Miller 1971-ben, 16 évesen írta alá első profi szerződését az Aberdeen csapatával. Egy szezont a Peterhead-nél töltött kölcsönben, majd egészen 1990-ig az Aberdeen kötelékében futballozott.[1] 14 egymást követő idényben legalább negyvenszer lépett pályára.[2] A klubbal háromszor megnyerte a bajnokságot, négyszer a kupát, háromszor a ligakupát, az európai szuperkupát és a KEK-et pedig egyszer-egyszer.[3] Egy, a skót válogatottnál összeszedett sérülés miatt 1990-ben visszavonult.[4] 2003-ban az Aberdeen szurkolói a klub történetének valaha volt legjobb játékosának választották. 2015-ben bekerült a The Dons álomcsapatába is.[5]
Miller 1975 és 1989 között összesen 65 alkalommal szerepelt a skót válogatottban, részt vett az 1982-es, és az 1986-os világbajnokságon is.[6] Utolsó mérkőzését 1989-ben játszotta, az egyik VB-selejtező során szenvedett sérülése miatt nem tudott részt venni a tornán, majd kénytelen volt visszavonulni.[7]