - - X - X - - X 30
Coleoptera 21. Berosus sp. - - - - - - - X - - 10
S 8 7 9 2 12 7 10 11 9 13
S = Riqueza taxonómica, (X) = Presencia, (-) = Ausencia, % = Frecuencia de presencia.
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Tabla 8. Clasificación de los macroinvertebrados bentónicos registrados en la zona litoral del lago Alchichica, Puebla, México.
TAXÓN Abundancia Frecuencia Categoría

Hyalella azteca 140,237 9 D
Limnodrilus hoffmeisteri 148,889 10 D
Helobdella stagnalis 1,467 8 O
Glossiphoniidae 1,274 8 O
Krizousacorixa tolteca 474 6 O
Cricotopus (Isocladius) triannulatus 356 6 O
Micropsectra sp. 24,696 8 O
Chironomus stigmaterus 1,674 6 O
Physa sp. 59 3 R
Enallagma praevarum 919 2 R
Ambrysus sp. 59 2 R
Culicoides occidentalis sonorensis 44 2 R
Stratiomys sp. 74 2 R
Tanypus (Apelopia) sp. 6,696 3 R
Procladius sp. 89 2 R
Dicrotendipes neomodestus 133 3 R
Psectrotanypus sp. 30 1 R
Grensia sp. 30 2 R
Oecetis sp. 15 1 R
Oxyethira sp. 44 3 R
Berosus sp. 44 1 R
Promedio 15,586 4.2
Categoría de los taxa de acuerdo a su abundancia y frecuencia. D = Dominante, = O = Ocasional, R = Rara.
que los tubifícidos, en particular L. hoffmeisteri, aumentan su densidad

taxón dominante, ya que en Shala son los ostrácodos, seguidos por
cuando se presenta un aumento en el porcentaje de los sedimentos fi-
oligoquetos y quironómidos (Tudodancea & Harrison, 1988), mientras
nos (Brinkhurst & Marchese, 1992, Juget & Lafont, 1994). Por otro lado,
que en Alchichica hay ostrácodos, sin embargo, son componentes prin-
la vegetación acuática se menciona en la literatura como una variable
cipalmente de la meiofauna (Hernández et al., 2010). Los lagos salinos
importante para los MIB. Weatherhead & James (2001) y Urban (2004)
de Asia Central (p.ej., Balkhash en Kazakhstan, Issyk-kul en Kirghizia
demostraron una fuerte relación entre la vegetación macrofítica y los
y Chany en Novosibirsk) tienen elevada riqueza taxonómica (Aladin &
MIB. Cheruvelil et al. (2000) y Ohtaka et al. (2011) mencionan que la
Plotnikov, 1993), pero con pocos taxa en común con Alchichica como
complejidad estructural proporcionada por las macrofitas favorece la
quironómidos y oligoquetos.
densidad de MIB al aumentar las zonas de refugio contra los depre-
De acuerdo al análisis de agrupamiento usando el índice de simili- dadores y al servir de alimento y de sustrato para los MIB. Schramm
tud de Bray-Curtis (Fig. 6A) de las estaciones de la zona litoral del lago y Jirka (1989) mostraron la presencia de un mayor número de taxa
Alchichica con base en la composición y densidad de las comunidades y abundancia de invertebrados bentónicos en zonas litorales vegeta-
de MIB mostró que las estaciones más diferentes del resto, ALC-4 y das comparadas con las desnudas; por otro lado, Machena y Kautsky
ALC-2, coinciden en estar casi o totalmente aisladas del cuerpo princi- (1988) mencionan que la distribución de la fauna bentónica sigue muy
pal del lago. Adicionalmente, son las estaciones con los valores extre- de cerca la de la vegetación litoral sumergida. Sin embargo, en el pre-
mos de conductividad, la ALC-2 con aguas dulce (K25 = 3.06 mS cm-1) sente estudio no se encontró una relación clara entre la vegetación y
mientras que la ALC-4 con las aguas más salinas (K25 = 30.96 mS cm-1); la densidad u otros atributos ecológicos (S, H’, Hmax, J’) de los MIB;
ésta última es la que presentó la menor riqueza taxonómica con tan de hecho, la vegetación no apareció como atributo importante en el
sólo 2 taxones. La ALC-2 también muestra una baja riqueza taxonómica análisis de redundancia (Fig. 7).
con 7 taxones, pero similar a otras como ALC-6 también con 7 y ALC-1
De lo anterior, destaca que una característica importante que pare-
con 8. El resto de las estaciones son similares entre sí y se enlazan
ce explicar el agrupamiento de las estaciones con base en las caracte-
primero (85% de similitud), antes de hacerlo con las estaciones ALC-2
rísticas ambientales y la composición y abundancia de MIB (Fig. 6B) es
y ALC-4 con un nivel de similitud menor (75%).
el grado de comunicación de la zona litoral con el cuerpo lacustre prin-
El análisis de redundancia (Fig. 7) muestra que la textura sedimen- cipal. En términos generales, se observa una tendencia gráfica -pero no
taria es una variable relevante y que se asocia a la densidad de los avalada estadísticamente- que conforme disminuye la comunicación
taxones dominantes; en este caso, las arenas favorecen a H. azteca, con el cuerpo principal hay una disminución de las características eco-
mientras que los limos y las arcillas a L. hoffmeisteri. Se ha observado lógicas (S, H’, Hmax, J’); no sucede así con la densidad en donde las
Hidrobiológica
a) 3.5 12
3 10
2.5
8
Hmax, H’J’
2
6
S
2.5
4
1
.05 2
0 0
ALC-1 ALC-5-6-10-11 ALC-3 ALC-7-9 ALC-2 ALC-4
Hmax H’ J’ S
b) 90,000
80,000
70,000
Densidad (org m-2)
60,000
50,000
40,000
30,000
20,000
10,000
0
ALC-1 ALC-5-6-10-11 ALC-3 ALC-7-9 ALC-2 ALC-4
Figuras 5a-b. Variación de a) Diversidad máxima (H’max), diversidad (H’), equitatividad (J’) y riqueza taxonómica (S). b) Densidad de las estaciones de la zona litoral
del lago Alchichica, Puebla, México, ordenadas de acuerdo al grado de aislamiento de la zona pelágica (i.e., de ALC-1: totalmente comunicada a ALC-4: totalmente
aislada).
Tabla 9. Valores de los índices de diversidad y equidad de Shannon (Log

mayores densidades se alternaron entre sitios más comunicados y más
Base 2) de las comunidades de MIB de la zona litoral del lago Alchichi-
aislados. Lo anterior apoya que en las estaciones más comunicadas
ca, Puebla, México.
dominan sedimentos más gruesos (arenas) y con ellos la presencia de
H. azteca, mientras que en las estaciones más aisladas predominan Estación H’ Hmax J’
los sedimentos más finos (limos y arcillas) y con ellos la presencia de
L. hoffmeisteri. Por otro lado, se observa que cuando el grado de ex- ALC-1 1.67 2.94 0.57
posición es excesivo, la energía de la corrientes y el oleaje impide la ALC-2 1.50 2.06 0.73
acumulación de sedimento y vegetación, lo cual evita el desarrollo de ALC-3 1.69 2.71 0.63
una comunidad de MIB tal y como se encontró en la estación ALC-8.
ALC-4 0.002 0.33 0.002
En conclusión la zona litoral del lago Alchichica estuvo caracteri- ALC-5 1.61 2.92 0.55
zada por 21 taxones de MIB entre los cuales dominaron por su abun-
dancia y frecuencia el oligoqueto Limnodrilus hoffmeisteri y el anfípodo ALC-6 0.72 2.11 0.34
Hyalella azteca. Las estaciones variaron en su riqueza taxonómica (2- ALC-7 1.61 2.92 0.56
13 spp.), diversidad (0.002-1.69), diversidad máxima (0.33-3.06), equi- ALC-8 0.00 0.00 0.00
dad (0.002-0.73) y densidad (7,437-69,881 ind m-2). Se aprecia una
diferencia entre las estaciones totalmente o casi aisladas del cuerpo ALC-9 1.40 2.97 0.47
principal del lago que muestran un mayor grado de comunicación con ALC-10 1.02 2.92 0.35
la zona limnética. La estructura comunitaria del ecosistema litoral se ALC-11 1.34 3.06 0.44
simplifica conforme se incrementa el aislamiento. Lo anterior se apre-
H’ = Diversidad, Hmax = Diversidad máxima, J’ = Equidad.
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a) Standardise Samples by Total b) Normalise

50
Transform: Log(x+1) 10 Resemblance: D1 Euclidean distance
Resemblance: s17 Bray Curtis similarity
60
8
Similitud (Bray-Curtis)
70
6
80
4
90
2
100
0
ALC-11
ALC-10
ALC-10
ALC-11
ALC-2
ALC-4
ALC-9
ALC-5
ALC-7
ALC-3
ALC-1
ALC-6
ALC-4
ALC-2
ALC-3
ALC-6
ALC-9
ALC-1
ALC-5
ALC-7
Localidades Localidades
Figuras 6a-b. a) Dendrograma del índice de similitud de Bray-Curtis de las estaciones de muestreo en la zona litoral del lago Alchichica con base en la densidad de
organismos. b) Dendrograma de las distancias euclideanas de las estaciones de la zona litoral del lago Alchichica, Puebla, México, con base en variables ambientales
(agua y sedimento) y biológicas (densidad).
cia gráfica, mas no estadísticamente, en un decremento en la riqueza estaciones más aisladas, favorecen a L. hoffmeisteri. De esta manera la
taxonómica, la diversidad, la diversidad máxima y la equidad -no así en zona litoral del lago Alchichica representa un abanico de características
la densidad- conforme se incrementa el aislamiento. El tamaño de gra- ambientales y biológicas asociado a los distintos hábitats generados
no resulta ser una variable relevante para los taxones, en especial para por el distinto grado de aislamiento de la zona limnética. Conforme se
definir la especie dominante; las arenas se vinculan a la presencia de aísla la zona litoral, la salinidad se incrementa, los sedimentos se tor-
H. azteca y su dominancia en las estaciones mejor comunicadas con la nan finos -constituidos por limos y arcillas- y en respuesta a lo anterior,
zona limnética; mientras que los limos y arcillas que predominan en las la comunidad de MIB se va simplificando y predomina L. hoffmeisteri.
Tabla 10. Vectores eigen del Análisis de Componentes Principales aplicado a la densidad de los macroinvertebrados bentónicos registrados en la
zona litoral del lago Alchichica, Puebla, México.
TAXÓN CP1 CP2 CP3 CP4 CP5

Hyalella azteca -0.525 -0.173 -0.761 -0.195 0.075
Limnodrilus hoffmeisteri 0.148 0.017 0.276 -0.282 0.142
Helobdella stagnalis -0.074 0.089 -0.031 -0.062 -0.656
Glossiphoniidae -0.103 0.007 -0.028 0.168 -0.152
Physa sp. 0.012 -0.001 -0.015 -0.005 0.023
Enallagma praevarum -0.094 -0.004 -0.049 0.909 0.092
Ambrysus sp. -0.009 0.005 0.005 -0.019 0.013
Krizousacorixa sp. -0.033 0.016 -0.009 -0.025 -0.129
Culicoides occidentalis sonorensis 0.000 0.000 0.008 -0.002 -0.004
Stratiomys sp. -0.003 -0.007 -0.005 -0.015 -0.008
Cricotopus (Isocladius) triannulatus -0.020 0.025 0.011 -0.104 0.394
Micropsectra sp. -0.601 0.735 0.265 -0.034 0.104
Chironomus stigmaterus 0.292 0.250 -0.285 0.025 0.496
Tanypus (Apelopia) sp. 0.477 0.597 -0.433 0.007 -0.238
Procladius sp. -0.012 0.035 0.016 -0.057 0.034
Dicrotendipes neomodestus -0.026 0.013 0.023 -0.075 0.137
Psectrotanypus sp. 0.022 0.011 -0.022 0.007 0.064
Grensia sp. -0.003 -0.004 -0.004 -0.006 -0.012
Oecetis sp. -0.002 0.001 00.00 -0.003 -0.001
Oxyethira sp. -0.008 0.005 0.008 -0.024 0.048
Berosus sp. 00000 -0.008 -0.006 -0.009 -0.006
Hidrobiológica
Tabla 11. Vectores eigen del Análisis de Componentes Principales aplicado a las variables ambientales a las características ambientales del agua
y sedimento así como de los macroinvertebrados bentónicos registrados en la zona litoral del lago Alchichica, Puebla, México. (Las abreviaturas
son las mismas que para las tablas 3 y 5).
Variable/Taxón CP1 CP2 CP3 CP4 CP5

Prof 0.065 -0.051 0.025 -0.159 -0.293
Clor-a -0.014 0.255 0.133 0.152 0.231
Temp -0.227 -0.054 -0.032 -0.096 0.106
DO -0.118 0.120 0.073 -0.264 0.075
DO% -0.138 0.140 0.074 -0.246 0.061
pH 0.115 0.200 0.235 -0.07 -0.146
ORP 0.021 0.182 -0.006 -0.322 -0.157
K25 -0.066 0.310 0.120 -0.059 -0.083
N-NH4 0.066 0.210 0.060 0.115 0.125
PSR -0.173 0.216 -0.012 -0.053 0.069
SiSR -0.195 -0.137 -0.190 0.003 0.152
N-NO2 -0.093 0.224 0.187 0.077 -0.007
N-NO3 0.141 0.175 -0.271 -0.013 0.011
G -0.027 0.284 -0.186 0.034 -0.128
A 0.216 -0.203 0.120 -0.016 0.055
L -0.265 0.126 -0.064 0.004 -0.007
A -0.262 0.131 -0.077 0.018 -0.042
C -0.204 0.114 -0.084 -0.177 -0.043
N -0.265 -0.046 -0.162 0.016 -0.009
C-N 0.224 -0.056 0.083 -0.153 0.031
Clor-a sed -0.037 0.278 0.117 0.121 0.205
MA 0.053 -0.062 0.074 -0.286 0.320
Hyalella azteca 0.224 -0.068 -0.040 -0.199 0.121
Limnodrilus hoffmeisteri -0.023 0.214 0.053 -0.085 0.128
Helobdella stagnalis 0.205 0.006 -0.107 -0.114 0.001
Glossiphoniidae 0.218 -0.059 -0.005 -0.045 -0.125
Physa sp. -0.011 -0.144 0.007 -0.158 0.210
Enallagma praevarum 0.048 -0.086 0.048 -0.062 -0.218
Ambrysus sp. 0.162 0.117 -0.277 0.098 0.033
Krizousacorixa sp. 0.175 0.085 -0.260 -0.089 0.167
Culicoides occidentalis sonorensis 0.083 0.236 -0.267 0.009 0.029
Stratiomys sp. 0.110 0.034 -0.127 -0.193 0.338
Cricotopus (Isocladius) triannulatus 0.040 -0.073 0.176 0.232 0.269
Micropsectra sp. 0.173 0.096 -0.196 0.165 0.049
Chironomus stigmaterus -0.195 -0.169 -0.211 0.069 0.068
Tanypus sp. -0.208 -0.168 -0.199 0.053 0.046
Procladius sp. 0.017 -0.008 0.150 0.210 0.177
Dicrotendipes neomodestus 0.046 -0.005 0.132 0.294 -0.002
Psectrotanypus sp. -0.195 -0.171 -0.204 0.069 0.072
Grensia sp. 0.154 0.037 -0.215 -0.007 -0.158
Oecetis sp. 0.156 0.115 -0.309 0.025 0.044
Oxyethira sp. 0.141 0.074 -0.055 0.314 0.146
Berosus sp. 0.021 -0.038 0.062 -0.236 0.356
Vol. 26 No. 3 • 2016

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Figura. 7. Triplot del análisis de redundancia (ARD) de las estaciones de la zona litoral del lago Alchichica, Puebla, México, (ALC-1 a ALC-11, excepto ALC-8) con base
en las variables que resultaron significativas tanto ambientales (agua y sedimento) como biológicas (densidades de los distintos taxones). (N = nitrógeno elemental,
C/N = relación carbono:nitrógeno, NO2 = nitritos, Clor-a agua = clorofila a en agua, Clor-a sed = clorofila a en sedimento, PSR = fósforo soluble reactivo). (1 = Hyalella
azteca , 2 = Limnodrilus hoffmeisteri , 12 = Micropsectra sp., 13 = Chironomus stigmaterus, 14 = Tanypus (Apelopia) sp.
AGRADECIMIENTOS REFERENCIAS
La presente investigación fue parcialmente apoyada por el Consejo Na- Adame, M. F., J. Alcocer & E. Escobar. 2008. Size-fractionated phyto-
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Hidrobiológica
Hidrobiológica 2016, 26 (3): 419-432
Macroinvertebrados bentónicos de dos lagos tropicales de alta montaña en el volcán Nevado de Toluca,
en la región central de México
Benthic macroinvertebrates of two tropical, high-mountain lakes at Nevado de Toluca Volcano at central region of Mexico
Luis A. Oseguera1, Javier Alcocer1 y Elva Escobar2
1
Proyecto de Investigación en Limnología Tropical, Facultad de Estudios Superiores Unidad Iztacala. Universidad Nacional Autónoma de México. Av. de los Barrios No. 1, Los
Reyes Iztacala. Tlalnepantla, Estado de México, 54090. México
2
Laboratorio de Biodiversidad y Macroecología, Instituto de Ciencias del Mar y Limnología. Universidad Nacional Autónoma de México. Ciudad Universitaria, Ciudad de
México, A. P. 70-305, 04510. México
e-mail: loseguera@campus.iztacala.unam.mx
Recibido: 15 de junio de 2015. Aceptado: 07 de abril de 2016.
Oseguera L. A., J. Alcocer y E. Escobar. 2016. Macroinvertebrados bentónicos de dos lagos tropicales de alta montaña en el volcán Nevado de Toluca, en la región
central de México. Hidrobiológica 26 (3): 419-432.
RESUMEN
Antecedentes. Los macroinvertebrados bentónicos son importantes debido a su papel en la remineralización de la mate-
ria orgánica y como indicadores por ser sensibles a las perturbaciones derivadas de las actividades humanas. Objetivos.
Analizar la distribución espacial y temporal de la riqueza taxonómica y la densidad de los macroinvertebrados bentónicos
y su relación con algunas las variables ambientales en dos lagos tropicales de alta montaña localizados en el volcán
Nevado de Toluca, en el centro de México. Métodos. Se seleccionaron dos estaciones profundas y dos someras (con y
sin vegetación) para el lago de El Sol y una estación profunda para La Luna. Resultados. En El Sol se identificaron cuatro
especies de oligoquetos (Limnodrilus hoffmeisteri, Tubifex tubifex, Lumbriculus variegatus y Nais pardalis), un bivalvo
(Pisidium casertanum), un hidrozoario (Hydra vulgaris) y dos quironómidos (Pagastia sp. y Tanytarsus sp.). En La Luna solo
se encontró a L. hoffmeisteri y Pagastia sp. Las densidades promedio de los macroinvertebrados bentónicos en la zona
profunda de ambos lagos fueron similares (El Sol 5,526 ± 3,807 org m-2 y La Luna 7,955 ± 7,349 org m-2). La densidad
en la zona somera sin vegetación en El Sol fue de 38,249 ± 33,077 org m-2, mientras que en la estación con vegetación
la densidad fue de 25,247 ± 18,997 org m-2. Conclusiones. La variación temporal de la densidad de los macroinverte-
brados parece estar regulada por la temperatura y el pH, presentándose los menores valores cuando la temperatura y el
pH son más bajos.
Palabras clave: Bentos, Estado de México, lagos alpinos, lagos oligotróficos, Nevado de Toluca.
ABSTRACT
Background. The benthic macroinvertebrates play an important role in the organic matter recycling and are sensitive
indicators of human perturbation. Goals. The aim of this study was to recognize the spatial and temporal variation in
taxonomic richness and density of the benthic macroinvertebrates of high mountain Lakes El Sol and La Luna, and their
relationship with the environmental variables. Methods. Three deep stations (El Sol = 2 and La Luna = 1) and two in the
littoral zone of El Sol (with and without vegetation) were selected. Results. We found eight taxa in El Sol: four oligochaetes
(Limnodrilus hoffmeisteri, Tubifex tubifex, Lumbriculus variegatus and Nais pardalis), one bivalve (Pisidium casertanum),
one hydrozoan (Hydra vulgaris) and two chironomids (Pagastia sp. and Tanytarsus sp.). Differently in La Luna there were
just L. hoffmeisteri y Pagastia sp. The average density of the benthic macroinvertebrates was similar in the deep zone
of both lakes (El Sol 5,526 ± 3,807 org m-2 y La Luna 7,955 ± 7,349 org m-2). The density in the shallow zone without
vegetation was higher (38,249 ± 33.077 org m-2) than in the vegetated shallow zone (25.247 ± 18.997 org m-2). Conclu-
sions. The temporal variation of macroinvertebrates density seems to be regulated by the temperature and pH, showing
the lowest values when the temperature and pH are lower.
Key words: Alpine lakes, benthos, Estado de México, Nevado de Toluca, oligotrophic lakes.
Vol. 26 No. 3 • 2016

420 Oseguera L. A. et al.
INTRODUCCIÓN bientales de la zona profunda y litoral no modifiquen la estructura de la

comunidad de los macroinvertebrados bentónicos (MIB), dado lo somero
Los lagos tropicales de alta montaña se caracterizan por ubicarse por del lago (<15 m). Por lo anterior, el objetivo del presente trabajo fue eva-
arriba de la cota de vegetación arbórea (timberline = TL). La altitud a luar la distribución espacial y temporal de la comunidad de los MIB en los
la que se observa la TL depende de la latitud, y se encuentra a mayor lagos La Luna y El Sol, en el centro de México. Asimismo, se analizó la
altitud en latitudes más bajas (Hutchinson, 1975; Sommaruga, 2001; relación del comportamiento temporal de los parámetros fisicoquímicos
Kernan et al. 2002). En la zona tropical se localiza por arriba de los de cada uno de los lagos y cómo afectan la composición taxonómica y la
3 000 m s. n. m. (Margalef, 1983; Burgis & Morris, 1987). Este tipo de distribución de los macroinvertebrados bentónicos (MIB).
lagos se encuentra en islas de clima frío dentro de las zonas tropicales.
La mayor parte de los lagos de alta montaña tropicales se localiza en
la zona de los Andes, y en menor cantidad, en el este de África (Löffler, MATERIALES Y MÉTODOS
1964; Payne, 1986). Este tipo de lagos presenta analogías ambientales
con los lagos nórdicos de latitudes altas. La similitud principal entre Área de estudio. Como se mencionó anteriormente, en México se co-
estos dos tipos de lagos es la temperatura, la cual disminuye conforme nocen sólo dos lagos de alta montaña: La Luna y El Sol, en el cráter del
incrementan la latitud y la altitud (Thomasson, 1956; Lewis, 1983; Stei- Nevado de Toluca, en el Estado de México. Son lagos-cráter tropicales
nitz-Kannan et al., 1983; Burgis & Morris, 1987; Lewis, 1987 y 1996). de alta montaña que se encuentran dentro de la cuenca hidrológica
prioritaria Nevado de Toluca (Arriaga et al., 1998), localizada entre los
Los macroinvertebrados bentónicos (MIB), son una comunidad im- 19° 06” 36’ N y 18° 48” 00’ N y los 99° 54” 36’ O y 99° 28” 48’ O, a
portante debido, entre otros aspectos, a su papel en la remineralización una altitud de 4 240 m s. n. m. El clima de la zona va de frío a semifrío
de la materia orgánica (Ivanov, 2000; Simčič & Brancelj, 2002). En los húmedo, con una temperatura media mensual que oscila entre 2 y 12
lagos de alta montaña, las variaciones en tiempo y espacio de los MIB °C. Presenta una precipitación anual de entre 1 200 y 2 000 mm y una
están determinadas por los parámetros físicos (temperatura, trans- evaporación potencial promedio anual de 990 mm (García, 1988a).
parencia, textura sedimentaria), químicos (conductividad, pH, oxígeno
disuelto) y biológicos (alimento, cobertura vegetal, interacciones), que La profundidad máxima de La Luna es de 10 m (profundidad media
se presentan en todos los cuerpos acuáticos (Newrkla & Wijegoonawar- de 5 m), con una superficie de 31 083 m2 (largo 227 m, ancho 209 m),
dana, 1987). Sin embargo, es frecuente que dentro del mismo cuerpo y la profundidad máxima de El Sol es de 15 m (profundidad media de
acuático se presenten condiciones diferentes en la zona profunda y 6 m), con una superficie de 237 321 m2 (largo 795 m, ancho 482 m)
la litoral. El efecto del viento y el oleaje, la penetración de la luz, el (Alcocer et al., 2004).
calentamiento gradual del agua, el tipo de sustrato y la presencia de Ambos lagos tienen aguas transparentes, un pH ácido (4.9 - 5.6)
vegetación sumergida son sólo algunas de las variables que marcan la y una capacidad de amortiguación reducida. La temperatura promedio
diferencia entre ambas zonas (Brinkhurst, 1974; Ivanov, 2000). del agua oscila entre los 9 y 11 °C en La Luna, y en El Sol, entre los 7
Estas variables inducen a las especies de la comunidad bentónica y 13 °C. El contenido de oxígeno disuelto es alto (6.0 - 7.8 mg L-1) en
a desarrollar estrategias adaptativas para dominar o influir sobre otras ambos lagos, y su conductividad, baja (18 - 24 µS cm-1). Presentan un
especies, como entrar en un estado de latencia hasta el restablecimien- contenido bajo de materia orgánica disuelta y en suspensión (Caballero,
to de condiciones fisiológicamente más favorables para un desarrollo 1996; Armienta et al., 2000).
mejor (Wetzel & Likens, 2000). Los MIB presentan adaptaciones que les Trabajo de campo. El muestreo se realizó mensualmente durante
permiten resistir condiciones extremas generalmente presentes en los un ciclo anual (de abril de 2000 a marzo de 2001). Las estaciones de
lagos de alta montaña (como pH ácido, temperatura baja y exposición muestro se eligieron con base en un muestreo prospectivo, el cual con-
elevada a rayos UV), con lo cual evitan la depredación y competencia sistió en tomar partes de sedimento de ambos lagos para determinar la
de otras especies no resistentes a dichas condiciones (Kobuszewski & presencia de MIB. En La Luna se estableció una sola estación de mues-
Perry, 1994; Hider et al., 1999), por lo que su abundancia es mayor que treo a los 10 m (Luna), ya que los sedimentos de la zona litoral estaban
en condiciones normales. muy compactados, lo que impide el establecimiento de invertebrados
La abundancia o riqueza específica de los MIB en lagos tropicales bentónicos. En El Sol se establecieron dos estaciones profundas (Sol1
frecuentemente son menores a las encontradas en los lagos templados = 10 m y Sol2 = 12 m) y dos en la zona litoral, una en sustrato desnudo
(Lewis, 1996). Las especies bentónicas que han sido reportadas para (sin vegetación) (Sol3 = 0.5 m) y la otra con vegetación enraizada su-
los lagos de alta montaña son más similares a las especies halladas en mergida (Sol3v = 0.5 m) (Fig. 1).
lagos de latitudes templadas que a las presentes en lagos de latitudes Los variables ambientales que se midieron in situ cerca del sedi-
tropicales de menor altitud (Burgis & Morris, 1987). mento fueron temperatura, pH, concentración y porcentaje de satura-
Además, los lagos de alta montaña son considerados muy sensi- ción de oxígeno disuelto y conductividad específica (K25), con ayuda de
bles a las perturbaciones humanas indirectas, particularmente a los una sonda multiparamétrica de calidad del agua y un sistema de cap-
efectos de la acidificación. Sin embargo, para poder reconocer las per- tura y almacenaje de información marca Hydrolab modelos DS4 y SVR4
turbaciones antropogénicas, primero es necesario conocer la variabili- respectivamente. Asimismo, se obtuvieron muestras de sedimento para
dad natural de las comunidades. el análisis del tamaño de grano, el contenido de materia orgánica, la
concentración de clorofila a y la biomasa vegetal.
En México se conocen sólo dos lagos de alta montaña: El Sol y La
Luna, en el cráter del volcán Nevado de Toluca, en el Estado de México. En las estaciones profundas la obtención de los MIB se realizó con
Dadas las condiciones ambientales extremas en estos lagos, se espera una draga Ekman (0.0225 m2 de área) (Weber, 1973; Wetzel & Likens,
que la composición taxonómica de los macroinvertebrados bentónicos 2000), mientras que en las estaciones de la zona litoral se tomaron con
(MIB) sea reducida y que, para el caso de El Sol, las condiciones am- un nucleador de acrílico (0.0019 m2 de área). Los sedimentos se tami-
Hidrobiológica
Macroinvertebrados bentónicos de lagos de alta montaña 421
99º45´40´´ 99º45´30´´ 99º45´20´´ 99º45´10´´
19º06´50´´
19º0640´´
19º06´30´´
19º06´20´´
Figura 1. Lagos El Sol y La Luna en el cráter del Volcán Nevado de Toluca, México, mostrando las cuatro estaciones de muestreo.
zaron por medio de una malla de 0.42 mm para retener al macrobentos La densidad de los organismos se calculó por metro cuadrado, multi-
(Greenberg et al., 1985; Wetzel & Likens, 2000), posteriormente, se fija- plicando la abundancia de cada especie por un factor de conversión (área
ron con alcohol a 96%, adicionado con rosa de Bengala como colorante de la draga = 0.0225 cm2 y área del nucleador = 0.0018 cm2). Para los
vital (Greenberg et al., 1985). análisis estadísticos, las densidades se transformaron a logaritmos [log10
(n+1)] para cumplir con las suposiciones de normalidad y homocedasti-
Trabajo de laboratorio. El tamaño de grano se determinó por el méto-
cidad de los datos (Elliot, 1983). Para reconocer si la densidad de los MIB
do de tamizado en seco (60 °C) para las arenas, y de pipeteo en húme-
era diferente entre sí, se realizó una prueba t-Student para las estaciones
do para limos y arcillas (Folk, 1969). Para determinar el porcentaje de
de la zona litoral de El Sol, y un análisis de varianza (ANOVA) de una vía
materia orgánica sedimentaria se utilizó la técnica de pérdida de peso
para las estaciones profundas (Luna, Sol1 y Sol2) (Dytham, 2011; Elliot,
por combustión (LOI) (550 °C) (Greenberg et al., 1985). La biomasa ve-
1983). Para determinar si las estaciones profundas eran diferentes, se
getal se obtuvo con el peso seco de la vegetación encontrada en cada
aplicó la prueba post hoc de Tukey. Se realizaron análisis de correlación
uno de los núcleos de donde se separaron los MIB. Finalmente, la medi-
canónica (ACC) entre las variables ambientales y las biológicas para la
ción de la concentración de clorofila a del sedimento se hizo siguiendo
la técnica 445.0 de la EPA, con un fluorómetro digital Turner Designs zona profunda de La Luna, para la zona profunda de El Sol y para la
modelo 10-AU (Arar & Collins, 1997). Para transformar la concentración zona somera de El Sol. Lo anterior, con el fin de reconocer qué variables
de µg de clorofila a L-1 a µg de clorofila a cm-2 se tomó la concentración ambientales se asociaban directamente con la variación temporal de los
integrada de un núcleo de sedimento de un cm3. En el laboratorio se lle- MIB (Garson, 2015; Jeffers, 1978). Todas las pruebas se elaboraron con
vó a cabo la separación de los organismos y se identificaron en primera ayuda del paquete estadístico SPSS v10.
instancia con base en las claves generales de Thorp y Covich (1991),
Edmondson (1959) y Pennak (1953). Posteriormente, se emplearon cla- RESULTADOS
ves específicas para los oligoquetos (Stimpson et al., 1982; Hiltunen &
Klemm, 1980; Brinkhurst & Marchese, 1992) y quironómidos (Mason, Parámetros ambientales. La temperatura promedio anual, máxima y
1973; Wiederholm, 1983). Todos los organismos fueron conservados en mínima de las tres estaciones profundas (Luna, Sol1 y Sol2) fueron
alcohol glicerinado a 70%. muy similares. La temperatura promedio anual de la zona litoral (Sol3
y Sol3v) fue más elevada (≈1.5 °C), y se observó la mayor diferencia
Análisis de la información. Para determinar la presencia de estacio-
en las máximas. El pH promedio anual fue ácido para ambos lagos,
nalidad durante el ciclo de muestreo, se aplicó un análisis de conglo-
y menor en La Luna, donde se encontraron valores < 5 durante casi
merados (AC) por el método de Ward, con distancias euclidianas para
todo el año. El promedio de oxígeno disuelto fue muy similar en ambos
la zona profunda de La Luna y para la zona somera y profunda de El
lagos; se encontró alrededor de la saturación durante la mayor parte
Sol, con el fin de agrupar los meses similares en cada zona con base
del año. La conductividad fue ligeramente más elevada en El Sol que en
en las características ambientales del agua y sedimento (Gauch, 1982).
La Luna. En cuanto al sedimento, tanto la textura como el contenido de
Asimismo, se realizó un análisis de componentes principales (ACP) con
materia orgánica fueron mayores en la zona profunda de ambos lagos
el fin de identificar los parámetros que más influencia tienen sobre el
que en la zona litoral de El Sol. La clorofila a de la zona profunda de El
ordenamiento (Gauch, 1982; García, 1988b).
Sol fue casi el doble de la encontrada en la zona litoral del mismo lago
y de la zona profunda de La Luna (Tabla 1).
Vol. 26 No. 3 • 2016

422
Tabla 1. Características ambientales del agua del fondo y del sedimento de las estaciones profundas del lago El Sol (Sol1 y Sol2) y someras (Sol3 y Sol3v) del lago La Luna del Parque Nacional
“Nevado de Toluca”, en la porción central de México.
Luna Sol1 Sol2 Sol3 Sol3v

Prom Prom Prom Prom Prom
Variables Mín Máx Mín Máx Mín Máx Mín Máx Mín Máx
DE DE DE DE DE
En agua
Temp. (°C) 5.52 10.51 8.46 5.35 10.74 8.58 5.02 10.63 8.55 5.96 13.96 10.10 5.96 13.96 10.10
1.73 1.96 1.94 2.74 2.74
pH 4.5 5.83 4.71 4.97 5.75 5.37 5.06 7.18 5.50 5.08 6.48 5.66 5.08 6.48 5.66
0.36 0.27 0.59 0.48 0.48
O. D. (mg·L-1) 5.84 8.50 6.74 5.65 7.67 6.72 5.65 7.62 6.70 5.91 7.99 6.91 5.91 7.99 6.91
0.84 0.77 0.74 0.70 0.70
O. D. (% Sat.) 85.13 114.27 94.71 82.95 105.95 93.30 82.95 105.81 94.29 90.87 115.37 101.02 90.87 115.37 101.02
8.65 7.31 6.97 7.08 7.08
K25 (µS·cm-1) 12.60 14.90 13.72 14.70 17.53 16.13 15.1 17.8 16.36 14.70 18.00 16.01 14.70 18.00 16.01
0.72 0.87 0.78 0.92 0.92
En sedimento
Cloro. a (µg·cm-2) 1.16 6.72 3.91 2.00 18.74 7.49 2.86 24.50 9.17 0.58 7.99 3.58 1.37 11.94 4.58
1.81 5.35 6.33 2.28 2.85
M. O. (%) 11.8 24.1 17.9 9.2 15.3 12.35 8.4 22.0 13.94 0.8 4.4 2.51 1.7 3.6 2.78
4.18 2.94 4.41 1.58 0.78
Textura Limo Limo Limo Limo Limo Limo Limo Limo Limo Arena Arena Arena Arena Limo Arena
grueso fino fino grueso fino fino fino fino fino mediana muy fina fina mediana grueso muy fina
Biomasa Vegetal
- - - - - - - - - - - - 30.56 67.45 44.44
- - - - 12.90
Prom = Promedio, DE = Desviación estándar. Máx = Valor máximo. Mín = Valor mínimo. Temp. = Temperatura. O.D. = Oxígeno disuelto. K25 = Conductividad estandarizada a 25°C. Cloro. a =
Clorofila a. M.O. = Materia orgánica.
Hidrobiológica
Oseguera L. A. et al.
De manera general, en los dendrogramas de similitud obtenidos a) Distancia de Agrupación combinada y reescalada
del AC de las variables ambientales de las tres zonas se forman dos 0 5 10 15 20 25
épocas (cálida y fría) con una línea de corte de la escala de similitud a AB
25 (Figs. 2a, 2b y 2c). En los ACP, los primeros dos componentes expli-
Época cálida
MY
can el 100% de la varianza. El aporte mayor se da en el primer com- JN
ponente, tanto para la zona profunda de La Luna (99.4%) como para la JL
zona profunda (99.8%) y somera (99.7%) de El Sol. El oxígeno disuelto AG
fue la variable que mayor peso tuvo en el primer componente de la zona SP
profunda para ambos lagos, y de la zona litoral para el caso de El Sol. OC
NV
Época fría
Para la zona profunda de La Luna fue la materia orgánica la que mayor
DC
peso tuvo en el componte dos, mientras que para la zona profunda de EN
El Sol fue la clorofila a sedimentaria. La temperatura fue la variable que FB
mayor peso tuvo en el componente dos para la zona somera de El Sol. MR
De acuerdo con lo anterior, la época cálida presentó un menor por-
Distancia de Agrupación combinada y reescalada
centaje de oxígeno disuelto y una mayor cantidad de materia orgánica.
Además, tuvo una temperatura más elevada y una concentración de b) 0 5 10 15 20 25
sólidos disueltos (K25) más baja. La época fría se caracterizó por tener JL
un porcentaje de oxígeno disuelto elevado y una cantidad de materia AG
Época cálida
orgánica más baja, así como una temperatura menor y una conducti- AB
vidad mayor. MY
SP
Parámetros biológicos. La riqueza específica en la zona profunda de MR
La Luna fue de dos especies, un oligoqueto (Limnodrilus hoffmeisteri JN
Claparède, 1862) y un quironómido (Pagastia sp.). En la zona profunda NV
Época fría
de El Sol (Sol1 y Sol2), se encontraron cuatro especies de oligoque- FB

OC
tos (L. hoffmeisteri, Nais pardalis Piguet, 1906, Tubifex tubifex Muller, DC
1774 y Lumbriculus variegatus Müller, 1774), una especie de bivalvo
EN
(Pisidium casertanum Poli, 1791) y una de hidrozoario (Hydra vulga-
ris Pallas, 1766). Adicionalmente, en Sol1 se registró una especie de Distancia de Agrupación combinada y reescalada
quironómido (Pagastia sp.). En la zona somera de El Sol (Sol3 y Sol3v),
se encontraron las cuatro especies de oligoquetos (N. pardalis, L. hoff- c) 0 5 10 15 20 25
meisteri, T. tubifex y L. variegatus), la del bivalvo (P. casertanum) y NV
Época fría
la del quironómido (Pagastia sp.). En Sol3v se encontró, además, el FB

hidrozoario (H. vulgaris) y otra especie de quironómido (Tanytarsus sp.) MR
(Tabla 2). DC
MY
De acuerdo con el ANOVA, no se encontraron diferencias signifi- OC
cativas entre las densidades promedio anuales de las comunidades de JN
AG
Época cálida
MIB de la zona profunda de ambos cuerpos de agua (p = 0.103; n =

36; F = 2.328). Asimismo, con la prueba t no se encontró evidencia AB
SP
significativa (p = 0.267; n = 36; t = 1.539) para decir que la densidad JL
promedio anual de las poblaciones de los MIB de la zona litoral de El EN
Sol (Sol3 y Sol3v) fuera diferente. A pesar de que no se puede comparar
estadísticamente, gráficamente se aprecia que en El Sol las densidades Figuras 2a-c. Dendrogramas de similitud (Método de Ward) de los parámetros
promedio de las estaciones de la zona litoral (Sol3 y Sol3v) son mucho ambientales del lago La Luna (a) y la zona profunda (b) y somera (c) del lago El
mayores a las encontradas en la zona profunda (Sol1 y Sol2) (Tabla 2, Sol del volcán Nevado de Toluca, en la porción central de México.
Fig. 4).
La densidad promedio anual de los MIB en La Luna fue de 7 955 ±
7 349 org m-2, la densidad máxima (15 102 ± 13 789 org m-2) se encon- En Sol1 y Sol2 la densidad menor se encontró en diciembre (921 ± 287
tró en mayo, mientras que la mínima (803 ± 1 013 org m–2) se presentó y 550 ± 686 org m–2, respectivamente), y su valor máximo, en noviem-
en enero (Fig. 5). La especie que presentó la densidad mayor anual fue bre (Sol1 = 13 809 ± 5 517 org m–2, Sol2 = 15 743 ± 24 org m–2). La
L. hoffmeisteri (7 808 ± 7 270 org m-2), que es 52 veces superior a la especie que presentó la densidad mayor promedio anual en la zona
de Pagastia sp. (146 ± 162 org m-2) (Tabla 3). La densidad mayor de L. profunda de El Sol fue T. Tubifex, con 4 807 ± 6 557 y 3 232 ± 8 019
hoffmeisteri se presentó en mayo (14 879 ± 13 776 org m-2), mientras org m-2 para Sol1 y Sol2, respectivamente (tabla 2). Durante noviembre,
que la densidad menor se encontró en enero (728 ± 1 071 org m-2 ) (Fig. 5). T. tubifex obtuvo su densidad mayor (Sol1 = 12 709 ± 13 862 org m-2,
En la zona profunda de El Sol, las densidades anuales promedio Sol2 = 14 881 ± 24 811 org m-2), y en diciembre, la densidad menor
fueron de 6 541 ± 7 414 para Sol1, y 4 512 ± 8 140 org m-2 para Sol2. (Sol1 = 133 ± 224 org m-2, Sol2 = 30 ± 51 org m-2) (Fig. 6a-b.).
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424
Tabla 2. Densidad (org×m2) de los macroinvertebrados bentónicos del lago La Luna y las estaciones profundas (Sol1 y Sol2) y someras (Sol3 y Sol3v) del lago El Sol del Parque Nacional “Nevado
de Toluca”, en la porción central de México. Prom = Promedio. DE = Desviación estándar. Máx = Valor promedio máximo. Mín = Valor promedio mínimo.
Luna Sol1 Sol2 Sol3 Sol3v
Prom Prom Prom Prom Prom
Especie Mín Máx Mín Máx Mín Máx Mín Máx Mín Máx
DE DE DE DE DE
Nais - - - 0 89 19 0 59 10 0 4,210 458 0 4,192 1,007
pardalis 47 35 1,307 1,481
Limnodrilus 728 14,879 7,808 0 163 51 0 342 38 1,053 20,350 9,380 877 13,333 5,382
hoffmeisteri 7,270 106 137 7,573 4,921
Tubifex - - - 133 12,709 4,807 30 14881 3,232 0 29,473 6,943 0 1,930 219
tubifex 6,557 8,019 11,407 582
Lumbriculus - - - 0 3,670 1,068 15 1234 587 1,403 22,280 9,075 1579 31,753 9,070
variegatus 1,426 797 8,671 12,478
30 431 146 0 15 1 - - - 0 175 49 0 1,930 378

Pagastia sp.
162 7 147 749
Tanytarsus sp. - - - - - - - - - - - - 0 351 29
175
Pisidium - - - 30 1,531 571 59 2170 30 175 44,736 12344 175 30,525 8,846
casertanum 754 829 16,425 10,441
- - - 0 89 25 0 89 15 - - - 0 175 15
Hydra vulgaris
54 54 88
803 15102 7955 921 13809 6541 550 15743 4512 4912 94208 38249 4912 49472 25247
TOTAL 7349 7414 8140 33077 18997
Hidrobiológica
Oseguera L. A. et al.
Para Sol1, L. variegatus fue la segunda especie con mayor den-

a) sidad promedio anual (1 068 ± 1 426 org m-2), con un valor máximo
en julio (3 670 ± 3 218 org m-2), y con el mínimo en enero, que no se
encontraron organismos. La tercera especie en densidad fue P. caser-
tanum (571 ± 754 org m-2), que obtuvo valores de densidad máxima en
octubre (1 531 ± 1 708 org m-2), y la mínima en abril (30 ± 50 org m-2)
(Tabla 2, Fig. 6a).
Componente 2
Para Sol2, las especies que le siguieron en densidad promedio

anual a T. tubifex fueron L. variegatus y P. casertanum (587 ± 797 y
630 ± 829 org m-2) (Tabla 2). L. variegatus alcanzó la densidad mayor
en junio (1 234 ± 2 022 org m-2), y la menor, en diciembre (15 ± 26 org m-2).
La densidad mayor para P. casertanum se encontró en febrero
(2 170 ± 1 803 org m-2), y la menor, en septiembre (59 ± 51 org m-2)
(Tabla 2, Fig. 6b).
La densidad promedio anual para la zona litoral fue de
38 249 ± 33 077 org m -2 para la parte sin vegetación (Sol3), y de
25 247 ± 18 997 org m -2 para la que presentó vegetación (Sol3v)
(Tabla 2). En enero se observó la densidad menor para Sol3
b) (4 912 ± 1 096 org m–2) y Sol3v (4 912 ± 1 608 org m–2), mientras que
su densidad mayor se presentó en mayo (94 208 ± 62 954 org m-2) para
Sol3, y en septiembre (49 472 ± 42 212 org m-2) para Sol3v.
En Sol3, P. casertanum presentó la densidad promedio anual ma-
yor (12 344 ± 16 425 org m-2). Esta especie registró valores de densi-
Componente 2
dad máxima en mayo, con 44 736 ± 30 453 org m-2 y mínima en oc-
tubre, con 175 ± 304 org m-2. Tanto L. hoffmeisteri como L. variegatus
presentaron densidades promedio anuales similares (9 380 ± 7 573
y 9 075 ± 8 671 org m-2, respectivamente). Ambas especies tuvieron
densidad menor en enero (L. hoffmeisteri 1 053 ± 526 org m-2, L. va-
riegatus 1 403 ± 1 993 org m-2), mientras que la mayor se obtuvo en
agosto (20 350 ± 11 119 org m-2) para L. hoffmeisteri, y en septiembre
(22 280 ± 16 242 org m-2) para L. variegatus. La tercera especie en
densidad fue T. tubifex, con un promedio anual de 6 943 ± 11 407 org m-2;
su valor máximo se observó en junio (29 473 ± 22 105 org m-2) y estuvo
ausente en octubre y noviembre (Fig. 7a).
En Sol3v, las especies que tuvieron una densidad promedio anual
c) mayor fueron L. variegatus y P. casertanum (9 070 ± 12 478 y 8 846 ±
10 441 org m-2, respectivamente). L. variegatus presentó su densidad
máxima (31 753 ± 32 153 org m-2) en septiembre, y la mínima (1 579
± 1 392 org m-2) en enero; mientras que para P. casertanum se observó
densidad mayor en agosto (30 525 ± 14 239 org m-2), y en octubre, la
Componente 2
menor (175 ± 304 org m-2). La tercera especie en densidad promedio

anual fue L. hoffmeisteri (5 382 ± 4 921 org m-2), cuyo valor máximo
se encontró en septiembre, y el mínimo, en enero (13 333 ± 9 271
y 877 ± 804 org m-2, respectivamente) (Fig. 7b).
Relación entre los parámetros ambientales y los MIB. Para la zona
profunda de La Luna, la primera dimensión del ACC explica el 64.8%
de la suma de los eigenvalores y muestra una correlación canónica
significativa (R = 0.64, p = 0.028) entre las variables biológicas y am-
bientales. Para el primer eje se observó que L. hoffmeisteri tuvo una
relación positiva con la temperatura, y negativa con la concentración
de clorofila a del sedimento (Fig. 8a). La segunda dimensión explica el
Componente 1 35.2% de la suma de los eigenvalores; sin embargo, no se encontró
Figuras 3a-c. Análisis de Compontes Principales de los parámetros ambientales una correlación significativa (R = 0.52, p = 0.135) entre las variables
de el lago La Luna (a) y de la zona profunda (b) y somera (c) de el lago El Sol del biológicas y ambientales.
volcán Nevado de Toluca, en la porción central de México.
Vol. 26 No. 3 • 2016

dos primeras correlaciones canónicas fueron significativas (R1 = 0.78,

p = 0.000 y R2 = 0.73, p = 0.000). Para el primer eje se encontró
una correlación positiva de la temperatura, la materia orgánica y la
textura con los oligoquetos dominantes de esta zona (T. tubifex, L. hoff-
Densidad (org m-2)
meisteri, L. variegatus) y con el bivalvo P. casertanum. Estas mismas

especies mostraron una correlación negativa con la biomasa vegetal.
En el segundo eje se observó que la temperatura y el pH tuvieron una
correlación positiva con L. hoffmeisteri, L. variegatus y N. pardalis, y
una negativa con Tanytarsus sp. Asimismo, la clorofila a del sedimento
mostró una correlación negativa con L. hoffmeisteri, L. variegatus y N.
pardalis, y positiva con Tanytarsus sp. (Fig. 8c).
DISCUSIÓN
Figura 4.Densidad promedio anual de los macroinvertebrados bentónicos de las
De los cuatro grupos taxonómicos encontrados en este estudio, los
estaciones de los lagos tropicales de alta montaña El Sol y La Luna del volcán
Nevado de Toluca, en la porción central de México. oligoquetos, los quironómidos y los bivalvos han sido reportados en
distintos lagos de alta montaña de diferentes regiones del mundo (Bret-
schko, 1975; Vranovský et al., 1994; Rieradevall et al., 2000; Raddum
En la primera dimensión del ACC de la zona profunda de El Sol se & Fjellheim, 2002). En la mayoría de los trabajos anteriormente citados,
explica el 45.3% de la suma de los eigenvalores y se encontró una el grupo que presenta mayor número de especies es el de los oligoque-
correlación canónica significativa (R = 0.78, p = 0.000), lo que significa tos, seguido del de los quironómidos, tal como sucede en La Luna y El
que las variables biológicas y las ambientales tienen una fuerte corre- Sol. De igual forma, los bivalvos son un grupo que muestra un número
lación. En el primer eje se observó una correlación positiva de las dos reducido de especies en este tipo de ambientes.
especies de oligoquetos dominantes de la zona profunda de El Sol (T.
tubifex y L. variegatus) con la temperatura y el pH. Estas mismas espe- La riqueza específica de ambos lagos muestra un número de es-
cies tuvieron una correlación negativa con la concentración de clorofila pecies por abajo del reportado para otros lagos de alta montaña, en los
a del sedimento. Por otra parte, P. casertanum mostró correlaciones cuales se han reconocido entre 13 y 35 especies (Bretschko, 1975; Vra-
opuestas a la de los oligoquetos para las mismas variables. En las res- novský et al., 1994; Johnson et al., 1996; Rieradevall et al., 1999 y 2000;
tantes dimensiones las correlaciones canónicas no fueron significativas Raddum & Fjellheim, 2002). Esto probablemente se debe al pH ácido en
(p > 0.05) (Fig. 8b). ambos lagos, particularmente en La Luna, lo que ha sido observado por
otros autores en lagos de alta montaña (como Schindler et al., 1985;
Las dos primeras dimensiones del ACC realizado para las varia- Schindler, 1987; Raddum & Fjellheim, 2002). Larsen et al. (1996) encon-
bles ambientales y biológicas de la zona somera desnuda explican el traron que las especies presentes disminuyen cuando el pH es más ácido.
45.3% y 33.7% de la suma de los eigenvalores, respectivamente. Las Otra posible causa es que La Luna y El Sol se encuentran a una elevada
L. hoffmeisteri
Pagastia sp.
Densidad (org m-2)
AB MY JN JL AG SP OC NV DC EN FB MR
Meses
Figura 5. Variación temporal de las densidades de las especies de macroinvertebrados bentónicos de la zona profunda del lago La Luna (Luna) del volcán Nevado
de Toluca, en la porción central de México. (AB=abril. MY=mayo. JN=junio. JL=julio. AG=agosto. SP=septiembre. OC=octubre. NV=noviembre. DC=diciembre.
EN=enero. FB=febrero. MR=marzo.)
Hidrobiológica
a)
Densidad (org m-2)
b)
Densidad (org m-2)
Meses
Figuras 6a-b. Variación temporal de la densidad de las especies de los macroinvertebrados bentónicos de la zona profunda del lago El Sol (a) Sol1. b) Sol2). Nevado
de Toluca, en la porción central de México. (AB=abril. MY=mayo. JN=junio. JL=julio. AG=agosto. SP=septiembre. OC=octubre. NV=noviembre. DC=diciembre.
EN=Eenero. FB=Febrero. MR=marzo.)
altitud (4 200 m.s.n.m.), y la riqueza específica disminuye conforme au- El número de especies en ambas estaciones de la zona profunda
menta la altitud (Dumnicka & Galas, 2002), lo cual se asocia a que los del lago El Sol fue similar, ya que éstas presentaron condiciones am-
organismos están expuestos a una cantidad de radiación ultravioleta más bientales similares tanto en el agua como en el sedimento. No obstante,
elevada, lo que puede reducir su establecimiento y desarrollo (Kinzie III et lo encontrado en la zona somera es contradictorio con lo que se ha
al., 1998; Vinebrooke & Leavitt, 1999; Rhode et al., 2001). reportado en otros estudios de lagos de alta montaña, donde existe
un número mayor de especies en la zona con vegetación debido a que
La cantidad mayor de especies encontradas en el lago de El Sol con
ésta presenta una gran cantidad de microhábitats y sirve como zona de
respecto al de La Luna se puede atribuir a la introducción de especies
alimentación y refugio contra la depredación y el arrastre por el oleaje
exóticas de peces (como Oncorhynchus mykiss Walbaum, 1792) du-
y las corrientes (Barbieri et al., 2001; Weatherhead & James, 2001). La
rante el siglo pasado, tal como ha sido registrado en lagos de Canadá,
semejanza entre ambas estaciones litorales se puede atribuir principal-
Estados Unidos y Bolivia (p. ej., Modenutti et al., 1998; Matthews &
mente a que en la zona desnuda tal vez no existe una fuerte presión
Knapp, 1999; Simon & Townsend, 2003), donde se ha encontrado que
de depredación por parte de vertebrados e invertebrados acuáticos, así
al introducir truchas aparecieron especies bentónicas que no habían
como a que esta zona, que presenta forma de gancho, está protegida
sido encontradas en estudios realizados anteriormente.
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a)
Densidad (org m-2)
b)
Densidad (org m-2)
Meses
Figuras 7a-b. Variación temporal de la densidad de las especies de los macroinvertebrados bentónicos de la zona somera desnuda a) Sol3, y con vegetación b) Sol3v
del lago El Sol en el volcán Nevado de Toluca, en la porción central de México. (AB=abril. MY=mayo. JN=junio. JL=julio. AG=agosto. SP=septiembre. OC=octubre.
NV=noviembre. DC=diciembre. EN=enero. FB=febrero. MR=marzo.)
de la acción directa del oleaje, lo que favorece el establecimiento de enero); en el resto del año no se observó patrón alguno. Al analizar el
más especies (Strayer & Findlay, 2010). comportamiento de las especies dominantes en cada estación de El
Sol, se hallaron patrones diferentes entre sí.
Tampoco se encontró diferencia significativa entre el número de
especies de la zona litoral y la profunda, lo cual también ha sido obser- La variación temporal de las especies de oligoquetos (L. hoffmeis-
vado en otros lagos con condiciones ambientales similares (Kornijów, teri, T. tubifex y L. variegatus) en ambos lagos se asocia principalmente
1988; Vranovský et al., 1994; Ivanov, 2000). No obstante, en otros lagos a los cambios en la temperatura y la concentración de clorofila a del
de alta montaña se han visto diferencias en el número de especies sedimento. En ambos lagos, las densidades menores se encontraron en
entre la zona profunda y la somera, lo cual se ha atribuido a que las los meses más fríos, y las mayores, en los de temporada cálida. Esta
condiciones del agua y del sedimento son diferentes en ambas zonas variación de la densidad de oligoquetos en relación con la temperatu-
por presentar profundidades mayores (Rieradevall et al., 1999 y 2000). ra ha sido observada por otros autores tanto en condiciones naturales
como de laboratorio (p. ej., Kennedy, 1966; Lafont ,1987; Brinkhurst &
La densidad total de los MIB tanto de La Luna como de las cua-
Marchese, 1992; Dumnicka & Galas, 2002). Por otro lado, los valores
tro estaciones de El Sol fue más baja en los meses fríos (diciembre y
Hidrobiológica
máximos de clorofila a del sedimento se encontraron en los meses fríos

para la zona profunda de La Luna y El Sol, así como para la zona somera a)
sin vegetación. La relación inversa entre la densidad de los oligoquetos
y la concentración de clorofila a sedimentaria es probablemente resul-
tado de la disminución del consumo de células de fitoplancton por los
oligoquetos durante los meses fríos, lo que permite su acumulación en
el sedimento (expresada como clorofila a) (Brinkhurst, 1964 y 1975;
Kennedy, 1966; Brinkhurst, 1974; Bretschko, 1975; Brinkhurst & Mar-
chese, 1992; Juget & Lafont, 1994).
Para El Sol se obtuvo una correlación significativa en el ACC entre
tres de los oligoquetos y el pH. La densidad de éstos disminuye en El
Sol cuando el pH es menor a 5.3 (T. tubifex en Sol1, Sol2 y Sol3, L. hoff-
meisteri en Sol3v y L. variegatus en Sol1, Sol2 y Sol3v). Tanto Vranovský
et al. (1994) como Dumnicka y Galas (2002) registraron la ausencia de
tubifícidos en los lagos de alta montaña de la zona del Tatra cuando el
pH presenta valores por debajo de 5.2. Aunque en este caso no se en-
contró correlación entre el lumbricúlido y el pH, Leppänen y Kukkonen
(1998) han observado que L. variegatus tiene un mejor desarrollo en un b)
pH alrededor de 7.
Otra variable que resultó correlacionada con T. tubifex, L. hoffmeis-
teri y L. variegatus en la zona somera de El Sol fue la textura del sedi-
mento, pues se encontraron las mayores densidades en los sedimentos
finos. En otros estudios (Kennedy, 1965 y 1966; Lafont, 1984 y 1987;
Grigelis, 1984; Brinkhurst & Marchese, 1992; Juget & Lafont,1994), se
ha observado que tanto T. tubifex como L. hoffmeisteri aumentan su
densidad en diferentes tipos de lagos cuando se presenta un aumento
en el porcentaje de los sedimentos finos. L. variegatus prefiere los se-
dimentos gruesos (arenas), donde tiene un mejor desarrollo (Grigelis,
1984; Leppänen & Kukkonen, 1998), ya que presenta densidad mayor
en este tipo de textura.
El bivalvo P. casertanum tuvo sus densidades menores en diferen-
tes meses para cada estación en el lago de El Sol; no obstante, esta
especie presentó durante el muestreo una correlación negativa con la
temperatura y el pH para la zona profunda y la somera de El Sol, y posi-
tiva con la temperatura para la estación sin vegetación. La correlación
c)
inversa entre la temperatura y el pH con P. casertanum en el lago de
El Sol se debe principalmente a que esta especie es característica de
ambientes fríos y de pH ácidos, por lo tanto, se ve favorecida bajo estas
circunstancias. Es importante destacar que tanto P. casertanum como
los oligoquetos dominantes se alimentan principalmente de detrito, por
lo cual puede existir una competencia por el alimento entre estos dos
grupos, en la cual los oligoquetos tienen mayor ventaja por su movilidad
(Bretschko, 1975; Lopez & Holopainen, 1987; Brinkhurst & Marchese,
1992; Lestochava, 1994). Lo anterior se refleja cuando hay una dismi-
nución de las densidades de los oligoquetos, lo que permite la acumu-
lación de la clorofila a en el sedimento, al disminuir y, por lo tanto, P.
casertanum incrementa su densidad, esto explica la correlación posi-
tiva entre esta especie y la concentración de clorofila a del sedimento.
En la zona somera sin vegetación del lago El Sol, el comportamien- T. tubifex L. hoffmeisteri L. variegatus N. pardalis
to de P. casertanum con respecto a la temperatura es contrario al de P. casertanum H. vulgaris Pagastia sp. + Tanytarsus sp.
las otras tres estaciones, cuyos valores mínimos de densidad coinciden
con las temperaturas mínimas. Sin embargo, probablemente la relación
Figuras 8a-c. Ordenación de las especies de macroinvertebrados bentónicos
no es directa y sean otras variables las que realmente estén provocan-
con las variables ambientales obtenido del ACC, a) La Luna. b) El Sol, Zona pro-
do este comportamiento. La materia orgánica y la concentración de funda. c)El Sol, Zona somera. Volcán Nevado de Toluca, en la porción central de
clorofila a sedimentarias tuvieron un descenso considerable en octubre México.
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y noviembre, por lo que la disminución del alimento conllevó un des- Arriaga, L., V. Aguilar, J. Alcocer, R. Jiménez, E. Muñoz & E. Vázquez (coords.).
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En conclusión, en los lagos de El Sol y La Luna se encontraron ocho
Uso de la Biodiversidad (CONABIO). México: 142 p. + 1 mapa.
especies de MIB, de las cuales cuatro fueron oligoquetos (Limnodrilus
hoffmeisteri, Tubifex tubifex, Lumbriculus variegatus y Nais pardalis), Bretschko. 1975. Annual benthic biomass distribution in a high-moun-
un bivalvo (Pisidium casertanum) y un hidrozoario (Hydra vulgaris), así tain lake (Vorderer Finstertaler See, Tyrol, Austria). Verhandlungen
como dos quironómidos (Pagastia sp. y Tanytarsus sp.). Comparativa- Internationale Vereinigun für theoretische und angewandte Lim-
mente, la riqueza específica resultó más baja, mientras que la densidad nologie 19: 1279-1285.
es similar a la encontrada en otros lagos de alta montaña tropicales y
templados. Muy probablemente la menor riqueza taxonómica derive del Brinkhurst, R. O. 1964. Observations on the biology of the Tubificidae
efecto de las elevadas dosis de radiación UV, producto de su elevada (Oligochaeta). Verhandlungen Internationale Vereinigun für theo-
altitud. Las especies dominantes, tanto en la zona profunda como en retische und angewandte Limnologie 15: 855-863.
la somera (con y sin vegetación) de El Sol, fueron L. variegatus y P. Brinkhurst, R. O. 1974. The benthos of lakes. Macmillan Press. UK. 190
casertanum. La especie dominante en la zona profunda y en la somera p.
desnuda de El Sol fue T. tubifex, mientras que L. hoffmeisteri fue do-
minante en las estaciones de la parte somera. En La Luna, la especie Brinkhurst ,R. O. & R. M. Marchese. 1992. Guía para la identificación de
dominante fue L. hoffmeisteri. La variación temporal de la densidad de oligoquetos acuáticos continentales de Sud y Centroamerica. 2a
los MIB presentó una correlación positiva con la temperatura y el pH. ed. Asociación de Ciencias Naturales del Litoral. 207 p.
Los menores valores de densidad se presentaron en la época fría de
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La investigación fue apoyada por la Dirección General de Asuntos del Dumnicka, E. & J. Galas. 2002. Factors affecting the distribution of oligochaeta
Personal Académico (DGAPA-ES209301) y el Programa de Investiga- in small high mountain ponds (Tatra Mts, Poland). Archiv für Hydro-
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a Laura Peralta (FES Iztacala, UNAM), Citlali Díaz y José Antonio Salas
por su apoyo en el campo. A la Dra. Mercedes Marchese, al Dr. Carl M. Dytham, C. 2011. Choosing and Using Statistics: A Biologist’s Guide. 3rd
Way, Dr. Endre Willassen y Dr. Richard D. Campbell, por la ratificación o ed. Wiley-Blackwell. Oxford, Reino Unido. 320 p.
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Hidrobiológica 2016, 26 (3): 433-441
Evaluación de la calidad ecológica de los ríos en Puerto Rico: principales amenazas y herramientas de evaluación
Ecological evaluation of streams in Puerto Rico: major threats and evaluation tools
Pablo E. Gutiérrez-Fonseca1 y Alonso Ramírez2
1
Departamento de Biología, Universidad de Puerto Rico, San Juan, 00919. Puerto Rico
2
Departamento de Ciencias Ambientales, Universidad de Puerto Rico, San Juan, P.O. Box 190341, 00919. Puerto Rico
e-mail: aramirez@ramirezlab.net
Recibido: 25 de mayo de 2015. Aceptado: 19 de enero de 2016.
Gutiérrez-Fonseca P. E. y A. Ramírez. 2016. Evaluación de la calidad ecológica de los ríos en Puerto Rico: principales amenazas y herramientas de evaluación.
RESUMEN
Antecedentes. Los ecosistemas de río reflejan los impactos que los seres humanos tienen sobre el ambiente. Entender
las amenazas a los que están expuestos estos ecosistemas y tener herramientas para evaluar estos impactos es esen-
cial para la conservación y el manejo de los ecosistemas acuáticos. Puerto Rico es una isla oceánica con alta presencia
humana y altas presiones de uso sobre sus recursos de agua dulce que resultan en impactos sobre los cuerpos de agua.
Los insectos acuáticos responden claramente a la contaminación y son buenos indicadores de los impactos antropogéni-
cos en ríos. Objetivos. Describir las principales amenazas a la condición ecológica de los ríos en Puerto Rico y proponer
dos índices ecológicos basados en macroinvertebrados que permite la evaluación de la condición de los ríos en la isla.
Métodos. Se propone una metodología estándar de muestreo para el uso adecuado de los índices Biological Monitoring
Working Party (BMWP) e Índice Biótico de Familias (IBF) modificados para Puerto Rico. Resultados. Las mayores amena-
zas sobre los ecosistemas acuáticos de Puerto Rico están asociadas a la urbanización, la extracción de agua, y descargas
de aguas residuales no tratadas. Para la elaboración de los índices, se le asignó un valor de tolerancia a cada uno de los
87 grupos taxonómicos de macroinvertebrados acuáticos reportados para Puerto Rico. Basados en muestreos, se desa-
rrollaron escalas de impacto para el BMWP-PR y el IBF-PR. Además, se desarrolló una metodología estandarizada para
evitar sesgos de muestreo. Conclusiones. El estado de conservación de los ríos en Puerto Rico es relativamente bueno
comparado con otras regiones tropicales. Los índices propuestos (BMWP-PR, IBF-PR) representan las primeras herra-
mientas desarrolladas para la isla con el objetivo de evaluar la condición ecológica de los ríos. Los índices se proponen
como un punto de partida, futuros esfuerzos deben contemplar la elaboración de herramientas adicionales.
Palabras clave: Biological Monitoring Working Party, biomonitoreo acuático, conservación, ecología de ríos, Índice Biótico
de Familias.
ABSTRACT
Background. Stream ecosystems reflect human impacts on the environment. An understanding of the threats affecting
these ecosystems and the development of tools to assess them is key for the conservation and management of aquatic
ecosystems. Puerto Rico is an oceanic island with dense human presence and strong pressures over freshwater re-
sources that result in the degradation of water bodies. Aquatic macroinvertebrates respond to pollution and are good
indicators of anthropogenic impacts on streams. Goals. To describe major threats to the ecological condition of streams
in Puerto Rico and introduce two biomonitoring indices based on macroinvertebrates that allow for the assessment of
stream condition on the island. Methods. We proposed a standardized methodology for the use of the Biological Moni-
toring Working Party (BMWP) and Family Biotic Index (FBI) modified for Puerto Rico. Results. Major threats to aquatic
ecosystems in Puerto Rico are associated with urbanization, water extraction, and untreated water discharges. For the
elaboration of the indices, a tolerance value was assigned to each of the 87 taxonomic groups reported for Puerto Rico.
Based on stream sampling, impact scales were developed for the BMWP-PR and FBI-PR. In addition, a standardized me-
thodology is proposed to avoid sampling biases. Conclusions. The conservation status of rivers in Puerto Rico is relatively
good compared with other tropical regions. The indices proposed (BMWP-PR, FBI-PR) are the first developed for the island
with the goal of evaluating the ecological condition of streams. The indices are proposed as a starting point, future efforts
should focus on the development of additional tools.
Key words: Aquatic biomonitoring, Biological Monitoring Working Party, conservation, Family Biotic Index, stream ecology.
Vol. 26 No. 3 • 2016

434 Gutiérrez-Fonseca P. E. y A. Ramírez
INTRODUCCIÓN y el Índice Biótico de Familias (IBF), ambos utilizados ampliamente a

nivel mundial como una herramienta en el monitoreo biológico de los
Los ecosistemas de río son componentes integradores de los paisajes. cuerpos de agua superficial; finalmente, iii) proponer una metodología
Dentro de una cuenca hidrográfica, el movimiento de la escorrentía de estandarizada para la recolecta de macroinvertebrados acuáticos para
lluvia, acarrea solutos y partículas hacia los ríos, además determina la la evaluación de la condición ecológica de los ríos en Puerto Rico.
cantidad de agua y de sedimentos que entran a los cuerpos de agua y
define en gran medida la geomorfología y fisicoquímica de estos eco- Principales amenazas a los ríos en Puerto Rico. La principal amena-
sistemas (Allan & Castillo, 2007). En combinación, estas características za que afecta la condición de los ríos en Puerto Rico es la alta presencia
definen el ambiente acuático y son en parte responsables de la alta humana en la isla. Puerto Rico es una isla altamente urbanizada, con
biodiversidad que se encuentra en ellos. Se estima que cerca de un casi cuatro millones de habitantes, un 16% de su área urbanizada y un
0.8% de la superficie de la tierra está cubierta por ecosistemas de agua 40% afectada por una expansión urbana poco planificada (Martinuzzi
dulce, y en ella se pueden encontrar alrededor de un 6% de todas las et al., 2007). Esto genera numerosos impactos sobre los cuerpos de
especies descritas (Dudgeon et al., 2006). La estrecha relación entre la agua, relacionados con desarrollo urbano en las cuencas, como lo son
flora y fauna acuática y sus ambientes los convierte también en indica- la extracción de agua, y las descargas de aguas residuales no tratadas
dores; perturbaciones en las cuencas o en el río resultan en cambios en (Ramírez et al., 2009, Ramírez & Gutiérrez-Fonseca, 2014). La mayo-
la composición y estructura de las comunidades acuáticas. ría de las cuencas en Puerto Rico drenan áreas pobladas, por lo que
muchos tributarios presentan lo que se conoce como el “Síndrome del
Entender cómo las actividades antropogénicas afectan las condi- Río Urbano” (Walsh et al., 2005). Los síntomas del síndrome incluyen
ciones de los ecosistemas de río y a la biota acuática facilita no sólo la canalización y el enderezamiento de los cauces, el aumento en la
evaluar los impactos, sino también ayuda en el manejo y la conserva- rapidez con que el agua de lluvia fluye hacia el río, el aumento en la
ción de los ríos. Numerosas actividades humanas resultan en efectos contaminación, y la pérdida de la fauna nativa. En Puerto Rico, los ríos
negativos sobre los ecosistemas acuáticos. Entre ellas se han identifi- impactados por actividades humanas presentan muchas de las señales
cado la modificación del flujo, degradación del hábitat, sobreexplota- descritas para ríos urbanos, como un alto contenido de nutrientes y
ción, contaminación, y la introducción de especies exóticas (Dudgeon carga de solutos (Santos Román et al., 2003, Ramírez et al., 2014).
et al., 2006, Ramírez et al., 2008). Esos agentes de estrés pueden variar
ampliamente a través de diferentes escalas (i.e., entre ríos, cuencas, En contraste con lo propuesto en el síndrome, los ríos urbanos de
sistemas continentales e insulares). El uso de la fauna acuática, en es- Puerto Rico no presentan las alteraciones hidrológicas descritas. El
pecial de los macroinvertebrados, como indicadores de la condición alto grado de precipitación que recibe la isla hace que los ríos fluctúen
del ecosistema, ayuda en la evaluación de los ecosistemas acuáticos. fuertemente y de forma frecuente. Esto resulta en hidrologías similares
Numerosos índices y protocolos de evaluación han sido desarrollados para ríos en áreas urbanas y en áreas boscosas (Ramírez et al., 2009).
usando macroinvertebrados acuáticos (Bonada et al., 2006). En térmi- Sin embargo, los mecanismos son diferentes, asociándose con la alta
nos generales, los macroinvertebrados ayudan a determinar impactos impermeabilización en sitios urbanos y con la alta saturación de agua
asociados a alteraciones del hábitat y contaminación orgánica (e.g., en el suelo en los bosques. Ambos casos resultan en fuertes fluctua-
descargas de aguas residuales). Muchos países han desarrollado sus ciones en la hidrología de los ríos por mecanismos diferentes (Ramírez
propias herramientas de monitoreo usando macroinvertebrados para et al., 2009). Otra diferencia con lo propuesto en el síndrome es la
evaluar la condición de las aguas superficiales (Springer, 2010). presencia de fauna nativa en los ríos urbanos. La presencia de peces
y camarones nativos en los ríos urbanos en Puerto Rico se asocia más
Puerto Rico alberga un importante recurso hídrico. Su ubicación de con el mantenimiento de la conectividad entre el río y el mar, y no tanto
isla oceánica en el noreste del mar Caribe hace que reciba una alta pre- con el grado de urbanización (Ramírez et al., 2012). Tanto peces como
cipitación y albergue numerosos cuerpos de agua superficiales (DRNA, camarones parecen tolerar algún grado de contaminación del agua,
2004). La isla tiene alrededor de 50 ríos principales, la mayoría son pero son extirpados de los ríos cuando las represas bloquean las mi-
cortos y con pendientes muy pronunciadas, con sus cabeceras en las graciones entre el río y el mar (Holmquist et al., 1998).
cordilleras y desembocando al mar luego de drenar por cortas llanuras
costeras. La diversidad acuática es representativa de islas oceánicas, La presencia de fauna nativa en ríos urbanos resalta la importancia
con pocas especies en comparación con ríos continentales, y con un de la conectividad entre el río y el mar como factor clave para mantener
cierto grado de endemismo (Ramírez & Gutiérrez-Fonseca, 2014). Al la calidad ecológica de los ríos en Puerto Rico (Ramírez et al., 2012).
mismo tiempo, parte de la fauna de agua dulce es derivada de grupos La fauna nativa de peces, camarones de río, y algunos caracoles es
marinos. Todas las especies de peces y camarones en Puerto Rico son diádroma, utilizando ambientes de agua dulce y salada en diferentes
grupos derivados de ancestros marinos (Cooney & Kwak, 2013). No momentos del ciclo de vida. La diadromía hace que estos grupos sean
obstante, el recurso hídrico de la isla está amenazado por actividades particularmente vulnerables a la presencia de estructuras a lo largo
antropogénicas y nuestro entendimiento sobre el impacto y las conse- del cauce de los ríos. Estructuras para la extracción de agua, las re-
cuencias es todavía limitado. Actualmente, existen pocas herramientas presas, y la pérdida de flujo (e.g., canales secos) representan obstá-
que permitan evaluar ese tipo de impactos y así monitorear la condición culos para que estas especies completen sus ciclos de vida (Cooney &
de los ecosistemas dulceacuícolas en la isla. Kwak, 2013). Por ejemplo, camarones juveniles en sus migraciones río
arriba tienen que sobrepasar cualquier obstáculo que encuentren en
Los objetivos de este trabajo son: i) describir las principales ame- el camino usando el flujo del agua como señal. Las represas de gran
nazas que afectan la conservación de los ríos en Puerto Rico, resaltando tamaño que no dejan pasar agua, o bien las que tienen paredes altas,
las necesidades que se enfrentan para el manejo de estos ecosistemas; se convierten en barreras migratorias. Los camarones son eliminados
ii) proponer una modificación y adaptación de dos índices que se basan completamente de los tramos río arriba de las represas de gran tamaño
en macroinvertebrados, el Biological Monitoring Working Party (BMWP)
Hidrobiológica
Evaluación de ríos en Puerto Rico 435
(Holmquist et al., 1998, Cooney & Kwak, 2013). En respuesta a las ca- Descripción general de los índices propuestos. El Biological Moni-
racterísticas migratorias de la fauna, se ha desarrollado tecnología que toring Working Party (BMWP) fue desarrollado en la década de los 70
provee opciones para ayudar al movimiento de las especies a lo largo por un panel de expertos en ecosistemas de río de Inglaterra (Hawkes,
del río. Por ejemplo, la construcción de pasajes especiales se ha usado 1997). El índice está basado en la presencia de grupos taxonómicos, y
para disminuir el impacto de las represas sobre especies de salmóni- es independiente al número de individuos recolectados. Los organis-
dos en zonas templadas. Varias represas en Puerto Rico tienen este mos son identificados a nivel de familia, excepto en algunos grupos
tipo de estructuras, pero es poco lo que se sabe sobre su efectividad donde la taxonomía se encuentra menos desarrollada y no es factible
(Cooney & Kwak, 2013). determinar las familias (e.g., Annelida, Hydrachnidia, Platyhelminthes).
Cada grupo taxonómico recibe un puntaje, el cual va desde 1 hasta
Las represas también eliminan la variación natural en el flujo río
10, de acuerdo con el grado de tolerancia o sensibilidad a la contami-
abajo de la misma, ya que los embalses detienen las crecidas y el régi-
nación. De este modo, taxones sensibles a la contaminación recibirán
men hidrológico río abajo es el resultado de la operación de la represa.
altos puntajes; mientras que taxones que toleran la contaminación re-
Estos cambios hidrológicos representan un impacto adicional para los
cibirán puntajes bajos. El valor del índice para cada sitio se obtiene
macroinvertebrados. Eliminar los flujos altos también afecta la conec-
sumando los valores de tolerancia de cada familia recolectada y se ex-
tividad con el mar y puede eliminar completamente estas especies mi-
presa como BMWP= ∑ti, donde ti son los valores de tolerancia de cada
gratorias aún de segmentos río abajo de la represa (Greathouse et al.,
familia en cada muestra. El valor obtenido de la sumatoria es asociado
2006).
a un valor en la tabla de categorías de calidad del agua. El índice está
La contaminación es otro de los impactos antropogénicos que al- compuesto de seis categorías de calidad del agua, generalmente de
tera la condición ecológica de los ríos. La relación entre Puerto Rico y muy pobres a excelentes.
Estados Unidos hace que la legislación requiera la protección de los
El Índice Biótico de Familias (IBF) fue desarrollado por Hilsenhoff
cuerpos de agua. En particular, el “Clean Water Act” (CWA 1972) ha
(1988) para ríos en Norteamérica. Similar al BMWP, el índice asigna
resultado en el desarrollo de herramientas de protección a los cuerpos
un puntaje a los grupos taxonómicos de acuerdo con su tolerancia o
de agua. En zonas urbanas, la mayoría de las aguas negras y residuales
sensibilidad a la contaminación en una escala que va de 0 a 10. Sin em-
son recolectadas por sistemas municipales que descargan en plantas
bargo, a diferencia del BMWP, los taxones sensibles a la contaminación
de tratamiento. En zonas rurales el uso de tanques sépticos es la op-
reciben los puntajes más bajos; mientras que los taxones que toleran la
ción predominante. A pesar de ello, la contaminación es notable en los
contaminación reciben altos puntajes. Este índice combina estos pun-
ríos que drenan áreas pobladas (Santos Román et al., 2003, Ramírez
tajes de tolerancia con la abundancia de cada grupo y el número total
et al., 2014). Estudios con fauna acuática han encontrado que tanto
de individuos en una muestra. Para ello utiliza la razón: IBF= ∑(ni*ti)/N,
peces como camarones parecen ser poco sensibles a la contaminación
donde ni es el número de individuos en un grupo taxonómico; ti el valor
orgánica de los ríos (Ramírez et al., 2012). Es posible que su habilidad
de tolerancia de cada grupo taxonómico y N el número total de indivi-
de usar ambientes de agua dulce y salada durante sus ciclos de vida
duos en la muestra. El valor obtenido con dicha fórmula es asociado
los haga menos vulnerables a ciertos grados de contaminación. En con-
a una categoría de calidad de agua. El IBF incluye siete categorías de
traste, los insectos y otros macroinvertebrados acuáticos responden a
estado de contaminación, o de calidad de agua, que van desde poca
cambios en los ecosistemas debido a la contaminación. Por ejemplo, la
posibilidad de contaminación orgánica hasta contaminación orgánica
composición y riqueza de los macroinvertebrados acuáticos responden
muy severa (Hilsenhoff, 1988).
a las alteraciones fisicoquímicas y a los cambios en la zona ribereña
debido a la urbanización (de Jesús-Crespo & Ramírez, 2011). Esto hace
a los macroinvertebrados potenciales bioindicadores de la condición MATERIALES Y MÉTODOS
ecológica de los ríos en la isla.
Asignación de los valores de tolerancia para el Biological Monitoring
Actualmente existen pocas herramientas diseñadas para evaluar la Working Party, Puerto Rico (BMWP-PR) y el Índice Biótico de Familias,
condición ecológica de los ríos en Puerto Rico. La condición física del Puerto Rico (IBF-PR). La lista de familias de macroinvertebrados acuá-
cauce y la zona ribereña puede ser evaluada con un protocolo visual de ticos se compiló utilizando la literatura disponible para Puerto Rico (i.e.,
quebradas, originalmente desarrollado para Estados Unidos y adaptado Gutiérrez-Fonseca et al., 2013, Pérez-Reyes et al., 2013). Además, se
para la isla (Rodríguez & Ramírez, 2014). La condición ecológica de los revisaron las colecciones de investigación del laboratorio de ecología
ríos ha sido evaluada usando índices con macroinvertebrados desarro- acuática de la Universidad de Puerto Rico, que incluyen muestras de
llados para la parte continental de Estados Unidos, como el índice bióti- numerosos proyectos académicos, tesis de maestría y doctorado, y
co de familias de Hilsenhoff (1988). Este índice ha demostrado que los cursos de campo. También, se tuvo acceso a material relacionado a
macroinvertebrados son potenciales herramientas para evaluar la con- estudios de impacto ambiental y otras investigaciones independientes.
dición de los ríos en Puerto Rico (de Jesús-Crespo & Ramírez, 2011).
En este momento, la Agencia de Protección Ambiental de los Estados Los valores de tolerancia fueron asignados teniendo en cuenta el
Unidos está elaborando un índice denominado “Macroinvertebrate In- criterio de más de 10 expertos sobre la historia natural y ecología de los
tegrity Index”. El mismo usa métricas como la riqueza taxonómica total organismos, así como el estado ambiental de los ríos donde han sido
y de Trichoptera, y la proporción de Gastropoda, Diptera, y Coleoptera recolectados, miembros de la Universidad de Puerto Rico. Esta técnica
(J. Kurtenbach, comunicación personal). A pesar de estos esfuerzos, es conocida como Mejor Criterio Profesional (Best Professional Judg-
hace falta más información y herramientas que permitan una completa ment, en inglés) y ha sido ampliamente utilizada a nivel mundial para
evaluación de los ecosistemas de río en Puerto Rico. asignar los valores de tolerancia en un gran número de herramientas
de evaluación de ríos (Chang et al., 2014).
Vol. 26 No. 3 • 2016

A pesar de que la asignación de valores de tolerancia con base en RESULTADOS

el criterio científico puede ser subjetivo, algunos trabajos han demos-
trado que no existe diferencia significativa entre asignar los valores de Valores de tolerancia para el BMWP-PR y el IBF-PR. Un total de
acuerdo con la experiencia o utilizando modelos con datos empíricos. 87 grupos taxonómicos de macroinvertebrados acuáticos (en su ma-
Por ejemplo, Segurado et al., (2010) analizaron los valores de tolerancia yoría familias) que han sido reportados para Puerto Rico (Tablas 2 y 3),
de peces asignados con base en el criterio de expertos y los asignados fueron incluidos para el cálculo de los índices BMWP-PR e IBF-PR. De
a partir de un enfoque estadístico. Los autores encontraron que no ha- los cuales 67 son familias de insectos acuáticos, 11 de moluscos y 4
bía diferencia entre ambos abordajes. En el futuro, sería valioso seguir de crustáceos. Asimismo, cinco grupos fueron incorporados en ambos
este tipo de análisis para alcanzar el mayor consenso. Sin embargo, índices, como grupos taxonómicos con baja resolución como lo son:
para esto es necesario tener en cuenta que aún faltan por recopilar clase Turbellaria (Platyhelminthes), orden Amphipoda (Crustacea), cla-
datos ecológicos y fisicoquímicos, tomar en consideración taxones con ses Hirudinea y Oligochaeta (Annelida), orden Hydrachnidia (Arachnida).
rangos geográficos restringidos. Además, considerar que análisis es- A cada uno de estos 87 taxones se le asignó un valor de tolerancia. Los
tadísticos no necesariamente brindan el mejor resultado, debido a que valores del BMWP-PR se presentan en la Tabla 2 y para el IBF-PR en
las especies no responden linealmente a un gradiente de perturbación, la Tabla 3.
y existen organismos cuya respuesta a las perturbaciones puede ser Índice BMWP-PR. Las quebradas evaluadas para el desarrollo del ín-
bimodal. dice variaron de 4 a 19 familias, con el río Mameyes como el sitio más
Asignación de las categorías de calidad de agua para el BMWP-PR diverso y el Canal Sur, Capetillo, como el de menor cantidad de taxones
y el IBF-PR. Se seleccionaron cuatro ríos con un gradiente de cali- (Tabla 4). Aplicando los valores de tolerancia (Tabla 2), se encontró que
dad ambiental de agua extremo, de muy buena a altamente degradada los valores del índice BMWP-PR varían de 107 a 7. Usando este inter-
(Tabla 1). Los sitios de bosque se ubican dentro del Bosque Nacional valo de valores, se generó la clasificación de categorías de calidad de
El Yunque, mientras que los impactados están dentro del área más al- agua para el BMWP-PR (Tabla 5). Las mismas siguen el sistema estan-
tamente urbanizada de la isla, el Área Metropolitana de San Juan. Los darizado de ámbitos y colores. Sin embargo, los intervalos de valores
macroinvertebrados acuáticos fueron recolectados de acuerdo con la numéricos dentro de cada categoría fueron modificados y adaptados
metodología aquí propuesta (ver sección Metodología estandarizada), la para Puerto Rico y varían con respecto a diferentes versiones existentes
cual incluye tres muestras de tres minutos cada una, este tiempo inclu- del BMWP. La máxima calidad de agua se asignó con un límite inferior
ye únicamente el dedicado a la recolección del material, y no el tiempo mayor a 97, 10 puntos menos que el valor más alto encontrado. Por
dedicado a separar los organismos. Los organismos fueron preserva- su lado, la peor calidad ambiental se establece menor a 17, 10 puntos
dos en etanol al 80% y transportado al laboratorio para su identificación más que el valor más bajo encontrado. Cada categoría intermedia tiene
a nivel de familia en su mayoría. un intervalo de valores numérico de 19 puntos, excepto la categoría de
mala con 18. Esta distribución fue hecha lo más equitativamente posi-
El índice fue calculado para el río considerado de mejor calidad ble para evitar sesgos hacia categorías en particular (Tabla 5).
ambiental (río Mameyes) y el río de menor calidad ambiental (Canal
Sur, Capetillo) aplicando los valores de tolerancia generados para cada Índice IBF-PR. Usando los mismos muestreos de los sitios evaluados,
grupo taxonómico y el procedimiento propio de cada índice. Una vez se calculó el IBF-PR empleando los valores de tolerancia (Tabla 3). La
calculado, se tomó el valor del río de mejor calidad como el límite supe- clasificación de categorías de calidad de agua para el IBF-PR se dividió
rior del índice, y el valor del río de menor calidad como el límite inferior, en siete bloques (Tabla 6). La categoría más alta y más baja se escogió
luego se calculó la diferencia entre estos dos extremos y se dividió usando los valores del mejor y peor sitio en el gradiente estudiado. Las
equitativamente en las categorías de calidad de agua intermedias. Se categorías intermedias tuvieron ámbitos numéricos diseñados de for-
decidió asignar los ámbitos numéricos equitativamente en cada cate- ma que quedaran intervalos de similar distancia entre cada categoría,
goría, para evitar cualquier sesgo a favor de una categoría particular. con un ámbito de 0.86 puntos en cada categoría. Al igual que el BMWP-
Este procedimiento fue realizado para los dos índices. PR, la máxima correspondió a los valores del río Mameyes y la mínima
al Canal Sur, Capetillo.
Tabla 1. Localización y características físicas de los ríos en Puerto Rico, utilizados para la asignación de las categorías de calidad de agua para los
índice BMWP-PR y IBF-PR.
Elevación Ancho Profundidad Tipo de área

Sitio Substrato dominante
(msnm) (m) (m) ribereña
Río Mameyes 90 Rocas grandes, Arena 10 2 Bosque
Sector Angelitos
Quebrada Sonadora 375 Rocas Grandes, Arena 5 1 Bosque
Rio Piedras, 30 Rocas medianas, Arena 5 1 Suburbano

El Señorial
Canal Sur, Capetillo 10 Rocas pequeñas, 2 0.5 Urbano
Arcilla
Hidrobiológica
Metodología estandarizada. Se propone la recolección de los ma- Tabla 2. Puntuaciones asignadas a las diferentes familias de macroin-
croinvertebrados acuáticos utilizando una red tipo D con un poro de vertebrados acuáticos para la obtención del índice BMWP-PR.
malla de 250µm. La red D ha demostrado una alta eficiencia para reco-
lectar muestras representativas bajo diferentes condiciones (e.g., Stein Familias Puntuación
et al., 2008). Asimismo, Carter & Resh (2001) encontraron que las redes Blephariceridae 10
de uso semicuantitativo (e.g., red D, red de patada y red rectangular)
son ampliamente utilizadas en programas de biomonitoreo en Estados Lestidae, Leptoceridae, Corethrellidae 9
Unidos, con una utilización de más del 64%, de los cuales 35% corres-
ponden a red D. Notonectidae, Glossosomatidae, Hydrobiosidae,
Polycentropodidae, Xiphocentronidae, Limnichidae,
Tres muestras de tres minutos deben ser tomadas por sitio eva- Psephenidae, Ptilodactylidae, Blaberidae 8
luado tratando de abarcar todos los microhábitats presentes en el sitio.
El tiempo propuesto únicamente incluye el tiempo de recolección de Aeshnidae, Corixidae, Hydrometridae, Hebridae,
la muestra con organismos acuáticos, no incluye el tiempo para la se- Mesoveliidae, Nepidae, Pleidae, Calamoceratidae,
paración de los organismos del resto del material, ni la identificación Helicopsychidae, Gyrinidae, Haliplidae, Lampyridae,
de los mismos. Los macroinvertebrados deben ser separados del resto Ptiliidae, Staphylinidae, Hydraenidae, Noteridae,
del material en el campo. Todos los macroinvertebrados recolectados Sciomyzidae 7
deben ser guardados en etanol al 80% para su posterior identificación
Protoneuridae, Saldidae, Hydroptilidae, Philopotamidae 6
utilizando equipo de laboratorio adecuado (e.g., estereoscopio, pinzas
entomológicas). Las tres muestras son incluidas en una lista final para Baetidae, Leptophlebiidae, Coenagrionidae, Libellulidae,
el sitio evaluado, a partir de la cual se calculan los índices propuestos Crambidae, Dytiscidae, Elmidae, Hydrophilidae,
en este trabajo. Finalmente, los organismos deben ser preservados y Scarabaeidae, Scirtidae, Ceratopogonidae, Chaoboridae,
debidamente rotulados (i.e., nombre del sitio, elevación, fecha, recolec- Empididae, Tabanidae, Thaumelidae, Tipulidae, Atyidae,
tor) como material testigo del trabajo. En Puerto Rico, aún no existe una Palaemonidae, Xiphocarididae, Pseudothelphusidae,
colección oficial donde depositar las muestras de macroinvertebrados; Ancylidae 5
se sugiere acudir al laboratorio de ecología acuática de la Universidad
Belostomatidae, Naucoridae, Hydropsychidae, Dixidae,
de Puerto Rico, para almacenar el material temporalmente hasta deter-
Dolichopodidae, Muscidae, Sarcophagidae, Turbellaria 4
minar un sitio definitivo.
No existe una guía para identificar los macroinvertebrados acuá- Caenidae, Gerridae, Veliidae, Psychodidae, Simuliidae,
ticos de Puerto Rico. Por ello, se recomienda usar las listas de grupos Ephydridae, Stratiomyidae, Amphipoda, Neritidae,
aquí presentados como referencia, y utilizar con cautela literatura dis- Ampullaridae, Corbiculidae, Hydrobiidae, Planorbiidae,
ponible para otras zonas geográficas (e.g., Springer et al., 2010). En Sphaeridae, Lymnaedidae, Limacidae 3
virtud de que los índices están relacionados con la riqueza taxonómica Chironomidae, Culicidae, Syrphidae, Hirudinea,
en el caso del BMWP-PR y con la abundancia el IBF-PR, ambos índices Hydrachnidia, Thiaridae, Physidae 2
pueden ser usados simultáneamente para determinar de la mejor ma-
Oligochaeta 1
nera la calidad ambiental del agua del sitio evaluado.
DISCUSIÓN
cas. El BMWP-PR y el IBF-PR que se presentan en este trabajo son los
A pesar de la alta densidad poblacional, el alto porcentaje de uso de primeros índices adaptados para Puerto Rico. A pesar de ello, es aún
suelo urbano, y los impactos asociados a la presencia humana que hay necesario continuar desarrollando y probando este tipo de índices ya
en Puerto Rico, el estado de conservación de los ríos es relativamente que su bajo costo y fácil utilización facilita la evaluación y adecuada
bueno comparado con los ríos en otras regiones Latino Americanas. La administración de los recursos acuáticos. Vale resaltar también que los
conservación de los ríos en Puerto Rico está fuertemente ligada al man- índices aquí adaptados son índices unimétricos, el biomonitoreo en la
tenimiento de la conectividad con el océano y a la carga de contami- isla también se podría beneficiar del desarrollo de otros índices de tipo
nantes que reciban estos cuerpos de agua. De acuerdo con Ramírez et multimétrico o bien multivariado (Bonada et al., 2006).
al. (2009) aún los ríos urbanos en Puerto Rico pueden mantener cierta
calidad ecológica y conservar su diversidad siempre que mantengan la El índice BMWP es una herramienta ampliamente utilizada en otros
conectividad que permite a las especies migratorias mantener sus po- países de la región, tales como Colombia (Roldan-Pérez, 1992), Cos-
blaciones. Esta condición es probablemente el resultado del manejo de ta Rica (Decreto No. 33903-S-MINAE, 2007) y Cuba (Naranjo López
las aguas residuales, e indica qué países tropicales podrían ver grandes et al., 2005). Cada uno de estos países ha modificado y adaptado los
mejorías en sus cuerpos de agua con sólo controlar las descargas de principios básicos del índice de acuerdo con la diversidad de macroin-
aguas residuales a los mismos (Ramírez et al., 2008). vertebrados presentes en cada lugar. Es destacable que la cantidad
de grupos taxonómicos incluidos en el BMWP-PR fue similar a otros
Los impactos sobre los cuerpos de agua, asociados a esta alta índices para la región, a pesar de las claras diferencias en área y la
presencia humana en la isla, requieren de herramientas que permitan condición de isla oceánica. Los límites de las categorías de calidad de
la evaluación de la condición ecológica de los ríos. Hasta ahora sólo agua representan la mayor diferencia entre el índice de Puerto Rico
se disponía de herramientas desarrolladas para otras zonas geográfi- y los índices de dichos países. Por ejemplo, en otros índices el límite
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inferior de la categoría “excelente” se ubica entre 120 –150, mientras Tabla 4. Familias de macroinvertebrados acuáticos recolectadas en
que en el BMWP-PR fue fijado en ≥97. Este valor refleja la baja diver- cada río evaluado de Puerto Rico.
sidad y ausencia de ciertos grupos en Puerto Rico. Por ejemplo, grupos
sensibles a la contaminación, con valores de tolerancia altos, como Sitio
Plecoptera y Megaloptera, no se encuentran en Puerto Rico (Ramírez Familia Río Quebrada Río Piedras, Canal Sur,
y Gutiérrez-Fonseca, 2014). Esto hace que ríos con excelente calidad Mameyes Sonadora El Señorial Capetillo
resulten con puntajes menores. Algo similar ocurre con el IBF, pero este
índice ha sido adaptado para pocos lugares, como El Salvador (IBF-SV, Baetidae x x x
Sermeño-Chicas et al., 2010). Comparando con el IBF-SV, encontramos Leptophlebiidae x x x
que el número de grupos taxonómicos fue muy similar. Sin embargo,
el IBF-SV mantiene los límites entre categorías propuestos en el índice Caenidae x
original de Hilsenhoff (1988), en este trabajo se modificaron los límites Libellulidae x x x
del IBF-PR debido a las razones presentadas anteriormente.
Coenagrionidae x x
Veliidae x
Hydropsychidae x
Tabla 3. Puntuaciones asignadas a las diferentes familias de macroin-
Leptoceridae x
vertebrados acuáticos para la obtención del índice IBF-PR.
Hydrobiosidae x
Familias Puntuación
Calamoceratidae x x
Blephariceridae 0
Philopotamidae x x x
Lestidae, Calamoceratidae, Hydrobiosidae, Polycentropodidae x x
Leptoceridae, Psephenidae, Ptilodactylidae,
Corethrellidae 1 Hydroptilidae x x x
Xiphocentronidae, Haliplidae, Lampyridae, Ptiliidae, Helicopsychidae x

Hydraenidae, Noteridae, Ancylidae, Sphaeridae, Glossosomatidae x
Blaberidae 2
Elmidae x x
Aeshnidae, Protoneuridae, Glossosomatidae,
Helicopsychidae, Hydroptilidae, Polycentropodidae, Staphylinidae x x
Scarabaeidae, Scirtidae, Limnichidae, Sciomyzidae 3 Chironomidae x x x x
Baetidae, Caenidae, Elmidae, Gyrinidae, Psychodidae x x x
Ceratopogonidae, Chaoboridae, Hydrachnidia, Atyidae,
Palaemonidae, Xiphocarididae, Pseudothelphusidae, Ceratopogonidae x
Neritidae 4 Blephariceridae x x
Leptophlebiidae, Coenagrionidae, Libellulidae, Simuliidae x x x
Nepidae, Notonectidae, Pleidae, Hydropsychidae,
Hydrachnidia x
Philopotamidae, Crambidae, Dytiscidae, Hydrophilidae,
Staphylinidae, Turbellaria, Hydrobiidae 5 Atyidae x x
Corixidae, Hydrometridae, Hebridae, Mesoveliidae, Neritidae x

Naucoridae, Dolichopodidae, Empididae, Amphipoda, Thiaridae x
Hirudinea, Ampullaridae, Lymnaedidae, Limacidae,
Corbiculidae 6 Physidae x x
Hydrobiidae x
Belostomatidae, Saldidae, Sarcophagidae,
Stratiomyidae, Tabanidae, Thaumelidae, Tipulidae 7 Planorbiidae x
Oligochaeta x x
Gerridae, Veliidae, Dixidae, Simuliidae, Planorbiidae 8 Hirudinea x x

Total de Familias 19 17 18 4
Chironomidae, Culicidae, Ephydridae, Muscidae,
Psychodidae, Syrphidae, Thiaridae, Physidae 9 BMWP-PR 107 89 68 7
Oligochaeta 10 IBF-PR 4.06 3.81 7.53 9
Hidrobiológica
El esfuerzo de muestreo es un factor importante que influye en los Tabla 5. Clasificación de la calidad del agua de acuerdo con el puntaje
resultados de los índices con macroinvertebrados. Trabajos previos han total para el BMWP-PR.
demostrado que los resultados de los índices pueden variar de acuerdo
con el tiempo de recolección (Maue & Springer, 2008), al método y Color
Calidad del Agua Puntaje
tipo de red utilizado (Stein et al., 2008, Gutiérrez-Fonseca & Lorion, representativo
2014). Para Puerto Rico se estableció un tiempo de esfuerzo total de Aguas de calidad excelente ≥97 Azul
9 minutos, tres muestras de tres minutos cada una utilizando una red
D. Esta metodología fue definida con base en estudios previos que han Aguas de calidad buena, no 77-96 Azul celeste
demostrado una alta eficiencia de la red D, en un tiempo similar. Por contaminadas o no alteradas de
ejemplo, Reyes-Morales & Springer (2014) encontraron que dos mues- manera sensible
tras de 5 minutos cada una generaba una alta abundancia y riqueza Aguas de calidad regular, eutrófica, 57-76 Verde
taxonómica en sitios de bosque, reflejando una buena calidad ambien- contaminación moderada
tal del agua utilizando el BMWP/Atitlán. Stein et al. (2008) demostraron
que muestras recolectadas por 10 minutos con una red D no fueron
Aguas de calidad mala, 37-56 Amarillo
diferentes en riqueza taxonómica y abundancia respecto a muestras
contaminadas
recolectadas utilizando un colador de cocina por 120 minutos. Por lo
tanto, se considera que la metodología propuesta es apropiada para Aguas de calidad mala, muy 18-36 Naranja
determinar la riqueza y abundancia de familias en las quebradas de contaminadas
Puerto Rico. Ciertamente, mayor esfuerzo de muestreo resultaría en Aguas de calidad muy mala, ≤17 Rojo
mayor riqueza, pero afectaría los resultados de los índices al usar las extremadamente contaminadas
categorías propuestas. De acuerdo con Hawkes (1997), a pesar de que
en el texto original del BMWP se reconoce la necesidad de estandarizar
un método de muestreo que facilite la comparación entre los punta-
jes, esto no ha sido posible debido a la amplia variedad de tipos de agua. Esperamos que los mismos sean complementados eventualmen-
ríos. Hawkes (1997) reconoce que ésta es la principal diferencia del te por otros índices con mayor precisión, que incluyan la tolerancia o
texto original con respecto a las modificaciones y adaptaciones del ín- sensibilidad de los taxones a nivel de género, la abundancia de grupos
dice para cada país y región. Estudios futuros deben también evaluar sensibles, o bien índices que combinen parámetros fisicoquímicos y
el efecto de factores como la estacionalidad climática o los disturbios microbiológicos. Además un mayor poder de análisis estadístico para
sobre el funcionamiento de estos índices en Puerto Rico. obtener una evaluación ecológica apropiada.
El estado actual del conocimiento de los macroinvertebrados acuá-

ticos en Puerto Rico, en especial los insectos, permite la identificación AGRADECIMIENTOS
de los organismos a nivel de familia (Gutiérrez-Fonseca et al., 2013). Agradecemos a los miembros del Laboratorio de Ecología Acuática de
Al momento es difícil identificar a género en la mayoría de los órde- la Universidad de Puerto Rico por su ayuda en el trabajo de campo.
nes. Por ello, ambos índices propuestos tienen gran potencial para ser Esta publicación fue posible gracias a los esfuerzos de investigación
usados, ya que ambos funcionan a nivel de familia. Por otro lado, la realizados en nuestro laboratorio de ecología acuática en la Universidad
identificación a familia también permite que estos índices sean utili- de Puerto Rico (http://www.ramirezlab.net/). Estos esfuerzos son finan-
zados por personas con conocimientos taxonómicos básicos. Esto los ciados por el programa de investigación a largo plazo Luquillo LTER
hace atractivos en esfuerzos de educación ambiental o bien para el uso (NSF DEB-0620910) y el programa San Juan ULTRA (http://sanjuanul-
de grupos comunitarios y otros interesados en evaluar los cuerpos de tra.org/).
Tabla 6. Clasificación de la calidad del agua de acuerdo con el puntaje total para el IBF-PR.
Color
Calidad del Agua Interpretación del grado de contaminación Categoría Valor IBF-PR
representativo
Excelente Contaminación orgánica poco posible 1 0.00 - 4.24 Azul
Muy Buena Contaminación orgánica leve 2 4.25 - 5.11 Azul Claro
Buena Alguna contaminación orgánica 3 5.12 - 5.98 Azul celeste
Regular Contaminación orgánica sustancial 4 5.99 - 6.85 Verde
Regular Pobre Contaminación orgánica muy sustancial 5 6.86 - 7.72 Amarillo
Pobre Contaminación orgánica severa 6 7.73 - 8.59 Naranja
Muy Pobre Contaminación orgánica muy severa 7 8.60 - 10.00 Rojo
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Hidrobiológica 2016, 26 (3): 443-458
Ensambles de macroinvertebrados acuáticos relacionados con diversos usos del suelo en los ríos Apatlaco y Chalma-Tembembe
(cuenca del Río Balsas), México
Aquatic macroinvertebrates assemblages related to diverse land uses in the Apatlaco and Chalma-Tembembe rivers
(Balsas basin), Mexico
Ricardo A. Ruiz-Picos1, J. Elías Sedeño-Díaz2 y Eugenia López-López1
1
Laboratorio de Evaluación de la Salud de los Ecosistemas Acuáticos, ENCB Instituto Politécnico Nacional. Prol. de Carpio y Plan de Ayala, Col. Sto. Tomás, Ciudad de
México, 11340. México
2
Coordinación Politécnica para la Sustentabilidad. Instituto Politécnico Nacional. Av. Wilfrido Massieu esq. IPN, Col. Zacatenco, Ciudad de México, 07738. México
e-mail: eulopez@ipn.mx
Recibido: 05 de noviembre de 2015. Aceptado: 13 de mayo de 2016.
Ruiz-Picos R. A., J. E. Sedeño-Díaz y E. López-López. 2016. Ensambles de macroinvertebrados acuáticos relacionados con diversos usos del suelo en los ríos Apatlaco
y Chalma-Tembembe (cuenca del Río Balsas), México. Hidrobiológica 26 (3): 443-458.
RESUMEN
Antecedentes. Los ríos son considerados sistemas integradores que reflejan los procesos físicoquímicos y biológicos
que se llevan a cabo en su cuenca de captación y presentan un flujo constante de materia y energía. Esto se debe a su
conectividad y a las interacciones con su cuenca de captación y la atmósfera. Los ríos Apatlaco y Chalma-Tembembe
(Cuenca del Río Balsas) presentan diferentes grados de perturbación, ocasionados por los cambios en el uso del suelo
(US) en sus cuencas de captación. Objetivos. Analizar las relaciones que guardan las características físico-químicas
del agua y los ensambles de invertebrados acuáticos (IA) con los distintos US adyacentes a los ríos Apatlaco y Chalma-
Tembembe. Metodos. En ambos ríos, se tomaron muestras de agua (20 sitios) y de IA, durante cuatro temporadas, y se
determinó el porcentaje de US correspondiente a su área de influencia. Se realizaron análisis de ordenación, similitud y
de correlación de Pearson (p < 0.05), con los parámetros fisicoquímicos, biológicos y el US. Resultados. El río Apatlaco
presentó mayor perturbación debido a la combinación de US, con alto porcentaje de uso urbano; y el Chalma-Tembembe
mostró características fisicoquímicas y biológicas más homogéneas. Conclusiones. Se detectaron algunos ensambles
de familias de macroinvertebrados correlacionados con ecosistemas sanos, (Belostomatidae, Cordulegastridae, Corixi-
dae, Corydalidae, Dryopidae, Elmidae, Hebridae, Helicopsychidae, Heptageniidae, Hydrobiosidae, Lepidostomatidae, Li-
bellulidae, Perlidae, Philopotamidae, Polycentropodidae, Scirtidae, Staphilinidae y Tabanidae); con ambientes altamente
perturbados (Ancylidae, Asellidae, Chironomidae, Hyalellidae, Psychodidae y Clase Hirudinea); y los sitios impactados por
actividades agrícolas se correlacionaron con abundancias moderadas y baja diversidad de IA.
Palabras clave: Bioindicación, cuenca de captación, invertebrados acuáticos, ríos tropicales, uso del suelo.
ABSTRACT
Background. Rivers are considered as integrators systems reflecting physicochemical and biological processes that take
place in its catchment area and have a constant flow of matter and energy. This is due to its connectivity and interactions
with its watershed and the atmosphere. The Apatlaco and Chalma-Tembembe rivers (Balsas River basin) have different
levels of disturbance, caused by changes in land use (US) in its watershed. Goals. To analyze the relationships of the
physico-chemical characteristics of water and aquatic macroinvertebrates (AI) assemblages with different US adjacent to
Apatlaco and Chalma-Tembembe rivers. Methods. In both rivers, water samples (20 sites studied) and AI were taken for
four seasons, and the percentage of US corresponding to their area of impact was determined. Ordination analysis, simila-
rity and Pearson correlation (p <0.05), with the physicochemical parameters, biological and US were performed. Results.
The river Apatlaco presented the higher alterations due to the combination of US, with a high percentage of urban use;
Chalma-Tembembe showed more homogeneous physicochemical and biological characteristics. Conclusions. Some
assemblage of macroinvertebrates families were correlated with healthy ecosystems (Belostomatidae, Cordulegastridae,
Corixidae, Corydalidae, Dryopidae, Elmidae, Hebridae, Helicopsychidae, Heptageniidae, Hydrobiosidae, Lepidostomati-
dae, Libellulidae, Perlidae, Philopotamidae, Polycentropodidae, Scirtidae, Staphilinidae and Tabanidae); while others with
highly disturbed environments (Ancylidae, Asellidae, Chironomidae, Hyalellidae, Psychodidae and Class Hirudinea); and
sites impacted by agricultural activities were correlated with moderate abundances and low diversity of AI.
Key words: Aquatic invertebrates, bioindication, catchment area, land use, tropical rivers.
Vol. 26 No. 3 • 2016

444 Ruiz-Picos R. A. et al.
INTRODUCCIÓN tructura trófica de la comunidad acuática (Gurtz & Wallace, 1984). En

general, cualquier modificación en el uso del suelo puede favorecer la
Los ecosistemas dulceacuícolas, en particular los ríos, se encuentran incorporación de sustancias tóxicas, por ejemplo en zonas agrícolas,
entre los hábitats más amenazados del mundo (Hering et al., 2006). por el uso de pesticidas; en zonas industriales, por las descargas de
Una de las razones de su alta vulnerabilidad es que han sido conside- diversos compuestos, y en zonas urbanas, por descargas que pueden
rados como ecosistemas que presentan un alto grado de conectividad contener agentes potencialmente tóxicos, como productos de limpieza
con su entorno, conectividad que contribuye a delinear las característi- y fármacos, entre otros (Stewart et al., 2001). Por otra parte, la magni-
cas bióticas y abióticas de su curso (Vannote et al., 1980; Robinson et tud de los efectos en las características fisicoquímicas y en las comu-
al., 2014). De acuerdo con Wohl (2014), los ríos presentan diversos gra- nidades acuáticas dependerá, a su vez, de la magnitud de los efectos
dos de conectividad: a) conexión longitudinal, que contribuye a que el en los cambios de uso del suelo.
agua, los sedimentos y los solutos sean transportados río abajo desde
las partes altas; en este eje algunos organismos pueden transportarse Particularmente, los invertebrados acuáticos son un grupo de or-
a lo largo del río; b) conexión lateral entre el río y su planicie de inunda- ganismos que han sido empleados para la evaluación de la calidad
ción, que también permite el transporte de agua, sedimentos, solutos del agua desde los años sesenta (Binghui & Liu, 2010) debido a que
y organismos hacia las planicies de inundación; c) conexión lateral con poseen una amplia gama de respuestas al estrés ambiental en dife-
tierras altas, que se manifiesta durante las tormentas o por procesos rentes niveles de organización, y cuyos efectos se manifiestan desde
de erosión que incorporan materiales (materia orgánica, sedimentos y cambios en el metabolismo de los organismos hasta alteraciones en la
solutos) de la cuenca de captación al curso del río; d) conexión verti- estructura y los atributos propios de la comunidad (Alonso & Camargo,
cal, que vincula los flujos superficiales con los sedimentos; e) conexión 2005; Springer, 2010). En ese sentido, cuando los cuerpos de agua
vertical profunda, que conecta el curso del río con la zona de agua sub- sufren algún tipo de impacto, la estructura de la comunidad de ma-
terránea y da lugar al intercambio en ambos sentidos, y f) la conexión croinvertebrados acuáticos se ve modificada, ocasionando la muerte
del río con la atmósfera. Debido a estos niveles de conectividad y los de los organismos más sensibles (intolerantes) a los eventos de estrés
consecuentes flujos de materia y energía, se reconoce que los ríos son y favoreciendo el desarrollo de aquellos organismos menos sensibles
sistemas integradores, ya que su forma y dinámica son el resultado de (tolerantes) a las condiciones adversas (Alba, 1996; Reece & Richard-
los procesos físicos, químicos y biológicos (contemporáneos e históri- son, 1999; Lytle, 2002; Feld & Hering, 2007; Muralidharan et al., 2010).
cos) de su cuenca de captación (Wohl, 2014). Esto se debe a que los macroinvertebrados acuáticos han adquirido una
serie de adaptaciones (morfológicas y fisiológicas) que les permiten
A la fecha, es muy conocido que la intervención humana en los sobrevivir y desarrollarse dependiendo de la naturaleza y magnitud del
paisajes es la principal amenaza de la integridad ecológica de los eco- estrés (Alonso & Camargo, 2005). Estas adaptaciones incluyen cier-
sistemas ribereños, pues impacta en el hábitat, la calidad del agua y la to grado de tolerancia hacia diversos factores, como temperatura, pH,
biota por medio de diferentes y complejas rutas (Allan, 2004). El cambio salinidad, concentración de oxígeno disuelto, nutrientes, cantidad de
en el uso del suelo con sustitución de la vegetación natural es otra de materia orgánica, entre otros (Sandin & Johnson, 2000; Brosse et al.,
las razones locales por la cual los sistemas fluviales se ven afectados 2003; Soldner et al., 2004; Archaimbault et al., 2005; Czerniawzka-
(Kasangaki et al., 2006). Conforme el disturbio en el uso del suelo se Kusza, 2005; Feld & Hering, 2007; Bonada et al., 2007; Smith & Smith,
incrementa por las actividades antrópicas, se hace indispensable de- 2007; Dhembare, 2011).
terminar la forma en que éstas influyen en la estructura y función de los
ecosistemas acuáticos, particularmente en los ríos, así como el poten- En México, la alta tasa de urbanización, lo cambios en el uso del
cial de restauración que puede tener el ecosistema impactado dado su suelo, la deforestación y las diversas actividades económicas han im-
alto nivel de susceptibilidad a los disturbios. Por lo anterior, un aspecto pactado severamente la salud de los cuerpos de agua (Sedeño-Díaz &
clave para evaluar la calidad de los sistemas acuáticos es comprender López-López, 2007). Las subcuencas de los ríos Apatlaco y Chalma-
los vínculos entre el uso del suelo con los cambios en las condiciones Tembembe, ubicados en la cuenca del Balsas, poseen un alto grado
fisicoquímicas y con los ensambles bióticos de los ríos (Kasangaki et de impacto antropogénico. Especialmente, el río Apatlaco recibe des-
al., 2006). cargas domésticas, industriales y agrícolas, además de que a lo largo
de su cauce hay asentamientos humanos irregulares. Por otra parte, la
Diversas investigaciones han demostrado que la sustitución de la subcuenca del río Chalma-Tembembe sufre los efectos ocasionados
vegetación natural por otros usos del suelo (pastizales, uso agrícola o por la presencia de algunos asentamientos humanos y zonas agrícolas
urbano) puede influir en el hábitat y en las comunidades acuáticas de (CONAGUA, 2010, 2012a). En México, la información sobre bioindica-
distintas formas. La pérdida de vegetación terrestre puede desencade- ción, como una herramienta de evaluación, es escasa (Weigel et al.,
nar diversas modificaciones, como alteraciones en la evapotranspira- 2002, Hurtado et al., 2005) y el biomonitoreo no está contemplado aún
ción, infiltración y el régimen del flujo de agua; aumento en el ingreso dentro de la normativa; por lo cual, es necesario identificar aquellos
de sedimentos, alteración en el sustrato del río y modificación en la bioindicadores que nos permitan asociar el impacto de diferentes usos
diversidad de organismos acuáticos (Quinn & Strout, 2002); así como del suelo con la calidad del agua, por ejemplo, los ensambles de inver-
el incremento en el régimen de radiación solar y en la temperatura tebrados acuáticos (IA). El objetivo de la presente investigación es ana-
(Rutherford et al., 1997). El uso agrícola puede, además, degradar la ca- lizar las relaciones que guardan las características fisicoquímicas del
lidad del agua por la adición de contaminantes provenientes de fuentes agua y los ensambles de macroinvertebrados acuáticos con los distin-
no puntuales, lo que aumenta la tasa de ingreso de nutrientes y, como tos usos del suelo adyacentes a los ríos Apatlaco y Chalma-Tembembe,
consecuencia, afecta la estructura del hábitat y del flujo de la corriente considerando que ambos ríos se ven influenciados por un mosaico de
(Johnson et al., 1997; Allan, 2004); en el caso de lagos y reservorios diferentes usos del suelo, principalmente, vegetación natural, uso agrí-
receptores, acrecienta la producción primaria, lo cual modifica la es- cola y uso urbano.
Hidrobiológica
Macroinvertebrados acuáticos y usos de suelo 445
MATERIALES Y MÉTODOS (AP6), Alpuyeca (AP7), Xoxocotla (AP8) y Zacatepec (AP9); dos en el
tributario occidental: Buenavista 1 (AP10) y Buenavista 2 (AP11), que
Área de estudio. Los ríos Apatlaco y Chalma-Tembembe se localizan son dos puntos ubicados antes y después del efluente de una planta de
en la cuenca del río Balsas (Fig. 1), una de las más grandes en México, tratamiento de aguas residuales, y tres en el tributario oriental: El Texcal
que cuenta con un área de 117 405 km2 (CONAGUA, 2012b). La sub- (AP12), La Gachupina (AP13) y Las Juntas (AP14), lo que da un total de
cuenca del río Chalma-Tembembe está formada por el río Chalma, cuya 14 sitios (Fig. 1). Se llevaron a cabo cuatro campañas de muestreo que
longitud es de 70 km, y el río Tembembe, de 50.72 km, que escurre del comprenden la temporada de estiaje (en otoño: diciembre 2012, y en
Eje Neovolcánico. El tributario Chalma confluye con el río Tembembe invierno: febrero-marzo 2013) y de lluvias (en verano: agosto-septiem-
en su porción más baja. La subcuenca Chalma-Tembembe presenta un bre 2012 y primavera: junio 2013).
clima templado durante todo el año, con una precipitación anual de 600
mm y conserva algunas áreas de bosque caducifolio (aproximadamen- Uso del suelo. Los datos de uso del suelo fueron generados empleando
te 47%); mientras que el territorio restante comprende principalmente las capas de uso del suelo para las subcuencas de los ríos Apatlaco
zonas de uso agrícola (CONAGUA, 2012b). Se eligieron seis sitios de y Chalma-Tembembe, información del Marco Geoestadístico Nacional
estudio en esta subcuenca a lo largo de ambos ríos: El Arco (CT1), La 2010, facilitada por el INEGI. Los usos del suelo se agruparon en tres
Loma (CT2), El Platanar (CT3), Casa de la Escuela (CT4), Coatlán (CT5) categorías: vegetación natural, zonas agrícolas (incluyendo actividad
y Hacienda de Cuautlita (CT6). El río Apatlaco posee una longitud de pecuaria) y zonas urbanas. Posteriormente, se determinó el área de
63 km. La precipitación anual varía de los 850 mm a los 1 500 mm; la impacto del uso del suelo para cada sitio de estudio trazando una línea
vegetación natural ha sido altamente fragmentada y transformada, ya imaginaria de 2 kilómetros de longitud a partir de cada sitio, siguiendo
que sólo 27% del área total corresponde al bosque caducifolio, bosque el cauce del río contracorriente; después se trazó una zona de influen-
de coníferas y bosque de encino. Además, existe un corredor urbano cia con un radio de 500 m alrededor de dicha línea, formando un polí-
e industrial importante a lo largo del cauce del río y diversas áreas gono de alrededor de 2 kilómetros cuadrados; finalmente, la extensión
de uso agrícola (CONAGUA, 2012a). Se seleccionaron nueve sitios de correspondiente a cada uso del suelo dentro de la zona de influencia
estudio en el cauce principal del río: Las Truchas (AP1), El Pollo (AP2), fue delimitada para calcular su área en km2 y, a su vez, fue convertida
El Rayo (AP3), El Encanto (AP4), Salida Panocheras (AP5), Xochitepec a porcentaje. Lo anterior se realizó empleando el software Mapa Digital
versión 5.1.1, descargado desde la página oficial del INEGI.
Las Truchas N
El Arco Buenavista 1 y 2
La Loma El Taxcal
El Pollo
18°50’
18º50´
La Gachupina
El Platanar El Rayo
La Casa de la Escuela El Encanto
Salida Panocheras
Xochitepec
Coatlán Alpuyeca
Hacienda de Cuautitla
Xoxocotla
18°40’
18º40´
Las Juntas
Zacatepec
9 km
99°30’
99º30´ 99°20’
99º20´ 99°10’
99º10´
Figura 1. Localización de la cuenca del río Balsas y ubicación geográfica de los sitios de estudio en las subcuencas del Río Balsas: Apatlaco y Chalma-Tembembe,
México.
Vol. 26 No. 3 • 2016

Análisis fisicoquímico. En cada sitio de estudio se registraron in situ Adicionalmente, se realizó un análisis de correlación de Pearson
temperatura del agua (°C), conductividad (mS/cm), pH y concentración (CP) para determinar si existe correlación significativa (p < 0.05) en-
de oxígeno disuelto (mg/L O2 ), empleando una sonda multiparamétrica tre las familias de IA, las condiciones fisicoquímicas de los sitios de
Quanta. Adicionalmente, se tomaron muestras de agua para cuantificar estudio y los usos del suelo, y así identificar a los taxa que pudieran
la demanda bioquímica de oxígeno (DBO5 mg/L O2 ), concentración de ser empleados como potenciales indicadores de alteración por deter-
cloruros (mg/L Cl-), alcalinidad (mg/L CaCO3 ) y coliformes totales y fe- minado uso de suelo; para ello se empleó una matriz que incluyó los
cales (NMP/100mL), de acuerdo con los métodos estándar de la APHA sitios de estudio, y como atributos, los diferentes usos del suelo y los
(Eaton et al., 2005). Además, se determinó la concentración de nitritos parámetros fisicoquímicos de los sitios de estudio, los valores promedio
(mg/L NO2 ), nitratos (mg/L NO3 ), nitrógeno amoniacal (mg/L NH3 ), nitró- de abundancia y la H’.
geno total (NT), ortofosfatos (mg/L PO4 ), fósforo total (PT), dureza (mg/L
CaCO3 ), sulfatos (mg/L SO4 ) y color (U Pt-Co), según las técnicas del Los datos empleados para los ACP, los AJCP y la correlación de
espectrofotómetro Hach DR 2500. Los valores obtenidos por temporada Pearson fueron previamente estandarizados con la ecuación Ln(x+1), y
de colecta para cada parámetro fueron promediados para su posterior en el caso de los porcentajes, se empleó la fórmula arcsin√x, donde x
procesamiento. corresponde al valor por estandarizar. El procesamiento de los datos se
llevó a cabo con el paquete estadístico XLSTAT versión 2015.
Invertebrados acuáticos. Se tomaron muestras de invertebrados
acuáticos (IA) provenientes de un monitoreo multihábitat, el cual in-
cluyó zonas de rápidos, rocas, pozas, vegetación sumergida y vege- RESULTADOS
tación ribereña, empleando una red de pateo y redes de cuchara tipo
Uso del suelo. El mapa de uso de suelo obtenido para las subcuencas
D (dependiendo del microhábitat), ambas con una luz de malla de 500
de los ríos Apatlaco y Chalma-Tembembe se muestra en la Figura 2,
mm; y se estandarizó el esfuerzo de recolecta a 30 minutos de tiempo
mientras que los porcentajes correspondientes al área de impacto
efectivo. Los organismos fueron separados en campo y conservados en
para cada sitio de estudio por los diferentes usos del suelo se re-
frascos con alcohol a 70%. Posteriormente, en el laboratorio se llevó
sumen en la Tabla 1. Para el río Chalma-Tembembe, los porcentajes
a cabo la identificación taxonómica de los organismos a nivel de fa-
predominantes correspondieron a la categoría vegetación natural, de
milia mediante las claves de Thorp & Covich (2001) y de Merritt et al.
75 a 85% en la parte media del río (El Platanar y Casa de la Escuela),
(2008); además, los organismos fueron contabilizados para obtener la
y al uso agrícola, de 80 a 86% en la parte alta y baja del río; mientras
abundancia (número de individuos de cada familia) y calcular el índice
que el uso urbano obtuvo porcentajes menores a 12% a lo largo de su
de diversidad de Shannon-Wiener (H’); en ambos casos, los valores
obtenidos por temporada de estudio fueron promediados. Para el caso cauce. Por su parte, en el río Apatlaco se observa que sólo la localidad
de la riqueza de familias y la H’ se realizó una ANOVA con el paquete de Las Truchas cuenta con un porcentaje importante de vegetación
estadístico SigmaPlot versión 11.0, para detectar diferencias estadísti- natural circundante (≈98%); posteriormente, el curso del río atraviesa
cas entre sitios de estudio. por una zona donde el uso del suelo fue sustituido por uso urbano y
agrícola, principalmente en las localidades de El Pollo, El Rayo y El
Análisis de resultados. La caracterización fisicoquímica de los sitios Encanto, con porcentajes de 86, 34 y 14% para uso urbano, y de 13,
de estudio y los usos del suelo se realizó con un análisis de compo- 66 y 86% para uso agrícola, respectivamente; después, algunas lo-
nentes principales (ACP). Para este análisis, la matriz incluyó los sitios calidades correspondientes a la parte baja del cauce principal, como
de estudio y, como atributos de cada sitio, los valores promedio de los Salida Panocheras, Xochitepec y Xoxocotla, presentaron una combi-
parámetros fisicoquímicos y los porcentajes de uso de suelo; el ACP nación de los tres usos de suelo, con porcentajes de 36, 2 y 13% de
se realizó con la correlación de Pearson. Con el fin de evaluar el nivel vegetación natural, y 15, 54 y 78% de uso agrícola, respectivamente;
de similitud de los sitios de estudio por sus características de uso del el porcentaje restante correspondió a zonas urbanas. Los sitios de
suelo, parámetros fisicoquímicos y sus comunidades biológicas, se ela- Alpuyeca y Zacatepec presentaron una proporción casi igual entre
boraron dos análisis de agrupación jerárquica por correlación de Pear- el uso de suelo agrícola y urbano (≈50%). Por último, en el ramal
son (AJCP). El dendrograma se construyó con el método de unión por occidental se observa una fuerte influencia agrícola (92%), con una
promedios no ponderados y corte automático por entropía. El primero aportación de la vegetación natural menor a 8%, y el ramal oriental
de los análisis (AJCP-I) comprendió los datos de uso de suelo, la H’ muestra mayor porcentaje de uso de suelo urbano en su parte alta
promedio y las abundancias promedio de las familias de invertebrados (72%), correspondiente a El Texcal, con algunos parches de vegeta-
acuáticos por sitio de estudio, y el segundo (AJCP-II) se llevó a cabo ción natural menores a 28%, y gran extensión agrícola en los sitios de
con los resultados de uso del suelo, el promedio de los parámetros La Gachupina y Las Juntas (75 y 84%, respectivamente).
fisicoquímicos, la H’ y la abundancia de las familias de IA.
Tabla 1. Porcentaje de usos de suelos en el área de influencia de los sitios de estudio, en ríos de la cuenca del Río Balsas, México.
Subcuenca Chalma-Tembembe Subcuenca Apatlaco
Sitio de estudio CT1 CT2 CT3 CT4 CT5 CT6 AP1 AP2 AP3 AP4 AP5 AP6 AP7 AP8 AP9 AP10 AP11 AP12 AP13 AP14
Vegetación natural 15.8 13.8 76.0 85.4 18.1 18.3 96.9 35.9 2.4 12.8 8.3 8.3 28.1 0.1 11.4
Zona agrícola 82.5 86.2 12.3 4.9 81.9 79.8 13.4 65.8 86.0 14.8 53.7 49.4 78.0 61.3 91.7 91.7 75.0 84.3
Zona urbana 1.7 11.7 9.7 1.9 3.1 86.6 34.2 14.0 49.2 43.9 50.6 9.2 38.7 71.9 24.9 4.3
Hidrobiológica
Caracterización fisicoquímica de los sitios de estudio y su relación centaje de cobertura vegetal natural (≈98%), además de mostrar la
con usos del suelo. El ACP de usos del suelo y parámetros fisicoquími- menor concentración de nutrientes, otros iones, coliformes fecales y
cos ordenó los sitios de estudio en gradientes ambientales y de uso del totales, y la mayor concentración de oxígeno disuelto; otro conjunto
suelo. En el primer componente (que incorpora 41.60% de la varianza de sitios asociados a un alto porcentaje de cobertura vegetal natural lo
explicada), muestra un gradiente en el uso del suelo, con los sitios de conforman los seis puntos de estudio del río Chalma-Tembembe, ade-
la mayor cobertura con vegetación natural hacia el margen izquierdo y más de Buenavista 1 y El Texcal; los siete primeros sitios, además de
en donde el cauce del río presenta las aguas con mayor contenido de su cubierta de vegetación natural, tienen una moderada concentración
oxígeno; mientras que en el extremo derecho se observa una combi- de nutrientes, mientras que El Texcal se caracteriza por su baja con-
nación de usos del suelo agrícola y urbano y se presentan altos valores centración de nutrientes y altos valores de oxígeno disuelto (a pesar de
de nutrientes, alto grado de mineralización de los cuerpos de agua y encontrarse en una zona urbana). Por otro lado, en el extremo derecho
valores altos de conductividad. El segundo componente aportó 18.54% del diagrama se ubicaron aquellos sitios en los que el uso del suelo está
de la varianza explicada y mostró un gradiente de los sitios más mine- dominado por una combinación de uso urbano y actividad agrícola. En
ralizados por sus valores altos de dureza, sulfatos y conductividad en este grupo se pueden diferenciar dos subgrupos: los sitios Alpuyeca,
los cuadrantes superiores, mientras que en los inferiores se presenta Las Juntas, Xoxocotla, Zacatepec y Xochitepec, que no sólo presenta
la mayor concentración de compuestos nitrogenados, en combinación esta combinación, sino que la calidad del agua denota altos valores de
con ortofosfatos, fósforo total y DBO5. De esta forma, el diagrama del dureza, sulfatos, alcalinidad, conductividad y presentan aguas cálidas.
ACP (Fig. 3) muestra la asociación de los sitios de estudio en dos gran- El segundo subgrupo está compuesto por El Pollo, El Rayo, El Encanto,
des grupos: los sitios ubicados en los cuadrantes del margen izquierdo Salida Panocheras, La Gachupina y Buenavista 2, en los que la calidad
con la mayor cobertura de vegetación natural, entre ellos destaca Las de agua se caracteriza por presentar valores altos de coliformes fecales
Truchas (en el extremo izquierdo del diagrama), por tener el mayor por- y totales, nitritos, nitratos, nitrógeno amoniacal, nitrógeno total, fósforo
Las Truchas N
El Arco Buenavista 1 y 2
La Loma El Taxcal
El Pollo
La Gachupina
18º50´
El Platanar El Rayo
La Casa de la Escuela El Encanto
Salida Panocheras
Xochitepec
Coatlán
Alpuyeca
Hacienda de Cuautitla
Xoxocotla
18º40´
Las Juntas
Zacatepec
9 km
99º30´ 99º20´ 99º10´

Figura 2. Mapa de uso de suelo para los sitios de estudio de las subcuencas del Río Balsas, México. Apatlaco y Chalma-Tembembe. Las áreas sombreadas represen-
tan el área de influencia para cada sitio. Verde: vegetación natural; Amarillo: Zona agrícola y Naranja: Zona urbana.
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total, color y cloruros, factores que ponen de manifiesto que estos sitios incrementarse alrededor de los 2.3. El ramal occidental (Buenavista 1
presentan gran influencia de las aguas residuales de las zonas urbanas. y 2) se mantuvo con valores alrededor de 1.74 y 2.02 puntos, mientras
que el ramal oriental presentó una tendencia similar al cauce principal
Invertebrados acuáticos. Se registraron en total 66 taxa, distribui-
del río, aunque los valores promedio oscilaron entre 0.7 y 1.36 puntos.
dos en cinco phyla, siete clases, 21 órdenes y 63 familias; algunos de
ellos se identificaron hasta clase, como fue el caso de los Oligochaeta, El AJCP-I elaborado con los datos de uso del suelo y las abundan-
Hirudinea y Turbellaria (Tabla 2). Las variaciones de las abundancias cias promedio de IA (Fig. 5) muestra cuatro grupos a un nivel de corte
y la riqueza promedio del elenco de invertebrados acuáticos por sitio de 0.605: el grupo I, formado por una unidad aislada, el sitio de Las
de estudio se resumen en la Tabla 3, en la que se aprecia que en los Truchas, el cual presentó los valores más altos de H’ y una abundancia
sitios correspondientes al río Chalma-Tembembe existe una mayor ri- moderada de diferentes familias (Tabla 3); el grupo II (≈87% de simi-
queza de taxa presentes a lo largo de su cauce (24 a 32 familias), con litud), formado por El Platanar y la Casa de la Escuela, que estuvieron
respecto a algunos sitios del río Apatlaco, donde se observaron sitios asociados principalmente por sus altos valores de vegetación natural,
con una mínima riqueza de familias, principalmente en la región media y con valores de H’ entre 2 y 3 puntos y una menor riqueza de familias
del cauce principal; por ejemplo: El Pollo presentó 13; El Rayo, 20; El de IA con respecto a Las Truchas, aunque algunas de ellas presentaron
Encanto, 5; Salida Panocheras, 11; Xochitepec, 12; La Gachupina, 19; mayor abundancia de individuos, como las familias Hydropsychidae y
Las Juntas, 21, y Alpuyeca, 13 familias. Cabe mencionar que algunos Leptohyphidae; el grupo III, en el que se reunieron 12 sitios con 64% de
taxa están presentes en todos los sitios de estudio, aunque con abun- similitud divididos en tres subgrupos; el subgrupo a (86% de similitud),
dancias muy diferentes, por ejemplo, los quironómidos y oligoquetos; que comprende los sitios de Buenavista 1 y 2, caracterizados por una
mientras que otros únicamente se presentaron en un sitio, como en el fuerte influencia agrícola, puntajes de H’ menores a 2.5 y una mayor
caso de las familias Blaberidae, Ephydridae e Hydroptilidae. Por otra variedad de dípteros y coleópteros; el subgrupo b (78% de similitud),
parte, el sitio de Las Truchas fue el que presentó la mayor cantidad de donde se encuentran Coatlán, Hacienda de Cuautlita, Xoxocotla, Zaca-
taxa (35), incluyendo la familia Perlidae, que fue exclusiva de este lugar, tepec, El Arco y La Loma, donde predomina el uso de suelo agrícola
así como los valores más altos de diversidad (>3). Por su parte, las combinado con una escasa vegetación natural, valores de H’ ≈2.5 pun-
localidades en la parte más baja del río Apatlaco en las que predominó tos y una mayor abundancia principalmente de tricópteros, odonatos y
el uso del suelo agrícola, la riqueza de familias se recuperó y alcanzó algunos dípteros, y el subgrupo c (≈78% de similitud), que contempla
valores de 21 a 26 familias, en Xoxocotla, Zacatepec y Las Juntas. Con a Alpuyeca, Las Juntas, La Gachupina y El Encanto, donde predomina
respecto a la diversidad, los valores de H’ mostraron variaciones entre el uso del suelo agrícola seguido de zonas urbanas, valores bajos de
sitios de estudio (Fig. 4); el río Chalma-Tembembe obtuvo puntajes de H’ y comunidades dominadas por diversos dípteros (principalmente
2.0 a 3.55 en los sitios correspondientes a la parte alta del cauce (El quironómidos) y bajas abundancias de tricópteros y efemerópteros; y,
Arco y La Loma); de 1.72 a 3.11 en la parte media (El Platanar y Casa finalmente, el grupo IV, que comprende dos subgrupos: el subgrupo d
de la Escuela), y de 1.84 a 3.02 en la parte baja (Coatlán y Hacienda (≈62% de similitud), correspondiente a El Texcal, que posee un alto
de Cuautlita). En el cauce principal del río Apatlaco, Las Truchas obtuvo porcentaje de uso de suelo urbano, valores de H’ menores a 1.5 puntos
valores de H’ superiores a los 3 puntos, lo que lo hace el sitio más y una mayor abundancia de la familia Hyalellidae, con presencia de al-
diverso; en los siguientes tres sitios (El Pollo, El Rayo y El Encanto), gunos tricópteros, moluscos, efemerópteros y odonatos; y el subgrupo
ubicados en la parte media, se obtuvieron valores promedio inferiores e (76% de similitud), con El Pollo, El Rayo, Salida Panocheras y Xochi-
a los 2 puntos, mientras que en la parte baja la diversidad vuelve a tepec, que se caracterizaron por la influencia del uso del suelo urbano
9
DUREZA
8 SULFATOS
7 Biplot (ejes F1 y F2: 60.14 %) OD CONDUCTIVIDAD
6
T ºC
5
4 ALCALINIDAD
Alpuyeca Las juntas
3 Zacatepec Xochitepec
Xoxocotla
2 pH
F2 (18.54 %)
1 Zona Urbana CLORUROS

C Escuela Coatlán
H Cuatitla Zona Agrícola
0 C FECALES
El Platanar NITRATOS ORTOFOSFATOS
-1 Vegetación Natural El Texcal El Arco S Panocheras El Pollo NITRITOS C TOTALES
-2 Las Truchas Buenavista 1 El Rayo P TOTAL
La Loma La Gachupina El Encanto
-3
-4 Buenavista 2
COLOR N TOTAL
-5
-6 DBO
N. ARMONIACAL
-7
-8
-8 -7 -6 -5 -4 -3 -2 -1 0 1 2 3 4 5 6 7
F1 (41.60 %)
Figura 3. Diagrama del análisis de componentes principales donde se distribuyen los sitios de estudido, de la subcuenca del río Balsas, México, de acuerdo a los
usos de suelo y parámetros fisicoquímicos.
Hidrobiológica
Tabla 2. Elenco sistemático de las familias de macroinvertebrados acuáticos de los ríos Apatlaco y Chalma-Tembembe, México.
Phylum Clase Orden Familia
Annelida *Hirudinea
*Oligochaeta Lumbriculida
Artropoda Insecta Blattodea *Blaberidae
Coleoptera *Dryopidae
*Dytiscidae
*Elmidae
*Gyrinidae
*Hydrophilidae
*Ptilodactylidae
*Scirtidae
*Staphylinidae
Diptera *Culicidae
*Chironomidae
*Dixidae
*Ephydridae
*Muscidae
*Psychodidae
*Scathophagidae
*Simuliidae
*Stratiomyidae
*Syrphidae
*Tabanidae
*Tipulidae
Ephemeroptera *Baetidae
*Caenidae
*Heptageniidae
*Leptohyphidae
*Leptophlebiidae
Hemiptera *Belostomatidae
*Corixidae
*Hebridae
*Naucoridae
*Nepidae
*Notonectidae
*Saldidae
Lepidoptera *Pyralidae
Megaloptera *Corydalidae
Odonata *Aeshnidae
*Calopterygidae
*Coenagrionidae
*Cordulegastridae
*Gomphidae
*Lestidae
*Libellulidae
Plecoptera *Perlidae
Trichoptera *Glossosomatidae
*Helicopsychidae
*Hydrobiosidae
*Hydropsychidae
*Hydroptilidae
*Lepidostomatidae
*Philopotamidae
*Polycentropodidae
Malacostraca Amphipoda *Hyalellidae
Decapoda *Cambaridae
*Pseudothelphusidae
Isopoda *Asellidae
Mollusca Bivalvia Heterodonta *Sphaeriidae
Veneroida *Corbiculidae
Gastropoda Basommatophora *Physidae
*Planorbidae
Lymnophila *Ancylidae
Neotaenioglossa *Hydrobiidae
*Thiaridae
Nematomorpha Gordioidea *Gordiidae
Platyhelminthes *Turbellaria Tricladida
* Nombres empleados en el presente estudio.
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y valores de H’ inferiores a 2.5 puntos, y por la presencia de dípteros, grupo III se asociaron El Platanar y la Casa de la Escuela, con ≈97% de
isópodos y moluscos principalmente. similitud debido a su cobertura vegetal y por compartir algunas fami-
lias de odonatos, coleópteros, tricópteros, efemerópteros, entre otros;
Por último, el AJCP-II, que contempla las características fisicoquí-
el grupo IV incluye Xochitepec, El Pollo, El Rayo y Salida Panocheras,
micas, los usos del suelo, la abundancia y la diversidad H’ (Fig. 6), se-
con 94% de similitud, sitios que están asociados a un uso del suelo
paró seis grupos: el grupo I aisló a Las Truchas del resto por presentar
urbano en combinación con uso agrícola y bajos valores de H’; el grupo
los valores más altos de H’, mayor cobertura vegetal y menor concen-
V comprende La Gachupina, El Encanto, Buenavista 1 y 2, con 93% de
tración de nutrientes y otros iones en el agua; en el grupo II se encuen-
similitud, todos fuertemente influenciados por un uso del suelo agrícola,
tra únicamente El Texcal, principalmente por la baja concentración de
y el grupo VI, en el que se encuentran El Arco, La Loma, Coatlán, Ha-
nutrientes, y sus valores de H’ fueron moderados (≈2 puntos); en el
cienda de Cuautlita, Xoxocotla, Alpuyeca, Zacatepec y Las Juntas; todos
Tabla 3. Valores de las abundancias promedio de macroinvertebrados acuáticos, la riqueza total y riqueza promedio por sitio de estudio en los ríos
Apatlaco y Chalma-Tembembe, México.
TAXA CT1 CT2 CT3 CT4 CT5 CT6 AP1 AP2 AP3 AP4 AP5 AP6 AP7 AP8 AP9 AP10 AP11 AP12 AP13 AP14
Aeshnidae 0.1 0.1
Ancylidae 0.1 0.1 0.1
Asellidae 0.2 53.0 17.9 12.2 6.8 0.1 0.1
Baetidae 4.3 1.4 2.1 3.5 6.5 5.0 12.6 5.9 1.2 9.6 3.8 2.4 6.8 2.8 6.5 15.6 0.1 3.4
Belostomatidae 2.7 0.2 2.4 1.8 1.3 1.0 3.8 0.1 0.1 0.3 0.2 0.8 4.4 0.9 0.1
Blaberidae 0.1
Caenidae 0.1
Calopterygidae 0.4 7.4 1.9 1.6 4.5 1.4 0.1 0.1 0.3 0.5 2.7 4.3 0.9 1.1 0.3 0.1
Cambaridae 0.1
Chironomidae 26.9 9.5 3.2 3.6 1.0 1.5 3.2 29.2 34.6 99.1 42.9 22.0 45.9 4.5 15.6 12.8 26.6 13.8 82.8 58.6
Coenagrionidae 10.6 1.1 0.2 0.4 2.1 3.1 0.9 1.6 1.1 3.3 5.9 6.1 0.6 10.0 0.9 0.1 0.4
Corbiculidae 6.9 0.1 1.3
Cordulegastridae 0.2
Corixidae 1.0 0.1 1.4 7.3 0.1 0.2 5.0 2.2
Corydalidae 6.3 6.4 3.6 2.9 0.5 2.4 6.4 0.3 1.2 1.1 7.2 0.6 1.0
Culicidae 2.8 0.2 2.2 20.8
Dixidae 0.2 1.7
Dryopidae 0.1 0.5 11.1 0.9 0.1 0.3 0.1
Dytiscidae 0.5 0.2 0.2 0.7 0.1 6.7 2.3 0.9
Elmidae 0.3 6.3 5.2 2.4 0.9 2.2 19.2 0.1 2.4 0.2 0.4 0.6 0.2 0.1
Ephydridae 0.1
Glossosomatidae 0.3 0.1 0.4
Gomphidae 0.1 0.9 1.0 1.4 0.9 0.1 1.9 0.1 0.1 0.1
Gordiidae 0.1 0.1 0.6
Gyrinidae 0.5
Hebridae 0.1 1.8 0.2
Helicopsychidae 0.6 0.1
Heptageniidae 3.9
Hirudinea 0.1 0.1 0.3 0.1 0.1 4.1 2.8 1.7 3.3 1.9 0.2 0.7 0.2 0.6
Hyalellidae 30.1 9.7 9.2 56.2
Hidrobiológica
TAXA CT1 CT2 CT3 CT4 CT5 CT6 AP1 AP2 AP3 AP4 AP5 AP6 AP7 AP8 AP9 AP10 AP11 AP12 AP13 AP14
Hydrobiidae 0.2 0.6 0.2 0.6
Hydrobiosidae 0.1 0.5
Hydrophilidae 1.1 0.7 0.2 1.7 1.8 0.1 2.6 0.2 0.4 1.5 0.3 0.1 11.7 7.3 0.6 2.8
Hydropsychidae 26.9 41.7 63.7 36.6 50.0 57.6 7.4 0.3 0.7 34.8 15.7 40.1 60.5 5.6 0.1 0.2 9.2
Hydroptilidae 0.1
Lepidostomatidae 0.2
Leptohyphidae 0.7 0.3 9.1 7.6 16.7 11.2 0.5 3.5 2.7 8.5 6.7 3.3 1.0
Leptophlebiidae 0.4 0.1 0.1 1.1 2.8 3.3 1.1 19.9 5.0 11.7
Lestidae 0.1 0.1 2.5 0.1 0.1 3.9 2.5 2.9
Libellulidae 1.4 1.7 1.1 1.5 1.4 0.6 0.2 0.0 0.5 0.2 0.3 0.5 0.1 0.6 0.1 1.0
Muscidae 0.1
Naucoridae 0.1 0.1 0.1 0.1 0.1
Nepidae 0.1
Notonectidae 0.1 0.1 0.3 0.5 0.1 1.1 1.6 0.6
Oligochaeta 1.9 2.8 0.3 0.4 1.2 1.2 3.3 0.4 0.2 0.4 0.7 1.6 3.2 5.0 1.4 3.3 2.1 1.9 3.8 4.7
Perlidae 1.6
Philopotamidae 0.1 1.1
Physidae 2.8 9.3 0.5 3.9 1.5 1.9 2.9 6.6 13.1 1.5 1.9 0.8 0.4 5.4 7.5 0.1
Planorbidae 0.1 0.9 0.1 0.2 0.3 0.1 0.2 0.2
Polycentropodidae 3.8 2.8 0.4
Pseudothelphusidae 0.1 0.1 0.3 0.6
Psychodidae 0.4 0.1 0.2 0.1 0.1
Ptilodactylidae 0.1 0.1
Pyralidae 1.5 0.5 0.5 0.1
Saldidae 0.1
Scathophagidae 0.1
Scirtidae 6.4
Simuliidae 0.9 2.9 0.4 3.9 4.1 10.3 1.3 0.1 1.6 0.5 1.6 0.2 1.3 13.9 23.2 4.8 0.3
Sphaeriidae 0.1 2.2 0.1 0.3 0.1
Staphylinidae 0.2 0.1 1.2 0.1 0.3 0.1 0.1 0.5
Stratiomyidae 0.1 0.6 0.1
Syrphidae 0.1 0.1 0.3
Tabanidae 0.6 0.1 2.5 1.0 1.5 0.5 0.1 0.5
Thiaridae 0.1 0.2 0.1 2.4 0.1 0.2 0.1 2.4
Tipulidae 1.2 3.1 0.1 6.5 0.1 0.1 1.7 0.3 0.1
Turbellaria 5.5 0.5 0.1 0.2 0.7 2.0 0.2 2.6 3.5 4.6 7.0 0.5 0.2
Riqueza total 30 32 25 29 30 24 35 13 20 5 19 20 21 26 24 21 22 19 12 21
Riqueza promedio 18 18 15 17 19 15 23 8 12 2 11 14 12 15 17 10 11 8 5 9
Clave de localidades: El Arco (CT1), La Loma (CT2), El Platanar (CT3), Casa de la Escuela (CT4), Coatlán (CT5), Hacienda de Cuautlita (CT6), Las Truchas (AP1), El Pollo
(AP2), El Rayo (AP3), El Encanto (AP4), Salida Panocheras (AP5), Xochitepec (AP6), Alpuyeca (AP7), Xoxocotla (AP8), Zacatepec (AP9), Buenavista 1 (AP10), Buenavista
2 (AP11), El Texcal (AP12), La Gachupina (AP13) y Las Juntas (AP14).
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Apatlaco
Chalma-Tembembe 䌀栀愀氀洀愀ⴀ吀攀洀戀攀洀戀攀
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Chalma-Tembembe 䄀瀀愀琀氀愀挀漀
Apatlaco
Sitio de搀攀estudio
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Figuras 4a-b. Valores del Índice de diversidad de Shannon-Wiener (a) y riqueza de familias (b) por sitio de estudio en subcuencas del Río Balsas, México. Los aste-
riscos representan diferencia significativa (p < 0.05). El Arco (CT1), La Loma (CT2), El Platanar (CT3), Casa de la Escuela (CT4), Coatlán (CT5), Hacienda de Cuautlita
(CT6), Las Truchas (AP1), El Pollo (AP2), El Rayo (AP3), El Encanto (AP4), Salida Panocheras (AP5), Xochitepec (AP6), Alpuyeca (AP7), Xoxocotla (AP8), Zacatepec (AP9),
Buenavista 1 (AP10), Buenavista 2 (AP11), El Texcal (AP12), La Gachupina (AP13) y Las Juntas (AP14).
Hidrobiológica
con una alta proporción de uso de suelo agrícola, además de presentar del suelo y los parámetros de calidad del agua. Este análisis mostró
valores de H’ moderados y estar ubicados en la parte baja del cauce que el único sitio con el mayor porcentaje de vegetación natural (Las
principal y en la parte media y baja del ramal oriental. Truchas) se asocia con el buen grado de conservación de la calidad
del agua, que posee mayor concentración de oxígeno disuelto y menor
Los resultados del análisis de correlación de Pearson, derivados
concentración de nutrientes (compuestos nitrogenados y fósforo); a di-
de la matriz de datos que incluyó los porcentajes de uso de suelo, el
ferencia de El Texcal que, aunque es un manantial, se asoció con los
promedio de los parámetros fisicoquímicos, abundancia de IA y valores
sitios del río Chalma-Tembembe en los cuadrantes 3 y 4 del ACP, donde
de H’, se resumen en la Tabla 4, en la que se observa que las familias
se denota una mayor carga de nutrientes. El ACP revela que los sitios
Belostomatidae, Cordulegastridae, Corixidae, Corydalidae, Dryopidae,
influenciados por suelos agrícolas tienen una mayor carga de materia
Elmidae, Hebridae, Helicopsychidae, Heptageniidae, Hydrobiosidae,
orgánica, al presentar los valores más altos de DBO5, color y coliformes,
Lepidostomatidae, Libellulidae, Perlidae, Philopotamidae, Polycentro-
y la mayor concentración de nitratos, nitritos, nitrógeno amoniacal, ni-
podidae, Scirtidae, Staphylinidae y Tabanidae presentaron una correla-
trógeno total, ortofosfatos y fósforo total. Las zonas agrícolas suelen
ción positiva estadísticamente significativa (p < 0.05) con la cobertura
permitir una mayor erosión de suelos, lo que puede favorecer el ingreso
natural de vegetación; por otro lado, las familias Ancylidae, Asellidae,
de materia orgánica de la cuenca de captación y, como consecuencia,
Chironomidae, Hyalellidae, Psychodidae y la clase Hirudinea mostraron
incrementar la DBO5 y los nutrientes en el curso de los ríos, como lo
una correlación positiva y significativa (p < 0.05) con el uso de suelo
han detectado Egler et al., (2012) y Ribeiro et al. (2014); además, en
correspondiente a zonas urbanas. Ninguna familia se correlacionó posi-
este estudio, debido a que se incorporó a las zonas pecuarias dentro de
tivamente con el uso de suelo agrícola; sin embargo, se detectaron co-
la zonas agrícolas, el aumento de coliformes en éstas puede atribuirse
rrelaciones negativas (p < 0.05) con las familias Baetidae, Cordulegas-
a la actividad pecuaria. Por otra parte, los sitios con influencia urbana
tridae, Helicopsychidae, Heptageniidae, Lepidostomatidae y Perlidae.
presentaron mayor conductividad, alcalinidad, dureza y concentración
de cloruros. Los valores altos de H’ en ríos poco perturbados, la alta
DISCUSIÓN concentración de nutrientes por el efecto de zonas agrícolas y la pre-
sencia de valores altos de conductividad y otros iones en ríos urbanos
Análisis fisicoquímico. El ACP evidenció un gradiente de las condicio- han sido reportados por otros autores para ríos de países como Corea
nes fisicoquímicas de los sitios de estudio en asociación con los usos
0.30
0.40
0.50
0.60
Similitud
0.70
0.80
0.90
1.00
Las Truchas
El platanar
C Escuela
Buenavista 1
Buenavista 2
Coatlán
H Cuautlita
Xoxocotla
Zacatepec
El Arco
La Loma
Alpuyeca
Las Juntas
La Gachupina
El encanto
El Texcal
El Pollo
S Panocheras
El Rayo
Xochitepec
Figura 5. Análisis de agrupamiento para los sitios de estudio de los ríos Apatlaco y Chalma-Tembembe, México, empleando datos de los usos de suelo, abundancias
de invertebrados acuáticos y valores del índice de diversidad (H’).
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Tabla 4. Análisis de correlación de Pearson de las familias de macroinvertebrados acuáticos y los parámetros fisicoquímicos con los usos de suelo
para los Ríos Apatlaco y Chalma-Tembembe, México. Los números en negrita representan significancia estadística (p < 0.05). El sombreado repre-
senta la correlación positiva con el uso de suelo.
Variables Natural Agrícola Urbana Variables Natural Agrícola Urbana
Vegetación natural 1.00 -0.61 -0.31 Vegetación natural 1.00 -0.61 -0.31
Zona Agrícola -0.61 1.00 -0.54 Zona Agrícola -0.61 1.00 -0.54
Zona urbana -0.31 -0.54 1.00 Zona urbana -0.31 -0.54 1.00
Aeshnidae 0.33 -0.11 -0.18 Notonectidae 0.39 -0.24 -0.22
Ancylidae -0.27 -0.21 0.54 Oligochaeta -0.07 0.25 -0.21
Asellidae -0.28 -0.26 0.64 Perlidae 0.58 -0.45 -0.16
Baetidae 0.43 -0.52 0.21 Philopotamidae 0.58 -0.42 -0.20
Belostomatidae 0.64 -0.13 -0.55 Physidae -0.07 -0.22 0.39
Blaberidae 0.01 0.17 -0.19 Planorbidae -0.07 -0.01 0.11
Caenidae -0.01 0.20 -0.27 Polycentropodidae 0.53 -0.42 -0.17
Calopterygidae 0.12 0.21 -0.36 Pseudothelphusidae 0.17 -0.25 0.07
Cambaridae 0.02 0.16 -0.18 Psychodidae -0.29 -0.21 0.58
Chironomidae -0.58 0.14 0.47 Ptilodactylidae 0.30 -0.07 -0.17
Coenagrionidae -0.05 0.36 -0.32 Pyralidae 0.44 -0.15 -0.27
Corbiculidae -0.22 0.10 0.13 Saldidae 0.01 0.17 -0.19
Cordulegastridae 0.58 -0.45 -0.16 Scathophagidae -0.01 0.20 -0.27
Corixidae 0.54 -0.15 -0.39 Scirtidae 0.45 -0.33 -0.07
Corydalidae 0.61 -0.01 -0.64 Simuliidae 0.06 0.20 -0.38
Culicidae -0.01 0.32 -0.40 Sphaeriidae 0.38 -0.30 -0.03
Dixidae 0.24 -0.01 -0.32 Staphylinidae 0.46 -0.25 -0.27
Dryopidae 0.60 -0.35 -0.21 Stratiomyidae 0.16 -0.29 0.26
Dytiscidae 0.23 0.03 -0.32 Syrphidae -0.14 0.24 -0.16
Elmidae 0.73 -0.35 -0.41 Tabanidae 0.51 -0.07 -0.42
Ephydridae -0.03 0.19 -0.14 Thiaridae -0.27 0.26 -0.01
Glossosomatidae 0.05 -0.12 0.05 Tipulidae 0.42 -0.09 -0.43
Gomphidae 0.41 -0.15 -0.24 Turbellaria -0.16 -0.08 0.33
Gordiidae 0.27 0.04 -0.43
Gyrinidae -0.01 0.20 -0.27 Nitratos -0.52 0.07 0.53
Hebridae 0.55 -0.36 -0.25 Nitritos -0.39 -0.14 0.64
Helicopsychidae 0.59 -0.55 -0.06 N amoniacal -0.37 0.39 -0.14
Heptageniidae 0.58 -0.45 -0.16 N total -0.45 0.31 0.13
Hirudinea -0.46 -0.11 0.67 Ortofosfatos -0.64 0.12 0.57
Hyalellidae -0.09 -0.34 0.53 P total -0.60 0.11 0.55
Hydrobiidae -0.13 0.27 -0.12 Sulfatos -0.57 0.25 0.38
Hydrobiosidae 0.57 -0.39 -0.23 Dureza -0.36 0.28 0.13
Hydrophilidae 0.41 0.05 -0.53 Color -0.31 0.19 0.16
Hydropsychidae 0.33 0.08 -0.38 Alcalinidad -0.40 0.49 -0.09
Hydroptilidae -0.02 0.14 -0.07 Cloruros -0.65 0.44 0.22
Lepidostomatidae 0.58 -0.45 -0.16 C totales -0.51 0.65 -0.17
Leptohyphidae 0.28 0.04 -0.28 C fecales -0.48 0.63 -0.18
Leptophlebiidae 0.08 0.16 -0.23 DBO5 -0.53 0.49 -0.06
Lestidae 0.33 -0.28 -0.13 OD 0.26 -0.40 0.26
Libellulidae 0.53 0.05 -0.53 pH 0.47 -0.02 -0.45
Muscidae -0.06 0.25 -0.27 Conductividad -0.49 0.34 0.20
Naucoridae 0.30 -0.14 -0.16 Temperatura -0.44 0.32 0.20
Nepidae -0.06 0.25 -0.27 H’ 0.47 -0.20 -0.25
Hidrobiológica
0.64
0.69
0.74
0.79
Similitud
0.84
0.89
0.94
0.99
Las Truchas
El Texcal
El platanar
C Escuela
Xochitepec
El Pollo
El Rayo
S Panocheras
La Gachupina
El Encantado
Buenavista 1
Buenavista 2
Coatlán
H Cuautlita
El Arco
La Loma
Xoxocotla
Zacatepec
Alpuyeca
Las Juntas
Figura 6. Análisis de agrupamiento para los sitios de estudio de los ríos Apatlaco y Chalma-Tembembe, empleando datos de los usos de suelo, parámetros fisicoquí-
micos, abundancias de invertebrados acuáticos y valores de H’.
(Yung-Chul et al., 2011), Uganda (Kasangaki et al., 2008), Etiopía (Me- Las Truchas (grupo I) se aisló de todos los demás sitios por poseer los
reta et al., 2012), Italia (Ravera, 2001), La India (Singh et al., 2005), valores más altos de H’ y una mayor riqueza de familias de invertebra-
entre otros. dos acuáticos, incluyendo principalmente efemerópteros, plecópteros,
tricópteros y coleópteros, lo cual refiere a una comunidad diversa y
Invertebrados acuáticos. Los valores obtenidos para el índice de di-
compleja, condición que se puede atribuir a la abundante cobertura ve-
versidad de Shannon-Wienner mostraron variaciones significativas (p
getal en el sitio y que coincide con lo encontrado por Azrina et al. (2005)
< 0.05) entre los sitios de estudio (particularmente en Las Truchas y El
en un río de Malasia, por Guevara-Cardona et al. (2006) en Chile, y por
Encanto, que, a su vez, presentaron el máximo y el mínimo de riqueza
Mereta et al. (2012) en un río de Etiopía, donde reportan valores altos de
de familias, respectivamente); estas diferencias pueden atribuirse al
diversidad en zonas poco perturbadas. Posteriormente, El Texcal (grupo
grado de impacto antropogénico (Latha & Thanga, 2010) ocasionado
II) es un sitio muy particular del río Apatlaco, ya que presentó orga-
por el tipo de descargas que se vierten a los cuerpos de agua, así como
nismos característicos de aguas tranquilas, como los de las familias
por el tipo de uso de suelo predominante en sus áreas de impacto,
Baetidae, Hyalellidae y Pseudothelphusidae; su baja diversidad puede
lo cual influye en la calidad del agua y, por lo tanto, en la calidad del
ser consecuencia de la canalización del agua para consumo huma-
entorno para el desarrollo de los invertebrados acuáticos, favoreciendo
no, lo cual dificulta el desarrollo de una buena cobertura vegetal y la
a los organismos capaces de habitar en ambientes hostiles (Luna et
diversificación del hábitat (Aura et al., 2010). En la parte media el río
al., 2002; Azrina et al., 2005; Kasangaki, et al., 2008; Guevara, 2011).
Chalma-Tembembe encontramos al grupo III, donde existe un porcen-
Si comparamos los grupos obtenidos en el AJCP-I (usos de suelo taje considerable de cobertura vegetal (≈80%); sin embargo, no hubo
+ H’ + abundancia de IA) con los del AJCP-II (usos de suelo + H’ + mucha variación en cuanto a la composición del elenco taxonómico a
abundancia de IA+ factores fisicoquímicos), encontramos que el se- lo largo de este río, y se observó, de manera general, una dominancia
gundo fue más eficiente al agrupar los sitios, ya que los grupos forma- (> 50%) de la familia Hydropsychidae, seguida en menor medida de la
dos reflejaron de una manera más fiel las condiciones prevalecientes familia Leptohyphidae (≈15%), pertenecientes a los órdenes Trichop-
en ambas subcuencas. De esta manera, en el río Apatlaco, el sitio de tera y Ephemeróptera, respectivamente, ambos indicadores de buena
calidad del agua (Gamboa et al., 2008), además de algunos odonatos y
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coleópteros, que son organismos capaces de habitar ambientes mode- su elenco de invertebrados acuáticos son poco variables a lo largo de
radamente perturbados (Kasangaki et al., 2008). su cauce. Estos resultados sugieren el potencial de recuperación que
posee el río Apatlaco.
Por otra parte, en el grupo IV predominaron organismos de las fa-
milias Asellidae y Chironomidae; además, tuvo presencia de los grupos Los resultados obtenidos muestran que el uso de suelo circundante
Hirudinea (sanguijuelas), Oligochaeta (lombrices) y Turbellaria (plana- al curso de los ríos estudiados ejerce un efecto considerable en las
rias), característicos de ríos urbanos con un alto impacto ocasionado características de calidad del agua y en la composición de las comu-
por los efluentes industriales y municipales, donde el agua presenta nidades de invertebrados. En el presente estudio, el ensamble de las
bajos niveles de oxígeno disuelto y altas concentraciones de materia familias que se correlacionaron con ecosistemas sanos, como es el
orgánica (Alonso & Camargo, 2005; Naranjo & González, 2007), al igual caso de Las Truchas, fueron Belostomatidae, Cordulegastridae, Co-
que lo reportado por Vivas et al. (2002) para ríos mediterráneos. El gru- rixidae, Corydalidae, Dryopidae, Elmidae, Hebridae, Helicopsychidae,
po V estuvo casi exclusivamente dominado por la familia Chironomidae Heptageniidae, Hydrobiosidae, Lepidostomatidae, Libellulidae, Perlidae,
(>90%) en los sitios de El Encanto y La Gachupina, mientras que en Philopotamidae, Polycentropodidae, Scirtidae, Staphylinidae y Tabani-
Buenavista 1 y 2 se presentaron abundancias importantes de dípteros dae; por otro lado, el ensamble compuesto por las familias Ancylidae,
(principalmente quironómidos), hemípteros y algunos coleópteros. El Asellidae, Chironomidae, Hyalellidae, Psychodidae y la clase Hirudinea
grupo VI fue el más grande de todos, ya que asoció a los sitios por su se correlacionó con ambientes altamente perturbados, como las zonas
actividad agrícola, contemplando cuatro sitios del río Chalma-Temb- urbanas; mientras que los sitios con abundancias moderadas, pero con
embe y cuatro del río Apatlaco: Xoxocotla, Zacatepec, Alpuyeca y Las poca diversidad de organismos, pueden manifestar el impacto por acti-
Juntas, que son sitios de la parte baja del cauce principal del río; este vidades agrícolas. Por lo anterior, los ensambles de IA reflejan el grado
de perturbación de los ecosistemas acuáticos.
grupo estuvo dominado por la familia Hydropsychidae (> 50%), con la
presencia de la familia Leptohyphidae, de algunos moluscos y dípteros;
el subgrupo b también presentó una gran abundancia para la familia AGRADECIMIENTOS
Hydropsychidae, aunque aquí estuvieron mejor representados los efe-
merópteros y quironómidos y se encontró una mayor variedad y abun- El trabajo fue financiado por el fondo Mixto Fomix Conacyt Mor. (2011-
dancia de odonatos. Las variaciones encontradas en los ensambles de 173996) y por la Secretaría de Investigación y Posgrado del Instituto
IA y los valores de H’ de los grupos V y VI parecen estar relacionadas Politécnico Nacional (proyecto SIP 20121087).
con el grado de impacto del cuerpo de agua, como lo mencionan Mise-
rendino et al., (2008) y Guevara (2011), ya que cada taxa presenta una REFERENCIAS
tolerancia diferente a la contaminación (Dang et al., 2009). Lo anterior
también se justifica con el análisis de correlación de Pearson, donde se Alba-Tercedor, J. 1996. Macroinvertebrados acuáticos y calidad de las
observa una correlación positiva de las familias indicadoras de mala aguas de los ríos. In: IV Simposio del Agua en Andalucía (SIAGA) Vol.
calidad del agua con la zona urbana y algunas de las familias ya repor- 2. Almería. pp. 203-213.
tadas como indicadores de buena calidad acuática, como es el caso de
Allan, J. D. 2004. Landscapes and Riverscapes: The influence of land
los efemerópteros, plecópteros y tricópteros.
use on Stream Ecosystems. Annual Review of Ecology, Evolution
De manera general, se puede apreciar que el río Apatlaco presenta and Sistematics 35: 257-284.
un mayor grado de impacto debido a la combinación de usos de suelo
que se encuentran a lo largo de su cauce y por el efecto de la conec- Alonso Fernández, A. & J. A. Camargo Benjumeda. 2005. Estado actual y
tividad de la cuenca de captación con el cuerpo de agua, de acuerdo perspectivas en el empleo de la comunidad de macroinvertebrados
bentónicos como indicadora del estado ecológico de los ecosiste-
con lo que señala Wohl (2014), ya sea longitudinal (con el arrastre de
mas fluviales españoles. Ecosistemas 14 (3): 87-99.
diversas sustancias río abajo, principalmente en la parte media del río)
o lateral (por la escorrentía, que permite el acceso de diversos agentes Archaimbault, V., P. Usseglio-Polatera & J. P. V. Bossche. 2005. Functional
provenientes de la cuenca de captación), lo cual genera un mosaico differences among benthic macroinvertebrate communities in refe-
importante de características fisicoquímicas en el que, dependiendo de rence streams of same order in a given biogeographic area. Hydro-
la porción del río, los invertebrados acuáticos pueden asentarse y de- biologia 551 (1): 171-182. DOI: 10.1007/s10750-005-4459-9
sarrollarse. Sin embargo, a pesar del alto impacto que sufre en su parte
media (El Pollo, El Rayo, El Encanto y La Gachupina, principalmente), se Aura, C. M., P. O. Raburu & J. Herrmann. 2010. A preliminary macroinver-
puede apreciar la capacidad de autodepuración que posee este cuerpo tebrate Index of Biotic Integrity for bioassessment of the Kipkaren
de agua cuando la presión ejercida por el tipo de uso de suelo dismi- and Sosiani Rivers, Nzoia River basin, Kenya. Lakes & Reservoirs:
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urbanas a agrícolas en la parte media y baja del río, respectivamente, 1770.2010.00432.x
que se manifiesta con un incremento tanto en la riqueza como en la
Azrina, M. Z., C. K. Yap, A. R. Ismail, A. Ismail & S. G. Tan. 2005. Anthropo-
abundancia de las algunas familias de invertebrados acuáticos en los
genic impacts on the distribution and biodiversity of benthic ma-
sitios de Xochitepec, Alpuyeca, Xoxocotla y Zacatepec. Mientras que en
croinvertebrates and water quality of the Langat River, Peninsular
el río Chalma-Tembembe las condiciones tanto fisicoquímicas como de
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uso de suelo son más estables, por lo cual la riqueza y abundancia de
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Hidrobiológica
Hidrobiológica 2016, 26 (3): 459-474
Composición y estructura de la familia Baetidae (Insecta: Ephemeroptera) en una cuenca andina colombiana
Composition and structure of the Baetidae family (Insecta: Ephemeroptera) in a Colombian Andean basin
Adriana Marcela Forero-Céspedes1, Carolina Gutiérrez1-2 y Gladys Reinoso-Flórez1
1
Grupo de Investigación en Zoología (GIZ), Facultad de Ciencias, Universidad del Tolima, Ibagué, Tolima, A. A. 546. Colombia
Graduate Degree Program in Ecology, Department of Biology, Colorado State University, Fort Collins, Colorado, 80523. USA
2
e-mail: adrianam@ut.edu.co
Recibido: 21 de mayo de 2015. Aceptado: 11 de mayo de 2016.
Forero-Céspedes A. M., C. Gutiérrez y G. Reinoso-Flórez. 2016. Composición y estructura de la familia Baetidae (Insecta: Ephemeroptera) en una cuenca andina
colombiana. Hidrobiológica 26 (3): 459-474.
RESUMEN
Antecedentes. La familia Baetidae (Insecta: Ephemeroptera) es abundante y diversa en los ecosistemas dulceacuícolas
del mundo, particularmente en ambientes lóticos, sin embargo es limitada la información taxonómica a nivel de especie
de este grupo en Colombia. Objetivos. Con base en lo anterior, el presente estudio, está encaminado a ampliar el cono-
cimiento taxonómico y ecológico de la familia Baetidae en la cuenca del río Alvarado (Tolima, Colombia), y su asociación
con los sustratos arena, grava/guijarro, hojarasca y roca, y con algunos parámetros fisicoquímicos. Métodos. Se hizo la
colecta con red surber en los hábitats correspondientes en rápidos y remansos, en cuatro sustratos (roca, arena, grava/
guijarro y hojarasca) y se evaluaron parámetros fisicoquímicos Resultados. Se colectaron un total de 2386 individuos
distribuidos en nueve géneros y 14 especies. Baetodes sp. (23.93%), Camelobaetidius edmunsi (19.70%), Guajirolus
queremba (12.70%), y Paracloeodes binodulus (11.32%) fueron las especies más abundantes en la cuenca. A nivel espa-
cial las estaciones QLCA, QCHU, RACV y RACH registraron la mayor densidad de organismos. En todas las estaciones el
sustrato roca presento la mayoría de las especies evaluadas. Conclusiones. La presencia de la familia Baetidae estuvo
relacionada con el tipo de sustrato, y por la influencia de algunas variables fisicoquímicas y ambientales como pH, alca-
linidad, dureza, sólidos totales, conductividad eléctrica, DBO5, oxígeno disuelto, caudal y nitratos; evidenciando en parte,
la influencia de la urbanización y la agricultura en el establecimiento de las especies.
Palabras clave: Baetidae, fisicoquímicos, río Alvarado, sustrato.
ABSTRACT
Background. The Baetidae family (Ephemeroptera: Insecta) is abundant and diverse in freshwater ecosystems, especially
in lotic systems: Although, information on these groups in Colombia is still scarce. Goals. The present study was directed
to increase the taxonomical and ecological knowledge of Baetidae family in Alvarado river basin (Tolima, Colombia),
evaluating the substrates; sand, gravel/cobble, rock and leaf litter, and determining the possible relationships with some
physicochemical parameters. Methods. The collection was made with a Surber net in rapids and backwaters, in four
substrates (sand, gravel/cobble, rock and leaf litter) additionally physicochemical parameters were evaluated. Results. A
total 2386 individuals were collected, distributed in nine genera and 14 species. Baetodes sp. (23.93%), Camelobaetidius
edmunsi (19.70%), Guajirolus queremba (12.70%) and Paracloeodes binodulus (11.32%) were the most abundant spe-
cies in the basin. The highest density of organisms was found in sampling sites QLCA, QCHU, RACV and RACH. Rock was
the preferred substrate for colonization and establishment of most species in all sites. Conclusions. The family Baetidae
was related with type of substrate, as well as variables such as; pH, alkalinity, hardness, total solids, electrical conduc-
tivity, BOD5, dissolved oxygen, water flow and nitrates, which suggest a potential influence of anthropogenic effects on
species establishment.
Key words: Alvarado river, Baetidae, physicochemical, substrate.
Vol. 26 No. 3 • 2016

460 Forero-Céspedes A. M. et al.
INTRODUCCIÓN sensibilidad a los procesos de degradación e impacto antropogénico,

aspectos que permiten postularla como una familia excelente como
Las acciones de los seres humanos afectan ostensiblemente a un sin- bioindicadora. Algunos estudios realizados en Brasil por Salles (2011),
número de ecosistemas acuáticos y modifican su evolución natural a Souza et al. (2011), Buss y Salles (2007) y Goulart y Castillo (2005) han
diferentes escalas (Mohammad et al., 2005). Los asentamientos huma- demostrado las ventajas del uso de esta familia en los biomonitoreos
nos, las actividades agropecuarias y las industrias ponen en riesgo la de la calidad del agua.
dinámica natural del ecosistema y la disponibilidad del recurso hídrico
para las futuras generaciones. Por esta razón, existe un creciente in- Con base en lo anterior, el presente estudio pretende contribuir al
terés por conocer y proteger los ecosistemas fluviales y estudiar sus conocimiento ecológico de las especies de la familia Baetidae, sus po-
cambios en el tiempo, por medio del desarrollo de criterios físicos, quí- sibles relaciones con algunas variables fisicoquímicas del agua de la
micos y biológicos que permitan estimar el efecto y la magnitud de las cuenca del río Alvarado y establecer qué factores naturales (caudal,
intervenciones humanas (Norris & Hawkins, 2000). sustratos, precipitaciones) o antropogénicos (urbanización y agricultu-
ra) determinan la presencia de cada especie a lo largo de la cuenca.
En las últimas décadas, los macroinvertebrados acuáticos han sido Los resultados obtenidos son un aporte importante al conocimiento de
considerados objetos de bioindicación por ser una herramienta eficaz los requerimientos ecológicos de cada especie de la familia Baetidae,
para entender las variaciones ecológicas y establecer la calidad bioló- ya que generan información base para el desarrollo de futuros modelos
gica del agua en las fuentes hídricas. Su uso se basa en el hecho de de bioindicación, que se adapten a las características de las cuencas
que dichos organismos están adaptados a un hábitat y a determinadas de la región andina.
exigencias ambientales, por lo que cualquier cambio en las condiciones
naturales se reflejará en la composición y estructura de las comunida-
des que allí habitan (Roldán & Ramírez, 2008). MATERIALES Y MÉTODOS
Diversos estudios en Sudamérica han sido enfocados en ampliar Área de estudio. La cuenca del río Alvarado forma parte de la cuenca
el conocimiento taxonómico y ecológico de algunos grupos de ma- mayor del río Totare, en el departamento del Tolima, Colombia. Presenta
croinvertebrados, lo que ha permitido contar con mejores herramientas un área de 29 988,14 ha, un perímetro de 91,66 km y una longitud del
para evaluar la calidad del agua. Sin embargo, la mayoría de dichos cauce de 55,06 km, y registra una clasificación climatológica de cálido
estudios de biomonitoreo se han basado en niveles taxonómicos su- semiárido, con un régimen hidrológico bimodal: dos temporadas de se-
praespecíficos como familia (Buss & Salles, 2007). En Colombia, aún quía (diciembre-febrero y junio-agosto) y dos de lluvia (marzo-mayo y
son escasas las evaluaciones detalladas a nivel taxonómico y ecológico septiembre-noviembre) (CORTOLIMA, 2009). Presenta una orientación
sobre la biota de los ecosistemas acuáticos, particularmente a nivel de nororiental y forma parte de la comúnmente denominada terraza de
género y especie (Roldán, 2003). Para la implementación de programas Ibagué, en la zona centro del país. Geológicamente, la mayor parte de la
de uso sostenible y conservación de los recursos hídricos es importante cuenca está compuesta por materiales sedimentarios procedentes de
avanzar en el conocimiento taxonómico y ecológico de la comunidad la Cordillera Central y, en menor cantidad, por rocas ígneas y metamór-
de insectos acuáticos, ya que éstos son componentes importantes en ficas (Reinoso, 2001). Distribuida en la zona de bosque seco tropical
la cadena trófica de los ríos y las quebradas (Dias et al., 2009). Dentro del bajo Magdalena, esta cuenca presenta suelos fértiles y condicio-
de los macroinvertebrados acuáticos, el orden Ephemeroptera, por sus nes ecológicas particulares que han permitido, a lo largo del tiempo, el
características biológicas, es uno de los más destacados como bio- establecimiento de grandes zonas de cultivo, pastos para ganadería y
indicadores (Buss & Salles, 2007), ya que estos insectos pasan casi urbanización (CORTOLIMA, 2009). Se establecieron nueve estaciones
toda su vida (meses y hasta años) como ninfas acuáticas y sólo viven de muestreo a lo largo de la cuenca, localizadas entre 351 y 1 057
como adultos pocas horas o 2 o 3 días (Zúñiga & Rojas, 1995). Por lo m s.n.m. (tabla 1, figura 1), donde se tomaron muestras trimensuales
tanto, en el manejo de los ecosistemas acuáticos, los efemerópteros por un año (de junio de 2012 a abril de 2013), incluyendo periodos de
son un importante grupo taxonómico que puede ser biomonitoreado sequía, invierno y transiciones con base en los registros pluviométricos
durante periodos más largos por medio de sus ninfas; es decir, se puede los últimos 20 años reportados por el Instituto de Hidrología, Meteo-
de evaluar en épocas de sequía y altas lluvias, pues esto permite el rología y Estudios Ambientales de Colombia (CORTOLIMA, 2009). Por
registro de información contrastante a nivel temporal. Debido a la gran lo tanto, se consideraron los muestreos bajo el siguiente esquema: M1
diversidad de hábitats que ocupan en los sistemas acuáticos, lo fácil y (sequia) = junio 2012; M2 (invierno) = septiembre 2012; M3 (invierno)
poco costoso que resulta su muestreo y los variados rangos de toleran- = diciembre 2012; M4 (sequía) = abril 2013.
cia a la contaminación que presentan las especies, los efemerópteros
constituyen un importante grupo para estudios de impacto ambiental, Colecta y determinación de los especímenes. La colecta se realizó
de conservación y de biodiversidad en sentido general (González et al., con base en el método propuesto por Buss y Salles (2007); se empleó
2008). Las especies de Ephemeroptera presentan distintas respuestas una red Surber (perímetro 30 cm x 30 cm, área 0.09 m2 y luz de malla
a la degradación ambiental, por lo que estos organismos están dentro 250 micras) en los hábitats correspondientes en rápidos y remansos,
de los grupos más utilizados en los programas de biomonitoreo de la teniendo en cuenta la disponibilidad de hábitat (arena, roca, grava/
calidad del agua (Salles et al., 2004). Sin embargo, para apreciar deta- guijarro y hojarasca). En cada estación de muestreo, se tomaron tres
lladamente el orden como una herramienta bioindicadora, se requiere submuestras aleatorias por sustrato a lo largo y ancho del tramo, y se
un buen conocimiento del grupo (Domínguez et al., 2006). integraron en una sola, para un área total de muestreo de 1.08 m2,
según la disponibilidad de hábitat referenciados dentro del cauce. El
En el orden Ephemeroptera, Baetidae es una de las familias más material se depositó en frascos plásticos debidamente etiquetados y se
diversas y abundantes, con preferencia por sustratos específicos y alta fijó con alcohol (70%).
Hidrobiológica
Composición y estructura de Baetidae 461
Tabla 1. Estaciones de muestreo en la cuenca del río Alvarado, (Tolima, Colombia). Tomado de Forero-Céspedes et al. (2014)
Altitud
Est. Zona Abrev. Lugar Coordenadas
m.s.n.m.
E1 Río Alvarado-Inicio° RAIN 977 Ibagué 04⁰ 27’ 13,1” N, 075⁰09’23,2”O
E2 Río Alvarado-Chucuni*° RACH 697 Chucuni 04⁰ 27’ 56,7” N, 075⁰03’46,7”O
E3 Río Alvarado-Puente* RAP 521 Alvarado 04⁰ 31’ 11,3” N, 074⁰59’14,0”O
E4 Río Alvarado-Caldas Viejo*° RACV 351 Alvarado 04⁰ 36’ 41,2” N, 074⁰55’46,2”O
E5 Q. Cocare* QCOC 1057 Ibagué 04⁰ 28’ 37,4” N, 075⁰08’25,4”O
E6 Q. Chembe*° QCHE 988 Ibagué 04⁰ 27’ 34,2” N, 075⁰08’54,7”O
E7 Q. Chumba* QCHU 973 Ibagué 04⁰ 29’ 06,2” N, 075⁰05’48,6”O
E8 Q. La Manjarres* QLM 758 Chucuni 04⁰ 28’ 19,3” N, 075⁰04’26,9”O
E9 Q. La Caima* QLCA 374 Alvarado 04⁰ 35’ 45,8” N, 074⁰56’39,6”O
(*)Estaciones con influencia de agricultura. (°) Estaciones con influencia de urbanización.
En cada estación se diligenció una ficha de campo con información et al. (2003), Nieto (2003a, 2003b, 2004a, 2004c), Zúñiga et al. (2004),
detallada de la zona. Todo el material fue transportado al laboratorio Salles et al. (2004c), Salles y Serrão (2005), Domínguez et al. (2006),
del Grupo de Investigación en Zoología de la Universidad del Tolima, Nieto y Salles (2006), Salles (2007), Waltz y Burian (2008), Domínguez
en Ibagué, Colombia, y almacenado ahí. Los organismos se identifi- et al. (2009), Gutiérrez y Reinoso (2010), Salles et al. (2010a), Netto
caron hasta el nivel taxonómico de especie con base en las claves y et al. (2011), Salinas et al. (2011), Boldrini et al. (2012) y Gutiérrez et
descripciones de Mayo (1968, 1973), Flowers (1985), Lugo-Ortiz y Mc- al. (2013). Posteriormente, el material fue depositado en la Colección
Cafferty (1996b, 1996c, 1996d, 1998, 1999), Muñoz y Ospina (1999), Zoológica de la Universidad del Tolima.
Dominique et al. (2001), Fernández y Domínguez (2001), Francischetti
4º40´0´Ń
4º35´0´Ń
4º30´0´Ń
4º25´0´Ń
75º5´0´´W 75º0´0´´W 74º55´0´´W

Figura 1. Mapa de la cuenca del río Alvarado (Tolima, Colombia). Fuente: Forero-Céspedes et al. (2013).
Vol. 26 No. 3 • 2016

Tabla 2. Abundancia relativa (%) de los taxones y especies de la familia Análisis de datos. Se utilizaron matrices con información de la abun-
Baetidae registrados en nueve estaciones de la cuenca del río Alvarado, dancia de especies por localidad, sustrato (roca, grava, arena y hoja-
Colombia, durante un ciclo anual. rasca) y muestreo para comparar la densidad (n/m2) con los posibles
efectos del periodo climático e influencia antrópica. Se calcularon los
Género (%) Especie % Abundancia índices de riqueza de Margalef (Mgf) y diversidad de Shannon-Wiener
Americabaetis (9.47) A. robacki 9.47 (H’) con el paquete estadístico Past, versión 2.13 (Hammer et al., 2001)
Baetodes (39.48) B. awa 7.38 para comparar la diversidad entre estaciones, muestreos y sustratos.
La representatividad del muestreo fue evaluada estimando el número
B. pseudospinae 3.39
de especies esperadas por medio de la curva de acumulación de espe-
B. spinae 4.78
cies, con el empleo de los estimadores Chao 1, ACE y Cole mediante el
Baetodes sp. 23.93 programa EstimateS 9.0 (Villarreal et al., 2004).
Camelobaetidius (23.22) C. edmundsi 19.70
Para explorar las relaciones de similitud entre la abundancia y la
C. patricki 3.52 composición de especies por sustrato, se realizó un análisis de agru-
Cloeodes (0.88) C. redactus 0.88 pamiento con la prueba de similitud no paramétrica Anosim. Para
Guajirolus (12.70) G. queremba 12.70 determinar diferencias en la composición de los taxones entre sitios
Nanomis (1.13) Nanomis sp. 1.13 y sustratos, dicha matriz de densidad se transformó con la función
log(n+1) para homogeneizar valores muy altos respecto de muy bajos,
Paracloeodes (11.32) P. binodulus 11.32 y posteriormente, teniendo como criterio de separación el índice de
Prebaetodes (0.17) Prebaetodes sp. 0.17 similitud de Bray-Curtis, se realizó una ordenación NMDS (Non-metric
Varipes (1.63) V. minutus 1.30 multidimensional scaling) con el software PRIMER 6 (PRIMER-E, 2006.).
V. singuil 0.34 Se realizó también un Análisis de Correspondencia Canónica (ACC) para
determinar las relaciones entre las variables ambientales y los respecti-
vos componentes bióticos, con el programa Canoco versión 4.5 (Braak
Variables físicas, químicas y bacteriológicas. En cada sitio de mues- & Smilauer, 2009). Para este análisis se requirió transformar los datos
treo se determinaron in situ la temperatura del agua (°C) y la conducti- de las variables fisicoquímicas (excepto pH) utilizando log n+1, y los de
vidad eléctrica (μS/cm) con un equipo multiparámetro portátil handylab la matriz de los taxones a partir de la raíz cuadrada (√√x).
multi12/Set marca SCHOTT. Asimismo, se determinó la velocidad de
la corriente y el caudal de acuerdo con la metodología propuesta por RESULTADOS
Elosegi y Sabater (2009). En el Laboratorio de Servicios de Extensión
en Análisis Químico (Laserex) de la Universidad del Tolima, se evaluó: Durante el periodo de estudio se colectó un total de 2386 organismos,
pH (unidades de pH), conductividad eléctrica (μS/cm), oxígeno disuelto distribuidos en 9 géneros y 14 especies. Las especies encontradas
(mgO2/L), porcentaje de saturación de oxígeno (% Sat. O2), turbiedad fueron: Americabaetis robacki (Lugo-Ortiz & McCafferty, 1996d), Bae-
(UNT), alcalinidad total y dureza (mgCaCO3/L), cloruros (mg Cl/L), nitra- todes awa (Salinas et al., 2011), Baetodes pseudospinae (Salinas et
tos (mgNO3/L), fosfatos (mg PO4/L), fósforo total (mg P/L), sólidos sus- al., 2011), Baetodes spinae (Mayo, 1968), Cameloabaetidius edmun-
pendidos y sólidos totales (mg/L), DBO5 y DQO (mgO2/L) y parámetros si (Dominique et al., 2001), Cameloabaetidius patricki (Dominique et
bacteriológicos como coliformes totales y fecales. al., 2001), Cloeodes redactus (C. Waltz & McCafferty, 1987), Guajirolus
16
14
12
Número de especies
10
8
6
4
2
0
1 3 5 7 9 11 13 15 17 19 21 23 25 27 29 31 33 35
Nímero de muestras
S Mean (runs) ACE Mean Chao 1 Mean Cole Rarefaction
Figura 2. Estimación de la riqueza de especies de insectos de la familia Baetidae en nueve estaciones durante cuatro muestreos en la cuenca del río Alvarado,
Colombia.
Hidrobiológica
M1 = Muestreo 1 M2 =Muestreo 2 M3 =Muestreo 3 M4 =Muestreo 1

40
35
30
25
(%) Densidad
20
15
10
0
RAIN RACH RAP RACV QCOC QCHE QCHU QLM QLCA
Estaciones
Figura 3. Porcentaje de densidad a nivel espacial y temporal de las especies de insectos de la familia Baetidae registrada durante cuatro muestreos en la cuenta del
río Alvarado, Colombia. M1 = junio 2012; M2 = septiembre 2012; M3 = diciembre 2012; M4 = abril 2013. Para conocer los nombres de las estaciones ver tabla 1.
queremba (Nieto, 2003b), Guajirolus queremba (Nieto, 2003b), Varipes (23.22%), Guajirolus (12.70%) y Paracloedes (11,32%), mientras que
minutus (Nieto, 2004c), Varipes singuil (Nieto, 2004c), Baetodes sp., las especies más abundantes fueron Baetodes sp. (23.93%), Came-
Nanomis sp. y Prebaetodes sp. En cuanto los estimadores de riqueza, lobaetidius edmunsi (19.70%), Guajirolus queremba (12.70%) y Pa-
se registró un número total de 14 especies observadas (Sobs) en las 9 racloeodes binodulus (11.32%) (tabla 2). Del total de organismos co-
estaciones evaluadas, lo que correspondió a 100% del valor esperado lectados en el estudio, el mayor porcentaje de densidad se registró
para los estimadores de riqueza Chao 1, ACE Cole y Rarefacción (Fig. en el primer muestreo (M1 = 68.47%), mientras que en el segundo
2); por lo anterior, puede asumirse que existe una buena representati- se registró el porcentaje más bajo (M2 = 3.85%). A nivel temporal, se
vidad de las especies de bétidos en las estaciones evaluadas durante encontró que las especies A. robacki, B. pseudospinae, B. spinae, Bae-
los muestreos. todes sp., C. edmundsi, C. patricki, C. redactus y G. queremba fueron
las más abundantes en todos los periodos de estudio; contrario a esto,
Distribución temporal y espacial de la familia Baetidae. Los gé-
Prebaetodes sp. y V. singuil se registraron solamente en dos épocas de
neros más abundantes fueron Baetodes (39.48%), Camelobaetidius
estudio (tabla 3, Fig. 3).
Tabla 3. Densidad de especies de insectos de la familia Baetidae colectados durante cuatro periodos de estudio en la cuenca del río Alvarado,
(Tolima, Colombia). Mx: muestreos realizados. Se indica el valor total y el porcentaje respectivo entre paréntesis (%).
Densidad (n total/m2)
Taxón
M1 M2 M3 M4
Americabaetis robacki Lugo-Ortiz y McCafferty (1996d) 1222.22 (7.52) 77.78 (0.48) 207.41 (1.28) 144.44 (0,89)
Baetodes awa Salinas, Dias, Salles, &. Bacca (2011) 633.33 (3.90) 0.00 22.22 (0.14) 418.52 (2.57)
Baetodes pseudospinae Salinas, Dias, Salles, &. Bacca (2011) 433.33 (2.67) 40.74 (0.25) 48.15 (0.30) 66.67 (0.41)
Baetodes spinae Mayo (1968) 577.78 (3.55) 14.81 (0.09) 48.15 (0.30) 166.67 (1.03)
Baetodes sp. 3677.78 (22.62) 118.52 (0.73) 481.48 (2.96) 288.89 (1.78)
Camelobaetidius edmundsi Dominique, Mathuriau & Thomas. (2001) 1577.78 (9.70) 48.15 (0.30) 877.78 (5.40) 288.89 (1.78)
Camelobaetidius patricki Dominique y Thomas (En Dominique et al., 2001) 288.89 (1.78) 25.93 (0.16) 14.81 (0.09) 174.07 (1.07)
Cloeodes redactus Waltz y McCafferty (1987) 33.33 (0.21) 40.74 (0.25) 7.41 (0.05) 18.52 (0.11)
Guajirolus queremba Nieto (2003b) 2633.33 (16.20) 14.81 (0.09) 144.44 (0.89) 85.19 (0.52)
Nanomis sp. 55.56 (0.34) 77.78 (0.48) 0.00 3.70 (0.02)
Paracloeodes binodulus Lugo-Ortiz y McCafferty (1996b) 0.00 159.26 (0.98) 785.19 (4.83) 55.56 (0.34)
Prebaetodes sp. 0.00 3.70 (0.02) 0.00 11.11 (0.07)
Varipes minutus Nieto (2004c) 0.00 3.70 (0.02) 66.67 (0.41) 44.44 (0.27)
Varipes singuil Nieto (2004c) 0.00 0.00 14.81 (0.09) 14.81 (0.09)
TOTAL 11133.33 (68.47) 625.93 (3.85) 2718.52 (16.72) 1781.5 (10.96)
M1= junio 2012; M2 = septiembre 2012; M3= diciembre 2012; M4= abril 2013 los valores que están entre paréntesis equivalen al porcentaje (%) de densidad.
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25 a) A. robacki 25 b) B. awa 16 c) B. pseudospinae 25

14
Precipitaciones (mm)
Abundancia (Log n+1)
20 20 12 20
15 15 10 15
8
10 10 6 10
5 5 4 5
2
0 0 0 0
30 200
14 d) B. spinae 45 e) Baetodes sp. f) C. edmundsi 180
12 40 25
160
10 35 140
30 20
120
8 25 15 100
6 20 80
4 15 10 60
10 40
2 5
5 20
0 0 0 0
25 200
8 g) 7 h) i) G. queremba
180
C. patricki C. redactus
7 6 160
20
6 5 140
5 15 120
4 100
4
3 10 80
3
2 60
2 5 40
1 1 20
0 0 0 0
6 j) C. patricki 18 k) P. binodulus 3 l) Prebaetodes sp. 200
16 180
5 14 160
4 12 2 140
10 120
3 100
8 80
2 6 1 60
1 4 40
2 20
0 0 0 0
M1 M2 M3 M4
6 m) V. minutus n) Muestreo
3 V. singuil 200
180
5 160
4 2 140
120
3 100
2 80
1 60
1 40
20
0 0 0
M1 M2 M3 M4 M1 M2 M3 M4
Muestreo Muestreo
Figuras 4a-n. Variación temporal de la abundancia (Log n+1) de las especies de insectos acuáticos de la familia Baetidae registradas durante cuatro muestreos en la
cuenca del río Alvarado (Tolima, Colombia), vs. precipitación (mm) (---) media anual registrada en la zona. M1= M2 = M3= M4=
Al comparar la abundancia de cada una de las especies con la pre- Con respecto a la distribución espacial, se encontró, en general,
cipitación media mensual para cada uno de los muestreos, se observó que tanto las estaciones a nivel del río RACV y RACH como las quebra-
que la mayoría de organismos presentaron los mayores valores durante das QLCA y QCHU registraron los mayores porcentajes de densidad de
el primer periodo de estudio (M1) correspondiente a sequía. Asimismo, organismos (19.07% y 11.37% y 33.03% y 16.56%, respectivamente).
especies como Prebaetodes sp., Varipes minutus y Varipes singuil fue- Contrario a lo anterior, los menores porcentajes de densidad se regis-
ron más abundantes en el cuarto periodo de estudio (M4), el cual está traron en las estaciones RAIN (3.19%) y QCHE (1.12%) (Fig. 5).
relacionado con la época de invierno, y no se registraron durante el
primer periodo de colecta (M1) (Fig. 4).
Hidrobiológica
35
30
25
Abundancia relativa (%)
20
15
10
0
Estaciones
Figura 5. Porcentaje de densidad total de las especies de insectos acuáticos de la familia Baetidae en las estaciones evaluadas en el río Alvarado (Tolima, Colombia).
Para conocer los nombres de las estaciones ver tabla 1.
A nivel de sustrato, se encontraron diferencias significativas (Ano- Diversidad de especies de la familia Baetidae por muestreo, tra-
sim, R = 0.07087; p < 0.05). La mayoría de las estaciones del estudio mo y hábitat. En el primer periodo de estudio (M1), correspondiente
presentaron los cuatro sustratos evaluados (roca, grava/guijarro, hoja- a bajas precipitaciones, se registró la mayor diversidad y riqueza de
rasca y arena), y se registraron las mayores densidades de bétidos en organismos para todas las estaciones evaluadas, mientras que en el
roca y grava/guijarro, y en arena, los valores más bajos (Fig. 5). segundo periodo (M2), en el que se prolongó el verano hasta la época
de transición a lluvias y lluvias (agosto a septiembre de 2012), los valo-
La mayoría de especies de Baetidae se registraron en los cuatro res de riqueza y diversidad disminuyeron drásticamente. Es importante
sustratos evaluados, tal como B. pseudospinae, B. spinae, Baetodes resaltar que los dos siguientes periodos (M3 y M4) registraron alta di-
sp., C. edmundsi, C. patricki, C. redactus, P. binodulus y Prebaetodes versidad y riqueza, a pesar de registrarse precipitaciones durante los
sp. con mayores densidades en grava y roca. Las especies A. robacki, muestreos (Fig. 7).
B. awa y G. queremba estuvieron presentes en roca, grava/guijarro y
hojarasca, y ausentes en el sustrato arena; V. minutus y V. singuil se A nivel espacial, las estaciones QCHU, RACV y RAIN presentaron las
encontraron en roca, grava/guijarro y arena, y Nanomis sp. se registró diversidades y riquezas más altas en los cuatro periodos de estudio.
en roca y grava (tabla 4, figura 6). Los sustratos roca y grava registraron los valores más altos de diversi-
dad y riqueza en todas las estaciones y periodos de estudio, mientras
que el sustrato arena, los valores más bajos (Fig. 7).
Tabla 4. Porcentaje de densidad (%) de los géneros de la familia Baeti- Ensamblaje de las especies de la familia Baetidae. La ordenación
dae en los sustratos evaluados, en la cuenca del río Alvarado, (Tolima, NMDS indicó cómo los diferentes sustratos se encuentran ubicados
Colombia). indistintamente en el plano sin mostrar agrupamientos (Fig. 8 a). Con-
trario a lo anterior, a nivel de estaciones se observan dos grupos: uno
Grava/ conformado por las estaciones que registran una influencia directa de
Especie Arena Hojarasca Roca
Guijarro la urbanización, como RAIN, QCOC y QCHE, y otro, por estaciones que
Americabaetis robacki 0.00 17.71 63.45 18.83 presentan una fuerte influencia de la agricultura, como RACH, RACV,
RAP, QLCA, y QLM. La estación QCHU se encuentra ubicada en el grupo
Baetodes awa 0.00 30.00 11.03 58.97
con influencia agrícola y en el grupo con influencia de la urbanización
Baetodes pseudospinae 1.89 28.30 45.91 23.90 (Fig. 8 b).
Baetodes spinae 6.42 20.18 48.17 25.23
Asociación de las especies de la familia Baetidae con varia-
Baetodes sp. 1.14 18.73 20.52 59.61
bles fisicoquímicas y ambientales. Con respecto a las variables fi-
Camelobaetidius edmundsi 3.05 21.09 11.80 64.06 sicoquímicas y ambientales, el análisis de correspondencia canónica
Camelobaetidius patricki 4.41 53.68 13.97 27.94 (ACC) explicó el 68% de la variación total de los datos; el primer factor
Camelobaetidius redactus 14.81 33.33 3.70 48.15 explicó el 44.6%, y el segundo, el 24.2%. De acuerdo con el análisis de
Camelobaetidius queremba 0.00 35.01 34.36 30.63 ordenación ACC, se puede deducir que la presencia de especies como
Nanomis sp. 0.00 24.32 0.00 75.68 Americabaetis robacki, Baetodes sp. y Cloeodes redactus se encuentra
Paracloeodes binodulus 33.33 35.93 1.85 28.89 asociada con variables como alcalinidad, dureza, conductividad eléctri-
ca, oxígeno disuelto, temperatura del agua, sólidos totales y fosfatos.
Prebaetodes sp. 25.00 25.00 25.00 25.00
La estación RAIN se relacionó mayormente con la presencia de materia
Varipes minutus 25.81 67.74 0.00 6.45 orgánica. Especies como Camelobaetidius edmunsi y Varipes singuil
Varipes singuil 25.00 37.50 0.00 37.50 se encontraron relacionadas con variables como DBO5, profundidad y
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caudal. Y la especie Camelobaetidius patricki también se relacionó con de los hábitats, el régimen de precipitación o la influencia de factores
variables como coliformes totales, DQO y turbiedad, las cuales se aso- antrópicos (Roldán & Ramírez, 2008).
cian con la presencia de materia orgánica (Fig. 9).
Se registró la mayor abundancia durante el primer periodo de es-
tudio, correspondiente a la época histórica de bajas precipitaciones
DISCUSIÓN (junio), situación que se ha encontrado en otros estudios, relacionada
con la mayor estabilidad y disponibilidad del hábitat, que facilita los
Composición y estructura de la familia Baetidae. El conocimiento procesos de colonización de sustratos (Baptista et al., 2000). Es impor-
de la diversidad de los artrópodos acuáticos en América del Sur es aún tante mencionar que durante el periodo de estudio (junio-septiembre)
bajo, a pesar de los esfuerzos y las contribuciones aportadas por varios se prolongó el verano hasta la época de invierno (agosto a septiembre
investigadores (Domínguez & Fernández, 2009). La fauna de efemeróp- de 2012), lo que hizo que disminuyeran drásticamente el caudal, la
teros reportada para el río Alvarado en el presente estudio es diversa, y velocidad de la corriente y los hábitats en esta época, lo cual influyó
los resultados coinciden con lo registrado a nivel de género por Vásquez en la baja abundancia de bétidos, pues estas variables son factores
y Reinoso (2012) para esta cuenca, en donde los géneros Baetodes, estructuradores de los macroinvertebrados en ríos tropicales de zonas
Camelobaetidus y Paracloeodes registraron la mayor cantidad de in- bajas (Vásquez et al., 2013).
dividuos. La identificación a nivel de especies es el nivel taxonómico
apropiado para estudios ecológicos particulares que permiten avanzar Un número importante de organismos de la familia Baetidae fue
en el conocimiento integral de éstas (Merritt et al., 2008), ya que de colectado en hábitats que se encuentran en el flujo rápido de la co-
este nivel taxonómico específico los estudios de referencia son escasos rriente y caudales de moderados a rápidos (Baptista et al., 2000; Do-
en Colombia (Roldán, 2003). mínguez et al., 2009), ambientes con altas concentraciones de oxígeno
disuelto y ricos en nutrientes que facilitan el establecimiento de una
Para el departamento del Tolima no se tienen reportes a nivel es- fauna béntica diversa (Baptista et al., 2000). Durante el tercer muestreo
pecífico de los bétidos (Dias et al., 2009), aspecto que releva la impor- (diciembre), se reportaron dos especies más con relación al primero,
tancia de los resultados del presente estudio, el cual demuestra que situación que fue favorecida por las lluvias atípicas que se registraron
las 14 especies registradas representan un avance importante en el en esta época del año, las cuales incrementaron el caudal, la velocidad
conocimiento taxonómico y ecológico de la fauna de la familia Baetidae de la corriente y la oferta de nutrientes (Vásquez et al., 2014). Durante
en la región. el cuarto muestreo (abril, correspondiente a la época histórica de altas
En cuanto al análisis de abundancia y densidad de la fauna de bé- lluvias), se registraron cambios importantes en la abundancia y los re-
tidos se encontró que Baetodes sp., Camelobaetidius edmunsi, Gua- portes de especies; aumentó la presencia de B. awa, B. pseudospinae,
jirolus queremba y Paracloeodes binodulus presentaron las mayores B. spinae, Baetodes sp., C. patricki, C. redactus, y Nanomis sp., y se re-
abundancias. Estas especies, como menciona Roldán (1996), colonizan dujo el número de organismos de las especies A. robacki, C. edmundsi,
una mayor diversidad de hábitats y son mayormente tolerantes al im- G. queremba, P. Binodulus, V. minutus y V. singuil. Estos resultados son
pacto humano. Contrario a lo anterior, las especies C. redactus, Prebae- similares a lo reportado por Baptista et al. (2000), quienes mencionan
todes sp. y V. Singuil fueron las menos abundantes durante el estudio, que la abundancia de la fauna de macroinvertebrados es afectada por
resultados que muestran que estas especies poseen requerimientos los periodos de lluvia. Con relación al orden Ephemeroptera, Pérez y
de hábitat muy particulares para el proceso de establecimiento y co- Segnini (2005) resaltan que generalmente esta biota es abundante en
lonización, o que su presencia se encuentra restringida por la calidad ríos y quebradas en periodos de lluvias altas y bajas.
25 Arena
Grava
20 Hojarasca
Roca
Abundancia relativa (%)
15
10
0
Estaciones
Figura 6. Abundancia relativa de la familia Baetidae por estación y microhábitat durante cuatro muestreos realizados en la cuenca del río Alvarado (Tolima, Colombia).
Hidrobiológica
2.0 a) M1 H’ Mgf
1.8
1.6
1.4
1.2
1.0
Unidades
0.8
0.6
0.4
0.2
0.0
Grava
Roca
Arena
Hojarasca
Grava
Roca
Arena
Hojarasca
Grava
Roca
Arena
Hojarasca
Grava
Roca
Arena
Hojarasca
Grava
Roca
Arena
Hojarasca
Roca
Hojarasca
Grava
Roca
Hojarasca
Grava
Roca
Hojarasca
Grava
Roca
Arena
Hojarasca
2.0 b)
1.8 M2 M2 H’ Me Mgf
1.6
1.4
1.2
1.0
Unidades
0.8
0.6
0.4
0.2
0.0
Grava
Roca
Arena
Hojarasca
Grava
Roca
Arena
Hojarasca
Grava
Roca
Arena
Hojarasca
Grava
Roca
Arena
Hojarasca
Grava
Roca
Arena
Hojarasca
Roca
Hojarasca
Grava
Roca
Hojarasca
Grava
Roca
Hojarasca
Grava
Roca
Arena
Hojarasca
c)
1.8
M3 M3 H’ M3 Mgf
1.6
1.4
1.2
1.0
Unidades
0.8
0.6
0.4
0.2
0.0
Grava
Roca
Arena
Hojarasca
Grava
Roca
Arena
Hojarasca
Grava
Roca
Arena
Hojarasca
Grava
Roca
Arena
Hojarasca
Grava
Roca
Arena
Hojarasca
Roca
Hojarasca
Grava
Roca
Hojarasca
Grava
Roca
Hojarasca
Grava
Roca
Arena
Hojarasca
Estracción/sustrato
d)
2.0
1.8 M4 M4 H’ M4 Me Mgf
1.6
1.4
1.2
1.0
Unidades
0.8
0.6
0.4
0.2
0.0
Grava
Roca
Arena
Hojarasca
Grava
Roca
Arena
Hojarasca
Grava
Roca
Arena
Hojarasca
Grava
Roca
Arena
Hojarasca
Grava
Roca
Arena
Hojarasca
Roca
Hojarasca
Grava
Roca
Hojarasca
Grava
Roca
Hojarasca
Grava
Roca
Arena
Hojarasca

Estracción/sustrato
Figuras 7a-d. Valores de diversidad de Shannon-Wiener (H’) y riqueza de Margalef (Mgf) de las especies de la familia Baetidae registrados en los sustratos encontra-
dos en las estaciones de muestreo en el río Alvarado (Tolima, Colombia), durante cuatro periodos de estudio. M1= junio 2012; M2 = septiembre 2012; M3= diciembre
2012; M4= abril 2013. Para conocer los nombres de las estaciones de muestreo ver tabla 1.
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A nivel espacial, las estaciones RACV, en el cauce principal, y la A pesar de que la fauna de la familia Baetidae puede desarrollarse
QLCA presentaron las mayores densidades de organismos. A pesar en diferentes sustratos, como roca, arena, barro, entre otros (Springer,
de que estas dos estaciones se localizan en la parte más baja de la 2010), en la cuenca del río Alvarado se registraron las más altas densi-
cuenca, cerca de la desembocadura donde se produce deterioro en la dades de individuos en el sustrato roca. La mayoría de ninfas de bétidos
calidad de las aguas producto de los múltiples efluentes recibidos (Ra- son raspadoras o recolectoras de detritus (Springer, 2010) y presentan
mírez & Viña, 1998), la presencia de la fauna de bétidos fue relevante patas robustas y uñas con numerosos dentículos, lo cual facilita la co-
en ambas, porque las quebradas tributarias aportan su biota, nutrientes lecta del alimento que se encuentra en el sustrato roca.
y un volumen importante de agua, facilitando el establecimiento y la co-
Es importante mencionar que la mayoría de las especies que fue-
lonización de esta fauna béntica (Reinoso, 2001; Vásquez et al., 2010).
ron abundantes en el sustrato roca y en grava han sido reportadas
Contrario a lo anterior, la estación RAIN, en el cauce principal, y la QCHE
como especies con adaptaciones morfológicas para resistir la presión
(quebrada tributaria) presentaron la densidad más baja de organismos.
hidráulica, como presencia de tubérculos en el abdomen y reducción
Estas estaciones se encuentran expuestas a una fuerte intervención
del filamento medio, tal como lo evidencian Baetodes sp., B. spinae, B.
antrópica que se refleja en las descargas de aguas residuales domés-
Seudospinae y B. awa; (Buss & Salles, 2007; Domínguez et al., 2006),
ticas, la presencia de basura y la extracción de arena, condición que
y la presencia de uñas con numerosos dentículos, como en el caso de
altera el tipo y la calidad del hábitat para el desarrollo de esta fauna, la
C. Edmunsi y C. patricki; A. robacki, V. minutus, V. singuil, P. binodulus,
cual puede verse afectada de manera importante a medida que recibe
Nanomis sp., G. queremba y Prebaetodes sp. (Buss & Salles, 2007). Por
las descargas de desechos domésticos y agrícolas (Roldán, 2003; Rol-
el contrario, la especie C. redactus no presenta características morfo-
dán & Ramírez, 2008).
lógicas para resistir la corriente de agua rápida y colonizar fácilmente
Standardise Samples by Total

a) Resembance: S17 Bray Curtis similarity
a) 2D Stress: 0.14 Sustrato

a)
A (Arena)
G (Grava)
H (Hojarasca)
R (Roca)
b)
b) Standardise Samples by Total

Resembance: S17 Bray Curtis similarity
b) 2D Stress: 0.14 stac.

QCHU (Q. Chumba)
QCOC (Q. Cocare)
QLCA (Q. La Caima)
QLM (Q. La Manjarres)
RACH (Río Alvarado-Chucuni)
RACV (Río Alvarado-Caldas Viejo)
RAIN (Río Alvarado-Inicio)
RAP (Río Alvarado-Puente)
QCHE (Q. Chembe)
Figuras 8a-b. Diagramas de ordenación NMDS basados en las abundancias de las especies de insectos acuáticos de la familia Baetidae registradas en cuatro mues-
treos en el río Alvarado (Tolima, Colombia). a) escala de sustrato. b) Ordenación a nivel de estación.
Hidrobiológica
1.0
QLM*
1.0
= Taxón
(*) = Estaciones de muestreo
C. patricki
Coli. To
Dureza
Eje 2 Factor: 24,2 %
Fosfatos
Alcalinidad
S. T. C. redactus RAIN* DQO Turb
C. E. A. robacki
T. Agua Beatodes
O. D. RACH*
QLCA*
RACV* RAP* B. spinae QCHE* B. pseudospinae
pH
P. binodulus C. singuil B. awa Nitratos
G. querem V. minutus C. edmundsi
Cloruros QCHU* Nanomis sp.
Prof.
Prebaetodes sp. QCOC*
DBO5
Caudal
-1.6
Vel.
-1.0 Eje 1 Factor: 46,6 % 1.0
Figura 9. Diagrama de ordenación canónico de las especies de insectos acuáticos de la familia Baetidae en durante los cuatro periodos de estudio, realizado en el río
Alvarado (Tolima, Colombia), con relación a las variables fisicoquímicas y ambientales en las estaciones evaluadas. Donde Triangulo = Especies / Circulo = Estaciones.
S. T. = Sólidos Totales, C. E. = Conductividad eléctrica, T. Agua = Temperatura del agua, DBO5 = Demanda Biológica de oxígeno, Coli. To = Coliformes Totales, DQO =
Demanda química de oxígeno,Turb.= Turbiedad, Vel. = Velocidad de la corriente, Prof. = Profundidad. Para conocer el significado de las abreviaturas de las estaciones
de muestreo consultar Tabla 1.
el sustrato roca y grava, ya que tiene piernas estrechas y garras sin Es de relevar que estaciones como QCHE y QLM, donde se eviden-
dentículos (Domínguez et al., 2006; Buss & Salles, 2007). El sustrato ció perturbación directa y continua, como extracción de arena, cana-
hojarasca también fue preferido por las especies A. robacki, B. pseu- lización y descarga de desechos domésticos, registraron los valores
dospinae, B. spinae, G. Queremba y Prebaetodes sp., ya que ofrece más bajos de riqueza y diversidad en todo el periodo de estudio. Se ha
buenas condiciones de refugio y alimentación dada la alta heterogenei- encontrado que la degradación de los ambientes lóticos por efectos an-
dad de hábitat y la alta riqueza de flora perifítica (Vásquez & Reinoso, tropogénicos (canalización, riego, embalses, entre otros) conduce por
2012). A diferencia de lo anterior, el sustrato arena registró una densi- lo general a deficiencias o a la pérdida completa de las características
dad limitada de organismos. Generalmente este sustrato es inestable y de las estructuras naturales, creando uniformidad del medio ambiente
presenta baja disponibilidad de materia orgánica que puede, en parte, y afectando de manera importante la diversidad y abundancia de su
conducir a una baja diversidad y riqueza de individuos (Hawkins, 1984). biota (Bauernfeind & Moog, 2000). Situación similar se registra en el
presente estudio, donde la fauna Ephemeroptera se ve influenciada por
Diversidad de la fauna de la familia Baetidae. En el presente estudio,
las actividades antropogénicas a lo largo de la cuenca del río Alvarado.
los valores más altos de riqueza y diversidad para los cuatro periodos
evaluados se encontraron en las estaciones RAIN, RACV y QCHU, las Las diferencias en registro de especies y sus abundancias presen-
cuales reciben una fuerte influencia tanto de la urbanización como de la tadas en el presente estudio a nivel temporal muestran que el caudal,
agricultura. Estos resultados contrastan con lo mencionado por Moore el flujo de la corriente y la diversidad de sustratos influyen en la pre-
y Palmer (2005), quienes afirman que la mayor diversidad y riqueza de sencia de esta biota. Se ha encontrado que los valores altos de riqueza
invertebrados se encuentra generalmente en sitios con influencia agrí- y diversidad de la fauna béntica se encuentran generalmente relacio-
cola más que en sitios urbanizados. Por otra parte, la riqueza de inver- nados con el flujo rápido superficial sobre tramos rápidos y rocosos
tebrados en las corrientes es estructurada puntualmente por eventos (Boyero & Bosch 2004; Vásquez & Reinoso, 2012). Durante la época
históricos y por las condiciones físicas y químicas únicas de cada lugar de sequía (M1 y M3), se registraron los valores más altos de riqueza
(Vinson & Hawkins, 1998). La alta diversidad se vio favorecida por la y diversidad, coincidiendo con los resultados de Baptista et al. (2000),
disponibilidad de sustrato, vegetación ribereña, entre otros (Vásquez & quienes reportaron en ríos tropicales la mayor riqueza y diversidad en
Reinoso, 2012). periodos de bajas precipitaciones. Entre tanto, durante el periodo co-
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rrespondiente a lluvias (M4) disminuyó la riqueza y diversidad debido, A. robacki, C. redactus y Baetodes sp. están relacionadas con altos
en parte, a las fuertes crecientes presentadas antes y durante el mues- valores de dureza, alcalinidad, conductividad eléctrica, sólidos totales,
treo, pues influyó de manera importante en la baja oferta de sustratos, temperatura del agua, oxígeno disuelto y fosfatos, lo cual denota que
zonas de rápidos fuertes y aumento de la velocidad. Varios trabajos su presencia está restringida a estas variables asociadas con procesos
han reportado una reducción en la abundancia de la fauna acuática de mineralización (Ramírez & Viña, 1998).
durante periodos de lluvias; se destacan los de Baptista et al. (2000),
Por otro lado, las especies B. awa, B. pseudospinae, B. spinae, Na-
Buss et al. (2004), Pérez y Segnini (2005) y Mesa (2010), quienes ha-
nomis sp. y Prebaetodes sp. se encontraron relacionadas positivamente
llaron variaciones temporales en la abundancia y composición de los
con valores medios de nitratos y negativamente con los fosfatos. Estas
ensamblajes de macroinvertebrados acuáticos en los periodos de altas
especies fueron registradas en las estaciones RACHU, QCHE, QCHU y
y bajas precipitaciones, al existir influencia negativa sobre esta fauna
QCOC, de gran influencia antrópica, lo cual evidencia que los impac-
en los periodos de altas precipitaciones.
tos humanos influyen sobre las características fisicoquímicas de las
A nivel de sustrato, la mayor riqueza y diversidad se registró en corrientes; en particular, los nitratos se han encontrado relacionados
roca y grava, sustratos preferidos por la mayoría de los efemerópteros a cuencas con una fuerte influencia de la urbanización y la agricultu-
(Baptista et al., 2000; Buss & Salles, 2007), resultados que se pueden ra, situación que influye sobre la composición y estructura de la fauna
corroborar con los reportados por Pérez y Segnini (2005), Buss y Salles acuática (Mesa, 2010; Forero et al., 2013; Vásquez et al., 2014).
(2007) y Vásquez et al. (2012), quienes registraron los mismos valo-
Es importante mencionar que la especie Prebaetodes sp., en el
res en dichos sustratos. Estos datos pueden estar relacionados con la
análisis ACC, se localizó entre las estaciones QCOC y QCHU, ya que
disponibilidad permanente de una variedad de sustratos que permiten
sólo se registró en éstas. Igualmente, las mayores abundancias de las
el establecimiento y la colonización de una fauna béntica abundante y
especies Nanomis sp., B awa, B. seudospinae y B. spinae, se encontra-
diversa (Bispo et al., 2006; Boyero & Bosch, 2004; Buss et al., 2004).
ron en dichas estaciones. Estas quebradas tributarias del río Alvarado
Asimismo, Baptista (2000) relaciona estos sustratos con una alta dis-
registran altas concentraciones de oxígeno disuelto, abundante vege-
ponibilidad de concentraciones de oxígeno disuelto. El sustrato arena
tación riparia y oferta de los cuatro sustratos evaluados, aspectos que
registró la riqueza y diversidad más baja, lo cual coincide con los es-
contribuyen de manera importante a la presencia de esta biota, que ha
tudios de Vásquez et al. (2012) para la familia Baetidae. Es relevante
sido registrada en otros estudios en zonas poco intervenidas (Domín-
mencionar que este sustrato es generalmente inestable y presenta baja
guez et al., 2006).
disponibilidad de materia orgánica que puede en parte conducir a una
baja diversidad y riqueza de individuos (Hawkins, 1984). La especie C. patricki se encontró relacionada con las variables
coliformes totales, DQO y turbiedad, las cuales son propias de proce-
Ensamblaje de las especies de la familia Baetidae y asociación con
sos de oxidación-reducción de la materia orgánica, lo cual refleja una
variables fisicoquímicas y ambientales La familia Baetidae posee
fuerte intervención antrópica (Ramírez & Viña, 1998). Cabe resaltar que
adaptaciones a los diferentes hábitats de los cuerpos de agua (Zúñiga
esta especie se encontró en las estaciones QLM y RAIN, las cuales evi-
et al., 2004). La prueba de ordenación NMDS no mostró ningún agru-
denciaron descargas directas de aguas residuales domésticas, basura
pamiento que permitiera visualizar diferencias en la composición de
y procesos de extracción de arena. Su presencia en estas estaciones
especies por microhábitat, así que esto evidencia que no se registraron
denota su tolerancia a los impactos antropogénicos. El género Came-
correlaciones significativas con respecto a la composición y estructura
lobaetidius ha sido reportado en diferentes tipos de hábitats a lo largo
de la fauna de la familia Baetidae en cada sustrato, y las especies se
de los ecosistemas acuáticos (Domínguez et al., 2006). Entre tanto, las
distribuyen indistintamente en arena, roca, hojarasca y grava/guijarro.
especies V. minutus, V. singuil, P. binodulus, G. queremba y C. edmunsi
Posiblemente esto esté relacionado con lo mencionado por Allan (1995,
se encontraron relacionadas con las variables pH, oxígeno disuelto, clo-
citado por Pérez & Segnini, 2005), quien expuso que los hábitats con
ruros, DBO5 y caudal; estas variables fisicoquímicas generalmente se
predominancia de sustratos rocosos de variado tamaño deben tener
relacionan con la presencia de materia orgánica (Ramírez & Viña, 1998;
mayor diversidad de especies que los hábitats con sustratos arenosos,
Roldán & Ramírez, 2008), características presentadas por las estacio-
pero si ambos contienen grava las diferencias en la diversidad son real-
nes QLCA, RACV y RAP (con fuerte intervención agrícola y sustratos
mente muy bajas.
arenosos y rocosos), donde se registraron las especies, evidenciando
A nivel espacial, la prueba de ordenación NMDS mostró dos agru- tolerancia a cambios en sus microambientes. Hay que resaltar que tan-
pamientos; el primero reúne las estaciones donde predomina el impac- to el género Varipes como el Guajirolus y Camelobaetidius han sido
to agrícola (RAP, RACV, QLCA, RACHU), y el segundo donde predomina colectados en diferentes tipos de ambientes con variedad de sustrato
el impacto de la urbanización (RAIN, QCOC, QCHE); mientras que la (Domínguez et al., 2006). Las actividades antropogénicas aportan una
estación QCHU, localizada entre los dos grupos, es una estación ubi- alta concentración de materia orgánica e iones que influyen en la de-
cada en la parte media de la cuenca, con un mayor impacto agrícola terminación de los ensamblajes de los bétidos a lo largo de la cuenca.
que urbanístico. Estos resultados permiten visualizar diferencias en la Algunos estudios han mostrado que, en general, la familia Baetidae
composición de especies por estación y evidencian que existen corre- se relaciona con aguas de buena calidad (Roldán, 2003; Zuñiga et al.,
laciones significativas con respecto a la composición y estructura de la 2004; Domínguez et al., 2006; Gutiérrez & Reinoso, 2010); sin embar-
fauna de la familia Baetidae en cada estación, mostrando en parte que go, los resultados de este estudio ponen de manifiesto que es a nivel
las especies se distribuyen según el tipo de impacto recibido (Vásquez de especie que se puede evaluar con más solidez la calidad del agua,
et al., 2013; Forero & Reinoso, 2013). ya que la respuesta de las especies a factores como precipitaciones,
uso del suelo, caudales, variables fisicoquímicas y ambientales difieren
Al relacionar las variables ambientales con la fauna de la fami-
en la mayoría de los casos. Tal como se detectó en los organismos del
lia Baetidae registrada en este estudio, se encontró que las especies
Hidrobiológica
género Camelobaetidius, en donde la especie C. edmunsi se encontró Bauernfeind, E. & O. Moog, 2000. Mayflies (Insecta: Ephemeroptera) and
relacionada con las variables oxígeno disuelto, pH, cloruros, caudal y the assessment of ecological integrity: a methodological approach.
DBO5, mientras que C. patricki estuvo relacionado con las variables pH, Hydrobiologia 422 (423): 71-83. DOI: 10.1007/978-94-011-4164-
turbiedad y coliformes totales. Lo anteriormente mencionado evidencia 2_6
la necesidad de llegar a niveles específicos en la taxonomía de Baeti-
Bispo, P C, L. G. Oliveira, L. M. Bini & K. G. Sousa. 2006. Ephemeroptera,
dae para establecer los requerimientos ecológicos de cada especie en
Plecoptera and Trichoptera assemblages from riffles in mountain
particular.
streams of Central Brazil: environmental factors influencing the
En el ecosistema acuático, cada especie en particular vive en un distribution and abundance of immatures. Brazilian journal of bio-
medio determinado y está “adaptada” a las condiciones ambientales logy Revista Brasleira de Biologia, 66 (2B): 611-622. DOI: 10.1590/
propias de ese medio; por lo tanto, cualquier alteración de alguno de los S1519-69842006000400005
factores de su entorno puede afectarla de manera directa e indirecta,
Boldrini, R., P. V. Cruz, F. F. Salles, E. L. Belmont & N. Hamada. 2012. Baeti-
e incluso provocar su desaparición (Roldán & Ramírez, 2008). Cuando
dae (Insecta: Ephemeroptera) from northeastern Brazil. Check List,
llega una fuente de contaminación al ecosistema, ya sea doméstica,
8 (1): 88-94. DOI: 10.15560/8.1.088
agrícola o industrial, las condiciones fisicoquímicas del agua cambian,
y para muchas especies la única alternativa es adaptarse, y las que no Boyero, L. & J. Bosch. 2004. The effect of riffle-scale environmental va-
se adaptan mueren (Roldán & Ramírez, 2008). riability on macroinvertebrate assemblages in a tropical stream.
Los resultados obtenidos permiten evidenciar cómo la composición Hydrobiologia 524 (1): 125-132. DOI: 10.1023/B:HYDR.00000361
y estructura de la familia Baetidae depende de diversos factores, como 27.94781.3c
disponibilidad y calidad de los microhábitats, régimen de precipitación, Ter Braak, C. J. F. & P. Smilauer. 2009. Canoco. Wageningen: Biometris-
variables fisicoquímicas y ambientales, entre otros, los cuales son Plant Research International.
fundamentales en la determinación de los ensamblajes de macroin-
vertebrados acuáticos. Se evidencia además cómo estos factores y la Buss, D. F., D. F. Baptista, J. L. Nessimian, & M. Egler. 2004. Substrate spe-
intervención humana pueden influir de manera marcada en la dinámi- cificity, environmental degradation and disturbance structuring ma-
ca ecológica de las especies (Buss et al., 2004). La dramática pérdida croinvertebrate assemblages in neotropical streams. Hydrobiologia
de la biodiversidad global motiva a aunar esfuerzos de científicos e 518 (1-3): 179-188. DOI: 10.1023/B:HYDR.0000025067.66126.1c
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Environmental Monitoring and Assessment 130 (1-3): 365-372.
DOI: 10.1007/s10661-006-9403-6
AGRADECIMIENTOS
Las autoras agradecen al Comité Central de Investigaciones y al Grupo CORTOLIMA. 2009. Plan de ordenación y manejo de la Cuenca hidrográ-
de Investigación en Zoología de la Universidad del Tolima por el soporte fica mayor del río Totare, convenio CORTOLIMA, CORPOICA, SENA
financiero. De manera especial, a los doctores Rafael Boldrini, Luke y UNIVERSIDAD DEL TOLIMA. Disponible en línea en: http://www.
Jacobus y Boris Kondratieff, por el apoyo en la confirmación taxonómi- cortolima.gov.co/cuenca-gual/gesti-n-integral-recurso-h-drico.
ca de los organismos. A Francisco Villa, Jesús Vásquez, Tatiana Parra, De Souza, M. R., F. F. Salles & J. L. Nessimian. 2011. Three new species
Edison Duarte, Leonardo Lozano, Laura Rojas, Diana Jiménez, Jonathan of Baetodes Needham & Murphy (Ephemeroptera: Baetidae) from
Gordillo, Gabriel Albornoz y Cristhian Conde, por su apoyo en campo y Espirito Santo State, Brazil. Aquatic Insects 33 (2): 93-104. DOI:
laboratorio. La primera autora agradece a Colciencias por la beca 525- 10.1080/01650424.2011.576118
2011 y 566-2012 del programa Jóvenes Investigadores e Innovadores
“Virginia Gutiérrez de Pineda”, contribución 471 del Grupo de Investi- Dias, L., M. C. Zúñiga & T. Bacca. 2009. Estado actual del conocimiento del
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Diversidad de crustáceos en la cuenca baja del río Papaloapan, Veracruz, México
Crustaceans diversity of the lower basin river Papaloapan, Veracruz, Mexico
José Francisco Miranda-Vidal, Everardo Barba-Macías, Cinthia Trinidad-Ocaña y Juan Juárez-Flores
Departamento de Ciencias de la Sustentabilidad. Manejo Sustentable de Cuencas y Zonas Costeras. El Colegio de la Frontera Sur, unidad Villahermosa. Km 15.5 Carretera
a Reforma s/n, R/a Guineo Segunda Secc. Villahermosa Centro, Tabasco, 86280. México
e-mail: ebarba@ecosur.mx
Miranda-Vidal J. F., E. Barba-Macías, C. Trinidad-Ocaña y J. Juárez-Flores. 2016. Diversidad de crustáceos en la cuenca baja del río Papaloapan, Veracruz, México.
RESUMEN
Antecedentes. La cuenca baja del río Papaloapan es muy importante por sus extensos humedales y la biota que pre-
senta. Sin embargo esta zona ha sido impactada por diversas actividades económicas (ingenios azucareros y petroleras)
principalmente. Objetivos. El propósito de este estudio fue analizar la diversidad de crustáceos en la cuenca baja del río
Papaloapan. Métodos. Se realizó un muestreo en las épocas de secas y lluvias en el año 2013, a través de muestreos
diurnos con diversas artes de colecta, además se registraron variables fisicoquímicas del agua en diversos tributarios de
la cuenca. Resultados. La localidad que presentó los mayores valores de salinidad y sólidos disueltos totales en secas
fue río Blanco (2.9 ups y 2704 mg/l), la menor concentración de oxígeno se registró en río San Agustín en secas y río
Blanco en lluvias (1.09 y 2.09 mg/l) respectivamente. En total se recolectaron 4,587 organismos correspondientes a diez
familias, doce géneros y dieciséis especies. Potimirim mexicana y Hyalella azteca, dominaron en términos de densidad
con 34% y 26% en secas y Macrobrachium sp. y P. mexicana con 59% y 30%, dominaron en lluvias respectivamente. La
mayor diversidad espacial se presentó en la época de secas en río Blanco (H’=1.99) y mínima en Playa Vicente (H’=0.37),
en lluvias la mayor diversidad se presentó en Sontecomapan (H’=1.08) y la mínima en la localidad río Blanco con
(H’=0.29). Conclusiones. Los macroinvertebrados entre ellos los crustáceos, son elementos biológicos primordiales para
los sistemas acuáticos al desempeñar un papel importante en el reciclaje de materia orgánica y transferencia de energía
a diversos niveles tróficos. Debido a esto es importante tener conocimiento de su dinámica y estructura poblacional que,
junto con las variables ambientales que modifican su distribución y abundancia, nos permitirán distinguir sobre cambios
por afectaciones humanas en el ambiente acuático y circundante y aquellos cambios producidos naturalmente.
Palabras clave: Cuenca, crustáceos, distribución, diversidad, río Papaloapan.
ABSTRACT
Background. Papaloapan river´s lower basin is very important for its extensive wetlands and biota presented. However
this area is very impacted by several economic activities (sugar mill and oil extraction) mainly. Goals. The aim of the
study was to determine the diversity of crustaceans in the lower basin of Papaloapan river. Methods. The collection of
organisms is carried out in the dry and rainy seasons in 2013, diurnal sampling with diverse collectors was apply and
registering physiochemical variables of the water in different tributaries of the basin. Results. Río Blanco had the highest
salinity and total dissolved solids (2.9 ups and 2704 mg / l) respectively. The lower oxygen concentration was recorded in
San Agustín and Blanco rivers (1.009 y 2.09 mg / l) respectively. A total of 4,587 organisms were collected corresponding
to ten families, twelve genera and sixteen species. Potimirim mexicana and Hyalella azteca dominated in terms of density
with 34% and 26% in dry season, in the rainy season Macrobrachium sp., and P.mexicana dominated in density with
59% y 30% respectively. The greatest spatial diversity in dry season was in Blanco river with (H’=0.29) and minimum in
Playa Vicente (H’=0.37), in rainy season highest diversity was in Sontecomapan (H’=1.08), while Blanco river showed the
minimum diversity (H’=0.29). Conclusions. The macroinvertebrates including crustaceans, are primordial organisms into
aquatic systems to play an important role in recycling organic matter and energy transfer to different trophic levels, the
knowledge of the dynamic and population structure of this communities and it´s ecology will allow us distinguish between
changes by human affectations in aquatic systems and its surrounding and changes produced naturally.
Key words: Basin, crustaceans, distribution, diversity, Papaloapan river.
Vol. 26 No. 3 • 2016

476 Miranda-Vidal J. F. et al.
INTRODUCCIÓN constituido por numerosos afluentes, entre los que destacan río Blanco
y río Tonto (controlado por la presa Presidente Miguel Alemán), Santo
El sistema fluvial del río Papaloapan es el de mayor importancia en Domingo (controlado por la presa Presidente Miguel de la Madrid), Usi-
el país por su caudal, después del sistema Grijalva-Usumacinta. Su la, Valle Nacional, Obispo, Tesechoacán y San Juan (Mejía-Ortiz et al.,
escurrimiento medio anual es aproximadamente de 47,000 millones 2011; Consejo de cuenca del río Papaloapan, 2013).
de metros cúbicos, con fluctuaciones entre 25,000 y 67,000 millones
de m³. Vierte sus aguas al Golfo de México a través de la Laguna de El área de estudio abarcó un total de ocho localidades correspon-
Alvarado. Esta cuenca es considerada como región prioritaria, debido a dientes a la cuenca baja del río Papaloapan: Santa María Jacatepec
que representa un área de conectividad y de integración entre sistemas (Oaxaca), San Juan Evangelista (río Trinidad), José Azueta (río Playa
terrestres y humedales. Estos ecosistemas acuáticos proporcionan há- Vicente), La Ceibilla (río San Juan), Chacaltianguis (río Papaloapan),
bitat para una gran diversidad de especies, tanto de importancia eco- Sontecomapan (Los Tuxtlas), La Popotera (río San Agustín) y Alvarado
lógica como económica (SAHR, 1993; Mejía-Ortiz et al., 2011; Consejo (río Blanco) (Fig. 1).
de cuenca del río Papaloapan, 2013). Entre la fauna más representa- Trabajo de campo. Los muestreos se efectuaron en época de secas
tiva de los humedales se encuentran los crustáceos, que por su gran (abril) y lluvias (agosto) durante el año 2013, en diferentes escenarios
número de individuos y diversidad dan estructura a las comunidades (ríos, rápidos, remansos, orillas con vegetación ribereña, rocas y tron-
de macroinvertebrados que habitan en ellos; además desempeñan un cos). La captura de los ejemplares se realizó a través de una cuchara
papel importante en la transferencia energética hacia niveles tróficos tipo” D” con un área de 0.87 m², una red de barra tipo Renfro con área
superiores (Barba et al., 2000); incluso algunos pueden emplearse de barrido de 50 m² (Renfro, 1962) y un chinchorro de 60m² de área
como indicadores de la calidad del agua (Álvarez et al., 1996; de la de barrido, para cada arte se realizaron recolectas por tripicado. Los
Lanza et al., 2000). Debido a sus variadas adaptaciones, entre las que organismos se fijaron en campo con alcohol al 96%. Además se regis-
destacan la respiración aérea (Díaz & Rodríguez, 1977) y la capacidad traron los parámetros fisicoquímicos de la columna de agua mediante
de osmorregulación de iones minerales (Mantel & Farmer, 1983), estos una sonda multiparamétrica marca HANNA modelo HI9828, así como la
organismos han invadido tanto ambientes dulceacuícolas como terres- georreferenciación de cada punto.
tres, lo que representa el 10% y 1% respectivamente de la diversidad
Trabajo de laboratorio. Los organismos fueron identificados, conta-
(Álvarez et al., 1996).
dos, pesados (720 muestras); la identificación se realizó hasta el nivel
Los crustáceos son primordiales para caracterizar los cuerpos de taxonómico más bajo posible mediante claves taxonómicas especiali-
agua y esenciales para conocer las condiciones en las que éstos se en- zadas para crustáceos: (Bousfield, 1972; Chace, 1972; Felder, 1973;
cuentran gracias a su sedentarismo, amplia distribución y tolerancia a Pennak, 1978; Raz-Guzmán et al., 1992; Raz-Guzmán & Sánchez,
ambientes poco favorables (Raz-Guzman, 2000). A pesar de la gran im- 1996; Throp & Covich, 1991; Williams, 1984). Los datos de abundan-
portancia que tienen estos organismos, en México no se han estudiado cia y peso fueron estandarizados a densidad (org/m²) y biomasa (g/
lo suficiente, aunque el país está rodeado de litoral marino, incluyendo m²). El análisis ecológico de los organismos consistió en calcular los
una amplia zona económica exclusiva, tanto del océano Pacífico, como índices ecológicos de diversidad H’ de Shannon (Shannon & Wiener,
del Atlántico y del mar Caribe. 1963), riqueza de especies (D) de Simpson (1969) y equitatividad (J’)
de Pielou (1966) en relación con la temporada en que se llevó acabo
Cabe destacar la importancia del presente trabajo como contribu- el muestreo. Se aplicó una prueba de asociación no paramétrica tipo
ción al conocimiento de la biodiversidad de crustáceos presentes en la Olmstead-Tukey (Sokal & Rholf, 1981) para clasificarlas como especies
cuenca baja del rio Papaloapan, mediante la evaluación y cuantificación dominantes, abundantes, frecuentes y raras.
de aspectos como la abundancia, densidad y composición de especies,
así como de los posibles patrones espaciales o temporales existentes.
RESULTADOS
Descripción ambiental. En la época seca se presentó la temperatura
MATERIALES Y MÉTODOS
más elevada 28.4 °C y la mínima en la época de lluvia 27.6 °C, el pH en
Área de estudio. El estado de Veracruz de Ignacio de la Llave se en- ambas épocas se mantuvo en el rango de 7.0-7.7, el oxígeno disuelto
cuentra al oriente de la República Mexicana. Colinda al norte con el presentó mayor concentración en la época seca (7.2 mg/l), y el mínimo
estado de Tamaulipas, al este con el Golfo de México, al sur con los en lluvias (4.3 mg/l). Los Sólidos Disueltos Totales fueron elevados en
estados de Oaxaca y Tabasco, y al oeste con San Luis Potosí, Hidalgo y la época seca (436.6 mg/l), el mínimo valor registrado fue en lluvias
Puebla (Carrillo & Villalobos, 2011). La cuenca del río Papaloapan com- (108.2 mg/l). Se observó mayor transparencia en ápoca seca (0.8 m)
prende la región hidrológica No. 28/B y se ubica en la vertiente del Golfo que en la época lluviosa (0.6 m) (Tabla 1).
de México, aproximadamente en la parte media del arco que forma el
Se recolectaron en total 4,587 organismos, pertenecientes a diez
litoral mexicano. Se calcula que tiene un área de 47, 517 Km2 y abarca
familias, doce géneros y dieciséis especies. En la época seca el 86%
territorialmente las entidades federativas de Puebla, Oaxaca y Veracruz
de la densidad de organismos estuvo representada por las especies
en la que se localizan 244 municipios y radica una población de 3.3
Potimirim mexicana (De Saussure, 1857) con 34%, Hyalella azteca
millones de habitantes. El sistema hidrográfico del Papaloapan es el
(Saussure, 1858) con 26%, Corophium sp. con 14% y Eurypanopeus
segundo más importante después del sistema Grijalva-Usumacinta por
depressus (Smith, 1869) con 12% (Fig. 2a). En la época lluviosa el 95%
su caudal. Vierte sus aguas en la Laguna de Alvarado con un promedio
de la densidad total de organismos estuvo representada por tres es-
de 47,000 millones de m³ anuales, con fluctuaciones de entre 25,000 y
pecies principalmente; Macrobrachium sp. con 59%, P. mexicana con
67,000 millones de m³. El valor promedio equivale al 12% del volumen
30% y Sesarma reticulatum (Say, 1817) con 5% (Fig. 2b).
escurrido anualmente a nivel nacional. El sistema del Papaloapan está
Hidrobiológica
Crustáceos del río Papaloapan, Veracruz, México 477
Figura 1. Área de estudio y ubicación de las localidades muestreadas a lo largo de la cuenca baja del río Papaloapan, Veracruz, México.
En lo que respecta a la densidad (org/m2) y biomasa (g/m2) por loca- En cuanto al análisis ecológico en la época seca hubo mayor diver-
lidad, en época seca la localidad río san Juan y Sontecomapan presenta- sidad en río Blanco con H’ de 1.99 mientras que en Playa Vicente se
ron la mayor densidad y biomasa de organismos (1.61 y 0.7 org/m2, 0.09 obtuvo la menor diversidad H’ de 0.37 (Fig. 4a); en lluvias la localidad
y 0.05 g/m2) respectivamente (Fig. 3a). En la época lluviosa río Blanco y Sontecomapan obtuvo la mayor diversidad con H’ de 1.08 mientras que
Sontecomapan presentaron la mayor densidad y biomasa de organismos la localidad río Blanco presentó la menor diversidad H’ de 0.06 (Fig. 4b).
(5.22 y 0.5 org/m2, 0.38 y 0.06 g/m2) respectivamente (Fig. 3b).
Tabla 1. Valores máximos y mínimos por temporada de parámetros fisicoquímicos en las localidades.
Temporada
Secas Lluvias
Parámetros Mínima Máxima Promedio Mínima Máxima Promedio
Temperatura (°C) 27.9 28.9 28.4 27.5 27.7 27.6
pH 7.2 7.8 7.7 7.6 7.8 7.6
Oxigeno Disuelto (mg/l) 6.6 7.9 7.2 3.9 4.7 4.3
Conductividad (mS/cm) 797.2 919 876.1 206.0 224.3 215.7
Solidos Disuelto Totales (mg/l) 397.0 458.6 436.6 103.0 112.2 108.2
Transparencia (m) 0.6 1.0 0.8 0.5 0.7 0.6
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DISCUSIÓN
a) Procambarus S. reticulatum
sp s% Los valores de los parámetros fisicoquímicos que se registraron en este
2%
D. mexicanus estudio a lo largo de la cuenca baja del rio Papaloapan, no presentaron
2% cambios significativos en las localidades muestreadas temporalmente.
Corophium
sp 14% Sin embargo es importante mencionar que variables como solidos di-
sueltos totales y conductividad fueron las únicas que presentaron valo-
E. depressus 12% res elevados en la época seca, esto asociado con los vertimientos por
P. mexicana 34%
parte de las actividades económicas de la región, que principalmente
son los ingenios azucareros, pues el 70% de las actividades están re-
lacionadas a este giro económico. A esto se suman las hidroeléctricas
H. azteca 26% que están asentadas en la cuenca, las cuales ocasionan alteraciones en
los pulsos naturales de inundación de los ríos, que son de importancia
para la biología de muchas especies acuáticas como plantas y anima-
les. Ya que estos cambios afecta o impide la conectividad de especies
Portunus de alta distribución y movilidad a lo largo de la cuenca, en especial
sp. 2% Orchestía Macrobrachium especies del género Macrobrachium (Mejía-Ortíz et al., 2011).
sp. 2% sp. 1%
Micropanope De acuerdo con Arriaga-Cabrera et al. (2000), la biodiversidad en la
sp. 3% cuenca hidrológica del río Papaloapan está conformada por dos regio-
nes hidrológicas prioritarias: a) Presas Miguel Alemán y Cerro de Oro;
con seis especies de crustáceos, y b) Los humedales del Papaloapan,
San Vicente y San Juan, con sólo tres especies, lo cual demostraba una
carencia de información, pues desde hace más de 50 años se sabía de
b) S. reticulatum D. mexicanus la existencia de más de 30 especies en la zona.
5% 3% H. azteca 3%
Mejía-Ortiz et al. (2011), en su trabajo integra 61 especies de
crustáceos decápodos distribuidos a lo largo y ancho de la cuenca del
río Papaloapan. En este trabajo se registra el 22.6% de la diversidad
P. mexicana reportada para la zona, cabe mencionar que las especies Balanus sp.,
30% Ericthonius brasiliensis, (Dana, 1853) Hyalella azteca, Orchestia sp, y
Micropanope sp. son nuevos registros.
Macrobrachium sp. 59% Las especies asociadas a la parte media y baja de la cuenca se
encuentran las especies P. mexicana relacionada a vegetación riparia y
Macrobrachium sp. que busca zonas profundas para coexistir en zonas
donde las corrientes son menores y se forman pozas y la temperatura
empieza a incrementar por la planicie costera. Mientras que en zonas
de cuerpos de agua lénticos se puede encontrar a las especies del
género Procambarus asociadas a macrófitas sumergidas como lirio
Figuras 2a-b. Porcentaje de la densidad total de crustáceos acuáticos colectados acuático. En la región más baja de la cuenca ya en zonas cercanas
en distintas localidades de la cuenca baja del río Papaloapan, Veracruz, México. a la costa, podemos encontrar sitios con una muy alta diversidad de
a) Época de secas. b) Época de lluvias. especies, en estas zonas podemos encontrar especies de jaibas como
Callinectes rathbunae, (Dana, 1853) y C. sapidus, (Rathbun, 1896) que
llegan a encontrarse en sitios de aguas someras y de salinidades bajas
Con base en el análisis de gradiente de Olmstead-Tukey, en época con sustrato fangoso y vegetación sumergida (Mejía-Ortiz et al., 2011).
de secas las especies que se agruparon como dominantes fueron P.
mexicana y Macrobrachium sp. (Fig. 5a), en frecuentes estuvo H. az- Las especies más abundantes en época seca de muestreo fue el
camaroncito Potimirim mexicana que es una especie con amplia distri-
teca, en raras se situaron las especies S. reticulatum, Orchestia sp.,
bución en la planicie costera del Golfo de México hasta Centroamérica,
Corophium sp,. Procambarus sp., Discapseudes mexicanus (Gutu,
es una especie tolerante a diferentes niveles de contaminación tanto
2006), Portunus sp., E. depressus, Micropanope sp. y Callinectes similis orgánica como inorgánica y en la época de lluvia Macrobrachium sp.,
(Williams, 1966), en lluvias las especies agrupadas como dominantes esta se distribuye en climas tropicales y subtropicales desde el nivel del
fueron P. mexicana y Macrobrachium sp.,como raras las especies Ma- mar hasta los 1,000 m de altitud, en vegetación acuática sumergida,
crobrachium acanthurus (Weigmann, 1836), H. azteca, S. reticulatum, troncos hundidos, entre las raíces de la vegetación riparia, bajo rocas y
C. similis y D. mexicanus (Fig. 5b). en los rápidos de los ríos (Álvarez et al., 2005).
Hidrobiológica
De las especies de crustáceos encontradas en la época de secas mexicana y Macrobrachium sp, se distribuyeron a lo largo la cuenca
dos de ellas representaron el 60% de la densidad de crustáceos una del Papaloapan en zonas donde inicia la planicie costera. H. azteca se
del orden Decápoda (P. mexicana) y otra del orden Anfipoda (H. azteca) distribuye en zonas de hábitats estructurados en vegetación enraiza-
misma que al hacer el análisis de gradiente Olmstead-tukey se obtuvo da emergente y vegetación libre flotante (Montalvo-Urgel et al., 2010).
una categoría de “dominante” para la especie P. mexicana junto con También se encontró que las especies Corophium sp., Orchestia sp., S.
Macrobrachium sp., y para H. azteca “frecuente”. Aunque las especies reticulatum, Procambarus sp., Eurypanopeus deressus, Discapseudes
P. mexicana y H. azteca fueron abundantes en densidad, Macrobra- mexicanus, Micropanope sp. y C. similis) se agruparon como “raras”,
chium sp. se agrupó en dominante debido a que esta especie apareció de éstas especies S. reticulatum y C. similis se distribuyen en sitios
en todas las localidades de muestreo pero con baja densidad. Simi- cercanos a zonas de manglar (Mejía-Ortíz et al., 2011).
lar a lo reportado por Mejía-Ortíz et al. (2011), donde las especies P.
a)
Densidad (org/m2)
Biomasa (g/m2)
Densidad Biomasa
b)
Densidad (org/m2)
Biomasa (g/m2)
Densidad Biomasa
Figuras 3a-b. Densidad y biomasa por localidad de crustáceos acuáticos colectado en distintas localidades de la cuenca baja del río Papaloapan, Veracruz, México.
a) Época de secas. b) Época de lluvias. PV (Playa Vicente), CH (Chacaltianguis), VN (Valle Nacional), RB (Río Blanco), SA (Río San Agustín), RSJ (Río San Juan), SO
(Sontecomapan), RT (Río Trinidad).
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a)
H', J' (bits/s2)
Shannon (H') Equitability (J) Simpson (1-D)
b)
H', J' (bits/s2)
Shannon (H') Equitability (J) Simpson (1-D)
Figuras 4a-b. Índice de Diversidad por localidad en distintas épocas del año de crustáceos acuáticos colectado en distintas localidades de la cuenca baja del río Pa-
paloapan, Veracruz, México. a) Época de secas. b) Época de lluvias. PV (Playa Vicente), CH (Chacaltianguis), VN (Valle Nacional), RB (Río Blanco), SA (Río San Agustín),
RSJ (Río San Juan), SO (Sontecomapan), RT (Río Trinidad).
En época de lluvias el 89% de la densidad de crustáceos estuvo estudiadas, en su mayoría presentaron signos graves de alteraciones
representada por el orden Decapoda con las especies Macrobrachium ambientales como zonas con impacto de cultivos extensivos y ganade-
sp. P. mexicana, mismas que después de hacer el análisis de gradiente ros, alteraciones de los flujos hidrológicos debido a sistemas de repre-
Olmstead-Tukey tuvieron una categoría de “dominante”. Así mismo las sas, y contaminación urbana e industrial, de igual manera contribuyó en
especies M. acanthurus, C. similis, S. reticulatum, H. azteca y D. mexi- la actualización de la información de la diversidad de macroinvertebra-
canus se agruparon como raras. dos acuáticos existente en esta cuenca de gran importancia hidrológica
Este estudio confirma la presencia de una diversidad media a baja y en las extensas áreas de humedales que la componen.
en la porción inferior de la cuenca del río Papaloapan, las localidades
Hidrobiológica
a) 0.9 Abundantes Dominantes

P. mexicana
0.8
0.7 Macrobachium sp.
0.6
Densidad (org/m2)
0.5
0.4
0.3 H. azteca
0.2 Corophium sp.

Raras Frecuentes
0.1 Orchestía sp.
S. reticulatum
Portunus sp. Procambarus sp.Micropanope sp.
0 E. depressus D. mexicanus C. similis
0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100
Frecuencia (%)
b)
1 Abundantes
Macrobachium sp Dominantes
0.8
Densidad (org/m2)
P. mexicana
0.6
0.4
0.2
Raras
S. reticulatum
M. acanthurus
H. azteca C. similis Frecuentes
0 D. mexicanus
0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100
Frecuencia (%)
Figuras 5a-b. Análisis de gradientes Olmstead-Tukey crustáceos acuáticos colectados en las localidades de la cuenca baja del río Papaloan Veracruz, México. a) Época
de secas. b) Época de lluvias.
AGRADECIMIENTOS REFERENCIAS
El presente trabajo formó parte del proyecto Estudio de campo Zona Álvarez, F., J. L. Villalobos-Hiriart & R. Robles. 2005. Crustáceos. In Bue-
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Se agradece también a todas las personas que participaron en esta para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad, México, D.F. pp.
investigación. 177–194
Vol. 26 No. 3 • 2016

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Hidrobiológica
Hidrobiológica 2016, 26 (3): 483-496
Allochthonous vs. autochthonous energy resources for aquatic insects in cloud forest streams, Veracruz, Mexico
Recursos energéticos, alóctonos o autóctonos, de los insectos acuáticos en arroyos de bosques nubosos, Veracruz, México
Pavel García1-3, Rodolfo Novelo-Gutiérrez1, Gabriela Vázquez1 and Alonso Ramírez2
1
Instituto de Ecología, A.C. Red de Biodiversidad y Sistemática Carretera Antigua a Coatepec 351, El Haya 91070 Xalapa, Veracruz, México
2
Department of Environmental Sciences, University of Puerto Rico, PO Box 190341, San Juan, 00919. Puerto Rico
3
Escuela de Biología, segundo nivel Edificio T-10, Ciudad Universitaria, Zona 12, Guatemala, 01012. Guatemala
e-mail: pavelernest@gmail.com
García P., R. Novelo-Gutiérrez, G. Vázquez and A. Ramírez. 2016. Allochthonous vs. autochthonous energy resources for aquatic insects in cloud forest streams,
Veracruz, Mexico. Hidrobiológica 26 (3): 483-496.
ABSTRACT
Background. Recent tropical studies question the assumption that forested headwater streams rely on allochthonous
resources as their main energy source, suggesting that autochthonous resources are more important. Goals. Here, we
characterized the energy base, as gut contents, of cloud forest streams with contrasting riparian vegetation cover in
Veracruz, Mexico, during dry, rainy and “nortes” (e.g., less dry and cold) seasons. Methods. Two first-order streams
were selected for the study - one flowing through forest and the other through pasture with sparse riparian vegetation.
Gut content analyses showed aquatic insect diets composed of diatoms, green algae, fungi, plant tissue, and amorphous
detritus. Results. The forest stream had taxa with gut contents composed of 31 to 99% allochthonous material, while the
pasture stream reached a maximum of 82% during “nortes”. Diatoms accounted for most of the autochthonous material
in guts, especially in the pasture stream during the dry season. A significant proportion of ingested allochthonous material
was fungi, mainly in the forest stream during the rainy season. Conclusions. Overall, our study supports the view that
in forested tropical streams autochthonous material is an important food resource. However, allochthonous material was
found to be an important food item, even in pasture streams with limited riparian cover.
Key words: Allochthonous and autochthonous material, cloud forest, food-webs, guts contents, Neotropical streams,
trophic basis.
RESUMEN
Antecedentes. Estudios recientes en el área tropical han cuestionado si el material alóctono es la principal fuente de
energía en arroyos ubicados en cuencas con cobertura boscosa conservada, sugiriendo que los recursos autóctonos son
más importantes de lo esperado. Objetivos. Aquí nosotros caracterizamos la base energética, por medio de análisis de
contenido estomacal, en arroyos de bosque mesófilo montano que contrastan en la cobertura de la vegetación ribereña
en Veracruz, México, durante las épocas seca, de lluvias y nortes. Métodos. Se seleccionaron dos arroyos de primer
orden para el estudio, uno que atraviesa un área de bosque conservado y otro que pasa a través de un área de pastizal
con escasa vegetación ribereña. El análisis de contenido estomacal mostró que la dieta de los insectos acuáticos estaba
compuesta por diatomeas, algas verdes, hongos, tejido vegetal y detritos amorfos. Resultados. En el arroyo del bosque
los taxa tenían un contenido estomacal compuesto por material alóctono de un 31 a 99%, mientras que en el arroyo del
pastizal el material alóctono alcanzaba un máximo de 82% durante la época de nortes. Las diatomeas representaron la
mayor cantidad de material autóctono, especialmente en el arroyo del pastizal durante la época seca. Los hongos fueron
una alta proporción del material alóctono, principalmente en el arroyo del bosque durante la época lluviosa. Conclusio-
nes. En general nuestro estudio da soporte a la propuesta de que el material autóctono es un recurso energético impor-
tante. Sin embargo, se encontró que el material alóctono es un recurso importante, incluso en el arroyo del pastizal.
Palabras clave: Arroyos neotropicales, bosque mesófilo de montaña, cadenas tróficas, contenido estomacal, material
alóctono y autóctono.
Vol. 26 No. 3 • 2016

484 García P., et al.
INTRODUCTION rains also cause increases in flow that might reduce the availability
of allochthonous and autochthonous material (Allan & Castillo, 2007).
The energy base of the ecosystem affects both stream food web struc- Studies that have evaluated the effect of rainfall seasonality on the food
ture and stream diversity, and changes in resource availability result resources (Lau et al., 2009a; Molina et al., 2011) reported that, despite
in changes in the structure and diversity of aquatic food webs (Rosi- seasonal variation, autochthonous material is an important energy re-
Marshall & Wallace, 2002; Benstead et al., 2003; Benstead & Pringle, source for aquatic insects in tropical streams.
2004). In these webs, aquatic insects are an important link between
allochthonous and autochthonous energy resources and higher trophic In this study, we analyzed gut contents of aquatic insects from
levels in streams. Aquatic insects consume allochthonous and auto- streams draining areas of Neotropical cloud forest in central Mexico,
chthonous material suspended in the water column, biofilms that grow with contrasting amounts of riparian vegetation and during different
on stones, wood or litter deposited on streambeds, or fine particulate seasons. The objectives were: 1) to characterize the trophic base for
matter that accumulates on stream bottom (Cummins & Klug, 1979; insect assemblages in two first-order streams draining cloud forest,
Cummins et al., 2005). For their part, insects represent an important but with contrasting amounts of riparian vegetation coverage; 2) to
food item in the diet of many other stream invertebrates, fishes, and assess whether the presence of conserved riparian vegetation results
riparian predators (Allan & Castillo, 2007). in differences in the trophic base for aquatic insects; and 3) to deter-
mine whether seasonality modifies the trophic base for aquatic insect
In temperate regions, low-order stream food webs are known to be assemblages. The following hypotheses were proposed: a) as riparian
based largely on allochthonous material (Rounik et al., 1982; Wallace vegetation can reduce light availability and limit primary productivity,
et al., 1997; Hall et al., 2001; Rosi-Marshall & Wallace, 2002; England aquatic insects in first-order streams with conserved riparian vege-
& Rosemond, 2004). Most evidence comes from headwater streams tation should have a different trophic base than those from streams
with large amounts of riparian vegetation receiving allochthonous ma- where riparian vegetation has been reduced or removed, and b) as
terial in the form of leaf litter and other terrestrial detritus, which are seasonality in tropical areas is mostly manifested as changes in flow
transported to streams by runoff or wind (Fisher & Likens, 1973; Hynes, and flow-related disturbance (e.g. floods), the trophic base for aquatic
1975; Minshall, 1978; Vannote et al., 1980). Aquatic insects, as a part insects is expected to change among seasons.
of food webs, have different degrees of specialization and assimilation
of food resources. Some rely almost entirely on allochthonous or auto- Overall, our study supports the view that in forested tropical
chthonous material, and so tend to be scarce, have less biomass, or are streams autochthonous material is an important food resource. Howe-
completely absent in streams where the material on which they spe- ver, allochthonous material was found to be an important food item,
cialize is in short supply or absent (Wallace et al., 1997; Rosi-Marshall even in pasture streams with limited riparian cover.
& Wallace, 2002).
According to studies describing the trophic structure of tropi- MATERIAL AND METHOD
cal streams in Brazil, Hong Kong, and Puerto Rico, unlike temperate
streams, autochthonous material plays an important role in supporting Study system. We conducted the study in the Reserva Natural La Cor-
the secondary production of aquatic insects (March & Pringle, 2003; tadura, in the municipality of Coatepec, located in the central highlands
Mantel et al., 2004; Brito et al., 2006; Lau et al., 2009b; Dudgeon et al., of the state of Veracruz, Mexico (Fig. 1). The area is located on the eas-
2010). Even in shaded streams with a high contribution of allochtho- tern slope of Cofre de Perote Mountain between 1800 and 2000 masl,
nous material, autochthonous material comprised between 60 and 70% an area dominated by humic andosol soils of volcanic origin. The clima-
of the base for food-webs (March & Pringle, 2003; Brito et al., 2006; te in this area is temperate humid with an average temperature of 18 °C
Lau et al., 2009b). This difference in the energy base for secondary (minimum and maximum 10-14 °C to 20-23 °C) and an annual rainfall
production has been attributed to several possible causes, all linked to of 1,500 mm (Muñoz-Villers, 2008). Williams-Linera (2007) divided the
the characteristics of leaf litter and its degradation, and relative to the year into three climatic seasons: a windy season from November to
availability of algae. It has been argued that vegetation in the tropics March characterized by the influence of polar air that generates fog,
has a higher content of secondary compounds that can reduce their low temperatures, and light rain, known as “nortes”; a dry season from
palatability (Ardón & Pringle, 2008; Boyero et al., 2009). It may also April to May characterized by high temperatures, low rainfall, and an
be attributed to insect shredders, which are scarce in tropical streams increase in daylight hours and solar radiation; and a rainy season from
(Li & Dudgeon, 2008; Jacobsen et al., 2008), such that other proces- June to October characterized by warm temperatures and abundant
ses may degrade plant litter, such as increased bacterial activity due to rainfall.
warmer water temperatures, or by other organisms such as fish and The vegetation cover of La Cortadura corresponds to Montane Clo-
shrimp (Ramírez & Pringle, 1998). ud Forest (MCF), a tropical ecosystem characterized by high biodiver-
The trophic base of a stream is affected by seasonal variation of le- sity (Rzedowski, 1978; 1996). Approximately 80% of the surface area
af-fall in autumn or snowmelt during spring in temperate zones, which corresponds to MCF and 20% to other land uses, such as pasture and
changes the entry and availability of allochthonous material (Fisher & crops (García-Franco et al., 2008). Dominant tree species present in
Likens, 1973; Allan & Castillo, 2007). In some parts of the tropics, there the zone include Liquidambar styraciflua Linnaeus, 1753, Quercus xa-
is stronger seasonal variation in rainfall and subsequent runoff, which lapensis Bonpland, 1809, Q. leiophylla Alphonse de Candolle, 1864, Q.
transports leaf litter and debris from riparian areas to streambeds (Fis- germane Schlechtendal & Chamisso, 1830, Clethra mexicana Alphon-
her & Likens, 1973; Allan & Castillo, 2007). Seasonal changes in rainfall se de Candolle, 1839, Turpinia occidentalis (Olof Swarf) George Don,
also cause changes in stream flow, enhancing nutrient renewal, CO2, 1832, Cinnamomum effusum (Meisner) Kostermans, 1961, Carpinus
and O2, which benefit algal productivity and growth. However, heavy caroliniana Walter, 1788 and Oreopanax xalapensis (Kunth) Decaisne &
Planchon, 1854 (García-Franco et al., 2008).
Hidrobiológica
Energy resources in cloud forest streams 485
Our work focused on two first-order streams with contrasting levels was measured during each season as the concentration of chlorophyll
of riparian vegetation (Fig. 1). The forest stream (19° 29’ 9” N, 97° a from nine stones (3-7 cm in diameter). Stones were collected ran-
2’ 29” W) had a high percentage of riparian cover, while the pasture domly along the 200 m reach. Each stone was individually placed in
stream (19° 29’ 39” N, 97° 02’ 14” W) is located in an area with few 90% methanol and kept refrigerated in darkness for 24 hours to extract
shrubs and trees. In each stream, a 200 m study reach was selected. chlorophyll a. Chlorophyll a was measured by spectrophotometry and
Using aerial digital orthophoto E14B36C2 from the Instituto Nacional concentrations (mg m-2) were determined using the equations of Hol-
de Estadística y Geografía (INEGI), it was determined that the forest den (Meeks, 1974). The availability of allochthonous material was also
stream has a watershed with 78.2% of forest cover, while coverage for estimated along the study area as the amount of leaf litter accumulated
the pasture stream corresponded to 66.6% in forest and most of the per unit area. Nine Surber samples (30x30 cm frame) were randomly
pasture area located near the channel. collected from each study reach. Samples were dried and burned at
550 °C for 1 hour to obtain the ash-free dry mass per unit area (g m-2)
Measurements in situ. Stream discharge (D) was estimated at the
(Benfield, 2007).
most downstream point of each stream reach along a channel cross-
section by D = Av, where A is the area (m2) and v is the water velocity Aquatic insects. Aquatic insects were collected from the edges and
(m s-1) (Gore, 2007). Along a channel cross-section, we measured every mid-channel sections of the streams, covering different microhabitats
40 to 55 cm to have three measurements (edges and center) the depth in pools and riffles along the chosen reach. A maximum of 10 indivi-
and current velocity. Each record were measured with a ruler and a flow duals per taxon, or the maximum number possible, were collected at
meter (FlowProbe 101-FP201), respectively. A multi-parameter probe each sampling date. Samples were kept in Kahle’s solution for 72 hours
(YSI Model 85) was used to measure temperature (°C), conductivity (µS and then switched to 80% ethanol. Using Merritt et al. (2008), most
cm-1) and dissolved oxygen (mg L-1), and a pH with a potentiometer individuals were identified to genus, with some exceptions that were
(Barnant Model 20). Measurements were taken at the same location left at the family or subfamily level, such as with the Muscidae and Chi-
during the dry season (March 27 and April 1, 2011), the rainy season ronomidae (Diptera). Each taxon was assigned to a functional feeding
(August 14, 2011) and the “nortes” season (February 8 - 10, 2012). group (FFG) following Cummins et al. (2005) and Merritt et al. (2008):
collector-gatherer, scraper, collector-filterer, shredder, piercer, and pre-
Autochthonous and allochthonous materials. The availability of au-
dator. For each taxon, at least one reference specimen was deposited
tochthonous material (autotrophic organisms such as benthic algae)
in the entomological collection (IEXA) in the Instituto de Ecología, A.C.
19º30'0 N
19º29'45 N
Pasture stream
19º29'30 N
U.S.A.
19º29'15 N
Forested stream
México
Veracruz
State
19º29'0 N
97º3'0 W 97º1'45 W 97º2'30 W 97º2'15 W
Figure 1. Location of La Cortadura and studied streams in forest and pasture land in the mountains of central Veracruz State, Mexico. (Map source: Mexico and
Veracruz state contour: Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (2002). Government policy. Scale 1:1,000,000. Image: digital orthophoto
E14B36C2 of aerial photographs scale 1:40,000, November 2004, INEGI).
Vol. 26 No. 3 • 2016

Gut analysis. Gut content analysis was performed on all taxa that were the same seasons in both streams, while for taxa collected from both
not predators, as it was our goal to assess the trophic basis of primary streams during one season or one of the streams during two or three
consumers. Priority was given to taxa that actively search for food, such seasons, a one-way perMANOVA was used. Bray-Curtis distances were
as those belonging to the collector-gatherers and scrapers. In addition, used for these analyses.
taxa for which more than four individuals were collected for at least one
Allochthonous/autochthonous energy base. To determine what
season in at least one of the streams were also analyzed.
proportion of the trophic base was allochthonous or autochthonous,
Gut content analysis, involved the preparation of microscope slides gut content categories were grouped according to their origin. Auto-
with the gut contents of up to ten individuals by season and stream for chthonous material included green algae and diatoms, while allochtho-
each of the selected taxa following the methodology proposed by Cum- nous material included fungi and plant tissue (Graça, 2006). Particles
mins (1973). Agglomerations of gut contents were dispersed by vibra- classified as amorphous detritus or animal tissue were not included
tion using an ultrasonic cleaner (NeyTech ULTRAsonik™, Model 208H). in the analysis as they can be either allochthonous or autochthonous
Gut contents were concentrated on 0.45 µm filters (Gelman Sciences, in varying proportions (Rosi-Marshall & Wallace, 2002; Li & Dudgeon,
VWR P/N 64191), treated for 24 hours with immersion oil, and then 2008; Lau et al., 2009a).
sealed with Euparal. Slides were viewed at 400x magnification using
Variations in the trophic base associated to riparian vegetation co-
a compound microscope. Forty-eight fields per slide were counted and
ver and season were also evaluated using perMANOVA. Two-way per-
the fields were located along five transects. To cover most of the gut
MANOVAs were used for taxa found in the two streams during at least
content and avoid counting particles more than once, 2 mm were left
two seasons and one-way for taxa collected in the two streams during
between fields and 4 mm between transects. Gut contents were classi-
the same season or in one of the streams during two or three seasons.
fied into six categories: diatoms, green algae, fungi, plant tissue, animal
Bray-Curtis distances were used for these analyses.
tissue, and amorphous detritus. Filamentous algae and diatoms were
identified to genus according to Bourrelly (1966) and Kramer & Lange- For each perMANOVA, 999 permutations were performed. Using
Bertalot (1991a;1991b; 1997; 1999). homogeneity analysis based on the dispersion distances and non-
metric multidimensional scaling, where significant differences were
Data Analysis: Basal energy resources. To compare the concentra-
observed, they were between streams and/or seasons and not due to
tions of chlorophyll a and the amount of leaf litter between streams as
dispersion (Anderson, 2001; 2006; Anderson et al., 2008). All analyses
potential responses to riparian vegetation cover and season, we used
were performed using the Vegan package, v2.0-3 for R v2.15.
a nonparametric multivariate analysis of variance for permutations
(perMANOVA) two-way in univariate way (Anderson, 2001). Euclidean
distance was used for comparisons. RESULTS
Taxa composition between streams. A hierarchical cluster analysis Stream physicochemistry. Temperatures ranged between 11.2 and
was used to evaluate the similarity of aquatic macroinvertebrate taxa 18 °C in the two streams, with larger variation between seasons ob-
composition between streams for each season. Because the analysis served in the forest stream than in the pasture stream (Table 1). In both
was qualitative, a weighted-average group algorithm and Sorensen’s streams, dissolved oxygen was above 6 mg L-1, except for the forest
similarity index were used as measures of distance (Legendre & Le- stream during the dry season (Table 1). Water pH tended to be neutral
gendre, 1998). (Table 1), except for the forest stream during the rainy and “nortes”
Gut contents. We assessed whether the number and relative abun- seasons, which tended to be slightly acidic. The forest stream had lower
dance of each of the six particle categories from gut contents of the conductivity than the pasture stream (Table 1). In both streams, flow
different taxa varied due to riparian vegetation cover (forest, pasture) increased during the rainy season compared to the dry and “nortes”
and season (dry, rainy, “nortes”) using multivariate perMANOVA (An- seasons, with the highest values in the forest stream (Table 1). Stream
derson, 2001). A two-way perMANOVA was used for taxa found during width varied between 1 and 2.5 m, with depths between 0.01 and 0.45 m.
Table 1. Physicochemical parameters measured for two streams in La Cortadura, Coatepec, Veracruz, Mexico.
Forest Pasture
Dry Season Rainy Season “Nortes” Season Dry Season Rainy Season “Nortes” Season
Temperature (°C) 18.00 13.50 11.2 17.10 15.20 14.1
Dissolved Oxygen (mg L ) -1
4.78 6.38 7.96 6.34 6.13 7.66
pH 6.50 5.70 5.73 6.56 6.55 6.32
Conductivity (µS cm )-1
26.20 12.30 17.5 42.22 41.76 40.8
Flow (m s )
3 -1
0.012 0.18 0.05 0.021 0.14 0.13
Width (m) 2.50 1.65 1.00 1.65 1.60 1.65
Min- Max Depth (m) 0.070 - 0.10 0.050 - 0.080 0.01 - 0.06 0.18 - 0.30 0.10 - 0.14 0.17 - 0.45
Hidrobiológica
Availability of autochthonous and allochthonous material. Chloro- Dry Rainy “Nortes”

phyll a levels were significantly higher (F1,48 = 13.53, p< 0.01) in the
pasture stream (17.61 ± 2.39 mg m-2) than in the forest stream (7.72 ± 140
2.10 mg m-2). We also found a significant effect of season on chlorophyll
Accumulated leaf litter in stream bed

a levels (F1,48 = 9.86, p< 0.01), with lower values during the “nortes” 120
(g m-2, ash-free dry weigth)

season (4.40 ± 1.06 mg m-2) than during the dry (18.28 ± 3.02 mg m-2)
(p< 0.01) and rainy seasons (15.31 ± 3.31 mg m-2) (p< 0.01). Although 100
there was no significant interaction between stream and season (F1,48
80
= 2.49, p = 0.10), forest stream chlorophyll a levels were lowest du-
ring the “nortes” season compared to “nortes” seasons at the pasture 60
stream (Fig. 2).
40
Average leaf litter on the forest streambed (94 ± 13 g m-2) was not
significantly greater (F1,48 = 3.39, p = 0.06) than that recorded from 20
the pasture stream (62 ± 12 g m-2). However, there were significant
differences in the amount of leaf litter among seasons (F1,48 = 4.15, p 0
Forest stream Pastures stream
= 0.02), with the lowest quantity during the dry season (43 ± 15 g m-2)
than during the rainy (96 ± 18 g m-2) (p = 0.02) and “nortes” seasons
Figure 3. Average values (+ standard error) of available allochthonous material
(96 ± 14 g m-2) (p = 0.01). Between the rainy and “nortes” seasons
measured as leaf litter in the stream beds of La Cortadura, Coatepec, Veracruz,
there was no significant difference (p = 0.97) and no significant interac-
Mexico, during the dry, rainy, and “nortes” seasons.
tion between stream and season (F1,48 = 0.33, p = 0.73). There was an
increase in the amount of leaf litter from the dry to the “nortes” season
in the forest stream, while in the pasture stream there was more leaf the forest stream during the dry season had a greater similarity to that
litter during the rainy than in the “nortes” season; there was less during from the pasture stream (68%) during the three seasons (62%).
the dry season than in the other seasons (Fig. 3).
The gut contents of 324 individuals across 14 taxa distributed
Aquatic insects. We collected 53 taxa distributed among 10 orders, among 4 orders, 11 families, 2 subfamilies, and 12 genera were analy-
37 families, and 45 genera (Supplementary material 1). In the forest zed (Table 2), of which seven were collector-gatherers, four were scra-
stream, 44 taxa were collected over three seasons, while in the pasture pers, one was a collector-filterer, and two were shredders. Two of the
stream 45 taxa were collected. All taxa were classified into six FFGs, scraper taxa, Epeorus Eaton, 1881 and Nixe Flowers, 1980 (Epheme-
with the largest number of taxa classified as predators (21), followed roptera: Heptageniidae), were grouped at the family level for analysis
by collector-gatherers (15), shredders (4), and piercer-herbivores (1). due to the low number of individuals collected.
Comparisons of compositional similarity of aquatic insect assem- Of the 14 taxa, three were collected during all three seasons in both
blages for both streams in a hierarchical cluster analysis (Fig. 4) showed streams: Epeorus + Nixe, Macrelmis Motschulsky, 1859 and Diplectro-
that the composition among seasons in the pasture stream had the hig- na JO Westwood, 1840. Phylloicus F, Mueller, 1880 and Chironominae
hest similarity (70%). The composition of aquatic insects collected from were collected during the dry and “nortes” seasons in both streams.
Thraulodes Ulmer, 1920 and Orthocladinae were collected during dry
season in both stream and during the rainy and “nortes” seasons only
from the pasture stream. Psephenotarsis Arce-Pérez & Novelo-Gutié-
35 Dry Rainy “Nortes” rrez, 2001 was collected in both streams during the dry season. Lepi-
dostoma Rambur, 1842 was collected during all three seasons, but only
30 during the “nortes” season was it collected in both streams. Farrodes
Peters, 1971 and Helicopsyche von Siebold, 1856 were collected in dry
25 and “nortes” seasons, the first in the forest stream and the last one in
Chorophyll a (mg m-2)
pasture stream (Table 2).

20
Diet composition. Gut content analysis revealed that amorphous de-
15 tritus was the most abundant particle type in all individuals collected
from both streams (Figs. 5a-d, f, Supplementary material 2-4), except
10 in those collected from the pasture stream during the rainy season (Fig.
5e). In most larvae analyzed, the second and third most abundant food
5 categories were diatoms and fungi. Among the diatoms found in the gut
contents, 15 genera were identified (Table 3). Green algae, Closterium,
0 Nitzsch ex Ralfs, Rivularia C. Agardh ex Bornet & Flahault and Ulothrix
Forest stream Pastures stream Kützing, were observed in the gut contents of several taxa, but only in
Lepidostoma and Phylloicus from the forest stream, they reached 2 and
Figure 2. Average values (+ standard error) of the availability of autochthonous 3.5% of the gut contents, respectively. Animal tissue found was above
material measured as chlorophyll a from two streams in La Cortadura, Coatepec, 1% only in Diplectrona, representing between 1.2 and 2.8%.
Veracruz, Mexico, during the dry, rainy, and “nortes” seasons.
Vol. 26 No. 3 • 2016

Table 2. Aquatic insects from two streams in La Cortadura, Coatepec, Veracruz, Mexico, for which stomach contents were analyzed; functional
feeding group (FFG) for each taxon (Cummins et al., 2005; Merritt et al., 2008).
Forest Pasture
Taxon
FFG Dry Season Rainy Season “Nortes” Season Dry Season Rainy Season “Nortes” Season
Ephemeroptera
Baetidae
Fallceon CG 7 8 - 10 10 10
Heptageniidae
Epeorus Sc 2 2 - 1 7 3
Nixe Sc 7 1 4 5 - 2
Leptophlebiidae
Farrodes CG 6 - 7 - - -
Thraulodes CG 5 - - 5 10 3
Leptohyphidae
Tricorythodes CG 2 - - - - 10
Coleoptera
Elmidae
Macrelmis CG 10 4 9 8 7 9
Psephenidae
PsephenotarsisT Sc 6 - - 5 - -
Trichoptera
Calamoceratidae
Phylloicus Sh 4 - 5 2 - 10
Helicopsychidae
Helicopsyche Sc - - - 10 - 3
Hydropsychidae
Diplectrona CF 5 5 5 5 5 3
Lepidostomatidae
Lepidostoma Sh - 1 5 4 - 9
Diptera
Chironomidae
Chironominae CG 9 - 7 10 - 10
Orthocladinae CG 5 - - 6 5 10
Total 66 21 42 71 44 82
, For the area, two genera have been reported for the family Psephenidae: Psephenops and Psephenotarsis (pers. comm. R. Arce Pérez, Instituto de Ecología, A.C.,
T
Xalapa, Veracruz, México). CG = Collector-gatherers. CF = Collector-filterers. Sc = Scrapers. Sh = Shredders. P = Predators
In most taxa, gut content composition varied significantly between The diet of Psephenotarsis from the forest stream was different
streams and among seasons (Tables 4, 5). The difference in diet com- from those in the pasture stream (Table 5). There was a lower propor-
position among taxa between the forest and pasture stream among tion of amorphous detritus and an increased consumption of diatoms
seasons corresponded to changes in the percentage of amorphous by larvae in the forest stream than those from the pasture stream (Figs.
detritus, with the lowest percentages in the pasture stream during the 5a, d).
rainy season (Fig. 5e). In Fallceon Waltz and McCafferty, 1987, Hep-
In Phylloicus, the proportions of particles in gut contents were
tageniidae, Chironominae, and Orthocladinae, there was a lower per-
significantly different between streams and among seasons (Table 4).
centage of amorphous detritus in the gut contents of larvae from the
Plant tissue and fungi were the most abundant particles after amor-
pasture stream compared to the forest stream, and the least amount of
phous detritus, and were more abundant in the gut contents of forest
amorphous detritus coincided with increased consumption of diatoms
stream Phylloicus than those from the pasture stream. In addition, the
(Fig. 5). In Fallceon, the consumption of diatoms increased 76% during
proportion of plant tissue was higher during the “nortes” season (Figs.
the rainy season in the pasture stream, while in the Orthocladinae and
5a, c, d, f).
Chironominae the lowest proportion of diatoms in the gut contents was
during the “nortes” season (Fig. 5f).
Hidrobiológica
Table 3. Diatom genera found in the stomach contents of aquatic in- In Lepidostoma from the forest stream, after amorphous detritus,
sects from streams in La Cortadura, Coatepec, Veracruz, Mexico. Data the most abundant category was plant and fungal tissue (Figs. 5b, c),
are presence (1) and absence (0) for each of the two streams examined. while in the pasture stream, diatoms were the next most abundant ca-
tegory (Figs. 5d, f). There was a greater proportion of diatoms in the
Diatom Genera Forest Pasture insect gut contents from the pasture stream during the “nortes” season
Achnanthes Bory compared to the dry season.
1 1
Many individuals of Helicopsyche collected during the dry season
Achnanthidium Kützing 1 1
were pupae. Larval gut contents were mainly composed of amorphous
Aulacoseira Thwaites 1 1 detritus and diatoms, with some individuals having consumed fungi,
especially during the “nortes” season (Figs. 5d, f).
Cocconeis Ehrenberg 1 1
Cymbella C. Agardh 1 1 Similarity
Fragilaria Lyngbye 1 1
Frustulia Rabenhorst 1 1
Gomphonema Ehrenberg 1 1
Melosira C. Agardh 1 1
Navicula Bory 1 1
Nitzschia Hassall 0 1
Pinnularia Ehrenberg 1 1
Rhoicosphenia Grunow 1 1
Eunotia Ehrenberg 0 1
Rhopalodia O. Müller 0 1
Diplectrona and Macrelmis had a diet composition that varied

significantly between streams and among seasons (Fig. 5, Table 4). In
the forest stream during the dry season, after amorphous detritus, dia-
toms (4-10%) were the most abundant particles (Fig. 5a). During the Figure 4. Hierarchical cluster analysis (average matched group algorithm and
rainy season, fungi (3.5 - 17%) and plant tissue (3.5 - 6.2%) were the Sorensen similarity index) of aquatic insects richness in forest and pasture
most abundant particles in the gut contents after amorphous detritus streams during the dry and rainy seasons in La Cortadura, Coatepec, Veracruz,
(Fig. 5b). During the “nortes” season, plant tissue (5.03 - 6.12%) was Mexico; pasture stream during the dry season (PD), pasture stream during the
the most abundant, after amorphous detritus (Fig. 5c). In the pasture rainy season (PR), pasture stream during the “nortes” season (PN), forest stream
during the dry season (FD), forest stream during the rainy season (FR), and forest
stream during the dry season, diatoms accounted for a greater per-
stream during the “nortes” season (FN).
centage of gut contents in insects from the forest stream (Fig. 5d). Du-
ring the rainy season, diatoms constituted 42 and 70% of the diets for
Diplectrona and Macrelmis, respectively (Fig. 5e). During the “nortes” Energy base of the food web. In the forest stream, allochthonous
season the quantity of diatoms in gut contents declined, coinciding with material comprised between 44 and 98.8% of the energy base for the
the increase in the proportion of amorphous detritus and plant tissue in aquatic insects examined (Figs. 6a-c), except for Psephenotarsis and
the gut contents (Fig. 5f). Thraulodes during the dry season (Fig. 6a) and Heptageniidae during
the rainy season (Fig. 6b), which had less than 40% of allochthonous
In Thraulodes, during the dry season, diatoms (11.5 - 14.5%) were material. In the pasture stream, the trend was toward a lower propor-
the second most abundant particle category after amorphous detritus tion of allochthonous material in the gut contents that ranged between
in the insect gut contents from both streams, followed by fungi (1.1 - 4.57 - 82.91% of the total (Figs. 6 d, e, f).
3.2%) and plant tissue (0.3 - 2.3%). Although the genus was not found
during all seasons in the forest stream, we found that the diet of indi- The proportion of allochthonous material in the energy base was
viduals collected from the pasture stream varied significantly (p< 0.01) significantly lower (p< 0.05) during the rainy season compared to the
among seasons. During the rainy season, diatoms comprised 46.9% dry and “nortes” seasons for most taxa from the two streams (Tables
and fungi 1%, with the remainder being amorphous detritus (Fig. 5e). 4, 5) (Figs. 6a-f), especially for individuals collected from the pasture
During the “nortes” season, diatoms comprised 8.97%, fungi 7.36%, stream (Fig. 6e). For Thraulodes, Phylloicus, Helicopsyche, Chironomi-
and plant tissue 1.35% of gut contents. nae, and Orthocladinae the proportion of allochthonous material in the
diet was significantly higher (p< 0.05) during the “nortes” season.
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a) 100 d) 100
80 80
60 60
40 40
20 20
Food categories in the diet (%)
0 0
d)
b) 100 e) 100
80
60
80
40
20
60 0
c) 100 f) 100
80
40 80
60 60
40 40
20
20 20
0 0
0
Diatoms Green Algae Fungi Plant tissue Amorphous detritus Animal tissue
Figures 5a-f. Average diet composition from stomach content analyses of aquatic insects from streams in La Cortadura, Coatepec, Veracruz, Mexico: a) Diet of the
taxa examined from the forest stream during the dry season; b) From the rainy season; c) From the “nortes” season; d) Diet of the taxa examined from the pasture
stream during the dry season; e) During the rainy season; and f) During the “nortes” season. Gut contents were classified into six categories: diatoms, green algae,
fungi, plant tissue, amorphous detritus, and animal tissue.
Of the six taxa (Table 4) for which gut contents were analyzed for at riparian cover compared to temperate streams. However, the energy
least two seasons in both streams, only for Macrelmis, Diplectrona, and base for the MCF forest streams in this study comes from allochtho-
Chironominae had significant interaction between stream and season. nous material. The difference between this study and previous studies
Diplectrona and Macrelmis presented different trends in each of the is likely due to the latter being conducted in third and fourth order
streams for the rainy season. In the forest stream, the food base was streams in lowlands (March & Pringle, 2003; Mantel et al., 2004; Brito
predominantly allochthonous (> 80%) (Fig. 6b), while in the pasture et al., 2006; Lau et al., 2009b; Dudgeon et al., 2010) and to the large
stream allochthonous material comprised less than 20% (Fig. 6e). For variation among tropical streams.
the Chironomidae, trends differed by stream for the dry season (Figs.
Availability of autochthonous and allochthonous material. Accor-
6a, c). In the forest stream, the amount of allochthonous material in
ding to Vannote et al. (1980), small streams with conserved riparian
the gut contents did not differ from that consumed during the “nortes”
systems have a low availability of autochthonous material because
season (p = 0.07), although in the pasture stream the proportion of
incoming light is limited, thus limiting biomass and algal growth (Hill,
allochthonous material was lower (p< 0.01).
1996). This hypothesis is supported by the results obtained in this study,
in which the forest stream had a lower availability of autochthonous
DISCUSSION material compared to the pasture stream, and by our previous work in
the same area (Vázquez et al., 2011). Results are also consistent with
Previous work describing the food structure in tropical streams of Puer- other research in tropical streams (Larned & Santos, 2000), where ripa-
to Rico, Brazil, and Hong Kong (March & Pringle, 2003; Mantel et al., rian vegetation creates a closed canopy that reduces light penetration,
2004; Brito et al., 2006; Lau et al., 2009b; Dudgeon et al., 2010) has yielding lower primary productivity than in streams where less riparian
shown that autochthonous material plays a major role in the secondary vegetation allows more light to enter.
production of aquatic macroinvertebrates in watersheds with dense
Hidrobiológica
Table 4. Two-way nonparametric multivariate/univariate analysis of variance (PERMANOVA) to evaluate the effect of stream (forest - pasture) and
season (dry-D, rainy-R, nortes-N) on the composition (number and relative abundance of components) of gut contents and the percentage of allo-
chthonous material in some of the aquatic insects from streams in La Cortadura, Coatepec, Veracruz, Mexico.
Taxon Source of Variation DF 1 DF 2 Gut contents Seasons p < 0.05 Allochthonous Material Seasons p< 0.05
F p* F p**
Fallceon Stream 1 31 13.49 0.002 6.36 0.001
Season (D, R) 1 31 14.48 0.001 6.02 0.002
Interaction 1 31 3.78 0.072 1.53 0.18
Heptageniidae Stream 1 28 16.21 0.001 3.34 0.028

Season (D, R, N) 2 28 2.07 0.139 5.09 0.003 R
Interaction 2 28 1.53 0.222 1.04 0.403
Macrelmis Stream 1 41 25.67 0.001 9.69 0.001

Season (D, R, N) 2 41 6.51 0.001 R 7.47 0.002 R
Interaction 2 41 5.33 0.001 7.57 0.001
Diplectrona Stream 1 22 131.16 0.001 81.09 0.001

Season (D, R, N) 2 22 15.91 0.001 D, R, N 17.22 0.001 D, R, N
Interaction 2 22 418.32 0.001 16.35 0.001
Phylloicus Stream 1 17 8.05 0.004 10.56 0.005

Season (D, N) 1 17 5.55 0.015 4.40 0.039
Interaction 1 17 1.72 0.192 2.05 0.15
Chironominae Stream 1 32 60.10 0.001 20.88 0.001

Season (D, N) 1 32 29.02 0.001 15.85 0.001
Interaction 1 32 16.17 0.001 9.85 0.001
*Two-tailed analysis, p(α) < 0.025 . **One-tailed analysis, p(α) < 0.05 . Season: D=Dry. R=Rainy. N=“Nortes”.
Seasonal climate variation also affects the availability of auto- Headwater streams in forested watersheds receive large amounts
chthonous material. Our results suggest that increases in stream flow of allochthonous material, mainly in the form of leaf-litter (Hynes, 1975;
during the rainy season did not affect the availability of autochthonous Webster et al., 1999). In spite of their contrasting amounts of riparian
material compared to the dry season, but it was less available during cover, the availability of allochthonous material in the two studied
the “nortes” season. Flow during the rainy season probably did not streams was similar. This lack of differences suggests the presence of
increase enough to adversely affect the production and accumulation additional sources of allochthonous detritus independent from riparian
of autochthonous material. Although nutrient concentrations were not vegetation, highlighting the importance of vegetation found throughout
measured, algal growth could be enhanced by the increase in nutrient the watershed and far from stream channels (Hynes, 1975). The pasture
availability related to disruptions from increased flow (Grimm & Fisher, stream has ~ 70% of catchment area cover with forest, mostly located
1989; Biggs, 1996; Allan & Castillo, 2007). The decrease in autochtho- far from the study stream reach, but still a likely source of allochtho-
nous material during the “nortes” season was likely caused by the nous material in the streambed.
increased cloud cover and haze, which are common during this sea-
Similar to autochthonous material, allochthonous material avai-
son, reducing the input of solar radiation (Williams-Linera, 2007). This
lability could be affected by seasonal changes in climate. During the
tendency in the availability of autochthonous material coincides with
rainy and “nortes” seasons, the amount of leaf litter increased, poten-
previously observed trends in regional streams (Vázquez et al., 2011).
tially due to different processes. During the rainy season, the increased
Vol. 26 No. 3 • 2016

availability of allochthonous material is very likely the result of lateral In support of our prediction, the proportion of algae, particularly
transport via runoff (Fisher & Likens, 1973). The observed increase du- diatoms, in the gut contents was related to their availability in the en-
ring the “nortes” season occurs because it is the season of greatest vironment. The proportion of diatoms was lower in taxa collected from
leaf-fall for plants in the region, a pattern that is correlated with lowest the forest stream than from the pasture stream, coinciding with a lower
temperatures during the year (Williams-Linera, 2007). availability of autochthonous material and supporting previous studies
(Rosi-Marshall & Wallace, 2002). In addition, the proportion of diatoms
Aquatic insect diet. Most aquatic macroinvertebrates are expected to
in the gut contents of more than 50% of the taxa was lower during the
be generalists regardless of the feeding strategies used to capture their
“nortes” season when light availability was reduced. It is noteworthy
food (Cummins, 1973; Merritt et al., 2008). Our results support this ob-
that although the availability of autochthonous material did not increa-
servation as diet composition for all insect taxa involved at least five of
se during the rainy season, the proportion of diatoms in gut contents
the six gut content categories used in the study regardless of the FFG
tended to be higher than during the dry season in taxa collected from
to which they belonged. Further, insect taxa assigned to different FFGs
the pasture stream. One possible explanation is that, while the availa-
had the same pattern of variation in diet between streams and among
bility of autochthonous material in the stream did not change with the
seasons (e.g. Fallceon and Thraulodes or Heptageniidae and Psepheno-
season, there was less competition during the rainy season for their
tarsis). Our results support the idea that it is not possible to assign taxa
consumption due to a lower abundance of aquatic insects (McNeely
to FFGs based on gut content analysis (Palmer et al., 1993), because
et al., 2007). Although our sampling did not allow for an analysis of
such a categorization is based primarily on the method of obtaining
abundance, the number of individuals is expected to be lower during
food and not on gut contents (Cummins & Klug, 1979; Cummins et al.,
the rainy season because increasing streamflow during this season can
2005; Merritt et al., 2008). Therefore, in this study, dietary analysis and
wash many individuals downstream (Leung & Dudgeon, 2011). In addi-
origin of the trophic basis were conducted per taxon and not by FFGs.
tion, the abundance of aquatic insects can be lower during the rainy
The primary changes in diet composition among aquatic insect season due to the life-cycle, as is the case for Helicopsyche that were
taxa between the two streams, and among seasons, corresponded to found mostly as pupae during the dry season, and none were collected
the proportion of amorphous detritus in the guts, the most abundant during the rainy season.
component also found in other studies (Palmer et al., 1993; Rosi-Mar-
Plant tissue and associate fungi were not abundant in the gut con-
shall & Wallace, 2002; Tomanova et al., 2006). In all cases where there
tents of all taxa, probably because the presence of cellulose and lignin
was a lower proportion of amorphous detritus, there was an increa-
makes plant tissue difficult to digest (Cummins & Klug, 1979; Graça,
se in the proportion of diatoms, fungi, and animal tissue. Although the
2006). However, the proportion of plant and fungal tissue in the gut
examined aquatic insect taxa are generalists, there is some selection
contents was higher when the availability of benthic algae was lower,
for items such as diatoms, algae, and animal parts over amorphous
which occurs during the rainy and “nortes” seasons, especially in the
detritus, since the latter might have lower nutritional value depending
forest stream. This could be simply a change in resource availability or
on its origin (Cummins & Klug, 1979; Rosi-Marshall & Wallace, 2002).
Table 5. One-way nonparametric multivariate/univariate analyses of variance (PERMANOVA) to evaluate the effect of stream (forest-F, pasture-P) or
season (dry-D, rainy-R and nortes-N) on the composition (number and relative abundance of the components) of the gut contents and the percen-
tage of allochthonous material in some of the aquatic insects from two streams in La Cortadura, Coatepec, Veracruz, Mexico.
Taxon Stream Sources of Variation DF 1 DF 2 Stomach Contents Seasons p < 0.05 Allochthonous Material Seasons p < 0.05
F p* F p**
Fallceon P Season (D, R, N) 2 27 24.97 0.001 R 7.22 0.001 R
Farrodes P Season (D, N) 1 11 4.06 0.052 - 0.43 0.55 -
Thraulodes F, P Stream 1 8 0.61 0.5 - 0.63 0.56 -
P Season (D,R, N) 2 15 17.02 0.001 R 4.74 0.006 N
Psephenotarsis F, P Stream 1 9 89.37 0.004 - 4.80 0.01 -
Lepidostoma F, P Stream 1 12 8.98 0.003 - 4.94 0.018 -
P Season (D, N) 1 11 5.10 0.015 - 0.79 0.51 -
Helicopsyche P Season (D, N) 1 11 4.36 0.046 - 3.07 0.036 -
Orthocladinae F, P Stream 1 9 34.2 0.005 - 17.35 0.004 -
P Season (D, R, N) 2 18 11.48 0.002 N 6.06 0.007 N
*Two-tailed analyses, p(α) < 0.025. **One-tailed analyses, p(α) < 0.05 (- = Valores no registrados.)
Hidrobiológica
Table 6. Allochthonous energy base in temperate and tropical streams.

Allochthonous Energy
Zone Country Stream Order Stream Width (m) References
Base (%)
Temperate United States 1- 2 < 2.7 85 Wallace et al. (1997), Hall et al. (2001)
United States 1.2-4.7 80 England and Rosemond (2004)
United States Small Streams 90 Minshall (1967)
New Zealand 1-2 0.6- 2.6 Primarily allochthonous Hicks (1997)
New Zealand 1.0-2.8 Primarily allochthonous Rounick et al. (1982)
Tropical Puerto Rico 2-4 13.0-19.0 < 50 March and Pringle (2003)
Brazil 10.0-18.0 < 40 Brito et al. (2006)
Hong Kong 3 8.0-12.0 < 40 Mantel et al. (2004)
Li and Dudgeon (2008)
Dudgeon et al. (2010)
Mexico 1 1.6-2.5 40-80 This study
perhaps it is due to the relatively nutritious value of fungi (Cummins & higher nutritional importance of autochthonous material (algae) helps
Klug, 1979), which are not limited by reduced sunlight and can colonize to explain why the trophic base in the forest stream is partly autochtho-
allochthonous material (Graça, 2006). nous, especially during the dry season (Cummins & Klug, 1979).
The presence of recognizable animal tissue in the diets of the The proportion of allochthonous material used as an energy base
predatory taxa Diplectrona and Lepidostoma has also been reported was intermediate, relative to those reported from temperate and tropi-
in other studies (Hall et al., 2001; Merritt et al., 2008; Tomanova et al., cal lowland streams (Table 6) (Rounik et al., 1982; Winterbourn et al.,
2006). These two taxa have larger body sizes that allow for access to 1984; Hall et al., 2001; Rosi-Marshall & Wallace, 2002; March & Pringle,
larger portions of prey with high nutritional value (Cummins & Klug, 2003; Lau et al., 2009b; Dudgeon et al., 2010). This is likely because in
1979); smaller aquatic insects that consume this resource would ingest this study we excluded the proportion of amorphous detritus when es-
small pieces that may end up being classified as amorphous detritus timating the trophic base (allochthonous - autochthonous). If data were
(Palmer et al., 1993). collected on the proportion of allochthonous and autochthonous organic
matter for fine suspended particles in the water column (e.g., Mantel et
Trophic base for aquatic insects. Two methods have been commonly
al., 2004; Dudgeon et al., 2010), it might have been possible to quantify
used to characterize the energy base sustaining aquatic insect as-
the proportional contribution of allochthonous and autochthonous ma-
semblages: gut content analysis and analysis of the stable isotopes
terial to the energy base for amorphous detritus. Thus, we would expect
of carbon (13C) and nitrogen (15N) (Winterbourn et al., 1984; Hall et al.,
the proportion of allochthonous energy to be greater, because a large
2001; England & Rosemond, 2004; Lau et al., 2009a; 2009b; Dudgeon
quantity of this ingested detritus corresponds to fine particulate organic
et al., 2010). The use of stable isotopes provides information on the
matter, which is potentially composed primarily of allochthonous ma-
percentage of 13C and 15N assimilated by organisms using different food
terial in the forest stream, given the low availability of autochthonous
resources, provided that the isotopic signature of these elements can
material, contrary to what occurs in the pasture stream.
be differentiated between different food sources (Winterbourn et al.,
1984; Hicks, 1997; Dudgeon et al., 2010). Although gut content analysis The largest proportion of allochthonous material used as an energy
can identify energy sources for aquatic insects, and allow for inferences base was found in the forest stream, contrasting with findings from
of their consumption habits (Cummins, 1973; Mantel et al., 2004; Lau other tropical streams, even with conserved riparian vegetation (March
et al., 2009a; Dudgeon et al., 2010), it is not always possible to clas- & Pringle, 2003; Mantel et al., 2004; Brito et al., 2006; Dudgeon et
sify all gut contents. However, it is noteworthy that in several studies al., 2010). One possible explanation is that in our study streams are
the two approaches show similar trends in the determination of the narrower than those used in previous studies. In those studies, riparian
contribution of the energy sources used for food webs (Winterbourn et vegetation leaves a more open canopy and the production of autochtho-
al., 1984; Hicks, 1997; Mantel et al., 2004; McNeely et al., 2007; Lau nous material is not limited by incident solar radiation (Vannote et al.,
et al., 2009a). 1980). In our study, we sampled first order streams that were less than
3 m wide, while previous studies focused on streams ranging from se-
The forest stream is definitely a heterotrophic system, as reported
cond to fifth order, with widths greater than 8 m (Table 6) (March & Prin-
for temperate headwater streams (Hynes, 1975; Vannote et al., 1980).
gle, 2003; Mantel et al., 2004; Brito et al., 2006; Dudgeon et al., 2010).
Only four of the thirteen taxa examined had less than 50% allochtho-
nous material in their gut contents, and this occurred during the dry According to expectations, in the pasture stream, which lacked
season when the availability of autochthonous material was high. The riparian vegetation, most taxa examined depended on an autochtho-
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a) d)
100 100
80 80
60 60
40 40
20 20
Allochtonous matter in the diet (%)
0 0
b) e)
100 100
80 80
60 60
40 40
20 20
0 0
c) f)
100 100
80 80
60 60
40 40
20 20
0 0 he lmis
Ps acre s
co ma
a
Th iidae
Ph rsis
e
Fa es
Dip icus
na
Le cladi e
ge n
o e
op a
tho ae
Ph sis
M ode
lec s
he
Ps Mac es
no s
de
iro on
ge n
pid na
tho ina
Le adina
pta eo
rau e
He stom
Dip lloicu
he mi
pta ceo
d
Ch tro
Th iida
Tri osto
Or omin
lod
syc
rro
tar
Ch lectr
ta
ho
He Fallc
yllo
Or nom
l
ep rel
n
rau
no
He Fall
ryt
n
cl
y
pid
n
iro
lic
ep
Figures 6a-f. Average proportion and standard error of allochthonous material in the diet of aquatic insects from two streams in La Cortadura, Coatepec, Veracruz,
Mexico. a) Taxa examined from the forest stream during dry season; b) From rainy season; c) From the “Nortes” season; d) Taxa examined from the pasture stream
during dry season; e) From rainy season; f) From the “Nortes” season.
nous energy base, contrasting with the forest stream (Minshall, 1978; assemblage will lose those taxa that are unable to change their diets
Vannote et al., 1980). Although allochthonous material was available in from an allochthonous energy base.
the pasture stream, Phylloicus was the only insect heavily relying on it
Aquatic insects in montane cloud forest streams are mostly food
during all seasons, while other taxa used allochthonous material during
generalists. Autochthonous material was an important part of the tro-
the “nortes” season when the availability of autochthonous material
phic base for these organisms in the two stream types studied, even
was lower. The increased proportion of taxa relying on autochthonous
when its availability might have been limited by shade from riparian
material during the rainy season in the pasture stream likely arose due
vegetation in the forest stream. There was dietary flexibility for the
to the increased availability of benthic algae per individual (McNeely
insects examined and therefore variation in the trophic base in res-
et al., 2007). Thus, the proportion of allochthonous and autochthonous
ponse to variations in the combined availability of autochthonous and
material in the gut contents of aquatic insects reflected variations in the
allochthonous resources. The removal of riparian vegetation increased
availability of these resources in the environment.
the availability of autochthonous material, thus increasing its use by
Deforestation not only affects the availability of allochthonous and aquatic insects.
autochthonous materials in streams (Rosi-Marshall & Wallace, 2002),
it can also modify species assemblages, altering diversity and functio-
nality (Benstead & Pringle, 2004). In this study, we found that some ACKNOWLEDGEMENTS
taxa (e.g., Fallceon, Chironominae, and Heptageniidae) had sufficient We are grateful to José Antonio Gómez for support he gave during our
flexibility to change their energy base because of increased availability field work; to Arlet Fuentes and Ariadna Martínez who supported us in
of autochthonous material in the pasture stream that suffered loss of ri- the lab; to Rosa Alicia Jiménez, Sergio Ibáñez, and Federico Escobar for
parian vegetation. In contrast, other taxa such (e.g., Phylloicus) maintai- their comments on our work and manuscript. The work described in this
ned a high proportion of an allochthonous energy base. We can expect paper was supported by a scholarship (250337) for the first author and
that further increases in the loss of watershed vegetation will reduced a grant for the project No. 101542 from National Council for Science
the availability of allochthonous material, and thus the stream insect and Tecnology (CONACyT).
Hidrobiológica
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Hidrobiológica
Hidrobiológica 2016, 26 (3): 497-507
Caracterización de la calidad de agua mediante macroinvertebrados bentónicos en el río Puyo, en la Amazonía Ecuatoriana
Water quality characterization of benthonic macroinvertebrates of Puyo river, Ecuadorian Amazonia
Leo Rodríguez Badillo1, Pedro Ríos Guayasamín1, Mayra Espinosa Chico2, Pedro Cedeño Loja1 y Gianella Jiménez Ortiz1
Grupo de Ecología Tropical, Laboratorio de Ecología Natural y Aplicada (LETNA), Universidad Estatal Amazónica, Campus Principal Km 2.1/2 vía a Napo (Paso Lateral) Puyo,
1
Pastaza, Ecuador
2
Departamento de Desarrollo, Ambiente y Territorio, Facultad Latinoamericana de Ciencias Sociales, Calle la Pradera E7-174 y Av. Diego de Almagro, Quito, Ecuador
e-mail: lmrodriguezb@gmail.com
Recibido: 03 de septiembre de 2015. Aceptado: 07 de mayo de 2016.
Rodríguez Badillo L., P. Ríos Guayasamín, M. Espinosa Chico, P. Cedeño Loja y G. Jiménez Ortiz. 2016. Caracterización de la calidad de agua mediante macroinverte-
brados bentónicos en el río Puyo, en la Amazonía Ecuatoriana. Hidrobiológica 26 (3): 497-507.
RESUMEN
Antecedentes. En 2012 se realizó un estudio de calidad de agua en el curso medio del río Puyo, en la provincia de Pas-
taza, caracterizada por un creciente deterioro ambiental a causa del incremento poblacional, la urbanización y el consi-
guiente aumento en la descargas de aguas residuales. Objetivos. A fin de evaluar la calidad ambiental del medio hídrico,
se identificó macroinvertebrados como biota acuática indicadora y su relación con parámetros físico-químicos. Métodos.
El estudio fue realizado en cuatro sitios y en cuatro fechas distintas, permitiendo la determinación de los índices: Biologi-
cal Monitoring Working Party for Costa Rica (BMWP-CR) e Índice Biológico de Familias para El Salvador (IBF-SV) para cada
sitio, con base en los ejemplares previamente colectados e identificados. El estudio fue complementado con el monitoreo
de pH y oxígeno disuelto, lo que permitió establecer su correlación con los índices bióticos aplicados. Resultados. Se
identificaron 14 órdenes, 40 familias y 2 808 individuos en los cuatro sitios; la mayor cantidad de individuos pertenece a
las familias Leptohyphidae (23.3%) e Hydropsychidae (18.7%). Los valores obtenidos para los índices BMWP-CR y IBF-SV
señalaron una disminución en la calidad del agua entre los puntos 1 (Fátima) y 3 (La Isla), y una posterior recuperación
en el índice IBF-SV al llegar al sitio 4 (Unión Base). Se estableció una correlación significativa (0.05) entre el oxígeno
disuelto y el índice BMWP-CR (r = 0.915) y muy significativa (0.01) con IBF-SV (-0.947), Conclusiones. La aplicación de
los índices permitió demostrar que la calidad de agua en el río desciende significativamente ante la influencia de la zona
urbana y que, de acuerdo a uno de los índices (IBF-SV), puede experimentar cierta recuperación al alejarse de aquella
zona, lo cual se evidencia en la correlación antes descrita.
Palabras clave: Artrópodos, índice biológico, Pastaza, Puyo.
ABSTRACT
Background. In 2012, a biologic water quality study was conducted in the central part of Río Puyo, in Pastaza Province.
The river is characterized for an increasing environmental degradation due to a rise in population with a simultaneous
housing development increase. Goals. To assess Rio Puyo water quality with macroinvertebrate monitoring and chemical
parameters. Methods. The macroinvertebrates were collected at four different dates, and two biotic indexes, Biological
Monitoring Working Party for Costa Rica (BMWP-CR) and Biological Family Index for El Salvador (IBF-SV), were determined
for each site. The study was complemented with pH and dissolved oxygen sampling to determine their correlation with
the biotic indices. Results. There were 14 orders, 40 families and 2 808 individuals identified, most of the especimens
belong to Leptohyphidae (23.3%) and Hydropsychidae (18.7%) families. The indexes showed that the water quality in the
river drops significantly between points 1 (Fátima) and 3 (La Isla), showing some increase at point 4 (Unión Base). A 5%
significance correlation were established between dissolved oxygen and BMWP-CR index (r=0.915), and 1% significance
correlation between BMWP-CR an IBF-SV index (-0.947). Conclusions. all indexes show a significant drop of quality at
the urban areas, one of them (IBF-SV) shows some recovery when the river leaves the city.
Key words: Arthropods, biological index, BMWP-CR, IBF-SV, Pastaza.
Vol. 26 No. 3 • 2016

498 Rodríguez Badillo L. et al.
INTRODUCCIÓN El sitio 1 (Fátima) fue, seleccionado por estar ubicado inmediata-

mente antes de la influencia del primer asentamiento poblacional, 100
Los beneficios que los ríos y otros cuerpos naturales de agua brindan metros río arriba del dique turístico de la parroquia Fátima. En este
a la población humana, tanto a nivel socioeconómico como en térmi- sitio aún no existen descargas de aguas residuales, y sus márgenes se
nos de servicios ecosistémicos relacionados con la recreación, los usos encuentran cubiertas por bosque secundario y pastizales.
culturales y otros aspectos funcionales los convierten en elementos de
gran importancia al momento de considerar estrategias de manejo y El sitio 2 (Paseo Turístico) se encuentra ubicado en el barrio Simón
conservación ambiental (Garcia & Pargament, 2014). Esta particulari- Bolívar, en la zona norte de la ciudad de Puyo; fue elegido porque, a
dad hace necesario establecer metodologías que permitan caracterizar pesar de recibir cierta influencia de algunos asentamientos poblacio-
de manera eficiente el grado de conservación del ecosistema y sus nales río arriba, sus aguas son aún utilizadas por la población con fines
funciones ante la presión generada por las actividades antropogénicas. principalmente recreativos, y en sus márgenes se encuentra uno de los
principales atractivos turísticos de la ciudad, el paseo turístico Boayaku.
Sin desconocer la validez de la caracterización físico-química de
las aguas, es conveniente incluir también los componentes bióticos El sitio 3 (La Isla), considerado debido a que concentra el mayor
cuya sensibilidad a los cambios del medio físico permita una valoración caudal de aguas residuales recibidas, refleja los efectos adversos de la
ambiental mucho más precisa (Wright-Stow & Winterbourn, 2003). Los contaminación en sus características físicas. Se encuentra muy cerca
macroinvertebrados bentónicos representan uno de los grupos más del centro de la ciudad y luego de la desembocadura del estero Cita-
adecuados para los fines de evaluación de calidad de ecosistemas yacu, en el cual se vierten descargas domésticas y de establecimien-
acuáticos debido a su ubicuidad como grupo funcional de alimentación tos comerciales, sobre todo de los que se dedican a la lubricación de
y a la capacidad de algunos grupos para soportar condiciones hipóxicas vehículos.
(López & Sedeño, 2015). Este grupo de organismos hace referencia a El sitio 4 (Unión Base) se encuentra al final del tramo estudiado,
aquellos animales que desarrollan alguna etapa de su ciclo de vida en aproximadamente 7 km río abajo desde el sitio anterior. Fue elegido
el medio hídrico, que son fácilmente observables o que pueden ser debido a que, al estar alejado de la zona urbana y recibir algunos tri-
retenidos por una red de malla de aproximadamente 250 μm (Minae, butarios no contaminados provenientes de zonas poco pobladas, se
2007); se descarta a los pertenecientes al subfilo Vertebrata. Los ma- observan indicios de recuperación. Este punto cuenta con bosque se-
croinvertebrados bentónicos incluyen representantes de varios filos cundario y bosque maduro a sus alrededores.
animales, entre ellos: Arthropoda, Mollusca, Annelida, Platyhelminthes,
Nematoda y Nematomorpha; y aunque la palabra macroinvertebrado Recolección de muestras e identificación. Los sitios estuvieron ca-
no posee valor taxonómico, individuos de 5 mm en adelante (Barba racterizados por la presencia de rápidos de poca profundidad y flujo
et al., 2010; Stark et al., 2001) presentan mucha utilidad al momento turbulento, con lecho cubierto de piedras, hojarasca, vegetación sumer-
de calificarlos como indicadores bióticos para diagnósticos de calidad gida y colonias de algas. En los sitios seleccionados, se realizaron cua-
ambiental debido a su no dependencia de métodos sofisticados para tro monitoreos, con intervalos de 21 días, durante octubre, noviembre y
su captura y su relativa facilidad de identificación taxonómica (Sierra, diciembre de 2012. Los organismos fueron colectados con una red “D”
2011). de 250 μm, colocada en el lecho del río en dirección contraria a la co-
rriente. El proceso de captura fue complementado mediante remoción y
La validez del presente estudio radica en la valoración ambiental frotamiento de las piedras situadas en el lecho junto a la red. Se realiza-
de la diversidad y abundancia de familias de macroinvertebrados, que ron seis colectas en un intervalo de 60 minutos, tiempo durante el cual
parte de la premisa de que la presencia de especímenes de ciertos se cambió la ubicación de la red cada 10 minutos hacia diferentes sitios
taxones puede variar radicalmente de acuerdo con las condiciones hi- localizados en la misma sección del río, con intervalos de 2.5 minutos
drológicas, físico-químicas y biológicas del agua (Alba et al., 2005). El para desembolsar la red en bandejas de plástico blanco; dos personas
estudio propuso identificar las familias presentes en el curso medio separaron los especímenes de la hojarasca y demás materiales para al-
del río Puyo y determinar su valoración ambiental mediante el cálculo macenarlos en frascos de vidrio con alcohol, previamente etiquetados.
de dos índices biológicos: el Biological Monitoring Working Party mo- De manera simultánea a cada colecta, se realizó la medición in situ de
dificado para Costa Rica (BMWP-CR), propuesto por el Minae (2007), la concentración y saturación de pH y oxígeno disuelto, con ayuda de un
y el Índice Biológico de Familias para El Salvador (IBF-SV), adaptado medidor multiparámetro portátil Hach HQ40d. Estos parámetros fueron
para este país por Sermeño et al. (2010), y originalmente propuesto por elegidos por la notable variación de sus valores a lo largo del río en un
Hilsenhoff, (1987); así como verificar la relación entre la abundancia y estudio de contaminación hídrica relacionado (Rodríguez et al., 2013),
diversidad de dichas familias con la calidad física y química del agua, respecto a otros parámetros que fueron medidos en el mismo, como
expresada en los parámetros oxígeno disuelto y pH. DBO5, DQO y conductividad eléctrica.
Para la identificación y clasificación de los ejemplares de macroin-
MATERIALES Y MÉTODOS vertebrados se utilizó un estereo-microscopio y las claves taxonómicas
Selección de segmento del río y sitios de muestreo. Para el estudio de Domínguez y Fernández (2009), considerando las características
se eligieron cuatro sitios en el río Puyo, en la Provincia de Pastaza en morfológicas de cada organismo.
la Amazonía Ecuatoriana, distribuidos de tal manera que permitiesen Análisis de resultados. Los ejemplares identificados fueron agru-
establecer la calidad de agua en relación con la presencia de población pados por clase, orden y familia a fin de determinar la abundancia y
humana, y localizados antes y después de donde ocurren descargas diversidad de individuos pertenecientes a cada una de ellos. Para ello,
en el río, mismas que provienen de la ciudad de Puyo. La ubicación de se ordenaron los resultados basados en sus orígenes filogenéticos, si-
estos sitios se presenta en la Fig. 1. guiendo las descripciones de Calor (2009), Carle et al. (2015), Dijkstra
Hidrobiológica
Caracterización río Puyo mediante macroinvertebrados 499
et al. (2014), Gullan y Cranston (2004), Ogden et al. (2009), Tree of Life entre los valores ponderados y valores de sensibilidad inversa, median-
Web Project (2002) y Yeates et al. (2007). te la siguiente fórmula (Sermeño et al., 2010):
La estimación de calidad de agua se realizó mediante los indicado-
res definidos a continuación: Ni x Vi
IBF-SV = ∑
Índice BMWP-CR (Biological Monitoring Working Party modificado Nt
para Costa Rica). Este índice fue propuesto a partir del índice Biologi-
Donde:
cal Monitoring Working Party (BMWP), el cual constituye un indicador de
diversidad taxonómica y valoración relativa a nivel de familia. El puntaje IBF-SV = Índice biológico IBF-SV para un sitio determinado
de 10 indica familias que no aceptan contaminantes, y el puntaje de 1,
a aquellas que toleran gran cantidad de éstos. El índice considera úni- Ni = Número de individuos colectados pertenecientes a
camente la presencia de familias y no la abundancia de individuos, y su una familia i
cálculo se puede definir mediante la siguiente ecuación (Minae, 2007): Vi = Categoría de calidad de agua para la familia i (valor
BMWP-CR = ∑Vi establecido del 1 al 10 para cada familia)
Donde: Nt = Número total de individuos colectados en el sitio
BMWP-CR = Índice biológico BMWP-CR para un sitio determinado Los valores obtenidos fueron sometidos a un análisis de varianza
y prueba de significación de Tukey al 5% para establecer diferencias
Vi = Valor constante de calidad de agua para la familia i estadísticamente significativas entre sitios. El ajuste paramétrico de
(valor establecido del 1 al 10 para cada familia) los valores analizados fue verificado previamente mediante la prueba
de Shapiro-Wilk modificada. Los cálculos fueron realizados con ayuda
IBF-SV (Índice Biológico de Familias para El Salvador). Este índice
del paquete informático InfoStat. Además, se obtuvieron los valores de
se considera la abundancia de individuos de cada familia identificada,
los coeficientes de correlación lineal “r” de Pearson para las variables
otorgando a éstas valores de ponderación en función de dicha abun-
bióticas y abióticas evaluadas.
dancia. El índice es construido a partir de la sumatoria de los productos
CÍFICO
9840000
OCÉANO PA
Simbología
Puntos de muestreo Usos de suelo
Fátima Agropecuario
Asociación agropecuaría
La Isla Bosque secundario
Bosque
Paseo Turístico Centro poblado
Unión Base
Ríos
Límite parroquial
9830000
160000 170000
Figura 1. Mapa de localización de los cuatro sitios de muestreo en el Río Puyo, Ecuador.
Vol. 26 No. 3 • 2016

Fátima
120
Paseo Turístico
La Isla
100
Unión Base
Índice Biótico BMWP-CR
80
60 CALIDAD DE AGUA
(Clave Interpretativa)
40 Excelente
Buena
20 Regular
Mala
0 Muy Mala
1 2 3 4
Extemadamente mala
Fechas (monitoreos)
Figura 2. Variación del Índice BMWP-CR (Biological Monitoring Working Party for Costa Rica) en el periodo de muestreo. Río Puyo, Ecuador en 2012.
RESULTADOS con 275 individuos (35.0%); seguido de Trichoptera, con 215 (27.4%),
y Coleoptera, con 114 individuos (14.5%). A nivel de familias, las más
Se identificaron 39 familias y 2 808 individuos de macroinvertebrados abundantes fueron: Leptohyphidae (Ephemeroptera), con 148 indivi-
bentónicos distribuidos en los cuatro sitios considerados (Tabla1). Se duos (18.9%); Hydropsychidae, con 145 (18.5%), y Leptophlebiidae
observa que el mayor número de familias se encuentra en el sitio 1 (Fá- (Ephemeroptera), con 92 (11.7%). Los grupos taxonómicos con me-
tima), mientras que en los sitios 3 (La Isla) y 4 (Unión Base) se encontró nor abundancia de individuos fueron las clases Arachnida y Turbellaria,
menor número de éstas (Tabla 1). cada una con un individuo (0.1%).
En la Tabla 2 se detallan los grupos taxonómicos a los que pertene- En el sitio 2 (Paseo Turístico), se colectaron 526 individuos, dis-
cen los ejemplares colectados, de los cuales existió una mayor abun- tribuidos en 21 familias y 9 órdenes; el más representativo fue el Tri-
dancia de individuos de las familias Leptohyphidae (23.3%) e Hydrops- choptera, con 191 individuos (36.3%); seguido de Ephemeroptera, con
ychidae (18.7%), y de los órdenes Ephemeroptera (31.9%) y Trichoptera 117 (22.2%), y Diptera, con 83 (15.8%). A nivel de familias, las más
(21.5%) se registraron 896 y 604 individuos, respectivamente. El sitio abundantes fueron: Hydropsychidae, con 186 individuos (35.4%); Lep-
que mayor riqueza de familias presentó fue el número 1 (Fátima), con tohyphidae (Ephemeroptera), con 60 (11.4%), y Chironomidae (Diptera),
29, mientras que los de menor riqueza fueron los sitios 3 (La Isla) y 4 con 59 (11.2%). Los órdenes que representaron una menor abundancia
(Unión Base). En los sitios 1, 2 y 4 se observó la predominancia de indi- fueron: Plecoptera, con 6 individuos (1.1%), y Hemiptera, con 4 (0.8%)
viduos de familias pertenecientes a los órdenes Ephemeroptera (35.0, En el sitio 3 (La Isla), se colectó un total de 928 individuos, distribuidos
22.2 y 48.9% del total de individuos, respectivamente) y Trichoptera en 20 familias y 13 órdenes; el orden más representativo fue Dipte-
(27.4, 36.3 y 34.6% del total de individuos, respectivamente), mientras ra, con 297 individuos (32.0%); seguido de Ephemeroptera, con 226
que en el sitio 3 existió un mayor número de familias pertenecientes al (24.4%), así como de la clase Oligochaeta, con 168 individuos (18.1%).
orden Diptera (32.0%), seguido de Ephemeroptera (24.4%) y anélidos A nivel de familias, las más abundantes fueron: Chironomidae (Dipte-
de la clase Oligochaeta (18.1%). ra), con 293 individuos (31.6%); Leptohyphidae (Ephemeroptera), con
Respecto a la abundancia de familias por cada uno de los sitios, en 220 (23.7%), y Tubificidae (Oligochaeta), con 168 (18.1%). Los órdenes
el 1 (Fátima) se colectó un total de 785 individuos, distribuidos en 29 con menor número de individuos fueron: Trichoptera y Megaloptera, así
familias y 10 órdenes; el orden más representativo fue Ephemeroptera, como el subfilo Crustacea, con un individuo cada uno (0.1%).
Tabla 1. Ubicación geográfica y grupos taxonómicos Identificados en los cuatro sitios de muestreo, en el río Puyo, en la Amazonía Ecuatoriana.
Sitio de muestreo Latitud Longitud Filos Clases Órdenes Familias Individuos

Sitio 1 (Fátima ) 833095 9841928 2 3 10 30 785
Sitio 2, (Paseo Turístico) 166358 9836727 2 2 9 21 526
Sitio 3, (La Isla) 166603 9835827 4 5 13 20 928
Sitio 4, (Unión Base) 169509 9831024 4 4 11 20 569
Total 4 7 9 39 2808
Hidrobiológica
En el sitio 4 (Unión Base), se colectaron 569 individuos, distribuidos En el sitio 4 (Unión Base), se registró un valor mínimo de 40 puntos
en 20 familias y 11 órdenes. El orden más representativo fue Epheme- y un máximo de 68, que da lugar a una interpretación de “mala” a
roptera, con 278 individuos (48.8%); seguido de Trichoptera, con 197 “regular” en términos de calidad de agua; su valor promedio es de
(34.6%), y Diptera, con 56 (9.8%). A nivel de familias, las más abun- 54 puntos, y su interpretación, “regular”, lo cual, de acuerdo con la
dantes fueron: Leptohyphidae (Ephemeroptera), con 228 individuos clave interpretativa del índice propuesto, indica condiciones de eutrofia
(40.1%); Hydropsychidae, con 194 (34.1%), y Chironomidae (Diptera), y contaminación moderada.
con 52 individuos (9.1%). Los grupos taxonómicos que representaron
una menor abundancia fueron Oligochaeta e Hirudinea, con 2 indivi- En los resultados del análisis de varianza para el índice BMWP-CR
duos (0.4%), y Hemiptera, con un individuo (0.2%). (Tabla 3), se observan diferencias significativas al 1% de probabilidad
de error para sitios de monitoreo, y no significativas para fechas, con un
En la determinación del índice BMWP-CR se establecieron valores coeficiente de variación de 14.35%. En la prueba de Tukey al 5% (Fig.
comprendidos en un intervalo de entre 33 y 124 puntos, que, en tér- 4), se observan tres rangos de significación respecto a condiciones de
minos de calidad ambiental, hacen mención a aguas de calidad “muy calidad de agua; en el primer rango se ubica el sitio 1 (Fátima); en el
mala” a “excelente”. La variación de los valores determinados en cada segundo, el 2 (Paseo Turístico), y en el tercero, los sitios 3 (La Isla) y 4
sitio a lo largo del tiempo (Fig. 2) y recorrido (Fig. 3) describe tendencias (Unión Base).
entre intervalos claramente definidos respecto a la calidad de agua, lo
cual se analiza a continuación: En la determinación del IBF-SV, se obtuvieron, a nivel general,
valores comprendidos en un rango de entre 4.78 y 8.14 puntos, que,
En el sitio 1 (Fátima), se registró un valor mínimo de 106 y un en términos de calidad ambiental, hacen mención a aguas de calidad
máximo de 124 puntos, lo que da lugar a un agua de calidad “buena” “buena” a “muy pobre” en tendencias que reflejan variación a lo largo
a “excelente”, con un valor promedio de 117 puntos, que es interpre- del tiempo (Fig. 5) y recorrido (Fig. 6).
tado como “buena”. Conforme al Minae (2007), estos valores hacen
referencia a “aguas de buena calidad, no contaminadas o alteradas de En el sitio 1 (Fátima), se registró un valor mínimo de 4.78 puntos
manera sensible”. y un máximo de 5.32, lo cual se interpreta como “buena” a “regular”
en términos de calidad de agua, con un valor promedio de 5.09 puntos,
En el sitio 2 (Paseo Turístico), se registró un valor mínimo de 84 y interpretado como agua de calidad “regular”. Estos valores hacen refe-
un máximo de 90 puntos, lo que dio como resultado un valor prome- rencia a “aguas en las cuales es probable una contaminación orgánica
dio de 87. Todos estos valores hacen referencia a un agua de calidad de manera sustancial” (Sermeño et al., 2010).
“regular”, lo cual, de acuerdo con la clave interpretativa del índice pro-
puesto, indica condiciones de eutrofia y contaminación moderada. En el sitio 2 (Paseo Turístico), se obtuvo un valor mínimo de 5.37
puntos y un máximo de 5.59, que se interpreta como “regular” en tér-
En el sitio 3 (La Isla), se registró un valor mínimo de 33 puntos y minos de calidad de agua en todos los casos, y un promedio de 5.41.
un máximo de 60, lo que se interpreta como “muy mala” a “mala” en Al igual que en el sitio anterior, la clave interpreta a este puntaje como
términos de calidad de agua; su valor promedio es 42 puntos, y su propio de aguas con calidad “regular”, en las cuales es probable una
interpretación, “mala”; es decir, contaminada. contaminación orgánica de manera sustancial (Sermeño et al., 2010).
Fecha 1 (16/10/2012)
120 Fecha 2 (06/11/2012)
Fecha 3 (27/11/2012)
100
Fecha 4 (18/12/2012)
Índice Biótico BMWP-CR
80
60
CALIDAD DE AGUA
40 (Clave Interpretativa)
Excelente
20 Buena
Regular
0
0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 Mala
Muy Mala
Recorrido (km)
Extemadamente mala
Figura 3. Variación del Índice BMWP-CR (Biological Monitoring Working Party modificado para Costa Rica) en el curso medio del río Puyo en la Amazonía Ecuatoriana
con muestreos realizados en 2012.
Vol. 26 No. 3 • 2016

Tabla 2. Abundancia y proporción de grupos taxonómicos identificados. Río Puyo en la Amazonía Ecuatoriana con muestreos realizados en 2012.
Sitio 1 Sitio 2 Sitio 3 Sitio 4 Total Sitio 1 Sitio 2 Sitio 3 Sitio 4 Total
Clase Orden Familia
P I P I P I P I P I P I P
Turbellaria 0.1 6.5 3.1 1.1 70 2.5 No definida 1 0.1 34 6.5 29 3.1 6 1.1 70 2.5
Oligochaeta 0 0 18.1 0.4 170 6.1 Tubificidae 0 0 0 0 168 18.1 2 0.4 170 6.1
Hirudinea 0 0 9.8 0.4 93 3.3 Glossiphoniidae 0 0 0 0 91 9.8 2 0.4 93 3.3
Physidae 0 0 0 0 88 9.5 6 1.1 94 3.3
Gastropoda 0 0 9.5 1.2 95 3.4
Thiaridae 0 0 0 0 0 0 1 0.2 1 0
Arachnida 0.1 0 0 0 1 0 Hydracarina* 1 0.1 0 0 0 0 0 0 1 0
Malacostraca 0 0 0.1 0 1 0 Pseudothelphusidae 0 0 0 0 1 0.1 0 0 1 0
Ephemeroptera 35 22.2 24.4 48.9 896 31.9 Baetidae 23 2.9 21 4 6 0.6 13 2.3 63 2.2
Oligoneuriidae 4 0.5 0 0 0 0 0 0 4 0.1
Leptophlebiidae 92 11.7 36 6.8 0 0 37 6.5 165 5.9
Polymitarcyidae 1 0.1 0 0 0 0 0 0 1 0
Leptohyphidae 148 18.9 60 11.4 220 23.7 228 40.1 656 23.4
Melanemerellidae 1 0.1 0 0 0 0 0 0 1 0
Euthyplociidae 6 0.8 0 0 0 0 0 0 6 0.2
Odonata 2.3 5.7 1.7 1.1 70 2.5 Calopterygidae 0 0 0 0 2 0.2 0 0 2 0.1
Coenagrionidae 6 0.8 7 1.3 10 1.1 4 0.7 27 1
Gomphidae 1 0.1 0 0 0 0 0 0 1 0
Libellulidae 6 0.8 15 2.9 3 0.3 2 0.4 26 0.9
Platystictidae 5 0.6 8 1.5 1 0.1 0 0 14 0.5
Plecoptera 6.8 1.1 0 0 59 2.1 Perlidae 53 6.8 6 1.1 0 0 0 0 59 2.1
Hemiptera 2 0.8 0.4 0.2 25 0.9 Belostomatidae 14 1.8 2 0.4 4 0.4 1 0.2 21 0.7
Veliidae 2 0.3 2 0.4 0 0 0 0 4 0.1
165 5.9 Cneoglossidae 0 0 0 0 1 0.1 0 0 1 0
Insecta
Coleoptera 14.5 8.2 0.4 0.7

Psephenidae 38 4.8 4 0.8 0 0 0 0 42 1.5
Ptilodactylidae 40 5.1 22 4.2 0 0 1 0.2 63 2.2
Elmidae 31 3.9 15 2.9 2 0.2 2 0.4 50 1.8
Hydrochidae 0 0 1 0.2 0 0 0 0 1 0
Spercheidae 5 0.6 1 0.2 1 0.1 1 0.2 8 0.3
Diptera 7.3 15.8 32 9.8 493 17.6 Simuliidae 13 1.7 24 4.6 0 0 0 0 37 1.3
Chironomidae 39 5 59 11.2 293 31.6 52 9.1 443 15.8
Psychodidae 1 0.1 0 0 4 0.4 4 0.7 9 0.3
Tipulidae 4 0.5 0 0 0 0 0 0 4 0.1
Megaloptera 4.5 3.4 0.1 1.8 64 2.3 Corydalidae 35 4.5 18 3.4 1 0.1 10 1.8 64 2.3
Trichoptera 27.4 191 36.3 1 197 0.1 Hydroptilidae 0 0 0 0 0 0 1 0.2 1 0
Hydrobiosidae 1 0.1 1 0.2 0 0 0 0 2 0.1
Xiphocentronidae 1 0.1 0 0 0 0 0 0 1 0
Hydropsychidae 145 18.5 186 35.4 1 0.1 194 34.1 526 18.7
Leptoceridae 68 8.7 4 0.8 0 0 2 0.4 74 2.6
Lepidoptera 0 0 0.2 0 2 0.1 Pyralidae 0 0 0 0 2 0.2 0 0 2 0.1
TOTAL 100 100 100 100 2808 100 785 100 526 100 928 100 569 100 2808 100
I = Individuos; P = Proporción; * = Grupo que contiene 40 familias.
Los órdenes y familias fueron ordenadas desde las antiguas a las más recientes, en orden descendente; siguiendo las descripciones de: Calor (2009); Carle et al.
(2015); Dijkstra et al. (2014); Gullan y Cranston (2004); Ogden et. al. (2009); The Tree of Life Web Project (2002); Yeates et. al. (2007). En negritas se indica el # total
de individuos.
Hidrobiológica
En el sitio 3 (La Isla), se obtuvo un valor mínimo de 7.44 puntos, un Tabla 3. Análisis de Varianza para sitios de monitoreo y fechas en el
máximo de 8.14 y un promedio de 7.73, lo cual es interpretado como análisis del Índice BMWP-CR. (Biological Monitoring Working Party mo-
aguas de calidad “muy pobre” y “contaminación orgánica severa pro- dificado para Costa Rica) Río Puyo, 2012.
bable” (Sermeño, et al., 2010).
F.V. SC g. l. CM F p-Valor
En el sitio 4 (Unión Base), se registró un valor mínimo de 5.01 pun-
tos y un máximo de 5.86, en un rango interpretativo de calidad “regu- Modelo 13927.88 6 2321.31 20.15 0.0001
lar” a “regular pobre”, y un valor promedio de 5.60, calificado como
Sitio 13836.19 3 4612.06 40,04 <0.0001
“regular” (Sermeño et al., 2010).
Fecha 91.69 3 30.56 0.27 0,8487
En el análisis de varianza efectuado para el índice IBF-SV (Tabla
4), se observan diferencias a 1% de probabilidad de error para sitios Error 1036.56 9 115.17
de monitoreo y no significativas para fechas, con un coeficiente de va- Total 14964.44 15
riación de 4.82%. En la prueba de Tukey a 5% (Fig. 7), se observan
CV: 14.35 g. l. (grados de libertad) = 9
además dos rangos de significación, separando la condición del sitio 1
(Fátima) y situándolo en el primer rango respecto a los demás sitios, los
a una elevada oxigenación (Sánchez, 2007; Adopte-un-arroyo, 2004).
cuales se ubican en el segundo rango.
A pesar de lo afirmado, algunos organismos de las familias Baetidae y
Las concentraciones de oxígeno disuelto presentaron valores pro- Leptohyphidae, del orden Ephemeroptera (que fueron encontradas en
medio comprendidos entre 7.4 y 7.9 mg/l, en los sitios 3 (La Isla) y 1 este sitio), podrían, en algunos casos, tolerar aguas ligeramente conta-
(Fátima), respectivamente, y arrojaron un valor de 0.915 para el co- minadas con materia orgánica (Giacometti & Bersosa, 2006).
eficiente de correlación lineal r de Pearson respecto al índice BMWP-
Las características de la biota acuática en el sitio 1 (Fátima) su-
CR (significativo a 5% de probabilidad de error), y un valor de -0.947
gieren que existe una estrecha relación con la cobertura del suelo en
respecto al índice IBF-SV (significativo al 1% de probabilidad de error).
donde predomina la vegetación arbórea, esto favorece el desarrollo de
Para pH se obtuvieron valores comprendidos entre 7.6 y 8.2 en los
grupos predadores y fragmentadores, como la familia Perlidae, perte-
mismos sitios, con coeficientes de correlación lineal r de Pearson de
neciente al órden Plecoptera, y las familias Hydropsychidae y Leptoce-
0.885 respecto al índice BMWP-CR (significativo a 5% de probabilidad
ridae, pertenecientes a Trichoptera (Wotton et al., 1993); dicha relación
de error), y de -0.875 respecto al índice IBF-SV (significativo a 5% de
se incrementa en arroyos rodeados por riberas de vegetación nativa,
probabilidad de error).
donde disminuyen en sitios con presencia de plantaciones y vegetación
exótica e ingreso de material (Mancilla et al., 2009). Además, no se
DISCUSIÓN localizaron descargas de aguas residuales en aguas arriba del sitio de
monitoreo.
Respecto a la identificación de familias de macroinvertebrados acuá-
ticos presentes, la existencia de un mayor número de grupos taxonó- En el sitio 2 (Paseo Turístico), los parámetros físicos y químicos
micos en los sitios 1 (Fátima) y 2 (Paseo Turístico) guarda relación con medidos sugieren mayores indicios de contaminación respecto al sitio
condiciones de calidad de agua favorables, de acuerdo con lo estable- 1 (Fátima), pero, de igual forma, la existencia de un fondo pedrego-
cido por los índices BMWP-CR (Minae, 2007) e IBF-SV (Sermeño et al., so y la corriente rápida generan una oxigenación adecuada (Sánchez,
2010). La predominancia de individuos pertenecientes a los órdenes 2007; Adopte-un-arroyo, 2004); esto, unido a una cobertura vegetal en
Ephemeroptera y Trichoptera en el sitio 1 (Fátima) se relaciona con la buen estado de conservación y abundante vegetación arbórea situa-
existencia de aguas transparentes, oligotróficas (Roldán-Pérez, 1999), da especialmente en el margen izquierdo del río, podría incidir en el
con elevada oxigenación, lo que además puede ser favorecido por ca- mantenimiento de las condiciones necesarias para la sobrevivencia de
racterísticas físicas propias del lugar, como la presencia de un fondo ciertos órdenes de insectos predominantes, como Trichoptera (Arscott
rocoso, baja profundidad del lecho y rápidas corrientes que contribuyen et al., 2003) y Ephemeroptera (Bauernfeind & Moog, 2000), y familias
pertenecientes a los mismos, como Hydropsychidae y Leptohyphidae,
130.00 respectivamente. Sin embargo, la presencia de algunas viviendas río
A
97.50 Tabla 4. Análisis de Varianza para sitios de monitoreo y fechas en el

B
BMWP-CR
análisis del Índice IBF-SV. (Índice Biológico de Familias para El Salvador)

65.00 Río Puyo, 2012.
C
C
32.50 F.V. SC g.l. CM F p-Valor
Modelo 17.55 6 2.92 35.47 <0.0001
0.00 Sitio 17.29 3 5.76 69.91 <0.0001
Fátima Paseo Turístico Unión Base La Isla Fecha 0.26 3 0.09 1.04 0.4217
Sitios Error 0.74 9 0.08
Figura 4. Prueba de Tukey al 5% para el Índice BMWP-CR (Biological Monitoring
Total 18.29 15
Working Party modificado para Costa Rica) en los cuatro sitios de monitoreo.
Río Puyo, 2012. CV: 4,82 gl: 9
Vol. 26 No. 3 • 2016

10.00
Fátima
9.00
Paseo Turístico
8.00
La Isla
Índice Biótico BMWP-Col
7.00
Unión Base
6.00
5.00 CALIDAD DE AGUA
4.00 (Clave Interpretativa)
Muy Pobre
3.00 Pobre
2.00 Regular Pobre
Regular
1.00
Buena
0.00 Muy Buena
1 2 3 4 Excelente
Fechas (monitoreos)
Figura 5. Variación del Índice Biótico IBF-SV (Índice Biológico de Familias para El Salvador) en el periodo de muestreo. Río Puyo, en la Amazonía Ecuatoriana, 2012.
arriba, y la consiguiente presencia de descargas de aguas residuales, pobres de oxígeno y donde abunda la materia orgánica (Dajoz, 2002;
contribuye a generar una influencia adversa sobre la abundancia de López & Sedeño, 2015). Respecto a la presencia de efemerópteros, es
los órdenes mencionados, lo cual favorece la presencia de un mayor destacable que la totalidad de los individuos observados pertenecen a
número de individuos de insectos de familias, como Chironomidae, que las familias Baetidae (8/10) y Leptohyphidae (7/10), tolerantes a aguas
incluye especies que soportan condiciones de hipoxia (Teixeira, et al., medianamente poluidas (Giacometti & Bersosa, 2006).
2014) y Simuliidae, que incluye especies características de aguas po-
En el sitio 4 (Unión Base), el río presenta algunos indicios de re-
luidas, en las que se incrementan los niveles de eutrofización (Jonker
cuperación, pues hay menor presencia de flóculos y menos turbidez y
et al., 2009).
malos olores que en el sitio 3, (La Isla). Con respecto a los organismos,
En el sitio 3 (La Isla), se observa el mayor indicio de contaminación llama la atención la mayor presencia de individuos de Trichoptera, lo
debido a la afluencia de descargas líquidas, que afectan las condiciones cual sugiere también que el agua mejora su contenido de oxígeno di-
de calidad física y química del agua. Aquí es fácil detectar la presencia suelto (Serna et al., 2015), puesto que la principal familia encontrada,
de flóculos de materia orgánica, restos de materia vegetal y animal, Hydropsychidae, corresponde a los puntajes más altos (7 y 9) de cali-
así como otros tipos de residuos suspendidos en el agua y olores des- ficación del BMWP para Colombia (Rowe, 2014), y guarda relación con
agradables derivados de la descomposición de éstos. La abundancia puntajes similares propuestos para BMWP-CR (Minae, 2007). Esto pue-
relativa de Chironomidae (Diptera) y Tubificidae (Oligochaeta) respecto de deberse a la escasa presencia de descargas u otras fuentes signifi-
a otros sitios es atribuible a la gran tolerancia (Minae, 2007) que pre- cativas de aporte de materia orgánica a lo largo de aproximadamente 7
sentan estos individuos en condiciones de contaminación respecto a km, además de la dilución efectuada por afluentes en ese tramo, como
otros organismos (Jonker et al., 2009), ya que éstos presentan estra- el Río Sandalias, así como la pendiente y relieve del lecho, lo cual favo-
tegias adaptativas, como pigmentos, que les permiten vivir en aguas
Tabla 5. Valores de mediana y promedio para Oxígeno Disuelto y pH en los cuatro sitios de monitoreo y coeficiente de correlación lineal “r” de
Pearson con indicadores bióticos. Río Puyo, en la Amazonía, Ecuatoriana durante muestreos realizados en 2012.
Oxígeno disuelto (mg/L) pH
Sitio Promedio Mediana Promedio Mediana
Fátima 7.9 7.8 8.2 8.1
Paseo Turístico 7.7 7.7 7.8 7.8
La Isla 7.4 7.4 7.6 7.6
Unión Base 7.6 8.0 7.9 7.8
Correlación con BMWP-CR 0.915* 0.885*
Correlación con IBF-SV -0.947** -0.875*
Probabilidad Asociada ( p ): * = 5% = **1%
Hidrobiológica
Fecha 1 (16/10/2012)
10.00
Fecha 2 (06/11/2012)
9.00
Fecha 3 (27/11/2012)
8.00
Fecha 4 (18/12/2012)
Índice Biótico BMWP-Col
7.00
6.00
5.00 CALIDAD DE AGUA
4.00 (Clave Interpretativa)
Muy Pobre
3.00 Pobre
2.00 Regular Pobre
Regular
1.00
Buena
0.00 Muy Buena
0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 Excelente
Recorrido (km)
Figura 6. Variación del Índice BMWP-CR (Biological Monitoring Working Party modificado para Costa Rica) en el curso medio del río Puyo, en la Amazonía Ecuatoriana,
en cuatro muestreos realizados en 2012.
rece el flujo rápido y turbulento, y, consecuentemente, su oxigenación y calidad de agua tiende a empobrecerse progresivamente desde el sitio
descontaminación (Sánchez, 2007; Adopte-un-arroyo, 2004). 1 (Fátima) hasta el sitio 3, (La Isla) para experimentar cierta recupera-
ción hasta el sitio 4 (Unión Base). Los resultados concuerdan en gran
Respecto a la valoración ambiental de las familias analizadas
parte con la interpretación del índice BMWP-CR, destacando en ambos
mediante el índice BMWP-CR, se observa una tendencia constante,
índices, la calificación que se hace del sitio 3 (La Isla) como un sitio de
descrita por los valores obtenidos entre sitios, para las cuatro fechas
calidad desfavorable respecto a cualidades que favorezcan la conser-
consideradas. Se puede notar que la calidad de agua decrece progre-
vación de la biota. Sin embargo, el IBF-SV no establece diferencias
sivamente entre el sitio 1 (Fátima) y el sitio 3 (La Isla); que experimenta
entre la calidad de agua de los dos sitios iniciales (como lo hacía el
una lenta recuperación en el sitio 4 (Unión Base) y que no llega al nivel
BMWP-CR). Por otra parte, los valores obtenidos para el Índice IBF-SV
de calidad existente en el sitio 2 (Paseo Turístico). En los dos últimos
no llegan a tener una dispersión semejante a la de los obtenidos con el
sitios, además, la dispersión de los datos es mayor (coeficientes de
índice BMWP-CR, con un coeficiente de variación entre fechas de los
variación de 29 y 20%, respectivamente), lo que indica la existencia de
mismos a 6% en el sitio 4 (Unión Base), en el cual se obtuvieron los
mayores variaciones en la calidad de agua a lo largo del tiempo, que
valores más dispersos. Los resultados del análisis de varianza para el
podría indicar la existencia de procesos de contaminación no uniformes
índice IBF-SV determinan diferencias existentes en la calidad de agua
capaces de alterar sensiblemente las poblaciones de algunos organis-
a lo largo del recorrido, siendo superior la misma en el sitio 1 (Fátima)
mos. Lo expresado podría guardar relación también con la tendencia
respecto a los tres sitios restantes.
observada en la variación de los puntajes del índice BMWP-CR respec-
to a las fechas de monitoreo, ya que hacia la fecha 3, se observa un
decrecimiento en la calidad del agua, coincidente en tres de los cuatro
sitios, lo que podría atribuirse a factores meteorológicos e hidrológi- 10.00
cos (Pearson, 2014). Únicamente en el sitio 3 (La Isla) se observa una A
inusual mejoría en la calidad del agua en aquella fecha, posiblemente 7.50
debido a que la mayor presencia de actividades antropogénicas alteró B B B
IBF-SV
la tendencia observada en los sitios restantes. 5.00

El análisis de varianza y la prueba de Tukey para el índice BMWP-
CR ratifican estadísticamente las diferencias existentes en la calidad 2.50
de agua de los sitios considerados en el monitoreo y, por tanto, la ten-
dencia decreciente en la misma a lo largo del recorrido. En un estudio 0.00
realizado por Rowe (2014), se describe un decrecimiento semejante en La Isla Unión Base Paseo Turístico Fátima
la calidad de agua del río Puyo entre sitios situados antes y después
Sitios
del sitio 2 (Paseo Turístico) en una distancia de aproximadamente 2
kilómetros.
Figura 7. Prueba de Tukey al 5% para el Índice IBF-SV (Índice Biológico de Fa-
En la tendencia de los valores del IBF-SV observados a lo largo de milias para El Salvador) en cuatro sitios de monitoreo. Río Puyo, en la Amazonía
la distancia se observa un cierto patrón de uniformidad, en el cual la Ecuatoriana en 2012.
Vol. 26 No. 3 • 2016

Aunque las correlaciones existentes entre los parámetros Oxíge- Domínguez, E. & H. Fernández. 2009. Capítulo 3: Ephemeroptera. In: Ma-
no Disuelto (OD) y potencial Hidrógeno (pH) y los indicadores bióticos croinvertebrados bentónicos sudamericanos. Sistemática y Biolo-
BMWP-CR e IBF-SV fueron todos significativos, se verificó un mayor gía. Fundación Miguel Lilo, Tucumán, Argentina. 656 p.
nivel de confiabilidad estadística (99%) en la correlación entre OD y el
Garcia, X. & D. Pargament. 2014. Rehabilitating rivers and enhancing
índice IBF-SV, lo cual sugiere una mayor afinidad en el empleo de estos
ecosystem services in a water-scarcity context: the Yarqon River.
dos indicadores con fines de evaluación de la calidad de agua en zonas
International Journal of Water Resources Development 73-87. DOI:
similares a la estudiada (Serna et al., 2015; Hussain & Pandit, 2012).
10.1080/07900627.2014.911147
A pesar de que, de acuerdo con Goyenola (2007), el rango de los
Giacometti, J. & F. Bersosa. 2006. Macroinvertebrados acuáticos y su im-
valores de oxígeno disuelto observado corresponde a condiciones
portancia como bioindicadores de calidad del agua en el río Alambi.
aceptables para la vida de la gran mayoría de peces y otros organismos
Boletín Técnico 6, Serie Zoológica 2: 17-32.
acuáticos y que, conforme a MAE (2002), el pH óptimo para conser-
vación de flora y fauna debe mantenerse en un rango entre 5 y 9, las Goyenola, G. 2007. El ¿Cómo? de la Red MAPSA, Planificación del Pro-
correlaciones del último parámetro con los índices biológicos sugerirían grama de Monitoreo. Guía para la utilización de Valijas Viajeras.
que, aunque la concentración de OD se mantenga dentro de los niveles Red de Monitoreo Ambiental participativo de Sistemas acuáticos,
considerados adecuados, ligeras variaciones en el pH podrían incidir en pp.1-4. Disponible en línea en: http://imasd.fcien.edu.uy/difusion/
las poblaciones de macroinvertebrados (Hussain & Pandit, 2012). educamb/propuestas/red/curso_2007/cartillas/3-planificacion.pdf
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Vol. 26 No. 3 • 2016

Hidrobiológica 2016, 26 (3): 509-518
Composición y distribución de la entomofauna acuática en arroyos de Tabasco, México
Composition and distribution of aquatic insects in streams of Tabasco, Mexico
José Antonio Benítez Abud, Everardo Barba Macías y Juan Juárez Flores
Departamento de Ciencias de la Sustentabilidad. Manejo sustentable de cuencas y zonas costeras, El Colegio de la Frontera Sur, Unidad Villahermosa. Carretera
Villahermosa-Reforma, km 15.5, R/a Guineo 2a. Sección, Villahermosa, Tabasco, C.P. 86280, México
e-mail: ebarba@ecosur.mx
Recibido: 15 de septiembre de 2015. Aceptado: 14 de junio de 2016.
Benítez Abud J. A., E. Barba Macías y J. Juárez Flores. 2016. Composición y distribución de la entomofauna acuática en arroyos de Tabasco, México. Hidrobiológica
26 (3): 509-518.
RESUMEN
Antecedentes. Los sistemas acuáticos de Tabasco han sido afectados por diversas actividades antropogénicas (Bueno-
Soria, et al., 2005), sin embargo, el conocimiento de la entomofauna es incipiente, por tanto, es importante conocer su
estado actual en la zona. Objetivos. Conocer la distribución, abundancia y diversidad de la entomofauna acuática en los
arroyos de Tabasco. Métodos. Se realizaron muestreos puntuales, diurnos y multihábitat, con tres réplicas para cada arte
de colecta, en 38 localidades durante los años de 2010 a 2013. Resultados. La temperatura, oxígeno disuelto, conduc-
tividad y la salinidad presentaron diferencias significativas entre municipios (p=0.006). La ordenación de los municipios
mediante el análisis de componentes principales se dio primordialmente por la conductividad y el oxígeno disuelto para
el primer eje y la profundidad y el pH para el segundo eje, con 60% de la variación total. Se colectaron 5,315 organismos,
pertenecientes a 11 órdenes y 56 familias. La mayor diversidad se registró en Tacotalpa, Tenosique y Huimanguillo con
una H’=2.87; H’=1.09 y H’=0.5 y 42, 49 y 25 familias respectivamente. Tacotalpa y Tenosique representaron el 78% de la
densidad total. En Tacotalpa dominaron: Phylopotamidae, Chironomidae y Caenidae; en Tenosique: Caenidae, Chironomi-
dae y Coenagrionidae; mientras que Cárdenas registró solamente 6 familias, con dominancia de Notonectidae y Baetidae.
Conclusiones. La mayor cobertura vegetal en Tacotalpa, Tenosique y Huimanguillo fue determinante para una mayor
composición y diversidad de la entomofauna; sin embargo, su composición y estructura dependen de múltiples variables
bióticas y abióticas.
Palabras clave: Arroyos, diversidad, entomofauna, insectos acuáticos, organismos reófilos.
ABSTRACT
Background. Aquatic systems of Tabasco have been affected by various anthropogenic activities (Bueno-Soria, et al.,
2005), however the knowledge of the aquatic insects is emerging, so it is important to know your current status in the sta-
te. Goals. To determine the distribution, abundance and diversity of aquatic insect fauna in streams of Tabasco. Methods.
Samples were conducted at 38 locations during the years 2010 to 2013 in daytime and multihabitat effort. Results. En-
vironmental variables as temperature, dissolved oxygen, conductivity and salinity showed significant differences between
municipalities with p= 0.006. Principal component analysis ordination by municipalities showed 60% of the total variance
explained by conductivity and dissolved oxygen for the first axis and the depth and the pH for the second factor. A total of
5,315 individuals, belonging to 11 orders and 56 families were collected. The highest diversity was recorded in Tacotalpa,
Tenosique and Huimanguillo with H’=2.87; H’=1.09 and H’=0.5, and richness were 42, 29 and 25 families respectively,
and minimal richens was in Cardenas with six families. Tacotalpa and Tenosique represents 78% of the total density. In
Tacotalpa dominated: Phylopotamidae, Chironomidae and Caenidae; Tenosique, Caenidae, Chironomidae and Coenagrio-
nidae. While in Cardenas were Baetidae and Notonectidae. Conclusions. Highest riparian vegetation coberture presented
in municipalities of Tacotalpa, Tenosique and Huimanguillo regulates insect composition. However the composition and
structure of aquatic insects depends on multiple biotic and abiotic variables.
Key words: Aquatic-insects, diversity, ecology, entomofauna, reophil-organism, streams.
Vol. 26 No. 3 • 2016

510 Benítez Abud J. A. et al.
INTRODUCCIÓN para poder entender el efecto de los diversos procesos naturales y an-
tropogénicos, en los sistemas acuáticos. El presente estudio pretende
Los arroyos son ecosistemas lóticos que forman parte importante de determinar la composición y diversidad de la entomofauna acuática en
las redes fluviales (Clarke et al., 2008), transportan sustancias disuel- distintos municipios del estado de Tabasco en relación con las variables
tas y material particulado en la columna de agua a través de redes ambientales, ya que los sistemas ribereños están muy bien represen-
de drenaje y presentan una gran variedad de hábitats en gradientes tados.
ambientales con una alta complejidad espacial (Allan, 2004).
Actualmente los arroyos se han visto degradados por la introduc-
ción de actividades ganaderas y agrícolas, lo que ha provocado un
MATERIALES Y MÉTODOS
efecto negativo directo en el hábitat físico, la hidrología y las comuni- Área de estudio. El estado de Tabasco representa el 1.3% del territorio
dades de macroinvertebrados bentónicos (De Long & Brusven, 1994; nacional. Su clima es cálido-húmedo, con una temperatura de 27°C y
Pozo et al., 1997; Nessimian et al., 2008). una precipitación media anual de 2550 mm. La superficie está cons-
tituida en un 27.76% por humedales ribereños, lacustres, costeros y
Estas actividades pueden afectar la biota en diferentes escalas
palustres (Barba et al., 2006).
espaciales y temporales. Las comunidades biológicas, al acumular
los efectos de diferentes tipos de estresores, reflejan las condiciones Actividades de campo. Se realizaron muestreos diurnos en 38 locali-
generales del ecosistema, actuando como buenos indicadores de im- dades durante los años de 2010 a 2013 (Tabla 1; Fig. 1). Los paráme-
pacto al mostrar una medida ecológica del cambio en las condiciones tros fisicoquímicos de la columna de agua se determinaron mediante
ambientales (Barbour et al., 1999). una sonda multiparamétrica marca HANNA, modelo HI 9828. Además,
se determinó la profundidad y la transparencia con el disco de Secchi.
El conocimiento de la estructura y composición de los grupos ben-
Se utilizaron diversas artes de colecta en cada localidad: nucleador con
tónicos en un sistema acuático es fundamental para relacionarlos con
un área de 0.0033 m2; draga Petite Ponar con área de 0.024 m2 (AE-
su medio (Alba-Tercedor, 1996). Al considerar cualquier patrón eco-
NOR, 1995); red de cuchara con un arrastre de 10 m; luz de malla 500
lógico es importante conocer el estudio de la diversidad regional en
µm y área de 0.087 m2 y red tipo Surber con luz de malla de 500 µm y
cuanto al número de especies dentro de la misma y por otro lado, la
área de 0.14 m2. La colecta de los organismos fue por triplicado para
diversidad local, es decir, el número de especies dentro de un sitio o de
cada arte y localidad con un total de 36 muestras por localidad. Los
una localidad (Levin, 1992). En otras palabras, es importante conocer la
organismos se colocaron en bolsas y se etiquetaron y fijaron en alcohol
composición y estructura de la entomofauna acuática local y regional
al 96% para su posterior análisis en laboratorio.
N
210000
O E
México
S Golfo de
México Guatemala
Centla
Paraiso
2050000
Campeche
Comalcalco Nacajuca
Cárdenas
Cunduacán Jonuta
Centro
Balancán
Macuspana
2000000
Huimanguillo Jalapa
Emiliano
Zapata
Teapa
Tacotalpa Tenosique
Veracruz de
Ignacio de
1950000
la Llave Chiapas
Guatemala
0 40 80 Km
1900000
400000 500000 600000 700000

Figura 1. Localidades de muestreo por municipio, de la entomofauna acuática, en arroyos de Tabasco, México.
Hidrobiológica
Entomofauna acuática de Tabasco, México 511
Tabla 1. Localidades de muestreo de la entomofauna acuática en arroyos de Tabasco, México.

Altitud
Arroyo Municipio Longitud Latitud
(m.s.n.m.)
1 A. Cumuapa Cárdenas 11 -93.13642317 17.99884968
2 A. Simón Sarlat Centla 3 -91.83102898 16.43216307
3 A. Agua Fría Huimanguillo 12 -93.78935972 17.91124955
4 A. Claro Huimanguillo 3 -93.57875339 17.9986315
5 A. Coleto Huimanguillo 9 -93.92059347 17.87181012
6 A. Filero Huimanguillo 12 -93.91325922 17.83657805
7 A. Km 53 Huimanguillo 9 -93.97472966 18.05197201
8 A. La Lima Huimanguillo 8 -93.91672782 17.90630115
9 A. Zamapa Huimanguillo 10 -93.73935476 17.92642409
10 A. Paso del Rosario Huimanguillo 11 -93.60704089 17.84724419
11 A. Pedro C. Colorado Huimanguillo 18 -93.87099775 17.81928954
12 A. Cucuxapa Paraíso 5 -93.08625187 18.33407527
13 A. Hondo Paraíso 2 -93.0678986 18.38350268
14 A. Amatán Tacotalpa 44 -92.7933839 17.43305463
15 A. La Raya Tacotalpa 78 -92.68455687 17.40297868
16 A. Noypak Tacotalpa 74 -92.7505372 17.43027611
17 A. Poana Tacotalpa 30 -92.68592656 17.60876664
18 A. Pomoca Tacotalpa 45 -92.65843039 17.49577515
19 A. Pomoquita Tacotalpa 4 -92.74608599 17.37714943
20 A. Puxcatán Tacotalpa 78 -92.68455687 17.40297868
21 A. San José Tacotalpa 58 -92.79879869 17.44708124
22 A. Santo Tomas Tenosique 63 -91.35661363 17.30355439
23 A. Tacubaya Tacotalpa 55 -92.78478406 17.45423444
24 A. Tacotalpa Tacotalpa 56 -92.78877418 17.43114565
25 A. Xicoténcatl Tacotalpa 40 -92.7150494 17.51983523
26 A. Zunú y Patastal Tacotalpa 70 -92.8127062 17.47064218
27 A. Azufres Teapa 36 -92.99727889 17.55290302
28 A. Ogoiba Teapa 87 -91.82872099 15.65544929
29 A. Teapa Teapa 45 -92.92336274 17.73411197
30 A. Adolfo L. Mateos Tenosique 105 -91.40651009 17.39512031
31 A. Bejucal Tenosique 118 -91.25224493 17.30206761
32 A. Mexiquito Tacotalpa 97 -92.73799016 17.39394642
33 A. Niños Héroes Tenosique 206 -91.39221903 17.27234739
34 A. Nuevo Progreso Tenosique 160 -91.30762928 17.26887435
35 A. Polevá Tenosique 18 -91.43056515 17.43656161
36 A. San Pedro Tenosique 37 -91.14075578 17.59178708
37 A. Seco Tenosique 97 -91.28564246 17.32776485
38 A. Tutu Li Ha Tenosique 30 -91.42351831 17.4272748
Vol. 26 No. 3 • 2016

36 9
a) 8 b)
34
7
32 6
(ºC)
Temp (°C)
(mg /L)
5
OD(mg/L
30
Temp
OD
28 3
2
26
1
24 0
Tenosique Huimanguillo Cárdenas Centla Tenosique Huimanguillo Cárdenas Centla
Teapa Tacotalpa Paraíso Teapa Tacotalpa Paraíso
4500 2.4
2.2
4000 c) d)
2.0
3500
1.8
3000 1.6
cm-1)-1 )
2500 1.4
(mS cm
1.2
(‰)
Sal(%)
2000
Cond (mS
1.0
Sal
1500 0.8
Cond
1000 0.6
0.4
500
0.2
0
0.0
-500 -0.2
Tenosique Huimanguillo Cárdenas Centla Tenosique Huimanguillo Cárdenas Centla
Teapa Tacotalpa Paraíso Teapa Tacotalpa Paraíso
Municipio Municipio
Figuras 2a-d. Diagramas de caja y bigotes de las variables ambientales que presentaron diferencia significativa entre arroyos de los municipios de Tabasco, México (p≤0.05).
(a) = temperatura. (b) = oxígeno disuelto. (c) = conductivida. (d) = salinidad.
Actividades de laboratorio. Los organismos colectados fueron identi- Canónica (ACC) (Ter Braak & Verdonshot, 1995). Los análisis de ordena-
ficados a nivel de familia gracias a claves taxonómicas especializadas mientos se realizaron con el software STATISTICA 7. El criterio utilizado
(Wiggins, 2000; Merritt et al., 2008) y se preservaron en alcohol al 96%. para determinar la significancia de los coeficientes resultantes fue de
Posteriormente, se depositaron en la colección de referencia de fauna 0.50, categorizado como bueno de acuerdo con McGarigal et al. (2000).
acuática de ECOSUR Unidad Villahermosa.
Análisis de datos. Los organismos, una vez contabilizados, se pesaron RESULTADOS
con una balanza analítica con precisión de ±0.001 g para obtener su
abundancia relativa en términos de densidad (ind/m2) y biomasa (g/m2). Parámetros fisicoquímicos. Las variaciones espaciales de los pará-
La riqueza y diversidad de la entomofauna acuática de cada municipio metros fisicoquímicos se resumen en la Tabla 2. La profundidad pre-
se calcularon con diferentes índices: el Índice de riqueza de Margalef sentó un valor mínimo de 0.3 m en Huimanguillo y un máximo de 1 m
(D) (Margalef, 1969), Índice de diversidad Shannon-Wiener (H’) (Shan- en Tacotalpa, Paraíso y Cárdenas. El pH arrojó valores de neutros a bá-
non & Weaver, 1963) e Índice de equidad de Pielou (J’) (Pielou, 1966). sicos en los municipios. La temperatura alcanzó un mínimo de 25.03°C
Para comparar la abundancia de los organismos entre las artes y loca- en Teapa y un máximo de 32.2 en Paraíso. El oxígeno disuelto registró
lidades, se estandarizaron los datos a densidad (ind/m2). Se aplicó tam- un valor mínimo de 0.37 mg L-1 en Centla y un máximo de 7.05 mg L-1
bién un Análisis de Componentes Principales (ACP) con las variables en Tacotalpa. La conductividad mostró un valor mínimo de 0.46 mS cm-1
fisicoquímicas, cuya finalidad fue conocer su ordenación o agrupación en Cárdenas y un máximo de 850.5 mS cm-1 en Paraíso. La salinidad
en función de éstas, y a su vez, determinar las variables con mayor obtuvo un valor mínimo de 0.05 0/00 en Teapa y un máximo de 0.5 0/00
influencia en dicha ordenación de los municipios. Además, se analiza- en Paraíso. Las variables fisicoquímicas que presentaron diferencias
ron las asociaciones entre la estructura de la comunidad de insectos significativas entre los diversos municipios fueron: temperatura con
y las variables ambientales, mediante el Análisis de Correspondencia F= 4.1 y una p≤0.006; el oxígeno disuelto con F= 5.4 y una p≤0.001;
la conductividad con F= 7.9 y una p≤0.001 y la salinidad con F= 5.5 y
Hidrobiológica
Tabla 2. Valores promedio de los parámetros fisicoquímicos de la columna de agua de arroyos de Tabasco, México, por municipio.
Variable / municipio Cárdenas Centla Huimanguillo Paraíso Tacotalpa Teapa Tenosique
Profundidad (m) 1 0.8 0.33 1 1 0.4 0.27
pH 7.65 6.83 7.48 8.24 7.78 8.36 7.67
Temperatura (°C) 28.55 27.62 30.17 32.24 26.52 25.03 27.08
Oxígeno disuelto (mg/L) 2.03 0.37 6.64 4.23 7.059 5.48 5.6
Conductividad (mS cm-1) 0.467 509.5 140.04 850.5 28.02 111 540.5
Salinidad (‰) 0.21 0.25 0.12 0.53 0.15 0.05 0.26
una p≤0.001 (Fig. 2a-d). Con base en los datos ambientales, el análisis Estructura faunística. De la densidad total de organismos, diez fa-
de componentes principales (ACP) explicó el 60.26% de la variación milias presentaron densidades mayores a 2000 ind/m2 con una repre-
total con los dos primeros ejes: el eje 1 con 38% de la variación y el sentación de 76% de la densidad total. No obstante, las familias Chiro-
eje 2 con 21.78% de la variación. Las variables ambientales con mayor nomidae, Phylopotamidae, Caenidae, Heptagenidae e Hydropsychidae
influencia en el eje 1 fueron la conductividad y la salinidad, para el eje 2 fueron las dominantes, ya que en conjunto representaron el 54% de la
fueron la profundidad y el pH, los cuales presentaron valores positivos densidad total (Tabla 3). Las familias dominantes por municipio fueron,
y negativos mayores a 0.5. La ordenación de los municipios mediante en Cárdenas, Notonectidae y Baetidae; en Centla, Hydrophilidae y Be-
el ACP deja ver que Tacotalpa presenta una correlación positiva con el lostomatidae; en Huimanguillo, Polymetarcyidae y Vellidae; en Paraíso,
oxígeno disuelto, mientras que Teapa y Tenosique presentan una corre- Libellulidae y Stratiomyidae; en Tacotalpa, Phylopotamidae, Chironomi-
lación con la salinidad y la conductividad; Centla y Huimanguillo están dae y Caenidae; en Teapa, Baetidae, mientras en Tenosique dominaron
correlacionados con la profundidad y el pH (Fig. 3a-b). Caenidae, Chironomidae y Coenagrionidae.
Composición biológica. Se registró un total de 5,315 organismos co- Diversidad. Comparando la diversidad entre municipios, el valor más
rrespondientes a 56 familias y 11 órdenes. En Cárdenas se registraron alto de diversidad (H’) se presentó en Tacotalpa (2.87), seguido por
145 organismos correspondientes a seis familias, en Centla se regis- Tenosique (1.09) y el mínimo en Cárdenas (0.05). La riqueza (D) fue
traron 415 organismos correspondientes a 11 familias, en Huimanguillo mayor en Cárdenas (0.979) y Teapa (0.936) y la mínima se presentó
se registraron 369 organismos y 25 familias, en Paraíso 21 organismos en Tacotalpa (0.468). La equidad (J’) tuvo el máximo valor en Tacotal-
correspondientes a ocho familias, en Tacotalpa 3,044 organismos de 42 pa (0.532), seguido por Tenosique (0.226) y Cárdenas con el mínimo
familias, en Teapa fueron 175 organismos y 1 familia, mientras que en (0.021) (Fig. 4).
Tenosique se registraron 1,146 organismos y 29 familias.
a) b)
1.0 1.0
2
Z (cm) 3
pH
OD (mg /L) 5
0.5 0.5
Sal (0/00) 7 1
Cond (mS cm-1) 6
Eje 2: 21.78%
Eje 2: 21.78%
0.0 0.0
Temp (ºC) 4
-0.5 -0.5
-1.0 -1.0
-1.0 -0.5 0.0 0.5 1.0 -1.0 -0.5 0.0 0.5 1.0
Eje 1: 38.48% Eje 1: 38.48%
Figuras 3a-b. Análisis de componentes principales de arroyos por municipio de Tabasco, México.
a) Comportamiento de las variables fisicoquímicas. b) Ordenación de los municipios en función de las variables fisicoquímicas. Clave de localidad: (1) Cárdenas,
(2) Centla, (3) Huimanguillo, (4) Paraíso, (5) Tacotalpa, (6) Teapa y (7) Tenosique. Clave de valores fisicoquímicos: Cond = conductividad; Temp= temperatura; OD =
oxígeno disuelto Sal= salinidad; Z= profundidad.
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Tabla 3. Distribución espacial de la densidad total (ind/m2) de la entomofauna acuática por municipio, en arroyos de Tabasco, México.
Municipios
Familia Abreviatura Cárdenas Centla Huimanguillo Paraíso Tacotalpa Teapa Tenosique Total
Arthropleidae (*) Arthro - - - - - - 57.47 57.47
Baetidae (*) Baet 22.99 - 114.94 - 356.32 643.68 264.37 1402.30
Caenidae (*) Caen - - 183.91 - 4011.49 1137.93 1517.24 6850.57
Euthyplocilidae (*) Euthy - - - - 11.49 - - 11.49
Heptageniidae (*) Hepta - - 68.97 - 3298.85 11.49 344.83 3724.14
Hicorythidae (*) Hicory - - - - 22.99 - - 22.99
Leptohyphidae (*) Leptohy - - 310.34 - 2160.92 - 218.39 2689.66
Leptophlebiidae (*) Leptophl - - 264.37 - - - - 264.37
Polymitarcyidae (*) Poly - - 620.69 - 34.48 - - 655.17
Tricorythidae (*) Tricory - - - - - - 34.48 34.48
Aeshnidae (+) Aesh - - 22.99 - - - - 22.99
Calopterygidae (+) Calop - - 11.49 - 57.47 - 310.34 379.31
Coenagrionidae (+) Coena 11.49 - 275.86 34.48 1379.31 - 942.53 2643.68
Gomphidae (+) Gomp - - 149.43 - 172.41 - 298.85 620.69
Libellulidae (+) Libell 11.49 91.95 781.61 45.98 586.21 - 540.23 2057.47
Platystictidae (+) Platy - - - - 344.83 - 103.45 448.28
Belostomatidae (x) Belost - 333.33 - - 183.91 - 34.48 551.72
Gerridae (x) Gerri - - 22.99 - 379.31 - 34.48 436.78
Mesovellidae (x) Mesov - 11.49 - - 80.46 - - 91.95
Naucoridae (x) Nauco - 80.46 11.49 - 517.24 - - 609.20
Nepidae (x) Nepi - - - - 11.49 - - 11.49
Notonectidae (x) Noton 183.91 - - - - - 11.49 195.40
Vellidae (x) Velli - - 482.76 22.99 1344.83 - 264.37 2114.94
Corydalidae (M) Cory - - - - 505.75 11.49 333.33 850.57
Sisyridae (N) Sisy - - - - - 34.48 - 34.48
Perlidae (P) Perli - - - - 528.74 - 195.40 724.14
Helicopsychidae (T) Helicop - - - - - 11.49 - 11.49
Hydropsychidae (T) Hydrop - - 68.97 - 2701.15 45.98 781.61 3597.70
Leptoceridae (T) Lepto - - 11.49 - 126.44 - 333.33 471.26
Phylopotamidae (T) Phylo - - - - 6609.20 - 252.87 6862.07
Crambidae (L) Cram - - - 22.99 22.99 - - 45.98
Amphizoidae (C) Amphi - - - - 252.87 - - 252.87
Curculionidae (C) Curcu - - 11.49 - 11.49 - - 22.99
Dryopidae (C) Dryopi - - - - 172.41 - 11.49 183.91
Dytiscidae (C) Dytis - 229.89 34.48 22.99 - - 11.49 298.85
Elmidae (C) Elmi - 229.89 22.99 - 1804.60 11.49 655.17 2724.14
Gyrinidae (C) Gyri - 862.07 126.44 - 68.97 - - 1057.47
Hydrophilidae (C) Hydrophi - - 22.99 - 11.49 22.99 - 57.47
Psephenidae (C) Pseph - - - - 1620.69 22.99 310.34 1954.02
Ptilodactylidae (C) Ptilo - - - - 103.45 - 34.48 137.93
Hidrobiológica
Municipios
Familia Abreviatura Cárdenas Centla Huimanguillo Paraíso Tacotalpa Teapa Tenosique Total
Scirtidae (C) Scir - 45.98 - - 11.49 - 11.49 68.97
Chironomidae (D) Chiro - 2712.64 574.71 22.99 4781.61 11.49 931.03 9034.48
Culicidae (D) Culi - 91.95 - - - - - 91.95
Dolichopodidae (D) Doli - - - - 11.49 - - 11.49
Empididae (D) Empi - - - - 57.47 - - 57.47
Ephydridae (D) Ephy - - - - 344.83 - - 344.83
Muscidae (D) Mus - - - - 11.49 - - 11.49
Pelecorhynchidae (D) Pele - - - - 22.99 - - 22.99
Simulidae (D) Simu - - 11.49 - 68.97 34.48 241.38 356.32
Stratiomyidae (D) Stra 45.97 80.46 - 45.98 - - - 172.41
Tabanidae (D) Taba 45.97 - - - 68.97 - - 114.94
Tipulidae (D) Tipu - - 11.49 - 114.94 - 22.99 149.43
Acrididae (Z) Acri - - - - - 11.49 - 11.49
Tetrigidae (Z) Tetri - - 11.49 22.99 - - - 34.48
Órdenes de entomofauna acuática: (*) = Ephemeroptera, (+) = Odonata, (x) = Hemiptera, (M) = Megaloptera, (N) = Neuróptera, (P) = Plecoptera, (T) = Trichoptera,
(C) = Coleoptera, (D) = Diptera. (Z) = Orthoptera.
0
H' J' D H' J' D H' J' D H' J' D H' J' D H' J' D H' J' D
CÁRDENAS CENTLA HUIMANGUILLO PARAÍSO TACOTALPA TEAPA TENOSIQUE
Municipio
Figura 4. Diversidad de la entomofauna acuática por municipio. H'= Diversidad (bits/ind). D= Riqueza de especies (sp/ind). J'= Equidad (bits).
Análisis multivariado de correspondencia canónica (ACP). El resul- DISCUSIÓN

tado del ACP realizado determinó que el pH y el oxígeno disuelto son
las variables que tienen más peso en la ordenación de las familias de Con respecto a los resultados obtenidos en este estudio se registró
insectos para el primer eje, el cual explica el 43% de la variación total, un mayor número de familias en el municipio de Tacotalpa y Tenosi-
mientras que para el segundo eje (con 17%) la variación total se explica que; esto se atribuye a la variación de diversos parámetros ambienta-
por el oxígeno disuelto y la transparencia (Fig. 5). Las familias corres- les como la temperatura y el oxígeno disuelto, entre otros, los cuales
pondientes al orden Ephemeroptera se relacionaron principalmente con presentaron diferencias significativas con una p≤0.006, que coincide
el oxígeno disuelto, mientras que los órdenes Coleoptera y Hemiptera con otros autores quienes mencionan que los factores ambientales
se relacionaron con la transparencia y pH. más importantes que regulan la distribución de insectos acuáticos en
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CCA variable scores
Cram Temp (ºC)

Eje 2 (17%)
Cond (mS cm-1)
pH
OD (mg/L)
Eje 1 (43%)
Figura 5. Análisis de correspondencia canónica con la matriz ambiental y biológica (entomofauna acuática), para arroyos de Tabasco, México. Cond = conductividad;
Temp = temperatura; OD = oxígeno disuelto. Las abreviaturas de las familias se señalan en la tabla tres.
ecosistemas lóticos son: la concentración de oxígeno disuelto, la tem- disminución de la diversidad (Allan et al., 1997). También existen otros
peratura del agua (Bass, 1995; Castella et al., 2001; Li et al., 2001; factores que en menor medida explican la estructura y composición de
Sullivan et al., 2004), y la química del agua, incluyendo pH, salinidad la entomofauna acuática, como los patrones estacionales (Miserendino
y concentraciones de iones o elementos, así como la presencia de ve- & Pizzolon, 2003; Waite et al., 2004; Sporka et al., 2006; Joshi et al.,
getación riparia (Subramanian et al., 2005); aunque esta última no se 2007). Es importante destacar que el presente estudio es un acerca-
cuantificó, durante las campañas de muestreo se apreció la presencia miento para entender la problemática existente en los sistemas acuá-
de una mayor cobertura en los arroyos correspondientes a los munici- ticos del estado de Tabasco, sin embargo, nos queda claro que hace
pios de Tacotalpa y Tenosique, en donde se registró el mayor número falta mucho más esfuerzo de muestreo en diversas zonas para poder
de familias. Por el contrario, en los municipios de Paraíso Cárdenas y realizar una evaluación más real de la biota de los sistemas acuáticos.
Huimanguillo, las zonas aledañas a los puntos de colecta, están fuer-
temente perjudicadas debido a las actividades agrícolas de la región
(Barba, 2012). Lo anterior ha sido mencionado por diversos autores con AGRADECIMIENTOS
estudios en regiones templadas y tropicales que han encontrado que la A la Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad
diversidad y riqueza de las especies decrece en áreas impactadas por (CONABIO), por el financiamiento otorgado para el proyecto denomina-
las actividades humanas (Stone & Wallace, 1998; Ometo et al., 2000; do “Indicadores ecológicos de humedales en sistemas agroforestales
Benstead et al., 2003), además de presentar cauces con carencia de para su manejo y conservación en Tabasco”. Asimismo, a los estudian-
cantos rodados y presencia de sedimento terrígeno, lo que disminu- tes de la Universidad Tecnológica de Tabasco que apoyaron con la se-
ye drásticamente la disponibilidad de nichos y como consecuencia, la paración e identificación de los organismos.
Hidrobiológica
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Hidrobiológica
Hidrobiológica 2016, 26 (3): 519-521
Hidrobiológica
Índice del volumen 26, 2016
Bojorge-García M. G. y E. A. Cantoral Uriza Garduño Dionate M., M. Hernández Martínez, F. Soto Aguirre y A.
La importancia ecológica de las algas en los ríos 1-8 Sánchez-Zamora
Evaluación de tres alimentos balanceados en la engorda de juveniles
Morales-Ueno K., C. G. Paniagua-Chávez, A. Martínez-Ortega, de pargo lunarejo Lutjanus guttatus (Pisces: Lutjanidae) en Nayarit,
H. Castillo-Juárez and J. Alfaro-Montoya México 87-92
A simple method for short-term storage and transportation
of spermatophores of Pacific white shrimp (Litopenaeus Urbina-Sánchez I., C. G. Paniagua-Chávez, R. Fierro, G. Figueroa-
vannamei ) 9-14 Lucero and I. A. Barriga-Sosa
Intraspecific karyotypic variation in the silverside fish Chirostoma
Villafuerte Mojica A., L. H. Hernández Hernández, M. A. Fernández humboldtianum (Atheriniformes: Atherinopsidae) 93-101
Araiza y O. Ángeles López
Contribución al conocimiento de los requerimientos nutricionales del Cortés Rivera Y., R. I. Hernández, P. San Martin del Angel, E. Zarza
langostino nativo (Macrobrachium acanthurus ) 15-22 Meza y R. Cuervo González
Potencial regenerativo de la estrella de mar Linckia
Cervantes-Hernández P., M. A. Gómez-Ponce, A. Puentes-Salazar, guildinguii 103-108
U. Castrejón-Rodríguez y M. I. Gallardo-Berumen
Variabilidad espacial de la captura ribereña de camarón en el Sistema Martínez Cruz D. A., J. Chávez Morales, A. Bustamante González,
Lagunar Mar Muerto, Oaxaca-Chiapas, México 23-34 O. L. Palacios Vélez, M. L. de la Isla de Bauer y L. Tijerina Chávez
Variación espacial de la calidad del agua para uso agrícola del
Rodríguez-Téllez E., D. García-De-Jalón, M. E. Pérez-López, S. I. acuífero costero del Valle del Mayo, Sonora, México 109-119
Torres-Herrera, R. Ortiz-Carrasco, M. Pompa-García, M. Morales-
Montes, D. A. García-García, E. Zamudio-Castillo y L. Vázquez Capetillo-Piñar N., J. Espinosa Sáez, A. Tripp Valdez and A. Tripp
Vázquez Quezada
Caracterización de la calidad ecológica del bosque de galería del río The impact of cyclonic activity during 1981-1985 and 2004-2009
La Sauceda, Durango, México 35-40 on taxonomic diversity of mollusks in the Gulf of Batabanó,
Cuba 121-131
May Ku M. A., D. Valdés-Lozano y P. L. Ardisson
Variación espacial y temporal de las características fisicoquímicas del Velázquez-Abunader I., J. A. López-Rocha, M. Arellano-Martínez,
agua y sedimento en la laguna costera Yalahau, Quintana Roo 41-51 B. P. Ceballos-Vázquez and M. A. Cabrera
Estimation of growth parameters in a wild population of lion-paw
Bautista-Regil J., V. Ruiz-Carrera, A. J. Sánchez, M. A. Salcedo- scallop (Nodipecten subnodosus) in Bahia de Los Angeles, Baja
Meza y R. Florido California, Mexico 133-142
Estrés a microescala de Vallisneria americana por enriquecimiento de
nutrientes con estequiometría N:P 53-60 NOTAS CIENTÍFICAS
Siqueiros Beltrones D. A., U. Argumedo Hernández and C. Landa Granja-Fernández R., P. D. Rangel-Solís, M. D. Herrero-Pérezrul
Cancigno and A. López-Pérez
Uncommon species diversity values in epiphytic diatom assemblages New records of Ophiuroidea (Echinodermata) from the coast of
of the kelp Eisenia arborea 61-76 Chiapas, Mexico 143-146
Ruíz-Pérez N. E., G. Cerdenares-Ladrón de Guevara, D. L. López- Wakida-Kusunoki A. T. y A. Toro-Ramírez
Herrera y I. R. Altamirano-Ramírez El robalo prieto (Centropomus poeyi ), nuevo depredador del pez diablo
Relaciones tróficas entre cinco especies de peces pelágicos que (Pterygoplichthys pardalis ) 147-149
cohabitan en las costas de Oaxaca, México 77-85
Vol. 26 No. 3 • 2016

520
Chacana M. E., P. C. Silva, F. F. Pedroche and K. A. Miller Marín Salgado H. y E. J. Peña Salamanca
Codium (Chlorophyta) species presented in the Galápagos Macroalgas bénticas de la Bahía de Tumaco, Pacífico colombiano
Islands 151-159 299-309
Almanza Álvarez J. S., I. Israde Alcántara y V. Segura García Hernández Melchor D. J., J. Carmona Jiménez, M. E. Hidalgo Lara,
Diatomeas perifíticas del lago de Pátzcuaro, Michoacán, L. Dendooven, R. Marsch Moreno y R. O. Cañizares Villanueva
México 161-185 Identificación morfológica y filogenética de un consorcio microbiano
fotosintético de posible interés biotecnológico 311-321
Segura-García V., J. S. Almanza Álvarez y J. Ponce-Saavedra
Diversidad en comunidades de diatomeas epilíticas con relación Martínez-Daranas B., M. Esquivel, P. M. Alcolado y C. Jiménez
a los parámetros fisicoquímicos en la cabecera del río Zinapécuaro, Composición específica y abundancia de macroalgas y angiospermas
México 187-202 marinas en tres arrecifes coralinos de la plataforma Sudoccidental de
Cuba (1987) 323-337
Fuji M. T., A. Sentíes, A. C. Jover, J. Díaz-Larrea and A. Areces
Instrucciones para autores 339-342
Morphological and molecular evidence for Osmundea coelenterata
comb. nov. (Ceramiales, Rhodophyta) from the tropical Atlantic Instructions for authors 343-346
Ocean 203-211
Gutiérrez-López A., A. M. Meza-Salazar y G. Guevara
Quiñones Peyro B. C., F. O. López Fuerte, A. Mazariegos Villareal, E. Descomposición de hojas y colonización de macroinvertebrados
Serviere Zaragoza, M. Casas Valdez y R. Yabur Pacheco acuáticos en dos microcuencas tropicales (Manizales,
Algas marinas de Isla Guadalupe, México 213-223 Colombia) 347-357
Lozano-Orozco J. G., A. Sentíes, F. F. Pedroche y J. Díaz-Larrea Walteros Rodríguez J. M., J. M. Castaño Rojas y J. H. Marulanda
Dictyota chalchicueyecanensis sp. nov. (Dictyotales; Phaeophyceae) en Gómez
el Golfo de México: evidencias moleculares y morfológicas 225-231 Ensamble de macroinvertebrados acuáticos y estado ecológico
de la microcuenca Dalí-Otún, Departamento de Risaralda,
Bernardi J., E. R. T. P. P. de Vasconcelos, C. Lhullier, T. Gerber, P. Colombia 359-371
Colepicolo Neto and F. M. Pellizzari
Preliminary data of antioxidant activity of green seaweeds Guevara-Mora M., P. Pedreros, R. Urrutia and R. Figueroa
(Ulvophyceae) from the Southwestern Atlantic and Antarctic Effects of agricultural water withdrawal in the fluvial habitat of benthic
maritime islands 233-239 macroinvertebrates in Chile 373-382
Vouilloud A. A., Y. Plata-Díaz, E. Pedraza, A. Pimienta, S. Heguilor, Arocena Real de Azúa R., C. González Bermúdez y G. Chalar
A. Lamaro y S. Estela Sala Marquisá
Distribución de Eunotia parasiolii (Bacillariophyceae) en ríos La autodepuración en arroyos de planicie puede interrumpirse por
neotropicales (Colombia) y su implicancia en la taxonomía de la el ingreso de desechos vitivinícolas según el biomonitoreo con
especie 241-250 macroinvertebrados 383-394
Rodríguez-Gómez C. F. y J. A. Aké-Castillo Padilla-Gil D. N. y J. P. García-López

Cálculo del contenido celular de carbono de cuatro taxones de Variación morfométrica de la pata mesotorácica de Rhagovelia
diatomeas: biovolumen y espectrofotometría 251-257 gastrotricha (Hemiptera: Veliidae) en los Andes
de Colombia 395-401
Vázquez-Machorro A., J. L. Godínez-Ortega, A. Granados-Barba
y P. Ramírez-García Alcocer J., E. Escobar, P. Řezníčková y L. A. Oseguera
Estructura y composición de la macroflora dominante del pecio Ana La comunidad de macroinvertebrados bentónicos litorales como un
Elena, Sistema Arrecifal Veracruzano, Golfo de México 259-267 reflejo de la heterogeneidad ambiental 403-418
García-Granados R. U., F. Alarcón-Aguilar, M. Gallegos-Martínez Oseguera L. A., J. Alcocer y E. Escobar

y G. De Lara-Isassi Macroinvertebrados bentónicos de dos lagos tropicales de alta
Tratamiento subcrónico en ratones diabéticos con Caulerpa montaña en el volcán Nevado de Toluca, en la región central de
sertularioides (Chlorophyta) y Spyridia filamentosa México 419-432
(Rhodophyta) 269-276
Gutiérrez-Fonseca P. E. y A. Ramírez
Mosquera-Murillo Z. and E. J. Peña-Salamanca Evaluación de la calidad ecológica de los ríos en Puerto Rico:
Effect of salinity on growth of the green alga Caulerpa sertularioides principales amenazas y herramientas de evaluación 433-441
(Bryopsidales, Chlorophyta) under laboratory conditions 277-282
Ruiz-Picos R. A., J. E. Sedeño-Díaz y E. López-López
Beraldi-Campesi H., C. Arenas-Abad, L. Auque-Sanz, M. Vázquez- Ensambles de macroinvertebrados acuáticos relacionados con
Urbez and G. Pardo-Tirapu diversos usos del suelo en los ríos Apatlaco y Chalma-Tembembe
Benthic diatoms on fluvial tufas of the Mesa River, Iberian Range, (cuenca del Río Balsas), México 443-458
Spain 283-297
Hidrobiológica
Índice del volumen 26, 2016 521
Forero-Céspedes A. M., C. Gutiérrez y G. Reinoso-Flórez Rodríguez Badillo L., P. Ríos Guayasamín, M. Espinosa Chico, P.
Composición y estructura de la familia Baetidae (Insecta: Cedeño Loja y G. Jiménez Ortiz
Ephemeroptera) en una cuenca andina colombiana 459-474 Caracterización de la calidad de agua mediante macroinvertebrados
bentónicos en el río Puyo, en la Amazonía Ecuatoriana 497-507
Miranda-Vidal J. F., E. Barba-Macías, C. Trinidad-Ocaña
y J. Juárez-Flores Benítez Abud J. A., E. Barba Macías y J. Juárez Flores
Diversidad de crustáceos en la cuenca baja del río Papaloapan, Composición y distribución de la entomofauna acuática en arroyos de
Veracruz, México 475-482 Tabasco, México 509-518
García P., R. Novelo-Gutiérrez, G. Vázquez and A. Ramírez Índice del volumen 519-521
Allochthonous vs. autochthonous energy resources for aquatic insects
in cloud forest streams, Veracruz, Mexico 483-496 Índice de autores 523-524
Vol. 26 No. 3 • 2016

Hidrobiológica 2016, 26 (3): 523-524
Hidrobiológica
Índice de autores
Aké-Castillo J. A. 251 Chacana M. E. 151

Alarcón-Aguilar F. 269 Chalar Marquisá G. 383
Alcolado P. M. 323 Chávez Morales J. 109
Alcocer J. 403, 419 De la Isla de Bauer M. L. 109
Alfaro-Montoya J. 9 De Lara-Isassi G. 269
Almanza Álvarez J. S. 161, 187 de Vasconcelos E. R. T. P. P. 233
Altamirano-Ramírez I. R. 77 Dendooven L. 311
Ángeles López O. 15 Díaz-Larrea J. 203, 225
Ardisson P. L. 41 Escobar E. 403, 419
Areces A. 203 Espinosa Chico M. 497
Arellano-Martínez M. 133 Espinosa Sáez J. 121
Arenas-Abad C. 283 Esquivel M. 323
Argumedo Hernández U. 61 Fernández Araiza M. A. 15
Arocena Real de Azúa R. 383 Fierro R. 93
Auque-Sanz L. 283 Figueroa-Lucero G. 93
Barriga-Sosa I. A. 93 Figueroa R. 373
Bautista-Regil J. 53 Florido R. 53
Barba Macías E. 475, 509 Forero-Céspedes A. M. 459
Benítez Abud J. A. 509 Fuji M. T. 203
Beraldi-Campesi H. 283 Gallardo-Berumen M. I. 23
Bernardi J. 233 Gallegos-Martínez M. 269
Bojorge-García M. G. 1 García-De-Jalón D. 35
Bustamante González A. 109 García-García D. A. 35
Cabrera M. A. 133 García-Granados R. U. 269
Cantoral Uriza E. A. 1 García-López J. P. 395
Cañizares Villanueva R. O. 311 García P. 483
Capetillo-Piñar N. 121 Garduño Dionate M. 87
Carmona Jiménez J. 311 Gerber T. 233
Casas Valdez M. 213 Godínez-Ortega J. L. 259
Castaño Rojas J. M. 359 Gómez-Ponce M. A. 23
Castillo-Juárez H. 9 González Bermúdez C. 383
Castrejón-Rodríguez U. 23 Granados- Barba A. 259
Ceballos-Vázquez B. P. 133 Granja-Fernández R. 143
Cedeño Loja P. 497 Guevara G. 347
Cerdenares-Ladrón de Guevara G. 77 Guevara-Mora M. 373
Cervantes-Hernández P. 23 Gutiérrez C. 459
Colepicolo Neto P. 233 Gutiérrez-Fonseca P. E. 433
Cortés Rivera Y. 103 Gutiérrez-López A. 347
Cuervo González R. 103 Heguilor S. 241
Vol. 26 No. 3 • 2016

524 Índice de autores
Hernández R. I. 103 Pompa-García M. 35

Hernández Hernández L. H. 15 Ponce-Saavedra J. 187
Hernández Martínez M. 87 Puentes-Salazar A. 23
Hernández Melchor D. J. 311 Quiñones Peyro B. C. 213
Herrero-Pérezrul M. D. 143 Ramírez A. 433, 483
Hidalgo Lara M. E. 311 Ramírez-García P. 259
Israde Alcántara I. 161 Rangel-Solís P. D. 143
Jiménez C. 323 Reinoso-Flórez G. 459
Jiménez Ortiz G. 497 Řezníčková P. 403
Jover A. C. 203 Ríos Guayasamín P. 497
Juárez-Flores J. 475, 509 Rodríguez Badillo L. 497
Lamaro A. 241 Rodríguez-Gómez C. F. 251
Landa Cancigno C. 61 Rodríguez-Téllez E. 35
Lhullier C. 233 Ruiz-Carrera V. 53
López Fuerte F. O. 213 Ruíz-Pérez N. E. 77
López-Herrera D. L. 77 Ruíz-Picos R. A. 443
López-López E. 443 Sala S. E. 241
López-Pérez A. 143 Salcedo-Meza M. A. 53
López-Rocha J. A. 133 Sánchez A. J. 53
Lozano-Orozco J. G. 225 San Martin del Angel P. 103
Marín Salgado H. 299 Sánchez-Zamora A. 87
Marsch Moreno R. 311 Sedeño-Díaz J. E. 443
Martínez Cruz D. A. 109 Segura García V. 161,187
Martínez-Daranas B. 323 Sentíes A. 203, 225
Martínez-Ortega A. 9 Serviere Zaragoza E. 213
Marulanda Gómez J. H. 359 Silva P. C. 151
May Ku M. A. 41 Siqueiros Beltrones D. A. 61
Mazariegos Villareal A. 213 Soto Aguirre F. 87
Meza-Salazar A. M. 347 Tijerina Chávez L. 109
Miller K. A. 151 Toro-Ramírez A. 147
Miranda-Vidal J. F. 475 Torres-Herrera S. I. 35
Morales-Montes M. 35 Trinidad-Ocaña C. 475
Morales-Ueno K. 9 Tripp Valdez A. 121
Mosquera-Murillo Z. 277 Tripp Quezada A. 121
Novelo-Gutiérrez R. 483 Urbina-Sánchez I. 93
Ortiz-Carrasco R. 35 Urrutia R. 373
Oseguera L. A. 403, 419 Valdés-Lozano D. 41
Padilla-Gil D. N. 395 Vázquez G. 483
Palacios Vélez O. L. 109 Vázquez-Machorro A. 259
Paniagua-Chávez C. G. 9, 93 Vázquez-Urbez M. 283
Pardo-Tirapu G. 283 Vázquez Vázquez L. 35
Pedraza E. 241 Velázquez-Abunader I. 133
Pedreros P. 373 Villafuerte Mojica A. 15
Pedroche F. F. 151, 225 Vouilloud A. A. 241
Pellizzari F. M. 233 Wakida-Kusunoki A. T. 147
Peña-Salamanca E. J. 277, 299 Walteros Rodríguez J. M. 359
Pérez-López M. E. 35 Yabur Pacheco R. 213
Pimienta A. 241 Zamudio-Castillo E. 35
Plata-Díaz Y. 241 Zarza Meza E. 103
Hidrobiológica

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HIDROBIOLÓGICA

Revista del Departamento de Hidrobiología

EDITORES ASOCIADOS Y ÁRBITROS DEL NÚMERO ESPECIAL

MSc. Monika Christine Springer MSc. María del Carmen Zúñiga

Dr. Saúl Álvarez Borrego Dr. Jordi Lleonart Aliberas

Gutiérrez-López A., A. M. Meza-Salazar y G. Guevara

Walteros Rodríguez J. M., J. M. Castaño Rojas y J. H. Marulanda Gómez

Guevara-Mora M., P. Pedreros, R. Urrutia y R. Figueroa

Arocena Real de Azúa R., C. González Bermúdez y G. Chalar Marquisá

Alcocer J., E. Escobar, P. Řezníčková y L. A. Oseguera

Oseguera L. A., J. Alcocer y E. Escobar

Ruiz-Picos R. A., J. E. Sedeño-Díaz y E. López-López

Forero-Céspedes A. M., C. Gutiérrez y G. Reinoso-Flórez

García P., R. Novelo-Gutiérrez, G. Vázquez y A. Ramírez

Benítez Abud J. A., E. Barba Macías y J. Juárez Flores

Índice de volumen .......................................................................................................................................519-521

Índice de autores .........................................................................................................................................523-524

Gutiérrez-López A., A. M. Meza-Salazar and G. Guevara

Walteros Rodríguez J. M., J. M. Castaño Rojas and J. H. Marulanda Gómez

Guevara-Mora M., P. Pedreros, R. Urrutia and R. Figueroa

Arocena Real de Azúa R., C. González Bermúdez and G. Chalar Marquisá

Padilla-Gil D. N. and J. P. García-López

Alcocer J., E. Escobar, P. Řezníčková and L. A. Oseguera

Oseguera L. A., J. Alcocer and E. Escobar

Gutiérrez-Fonseca P. E. and A. Ramírez

Ruiz-Picos R. A., J. E. Sedeño-Díaz and E. López-López

Forero-Céspedes A. M., C. Gutiérrez and G. Reinoso-Flórez

García P., R. Novelo-Gutiérrez, G. Vázquez and A. Ramírez

Benítez Abud J. A., E. Barba Macías and J. Juárez Flores

Volume index ...............................................................................................................................................519-521

Author index .................................................................................................................................................523-524

Dra. Eugenia López López,

Vol. 26 No. 3 • 2016

INTRODUCCIÓN de Eucalyptus sp. (especie introducida y ampliamente distribuida en

Vol. 26 No. 3 • 2016

a) La Elvira (Malla Fina) b) La Elvira (Malla Gruesa)

c) Chuscales (Malla Fina) d) Chuscales (Malla Gruesa)

Tiempo de exposición (día)

Fuente Suma de Cuadrados gl Cuadrado Medio Razón-F Valor-p

Densidad media (org./m2)

Quebrada La Elvira Quebrada Chuscales

Vol. 26 No. 3 • 2016

Fuente Suma de Cuadrados gl Cuadrado Medio Razón-F Valor-p

Vol. 26 No. 3 • 2016

AGRADECIMIENTOS Campbell, I. C., K. R. James, B. T. Hart & A. Devereaux. 1992. Allochthonous

Vol. 26 No. 3 • 2016

Vol. 26 No. 3 • 2016

Vol. 26 No. 3 • 2016

INTRODUCCIÓN MATERIALES Y MÉTODOS

Vol. 26 No. 3 • 2016

Vol. 26 No. 3 • 2016

La asignación de un estado ecológico para la microcuenca Dalí

(Encalada et al.. 2011)

(Zúñiga & Cardona, 2009)

BMWP vs. IHF

Muy buena calidad Muy buena calidad

Muy buena calidad Muy buena calidad

De acuerdo con lo afirmado por Manzo (2005) y Zúñiga et al. (2013),

Muy buena calidad

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