Livro Marsupiais 2012 Revisado PDF

Nilton Carlos Cceres
ORGANIZADOR
Biologia, Ecologia
e Conservao
UNIVERSIDADE FEDERAL
DE MATO GROSSO DO SUL
Reitora Esta edio tem o apoio do
Clia Maria Silva Correa Oliveira
Vice-Reitor
Joo Ricardo Filgueiras Tognini
IBAMA
Obra aprovada pelo M M A
CONSELHO EDITORIAL DA UFMS IBAMA - Instituto Brasileiro do Meio Ambiente
Resoluo n 00/12 e dos Recursos Naturais Renovveis
Diretoria de Gesto Estratgica
CONSELHO EDITORIAL Centro Nacional de Informao,
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Fone: (67) 3345-7200 - Campo Grande
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Dados Internacionais de Catalogao na Publicao (CIP)

(Coordenadoria de Biblioteca Central UFMS, Campo Grande, MS, Brasil)
Nilton Carlos Cceres
ORGANIZADOR
Biologia, Ecologia
e Conservao
2 Edio
Campo Grande - MS
2012
2012 Nilton Carlos Cceres
Proibida a reproduo total ou parcial por qualquer meio de impresso, em forma idntica, resumida ou modificada,
em lngua portuguesa ou qualquer outro idioma.
Depsito Legal na Biblioteca Nacional
Impresso no Brasil 2012.
Prefcio
Nunca foi to urgente descrever, entender a organizao e propor formas de usar a biodiversidade
e seus servios de forma sustentvel; o motivo obvio: uma parcela crescente das espcies caminha em
direo extino global, enquanto as biotas perdem integridade e do origem a novos arranjos biol-
gicos, como os ecossistemas emergentes. Este sentido de urgncia tem motivado uma parcela cada vez
maior da academia a ampliar e sintetizar o conhecimento sobre elementos chaves da diversidade biolgica
brasileira. neste contexto, e com tal ambio, que esta obra nos presenteia com um conjunto formidvel
de informaes sobre os marsupiais brasileiros: da biologia aos problemas de conservao. Esto aqui
descritas as 56 espcies que compem, atualmente, a nossa fauna de marsupiais didelfdeos (as cucas,
catitas e gambs), bem como constam aspectos de evoluo, biogeografia, biologia dos organismos, uso
de habitat, demografia e dinmica populacional, respostas s perturbaes antrpicas e o papel de algumas
destas espcies no nvel de ecossistema, agindo, por exemplo, como dispersores de sementes de uma
parte importante da flora florestal. Folheando os 24 captulos no s apreendi sobre, mas tambm aprendi
com os marsupiais: como eclogo me chamou ateno a possibilidade de que mesmo grupos de espcies
capazes de persistir, ou at mesmo proliferar em paisagens antrpicas, so vulnerveis s mudanas do
clima em escala regional. Como leigo, me atia a curiosidade o fato de que at 10 espcies podem coexistir
em um mesmo local. Todavia, como ressaltado por vrios autores, so ainda conspcuas as lacunas de
conhecimento, pois os estudos tem se concentrado na Floresta Atlntica, incluindo os estudos de longa
durao, to necessrios, mais ainda raros no mundo tropical. Alm da contribuio cientfica evidente,
incluindo a definio da agenda cientfica futura, preciso colocar a presente obra em outros contextos.
Devo mencionar que lugar de bicho na natureza, mas eles precisam de um lugar cativo na academia,
na cultura, no imaginrio da sociedade e, por fim, nas polticas pblicas, para poderem l persistir. So
esforos de sntese, como os condensados nesta obra, que nos ajudam a dar uma identidade taxonmica e
ecolgica ao patrimnio biolgico e, assim, ampliar o espao da biodiversidade na agenda dos tomadores
de deciso. Nestes tempos de mudanas rpidas e drsticas, dar cara, voz e destino adequado biodi-
versidade , sem dvida, um enorme desafio cientfico, mas tambm um valor social a ser construdo;
longo caminho a ser pavimentado obra a obra. Eu agradeo aos autores por nos fornecerem este relato
rico e estimulante sobre os marsupiais brasileiros, mas tambm por compartilharem e serem cmplices
desses desafios.
Marcelo Tabarelli
Professor da Universidade Federal de Pernambuco
Pesquisador 1A do CNPq
Coordenador da rea de Biodiversidade da CAPES
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Apresentao
Aps o lanamento da primeira edio do Os Marsupiais do Brasil em 2006, a procura pelo livro
foi contnua por vrios anos e, com a virada da dcada de 2010, a procura ainda continuava. Ainda no
lanamento em outubro de 2006 no Congresso de Mastozoologia em Gramado, RS, espantei-me com a
grande procura pelo pblico acadmico em geral. Embora tenha sido uma tiragem modesta, esta certa-
mente no foi suficiente frente crescente demanda de informao sobre marsupiais existente no Brasil.
Diante dessa frequente demanda, de diversas pessoas me contatando e sem conseguir um exemplar do
livro devido ao esgotamento da tiragem, resolvi fazer uma segunda edio, pensando na importncia do
mesmo para os diversos agentes que trabalham com a biologia, zoologia e ecologia de marsupiais no
Brasil ou mesmo aqueles que tm a vontade de iniciar estudos nessa rea de pesquisa.
Essa procura por informaes sobre os marsupiais brasileiros reflete tambm e certamente no
desenvolvimento da pesquisa e educao de nvel superior no Brasil, proporcionados por agentes gover-
namentais como CNPQ e CAPES.
Mas so vrios os agentes envolvidos que proporcionam essa abrangncia de informaes sobre os
marsupiais do Brasil, que fazem repercuti-las como sons nas salas de aula, corredores e praas pblicas
no pas a fora. Inicialmente devemos mencionar os prprios professores e pesquisadores das universida-
des e institutos de pesquisa no Brasil. Sem eles, sem seu esforo e perspiccia, pouco teramos a mostrar
em qualquer edio de um livro sobre marsupiais. No pas, so varias frentes de pesquisa que abordam
diferentes aspectos do conhecimento acerca dos marsupiais. A biologia geral e a ecologia dos marsupiais
brasileiros so um pouco mais antigas no pas, e mais recentemente a sistemtica tem se desenvolvido,
com a formao de novos especialistas. Mesmo a ecologia tem ganhado terreno na rea de pequenos
mamferos e marsupiais, com novas abordagens, como podem ser vistas nessa edio. Porm, em geral,
todo o conhecimento sobre marsupiais no Brasil muito recente, e assim podemos elencar a dcada
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de 1980 como incio da maioria dos estudos. Como figuras de destaque na formao inicial dos atuais
especialistas em marsupiais brasileiros, principalmente nas reas de zoologia e ecologia, podemos des-
tacar os professores Rui Cerqueira, Mario De Vivo, Emygdio Monteiro-Filho e Gustavo A.B. Fonseca.
Mas h muitos outros, e certamente essa lista ficaria muito extensa para esse pequeno espao que tenho,
principalmente se levarmos em conta a segunda e terceira geraes a partir dos nomes citados. Assim,
o conhecimento que estava mais concentrado no sudeste do Brasil comea a se expandir para o interior
e para o sul e norte, atravs do estabelecimento de novos especialistas nessas regies, propiciados pelo
subsdio governamental direta ou indiretamente. Com isso, mais dados biolgicos e ecolgicos, assim
como a descoberta de novas espcies, tornaram-se disponveis, tanto para regies como o Cerrado, Pan-
tanal e Amaznia.
Com isso, o Brasil comea a gerar conhecimentos sobre um grupo magnfico de mamferos que ocorre
somente nas Amricas, os marsupiais didelfdeos. Atualmente pas americano que tem a vanguarda
sobre a gerao de conhecimentos sobre o grupo, principalmente sobre sua ecologia e biologia geral, tal
como a ecologia de comunidades, de populaes, morfologia e parasitologia.
Essa diversidade de conhecimentos sobre os marsupiais do Brasil pode ser encontrada nessa segunda
edio. Da primeira para a segunda edio, embora o nmero de captulos seja praticamente o mesmo,
o nmero de autores duplicou, o que retrata bem o envolvimento de um maior nmero de pessoal quali-
ficado trabalhando com esse grupo animal.
Est segunda edio do livro Os Marsupiais do Brasil se trata de uma edio revisada e ampliada,
embora haja alguns captulos que permanecem os mesmos, devido principalmente aposentadoria de
alguns autores, mas cujos captulos no perderam suas qualidades mesmo nos tempos atuais.
O subttulo do livro muda um pouco agora, devido nfase que ele tem: de evoluo passa agora
para conservao, j que muitos captulos tm esse enfoque, como enfatizado na terceira e ltima
seo do livro. O subttulo completo fica ento como biologia, ecologia e conservao. Pensei muito
em subdividir principalmente a primeira seo atual denominada de biologia, o que caberia (tal como
incluir zoologia, por exemplo), mas acabei por no o fazer, para no encompridar demais o subttulo.
Agradeo a todos aqueles que me contataram buscando adquirir uma cpia do livro, pois os lei-
tores so o motivo principal para sua existncia. Desculpo-me por aqueles que no conseguiram uma
cpia, devido ao esgotamento da primeira edio. E agradeo a varias pessoas que me ajudaram direta
ou indiretamente na concepo desta obra. A primeira pessoa que devo lembrar propriamente Emyg-
dio Monteiro-Filho, por toda orientao inicial que culminou nesta segunda edio. Agradeo tambm
a Maurcio Graipel e Jorge Cherem que foram grandes incentivadores dessa edio desde o princpio.
Devo lembrar tambm Marcelo Tabarelli, que redigiu o prefcio desta edio, e que direta e indiretamente
vem se empenhando pelo crescimento da pesquisa sobre mamferos e outros grupos no Brasil, junto a
CAPES, como diretor da rea de Biodiversidade. Por fim, agradeo a todos os autores deste livro, que
se empenharam em seus captulos e acreditaram na sua concretizao, atendendo ao prazo e qualidade
requeridos nesta segunda edio.
Nilton Cceres
Npoles, Itlia
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Introduo
Nilton C. Cceres
Jorge J. Cherem
Os marsupiais representam um dos trs principais grupos atuais de mamferos, junto aos mono-
tremados (ornitorrincos e equidnas) e placentrios ou eutrios. Esta diviso se baseia principalmente no
modo de reproduo, sendo os marsupiais caracterizados por uma gestao curta e lactao prolongada.
Tambm so caractersticos por apresentarem placenta vitelnica (corioalantoica apenas em alguns casos,
mas sem as vilosidades tpicas dos eutrios), fmeas com vagina e tero duplos, machos com saco escrotal
anterior ao pnis (exceto em Notoryctidae), abertura urogenital comum, ossos epipbicos associados
cintura plvica (tambm presentes em monotremados), entre outros. A bolsa ou marspio est presente
em muitas espcies, mas nos marsupiais sul-americanos ocorre apenas nas espcies de maior porte,
como em Didelphis, e por vezes ela se desenvolve apenas no perodo reprodutivo, como em Lutreolina
(Emmons & Feer, 1997; Nowak, 1999).
Marsupiais fsseis tm sido registrados em vrias partes do mundo, incluindo a Europa, sia, frica
e mesmo a Antrtida, mas atualmente ocorrem apenas nas Amricas, Austrlia e ilhas prximas (Nowak,
1999; Oliveira & Goin, 2006). Em funo dessa distribuio atual, os europeus tomaram conhecimento
dos marsupiais apenas aps o incio das grandes navegaes no final do sculo XV. Em 30 de setembro
de 1500, Vicente Yez Pinzn retornou Espanha com uma fmea de marsupial, possivelmente um
Didelphis marsupialis, com filhotes na bolsa, capturada entre as rvores durante um desembarque na
costa da Guiana ou da ilha de Maraj, no Par (Teixeira & Papavero, 1999, 2002). A descoberta causou
espanto e admirao e o animal foi descrito como tendo focinho de raposa, cauda de cercopiteco, orelhas
de morcego, mos humanas e ps de macaco, um ser estranho e improvvel capaz de existir apenas em
terras distantes e fabulosas, pois nem mesmo a imaginao mais desvairada poderia conceber uma fmea
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de mamfero capaz de carregar sua ninhada em um segundo ventre (ou tero) externo com o forma-
to de uma grande bolsa (Teixeira & Papavero, 2002: 23). Assim, aps milhes de anos, um marsupial
alcana novamente a Europa por um tipo moderno de disperso, ainda que no esteja claro se conseguiu
chegar vivo a aquele continente.
Mais tarde, em 1758, Linnaeus reconheceu cinco espcies de marsupiais, todas includas no gnero
Didelphis: D. marsupialis, D. philander (= Caluromys philander), D. opossum (= Philander opossum),
D. murina (= Marmosa murina) e D. dorsigera (atualmente considerada sinnima Marmosa murina).
O nome Didelphis foi cunhado por Linnaeus para se referir presena de dois teros, um tero ex-
terno (a bolsa) e um interno (o tero verdadeiro) (Gregory, 1910). Didelphis foi agrupado por Linnaeus
na ordem Bestiae, juntamente com Sus (porcos e catetos), Dasypus (tatus), Erinaceus (ourios), Talpa
(toupeiras) e Sorex (musaranhos).
Em 1816, Blainville foi possivelmente o primeiro a incluir os marsupiais em um grupo prprio,
les Didelphes Normaux, separados dos eutrios (les Monodelphes), porm prximos dos monotre-
mados (les Didelphes Anomaux). E, em 1834, ele dividiu os mamferos nas trs subclasses clssicas,
com os nomes de Ornitodelphes (prototrios ou monotremados), Didelphes (metatrios ou marsupiais) e
Monodelphes (eutrios ou placentrios). Diferentemente de Linnaeus, o termo Didelphes de Blainville
se referia ao tero bipartido dos marsupiais, tambm presente nos monotremados (Gregory, 1910).
Desde ento, esse arranjo tripartido dos mamferos atuais tem sido geralmente mantido. Apesar de
alguns autores terem considerado uma relao filogentica mais prxima entre marsupiais e monotremados
(como os Marsupionta de Gregory, 1947), incluindo estudos moleculares (e.g. Janke et al., 1997), h um
consenso de que os marsupiais so mais proximamente relacionados com os eutrios, um ponto de vista
expresso inicialmente por Haeckel, em 1866, compondo um grupo mais tarde denominado de Theria
por Parker e Haswell, em 1897 (Gregory, 1910; Simpson, 1945; Zeller, 1999; van Rheede et al., 2006).
Ainda assim, os marsupiais eram tradicionalmente vistos como mamferos primitivos em relao aos
eutrios, o que levou noo de que os marsupiais eram adaptativa e competitivamente inferiores (Haeckel,
1930; Lillegraven, 1974; Cox, 1977). Para Haeckel (1930), por exemplo, os inmeros representantes de
marsupiais atuais no passam dos ltimos restos de uma grande e rica seo zoolgica que representava
os mamferos no passado e que seriam vencidos pelos placentrios (eutrios) na luta pela sobrevivncia.
Essa linha de pensamento comeou a ser grandemente questionada a partir da dcada de 1970 e
os marsupiais passaram a ser vistos como mamferos alternativos, mas no inferiores ou primitivos
(Tyndale-Biscoe, 1973; Kirsch, 1977; Renfree, 1981; Hayssen et al., 1985).
Paralelamente, muitas mudanas na taxonomia e no nmero de espcies conhecidas (ou reconheci-
das) de marsupiais tambm tm ocorrido ao longo do tempo. Tradicionalmente, seguindo a classificao
de Simpson (1945), os marsupiais foram agrupados em uma nica ordem, Marsupialia, com seis superfa-
mlias e 13 famlias, cinco das quais apenas com representantes fsseis. Posteriormente, Wilson e Reeder
(2005) registraram 331 espcies de marsupiais recentes no mundo, distribudas em 7 ordens e 21 famlias.
No Brasil, apesar de a diversidade pr-histrica de marsupiais ter sido alta (Paula Couto, 1952; Oli-
veira & Goin, 2006), os representantes recentes so classificados em apenas uma ordem, Didelphimorphia,
e uma famlia, Didelphidae (Gardner, 2008; Voss & Jansa, 2009), embora alguns autores subdividam esta
ltima em mais famlias (e.g. quatro famlias, segundo Hershkovitz, 1992; ver tambm Oliveira & Goin,
neste volume). No pas so registradas 56 espcies (ver lista a seguir), nmero que certamente aumentar
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medida que estudos sistemticos esclaream os complexos de espcies (Captulo 1), que novas coletas
a campo em regies pouco ou no amostradas sejam realizadas (Captulo 3) e que novos mtodos de
amostragem sejam empregados (Captulo 4).
LISTA DOS MARSUPIAIS DO BRASIL

Lista proposta para os marsupiais brasileiros (15 gneros e 56 espcies) a partir dos trabalhos de
Rossi et al. (2006), Gardner (2008) e Pavan et al. (2012). As subfamlias seguem Voss & Jansa (2009).
As localidades-tipo seguem Gardner (2008) e Pavan et al. (2012).
Ordem Didelphimorphia Gill, 1872
Famlia Didelphidae Gray, 1821
Subfamlia Glironiinae Voss & Jansa, 2009
Glironia Thomas, 1912
Glironia venusta Thomas, 1912
Localidade-tipo: Pozuzo, Pasco, Peru
Subfamlia Caluromyinae Reig, Kirsch & Marshall, 1987
Caluromys J. A. Allen, 1900
Caluromys lanatus (Olfers, 1818)
Localidade-tipo: Paraguai; restrita a Caazap por Cabrera (1916)
Caluromys philander (Linnaeus, 1758)
Localidade-tipo: America; restrita Suriname por Thomas (1911)
Caluromysiops Sanborn, 1951
Caluromysiops irrupta Sanborn, 1951
Localidade-tipo: Quincemil, Provncia de Quispicanchis, Cusco, Peru
Subfamlia Hyladelphinae Voss & Jansa, 2009
Hyladelphis Voss, Lunde & Simmons, 2001
Hyladelphis kalinowskii (Hershkovitz, 1992)
Localidade-tipo: Hacienda Cadena, Marcapata, 1320S, 7046W, Cuzco, Peru, 890m
Subfamlia Didelphinae Gray, 1821
Chironectes Illiger, 1811
Chironectes minimus (Zimmermann, 1780)
Localidade-tipo: Gujana; restrita a Cayenne, Guiana Francesa por Cabrera (1958)
Cryptonanus Voss, Lunde & Jansa, 2005
Cryptonanus agricolai (Moojen, 1943)
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Localidade-tipo: Crato, Cear, Brasil
Cryptonanus chacoensis (Tate, 1931)
Localidade-tipo: Sapucay, Paraguar, Paraguai
Cryptonanus guahybae (Tate, 1931)
Localidade-tipo: ilha de Guaba, Porto Alegre, Rio Grande do Sul, Brazil
Didelphis Linnaeus, 1758
Didelphis albiventris Lund, 1840
Localidade-tipo: Rio das Velhas, Lagoa Santa, Minas Gerais, Brasil
Didelphis aurita Wied-Neuwied, 1826
Localidade-tipo: Vila Viosa [atual Nova Viosa], rio Perube, Bahia, Brasil
Didelphis imperfecta Mondolfi & Prez-Hernndez, 1984
Localidade-tipo: km 125, rodovia El Dorado-Santa Elena, Estado Bolvar, Venezuela
Didelphis marsupialis Linnaeus, 1758
Localidade-tipo: America; restrita a Suriname por Thomas (1911)
Gracilinanus Gardner & Creighton, 1989
Gracilinanus agilis (Burmeister, 1854)
Localidade-tipo: Lagoa Santa, Minas Gerais, Brasil
Gracilinanus emiliae (Thomas, 1909)
Localidade-tipo: Par, Brazil
Gracilinanus microtarsus (Wagner, 1842)
Localidade-tipo: Ipanema, So Paulo, Brasil
Lutreolina Thomas, 1910
Lutreolina crassicaudata (Desmarest, 1804)
Localidade-tipo: Assuno, Paraguai (conforme Cabrera, 1958)
Marmosa Gray, 1821 [inclui Micoureus Lesson, 1842 (Voss & Jansa, 2009)]
Marmosa (Micoureus) constantiae (Thomas, 1904)
Localidade-tipo: Chapada, Mato Grosso, Brasil
Marmosa (Micoureus) demerarae (Thomas, 1905)
Localidade-tipo: Comaccka, 80 miles up Demerara River, Upper Demerara-Berbice, Guiana
Marmosa lepida (Thomas, 1888)
Localidade-tipo: Peruvian Amazons; restrita a Santa Cruz, Huallaga R., Loreto, Peru por Thomas (1888b)
Marmosa murina (Linnaeus, 1758)
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Localidade-tipo: Asia, America; restrita a Suriname por Thomas (1911)
Marmosa (Micoureus) paraguayana (Tate, 1931)
Localidade-tipo: Villa Rica, Guair, Paraguai
Marmosa (Micoureus) regina (Thomas, 1898)
Localidade-tipo: W. Cundinamarca (Bogot Region), Colmbia
Marmosops Matschie, 1916
Marmosops bishopi (Pine, 1981)
Localidade-tipo: 264 km N (por estrada) de Xavantina (1251S, 5146W), Serra do Roncador, Mato
Grosso, Brazil
Marmosops impavidus (Tschudi, 1845)
Localidade-tipo: der mittleren und tiefern Waldregion; interpretada por Cabrera (1958) como Montaa
de Vitoc, cerca de Chanchamayo, Junn, Peru
Marmosops incanus (Lund, 1840)
Localidade-tipo: Rio das Velhas, Lagoa Santa, Minas Gerais, Brasil
Marmosops neblina Gardner, 1990
Localidade-tipo: Camp VII (005040N, 655810), 1800 m, Cerro de la Neblina, Territorio Federal
Amazonas, Venezuela
Marmosops noctivagus (Tschudi, 1845)
Localidade-tipo: der mittleren und tiefern Waldregion; restrita por Tate (1933) a Montaa de Vitoc,
near Chanchamayo, Junn, Peru
Marmosops ocellatus (Tate, 1931)
Localidade-tipo: Buenavista, Departmento of Santa Cruz, Bolvia
Marmosops parvidens (Tate, 1931)
Localidade-tipo: Hyde Park, 30 miles up the Demarara River, Demarara-Mahaica, Guiana
Marmosops paulensis (Tate, 1931)
Localidade-tipo: Terespolis, Rio de Janeiro, Brasil
Marmosops pinheiroi (Pine, 1981)
Localidade-tipo: Rio Amapari, Serra do Navio (059N, 5203W), Amap, Brasil
Metachirus Burmeister, 1854
Metachirus nudicaudatus (. Geoffroy, 1803)
Localidade-tipo: Cayenne, Guiana Francesa
Monodelphis Burnett, 1830
Monodelphis americana (Mller, 1776)
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Localidade-tipo: Brasilien; restrita a Recife, Pernambuco, Brasil por Cabrera (1958).
Monodelphis arlindoi Pavan, Rossi & Schneider, 2012
Localidade-tipo: Plat Greig, 43 km a sudoeste de Porto Trombetas, Oriximin, Par.
Monodelphis brevicaudata (Erxleben, 1777)
Localidade-tipo: in Americae australis silvis; restrita a Kartabo, Distrito de Cuyuni-Mazaruni, Guiana
por Voss et al. (2001)
Monodelphis dimidiata (Wagner, 1847) [inclui Monodelphis sorex (Hensel, 1872) (Vilela et al., 2010)]
Localidade-tipo: Maldonado, Uruguai
Monodelphis domestica (Wagner, 1842)
Localidade-tipo: Cuiab, Mato Grosso, Brasil
Monodelphis emiliae (Thomas, 1912)
Localidade-tipo: Boim, rio Tapajoz, Par, Brasil
Monodelphis glirina (Wagner, 1842)
Localidade-tipo: Mamor, Rondnia, Brasil
Monodelphis iheringi (Thomas, 1888)
Localidade-tipo: Taquara, Rio Grande do Sul, Brasil
Monodelphis kunsi Pine, 1975
Localidade-tipo: La Granja,W bank of Ro Itonamas, 4 k N Magdalena, Provincia Itenez, Departamento
Beni, Bolivia, below 200 m
Monodelphis maraxina Thomas, 1923
Localidade-tipo: Caldeiro, Par, Brasil
Monodelphis rubida (Thomas, 1899)
Localidade-tipo: Bahia, Brasil
Monodelphis scalops (Thomas, 1888)
Monodelphis theresa Thomas, 1921
Monodelphis touan (Shaw, 1800)
Localidade-tipo: Cayenne, Guiana Francesa.
Monodelphis umbristriata (Miranda-Ribeiro, 1936)
Localidade-tipo: Veadeiros, Gois, Brasil
Monodelphis unistriata (Wagner, 1842)
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Localidade-tipo: Itarar, So Paulo, Brasil
Philander Brisson, 1762
Philander andersoni (Osgood, 1913)
Localidade-tipo: Yurimaguas, Loreto, Peru
Philander frenatus (Olfers, 1818)
Localidade-tipo: Sdamerica; restrita Bahia por Wagner (1843)
Philander mcilhennyi Gardner & Patton, 1972
Localidade-tipo: Balta (1008S, 1713W), Ro Curanja, ca. 300 meters, departamento de Loreto [atual
Ucayali], Peru
Philander opossum (Linnaeus, 1758)
Localidade-tipo: America; restrita a Paramaribo, Suriname por Matschie (1916)
Thylamys Gray, 1843
Thylamys karimii (Petter, 1968)
Localidade-tipo: Regio de Exu, Pernambuco, Brasil
Thylamys macrurus (Olfers, 1818)
Localidade-tipo: Tapu, Presidente Hayes, Paraguai
Thylamys velutinus (Wagner, 1842)
Localidade-tipo: Ipanema, So Paulo, Brasil
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16
Sumrio
BIOLOGIA
CAPTULO 1
Diversidade Morfolgica
e Taxonmica de Marsupiais
Didelfdeos, com nfase nas Espcies Brasileiras________________________23
Rogrio Rossi & Ana P. Carmignotto
CAPTULO 2
Identificao microscpica de pelos de
marsupiais brasileiros______________________________________________________75
Juliana Quadros
CAPTULO 3
Distribuio geogrfica de marsupiais no Brasil________________________95
Geruza L. Melo & Jonas Sponchiado
CAPTULO 4
Amostragem de marsupiais________________________________________________113
Nilton C. Cceres, Maurcio E. Graipel & Jorge J. Cherem
CAPTULO 5
Os ectoparasitos de marsupiais brasileiros_____________________________129
Pedro M. Linardi
17
CAPTULO 6
A viso em marsupiais:
caractersticas e evoluo______________________________________________159
Jan N. Hoko, Silene M.A. Lima, Antnio M.M. Moraes & Peter Ahnelt
CAPTULO 7
Clulas endcrinas (APUD) do
sistema digestivo de Didelphis albiventris______________________________173
Alfredo J. A. Barbosa, Jos C. Nogueira & Cludio C. Fonseca
CAPTULO 8
Glndulas paracloacais de marsupiais__________________________________187
Helder Jos
CAPTULO 9
Espermatognese no gamb Didelphis albiventris______________________199
Gualter F. Queiroz & Jos C. Nogueira
CAPTULO 10
Morfologia do sistema genital masculino
de marsupiais brasileiros_________________________________________________217
Jos C. Nogueira
CAPTULO 11
Estao reprodutiva e tamanho de
prole de marsupiais brasileiros__________________________________________245
Nilton C. Cceres & Maurcio E. Graipel
CAPTULO 12
O gnero Thylamys: avanos e
lacunas no conhecimento_________________________________________________259
Alexandre R.T. Palma & Emerson M. Vieira
CAPTULO 13
Marsupiais do incio do Palegeno no Brasil:
diversidade e afinidades___________________________________________________275
Edison V. Oliveira & Francisco J. Goin
ECOLOGIA
CAPTULO 14
Dinmica populacional de marsupiais brasileiros______________________311
Rosana Gentile, Helena G. Bergallo & Bernardo S. Teixeira
18
CAPTULO 15
Uso do espao por marsupiais:
fatores influentes sobre rea de vida,
seleo de habitat e movimentos_________________________________________327
Nilton C. Cceres, Jayme A. Prevedello & Diogo Loretto
CAPTULO 16
Uso do espao vertical por marsupiais brasileiros_____________________347
Emerson M. Vieira & Ncholas F. Camargo
CAPTULO 17
Locomoo, morfologia e uso do
habitat em marsupiais neotropicais:
uma abordagem ecomorfolgica________________________________________365
Marcus V. Vieira & Ana C. Delciellos
CAPTULO 18
Alimentao, nutrio e adaptaes
alimentares de marsupiais brasileiros__________________________________385
Ricardo T. Santori, Leonardo G. Lessa & D. Asta
CAPTULO 19
O papel de marsupiais na disperso de sementes_________________________407
Nilton C. Cceres & Leonardo G. Lessa
CONSERVAO
CAPTULO 20
Onze anos de estudo em uma
paisagem fragmentada de Mata Atlntica:
avaliando as caractersticas biolgicas que explicam
a persistncia de marsupiais em pequenos fragmentos_________________427
Fernando A. S. Fernandez, Paula K. Lira, Camila S. Barros & Alexandra S. Pires
CAPTULO 21
Marmosa paraguayana em paisagens fragmentadas:
um migrante por gerao resgata metapopulaes em declnio?____445
Daniel Brito
CAPTULO 22
Perda e fragmentao do habitat
um ndice de vulnerabilidade baseado
em padres de ocupao___________________________________________________455
Thomas Pttker, Thais K. Martins, Adriana A. Bueno, Natlia F. Rossi & Renata Pardini
19
CAPTULO 23
Desafiando as restries wallaceanas para o
estudo de marsupiais neotropicais: o caso das
espcies do gnero Thylamys______________________________________________471
Paulo De Marco Jnior, Poliana Mendes & Nilton C. Cceres
CAPTULO 24
Mudanas climticas globais e a
distribuio de marsupiais no Brasil_____________________________________487
Rafael D. Loyola, Priscila Lemes, Frederico V. Faleiro & Joaquim Trindade-Filho
20
BIOLOGIA
CAPTULO 1
DIVERSIDADE E
DIAGNOSE DE ESPCIES DE
MARSUPIAIS BRASILEIROS
Rogrio Rossi*, Ana Paula Carmignotto***,
Marcus V. Brando de Oliveira, Cleuton L. Miranda & Jorge Cherem
Abstract: MORPHOLOGICAL AND TAXONOMIC DIVERSITY OF DIDELPHID MAR-

SUPIALS, WITH EMPHASIS IN BRAZILIAN SPECIES. Members of extant metatherians
are classified into seven distinct orders, three of which comprise American representatives:
Didelphimorphia, Microbiotheria, and Paucituberculata. The family Didelphidae, which is
part of Didelphimorphia, represents the most speciose taxa of living Neotropical marsupials.
Only this family is represented in Brazil, by 15 genera and 56 species. Their taxonomy is
very old, beginning with Linnaeus, increasing in advance in the 19th and 20th centuries when
most genera had been described and delimited to account for the great diversity found. In
the 70s the first phylogenetic approaches appeared, being drastically improved in the 2000s
by the use of molecular markers, with higher resolution for taxa delimitation. As a result,
new genera and species have been described, old taxa have been revalidated, and a newly
classification arrangement for the didelphids have been proposed. The increased interest
on Didelphidae taxonomy led us to group the recent knowledge on their taxonomy and
morphological variation in this chapter, helping identification of Brazilian species. Herein
we describe important external and craniodental characters and the variation among them
within the group, to better characterize both supraspecific taxa and species. We briefly discuss
ontogenetic and sexual variation, providing a simple age classification system to minimize
taxonomic misidentifications. Additionally, we provide contents and brief diagnoses for
Didelphidae and its subfamilies, tribes and Brazilian genera, plus a key for the genera and
*
Instituto de Biocincias, Universidade Federal de Mato Grosso, Av. Fernando Corra da Costa,
2367, Bairro Boa Esperana. Cuiab, MT, CEP 78060-900, Brasil. Autor correspondente: roger-
rossi@gmail.com
Departamento de Biologia, Universidade Federal de So Carlos - Campus Sorocaba, Rodovia Joo
***
Leme dos Santos (SP-264), km 110 - Bairro Itinga. Sorocaba, SP, 18052-780, Brasil.
Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos 23 BIOLOGIA

diagnostic tables for the species occurring in Brazil. Comments on the taxonomic status of each genus are also provided
to give directions for future research.
In: CCERES, N.C. (Ed.). Os marsupiais do Brasil: biologia, ecologia e conservao. Campo Grande: Ed. UFMS, p.
xx-zz, 2012.
Introduo
Os marsupiais, ou Metatheria, esto entre as trs linhagens de mamferos sobreviventes grande
extino em massa que ocorreu no limite do Cretceo Tercirio (KT), juntamente com os Eutheria e os
Monotremata (Kemp, 2005). Os Monotremata constituem as espcies mais basais de mamferos viventes,
representados atualmente por apenas cinco espcies, ao passo que os Theria, que incluem os Metatheria
e Eutheria, diversificaram-se ao longo dos 65 milhes de anos durante todo o Cenozico, alcanando
em torno de 6.000 espcies amplamente distribudas que ocupam os mais diversos hbitats atualmente
(McKenna & Bell, 1997; Wilson & Reeder, 2005).
Os Metatheria apresentam vrias sinapomorfias que os diferenciam dos Eutheria, em especial ca-
racteres relacionados ao sistema reprodutor, como a supresso da placenta crio-alantidea, corpo lteo
presente durante um nico ciclo estral, perodo de gestao menor que o perodo de lactao, ureteres
mediais aos ovidutos, vagina dupla, pseudovagina, membrana transiente da casca do ovo, formao
acelerada dos membros anteriores, do palato e lngua, entre outros (Feldhamer et al., 2007). Atualmente,
esto representados por sete ordens, 92 gneros e 335 espcies distribudas nos continentes americano e
australiano e em ilhas prximas (Wilson & Reeder, 2005; Gardner, 2008a).
Na Amrica do Sul esto presentes representantes das ordens Didelphimorphia (18 gneros e 91
espcies), Microbiotheria (um gnero e uma espcie) e Paucituberculata (trs gneros e seis espcies)
(Gardner, 2008a). A Ordem Didelphimorphia inclui a famlia Didelphidae, a mais rica em espcies de
marsupiais neotropicais atuais, sendo considerada uma das irradiaes intactas de marsupiais do Novo
Mundo, ao contrrio dos microbiotrios e paucituberculatos, que representam elementos relictuais na
fauna moderna, j que esses grupos eram amplamente distribudos e mais diversos durante o Tercirio
(Marshall, 1982; Goin, 1997). Os didelfimrfios so conhecidos de registros fsseis do Cretceo tardio
at o Recente na Amrica do Sul; do Oligoceno, Pleistoceno e Recente na Amrica do Norte; do Oligo-
ceno na sia ocidental; e do Eoceno ao Mioceno na frica e Europa (Marshall et al., 1990; MacKenna
& Bell, 1997). Representantes atuais da famlia Didelphidae distribuem-se desde os 50 S na Patagnia,
Argentina e Chile at a poro norte da Amrica do Sul, Amrica Central e Mxico, ocorrendo tambm
nas ilhas caribenhas e alcanando os Estados Unidos e o sul do Canad (Gardner, 2008a). No Brasil,
apenas a Ordem Didelphimorphia est representada, abrangendo 15 gneros e 56 espcies da famlia
Didelphidae (Tabela 1).
Tabela 1 - Lista das espcies de marsupiais que ocorrem no Brasil, de acordo com a classificao proposta
por Voss & Jansa (2009). A classificao para Thylamys segue Giarla et al. (2010).
ORDEM DIDELPHIMORPHIA GILL, 1872
FAMLIA DIDELPHIDAE GRAY, 1821
Subfamlia Glironiinae Voss e Jansa, 2009
Glironia venusta Thomas, 1912
BIOLOGIA 24 Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos

Subfamlia Caluromyinae Reig, Kirsch e Marshall, 1987
Caluromys Allen, 1900
Caluromys (Caluromys) philander (Linnaeus, 1758)
Caluromys (Mallodelphys) lanatus (Olfers, 1818)
Caluromysiops irrupta Sanborn, 1951
Subfamlia Hyladelphinae Voss e Jansa, 2009
Hyladelphys Voss, Lunde e Simmons, 2001
Hyladelphys kalinowskii (Hershkovitz, 1992)
Tribo Marmosini Hershkovitz, 1992
Marmosa Gray, 1821
Marmosa (Marmosa) lepida (Thomas, 1888)
Marmosa (Marmosa) murina (Linnaeus, 1758)
Marmosa (Micoureus) constantiae (Thomas, 1904)
Marmosa (Micoureus) demerarae (Thomas, 1905)
Marmosa (Micoureus) regina (Thomas, 1898)
Monodelphis arlindoi Pavan, Rossi e Schneider, 2012
Monodelphis brevicaudata (Erxleben, 1777)
Monodelphis dimidiata (Wagner, 1847)
Monodelphis emiliae (Thomas, 1912)
Monodelphis glirina (Wagner, 1842)
Monodelphis kunsi Pine, 1975
Monodelphis maraxina Thomas, 1923
Monodelphis rubida (Thomas, 1899)
Monodelphis theresa Thomas, 1921
Monodelphis touan (Shaw, 1800)
Monodelphis umbristriata (Miranda-Ribeiro, 1936)
Monodelphis unistriata (Wagner, 1842)
Tribo Metachirini Hershkovitz, 1992
Tribo Didelphini Gray, 1821
Didelphis imperfecta Mondolfi e Prez-Hernndez, 1984
Didelphis marsupialis Linnaeus, 1758

Philander andersoni (Osgood, 1913)
Philander mcilhennyi Gardner e Patton, 1972
Philander opossum (Linnaeus, 1758)
Tribo Thylamyini Hershkovitz, 1992
Cryptonanus Voss, Lunde e Jansa, 2005
Cryptonanus agricolai (Moojen, 1943)
Cryptonanus chacoensis (Tate, 1931)
Cryptonanus guahybae (Tate, 1931)
Gracilinanus Gardner e Creighton, 1989
Gracilinanus agilis (Burmeister, 1854)
Gracilinanus emiliae (Thomas, 1909)
Marmosops bishopi (Pine, 1981)
Marmosops impavidus (Tschudi, 1845)
Marmosops neblina Gardner, 1990
Marmosops noctivagus (Tschudi, 1844)
Marmosops ocellatus (Tate, 1931)
Marmosops parvidens (Tate, 1931)
Marmosops paulensis (Tate, 1931)
Marmosops pinheiroi (Pine, 1981)
Thylamys Gray, 1843
Thylamys (Xerodelphys) karimii (Petter, 1968)
Thylamys (Xerodelphys) velutinus (Wagner, 1842)
Thylamys (Thylamys) macrurus (Olfers, 1818)
Na dcima edio de sua obra Systema Naturae, C. Linnaeus (1758) descreveu cinco espcies de
marsupiais, sendo todas includas no gnero Didelphis. Durante os sculos XIX e XX, o estudo dos
marsupiais sul-americanos intensificou-se, resultando em publicaes avulsas relacionadas a descries
de novas famlias, gneros, espcies e subespcies (e.g. Thomas, 1894a,b, 1895, 1923, Tate, 1931,
1934), com a proliferao de vrios nomes genricos (ver tabela 15 em Voss & Jansa, 2009: 82) e a
publicao de alguns catlogos resumindo a informao presente poca (Thomas, 1888; Matschie,
1916; Cabrera, 1919, 1958; Simpson, 1945). A classificao de Cabrera (1958) incluiu quase todos os
gneros atuais para as espcies de maior porte dentro dos Didelphidae e se manteve mais ou menos
estvel at o advento da biologia molecular nos anos 1970. A exceo foi o gnero Marmosa, que
em Cabrera (1958) inclua os gneros atuais Marmosops, Thylamys, Chacodelphys, Cryptonanus e
Gracilinanus, caracterizados pelo menor porte, ausncia de marspio, presena de mscaras circum
-oculares e caudas longas.
O principal estudo relacionado classificao e identificao de parte dos marsupiais de pequeno
porte do Novo Mundo foi realizado por Tate (1933), responsvel pela primeira reviso taxonmica
de Marmosa. O autor apontou caracteres diagnsticos qualitativos e quantitativos de morfologia
externa e crnio-dentria e separou as vrias espcies at ento conhecidas para este gnero em
cinco grupos informais de espcies, os quais, posteriormente, foram elevados categoria de g-

nero por vrios autores, com arranjos um pouco distintos (e.g. Marshall, 1981; Reig et al., 1985;
Gardner & Creighton, 1989). O arranjo mais persistente foi o de Gardner & Creighton (1989) que
restringiram Marmosa, revalidaram os gneros Marmosops, Micoureus e Thylamys e descreveram o
gnero Gracilinanus para conter a maioria das espcies do grupo microtarsus de Tate (1933). Mais
recentemente, os gneros Chacodelphys, Cryptonanus e Hyladelphys foram descritos para espcies
at ento includas em Gracilinanus (Voss et al., 2001; 2004a, 2005) e o gnero Tlacuatzin, para
uma espcie antes contida em Marmosa (Voss & Jansa, 2003; ver Tabela 1 em Rossi et al., 2010: 5).
Os trabalhos de O. A. Reig esto entre os principais estudos relacionados evoluo dos Di-
delphimorphia, em que so propostas hipteses filogenticas e de classificao, incorporando, pela
primeira vez, dados cariotpicos e moleculares alm dos tradicionais caracteres morfolgicos (Reig
et al., 1977, 1985, 1987). Categorias supragenricas, como algumas subfamlias e tribos propostas
nestes trabalhos, foram utilizadas at recentemente (Hershkovitz, 1992; Kirsch & Palma, 1995;
Gardner, 2008a).
Entretanto, foi apenas a partir do sculo XXI que a compreenso a respeito da evoluo e classifi-
cao dos Didelphimorphia aumentou, relacionada ao aumento de espcimes depositados em colees
cientficas atravs da realizao de inventrios faunsticos, ao aumento do nmero de estudos taxon-
micos com gneros e espcies desse grupo e ao uso de vrios marcadores moleculares, culminando na
descrio de novos gneros e espcies, bem como na melhor delimitao dos txons (e.g. Cerqueira &
Lemos, 2000; Patton et al., 2000; Voss et al., 2001; Costa et al., 2003; Voss et al., 2004b; Carmignotto
& Monfort, 2006; Solari, 2007; Flores et al., 2008; Voss et al., 2009; Rossi et al., 2010; Vilela et al.,
2010; Pavan et al., 2012). Houve tambm um incremento nos estudos filogenticos dentro do grupo,
resultando na proposio de hipteses mais robustas a respeito das relaes de parentesco na famlia
Didelphidae (e.g. Jansa & Voss, 2000, 2005; Voss & Jansa, 2003, 2009; Flores, 2009; Gutirrez et al.,
2010).
O volume editado por A. L. Gardner (2008b) sobre os mamferos da Amrica do Sul contempla
dados atuais a respeito da diversidade, classificao e distribuio geogrfica do grupo, incluindo chaves
para as subfamlias, gneros e espcies. Posteriormente, Voss & Jansa (2009) publicaram o trabalho mais
abrangente a respeito da sistemtica dos Didelphidae. Neste artigo, os autores analisaram caracteres
morfolgicos, cariotpicos e de cinco marcadores do genoma nuclear para a maioria dos txons vlidos,
e propuseram uma nova classificao para a famlia, a qual est sendo utilizada no presente captulo.
Os autores apresentaram tambm os caracteres diagnsticos para as subfamlias e tribos reconhecidas,
forneceram uma redescrio dos 18 gneros vlidos e uma chave para os mesmos.
Diante do nmero crescente de estudantes e pesquisadores interessados na taxonomia de marsupiais
didelfdeos, o presente captulo teve como objetivo agrupar o conhecimento sobre a variao morfolgica
e taxonmica do grupo, com nfase nas espcies que ocorrem no Brasil. Inicialmente apresentamos uma
descrio dos caracteres externos e crnio-dentrios exibidos por esses marsupiais, dando nfase a aqueles
que so mais teis para a diagnose dos grupos supra-especficos reconhecidos por Voss & Jansa (2009)
e das espcies encontradas no Brasil. A variao morfolgica desses caracteres est contemplada tanto
no texto como nas diversas figuras aqui apresentadas. Fornecemos tambm uma breve discusso sobre
a variao sexual e ontogentica do grupo e sua possvel interferncia na identificao das espcies, e
propomos um sistema de classificao etria simples que, se utilizada, minimizar erros de identifica-
o. Posteriormente, fornecemos uma chave de identificao dos gneros presentes no Brasil, para em
seguida apresentar a composio taxonmica e as caractersticas diagnsticas da famlia Didelphidae e
de cada subfamlia e tribo que a compem de acordo com Voss & Jansa (2009). Apresentamos tambm a

composio taxonmica e as caractersticas diagnsticas dos gneros e espcies que ocorrem no Brasil.
Para cada gnero apresentamos ainda uma breve discusso sobre o avano no conhecimento dos limites
de suas espcies e avaliamos a necessidade de revises taxonmicas diante da diversidade morfolgica
e/ou gentica que apontam para a existncia de mais espcies no grupo.
Caracteres Diagnsticos
Assim como para a maioria dos txons de mamferos, os gneros e espcies de marsupiais didel-
fdeos so diagnosticados com base em estruturas externas preservadas em peles taxidermizadas ou
exemplares inteiros fixados em formol e conservados em lcool, e com base em estruturas cranianas.
Em relao morfologia externa, padres de colorao da pelagem facial, dorsal, ventral e da cauda
so amplamente utilizados, assim como a extenso da pelagem corporal sobre a cauda. Caractersticas
relacionadas s escamas caudais e aos plos a elas associados tambm so bastante informativas em
termos taxonmicos para alguns gneros. Caractersticas menos informativas, porm no menos im-
portantes, so aquelas relacionadas a estruturas presentes nas mos, punhos, ps e regio das mamas.
Por outro lado, caractersticas relacionadas ao pnis e aberturas urogenital e anal foram consideradas
no informativas taxonomicamente por Voss & Jansa (2003, 2009). Por fim, caractersticas relacionadas
ao pavilho auditivo externo foram examinadas por Tate (1933) para diversas espcies de pequeno
porte, mas aparentemente tambm se mostraram no informativas.
Em relao morfologia craniana, diversas estruturas so amplamente utilizadas na diagnose de
gneros e espcies, com destaque para as fenestras palatinas, as estruturas da regio supra-orbital, tem-
poral e auditiva, e a morfologia dentria. Os forames e as suturas so menos informativos em termos
taxonmicos, mas so importantes para alguns gneros em particular.
Variao sexual e ontogentica

fundamental ressaltar que parte da variao observada nos crnios dos didelfdeos tem origem
sexual ou ontogentica, ou seja, dependente do sexo ou da idade do indivduo examinado. O dimorfismo
sexual craniano uma regra neste grupo (embora existam excees), no qual os machos so maiores que
as fmeas em diversas medidas cranianas e dentrias que considerem o canino superior (ver Asta, 2010
para comentrios sobre estudos anteriores; Rossi et al., 2010; Pavan et al., 2012).
Em relao variao ontogentica, em vrias espcies os indivduos mais velhos so mais desen-
volvidos que os mais jovens, mesmo quando a comparao feita apenas entre indivduos com a dentio
permanente completa, ou seja, indivduos adultos (Rossi et al., 2010; Pavan et al., 2012). Indivduos
mais velhos tendem a apresentar cristas supra-orbitais, temporais e lambdoidal mais proeminentes, assim
como o processo ps-orbital mais desenvolvido. Levando-se em conta estas tendncias e o fato de que
as diagnoses so geralmente elaboradas para indivduos adultos, aconselha-se agrupar os exemplares por
classe etria antes de identific-los. Esta classificao relativamente simples e pode ser feita atravs
da anlise da composio dentria e do nvel de desgaste nos molares superiores (ver Tribe, 1990; Rossi
et al., 2010 para uma classificao mais detalhada). Indivduos com a dentio incompleta (menos que
quatro molares superiores eclodidos) e com o terceiro pr-molar superior decidual (dP3) presente ou
com o terceiro pr-molar superior permanente (P3) ainda em ecloso so considerados jovens. Morfo-
logicamente fcil diferenciar o dP3 do P3, pois o primeiro apresenta morfologia semelhante de um
molar, e o segundo apresenta morfologia semelhante do P2 (Figura 1A-B). J os indivduos com o P3
e o quarto molar superior (M4) totalmente eclodidos podem ser considerados adultos (Figura 2). Entre

os adultos, so considerados adultos jovens aqueles sem desgaste ou com desgaste incipiente nas cristas
do terceiro (M3) e quarto (M4) molares superiores, e adultos maduros aqueles que apresentam desgaste
ntido nas cristas mencionadas (Figura 1C-D).
As estruturas externas e cranianas mais importantes para a diagnose dos gneros e espcies de
didelfdeos so descritas a seguir.
Morfologia Externa
Apresentamos abaixo uma breve descrio de estruturas externas presentes nos marsupiais didel-
fdeos que so relevantes para a identificao das espcies dentro do grupo. Esperamos, com este texto,
que alunos e pesquisadores interessados em anatomia externa e taxonomia de marsupiais neotropicais
tornem-se familiarizados com essas estruturas. A nomenclatura utilizada segue Voss & Jansa (2003, 2009),
que devem ser consultados por leitores que buscam maiores detalhes sobre o assunto.
Pelagem facial (Figura 1 colorida*)
Figura 1. Padres de pelagem facial em marsupiais didelfdeos. A: Ausncia de marcas faciais (Monodelphis domestica). B:
Mscara facial enegrecida e conspcua (Marmosops noctivagus). C: Mscara facial enegrecida estendida at a base da orelha
(Hyladelphys kalinowskii). D: Mscara facial enegrecida ultrapassando a base da orelha e presena de faixa rostral clara de
colorao distinta da do dorso (Glironia venusta). E: Manchas supra-oculares claras e mancha coronal escura presentes (Me-
tachirus nudicaudatus). F: Faixa rostral mediana contnua com a mancha coronal (Didelphis albiventris). G: Mscara facial e
faixa rostral mediana pouco conspcuas (Cryptonanus agricolai). H: Mscara facial avermelhada, faixa rostral mediana mais
escura que a colorao do dorso e descontnua com outras marcas faciais (Caluromys lanatus). Imagens em escalas distintas.
Fotos gentilmente cedidas por M. T. Jnior (A), J. G. Barros (B, D), M. V. Brando (C), S. Pavan (E), R. Paresque (F), P. F.
Colas-Rosas (G) e V. X. da Silva (H).

Os didelfdeos podem possuir diversas marcas na pelagem facial, bastante teis na identificao
em nvel genrico e especfico. Algumas espcies possuem uma listra mais escura de plos na linha
mediana dorsal do rostro, que pode variar em relao nitidez. Esta listra pode ou no conectar-se a
uma mancha mais escura localizada no topo da cabea, a mancha coronria. Ao redor de cada olho
pode haver uma mancha avermelhada, castanha ou enegrecida formando uma mscara facial que pode
variar em relao sua extenso. Por fim, pode haver uma mancha clara posicionada dorsalmente a
cada olho (mancha supraocular) formando um padro de quatro-olhos, que faz parte do nome popular
das espcies que a contm.
Pelagem corporal (Figuras 2 e 3 coloridas)
Figura 2.Padres de pelagem dorsal em marsupiais didelfdeos.A: Pelagemuniforme(Monodelphis domestica(PNPA 307, a

ser tombado no MZUSP).B:Faixas escuras transversaisunidas por uma linha mediana dorsal(Chironectes minimus- MZUSP
35132).C: Faixas escuras escapulares presentes (Caluromysiopsirrupta- MZUSP 11681).D: Base dos plos esbranquiada
em contraste com a poro apical enegrecidados plos (Didelphis albiventris- MZUSP 31627).E: Padro tricolor, com faixa
dorsal mais escura que as laterais do corpo(Thylamys macrurus- MZUSP 32094).F: Dorso acinzentado contrastando com
a cabea e regio lombar avermelhadas(Monodelphis emiliae- MB 25, a ser tombado no MZUSP).G: Laterais da cabea e
corpo avermelhadas contrastando com o dorso acinzentado(Monodelphis touan -MZUSP 9932).H:Trs faixas longitudinais
escuras no dorso(Monodelphis americana- MZUSP 33097). I: Faixa mediana dorsalpresente (Philander andersoni- MZUSP
22350).Figura D est em preto e branco de modo a facilitar a visualizao dos plos setiformes de base branca e pice escuro
e dos longos plos-guarda brancos.Imagens em escalas distintas.

Figura 3. Padres de pelagem ventral em marsupiais didelfdeos. A: Ventre completamente coberto por pelos de base cinza
(Marmosa paraguayana - MZUSP 29198). B: Ventre branco, sem plos de base cinza (Chironectes minimus - MZUSP 35132).
C: Ampliao do p de Chironectes minimus, evidenciando a presena de membranas interdigitais. D: Ventre com faixas late-
rais de plos de base cinza (Marmosops pinheiroi - TPPC 52, a ser tombado no MZUSP). E: Ventre com colorao similar
das laterais do corpo (Philander mcilhennyi - MJ40, a ser tombado no MZUSP). F: Ventre castanho com tom violceo que se
perde ao longo do tempo em exemplares preservados em colees cientficas (Monodelphis emiliae - MB 25, a ser tombado no
MZUSP). Imagens em escalas distintas.
Todos os didelfdeos apresentam pelagem corporal densa e macia, constituda por dois ou trs
tipos de plos. Os plos lanosos, ou basais, so curtos, finos e permanecem sob a pelagem de cobertura
do corpo. Os plos setiformes, tambm conhecidos como plos de cobertura, so mais longos e mais
rgidos que os plos lanosos; so tambm os mais abundantes e os principais responsveis pelos padres
de colorao nos didelfdeos. Os plos aristiformes, ou plos-guarda, so mais longos e levemente mais
rgidos que os plos setiformes, porm menos numerosos. A maioria das espcies possui pelagem lisa,
mas algumas apresentam pelagem lanosa, dada a textura diferenciada e o maior comprimento dos plos
setiformes. Em relao colorao, a pelagem dorsal frequentemente homognea, derivada de algum
tom de castanho-avermelhado ou castanho-acinzentado. Mas h marcas bastante evidentes em algumas
espcies, tais como listras dorsais longitudinais escuras; faixa escapular escura; e barras transversais
escuras ligadas entre si por uma linha mediana tambm escura (Figura 2 colorida). possvel encontrar
tambm os seguintes padres de colorao: regies facial e lombar avermelhadas em contraste com a
poro mediana do corpo, que acinzentada; laterais da cabea e do corpo avermelhadas em contraste
com a linha mediana dorsal acinzentada; pelagem escura constituda de plos de base esbranquiada

e pice enegrecido; epelagem com um padro denominado tricolor porTate (1933), que na realidade
estava se referindo a trs tonalidades assim distribudas:uma zona dorsal de tonalidade nitidamente mais
escura, bem distinta das zonas laterais de tonalidade mais clara.
A pelagem ventral tambm apresenta grande variao taxonmica nos didelfdeos (Figura 3
colorida). Em algumas espcies o ventre totalmente coberto por plos bicolores, ou seja, de base
cinza e pice claro (branco, creme, amarelado ou alaranjado). Em outras, apenas as laterais do
ventre so cobertas por este tipo de pelagem, sendo que a poro mediana do ventre est coberta
por plos unicolores, ou seja, claros da base ao pice. A faixa de plos de base cinza possui largura
e comprimento varivel entre as espcies. Por fim, h espcies com ventre totalmente coberto por
plos unicolores claros.
Marspio e regio das mamas
Figura 4. Fmea de Cryptonanus agricolai sem marspio, mostrando os filhotes aderidos s mamas na regio inguinal/abdo-
minal. Foto gentilmente cedida por R. Gaiga.
Ao contrrio do senso comum que associa a presena de uma bolsa de pele que aloja os filhotes
em fase de amamentao (marspio) aos marsupiais, a maioria das espcies neotropicais no possui tal
estrutura, deixando as mamas expostas ao ambiente externo, assim como os filhotes que venham a se
prender a elas (Figura 4 colorida). Na maioria das espcies as mamas esto arranjadas em uma rea mais
ou menos circular na regio abdominal/inguinal, mas algumas espcies possuem duas fileiras de mamas
que se estendem anteriormente para alm desta regio.
Cauda (Figuras 5 e 6 coloridas)

Figura 5. Padres de morfologia da cauda em marsupiais didelfdeos. A: Pelagem corporal estende-se por mais da metade da
superfcie dorsal da cauda, porm restringe-se base da mesma na superfcie ventral (Monodelphis arlindoi). B: Cauda despig-
mentada abruptamente na poro terminal; pelagem corporal estende-se em igual proporo nas superfcies dorsal e ventral da
cauda (Philander mcilhennyi). C: Cauda gradualmente despigmentada na poro terminal; pelagem corporal no se estende para
a base da cauda (Metachirus nudicaudatus). D: Cauda homogeneamente pigmentada e trgida devido ao acmulo de gordura
(Thylamys karimii). E: Pelagem presente em toda a extenso das superfcies dorsal e ventral da cauda (Glironia venusta). As
setas indicam o limite da extenso da pelagem corporal na cauda. Imagens em escalas distintas. Fotos gentilmente cedidas por
T. Semedo (A), M. Filho (B), J. G. Barros (C, E) e A. Camacho (D).
A maioria das espcies de didelfdeos possui cauda longa, com comprimento maior que o compri-
mento da cabea e corpo, porm algumas espcies possuem cauda mais curta que esta ltima medida. A
colorao da cauda tambm varia entre as espcies, podendo ser homogeneamente pigmentada ou despig-
mentada na poro terminal; neste ltimo caso, a transio entre as pores pigmentada e despigmentada
ocorre gradualmente ou abruptamente. A extenso em que a pelagem corporal cobre a cauda tambm
varia taxonomicamente. Na maioria das espcies a pelagem corporal restringe-se base da cauda, no
ultrapassando 15 mm de extenso no dorso e no ventre. Em outras espcies a pelagem estende-se por
alguns centmetros no dorso e no ventre, mas ainda permanece restrita poro proximal da cauda (no
mximo 1/3 do comprimento caudal). H espcies, no entanto, com pelagem corporal cobrindo metade,
2/3 ou totalmente a poro dorsal da cauda; nessas espcies, a pelagem pode cobrir uma poro nitida-
mente menor no ventre da cauda ou se estender por quase todo o ventre (em Caluromysiops e Glironia).

Figura 6. Padres de disposio das escamas caudais e de plos associados a estas escamas em marsupiais didelfdeos. A: Trs
pelos associados a cada escama caudal (MRT 7989, a ser tombado no MZUSP). B: Quatro ou mais plos associados a cada
escama caudal (Philander opossum canus - PRL 201, a ser tombado na Unemat, campus de Cceres). C: Escamas dispostas em
anel, cada uma com trs plos longos de comprimento maior ou igual a trs escamas (Gracilinanus agilis - UFMT 3817). D:
Escamas dispostas em espiral, cada uma com trs plos curtos de comprimento semelhante a uma escama (Marmosa murina -
UFMT 2041). E: Escamas dispostas em espiral, com plo central da trade peciolado, sendo nitidamente mais largo que os plos
laterais e fortemente pigmentado (Marmosops ocellatus - MZUSP 35136). Imagens em escalas distintas.
A parte da cauda que no est coberta por plos corporais deixa mostra escamas caudais e diminutos
plos inseridos na margem de cada escama. Escamas retangulares esto dispostas de maneira circular
ao longo do eixo maior da cauda (padro anelar), ao passo que escamas romboidais (losangulares) esto
arranjadas em espiral ou ento de maneira irregular (ora em espiral, ora em anel no mesmo indivduo) ao
longo do eixo maior da cauda. Os plos associados s escamas caudais variam em comprimento, podendo
ser curtos (de comprimento semelhante a uma escama; Figura 6D-E colorida) ou longos (comprimento
maior ou igual a trs escamas; Figura 6C colorida). H geralmente trs plos associados a cada escama
caudal, dos quais o central ligeiramente maior que os demais. No gnero Marmosops, o plo central
da trade nitidamente mais espesso e geralmente mais pigmentado que os plos laterais, resultando em
um padro de plo peciolado (Figura 6E colorida). Na maioria das espcies, a poro ventral distal da
cauda apresenta uma superfcie prensil lisa ou coberta por escamas modificadas e sem plos; em ambos
os casos possvel observar um pequeno sulco com dobras transversais na pele, e na ponta da cauda
uma almofada terminal expandida com dermatoglifos. Por fim, a maioria das espcies possui cauda fina,

mas representantes dos gneros Thylamys e Lestodelphys (este ltimo ausente no Brasil) possuem cauda
espessa devido ao acmulo de gordura (Figura 5D colorida).
Mo, punho e p
A mo possui cinco dedos, todos providos de garras. Os dedos tendem a ser mais curtos nas espcies
terrcolas e mais longos nas espcies arborcolas ou escansoriais. Em algumas espcies os dedos III e
IV apresentam comprimentos semelhantes e so os maiores, condio denominada paraxnica. Outras
possuem a condio mesaxnica, na qual o dedo III o maior. Uma terceira condio encontrada em
Caluromys e Caluromysiops, na qual o dedo IV ligeiramente maior que os demais (ver Figura 3 em Voss
& Jansa, 2009: 19). Seis almofadas, sendo quatro interdigitais e duas prximas ao punho - uma medial
(tnar) e uma lateral (hipotnar) - circundam uma superfcie lisa ou esparsamente coberta por tubrculos
na regio central da palma. Em Chacodelphys, Lestodelphys (ambos os gneros ausentes no Brasil) e
Thylamys, no entanto, esta superfcie central est densamente coberta por pequenos tubrculos. As al-
mofadas tendem a ser maiores e apresentar dermatoglifos mais pronunciados nas espcies arborcolas.
Em algumas espcies de Thylamys as almofadas esto cobertas por pequenos tubrculos e a superfcie
coberta por dermatoglifos muito reduzida (ver Figura 3 em Carmignotto & Monfort, 2006: 132). Por
fim, no h almofadas palmares na cuca-dgua (Chironectes).
Na maioria das espcies de didelfdeos o punho dos machos morfologicamente igual ao das fmeas,
mas em algumas espcies de pequeno porte os machos apresentam calos carpais medial e lateral, que
correspondem a expanses dos ossos pr-plex e pisiforme, respectivamente (Lunde & Schutt Jr., 1999).
Aparentemente estas estruturas consistem em caracteres sexuais secundrios, j que esto ausentes nos
machos jovens e subadultos; so pouco desenvolvidas nos machos recm-adultos e bem desenvolvidas
nos adultos maduros (ver Figura 2 em Voss & Jansa, 2009: 17).
O p possui cinco dedos, dos quais o I (polegar) opositor e desprovido de garra ou unha. Este
dedo tende a ser maior nas espcies escansoriais e arborcolas, quando comparado ao das espcies terr-
colas. Os demais dedos so providos de garras. Todos os dedos so livres, com exceo da cuica-dgua
(Chironectes) que possui membranas interdigitais bem desenvolvidas. Em algumas espcies o dedo III
mais longo que os demais (condio mesaxnica), porm em algumas espcies de Didelphis os dedos
II-IV possuem comprimentos semelhantes e na maioria das espcies de didelfdeos o dedo IV o mais
longo. Como observado por Voss & Jansa (2009), curioso que em uma mesma espcie os comprimen-
tos relativos dos dedos do p no correspondem ao comprimento relativo dos dedos da mo. Em geral,
a superfcie da planta do p segue os mesmos padres da superfcie palmar descrita acima (ver Figura 4
em Voss & Jansa, 2009: 20).

Morfologia Crnio-Dentria
Figura 1. Vista lateral da regio rostral (A-B) e vista oclusal do terceiro e quarto molares superiores (C-D) de marsupiais di-
delfdeos mostrando, respectivamente, as condies decidual e permanente do terceiro pr-molar superior e os diferentes nveis
de desgaste nas cristas dos molares. A: Terceiro pr-molar superior decidual (dP3) presente; note a semelhana morfolgica
com o primeiro molar superior (M1) (UFMT 1468 Marmosa demerarae). B: Terceiro pr-molar superior permanente (P3)
em ecloso; note a semelhana morfolgica com o segundo pr-molar superior (P2) (UFMT 681 Marmosa demerarae). C:
Terceiro (M3) e quarto (M4) molares sem desgaste ou com desgaste incipiente em suas cristas (MZUSP 29483 Marmosa
murina). D: M3 e M4 com desgaste evidente em suas cristas, indicado pelas setas (MZUSP 29476 Marmosa murina). A e
B referem-se a indivduos jovens, C a indivduos adultos jovens (recm-adultos) e D a indivduos adultos maduros. Imagens
em escalas distintas. C1, canino superior; ca, cngulo anterior; dP3, terceiro pr-molar superior decidual; M1, primeiro molar
superior; M3, terceiro molar superior; M4, quarto molar superior; Me, metacone; P1, primeiro pr-molar superior; P2, segundo
pr-molar superior; P3, terceiro pr-molar superior (permanente); Pa, paracone; Pr, protocone; pomec, ps-metacrista; popro,
ps-protocrista prpac, pr-paracrista; prpro, pr-protocrista.
Os crnios dos didelfdeos contm muitas caractersticas informativas quanto aos hbitos de vida e
identidade taxonmica desses animais. Em termos funcionais o crnio pode ser dividido em duas regies
distintas: a regio craniana propriamente dita (cerebral) e a regio facial. Mas, para fins didticos, essas
regies podem ainda ser subdivididas em: rostro, regio orbital, caixa craniana, palato e basicrnio. Alm
disso, a mandbula e principalmente os dentes tambm contm informaes relevantes do ponto de vista
anatmico-funcional e taxonmico.
Apresentamos abaixo uma breve descrio das estruturas que constituem o crnio dos marsupiais
didelfdeos, dando nfase quelas relevantes para a identificao das espcies do grupo. Apesar de conter
vrios termos anatmicos, vale mencionar que a leitura deste texto, acompanhada da anlise simultnea

de um crnio didelfdeo, pode se tornar uma atividade interessante que envolve a observao direta das
estruturas mencionadas e torna mais fcil o aprendizado dos termos citados. A nomenclatura utilizada
segue Voss & Jansa (2003, 2009), que devem ser consultados por leitores que buscam maiores detalhes
sobre a anatomia crnio-dentria em Didelphidae. Para maiores detalhes sobre os forames nos marsupiais
em geral, ver Archer (1976).
Rostro (Figuras 2, 3 e 4)
Figura 2. Vista lateral do crnio e da mandbula de Metachirus nudicaudatus (MZUSP 27230). C1, canino superior; c1, canino
inferior; coc, cndilo occipital; Eq, esquamosal; Et, ectotimpnico; fio, forame infra-orbital; flc, forame lacrimal; fme, forame
mentoniano; Fr, frontal; fse, forame subesquamosal; fsg, fossa glenide; I 1-5, incisivos superiores; i 1-4, incisivos inferiores;
Ip, interparietal; Jg, jugal; Lac, lacrimal; M1-4, molares superiores; m1-4, molares inferiores; Mx, maxilar; Na, nasal; P1-3,
pr-molares superiores; p1-3, pr-molares inferiores; Pa, parietal; Pal, palatino; pan, processo angular; pcd, processo condilide;
pcr, processo coronide; Pe, poro mastidea do petroso (ou simplesmente mastide); Pmx, pr-maxilar; Poc, para-occipital;
ppg, processo ps-glenide; ppr, processo do para-occipital; Pt, pterigide; Soc, supra-occipital. Escala: 10 mm.
Poro do crnio anterior regio das cavidades das rbitas oculares, constituda pelos ossos pr
-maxilar, nasal, maxilar e lacrimal. As pores do pr-maxilar e do maxilar que fazem parte do rostro so
chamadas de ramos nasais do pr-maxilar e do maxilar. No pr-maxilar esto inseridos os dentes incisivos
superiores. Os demais dentes superiores (caninos, pr-molares e molares) esto inseridos no maxilar. O
pr-maxilar pode projetar-se anteriormente aos incisivos superiores, constituindo o processo rostral do
pr-maxilar (Figura 4C-D). O ramo nasal do maxilar, na altura do terceiro pr-molar superior (P3),

Figura 3. Vistas dorsal e ventral do crnio de Metachirus nudicaudatus (MZUSP 27230). Al, alisfenide; Bes, basisfenide; Boc,
basioccipital; coc, cndilo occipital; Eq, esquamosal; Et, ectotimpnico; fmg, forame magno; Fr, frontal; fsg, fossa glenide;
Ip, interparietal; Jg, jugal; Lc, lacrimal; Mt, mastide; Mx, maxilar; Na, nasal; Pa, parietal; Pes, pr-esfenide; Pl, palatino;
Pmx, pr-maxilar; ppg, processo ps-glenide; proPe, promontrio da poro coclear do petroso; Pt, pterigide; ptAl, processo
timpnico do alisfenide; ptPe, processo timpnico do petroso; Soc, supra-occipital. Escala: 10 mm.
perfurado pelo forame infra-orbital. Os ramos nasais do pr-maxilar e do maxilar unem-se dorsalmente
ao osso nasal. O nasal longo, podendo ser lateralmente expandido na regio da sutura nasal-maxilar-
frontal (Figura 4A-B), com a margem posterior romba ou afilada. O lacrimal estende-se anteriormente
margem anterior da cavidade orbital, podendo expor o forame lacrimal lateralmente (Figura 5A-B).
Regio orbital (Figuras 2, 3, 5 e 6)

Poro do crnio que aloja as rbitas oculares. Formada pelos ossos lacrimal, palatino, frontal,
orbitosfenide, alisfenide, maxilar e jugal. A parede interna desta regio constituda pelo lacrimal,
frontal e palatino. O orbitosfenide est restrito ao fundo da cavidade orbital. O maxilar, juntamente com
o alisfenide, forma o assoalho da cavidade orbital, ao passo que o jugal compe a parede externa desta
cavidade. No fundo da cavidade, mais precisamente entre os ossos palatino, orbitosfenide e alisfenide,
est uma grande abertura denominada fissura esfenorbital. Ventrolateralmente fissura esfenorbital est o
forame rotundo (Figura 9B), bem desenvolvido e delimitado apenas pelo osso alisfenide. O alisfenide

Figura 4. Vistas dorsal (A-B) e lateral (C-D) da regio rostral de marsupiais didelfdeos mostrando padres de morfologia
do nasal e do pr-maxilar. A: Nasal lateralmente expandido na regio da sutura maxilar-frontal (seta) (Gracilinanus emiliae -
MZUSP 11780). B: Nasal sem expanso lateral na regio da sutura maxilar-frontal (Thylamys karimii - JD 169, a ser tombado
no MZUSP). C: Processo rostral do pr-maxilar ausente (Monodelphis emiliae - APC 157, a ser tombado no MZUSP). D:
Processo rostral do pr-maxilar presente e bem desenvolvido (seta) (Marmosa lepida - MZUSP 35019). pr, processo rostral do
pr-maxilar. Imagens em escalas distintas.
e o maxilar esto separados entre si pelo palatino na maioria das espcies de didelfdeos (Figura 5C),
porm o alisfenide estende-se anteriormente at tocar o maxilar nos gneros Lutreolina e Monodelphis
(Figura 5D). O arco zigomtico bem desenvolvido e expandido lateralmente, composto basicamente
pelos ossos jugal e esquamosal. Na regio onde estes ossos se encontram, o jugal desenvolve o processo
ps-orbital ascendente. Na borda superior da cavidade orbital est a margem supra-orbital que pode ser
desprovida de crista, apresentar uma crista arredondada e no proeminente, ou apresentar uma crista de-
senvolvida e proeminente, com um processo triangular denominado processo ps-orbital. Este processo
formado pelo frontal em todos os gneros, com exceo de Glironia cujo processo formado pelo
frontal e o parietal (Figura 6).
Caixa craniana (Figuras 2, 3 e 7)

Poro craniana formada por ossos achatados que envolvem o crebro e rgos correlatos. Formada
pelos ossos frontal, parietal, alisfenide, esquamosal, interparietal e supra-occipital. Uma crista temporal

Figura 5. Vista lateral do rostro (A, B) e vista oblqua dorso/lateral da regio orbital (C, D) de marsupiais didelfdeos mostrando,
respectivamente, diferentes posies do forame lacrimal e padres de morfologia do maxilar. A: Forame lacrimal no visvel
em vista lateral (Marmosops parvidens - MZUSP 22940). B: Forame lacrimal visvel em vista lateral (Marmosops pinheiroi -
MZUSP 21300). C: Palatino estende-se entre o alisfenide e o maxilar (seta) impedindo o contato entre estes ossos (Didelphis
marsupialis - MZUSP 17134). D: Contato entre o alisfenide e o maxilar (seta) (Lutreolina crassicaudata - MZUSP 15). Al,
alisfenide; flc, forame lacrimal; Lac, lacrimal; Max, maxilar; Pl, palatino. Imagens em escalas distintas.
contnua crista supra-orbital pode estar presente (Figura 6E). A crista temporal possui diferentes graus
de desenvolvimento, podendo estar restrita ao frontal ou estender-se posteriormente por todo o parietal
e interparietal at a crista lambdoidal (Figura 7B). As cristas temporais direita e esquerda podem tam-
bm permanecer separadas em toda sua extenso ou unir-se uma outra ao longo da linha mediana da
caixa craniana, formando a crista sagital (Figura 7B). importante ressaltar que as cristas supra-orbital,
temporal e lambdoidal apresentam ampla variao etria e sexual nos didelfdeos, sendo mais desenvol-
vidas em exemplares machos ou de idades mais avanadas. O parietal bem desenvolvido; esse osso
contata anteriormente o frontal, posteriormente o interparietal e s vezes tambm o supra-occipital e o
mastide, e ventralmente o esquamosal e o alisfenide (Figura 7A), com exceo do gnero Metachirus
no qual o parietal no alcana o alisfenide (Figura 2). O interparietal encontra-se totalmente fusionado
ao supra-occipital, mas nunca ao parietal; em algumas espcies, estende-se ventralmente at contatar o
esquamosal. O esquamosal forma a parte posterior da caixa craniana e tambm parte do arco zigomtico.
Na raiz esquamosal do arco zigomtico est a fossa glenide, onde a mandbula se articula com o crnio. A
margem posterior desta fossa forma o processo ps-glenide. Posterior ao processo ps-glenide forma-se

Figura 6. Vista dorsal do rostro e da regio interorbital de marsupiais didelfdeos mostrando diferentes formatos desta regio,
padres de morfologia da margem supra-orbital e graus de desenvolvimento da crista supra-orbital e do processo ps-orbital. A:
Regio interorbital convergente anteriormente; seta indica a constrio interorbital (Hyladelphys kalinowskii - AMNH 267338).
B: Regio interorbital subparalela e margem supra-orbital arredondada, sem crista supra-orbital; seta indica a constrio ps-
orbital (Marmosops pinheiroi - MZUSP 21300). C: Margem supra-orbital com uma crista arredondada, mas no proeminente
(padro beaded) (Thylamys karimii - JD 169, a ser tombado no MZUSP). D: Margem supra-orbital com crista desenvolvida
e proeminente, com processo ps-orbital do frontal conspcuo (Marmosa demerarae - MVZ 28086). E: Margem supra-orbital
com crista desenvolvida e proeminente, com processo ps-orbital do frontal muito desenvolvido (Caluromys lanatus - MZUSP
3766). F: Margem supra-orbital com crista desenvolvida e proeminente, com processo ps-orbital formado pelo frontal e pelo
parietal (Glironia venusta - CCA 1830, a ser tombado no MZUSP). cte, cristas temporais; mspo, margem supra-orbital; ppoFr,
processo ps-orbital do frontal. Imagens em escalas distintas.
uma crista que se estende da base do arco zigomtico at a sutura esquamosal-mastide. Ventralmente a
esta crista situa-se o forame subesquamosal. Na maioria dos didelfdeos o supra-occipital e os exoccipitais
formam a margem dorsal do forame magno, porm em algumas espcies apenas os exoccipitais formam
esta margem (ver Figura 13A e C em Voss & Jansa, 2009: 35).
Palato (Figuras 3 e 8)
Poro do crnio que constitui a parte ssea do teto da cavidade oral. Formado pelos ossos pr-ma-
xilar, maxilar e palatino. As partes do pr-maxilar e maxilar que formam o palato so chamadas de ramo
palatal do pr-maxilar e do maxilar, respectivamente. Duas condies alternativas podem ser observadas
na regio posterior do palato. Na primeira delas, presente nos gneros Caluromys, Caluromysiops e

Figura 7. Vista lateral da caixa craniana (A e B) e vista oblqua ventral/lateral da regio auditiva (C e D) de marsupiais didelfdeos
mostrando diferentes padres de morfologia desta regio. A: Fenestra na sutura entre os ossos parietal e esquamosal presente,
expondo o osso petroso (Marmosops paulensis - MZUSP 30684). B: Fenestra na sutura entre os ossos parietal e esquamosal
ausente (Didelphis albiventris - MZUSP 31627). C: Extremidade anterior do ectotimpnico (seta) contata simultaneamente o
processo anterior do martelo e o petroso; fenestra coclear exposta em vista lateral (Marmosops paulensis - MZUSP 30684).
D: Extremidade anterior do ectotimpnico contata apenas o processo anterior do martelo; fenestra coclear no visvel em vista
lateral (Didelphis albiventris - MZUSP 31627). Al, alisfenide; clb, crista lambdoidal; cs, crista sagital; cte, cristas temporais;
Eq, esquamosal; Et, ectotimpnico; Exo, exoccipital; fc, fenestra coclear; fen, fenestra; Fr, frontal; fse, forame subesquamosal;
Ip, interparietal; mar, martelo; Pa, parietal; Pe, petroso; ptAl, processo timpnico do alisfenide; Soc, supra-occipital. Imagens
em escalas distintas.
Glironia, o palato posterior inclina-se gradualmente em direo ventral de maneira que no h nenhuma
infleco abrupta na margem posterior do palato, que fina e arqueada (Figura 8A). Em contrapartida,
o palato posterior abruptamente inflectado, formando uma margem posterior espessa e mais ou menos
reta (Figura 8B-F). O palato apresenta vrias perfuraes que correspondem a forames (quando conduzem
nervos ou vasos sanguneos) ou a fenestras (quando no conduzem nervos ou vasos sanguneos). Todas
as espcies de didelfdeos apresentam forame incisivo, fenestra maxilopalatina e forame pstero-lateral
(Figura 8). O forame incisivo, que perfura o pr-maxilar e o maxilar, sempre alongado, com margem
posterior podendo ultrapassar o canino superior (C1) (Figura 8D). A fenestra maxilopalatina, geralmente
bastante alongada, ocupa a margem posterior do maxilar e anterior do palatino. Na poro posterior do
maxilar, onde este osso conecta-se com o palatino, est a fenestra pstero-lateral, de formato elptico, cuja
margem anterior pode ultrapassar o quarto molar superior (M4) (Figura 8F). Algumas espcies apresentam

Figura 8. Padres de morfologia do palato de marsupiais didelfdeos. A: Palato pouco perfurado, apenas com forame incisivo,
fenestra maxilopalatina curta e forame pstero-lateral (Caluromys lanatus - MZUSP 3766). B: Palato fenestrado, com forame
incisivo, fenestra maxilopalatina longa, fenestra palatina e forame pstero-lateral (Cryptonanus cf. agricolai - APC 1153, a ser
tombado no MZUSP). C: Palato muito fenestrado, como em B, mais fenestra maxilar (Gracilinanus agilis - PNPA 203, a ser
tombado no MZUSP). D: Forame incisivo longo, com margem posterior (seta) ultrapassando o limite dos caninos superiores
(Marmosops paulensis - MZUSP 29185). E: Fenestra palatina mltipla (seta) (Marmosops ocellatus - PNPA 315, a ser tombado
no MZUSP). F: Forame pstero-lateral bem desenvolvido, com margem anterior projetando-se alm da margem anterior do quarto
molar superior (Thylamys karimii - MZUSP 32232). fi, forame incisivo; fm, fenestra maxilar; fmp, fenestra maxilopalatina; fp,
fenestra palatina; fpl, forame pstero-lateral. Imagens em escalas distintas.
fenestra palatina constituda por uma nica perfurao circular em cada lado do palatino (Figura 8C) ou
por mltiplas perfuraes menores (Figura 8E). Algumas espcies podem apresentar tambm fenestra
maxilar, constituda por uma perfurao alongada em cada lado do maxilar, posicionada entre a fenestra
maxilopalatina e os molares superiores (Figura 8C).
Basicrnio (Figuras 3 e 9)
Poro do crnio que constitui a base da caixa craniana. Formado pelo pr-esfenide, basisfenide,
pterigide, basioccipital, exoccipitais, alisfenide, pores coclear e mastidea do petroso (ou simplesmente
mastide e petroso, respectivamente) e ectotimpnico. uma regio do crnio rica em forames, a maioria
dos quais no til como carter diagnstico. O basisfenide estreito e longo, perfurado na sua margem

Figura 9. Basicrnio (incluindo a regio auditiva) de marsupiais didelfdeos mostrando os diferentes padres de morfologia
da regio do forame oval. A: Lmina ou barra medial do processo timpnico do alisfenide ausente (Marmosa paraguayana
- MZUSP 29197). B: Barra medial do processo timpnico do alisfenide presente, formando um forame oval secundrio
(Thylamys karimii - MZUSP 32232). C: Lmina medial do processo timpnico do alisfenide presente, formando um forame
oval secundrio (Monodelphis sp. - APM 836, a ser tombado no MZUSP). As setas indicam a passagem do ramo mandibular
do nervo trigmio. Al, alisfenide; bAl, barra medial do processo timpnico do alisfenide; cc, canal da cartida (ou forame
lacerado anterior); Et, ectotimpnico; fct, forame do canal transverso; fcv, forame condilar venoso; fhg, hipoglossal; fies, fissura
esfenorbital; fj, forame jugular; flp, forame lacerado posterior; fo, forame oval; fr, forame rotundo; lmAl, lmina medial do
processo timpnico do alisfenide; proPe, promontrio da poro coclear do petroso; ptAl, processo timpnico do alisfenide;
ptPe, processo timpnico do petroso. Imagens em escalas distintas.

Figura 10. Vista lateral do rostro (A-C) e mandbula (D-F) de marsupiais didelfdeos, evidenciando padres morfolgicos
dos dentes caninos e pr-molares. A: Terceiro pr-molar superior (P3) mais baixo que o segundo pr-molar superior (P2)
(Hyladelphys kalinowskii - MUSM 14084). B: P3 e P2 com alturas semelhantes (Marmosa lepida - MZUSP 35019). C: P3
mais alto que P2 (Cryptonanus cf. agricolai - MZUSP 30503). D: Canino inferior (c1) ereto, com coroa cnica e sem cspide
acessria (Chironectes minimus - MZUSP 7793). E: c1 semi-ereto, sem cspide acessria e com margem anterior da coroa em
forma de lmina (Marmosa paraguayana - MZUSP 29197). F: c1 pr-molariforme (seta), com coroa em forma de lmina e
com cspide acessria (Marmosops pinheiroi - MZUSP 21300). C1, canino superior; c1, canino inferior; ca, cspide acessria
anterior do canino superior; cp, cspide acessria posterior do canino superior; P1, primeiro pr-molar superior; p1, primeiro
pr-molar inferior; P2, segundo pr-molar superior; p2, segundo pr-molar inferior; P3, terceiro pr-molar superior permanente;
p3, terceiro pr-molar inferior permanente. Imagens em escalas distintas.
posterior e regio de contato com o alisfenide pelo canal da cartida. No alisfenide, anterolateralmente
ao canal da cartida, situa-se o forame do canal transverso. A regio posterior do alisfenide inflada para
formar o processo timpnico (ou asa timpnica) do alisfenide. Medialmente a este processo, na regio
da sutura alisfenide-petroso, localiza-se o forame oval. Em vrias espcies o forame oval coberto por
uma barra ou uma lmina ssea que conecta o processo timpnico do alisfenide poro no inflada do
alisfenide, formando um forame oval secundrio (Figura 9B-C). Lateralmente ao processo timpnico do
alisfenide, na superfcie ventral da raiz esquamosal do arco zigomtico, localiza-se o processo ps-glenide,
que delimita posteriormente a fossa glenide e anteriormente, a cavidade ps-glenide. O exoccipital est
perfurado pelos forames jugular, lacerado posterior, hipoglossal e condilar venoso (Figura 9C).

Regio auditiva (Figuras 3, 7 e 9)
Regio do crnio que aloja os elementos sseos associados ao ouvido mdio. Formada por trs
componentes sseos no fusionados: alisfenide, petroso e ectotimpnico. O processo timpnico do alis-
fenide, que constitui o elemento anterior da regio auditiva, foi descrito anteriormente. O componente
posterior da regio auditiva formado pelo petroso (mais especificamente a poro coclear do petroso),
limitada ventralmente por um processo laminar que constitui o processo timpnico do petroso. Na mar-
gem lateral da poro coclear do petroso encontra-se a fenestra coclear, que exposta em vista lateral
ou ventrolateral na maioria das espcies (Figura 7C), mas est oculta em uma cavidade formada em sua
maior parte pelo petroso em outras (Figura 7D). O ectotimpnico o componente mdio da regio audi-
tiva. Possui a forma de um anel incompleto posterodorsalmente. A extremidade anterior do ectotimpnico
contata simultaneamente o processo anterior do martelo e o processo timpnico do petroso na maioria
das espcies (Figura 7C), porm contata apenas o processo anterior do martelo em outras (Figura 7D).
O processo timpnico do alisfenide cobre moderadamente a regio anteromedial do ectotimpnico,
deixando totalmente exposta a regio posterior que se expande lateralmente, e em diferentes graus de
acordo com a espcie, para formar o processo timpnico do ectotimpnico.
Mandbula (Figura 2)
Formada pelo osso dentrio. O ramo horizontal contm os alvolos dentrios e o ramo ascen-
dente contm dois processos bem desenvolvidos - o coronide na poro superior e o condilide (ou
condilar) na poro inferior, alm do processo angular que muito estreito e est medialmente des-
locado formando um ngulo de quase 90 com o ramo ascendente (Figura 2). Os forames mentonianos
apresentam posio varivel, inclusive nas duas mandbulas de um mesmo indivduo. A fossa massetrica
profunda e o processo condilide muito expandido lateralmente.
Dentes (Figuras 1, 10)

A frmula dentria nos didelfdeos I 5/4, C 1/1, P 3/3, M 4/4, totalizando 50 dentes. Nenhum
dente sofre reposio, exceto o terceiro pr-molar. O estgio decidual deste dente molariforme e seu
sucessor, pr-molariforme, tornando fcil sua identificao como decidual ou permanente (Figura 1A-B).
O primeiro incisivo superior geralmente hipsodonte, cnico, com extremidade distal reta ou levemente
divergente. Encontra-se geralmente separado dos demais incisivos por um curto diastema. Os demais
incisivos superiores so muito prximos entre si, e suas coroas em geral se tocam e s vezes chegam a se
sobrepor parcialmente. Na maioria das espcies as coroas dos I2-I5 so simtricas e h uma tendncia de
aumento no comprimento das mesmas de I2 para I5. Algumas espcies, entretanto, possuem I2-I5 com
coroas assimtricas, nas quais a superfcie cortante anterior maior que a posterior. Nestas espcies, h
uma tendncia de decrscimo de comprimento das coroas de I2 para I5 (ver Figura 18 em Voss & Jansa,
2009: 48). O canino superior (C1) bem desenvolvido, em geral nitidamente maior nos exemplares ma-
chos. Pode apresentar cspides acessrias anterior e/ou posterior (Figura 10B-C). O primeiro pr-molar
superior (P1) nitidamente menor que os demais pr-molares. O P2 e o P3 so mais desenvolvidos,
podendo ser semelhantes ou diferentes em tamanho (P2>P3 ou P2<P3) (Figura 10A-C). O pr-molar
superior decidual (dP3) de Hyladelphys vestigial, diferenciando-se do dP3 maior e molariforme dos
outros didelfdeos (ver Figura 17 em Voss et al., 2001: 35). Em relao aos molares superiores (M1-M4),

os primeiros tendem a ser mais largos do que os ltimos em algumas espcies, mas na maioria delas o
que se nota a tendncia oposta. Os molares possuem o padro tribosfnico, apresentando trs cspides
principais paracone, protocone e metacone - conectadas por cristas que formam uma figura triangular
(Figura 1C-D). Apresentam tambm uma extenso na base de sua margem anterior, que constitui o cngulo
anterior. Quando a crista que parte da face anterior do protocone (pr-protocrista) passa lateralmente pelo
paracone para se juntar ao cngulo anterior, forma-se uma linha contnua chamada por alguns autores de
cngulo anterior completo. Por outro lado, quando a pr-protocrista estende-se apenas at alguma regio
prxima base do paracone tem-se um cngulo anterior incompleto (Figura 1).
Os incisivos inferiores (i1-i4) possuem uma cspide lingual conspcua na maioria das espcies de
didelfdeos, porm em algumas espcies esta cspide inconspcua ou ausente (ver Figura 22 em Voss
& Jansa, 2009: 56). O canino inferior (c1) pode ser ereto, com coroa cnica e sem cspide acessria
(Figura 10D), ou apresentar algum grau de pr-molarizao; neste caso, pode ser semi-ereto, sem cspi-
de acessria e com margem anterior da coroa em forma de lmina, diferenciando-se ainda do primeiro
pr-molar inferior (p1) (Figura 10E), ou apresentar morfologia semelhante do p1, com coroa em forma
de lmina e cspide acessria (Figura 10E). O p1 menos desenvolvido que os p2-p3, sendo vestigial
em Caluromys e Caluromysiops. O gradiente na largura dos molares inferiores segue o mesmo padro
descrito acima para os molares superiores.
Chave de Identificao de Gneros de Marsupiais Brasileiros

Como mencionado anteriormente, no Brasil h 15 gneros de marsupiais da famlia Didelphidae,
representantes das quatro subfamlias reconhecidas por Voss & Jansa (2009), a quem seguimos neste cap-
tulo. A maioria deles pode ser identificada com certa facilidade, inclusive em campo, atravs da morfologia
externa. Entretanto, dada a semelhana morfolgica entre os gnros Cryptonanus, Gracilinanus, Hyladelphys,
Marmosa, Marmosops e Thylamys, sua identificao tarefa mais difcil e geralmente exige a anlise da
morfologia externa com o auxlio de um estreo-microscpio, assim como a anlise da morfologia craniana.
Com o objetivo de fornecer subsdeos para a identificao dos gneros de marsupiais que ocorrem no Brasil,
fornecemos abaixo uma chave de identificao com base em caracteres morfolgicos externos e cranianos.
As seguintes siglas, referentes a dimenses corpreas ou crnio-dentrias, e seus respectivos significados
so empregados na chave: CC, comprimento da cabea e corpo (da ponta do focinho at a base da cauda);
CCB, comprimento cndilo-basal (do ponto mais anterior do pr-maxilar at a borda mais posterior do
cndilo occipital); e CMS, comprimento da srie de molares superiores (da margem ntero-labial da coroa
do primeiro molar superior at a margem posterior da coaroa do quarto molar superior). Esta chave foi
amplamente embasada em Voss & Jansa (2009). As identificaes resultantes do uso desta chave podem ser
confirmadas atravs da consulta s breves diagnoses de gneros apresentadas no tpico seguinte.
1a. Superfcie palmar sem almofadas; processo carnoso (lembrando o formato de um dedo) na
superfcie do pulso presente; ps com membranas interdigitais (Figura 3C colorida); pelagem
densa com faixas transversais negras alternadas com faixas transversais acinzentadas e unidas
por uma linha mediana dorsal (Figura 2B colorida); um nico forame lacrimal em cada osso
lacrimal; um nico forame mentoniano de cada lado da mandbula.........................Chironectes

1b. Superfcie palmar com almofadas distintas; processo carnoso na superfcie do pulso ausente;
ps sem membranas interdigitais; padro de colorao dorsal variado, mas nunca com barras
transversais; geralmente dois forames lacrimais em cada osso lacrimal (Figura 5B); dois forames
mentonianos de cada lado da mandbula (Figura 2)...................................................................2
2a. Superfcie dorsal da cauda coberta desde a base at a ponta por pelagem longa e macia (Figura
5E colorida); mscara facial enegrecida e faixa rostral esbranquiada e bem delimitada esten-
dendo-se at a nuca (Figura 1D colorida); processo ps-orbital presente e formado pelos ossos
frontal e parietal (Figura 6F)..................................................................Glironia
2a. Superfcie dorsal da cauda macroscopicamente nua em pelo menos 1 ou 2 centmetros na ex-
tremidade distal; faixa rostral esbranquiada ausente; processo ps-orbital ausente ou presente
e formado exclusivamente pelo frontal ..............3
3a. Tamanho corporal grande (CC >245 mm, peso > 260 g, CCB > 55 mm, CMS > 11 mm); com ou sem
manchas supraoculares; dedo III maior que o dedo IV da mo; margem dorsal do forame magno forma-
do somente pelos exoccipitais............................................................................................................4
3b. Tamanho corporal de pequeno a grande; nunca com manchas supra-oculares; dedo III maior,
subigual ou maior que o dedo IV da mo; margem dorsal do forame magno formado pelos exoc-
cipitais e supra-occipital.................................7
4a. Manchas supra-oculares presentes; poro nua da cauda de colorao castanha- acinzentada na
base e gradualmente despigmentada em direo ponta (Figura 5C colorida); processo ps-orbital
ausente (Figura 3); osso frontal direito e esquerdo no fusionados (sutura mediana completa);
crista sagital ausente (Figura 3); fenestra palatina ausente (Figura 3); forame oval secundrio
presente, formado pela barra medial do processo timpnico do alisfenide (Figura 9B); ossos
frontal e esquamosal em contato, impedindo o contato do alisfenide com o parietal (Figura 2)
.............................................................Metachirus
4b. Manchas supraoculares presentes ou ausentes; poro nua da cauda de colorao enegrecida na
base e abruptamente branca em direo ponta (Figura 5B colorida) (ocasionalmente apresentam
caudas totalmente negras); processo ps-orbital geralmente presente; osso frontal direito e esquerdo
fusionados (sutura mediana incompleta); cristal sagital bem desenvolvida, estendendo-se at o frontal;
fenestra palatina presente; forame oval secundrio geralmente presente, formado pela lmina medial
do processo timpnico do alisfenide (Figura 9C); ossos alisfenide e parietal em contato, impedindo
o contato do frontal com o esquamosal..................................................................................................5
5a. Manchas supraoculares presentes (Figura 5B colorida).......................Philander
5b. Manchas supraoculares ausentes..........................................................................6
6a. Pelagem dorsal acinzentada ou enegrecida (nunca castanha); plos dorsais de base branca (Figura
2D colorida); plos-guarda muito longos (de aspecto desgrenhado); ossos maxilar e alisfenide
separados pelo palatino no assoalho da cavidade orbital (Figura 5C)..........................................
.......Didelphis
6b. Pelagem dorsal castanha ou castanha-amarelada; plos dorsais de base cinza; plos-guarda
curtos; ossos maxilar e alisfenide em contato no assoalho da cavidade orbital (Figura 5D).......
.............................................Lutreolina

7a. Comprimento do dedo IV pouco maior que o comprimento do dedo III da mo; processo ps
-orbital bem desenvolvido (Figura 6E); palato sem fenestras ou com fenestras maxilopalatinas
curtas (Figura 8A); forame do canal transverso ausente; processo timpnico do alisfenide em
contato (ou quase) com o processo timpnico do petroso; extremidade anterior do ectotimpnico
contata apenas o martelo (Figura 7D); alvolo do C1 contido no maxilar; P1 vestigial ou ausente;
largura do M4 menor que a do M1...............................................................................................
...........................8
7b. Comprimento do dedo IV subigual ou menor que o comprimento do dedo III da mo; processo
ps-orbital presente ou ausente; palato com fenestras maxilopalatinas longas e outras fenestras
podem estar presentes (Figura 8B-F); forame do canal transverso presente (s vezes pequeno);
processo timpnico do alisfenide distintamente separado do processo timpnico do petroso; ex-
tremidade anterior do ectotimpnico contata simultaneamente o martelo e o petroso (Figura 7C);
alvolo do C1 formado pelo pr-maxilar e maxilar; P1 no vestigial, mas nitidamente menor que
P2-P3; largura do M4 maior que a do M1.....................................................................................9
8a. Mscara facial avermelhada e faixa rostral mediana presentes (Figura 1H colorida); pelagem
dorsal sem faixas escuras escapulares; processo rostral do pr-maxilar presente; osso frontal direito
e esquerdo no fusionados (sutura mediana completa); crista sagital ausente (ou fracamente desen-
volvida sobre o interparietal); forame oval secundrio ausente......................................Caluromys
8b. Pelagem facial uniformemente plida, sem nenhuma marca facial; pelagem dorsal com faixas
escuras sobre as escpulas (Figura 2C colorida); processo rostral do pr-maxilar ausente; osso
frontal direito e esquerdo fusionados (sutura mediana incompleta); crista sagital bem desenvolvida,
estendendo-se anteriormente at o frontal; forame oval secundrio presente........Caluromysiops
9a. Mscara facial ausente; cauda mais curta que o comprimento da cabea e corpo, no modificada
para preenso (Figura 5A colorida); processo ps-orbital ausente ou indistinto; fenestras palati-
na e maxilar ausentes; processo rostral do pr-maxilar ausente; ossos maxilar e alisfenide em
contato no assoalho da cavidade orbital (Figura 5D); forame oval secundrio ausente (Figura
9A) ou presente e formado pela barra ou lmina medial do processo timpnico do alisfenide
(Figura 9B-C)...............................Monodelphis
9b. Mscara facial presente (estreita ou inconspcua em algumas espcies); cauda mais
longa ou mais curta que o comprimento da cabea e corpo, com ou sem modificaes para
preenso; processo ps-orbital presente ou ausente; fenestras palatina e maxilar presentes ou
ausentes; processo rostral do pr-maxilar presente ou ausente; ossos maxilar e alisfenide
separados pelo palatino no assoalho da cavidade orbital (Figura 5C); forame oval secun-
drio ausente ou presente e formado pela barra medial do processo timpnico do alisfeni-
de............................................................................................................10
10a. Forame oval secundrio presente, formado pela barra medial do processo timpnico do alis-
fenide (Figura 9B)....................................................11
10b. Forame oval secundrio geralmente ausente (Figura 9A); se presente,
formado por uma barra bastante estreita e raramente ocorre nos dois lados do cr-
nio...................................................................................................................13

11a. Comprimentos dos dedos III e IV da mo subiguais; cauda sempre maior que o comprimento da
cabea-corpo; processo rostral presente; fenestra maxilar presente (Figura 8C); P2 e P3 subiguais
em altura (Figura 10B)................................................................................................Gracilinanus
11b. Dedo III mais longo que o dedo IV da mo; cauda menor ou maior que o comprimento da
cabea e corpo; processo rostral presente ou ausente; fenestra maxilar geralmente ausente, mas
se presente, ento P2 menor que P3 (Figura 10C)........................................................................
...............................12
12a. Comprimento da cauda maior do que comprimento da cabea e corpo; cauda nunca com
estocagem de gordura; escamas caudais dispostas em espiral, com trs plos, sendo o central
peciolado (muito espesso na poro mediana) e fortemente pigmentado (Figura 6E colorida);
processo rostral do pr-maxilar presente; fenestra maxilar ausente; fenestra palatina ausente ou
presente e mltipla (Figura 8D-E); forame pstero-lateral no alcana a margem anterior do M4;
fenestra coclear exposta em vista lateral craniana (Figura 7C); c1 pr-molariforme, com coroa em
forma de lmina e com cspide acessria (Figura 10F); P2 e P3 similares em tamanho (Figura
10B)........................................................................................Marmosops
12b. Comprimento da cauda maior ou menor do que comprimento da cabea e corpo; cauda intu-
mescida pela estocagem de gordura (Figura 10D colorida); escamas caudais dispostas em anel,
com plos subiguais em espessura e pigmentao; processo rostral do pr-maxilar ausente; fe-
nestra maxilar presente; fenestra palatina presente e simples (Figura 8F); forame pstero-lateral
alcana ou ultrapassa a margem anterior do M4 (Figura 8F); fenestra coclear no exposta em
vista lateral craniana; c1 no pr-molariforme, com coroa semi-cnica e sem cspide acessria;
P2 menor que P3 (Figura 10C)..................................Thylamys
13a. Mscara facial e faixa mediana rostral pouco conspcuas (Figura 1G colorida); escamas caudais
dispostas em anel, com plos subiguais em espessura e pigmentao, com comprimento igual
a trs escamas (Figura 6C colorida); processo rostral do pr-maxilar ausente; fenestra palatina
presente ou ausente; petroso exposto na superfcie lateral da caixa craniana entre a sutura parie-
tal-esquamosal (Figura 7A); C1 geralmente com cspides acessrias; P3 maior que P2 (Figura
10C)...................................................Cryptonanus
13b. Mscara facial conspcua e faixa mediana rostral ausente ou inconspcua; escamas caudais
dispostas em espiral e com plos de comprimento igual a uma escama, ou de forma mista (anular
e espiral em um mesmo indivduo) e com plos de comprimento igual a trs escamas; processo
rostral presente ou ausente; fenestra palatina ausente; petroso no exposto na superfcie lateral
da caixa craniana entre a sutura parietal-esquamosal (Figura 7B); C1 raramente com cspides
acessrias; P3 igual ou menor que P2...........................................14
14a. Tamanho muito pequeno (CC < 95 mm, massa < 20g; CCB < 25 mm; SMS <5 mm); mscara
facial bem desenvolvida, estendendo-se at a base da orelha (Figura 1C colorida); pelagem do
rostro alaranjanda, distinta da colorao da pelagem dorsal; mamas 2-0-2=4, sendo duas direita,
nenhuma ao centro e duas esquerda na regio inguinal; escamas caudais dispostas de forma
mista (parte em anel e parte em espiral em um mesmo indivduo), com plos de comprimento
igual a trs escamas; processo rostral do pr-maxilar ausente (Figura 10A); processo ps-orbital
ausente (Figura 6A); P2 distintamente maior que P3 (Figura 10A).............................................
.......Hyladelphys
14b. Tamanho maior que o do gnero anterior; mscara facial conspcua, porm no se estendendo
at a base da orelha (com exceo de M. mexicana, que no ocorre no Brasil); pelagem do rostro
de colorao similar da pelagem dorsal; mamas pelo menos 3-1-3=7, sendo que uma nica mama
central est sempre presente; escamas caudais dispostas em espiral, com plos de comprimento

igual a uma escama (Figura 6D colorida); processo rostral do pr-maxilar presente (Figura 4D);
processo ps-orbital presente (Figura 6D); P2 e P3 com tamanhos similares (Figura 10B).........
......................................Marmosa
Caractersticas Diagnsticas de Txons de Marsupiais Brasileiros

Apresentamos, a seguir, a composio taxonmica e as caractersticas diagnsticas da famlia
Didelphidae, assim como das subfamlias e tribos que a compem de acordo com Voss & Jansa (2009).
Apresentamos tambm a composio taxonmica e as caractersticas diagnsticas dos gneros e espcies
que ocorrem no Brasil (destacadas do texto, em negrito). As caractersticas das espcies que pertenam
a gneros politpicos so apresentadas na forma de tabelas diagnsticas, permitindo comparaes diretas
entre as estruturas externas e crnio-dentrias das mesmas. Para cada gnero apresentamos tambm o
tpico consideraes taxonmicas, onde brevemente discutimos o avano no conhecimento dos limites
de suas espcies e avaliamos a necessidade de revises taxonmicas diante da diversidade morfolgica
e/ou gentica que apontam para a existncia de mais espcies no grupo. As seguintes siglas, referentes a
dimenses corpreas, e seus significados so empregados no texto: Ca, comprimento da cauda (da base da
cauda at a sua extremidade distal); CC, comprimento da cabea e corpo (definida no tpico anterior); e
CT, comprimento total (da ponta do focinho at a extremidade distal da cauda). A ordem de apresentao
dos txons segue Voss & Jansa (2009).

Composio: Glironiinae Voss e Jansa, 2009; Caluromyinae Reig, Kirsch e Marshall, 1987; Hyla-
delphinae Voss e Jansa, 2009; Didelphinae Gray, 1821.
Caracteres diagnsticos: CC = 100-500 mm (Gardner, 2008a); pelagem macia (sem plos trans-
formados em espinhos); cinco dgitos nas mos e nos ps, com hlux (dgito I do p) oponente; cauda
prensil (perda secundria em alguns txons); ossos nasais alongados, estendendo-se anteriormente alm
do ramo nasal do pr-maxilar, e posteriormente entre os ossos lacrimais; rostro no fenestrado (Figura
1); forame rotundo distinto (Figura 9), no confluente com a fissura esfenorbital; contato entre os ossos
parietal e alisfenide (Figura 8), com exceo de Metachirus (Figura 2); osso interparietal bem desenvol-
vido e fusionado ao supra-occipital (Figura 1); forame pstero-lateral do palato completo (Figura 7); osso
basisfenide sem quilha; processo timpnico do alisfenide e do petroso bem desenvolvidos (Figura 9);
ectotimpnico exposto lateralmente (Figura 8); 50 dentes. Para uma diagnose mais detalhada da famlia
Didelphidae, ver Voss & Jansa (2009: 86).
Subfamlia Glironiinae Voss e Jansa, 2009

Composio: Glironia Thomas, 1912.
Caracteres diagnsticos: plo corporal estendendo-se at o pice da cauda na sua poro dorsal;
garras das mos fortemente recurvadas e comprimidas lateralmente; processo ps-orbital desenvolvido,
formado pelos ossos frontal e parietal (ausente ou formado somente pelo frontal em outros didelfdeos).

Composio: venusta Thomas, 1912.
Caracteres diagnsticos: CC = 160-225 mm; Ca = 195-225 mm; massa corprea 100-200 g; mscara
facial enegrecida a castanha-escura estendendo-se at a nuca; manchas supraoculares ausentes; faixa rostral
larga esbranquiada que se estende at a nuca, contrastando com a colorao do dorso; bochechas esbran-
quiadas (Figura 1D colorida); colorao dorsal castanha a castanha-acinzentada (Figura 5E colorida);
ventre acinzentado ou cinza-esbranquiado; marspio ausente; cauda prensil, de comprimento igual ou
maior que o comprimento da cabea e corpo, fina e sem acmulo de gordura, sendo fartamente coberta
de plos da base ao pice (Figura 5E colorida), exceto na linha mediana ventral; processo ps-orbital
bem desenvolvido (Figura 6F) (Barkley, 2007; Voss & Jansa, 2009; presente estudo).
Consideraes taxonmicas: segundo Barkley (2008), existem dois nomes sob sinonmia de Glironia
venusta - aequatorialis Anthony, 1926, cuja localidade-tipo Sucumbios, Equador, e criniger Anthony,
1926, cuja localidade-tipo Loreto, Peru. Voss & Jansa (2009) comentaram a possibilidade de haver
txons adicionais em amostras recentes de Glironia em museus, dada a variao morfolgica observada
na colorao destes poucos espcimes (Barkley, 2008; presente estudo).
Subfamlia Caluromyinae Reig, Kirsch e Marshall, 1987

Composio: Caluromys Allen, 1900 e Caluromysiops Sanborn, 1951. O gnero Caluromys inclui
os subgneros Caluromys Allen, 1900 e Mallodelphys Thomas, 1920.
Caracteres diagnsticos: dgito IV da mo mais longo que os outros dgitos; processo ps-orbital
constitudo pelo frontal bem desenvolvido e triangular (Figura 6E); palato sem fenestras ou com fenestras
maxilopalatinas curtas (Figura 8A); forame do canal transverso e forame oval secundrio ausentes; pro-
cesso timpnico do alisfenide em contato ou muito prximo ao osso petroso; fenestra coclear encoberta
pela poro mastidea do petroso; processo angular da mandbula curto e largo, com pequena reentrncia;
alvolo do C1 completamente contido no osso maxilar; P1 ausente ou vestigial; P2 nitidamente maior
que P3 (Voss & Jansa, 2009).
Caluromys J.A. Allen, 1900

Composio: subgnero Caluromys Allen, 1900: philander Linnaeus, 1758; subgnero Mallodelphys
Thomas, 1920: derbianus Waterhouse, 1841; lanatus Olfers, 1818.
Caracteres diagnsticos: CC = 208-331 mm; Ca = 240-435 mm; marspio incompleto, constitudo
por duas dobras de pele nas laterais do abdome e regio inguinal (subgnero Caluromys), ou completo,
abrindo-se anteriormente (subgnero Mallodelphys); pelagem corporal estende-se por no mximo 70 mm
na base da cauda em igual proporo nas superfcies dorsal e ventral deste rgo (subgnero Caluromys)
ou por pelo menos 70 mm na base da cauda, em maior proporo na superfcie dorsal (subgnero Mallo-
delphys); faixa rostral mediana escura e conspcua (Figura 1H - colorida); processo rostral do pr-maxilar
pequeno, porm distinto (Gardner, 2008a; Voss & Jansa, 2009). Os caracteres diagnsticos das espcies
brasileiras de Caluromys encontram-se na Tabela 2.

Comentrios taxonmicos: o gnero nunca foi revisado e algumas das populaes analisadas mos-
traram divergncias expressivas na morfologia e nas sequncias do gene citocromo b (Voss et al., 2001;
Patton & Costa, 2003), podendo vir a constituir txons vlidos no futuro. A validade dos subgneros
propostos precisa ainda ser testada em anlises filogenticas com maior nmero de txons.
Tabela 2. Caracteres diagnsticos das espcies de Caluromys que ocorrem no Brasil. Ca = comprimento da cauda; CC = com-
primento da cabea e corpo. Dados extrados de Gardner (2008a), Voss & Jansa (2009) e presente estudo.
C. lanatus C. philander
CC (mm) 245-331 (n=11) 208-255 (n=7)
Ca (mm) 320-435 (n=11) 250-400 (n=6)
Textura/comprimento da pelagem dorsal Lanosa, longa Lanosa, curta
Incompleto, composto por duas dobras
Marspio Completo, abrindo-se anteriormente de pele nas laterais do abdome e regio
inguinal, abrindo-se medianamente
Colorao das orelhas Castanhas escuras ou pretas Plidas
Castanha-avermelhada a amarelada Castanha plida em todo o dorso e sobre
Colorao dorsal sobre os ombros, com uma faixa central as patas, com colorao mais acinzenta-
acinzentada entre os ombros da (contrastante) apenas na face
> 70 mm (40-70 % da extenso da cau- 30-70 mm (10-20 % da extenso da
Extenso da pelagem corporal na cauda da) dorsalmente; 20-35 % da extenso cauda), em igual proporo dorsal e
da cauda ventralmente ventralmente

Composio: irrupta Sanborn, 1951.
Caracteres diagnsticos: CC > 250 mm; Ca > 300 mm; pelagem da cabea homogeneamente plida,
sem manchas de colorao contrastante; pelagem dorsal castanho plida no geral, com faixas escuras que
se estendem dos braos at os ombros (escapulares) e se tornam paralelas em direo regio posterior
do dorso (Figura 2C colorida); cauda coberta pela pelagem corporal at a extremidade distal dorsalmente
(Figura 2C colorida) e apenas no primeiro tero ventralmente; crista sagital presente, bem desenvolvida
ao longo do osso parietal e se estendendo at o frontal na maioria dos espcimes adultos; forame oval
secundrio presente, formado pela barra do processo timpnico do alisfenide (Emmons, 2008; Voss &
Jansa, 2009).
Comentrios taxonmicos: Caluromysiops j foi considerado sinnimo de Caluromys por alguns
autores, mas Voss & Jansa (2009) reforam a distino entre estes dois gneros embasados em vrios
caracteres morfolgicos e tambm na divergncia gentica encontrada. Espcie rara, conhecida de ape-
nas sete localidades, muitas das quais questionveis devido ao fato de serem espcimes provenientes de
caadores (Emmons, 2008).
Subfamlia Hyladelphinae Voss e Jansa, 2009

Composio: Hyladelphys Voss, Lunde e Simmons, 2001.
Caracteres diagnsticos: pr-molares deciduais (dP3/dp3) vestigiais (veja figs. 17 e 18 em Voss et
al., 2001: 35-36).

Hyladelphys Voss, Lunde e Simmons, 2001
Composio: kalinowskii Hershkovitz, 1992.
Caracteres diagnsticos: CC = 75-95 mm; 102-117 mm; ampla mscara facial, estendendo-se desde
o focinho at a base da orelha (Figura 1C colorida); pelagem dorsal avermelhada com ntida faixa rostral
alaranjada e pelagem ventral homogeneamente branca; nmero reduzido de mamas (2-0-2=4); processo
rostral do pr-maxilar ausente; fenestras palatinas e maxilares ausentes; regio interorbital fortemente
convergente anteriormente e com cristas supra-orbitais arredondadas no proeminentes (beaded) (Figura
6A); P2 muito maior que P3; em jovens, os pr-molares deciduais (dP3/dp3) so vestigiais; rostro curto;
caixa craniana inflada (Voss et al., 2001).
Comentrios taxonmicos: grandes nveis de divergncia gentica indicam que possivelmente
mais de uma espcie possa estar inclusa neste gnero (Jansa & Voss, 2005). Desta forma, uma reviso
taxonmica necessria, porm h poucos espcimes em colees. No Brasil, por exemplo, h apenas
um registro e um nico exemplar em coleo (Asta, 2007).

Composio: Marmosini Hershkovitz, 1992, Metachirini Hershkovitz, 1992, Didelphini Gray, 1821
e Thylamyini Hershkovitz, 1992.
Caracteres diagnsticos: borda anterior cortante no P3 ausente (P3 com bordas anterior e posterior
cortantes em Glironiinae, Caluromyinae e Hyladelphinae) (Voss & Jansa, 2009).
Tribo Marmosini Hershkovitz, 1992

Composio: Marmosa Gray, 1821; Monodelphis Burnett, 1830; Tlacuatzin Voss e Jansa, 2003, dos
quais apenas os dois primeiros ocorrem no Brasil. O gnero Marmosa inclui os subgneros Marmosa
Gray, 1821 e Micoureus Lesson, 1842.
Caracteres diagnsticos: marspio ausente; forame oval secundrio ausente (exceto em algumas
espcies de Monodelphis); fenestra na sutura dos ossos parietal-esquamosal ausente; osso supra-occipital
constituindo parte da margem dorsal do forame magno (Voss & Jansa, 2009).
Marmosa Gray, 1821

Composio: subgnero Marmosa Gray, 1821: andersoni Pine, 1972; lepida Thomas, 1888; me-
xicana Merriam, 1897; murina Linnaeus, 1758; quichua Thomas, 1899; robinsoni Bangs, 1898; rubra
Tate, 1931; tyleriana Tate, 1931; xerophila Handley e Gordon, 1979; subgnero Micoureus Lesson, 1842:
alstoni Allen, 1900; constantiae Thomas, 1904; demerarae Thomas, 1905; paraguayana Tate, 1931;
phaea Thomas, 1899; regina Thomas, 1898.
Caracteres diagnsticos: CC = 88-250 mm; Ca = 138-294 mm; mscara facial conspcua; pelagem
lisa (subgnero Marmosa) ou geralmente lanosa (subgnero Micoureus); ventre geralmente com faixas
laterais de plos de base cinza ou completamente coberto por eles (Figura 3A colorida); cauda geral-
mente maior que o comprimento da cabea e corpo, homogeneamente pigmentada (maioria das espcies

do subgnero Marmosa) ou despigmentada na poro terminal (maioria das espcies do subgnero
Micoureus); pelagem corporal restrita base da cauda (ambos os subgneros) ou estendendo-se por
mais de 15 mm sobre a cauda (subgnero Micoureus); escamas caudais arranjadas em espiral, com plos
finos e curtos (tamanho igual ou menor a uma escama) resultando na aparncia de cauda nua a olho nu;
processo rostral do pr-maxilar geralmente presente (Figura 4D); cristas supra-orbitais desenvolvidas,
com processo ps-orbital geralmente desenvolvido (Figura 6D); fenestras maxilares ausentes; fenestras
palatinas geralmente ausentes; forame oval secundrio ausente (Figura 9A); C1 sem cspides acessrias;
P2 e P3 semelhantes em tamanho (Figura 10B) (Voss & Jansa, 2009; Rossi et al., 2010). Os caracteres
diagnsticos das espcies brasileiras de Marmosa encontram-se na Tabela 3.
Comentrios taxonmicos. Revises taxonmicas e estudos moleculares recentes aprimoraram o
conhecimento sobre a taxonomia e diversidade de espcies de Marmosa (Voss & Jansa, 2003; 2009;
Gutirrez et al., 2010; Rossi et al., 2010). Em vrios estudos, espcies de Micoureus formam um grupo
monofiltico dentro do gnero Marmosa, com M. murina ou M. lepida como espcies irms. Outras es-
pcies de Marmosa posicionam-se basalmente a este clado. Para no ferir o princpio da cladstica de se
reconhecer como vlidos apenas grupos monofilticos, Voss & Jansa (2009) propuseram que as espcies
de Micoureus fossem includas em Marmosa, mas mantiveram o primeiro txon em nvel de subgnero.
Os autores argumentaram que novos estudos com mais espcies e mais caracteres devem resultar em
filogenias mais robustas que justifiquem a manuteno do gnero Micoureus acompanhada da diviso de
Marmosa em vrios gneros, ou a incluso definitiva de Micoureus em Marmosa, como seu sinnimo.
Outros estudos mostram que M. murina e M. demerarae representam um complexo de espcies.
Com base em sequncias do gene mitocondrial citocromo b, Patton & Costa (2003) encontraram quatro
grupos monofilticos e aloptricos em amostras de M. murina, trs dos quais com divergncia gentica
mdia de 9,89 %. De acordo com Rossi (2005), que reconheceu quatro morfotipos dentro de M. murina,
os grupos reconhecidos por Costa & Patton (2003) correspondem a espcies distintas denominadas M.
murina (regio das Guianas, leste e centro do Brasil), M. macrotarsus (= M. quichua; sudoeste ama-
znico, incluindo o Brasil a oeste do rio Tapajs) e M. waterhousei (noroeste amaznico, incluindo o
Brasil ao norte do rio Amazonas e oeste do rio Negro). Embora os resultados de Rossi (2005) ainda no
tenham sido publicados em sua totalidade, os nomes mencionados acima j vm sendo empregados na
literatura (Gutirrez et al., 2010; 2011). Neste captulo utilizamos o senso lato de M. murina que inclui
M. macrotarsus e M. waterhousei.
Patton et al. (2000) e Patton & Costa (2003) tambm encontraram quatro grupos monofilticos
e aloptricos em amostras de M. demerarae, com divergncia gentica mdia de 7,37 % e 9,34 %, res-
pectivamente. Sancha et al. (2011) tambm confirmaram que M. demerarae representa um complexo de
espcies, sendo que um dos exemplares de suas amostras divergiu em 10,3 % do clado formado pelos
demais exemplares desta espcie.
Tabela 3. Caracteres de morfologia externa e craniana diagnsticos das espcies de Marmosa que ocorrem no Brasil.
Ca = comprimento da cauda; CC = comprimento da cabea e corpo; CT = comprimento total. Dados extrados de Patton et
al. (2000), Rossi (2005), Creighton & Gardner (2008a), Gardner & Creighton (2008a), Sancha et al. (2011) e presente estudo.
M. lepida M. murina M. constantiae M. demerarae M. paraguayana M. regina

CT (mm) -- -- 352-412 (n=3) 378-500 (n=39) 400 380-492 (n=41)
CC (mm) 88-120 (n=6) 95-240 (n=440) -- -- 142-250b --
139-280
Ca (mm) 138-167 (n=6) 213-235 (n=3) 227-287 (n=39) 159-232b 238-294 (n=41)
(n=433)
Textura da Longa, mas no
Lisa Lisa Lanosa Lanosa Lanosa
pelagem lanosa

Castanha-acin- Castanha-acin- Castanha-acin-
Colorao Castanha-aver- Castanha-acin-
zentada tingida de zentada tingida de Acinzentada zentada tingida
dorsal melhada intensa zentada
amarelo creme ou amarelo de laranja
Amarelada ou
Creme, com Creme, com
creme, com largas Creme, amarelada
Creme-esbran- faixas laterais Amarelada ou faixas laterais
faixas laterais de ou alaranjada,
Colorao quiada, sem de plos de base creme-esbranqui- de plos de base
plos de base cin- com plos de base
ventral plos de base cinza que nunca ada, sem plos cinza que nunca
za que frequente- cinza na maior
cinza se unem no pei- de base cinza se unem no peito
mente se unem no parte do ventre
to e abdome e abdome
peito e abdome
Extenso
da pelagem
< 15 mm < 15 mm > 20 mm > 30 mm > 30 mm < 20 mm
corporal na
cauda
Homogeneamente
Homogenea- Homogenea- Geralmente
Colorao Despigmentada pigmentada ou Despigmentada
mente pigmen- mente pigmen- homogeneamente
da cauda na ponta despigmentada na na ponta
tada tada pigmentada
ponta
Muito desenvol-
Processo Presente (seme- Presente (seme- Presente (seme- Presente (seme- Presente (seme-
vido (maior que
rostral do lhante altura lhante altura lhante altura lhante altura lhante altura
a altura do I1;
pr-maxilar do I1) do I1) do I1) do I1) do I1)
Figura 4D)
Cristas
Proeminentes Pouco desenvol-
supra-orbi- Proeminentes Proeminentes Proeminentes Proeminentes
(Figura 6D) vidas
tais
Processo Desenvolvido Ausente ou
Desenvolvido Desenvolvido Desenvolvido Desenvolvido
ps-orbital (Figura 6D) inconspcuo
Cristas Moderadamente Moderadamente Moderadamente Fortemente con- Moderadamente
Paralelas
temporais convergentes convergentes convergentes vergentes convergentes
Fenestras Geralmente pre-
Ausentes Ausentes Ausentes Ausentes Ausentes
palatinas sentesa
Cspide
Ausente ou
acessria Geralmente
presente (Figura Ausente Ausente Ausente Ausente
posterior ausente
10C)
do C1
a
Embora o tipo de constantiae Thomas, 1904 claramente no apresente fenestras palatinas, o tipo de budini Thomas,
1920, atualmente considerado sinnimo do primeiro, apresenta tais fenestras (ver Tate, 1933), assim como os exemplares
associados a M. constantiae por Sancha et al. (2011).
b
Com base em Rossi et al. (2006).

Composio: adusta Thomas, 1897; americana Mller, 1776; arlindoi Pavan, Rossi e Schneider,
2012; brevicaudata Erxleben, 1777; dimidiata Wagner, 1847; domestica Wagner, 1842; emiliae Thomas,
1912; glirina Wagner, 1842; handleyi Solari, 2007; iheringi Thomas, 1888; kunsi Pine, 1975; maraxina
Thomas, 1923; osgoodi Doutt, 1938; palliolata Osgood, 1914; peruviana Osgood, 1913; reigi Lew e
Prez-Hernndez, 2004; ronaldi Solari, 2004; rubida Thomas, 1899; scalops Thomas, 1888; theresa
Thomas, 1921; touan Shaw, 1800; umbristriatus Miranda-Ribeiro, 1936; unistriatus Wagner, 1842.
Caracteres diagnsticos: CC = 55-216 mm; Ca = 37-91; comprimento da cauda menor que 70% do
comprimento da cabea e corpo; rinrio com uma dobra ventrolateral de cada lado do sulco mediano (ver
Figura 1 em Voss & Jansa, 2009: 14); mscara facial ausente; dgito III das mos e dos ps mais longo;
unhas das mos longas, ultrapassando as almofadas digitais; superfcie ventral da cauda no modificada
para preenso; nasal conspicuamente expandido lateralmente na regio da sutura maxilar-frontal; proces-

so rostral do pr-maxilar ausente; regio interorbital paralela ou fracamente convergente anteriormente;
crista sagital geralmente presente em espcimes maiores e mais velhos; margem supra-orbital lisa e sem
processo ps-orbital; fenestras palatina e maxilar ausentes; osso maxilar e alisfenide em contato no as-
soalho da rbita; forame oval secundrio ausente ou presente, formado por uma lmina ssea que conecta
o processo timpnico do alisfenide poro no inflada do alisfenide (Figura 9C); P3 mais alto que
P2 (Pine & Handley, 2008; Voss & Jansa, 2009). Os caracteres diagnsticos das espcies brasileiras de
Monodelphis encontram-se na Tabela 4.
Comentrios taxonmicos. Revises recentes de alguns grupos de espcies revelaram uma elevada
divergncia gentica encontrada entre populaes de determinados txons (Solari, 2010; Carvalho et al.,
2011; Pavan et al., 2012). Esses estudos resultaram na restrio de M. brevicaudata, na revalidao de M.
touan na descrio de M. arlindoi (Pavan et al., 2012), no reconhecimento de M. sorex como sinnimo
jnior de M. dimidiata (Vilela et al., 2010) e na delimitao de oito grupos de espcies (Solari, 2010).
Entretanto, o gnero nunca passou por uma reviso ampla, necessria para reavaliar o status taxonmi-
co de espcies com ampla rea de distribuio (M. americana e M. glirina, por exemplo) e de espcies
enigmticas, conhecidas apenas por poucos exemplares, restritos as suas localidades-tipo e arredores
(M. maraxina, M. rubida, M. theresa, M. umbristriata, M. unistriata). A nica reviso desenvolvida com
espcies brasileiras foi realizada por Gomes (1991), ainda no publicada. Essa reviso traz informaes
importantes sobre a variao ontogentica na colorao da pelagem de algumas espcies, mas pouco
til para a identificao em nvel especfico.

Tabela 4. Caracteres de morfologia externa e craniana diagnsticos das espcies de Monodelphis que ocorrem no Brasil. Ca = comprimento da cauda; CC = comprimento da cabea e
corpo; CT = comprimento total. As espcies foram separadas em grupos de espcies segundo Solari (2010), com exceo de M. rubida, M. umbristriata e M. unistriata, no examina-
das por Solari (2010), mas alocadas por ns provisioriamente no grupo americana. Comparaes entre espcies formulada com base em Pine & Handley (2008) e no presente estudo,
exceto quando outra fonte mencionada.
BIOLOGIA
Grupo Grupo Grupo
Grupo americana Grupo brevicaudata Grupo theresa
dimidiata emiliae kunsi
58
M. ameri- M. ru- M. umbris- M. unis- M. arlin- M. brevi- M. do- M. M. ma- M. dimi- M. the- M. emi-
M. iheringi M. touan M. scalops M. kunsi
cana bidaa triata b triata c doi caudata mestica glirina raxina diata resa liae
CT (mm) -- -- -- -- -- -- -- -- -- ~ 213 f -- -- -- -- 142-166 g --
90-118 75-100 d d e 120- d 105-136 c 63-163
CC (mm) 160 ~ 123 ~ 135 120-182 143-170 123-179 -- 138-170 77-97 -- 71-94 h
(n=4) (n=8) 180 d (n=3) (n=33)
53-60 61-70
Ca (mm) 40-60 (n=5) 64 ~ 53 ~ 62 70-98 d 64-97 d 46-91 e 65-106 d ~ 79 f 79-95 d ~ 47 c 37-83 (n=34) 45-53 g 41-42 h
(n=8) (n=3)
Trs Ausentes em
Apenas listras machos ve-
Trs listras Trs listras Trs listras
Listras uma incons- lhos ou com
escuras, escuras, averme-
longitu- Ausen- listra pcuas, trs listras
iniciando- iniciando- lhadas e Ausentes Ausentes Ausentes Ausentes Ausentes Ausentes Ausentes Ausentes Ausentes
dinais no tes mediana iniciando- castanhas
-se entre as -se entre as inconsp-
dorso averme- -se poste- em machos
orelhas orelhas cuas
lhada riormente jovens e em
s orelhas fmeas
Grisalha,
contras- Grisalha,
Castanha-
Castanha- Castanha- tando contras- Grisalha,
-acinzen- Grisalha, Castanha-
-acinzen- Cas- acinzen- com as tando com contras-
tada na contras- Acin- -acinzen- Grisalha,
tada na tanha- tada, con- Acinzen- laterais as laterais tando
poro tando com zentada, tada, com contrastando Uniforme-
poro -aver- Castanha- Cinza- trastando tada, sem alaran- averme- Castanha- com
Colorao mediana e as laterais com laterais com cabea mente cas-
mediana e me- -averme- -averme- pouco contraste jadas lhadas averme- cabea
dorsal castanha- averme- laterais averme- e regio tanha clara
castanha- lhada lhada lhada com as com as (pouco (contraste lhada e regio
-avermelhadas alaranja- lhadas ou lombar a escura
-avermelha- clara e laterais laterais percep- forte em es- lombar
lhada na (Figura 5A das alaranja- alaranjadas
da na regio intensa averme- tvel em pcimes ao averme-
regio colorida) das
lombar lhadas espci- sul do rio lhadas
lombar
Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos

mes do Amazonas)
Xingu)
Parda-
-amarelada
Creme
parda-
acinzen- Homoge-
Creme Plos de Creme Plos de -esbran-
Plos Creme tado/le- neamente
acinzen- base cinza acinzen- base cin- quiada,
Plos de Plos de de base Plos de acinzen- vemente Plos de base creme-
tado, con- e pice tado, con- za claro sem pelos
Colorao base cinza e base cinza cinza e base cinza Alaran- tado, con- alaranja- cinza e pice -amar-
trastando creme, ? trastando e pice ? de base
ventral pice crene- e pice pice e pice jada trastando do, no creme-ama- romzado,
fortemente sem con- fortemente creme- cinza, s
-amarelado alaranjado alaran- amarelado com as contras- relado lavado
com as traste com com as -alaran- vezes com
jado laterais tando de tons
laterais as laterais laterais jado uma faixa
com as violceos
amarelada
laterais
na linha
mediana
Distin- Distin-
Simila- Lava- Distinta-
Queixo e Similares ao Similares Similares tamente tamente Similares Alaranja- Similares ao Similare- Similares
res ao ? dos de ? mente aver- ?
garganta ventre ao ventre ao ventre i averme- averme- ao ventre dos ventre sao ventre ao ventre
ventre i laranja melhados
lhados lhados
Cobrindo Cobrindo Cobrindo Cobrindo
Exten-
Res- at 1/3 at 1/3 at 1/3 at 1/3
so da Restrita Restrita Restrita Restrita Restrita Restrita Restrita Restrita Restrita
trita ou mais ou mais ou mais Restrita ou mais
pelagem base da base da base da base da base da base da base da base da ? base da
base da da poro da poro da poro base da cauda da poro
corporal cauda cauda i cauda i cauda cauda cauda cauda cauda cauda
cauda dorsal da dorsal da dorsal da dorsal da
na cauda
cauda cauda cauda cauda
Ausente, Ausente,
Ausente, Ausente, Ausente, Ausente,
ou pouco ou pouco Ausente, ou Ausente, ou
ou pouco ou pouco ou pouco ou pouco
Desen- desen- desen- pouco de- pouco de-
Crista Desenvol- desenvol- desenvol- desenvol- Desen- desenvol-
Incipiente Ausente volvi- ? volvidas volvidas senvolvidas ? senvolvidas Ausente
sagital i vida i vidas (em vidas (em vidas (em volvida vidas (em
da (em (em (em machos (em machos
machos machos machos machos
machos machos adultos) adultos)
adultos) adultos) adultos) adultos)
adultos) adultos)
Geralmente
Pre- Presente,
ausente,
Presente, sente, Presente, formado
Forame Geral- quando
formado forma- formado pela barra
oval se- Ausente ? Ausente Ausente Ausente Ausente Ausente Ausente Ausente ? mente presente,
pela lmina do pela pela lmi- do processo
cundrio ausente formado
medial lmina na medial i timpnico do
pela lmina
medial i alisfenide
medial

59
a f
Informaes com base em Thomas (1899), exceto quando outra fonte mencionada. Informaes com base em Pine (1979).
b g
Informaes com base em Miranda-Ribeiro (1936). Informaes com base em Patton et al. (2000).
c h
Informaes com base em Eisenberg & Redford (1999). Informaes com base em Emmons & Feer (1997).
d i
Informaes com base no material suplementar de Pavan et al. (2012). Informaes com base em Gomes (1991).
BIOLOGIA
e
Informaes com base Macrini (2004).
Tribo Metachirini Hershkovitz, 1992
Composio: Metachirus Burmeister, 1854.
Caracteres diagnsticos: ossos frontal e esquamosal em contato na parte lateral da caixa craniana,
formando uma ponte que impede o contato dos ossos parietal e alisfenide (Figura 2) (Voss & Jansa,
2009).

Composio: nudicaudatus . Geoffroy, 1803.
Caracteres diagnsticos: CC = 150-310 mm e cauda maior que o comprimento da cabea e corpo (Ca
= 178-390 mm); mscara facial enegrecida ou castanha, que pode ou no se estender at a base das orelhas;
manchas supraoculares presentes (Figura 5C colorida), com colorao variando de creme a ferrugnea;
plos mais claros atrs das orelhas presentes, variando em quantidade e colorao (creme a ferrugnea);
pelagem dorsal variando de castanha clara salpicado de dourado a castanha-escura salpicado de laranja;
pelagem ventral esbranquiada, creme, creme-amarelada ou creme-acinzentada; pelagem corporal restrita
base da cauda (Figura 5C colorida); cauda enegrecida a castanha, descolorindo-se gradualmente at o
pice (Figura 5C colorida), exceto em populaes que ocorrem ao norte do rio Amazonas e oeste do rio
Negro, que possuem cauda predominantemente enegrecida apenas com o pice caudal esbranquiado;
marspio ausente; cristas supra-orbitais ausentes; cristas temporais presentes (Figura 3) (Gardner &
Dagosto, 2008; Voss & Jansa, 2009).
Comentrios taxonmicos: Gardner & Dagosto (2008) reconheceram cinco subespcies, todas com
ocorrncia para o Brasil: M. n. nudicaudatus (. Geoffroy, 1803); M. n. colombianus Allen, 1900; M. n.
modestus Thomas, 1923; M. n. myosurus (Temminck, 1824); e M. n. tschudii Allen, 1900. Entretanto, o
gnero Metachirus nunca foi revisado e o status taxonmico das subespcies (e tambm dos demais txons
nominais atualmente considerados sinnimos) precisa ser avaliado. Estudos moleculares demonstram alto
grau de divergncia gentica dentro de M. nudicaudatus, sugerindo que este txon representa um com-
plexo de espcies (Patton et al., 2000; Patton & Costa, 2003). Ademais, anlises prvias de exemplares
em colees mostraram que h uma vasta variao geogrfica na colorao da pelagem e da cauda neste
grupo, includa propositadamente no tpico Caracteres diagnsticos acima. Vale mencionar ainda que
h considerveis lacunas de amostragem ao longo da rea de distribuio desta espcie, tais como os
interflvios Tapajs-Xingu, Xingu-Tocantins, norte de Mato Grosso e oeste do Maranho, especialmente
de material gentico para anlises moleculares mais abrangentes. Portanto, h grande possibilidade de que
espcies sejam revalidadas ou espcies novas sejam descritas a partir do estudo de material j disponvel
em museus, bem como de novos exemplares obtidos em trabalhos de campo.
Tribo Didelphini Gray, 1821

Composio: Chironectes Illiger, 1811; Didelphis Linnaeus, 1758; Lutreolina Thomas, 1910 e
Philander Brisson, 1762.
Caracteres diagnsticos: CT geralmente > 500 mm; marspio bem desenvolvido na forma de bolsa
ou de dobras de pele nas laterais do abdome e regio inguinal; cauda com padro preto e branco bem

marcado; nasais no alcanam os incisivos superiores (I1); crista sagital bem desenvolvida nos ossos
frontal e parietal (Figura 7B) (Stein & Patton, 2008a; Voss & Jansa, 2009).

Composio: minimus Zimmermann, 1780.
Caracteres diagnsticos: CC = 259-400 mm; Ca = 310-440 mm; superfcie palmar sem almofadas;
processo carnoso (lembrando o formato de um dedo) na superfcie do pulso presente; ps com membra-
nas interdigitais (Figura 3C colorida); padro de colorao dorsal nico, com faixas transversais negras
alternadas com faixas transversais acinzentadas e unidas por uma linha mediana dorsal escura (Figura
2B colorida); mscara facial escura preenchendo toda regio do focinho; ventre de colorao homoge-
neamente esbranquiado (Figura 3B colorida); um nico forame lacrimal de cada lado do lacrimal; um
nico forame mentoniano de cada lado da mandbula (Stein & Patton, 2008a; Voss & Jansa, 2009).
Comentrios taxonmicos. Espcimes deste gnero so escassos em colees e, por essa razo,
estudos taxonmicos e filogeogrficos so raros ou mesmo inexistentes (Costa & Patton, 2006). Algumas
subespcies j foram reconhecidas com base em caracteres morfolgicos (ver Marshall, 1978b; Stein &
Patton, 2008a). Entretanto, este gnero precisa de reviso taxonmica consistente, aliando dados mor-
folgicos a dados de divergncia molecular. Devido sua ampla distribuio geogrfica, possivelmente
alguns dos atuais sinnimos de Chironectes futuramente possam ser revalidados (Voss & Jansa, 2009).

Composio: albiventris Lund, 1840; aurita Wied-Neuwied, 1826; imperfecta Mondolfi e Prez-
Hernndez, 1984; marsupialis Linnaeus, 1758; pernigra Allen, 1990; virginiana Kerr, 1792.
Caracteres diagnsticos: CC = 310-500 mm; Ca = 310-497 mm; pelagem dorsal com aspecto geral
enegrecido, grisalho/enegrecido ou grisalho/esbranquiado dependendo da colorao dos plos-guarda,
que so longos, speros e conspcuos, dando um aspecto desgrenhado; plos setiformes com base bran-
ca (Figura 2D colorida); ventre homogeneamente esbranquiado ou com plos de pice preto; pelagem
corporal estende-se por 1/4 a 1/6 do comprimento da cauda; poro nua da cauda escura basalmente e
abruptamente despigmentada distalmente; processo rostral do pr-maxilar ausente; cristas supra-orbitais
desenvolvidas; processo ps-orbital presente; crista sagital muito desenvolvida, estendendo-se at os
frontais (Figura 7B); fenestras maxilares ausentes; fenestras palatinas presentes; forame oval secundrio
presente, formado pela lmina medial do processo timpnico do alisfenide; caninos superiores sem
cspides acessrias; P2 menor em altura do que P3 (Voss & Jansa, 2009). Os caracteres diagnsticos das
espcies brasileiras de Didelphis encontram-se na Tabela 5.
Comentrios taxonmicos: espcies deste gnero tiveram recentemente o status taxonmico validado
atravs de caracteres morfolgicos e morfomtricos diagnsticos (e.g. Cerqueira & Lemos, 2000; Lemos
& Cerqueira, 2002), bem como de anlise molecular (e.g. Patton et al., 2000; Patton & Costa, 2003).

Tabela 5. Caracteres de morfologia externa e craniana diagnsticos das espcies de Didelphis que ocorrem no Brasil. Ca =
comprimento da cauda; CC = comprimento da cabea e corpo; CT = comprimento total. Dados extrados de Cerqueira & Lemos
(2000) e Lemos & Cerqueira (2002), exceto quando outra fonte mencionada.
D. albiventris D. aurita D. imperfecta D. marsupialis

CT (mm) ~ 763,5 a -- 670-800c --
CC (mm) -- 355-450b -- 405-500d
Ca (mm) ~ 372,9 a 298-470b 310-410c 366-497d
Geralmente grisalha/esbran- Geralmente grisalha/es-
Colorao Geralmente grisalha/ Geralmente grisalha/
quiada, raramente enegreci- branquiada
dorsal enegrecida enegrecida
da (Figura 2D colorida)
Textura da pe-
Pouco spera (quase macia) spera spera Muito spera
lagem dorsal
Branca, com mscara facial Geralmente negra ou
Geralmente negra ou Branca, com mscara facial
Colorao e faixa rostral mediana grisalha, com marcas
grisalha, com marcas e faixa rostral mediana
facial mediana conspcuas e negras faciais pouco cons-
faciais pouco conspcuas conspcuas e negras
(Figura 1F colorida) pcuas
Negras na metade basal e
Colorao das Negras, com somente o 1/4 Completamente
brancas na metade apical Completamente negras
orelhas apical branco negras
(Figura 2D colorida)
Robusto e arredondado, Robusto e arredon-
Relativamente pequeno,
Relativamente pequeno, com com sulco na regio dado, com sulco na
Morfologia com sulco profundo na
sulco profundo na regio pstero-labial da coroa regio pstero-labial
do P3 regio pstero-labial da
pstero-labial da coroa pouco desenvolvido ou da coroa pouco desen-
coroa
ausente volvido ou ausente
a
Medida que corresponde mdia de 14 indivduos, fornecida por Eisenberg & Redford (1999).
b
Informaes retiradas de Vieira (1997), Lange & Jablonski (1998) e Passamani (2000).
c
Informaes retiradas de Mondolfi & Prez-Hernndez (1984).
d
Informaes retiradas de Voss et al. (2001).

Composio: crassicaudata Desmarest, 1804.
Caracteres diagnsticos: Comprimento da cabea-corpo geralmente maior que o comprimento da
cauda (CC = 250-400 mm e Ca = 210-310 mm); orelhas curtas, escuras, arredondadas, pouco se projetan-
do acima da pelagem dorsal; pelagem da cabea de colorao plida e uniforme, sem marcas; colorao
dorsal homognea, castanha plida a castanha-avermelhada; pelagem dorsal estendendo-se at 1/3 ou
mais na base da cauda, e apenas a ponta da cauda esbranquiada; cauda espessa; unhas das mos longas,
ultrapassando as almofadas digitais; dgito III dos ps mais longo do que os outros dgitos; osso maxilar
e alisfenide em contato na regio das rbitas (Figura 5D) (Stein & Patton, 2008b; Voss & Jansa, 2009).
Comentrios taxonmicos: algumas subespcies j foram reconhecidas com base em caracteres
morfolgicos, entretanto no h estudos de variao molecular ou estudos abrangentes de variao
morfolgica entre as diferentes populaes de Lutreolina que comprovem a existncia de um ou mais
txons do grupo da espcie (Voss & Jansa, 2009). Ainda assim, Stein & Patton (2008b) seguem Marshall
(1978a) e reconhecem duas subespcies distintas, sendo uma de colorao cinza-olivcea e tamanho
maior na poro centro-sul da Amrica do Sul e outra de colorao castanha escura e tamanho menor no
norte deste continente.

Composio: andersoni Osgood, 1913; deltae Lew, Prez-Hernndez e Ventura, 2006; frenatus
Olfers, 1818; mcilhennyi Gardner e Patton, 1972; mondolfi Lew, Prez-Hernndez e Ventura, 2006;
olrogi Flores, Barquez e Daz, 2006; opossum Linnaeus, 1758.
Caracteres diagnsticos: manchas supraoculares presentes, pequenas e fracamente definidas ou
grandes e bem definidas; plos amarelados atrs das orelhas ausentes ou presentes; pelagem dorsal cinza
clara a enegrecida; comprimento dos plos dorsais = 10-18 mm; faixa mediana dorsal pouco ou bem
definida (entre 3 e 4 cm de largura; Figura 2I colorida); pelagem ventral creme, creme-acinzentada ou
cinza-enegrecida (Figura 3E colorida); pelagem corporal estendendo-se na base da cauda, cobrindo cerca
de 20% do comprimento total da mesma (Figura 5B colorida); escamas caudais com 4 ou mais plos as-
sociados a cada uma delas (Figura 6B colorida); cauda com 1/3 a 1/2 distal abruptamente despigmentada.
Os caracteres diagnsticos das espcies brasileiras de Philander encontram-se na Tabela 6.
Consideraes taxonmicas: a taxonomia de Philander tem experimentado modificaes expressi-
vas ao longo dos ltimos anos, como o reconhecimento de P. mcilhennyi como espcie vlida e distinta
de P. andersoni e o reconhecimento de P. frenatus como uma espcie vlida e diferente de P. opossum
propostos por Patton & Silva (1997) e Patton et al. (2000), respectivamente, e a descrio recente de trs
novas espcies: P. deltae e P. mondolfi por Lew et al. (2006), e P. olrogi por Flores et al. (2008). Apesar
dos avanos na sistemtica deste grupo, uma de suas espcies, Philander opossum, apresenta grande va-
riao geogrfica quanto colorao da pelagem ao longo de sua ampla rea de distribuio, carecendo
de estudos que determinem a real natureza desta variao (Patton & Silva 1997; Flores et al., 2008). Um
exemplo claro da possibilidade de novidades taxonmicas para P. opossum refere-se ao txon nominal
canus Osgood, 1913. Estudos moleculares demonstraram que hapltipos da regio do rio Juru e do norte
do Pantanal apresentaram considervel divergncia mdia (4,05 %) quando comparados aos hapltipos
associados forma nominal P. o. opossum (Patton et al., 2000; Patton & Costa, 2003). Segundo estes
autores, o nome aplicvel s primeiras amostras seria P. o. canus, uma subespcie atualmente considerada
sinnimo de P. opossum. Um estudo visando revalidao de P. canus encontra-se em andamento (C.L.
Miranda & R.V. Rossi, com. pessoal).
Tabela 6. Caracteres de morfologia externa diagnsticos das espcies de Philander com ocorrncia para o Brasil. Dados extrados
de Hershkovitz (1997), Lew et al. (2006), Patton & Silva (2008), Voss & Jansa (2009) e presente estudo.
P. andersoni P. frenatus P. mcilhennyi P. o. opossum P. o. canus

Grandes, bem defi- Grandes, variveis
Pequenas, pouco Grandes, bem
Manchas suprao- Grandes, bem defini- nidas e esbranqui- na definio e
definidas e creme- definidas e de
culares das e esbranquiadas adas (Figura 5B creme-esbranqui-
-alaranjadas colorao creme
colorida) adas
Plos amare-
Presentes, mas em Presentes, mas em Presentes e geral- Presentes, mas em
lados atrs das Ausentes
pequena quantidade pequena quantidade mente abundantes pequena quantidade
orelhas
Acinzentada e com
Cinza-enegrecida, Enegrecida, com Acinzentada, sem Castanha-acinzen-
faixa mediana ene-
com certo brilho faixa mediana mal faixa mediana ou tada ou acinzen-
Pelagem dorsal grecida bem definida
metlico, sem definida (Figura 5B com faixa incons- tada, sem faixa
(3-4 cm de largura;
faixa mediana colorida) pcua mediana
Figura 2I colorida)
Cinza-enegrecida
Creme- acinzentada Creme- esbranqui- Creme-esbranqui- Creme-esbranqui-
Pelagem ventral (Figura 3E colo-
a creme ada ada ada
rida)

Poro distal Geralmente de Geralmente menor
~ 1/3 de seu compri- ~ 1/3 de seu com- ~ 1/2 de seu com-
despigmentada seu comprimento que 1/3 de seu
mento total primento total primento total
da cauda total comprimento total
Longa e com Longa e com Curta e com extre-
Longa e com extre-
Poro posterior extremidade pos- extremidade pos- midade posterior
midade posterior ?
do nasal fortemente afilada
terior fortemente terior fortemente tendendo a arredon-
afilada afilada dada
Notadamente pos- Alinhado mar-
Alinhado mar-
terior margem gem posterior da
Forame rotundo ? gem posterior da ?
fissura esfenorbital
posterior da fissura fissura esfenor-
esfenorbital bital
Tribo Thylamyini Hershkovitz, 1992

Composio: Chacodelphys Voss, Gardner e Jansa, 2004; Cryptonanus Voss, Lunde e Jansa, 2005;
Gracilinanus Gardner e Creighton, 1989; Lestodelphys Tate, 1934; Marmosops Matschie, 1916; Thylamys
Gray, 1843. Dentre estes, Chacodelphys e Lestodelphys no ocorrem no Brasil. O gnero Thylamys inclui
os subgneros Thylamys Gray, 1843 e Xerodelphys Giarla, Voss e Jansa, 2010.
Cryptonanus Voss, Lunde e Jansa, 2005

Composio: agricolai Moojen, 1943; chacoensis Tate, 1931; guahybae Tate, 1931; ignitus Diaz
et al., 2002; unduaviensis Tate, 1931.
Caracteres diagnsticos: CC = 72-114; Ca = 90-136 mm; mscara facial e faixa rostral medianas
pouco conspcuas (Figura 1G colorida); apresenta o comprimento da cauda semelhante ou um pouco
maior que o comprimento da cabea e corpo (razo entre 1,01 e 1,40); processo rostral do pr-maxilar
ausente; fenestra maxilar ausente (Figura 8B); forame oval secundrio ausente; cspides acessrias em
C1 geralmente presentes (Figura 10C); P3 maior que P2 (Voss et al., 2005; Gardner, 2008c). Os caracteres
diagnsticos das espcies brasileiras de Cryptonanus encontram-se na Tabela 7.
Comentrios taxonmicos: devido ao fato deste gnero ter sido recentemente descrito, Voss & Jansa
(2009) ressaltaram que a taxonomia ainda provisria, sendo importante caracterizar os txons e suas
populaes com base em caracteres morfolgicos e moleculares em estudos futuros para melhor delimi-
tao das espcies. Com o aumento de inventrios de fauna, bem como do uso de armadilhas de queda, o
nmero de indivduos deste gnero em colees vem aumentando, possibilitando estudos neste sentido.
Dados recentes tm apontado divergncias moleculares relativamente altas entre populaes brasileiras
de Cryptonanus, indicando a ocorrncia de novos txons (Fegies et al., 2012).
Tabela 7. Caracteres de morfologia externa e craniana diagnsticos das espcies de Cryptonanus que ocorrem no Brasil. Ca =
comprimento da cauda; CC = comprimento da cabea e corpo. Dados extrados de Voss et al. (2005), Quintela et al. (2011) e
presente estudo.
C. agricolai C. chacoensis C. guahybae

CC (mm) 74-95 (n=33) 82-114 (n=12) 72-94 (n=18)
Ca (mm) 90-114 (n=33) 107-136 (n=12) 106-118 (n=18)
Razo Ca/CC 1,03-1,40 (n=33) 1,12-1,42 (n=12) 1,21-1,44 (n=17)
Comprimento dos plos corpo-
Curtos Curtos Longos
rais dorsais
Colorao dorsal Castanho-acinzentada Castanho-acinzentada Castanho-acinzentada

Homogeneamente branca, Homogeneamente branca ou
Plos de base cinza e pice
Colorao ventral ou creme com plos de base com incurses de plos de
creme cobrindo todo o ventre
cinza inconspcua base cinza nas laterais
Cngulo anterior do M3 Completo Incompleto Completo
Gracilinanus Gardner e Creighton, 1989

Composio: aceramarcae Tate, 1931; agilis Burmeister, 1854; dryas Thomas, 1898; emiliae Tho-
mas, 1909; marica Thomas, 1898; microtarsus Wagner, 1842.
Caracteres diagnsticos: CC = 67-185 mm; Ca = 70-175 mm; comprimento da cauda um pouco ou
muito maior que o comprimento da cabea e corpo (razo entre 1,20 e 1,96 segundo Voss et al. [2009:
tabela 1]); escamas da cauda organizadas em anel, com os plos encobrindo as escamas (Figura 6C colo-
rida); nasal lateralmente expandido na regio da sutura maxilar-frontal (Figura 4A); processo rostral do
pr-maxilar presente; fenestra maxilar presente (Figura 8C) (pequena ou ausente em G. emiliae); forame
oval secundrio presente, formado pela barra do processo timpnico do alisfenide; cspides acessrias
ausentes em C1 (exceto em G. emiliae que apresenta cspide acessria posterior); P2 igual ou maior que
P3 (Creighton & Gardner, 2008b; Voss & Jansa, 2009; Voss et al., 2009). Os caracteres diagnsticos das
espcies brasileiras de Gracilinanus encontram-se na Tabela 8.
Comentrios taxonmicos: formalmente descrito por Gardner & Creighton (1989) e posteriormen-
te revisado por Hershkovitz (1992), o qual atribuiu 20 txons nominais ao gnero. Gracilinanus senso
Hershkovitz (1992) mostrou ser um gnero polifiltico, de maneira que trs novos gneros foram des-
critos para ajustar as espcies conforme os resultados obtidos em estudos morfolgicos e filogenticos:
Hyladelphys (Voss et al., 2001); Chacodelphys (Voss et al., 2004a) e Cryptonanus (Voss et al., 2005). O
histrico taxonmico instvel de Gracilinanus, aliado a uma reviso taxonmica pouco objetiva realizada
por Hershkovitz (1992), torna necessria uma nova reviso do gnero. Gracilinanus agilis e G. micro-
tarsus constituem exceo, pois foram alvos de estudos moleculares e taxonmicos recentes (e.g. Costa
et al., 2003; Lss et al., 2011). Os resultados de Lss et al. (2011) sugerem que G. microtarsus seja um
complexo de espcies, constitudo por trs clados com divergncia gentica mdia de 10,17 % no gene
citocromo b. Entretanto, os autores no encontraram congruncia total entre os caracteres morfolgicos
analisados e os clados mencionados.
Tabela 8. Caracteres de morfologia externa e craniana diagnsticos das espcies de Gracilinanus que ocorrem no Brasil. Ca =
comprimento da cauda; CC = comprimento da cabea e corpo. Dados extrados de Costa et al. (2003); Voss et al. (2001, 2009)
e Lss et al. (2011).
G. agilis G. emiliae G. microtarsus

CC(mm) 81-115 (n=71) 77-87 (n=4) 67-185 (n=30)
Ca (mm) 110-158 (n=70) 142-151 (n=4) 70-177 (n=59)
Razo Ca/CC 1,341,45 (n=6) 1,641,96 (n=4) 1,251,38 (n=3)
Castanha-acinzentada clara tingi- Castanha-acinzentada escura
Colorao dorsal Castanha-avermelhada intensa
da de amarelo ou laranja tingida de laranja ou vermelho
Coberta por plos de base
Coberta por plos de base
cinza e pice creme, exceto na Homogeneamente esbranqui-
Colorao ventral cinza e pice creme, inclusive
garganta e no peito, onde so ada
no peito e garganta
homogeneamente cremes

Colorao do rostro Transio gradual entre rostro Rostro levemente mais claro Rostro distintamente mais
em relao ao dorso (acinzentado) e dorso (alaranjado) que o dorso claro (creme) que o dorso
Modesta, pouco projetada antero- Estreita, em geral restrita rea Ampla, estendendo-se desde o
Mscara facial
-posteriormente ao redor dos olhos focinho at prximo da orelha
Crista supra-orbital arredon-
Crista ou processo supra-orbital Processo supra-orbital s vezes
Regio interorbital dada mas no proeminente
ausentes ou incipientes presente
(beaded)
Pouco desenvolvida ou ausente
Fenestra maxilar Desenvolvida (Figura 8C) Desenvolvida
(uni ou bilateralmente)
Tamanho do forame Geralmente maior ou igual
Menor que a fenestra palatina Menor que a fenestra palatina
pstero-lateral fenestra palatina (Figura 8C)
Cspides acessrias
Geralmente ausentes Cspide posterior presente Ausentes
em C1
Tamanho do P2 e P3 P2 P3 P2 P3 P2 P3
Comprimento da srie
5,65,9 mm (n = 22) 4,8 5,1 mm (n = 5) 5,76,0 mm (n = 7)
molar superior

Composio: bishopi Pine, 1981; cracens Handley e Gordon, 1979; creightoni Voss, Tarifa e Yensen,
2004; fuscatus Thomas, 1896; handleyi Pine, 1981; impavidus Tschudi, 1845; incanus Lund, 1840; invic-
tus Goldman, 1912; juninensis Tate, 1931; neblina Gardner, 1990, noctivagus Tschudi, 1844; ocellatus
Tate, 1931; parvidens Tate, 1931; paulensis Tate, 1931; pinheiroi Pine, 1981.
Caracteres diagnsticos: CC = 90-194 mm; Ca = 116-237 mm; comprimento da cauda maior que
comprimento da cabea e corpo; escamas da cauda geralmente em espiral, com trs plos cada uma,
sendo o central distintamente pigmentado e peciolado (Figura 6E colorida); dgito III da mo maior que
os demais dgitos; crnio alongado; fenestra maxilar ausente; fenestra palatina, quando presente, geral-
mente mltipla (Figura 8E), forame oval secundrio presente, formado pela barra do processo timpnico
do alisfenide; processo timpnico do alisfenide comprimido e cnico em aparncia, exceto em M.
paulensis onde inflado e de aparncia esfrica; c1 com formato pr-molariforme (Figura 10F) (Voss et
al., 2004; Gardner & Creighton, 2008b; Voss & Jansa, 2009). Os caracteres diagnsticos das espcies
brasileiras de Marmosops encontram-se na Tabela 9.
Comentrios taxonmicos: avaliaes recentes de status taxonmico de txons associados a M. par-
videns - e por isso informalmente classificados como do grupo parvidens (e.g. M. bishopi; M. juninensis
e M. pinheiroi) - foram apresentadas por Patton et al. (2000) e Voss et al. (2001, 2004b). Espcies de
maior porte avaliadas recentemente incluem as formas amaznicas M. impavidus, M. neblina, M. nocti-
vagus e M. ocellatus (Patton et al., 2000; Voss et al., 2004b) e as formas de Mata Atlntica M. incanus
e M. paulensis (Mustrangi & Patton, 1997). Desde a reviso de Tate (1933), o gnero no foi revisado e
anlises morfolgicas preliminares em exemplares depositados em colees sugerem que o nmero de
espcies atualmente reconhecido est subestimado.

Tabela 9. Caracteres de morfologia externa e craniana diagnsticos das espcies de Marmosops que ocorrem no Brasil. Ca = comprimento da cauda; CC = comprimento da cabea e
corpo; CT = comprimento total. Dados extrados de Mustrangi & Patton (1997); Patton et al. (2000) e Voss et al. (2001, 2004b).
M. bishopi M. parvidens M. pinheiroi M. impavidus M.neblina M. ocellatus M. noctivagus M. incanus M. paulensis

CT = 240-431 CT = 243-365
CC (mm) 90-105 (n=5) 93-107 (n=7) 94-121 (n=8) 109-130 (n=5) 113-129 (n=2) 104-140 (n=7) 120-141 (n=8)
(n=231) (n=45)
Ca (mm) 116-137 (n=5) 142-160 (n=7) 142-156 (n=8) 132-180 (n=9) 145-170 (n=2) 146-186 (n=7) 154-202 (n=22) 140-237 (n=231) 145-212 (n=45)
Castanha- acin- Castanha- acin- Castanha-plido Castanha-acin- Castanha- acin-
Colorao Castanha-acinzen- Castanha-acinzen- Castanha-acinzen- Castanha- acin-
zentada tingida de zentada tingida de ou acinzentada zentada tingida de zentada tingida de
dorsal tada escura tada clara tada zentada
vermelho plido vermelho clara laranja vermelho
Faixa lateral de
plos de base
cinza e pice Creme, com larga
Esbranquiada,
Esbranquiada, ge- branco sempre Creme, com faixa faixa lateral de Creme, geralmente Branca, com faixa
com ou sem faixa Creme, sem faixa Branca, sem faixa
Colorao ralmente sem faixa presente, variando lateral de plos de plos de base cinza sem faixa lateral lateral de plos de
lateral de plos de lateral de plos de lateral de plos de
ventral lateral de plos de de estreita muito base cinza e pice e pice creme que de plos de base base cinza e pice
base cinza e pice base cinza base cinza
base cinza larga, ocupando creme ocupa quase todo o cinza branco
branco
grande parte do ventre
ventre (Figura 3D
colorida)
Distintamente Levemente
Levemente bicolor,
Colorao da Unicolor ou leve- Unicolor ou leve- Unicolor ou leve- Uniformemente bicolor, com parte Unicolor ou leve- bicolor, com parte
Levemente bicolor com parte apical
cauda mente bicolor mente bicolor mente bicolor escura apical esbranqui- mente bicolor apical esbranqui-
esbranquiada
ada ada
Margem poste-
Alinhado ao C1 Alinhado ao P1
rior do forame Alinhado ao C1 Alinhado ao C1 Alinhado ao C1 Alinhado ao C1 Alinhado ao C1 Alinhado ao C1 Alinhado ao C1
(Figura 8D) (Figura 8D)
incisivo
No expostos em Expostos em vista Parcialmente
Forames lacri- Expostos em vista Expostos em vista Expostos em vista Expostos em vista Expostos em vista
vista lateral (Figu- lateral (Figura ? expostos em vista
mais lateral lateral lateral lateral lateral
ra 5A) 5B ) lateral
Arredondada e no
Ausente ou
proeminente (be- Arredondada e
Crista supra-or- Ausente (Figura Geralmente arredondada e
Ausente Ausente Ausente Ausente aded), geralmente no proeminente
bital 6B) ausente no proeminente
encobrindo a cons- (beaded)
(beaded)

trio ps-orbital
Um par em cada Uma ou mais
Fenestra pala- Um par em cada Um par em cada Um par em cada Ausente ou incons-
Ausente Ausente Ausente lado do palatino a em cada lado do
67
tina lado do palatinoa lado do palatinoa lado do palatino pcua (Figura 8D)
(Figura 8E) palatino
Anterior e pos- Anterior e pos-
Cspides aces-
Posterior presente terior presentes terior presentes Ausente Ausente Ausente Ausente Ausente Ausente
srias no C1
(Figura 5A) (Figura 5B)
a
Patton et al. (2000) sugerem que as fenestras palatinas de M. impavidus so maiores quando comparadas com as de M. neblina e M. noctivagus, e o par posterior est posicionado
BIOLOGIA
mais posteriormente nesta espcie, quase junto margem posterior do palatino.
Thylamys Gray, 1843
Composio: subgnero Thylamys Gray, 1843: elegans Waterhouse, 1839; macrurus Olfers, 1818;
pallidior Thomas, 1902; pusillus Desmarest, 1804; sponsorius Thomas, 1921; tatei Handley, 1957;
venustus Thomas, 1902; subgnero Xerodelphys Giarla, Voss e Jansa, 2010: karimii Petter, 1968; velu-
tinus Wagner, 1842.
Caractersticas diagnsticas: CC = 75-140 mm; Ca = 65-153 mm; comprimento da cauda menor
(subgnero Xerodelphys), ou maior ou igual o comprimento da cabea e corpo (subgnero Thylamys);
cauda intumescida devido ao depsito de gordura (Figura 5D colorida); poro prensil da cauda ausente
(subgnero Xerodelphys) ou presente (subgnero Thylamys); pelagem corporal geralmente acinzentada
e distintamente mais escura na poro mediana do dorso em relao s laterais (padro tricolor) (subg-
nero Thylamys) (Figura 2F colorida); superfcies palmar e plantar densamente revestidas por pequenos
grnulos, incluindo as laterais (subgnero Xerodelphys) ou quase toda a superfcie das almofadas pal-
mares (subgnero Thylamys); almofadas palmares e plantares amplamente desenvolvidas, chegando a se
tocar no centro da palma da mo ou planta do p (subgnero Xerodelphys) ou normais, no se tocando
na regio mencionada (subgnero Thylamys); processo timpnico do alisfenide relativamente grande,
inflado, deixando apenas uma pequena abertura entre este e o processo timpnico do petroso (Figura 9B);
nasais com margens subparalelas, por no serem expandidos na regio da sutura maxilar-frontal (Figura
4B); fenestras maxilar e palatina presentes (ausentes em algumas espcies no brasileiras), e forame
pstero-lateral muito desenvolvido, alcanando o M4 (Figura 8F); P2 e P3 semelhantes em tamanho ou
P3 um pouco maior (Carmignotto & Monfort, 2006; Creighton & Gardner, 2008c; Voss & Jansa, 2009).
Os caracteres diagnsticos das espcies brasileiras de Thylamys encontram-se na Tabela 10.
Comentrios taxonmicos: h estudos taxonmicos recentes para este gnero, inclusive com pro-
postas filogenticas e biogeogrficas no sentido de compreender a evoluo do grupo (e.g. Carmignotto
& Monfort, 2006; Carvalho et al., 2009; Teta et al., 2009; Giarla et al., 2010).
Tabela 10. Caracteres de morfologia externa e craniana diagnsticos das espcies de Thylamys que ocorrem no Brasil. Ca =
comprimento da cauda; CC = comprimento da cabea e corpo. Dados extrados de Carmignotto & Monfort (2006).
T. macrurus T. karimii T. velutinus

CC (mm) 101-126 (n=5) 78-129 (n=32) 79-110 (n=7)
Ca (mm) 136-153 (n=6) 69-106 (n=32) 65-91 (n=7)
Razo Ca/CC 1,21 1,35 0,81-0,88 0,82-0,83
Castanha-acinzentada, com
Acinzentada, com padro tricolor cons- Castanha-avermelhada,
Colorao dorsal padro tricolor pouco conspcuo
pcuo (Figura 2E colorida) sem padro tricolor
(Figura 5D colorida)
Acinzentada, com plos de
Colorao ventral Homogeneamente branca Homogeneamente branca
base cinza
Dedos curtos; unhas longas, Dedos curtos; unhas
Dedos longos; unhas curtas, no ultra-
Mos/Ps ultrapassando as almofadas longas, ultrapassando as
passando as almofadas digitais
digitais almofadas digitais
Cobertas por grnulos peque- Cobertas por grnulos e
Superfcies palmar/ Cobertas por grnulos e dermatoglifos
nos; dermatoglifos ausentes; dermatoglifos pequenos;
plantar grandes; almofadas separadas
almofadas fundidas almofadas fundidas
Poro prensil desenvolvida; extremi-
Cauda Poro prensil no conspcua Poro prensil reduzida
dade distal esbranquiada
Largura do nasal Sem estreitamento ou
Estreitamento conspcuo (Figura
aps a sutura maxi- Sem estreitamento com estreitamento pouco
6C)
lar-frontal conspcuo

Desenvolvida, geralmente com processo Arredondada e no proeminente
Crista supra-orbital Ausente
ps-orbital (beaded) (Figura 6C)
Forame pstero-la-
No ultrapassa o M4 Estende-se alm do M4 Raramente ultrapassa o M4
teral
Agradecimentos
Agradecemos ao Mario de Vivo pelo acesso coleo do MZUSP, ao L. F. Silveira e G. Garbino
pela obteno de fotos na lupa e ao Thiago Semedo pelo auxlio na elaborao da Figura 6 colorida. As
informaes contidas neste captulo foram parcialmente obtidas com o auxlio da FAPEMAT (Processo
567000/2008), FAPESP (Processo 2011/20022-3) e CNPq (Processo 484346/2011-3).
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CAPTULO 2
Identificao Microscpica
de Pelos de Marsupiais
Brasileiros
Juliana Quadros*
Abstract: MICROSCOPICAL IDENTIFICATION OF BRAZILIAN MARSUPIAL HAIRS.

Studies on hair morphology have been applied to several subjects, especially to the feeding
ecology of carnivores. Predators frequently eat marsupials and their identification in scats and
gut contents may be optimized by hair identification, especially when teeth and bones are absent.
Mammalian hairs are made up of three concentric layers of queratinized cells: the medulla, the
cortex and the cuticula. The cuticular pattern in the shaft (basal and narrow section of guard
hairs) and medullar pattern in the shield (distal and wide section of guard hairs) are of special
interest in hair identification. The present study characterizes guard hair microstructure of 15
didelphid marsupials and presents an identification key with diagnostic features and illustrations.
The species studied are the following: Caluromys philander, Chironectes minimus, Didelphis
albiventris, D. aurita, Gracilinanus microtarsus, Lutreolina crassicaudata, Marmosa paraguay-
ana, Marmosops incanus, Metachirus nudicaudatus, Monodelphis americana, M. dimidiata, M.
domestica, M. iheringi, M. scalops and Philander frenatus. Reference hair tufts were collected
from the dorsal region of specimens with secure identification and collection data. Guard hairs
were selected and submitted to two techniques: (a) cuticle impression on a thin layer of nail
varnish spread on a microscope slide; and (b) diafanization with oxygenated water (30 volumes)
of cosmetic use, preparing slides with mounting medium and cover glass. Microscope slides
were observed in an optical microscope and images (200x or 400x) were captured using a digital
analysis system. The studied species presented most frequently unisserial ladder and literaceus
medulla, but also reticulated and crivated medullar pattern; and as cuticular pattern the foli-
daceus, losangical and conoidal were most common, but the waved cuticula was also present.
Considering more detailed and inconspicuous variations of these and those patterns, all fifteen
*
Universidade Federal do Paran, Setor Litoral. Rua Jaguariava, 512, Caiob. Matinhos, PR,
83260-000, Brasil. E-mail: quadros.juliana@hotmail.com
Identificao microscpica de pelos de marsupiais brasileiros 75 BIOLOGIA

species could be identified based on guard hair microstructure. A discussion on hair function and morphology is presented as
well as on the validity of this character in taxonomy and systematics.
In: CCERES, N.C. (Ed.). Os marsupiais do Brasil: biologia, ecologia e conservao. Campo Grande: Ed. UFMS, p. xx-zz,
2012.
Introduo
Os pelos so anexos epidrmicos exclusivos dos mamferos. A microestrutura e a bioqumica dos
pelos revelam que so formados por trs camadas concntricas de clulas queratinizadas: a cutcula, o
crtex e a medula. Essas camadas apresentam padres que, quando combinados entre si, conferem a uma
determinada espcie caractersticas diagnsticas especficas, sendo portanto estruturas anatmicas de
grande valia na identificao das espcies (Quadros & Monteiro-Filho, 2006a). Usualmente a pelagem dos
mamferos apresenta vrios tipos de pelos com diferentes funes como isolamento trmico, isolamento
hdrico, proteo mecnica, camuflagem e percepo ttil (Hershkovitz, 1977; Pough et al., 1999), mas
que podem ser agrupados em duas grandes categorias: os pelos-guarda e os subpelos (Teerink, 1991).
Os primeiros apresentam ao longo de seu comprimento duas pores principais: a haste (poro basal)
e o escudo (poro distal alargada). So as caractersticas cuticulares da haste e medulares do escudo
dos pelos-guarda as mais teis na identificao de amostras desconhecidas. Os subpelos no so usados
na identificao porque so muito semelhantes entre espcies diferentes (Teerink, 1991; Quadros &
Monteiro-Filho, 2006a).
Estudos tm sido desenvolvidos com o intuito de conhecer cada vez melhor a microestrutura dos
pelos dos mamferos em todo o mundo (Hausman, 1920, 1924, 1930, 1944; Mathiak, 1938; Mayer, 1952;
Benedict, 1957; Brunner & Coman, 1974; Koppikar & Sabnis, 1975; Keller, 1978, 1980, 1981a, b; Buys
& Keogh, 1984; Keogh, 1983, 1985; Taylor, 1985; Teerink, 1991; Wallis, 1993; Fernndez & Rossi,
1998; Quadros & Monteiro-Filho, 2006a; Quadros & Monteiro-Filho, 2010). Tais esforos fornecem
subsdios a outros estudos aplicados como os de inventrios mastofaunsticos e ecologia alimentar (Day,
1966; Hilton & Kutscha, 1978; Thompson et al., 1987; Oli, 1993; Chakraborty et al., 1996; Wolf & Long,
1997; De et al., 1998; Quadros & Monteiro-Filho, submetido).
Os marsupiais, assim como os roedores, so presas importantes e comumente encontradas na
dieta de predadores (p.ex. Emmons, 1987; Ebensperger et al., 1991; Facure & Giaretta, 1996; Martins
et al., 2008; Rocha-Mendes et al., 2010; Quadros & Monteiro-Filho, submetido). Fezes, contedos
gastrintestinais e egagrpilas eventualmente apresentam dentes e ossos das espcies-presa, os quais
auxiliam na identificao. No entanto, muitas vezes o material disponvel composto apenas de tufos
de pelos. Nesse sentido, a diagnose das espcies de mamferos atravs de seus pelos propicia uma
melhora nas identificaes de presas presentes na dieta dos predadores. Particularmente em estudos
sobre a conservao de espcies em reas protegidas, a identificao de pelos tem sido utilizada
como importante ferramenta nos inventrios da ecologia alimentar de algumas espcies (Perrin
& Campbell, 1980; Oli et al., 1993; Martins et al., 2008; Rocha-Mendes et al., 2010; Quadros &
Monteiro-Filho, submetido).
Alguns estudos realizados em outros pases abordam, entre outros mamferos, caractersticas mor-
folgicas de pelos de marsupiais (Mathiak, 1938; Mayer, 1952; Spiers, 1973; Brunner & Coman, 1974;
Taylor, 1985; Mller, 1989; Fernndez & Rossi, 1998). Das 53 espcies da ordem Didelphimorphia
BIOLOGIA 76 Identificao microscpica de pelos de marsupiais brasileiros

listadas para o Brasil h poucos anos (Rossi et al., 2006; Gardner, 2008), 20 (38% aproximadamente)
tiveram a microestrutura de seus pelos estudada e caracterizada. Destacam-se as contribuies de
Nagaoka (2002) que estudou 11 espcies do gnero Monodelphis, Milano (2004) que caracterizou os
pelos-guarda de cinco espcies de catitas do Paran, Martins (2007) que descreveu o padro medular e
cuticular de 17 espcies de marsupiais e Quadros & Monteiro-Filho (2010) que propuseram uma chave
de identificao ilustrada para 15 espcies e mencionam que os marsupiais so os pequenos mamferos
mais estudados no tocante a microestrutura de seus pelos. Alm disso, Monteiro-Filho (1987) e Mller
(1989) so pioneiros no estudo da morfologia microscpica de pelos-guarda de Didelphis spp., Quadros
& Monteiro-Filho (1998 a, b) utilizaram D. albiventris como modelo experimental para estudos sobre
tipos de pelos e mtodo aplicado identificao, Fernandes (2008) estudou os pelos de mamferos com
hbitos semiaquticos, entre eles a cuca dgua (Chironectes minimus), e Valle (2008) e Martin et al.
(2009) contriburam para o conhecimento dos pelos de algumas espcies de marsupiais. importante
salientar que a identificao microscpica de pelos mais uma ferramenta a servio da sistemtica e
ecologia e que tem sido cada vez mais valorizada por pesquisadores brasileiros. Em outros continentes
um mtodo secular e reconhecidamente importante em diversas reas de aplicao at os dias atuais
(Hausmann, 1920; Lomuller, 1924; Jullien, 1930; Mathiak, 1938; Wildman, 1954; Benedict, 1957;
Aplleyard, 1960; Brunner & Coman, 1974; Hilton & Kutscha, 1978; Perrin & Campbell, 1980; Kel-
ler, 1980; Keogh, 1983 e 1985; Teerink, 1991; Vankataraman et al., 1994; Chakraborty & De, 1995;
Chakraborty et al., 1996; De et al., 1998; Amman et al., 2002; Gonzlez-Esteban, 2006; Hall-Aspland
& Rogers, 2007; Sato 2009; Jurez et al., 2010).
O presente captulo apresenta as caracterizaes da microestrutura dos pelos-guarda de 15 espcies
de marsupiais com ocorrncia no Brasil, salientando as caractersticas diagnsticas para cada espcie,
apresentando uma chave de identificao e ilustraes dos padres.
Material e Mtodos
Procedimentos
Para a preparao de lminas de referncia, foram coletados tufos de pelos da regio de interseco
da linha mediana com a linha da cintura escapular no dorso dos espcimes, preferencialmente tombados
em colees cientficas e/ou que possuam procedncia e identificao seguras (Apndice 1). Na escolha
dos espcimes tambm se considerou a maior abrangncia geogrfica possvel, de acordo com a dispo-
nibilidade de material e distribuio das espcies. Os pelos-guarda foram separados com auxlio de lupa,
lavados em lcool comercial puro e secos com papel absorvente. Para visualizao da cutcula as lminas
foram preparadas pressionando pelos-guarda contra uma delgada camada de esmalte para unhas, incolor,
espalhada previamente sobre a lmina. Depois da impresso os pelos foram retirados do esmalte e pro-
cessados para montagem da lmina para visualizao da medula, da seguinte maneira: foram embebidos
em gua oxigenada cremosa 30 volumes de uso cosmtico por 80 minutos, lavados em gua e totalmente
secos em papel absorvente. Em seguida, foram montadas lminas permanentes com meio de moontagem.
Os pelos mais espessos de Didelphis spp. foram seccionados transversalmente no escudo para facilitar a
penetrao e ao da gua oxigenada. Mais detalhes sobre as tcnicas utilizadas podem ser encontrados
em Quadros & Monteiro-Filho (2006b).

As lminas confeccionadas foram observadas sob microscpio ptico com contraste de fase e as
imagens foram capturadas, com aumento de 200x ou 400x, diretamente das lminas atravs de um sistema
de captura e anlise digital de imagens acoplado ao microscpio.
Os padres cuticulares e medulares citados seguem a nomenclatura e definies de Quadros &
Monteiro-Filho (2006a) acrescidas das seguintes variaes: (1) para medula escalariforme: (a) com
clulas biplanas: as faces proximal e distal das clulas da medula so planas, (b) com clulas plano-
-cncavas: a face proximal plana e a distal cncava, (c) com clulas convexo-planas: a face proximal
convexa e a distal plana, (d) com clulas convexo-cncavas: a face proximal das clulas da medula
convexa e a distal cncava (Figura 1); (2) para cutcula conoidal: (a) simtrica: a borda da escama,
ao circundar o pelo, mantm o alinhamento com o eixo transversal do pelo; (b) assimtrica: a borda
da escama, ao circundar o pelo, inclina-se, e posiciona-se na diagonal em relao ao eixo transversal
do pelo (Figura 2).
Padro medular escalariforme: variao na forma das clulas
(a) Biplana (b) Plano-cncava (c) Convexo-plana (d) Convexo-cncava

Figura 1. Variaes do padro medular escalariforme, observadas nas espcies de marsupiais estudadas.
Padro cuticular conoidal: variao na posio das escamas em relao ao eixo transversal do pelo
(a) Simtrica (b) Assimtrica

Figura 2. Variaes do padro cuticular conoidal, observadas para as espcies de marsupiais estudadas.
Espcies de Marsupiais Estudadas

So analisadas amostras de pelos de 15 espcies de marsupiais (Didelphimorphia, Didelphidae)
(Tabela 1 e Apndice 1). O ordenamento taxonmico segue Rossi et al. (2006), Gardner (2008) e Vilela
et al. (2010). Para as subfamlias foram utilizados Voss & Jansa (2009).

Tabela 1 - Ordenamento taxonmico das 15 espcies de marsupiais estudadas.
Ordem Didelphimorphia Gill, 1872
Subfamlia Caluromyinae Reig, Kirsch & Marshall, 1987
Caluromys J.A. Allen, 1900
Gracilinanus Gardner & Creighton, 1989
Marmosa Gray, 1821 [inclui Micoureus Lesson, 1842 (Voss & Jansa, 2009)]
Monodelphis dimidiata (Wagner, 1847) [inclui Monodelphis sorex
(Hensel, 1872) (Vilela et al., 2010)]
Resultados
Caracterizao Morfolgica dos Pelos-Guarda

Em pelos com desenvolvimento completo de todas as espcies estudadas, o padro cuticular imedia-
tamente acima do bulbo o ondeado regular com os bordos das escamas completos e os demais padres
cuticulares se diferenciam progressivamente ao longo da haste dos pelos-guarda, conforme a espcie.
Ao todo foram identificados quatro padres cuticulares (Tabela 2) e quatro padres medulares (Tabela
3). Uma descrio mais detalhada dos padres pode ser vista em Quadros & Monteiro-Filho (2006a).
Cabe salientar que os padres medulares e cuticulares apresentados nas tabelas 2 e 3 no so os nicos
identificados ao longo do escudo e da haste, respectivamente, mas so os mais diagnsticos para as es-
pcies. As combinaes dos padres medulares e cuticulares permitiram a elaborao de uma chave de
identificao dicotmica que contempla as quinze espcies de marsupiais aqui abordadas.

Tabela 2 - Padres cuticulares observados na haste dos pelos-guarda das espcies de marsupiais estudadas.
Padro Cuticular
Espcies
Folidceo Losngico Conoidal Ondeado
Caluromys philander
Chironectes minimus
Didelphis albiventris
Didelphis aurita
Gracilinanus microtarsus
Lutreolina crassicaudata
Marmosa paraguayana
Marmosops incanus
Metachirus nudicaudatus
Monodelphis americana
Monodelphis dimidiata
Monodelphis domestica
Monodelphis iheringi
Monodelphis scalops
Philander frenatus
Tabela 3 - Padres medulares observados no escudo dos pelos-guarda das espcies de marsupiais estu-
dadas).
Padro Medular
Espcie
Escalariforme Literceo Reticular Crivado
Caluromys philander
Chironectes minimus
Didelphis aurita
Gracilinanus microtarsus
Lutreolina crassicaudata
Marmosa paraguayana
Marmosops incanus
Monodelphis dimidiata
Monodelphis domestica
Monodelphis iheringi
Monodelphis scalops
Philander frenatus
Chave de identificao dicotmica ilustrada

1a. Medula unisseriada - 2
1b. Medula multisseriada - 3
2a. Medula escalariforme - 4

2b. Medula litercea - 5

3a. Medula reticulada - Chironectes minimus (Figuras 3.1 e 3.2)
3b. Medula crivada - 6
4a. Cutcula imbricada - 7

4b. Cutcula pavimentosa losngica - 8
5a. Cutcula folidcea estreita - 9

5b. Cutcula folidcea intermediria - Metachirus nudicaudatus (Figuras 3.3 e 3.4)
6a. Cutcula folidcea e losngica - Lutreolina crassicaudata (Figuras 3.5 e 3.6)

6b. Cutcula ondeada irregular com as bordas das escamas incompletas - 10
7a. Cutcula conoidal - 11

7b. Cutcula folidcea - 12
8a. Medula com clulas biplanas - Marmosops incanus (Figuras 3.7 e 3.8)
8b. Medula com outro tipo de clulas - 13
9a. Medula com margens ondeadas e formao de literides conspcua - Philander frenatus (Figuras 3.9
e 3.10)
9b. Medula com margens crenadas e formao de literides inconspcua - 14
10a. Medula trilobada - Didelphis albiventris (Figuras 3.11 e 3.12)

10b. Medula simples - Didelphis aurita (Figuras 3.13 e 3.14)
11a. Cutcula conoidal simtrica Medula com clulas biplanas - Gracilinanus microtarsus (Figuras
3.15 e 3.16)
11b. Cutcula conoidal assimtrica - Medula com clulas convexo-cncavas Marmosa paraguayana
(Figuras 3.17 e 3.18)
12a. Medula com clulas plano-cncavas - Monodelphis domestica (Figuras 3.19 e 3.20)
12b. Medula com clulas biplanas - Caluromys philander (Figuras 3.21 e 3.22)

13a. Medula com clulas plano-cncavas - Monodelphis americana (Figuras 3.23 e 3.24)
13b. Medula com clulas convexo-planas - Monodelphis dimidiata (Figuras 3.25 e 3.26)
14a. Cutcula folidcea estreita no fim da haste - Monodelphis iheringi (Figuras 3.27 e 3.28)
14b. Cutcula losngica intermediria no fim da haste - Monodelphis scalops (Figuras 3.29 e 3.30)
Discusso
Estudos com pelos de espcies de marsupiais de diferentes continentes, como ilustrado por Brunner
& Coman (1974) sobre os marsupiais australianos, mostram que os padres medulares mais comuns so
o escalariforme e o literceo, e a cutcula frequentemente folidcea, losngica e conoidal. Como so
muitas espcies para os mesmos padres bsicos medulares e cuticulares, a caracterizao nesse nvel no
possibilita a identificao especfica, levando os tricologistas a buscar variaes desses padres, mesmo
que sutis, as quais possam ser utilizadas para o detalhamento da caracterizao e diagnose das espcies
(ver Keogh, 1985). Espcies do mesmo gnero apresentam muitas semelhanas na microestrutura dos
pelos as quais dificultam as identificaes e desafiam os tricologistas.
No presente estudo foi necessrio acrescentar variaes aos padres escalariforme da medula e
conoidal da cutcula, em relao aos padres bsicos descritos por Quadros & Monteiro-Filho (2010).
Quanto medula, as variaes dizem respeito forma das faces distal e proximal das clulas da medula
que j haviam sido propostas resumidamente por Nagaoka (2002) com outra nomenclatura de padres
(p. ex. retangular = biplana; concha = plano-cncava). Quanto cutcula, a variao ocorre na posio
da borda distal das escamas em relao ao eixo transversal do pelo, proposta de forma semelhante por
Benedict (1957) (equal = simtrica; unequal = assimtrica) para pelos de morcegos onde frequentemente
a medula est ausente e, por essa razo, as variaes dos padres cuticulares recebem mais ateno.
Entre os padres medulares identificados possvel observar a formao de uma srie de transfor-
mao gradual de um padro em outro. Por exemplo, o padro medular no escudo dos pelos-guarda de
C. philander o unisseriado escaleriforme, em Monodelphis iheringi e M. scalops a medula apresenta
conexes diagonais entre os degraus da escada e passa ser chamada de litercea, no entanto a formao
de literides ainda inconspcua; j em Philander frenatus e em M. nudicaudatus ocorre o progressivo
aumento na formao dos literides, sendo um estado de carter bastante conspcuo neste ltimo (ver
Quadros & Monteiro-Filho, 2006a). Essa observao est de acordo com Teerink (1991) que comenta
que a transio entre um e outro padro cria inmeras variaes e torna difcil o trabalho do tricologista
de descrever e enquadrar as espcies em certo padro.
O padro cuticular encontrado por Mller (1989) na haste dos pelos-guarda de D. albiventris e D.
aurita (ondeado irregular) foi verificado no presente estudo e por Quadros & Monteiro-Filho (2010),
ainda que a nomenclatura utilizada pela primeira autora seja diferente. Alm disso, uma caracterstica
diagnstica para separao das espcies de Didelphis das demais espcies de marsupiais estudadas a
interrupo dos bordos das escamas (bordos incompletos) que foi verificada ao longo da haste dos pelos-
-guarda no presente estudo, mas no foi comentada por Mller (1989). possvel que a referida autora
no tenha diagnosticado essa caracterstica por interpret-la como um artefato de tcnica, no qual os

bordos no estavam completos por no terem sido corretamente impressos sobre o esmalte. Essa hiptese
foi afastada por Quadros & Monteiro-Filho (2010) porque todos os pelos de D. aurita e D. albiventris
observados apresentaram interrupo dos bordos das escamas na haste, ao contrrio do que ocorreu com
as demais espcies estudadas por eles com a mesma tcnica. possvel observar nas ilustraes de pelos
de Teerink (1991) que h bordos de escamas incompletos em Lutra lutra, Procyon lotor e Nyctereutes
procyonoides (Carnivora), entretanto o referido autor no comenta sobre a presena dessa caracterstica,
nem sobre seu valor diagnstico.
Ainda sobre o gnero Didelphis, a separao das duas espcie congneres tratadas aqui pode ser feita
pela presena da medula crivada trilobada em D. albiventris. Muller (1989) fez cortes transversais dos
pelos e observou tambm por essa outra tcnica a formao dos lobos da medula na poro mais larga
do escudo, o que est de acordo com Quadros (2006), pois esta autora tambm comenta que o padro
mais caracterstico na poro mais larga do escudo e diz que conforme o observador se dirige para o
pice do pelo, h coalizo das clulas, formao de macios celulares a intervalos regulares (bandas claras
e escuras intercaladas) e finalmente, j na extremidade distal do pelo, ocorre a fuso total das clulas,
resultando em um tubo nico.
Nagaoka (2002) menciona que M. dimidiata apresenta uma fileira central de escamas cuticulares
e duas fileiras laterais ao passo que M. scalops apresenta fileiras aleatrias de escamas cuticulares. Ob-
servando as fotografias e os desenhos apresentados pela autora possvel perceber que as descries
correspondem respectivamente aos padres cuticulares losngico e folidceo descritos por Quadros &
Monteiro-Filho (2006a). Por essa razo, procedeu-se aqui ao enquadramento de M. dimidiata como
tendo padro losngico e M. scalops como padro folidceo. Entretanto, o carter mais diagnstico para
M. scalops a presena no final da haste (poro anterior transio para o escudo) do padro cuticular
losngico. Adicionalmente, para Nagaoka (2002) o padro cuticular encontrado em M. americana o
folidceo, entretanto a fotografia apresentada pela autora demonstra melhor o padro losngico para as
escamas cuticulares. Quanto medula, a mesma autora observou dois padres medulares diferentes nos
indivduos de M. americana estudados: literceo e escalariforme, este ltimo confirmado por Martins
(2007) e Quadros & Monteiro-Filho (2010).
Para M. dimidiata, Nagaoka (2002) observou medula litercea conforme fotografias e descries
apresentadas pela autora; j Martins (2007) e Quadros & Monteiro-Filho (2010) classificaram a medula
como escalariforme. Cabe ressaltar que esses ltimos autores trataram a espcie como sendo M. sorex,
aqui sinonimizada como M. dimidiata de acordo com estudos recentes de Vilela et al. (2010).
As divergncias nas identificaes de M. iheringi e M. scalops por Martins (2007) e Nagaoka (2002)
aparentam estar relacionadas ao fato da formao de literides ser inconspcua, como mencionado por
Quadros & Monteiro-Filho (2010), e, por essa razo, mais difcil de visualizar, levando interpretao
equivocada por se tratar de uma medula escalariforme.
Quadros & Monteiro-Filho (2010) descrevem M. incanus como espcie com padro cuticular
losngico com base na anlise de seis exemplares, dos quais trs foram coletados acima de 800 m de
altitude, renomeados como M. paulensis segundo Lange & Jablonski (1998) e de acordo com o rearranjo
taxonmico proposto por Patton & Silva (1997) e por essa razo excludos das anlises aqui apresentadas.
Para Martins (2007) o padro medular de L. crassicaudata alveolar, entretanto a fotografia mos-
trada pela autora revela o padro crivado tal qual descrito por Quadros & Monteiro-Filho (2010). Fato

semelhante ocorre com P. frenatus que, de acordo com Martins (2007), seria uma espcie com medula
listrada, mas segundo a fotografia utilizada pela prpria autora e as descries de Quadros & Monteiro-
-Filho (2010) trata-se de medula litercea. Cabe ressaltar que a medula alveolar e a listrada so descritas
at o momento apenas para espcies da ordem Rodentia, mais especificamente para Sigmodontinae
(Quadros & Monteiro-Filho, 2010).
Adicionalmente, embora Martins (2007) denomine a medula de C. philander como litercea, no
apresenta uma fotografia, o que dificulta a confirmao do padro. Segundo os estudos de Quadros &
Monteiro-Filho (2010), C. philander apresenta medula escalariforme.
Em Chironectes minimus a presena do padro cuticular ondeado transversal documentada por
Martins (2007), Jurez et al. (2010) e Quadros & Monteiro-Filho (2010) foi observada apenas em pelos-
-guarda primrios de haste reta e importante acrescentar que o padro mais comumente encontrado
na haste reta e ondulada dos pelos-guarda secundrios (ver Quadros & Monteiro-Filho, 2006a) o foli-
dceo, aqui ilustrado, como foi observado tambm por Fernandes (2008). Interessante observar que C.
minimus o nico marsupial com medula reticulada, como outras espcies semiaquticas de pequenos
mamferos, os sigmodontneos Nectomys squamipes e Holochilus brasiliensis (Rodentia) (Quadros &
Monteiro-Filho, 2010) e o murdeo Hydromys chrysogaster (Brunner & Coman, 1974). Alm disso, outros
mamferos como Myocastor coypus (Rodentia), Lontra longicaudis (Carnivora) e Lutreolina crassicau-
data (Didelphimorphia) apresentam medula crivada muito semelhante a despeito da relao filogentica
distante. Considerando as variaes da medula crivada, essas espcies so mais semelhantes entre si do
que L. crassicaudata com Didelphis spp. (Quadros & Monteiro-Filho, 2010). possvel que esse seja
um forte indicativo do quanto o padro medular pode ser definido pela convergncia adaptativa a certos
hbitos de vida ou habitats, pois a presso de seleo natural do meio sobre os caracteres dos pelos pa-
rece ser determinante dos estados de carter observados, como no hbito de vida semiaqutico, devido
importncia das funes da pelagem (isolamento trmico e hdrico) na relao com o meio (Vaughan et
al., 2000). Da mesma forma, provavelmente pela mesma razo adaptativa que as vibrissas, pelos com
funo sensorial localizados na face, so morfologicamente iguais entre espcies diferentes e, por essa
razo, inteis para a diagnose das espcies (Teerink, 1991).
Por outro lado, para Benedict (1957) a estrutura dos pelos dos morcegos no apresenta significado
adaptativo, pois nenhuma correlao consistente entre hbito e estrutura dos pelos foi encontrada. Por
exemplo, a estrutura do pelo do gnero cosmopolita Myotis, considerando espcies que habitam diferentes
ambientes, bastante uniforme; e, ao contrrio, outras espcies de morcegos que vivem muito prximas
no mesmo ambiente, apresentam pelos marcadamente diferentes. Da mesma forma, as espcies terrcolas
do gnero Monodelphis (Reis et al., 2006) aqui investigadas apresentaram padres cuticulares e medulares
diferentes, em variadas combinaes, no sendo possvel observar uma homogeneidade dos padres que
pudesse estar relacionada ao hbito terrcola.
Ainda nesse sentido, os exemplares de Metachirus nudicaudatus analisados nesse estudo, os quais
contemplam a distribuio geogrfica disjunta da espcie (Amaznia e Floresta Atlntica), mostram sutis
diferenas nas caractersticas morfolgicas dos pelos entre exemplares dos dois biomas. Como observado
para as espcies de Monodelphis spp., possvel que esse fato aponte no para divergncias adaptativas
entre as duas vegetaes mas sim para uma separao de uma espcie amaznica e outra atlntica como
ocorre com Philander opossum e Philander frenatus (Patton & Silva, 1997), a ser investigada com dados
moleculares e outros dados morfolgicos.

Concluso
Quando diferentes conjuntos de espcies so analisados surgem disparidades entre os estudos, al-
gumas decorrentes das dificuldades de identificao dos exemplares e constantes mudanas nos arranjos
taxonmicos (sinonmias, espcies novas, elevao de subspcies a espcies, etc...); outras devidas a
problemas na compreenso dos padres descritos e nomenclaturas utilizadas; e outras ainda relaciona-
das variao no conjunto de espcies analisado em cada estudo (em cada chave de identificao). A
morfologia da microestrutura dos pelos-guarda de cada espcie deve ser nica, entretanto os caracteres
mais diagnsticos para cada espcie dependem do arranjo de espcies que est sendo analisado. Por essa
razo, recomenda-se: (a) a caracterizao completa dos padres medulares e cuticulares das espcies, bem
ilustrados e com o maior nvel de detalhamento possvel das variaes dos padres bsicos verificados;
(b) o aprimoramento e emprego da tcnica de corte transversal dos pelos, para que o formato do mesmo
e da medula em corte transversal possa tambm ser utilizado como carter, aumentando o nmero de
combinaes possveis entre os estados de carter dos caracteres; (c) a anlise de um maior nmero de
exemplares por espcie com identificao e procedncia seguras, preferencialmente com dados mole-
culares associados.
O estudo dos marsupiais aqui abordados - uma pequena parcela das espcies de Didelphimorphia
- demonstra como ainda faltam informaes para caracterizar a microestrutura dos pelos-guarda dos
representantes da ordem no Brasil e para compreender em que medida, ou em quais casos, os padres
microestruturais dos pelos podem ser caracteres teis sistemtica e elucidao de processos evolutivos
convergentes.
Agradecimentos
Ao CNPq (bolsa de estudos nvel Doutorado) pelo apoio financeiro. Sociedade Fritz Mller de
Cincias Naturais e a UFPR pelo apoio logstico. Ao Museu Nacional do Rio de Janeiro (MNRJ), ao
Museu de Zoologia da Unicamp (ZUEC), ao Museu de Histria Natural Capo da Imbuia (MHNCI),
Museu de Zoologia da Universidade Federal de Santa Catarina (UFSC) e ao Museu de Zoologia da Pon-
tifcia Universidade Catlica do Paran (MZ-PUCPR) pela autorizao para coletar amostras de pelos
de espcimes tombados em suas colees. Especiais agradecimentos a Joo Alves de Oliveira e Srgio
Maia Vaz (MNRJ), Estefano Jablonski (MZ-PUCPR), Emygdio L. A. Monteiro-Filho (ZUEC), Mauricio
Graipel (UFSC) e Tereza C. Castellano Margarido (MHNCI) pela ajuda na coleta de amostras de pelos.
Luciana Ferreira (UFPR) pelos desenhos e edio das fotografias.
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Apndice 1. Coleo, nmero de tombo e localidade de coleta dos espcimes de marsupiais utilizados para coleta de
amostras de pelos aqui analisadas (ZUEC = Museu de Zoologia da Universidade Estadual de Campinas, Campinas, SP; MNRJ =
Museu Nacional do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, RJ; UFSC = Museu de Zoologia da Universidade Federal de Santa Catarina;
MHNCI = Museu de Histria Natural Capo da Imbuia, Curitiba, PR; CTX = nmero de registro no caderno de taxidermia
do MHNCI).
Caluromys philander (n=13): MHNCI: 931 (Conselheiro Mairinck, PR). MNRJ: 1231 (Humboldt, SC), 7831 (Rio de
Janeiro, RJ), 11673 (Rio Teles Pires, Alto Tapajs, MT), 11723 (So Joo do Glria, MG), 16121 (So Benedito, CE), 20964
(Nova Timboteua, PA), 20786 (Manaus, AM), 30562 (Baa Formosa, RN). MZPUC/PR: 1105 (Conselheiro Mairinck, PR).
ZUEC:1242 (Campinas, SP), 1520 (Piracicaba, SP), 1241(Suzano, SP). Chironectes minimus (n=10): MNRJ: 1280 (Belm,
PR), 1282 (Joinville, SC), 1283 (Chapada dos Veadeiros, GO), 1285 (RS), 5897 (Santa Teresa, ES), 10507 (Rio de Janeiro, RJ),
11184 (Ilhus, BA), 25739 (Serra do Navio, AP). UFSC: 2034 (Florianpolis, SC). ZUEC: 1687 (Santo Andr, SP). Didelphis
albiventris (n=40): MHNCI: 357 (Curitiba, PR), 358 (Castro, PR), 359 (Castro, PR), 411 (Serra Dourados, PR), 412 (Serra
Dourados, PR), 413 (Serra Dourados, PR), 414 (Estrada do Cerne, PR), 415 (Estrada do Cerne, PR), 423 (Castro, PR), 424
(Castro, PR), 425 (Curitiba, PR), 426 (Curitiba, PR), 716 (Ponta Grossa, PR), 825 (Porto Amazonas, PR), 1097 (Pinho, PR),
1106 (Irati, PR), 1734 (Porto Amazonas, PR), 1735 (Curitiba, PR), 1736 (Curitiba, PR), 1989 (Antonina, PR), 2655 (Capito
Lenidas Marques, PR), 2656 (So Luiz do Purun, PR), 2658 (Pinhais, PR), 2659 (Adrianpolis, PR), 2660 (Curitiba, PR), 2661
(Curitiba, PR), 2663 (Curitiba, PR), 2664 (Curitiba, PR), 3409 (Curitiba, PR). MNRJ: 4737 (Anpolis, GO), 4766 (Maracaju,
MT), 8322 (Vitria da Conquista, BA), 17259 (Crato, CE), 22878 (Quebrngulo, AL), 22894 (Feira, BA), 23585 (Princesa
Isabel, PB), 23657 (Podoc, PE), 23690 (Porto Alegre, RS), 30050 (Brasilia, DF). MZPUC/PR: 1143 (Lapa, PR). Didelphis
aurita (n=44): MHNCI: 17 (Matinhos, PR), 29 (Reserva Florestal Santa Cruz, PR), 114 (Curitiba, PR), 128 (Faisqueiro, PR),
129 (Curitiba, PR), 161 (Serra da Prata, PR), 172 (Antonina, PR), 197 (Guaratuba, PR), 205 (Foz do Iguau, PR), 206 (Foz do
Iguau, PR), 207 (Foz do Iguau, PR), 210 (Rio Cubato, PR), 223 (Guaratuba, PR), 245 (Baa de Guaratuba, PR), 246 (Baa
de Guaratuba, PR), 280 (Foz do Iguau, PR), 281 (Curitiba, PR), 330 (Contenda, PR), 331 (Matinhos, PR), 335 (Contenda,
PR), 337 (Contenda, PR), 356 (Serra Dourados, PR), 408 (Parque Nacional Sete Quedas, PR), 409 (Estrada do Cerne, PR), 427
(Serra Dourados, PR), 428 (Curitiba, PR), 652 (Ponta Grossa, PR), 712 (Ponta Grossa, PR), 848 (Curitiba, PR), 1737 (Tijucas
do Sul, PR), 2068 (Morretes, PR), 2654 (Represa do Passana, PR), 2657 (Represa do Passana, PR), 2662 (Ponta Grossa,
PR), 3143 (Curitiba, PR), 3144 (Morretes, PR), 3145 (Curitiba, PR), 3151 (Curitiba, PR), 3152 (Curitiba, PR). MNRJ: 2948
(Morro das Argolas, ES), 5641 (Alm Paraba, MG), 5808 (Caxias, RJ), 11321 (Ilhus, BA), 46511 (Pedreira, SP). Gracilinanus
microtarsus (n=9): MHNCI: 1103 (Morretes, PR), 2792 (Piraquara, PR), 2793 (Piraquara, PR). MZPUC/PR: 1110 (Guaraque-
aba, PR), 1112 (Guaraqueaba, PR), 1114 (Araucaria, PR), 1120 (Araucaria, PR). UFSC: 2030 (Itapo, SC), 3000 (Itapo,
SC). Lutreolina crassicaudata (n=10): MHNCI: 3747 (So Jos dos Pinhais, PR), 3748 (Curitiba, PR), CTX 285 (Curitiba,
PR), CTX 3134 (Quatro Barras, PR). MNRJ: 20977 (Maracaju, MS), 24473 (Campinas, SP). UFSC: 82 (Florianpolis, SC),
602 (Florianpolis, SC); ZUEC: 1398 (Americana, SP), 1499 (Campinas, SP). Marmosops incanus (n=3): 8666 (Ilhus, BA),
24687 (Alm Paraba, MG), 31467 (Santa Teresa, ES). Metachirus nudicaudatus (n=15): MHNCI: 2049 (Guaraqueaba, PR),
2066 (Guaraqueaba, PR), 2210 (Guaratuba, PR). MNRJ: 5499 (Morro das Argolas, ES), 8200 (Recife, PE), 11269 (Ilhus, BA),
20228 (Teresinha, AP), 26614 (Alm Paraba, MG), 26889 (Nova Timboteua, PA), 30571 (So Miguel dos Campos, AL), 42792
(Mag, RJ). MZPUC/PR: 1107 (Guaraqueaba, PR). UFSC: 2803 (Itapo, SC), ZUEC: 1772 (Sete Barras, SP), 1379 (Estao
Ecolgica da Juria, SP). Marmosa paraguayana (n=21): MHNCI: 1732 (Iguau, PR), 1749 (Morretes, PR), 2598 (Morretes,
PR), 2791 (Morretes, PR), 3149 (Morretes, PR), 3150 (Morretes, PR), 3165 (Itu, SP). MZPUC/PR: 1117 (Morretes, PR), 1123
(Guaraqueaba, PR), 1124 (Guaraqueaba, PR), 1125 (Guaraqueaba, PR), 1127 (Morretes, PR). UFSC: 146 (Florianpolis,
SC), 147 (Florianpolis, SC), 148 (Florianpolis, SC), 149 (Florianpolis, SC), 150 (Florianpolis, SC), 610 (Florianpolis,
SC), 741 (Caldas da Imperatriz, SC), 865 (Florianpolis, SC), 2582 (Mogiquau, SP). Monodelphis americana (n=4): MHNCI:
3147 (Morretes, PR), 3323 (Quatro Barras, PR). MNRJ: 7569 (Alm Paraba, MG), 11485 (Ilhus, BA). Monodelphis domestica
(n=7): MNRJ: 16215 (Podoc, PE), 16338 (Princesa Isabel, PB), 16489 (Feira, BA), 16596 (Palmeira dos ndios, AL), 17014
(Itapaj, CE), 46586 (Parque Nacional Chapada dos Veadeiros, GO), 46589 (Salinas, MG). Monodelphis iheringi (n=1): MNRJ:
10305 (Tijuca, RJ). Monodelphis scalops (n=1): MNRJ: 7248 (Terespolis, RJ). Monodelphis dimidiata (n=5): MHNCI CTX
3205 (Usina Hidreltrica Salto Caxias, PR), CTX 3206 (Trs Barras do Paran, PR), CTX 3229 (Usina Hidreltrica Salto Caxias,
PR), CTX 3256 (Usina Hidreltrica Salto Caxias, PR), CTX 3262 (Usina Hidreltrica Salto Caxias, PR). Philander frenatus
(n=23): MHNCI: 26 (Matinhos, PR), 162 (Serra da Prata, PR), 212 (Guaratuba, PR), 213 (Guaratuba, PR), 2029 (Antonina, PR),
2596 (Guaratuba, PR), 2597 (Guaratuba, PR), 3148 (Piraquara, PR), 3333 (So Jos dos Pinhais, PR), 3749 (Quatro Barras,
PR), 3750 (Quatro Barras, PR). MNRJ: 5873 (Santa Teresa, ES), 26624 (Juiz de Fora, MG), 30443 (Casimiro de Abreu, RJ).
MZPUC/PR: 1101 (Morretes, PR), 1102 (Morretes, PR), 1104 (Morretes, PR), 1111 (Morretes, PR), 1113 (Morretes, PR), 1118
(Morretes, PR), 1119 (Morretes, PR), 1121 (Morretes, PR). UFSC: 757 (Trs Barras, SC).

Figura 3.1 medula, Chironectes minimus (200x) Figura 3.2 cutcula, C. minimus (200x)
Figura 3.3 medula, Metachirus nudicaudatus (400x) Figura 3.4 cutcula, M. nudicaudatus (400x)
Figura 3.5 medula, Lutreolina crassicaudata (400x) Figura 3.6 cutcula, L. crassicaudata (400x)
Figura 3.7 medula, Marmosops incanus (400x) Figura 3.8 cutcula, M. incanus (400x)

Figura 3.9 medula, Philander frenatus (400x) Figura 3.10 cutcula, P. frenatus (400x)
Figura 3.11 medula, Didelphis albiventris (400x) Figura 3.12 cutcula, D. albiventris (400x)
Figura 3.13 medula, Didelphis aurita (400x) Figura 3.14 cutcula, D. aurita (200x)
Figura 3.15 medula, Gracilinanus microtarsus (400x) Figura 3.16 cutcula, G. microtarsus (400x)

Figura 3.17 medula, Marmosa paraguayana (400x) Figura 3.18 cutcula, M. paraguayana (400x)
Figura 3.19 medula, Monodelphis domestica (400x) Figura 3.20 cutcula, M. domestica (400x)
Figura 3.21 medula, Caluromys philander (200x) Figura 3.22 cutcula, C. philander (200x)
Figura 3.23 medula, Monodelphis americana (400x) Figura 3.24 cutcula, M. americana (400x)

Figura 3.25 medula, Monodelphis dimidiata (400x) Figura 3.26 cutcula, M. dimidiata (400x)
Figura 3.27 medula, Monodelphis iheringi (400x) Figura 3.28 cutcula, M. iheringi (400x)
Figura 3.29 medula, Monodelphis scalops (200x) Figura 3.30 cutcula, M. scalops (400x)
Figura 3. Fotografias do padro medular e cuticular dos pelos-guarda das espcies de marsupiais estudadas.

CAPTULO 3
Distribuio Geogrfica
dos Marsupiais no Brasil
Geruza Melo*
Jonas Sponchiado**
Abstract: GEOGRAPHICAL DISTRIBUTION OF MARSUPIALS IN BRAZIL. The

order Didelphimorphia encompasses almost all species of New World marsupials, which are
widespread in the American continent, from southern Canada to Patagonia. In Brazil there are
56 marsupial species, and this number is increasing through the description of new species or
taxonomic revisions. Due to the high species diversity in the group and the scarcity of data for
most of them, in this chapter we will present the latest data on the distribution of all marsupial
species occurring in Brazil. We compiled records available in specialized books, Red Lists of
Threatened Fauna, new records obtained in published articles and even the authors collected
data for the southern and central-west Brazil. The knowledge about Brazilian marsupials has
increased significantly in recent decades, especially with the use of more efficient and specific
capture techniques in inventories and ecological studies, as well as the increased use of mo-
lecular techniques in taxonomic studies. However, there are still many gaps to be filled, such
as in the areas of survey or taxonomy, which prevent the researchers to generate more reliable
distribution maps.
In: CCERES, N.C. (Ed.). Os marsupiais do Brasil: biologia, ecologia e conservao. Campo
Grande: Ed. UFMS, p. xx-zz, 2012.
*
Laboratrio de Ecologia e Biogeografia, Departamento de Biologia, Universidade Federal
de Santa Maria - UFSM, CEP 97110-970, Camobi, Santa Maria, RS, Brasil. Programa de
Ps-Graduao em Ecologia e Conservao, CCBS, Universidade Federal do Mato Grosso
do Sul - UFMS, CP 549, CEP 79070-900, Campo Grande, MS, Brasil. Autor correspondente:
geruzalm@yahoo.com.br.
**
Laboratrio de Ecologia e Biogeografia, Departamento de Biologia, Universidade Federal
de Santa Maria - UFSM, CEP 97110-970, Camobi, Santa Maria, RS, Brasil. Programa de Ps-
-Graduao em Biodiversidade Animal, CCNE, Universidade Federal de Santa Maria - UFSM,
CEP 97110-970, Camobi, Santa Maria, RS, Brasil.
Distribuio geogrfica de marsupiais no Brasil 95 BIOLOGIA

Introduo
A Ordem Didelphimorphia inclui quase todos os marsupiais viventes das Amricas, sendo com-
posta por espcies de pequeno a mdio porte (menos de 10g a at 5000g), que ocorrem em praticamente
todo continente, desde o sul do Canad Patagnia. Esta ordem composta por apenas uma famlia,
Didelphidae, sendo a monofilia da famlia reconhecida recentemente em uma reviso filogentica de
Didelphimorphia (Voss & Jansa, 2009), a qual reconhece ainda a ocorrncia de quatro subfamlias:
Glironiinae, Caluromyinae, Hyladelphinae e Didelphinae, sendo esta ltima composta por quatro tribos
(ver Introduo, neste volume).
No Brasil ocorrem 15 gneros e 56 espcies, sendo este nmero atualizado praticamente a cada ano
devido a revises taxonmicas e descrio de novas espcies (e.g. Voss et al., 2005; Pavan et al., 2012).
Distribuem-se por todos os biomas brasileiros, desde a Floresta Amaznica ao Pampa, sendo a maior
diversidade de espcies encontrada nas florestas densas da Amaznia e Mata Atlntica. Este fator esta
relacionado adaptao de grande parte das espcies ao hbito arborcola, sendo comum no grupo a
presena de polegar opositor e cauda prensil. Porm, o grau de arborealidade varivel entre espcies,
sendo encontradas, em um extremo, espcies estritamente terrcolas e com cauda curta e no prensil,
como, por exemplo, as que compem o gnero Monodelphis.
Neste captulo ns apresentamos os dados mais recentes acerca da distribuio de todas as espcies
de marsupiais com ocorrncia para o Brasil. Foram compilados os registros disponveis em livros espe-
cializados como de Gardner (2008), Eisenberg e Redford (1999) e Reis et al. (2011); Lista anotada dos
mamferos do Brasil (2012); Lista Vermelha da Fauna Ameaada (IUCN, 2011); com a adio de novos
registros obtidos em artigos publicados recentemente; e ainda dados de coletas dos autores para o sul e
centro-oeste do Brasil. As espcies esto alocadas por gnero e a ocorrncia no Brasil apresentada por
registros pontuais. So apresentados ainda mapas com os registros disponveis, ou grande parte deles
no caso de espcies muito comuns, sendo omitidos registros muito prximos espacialmente. Ao final,
apresentamos uma tabela com a ocorrncia das espcies de acordo com os principais biomas brasileiros
e um apndice com a bibliografia utilizada na elaborao dos mapas de distribuio.
Glironia
nica espcie do gnero, Glironia venusta Thomas, 1912 uma espcie rara, porm com regis-
tros no leste do Equador e Peru, Bolvia e regio norte do Brasil, at o estado do Mato Grosso, o que
sugere uma ampla distribuio. O fato de ser uma espcie arborcola, associado a uma baixa densidade
populacional, pode contribuir para ausncia da espcie em inventrios em outras localidades da bacia
amaznica (Daz e Willig, 2004). H nove registros da espcie no Brasil, sendo oito na bacia amaznica,
incluindo os estados do Acre, Amazonas, Mato Grosso e Par e um na bacia do Paraguai no sudoeste do
Mato Grosso (Rossi et al., 2010) (Figura 1).
Apndice 1: 12, 13, 29, 43, 54, 68, 105, 108, 109, 116, 126.
Caluromys
O gnero Caluromys composto por trs espcies, duas delas com ocorrncia exclusiva na
Amrica do Sul e com distribuio no Brasil. As espcies do gnero so exclusivamente arborcolas,
BIOLOGIA 96 Distribuio geogrfica de marsupiais no Brasil

ocorrendo, portanto, em ambientes flo-
restais. Caluromys lanatus (Olfers, 1818)
ocorre na Colmbia, Venezuela, Equador,
Peru, Bolvia, Brasil e norte da Argentina,
sendo que sua distribuio no Brasil se es-
tende desde o norte e oeste da Amaznia,
regio centro-oeste (Mato Grosso e Mato
Grosso do Sul), regio central (prximo
ao Distrito Federal), sudeste (Minas Ge-
rais, So Paulo e Esprito Santo) e regio
sul at o nordeste do Rio Grande do Sul.
ocorre na Venezuela, ilha de Trinidad,
Guianas, Bolvia e Brasil, sendo que no
pas apresenta distribuio disjunta, com
um ncleo ao norte do pas e outro ao les-
te. O primeiro ncleo abrange o nordeste
da Amaznia, parte do nordeste, regio Figura 1. Mapa indicando a distribuio de Caluromys
philander, Caluromys lanatus e Glironia venusta no Brasil.
central do Brasil at a regio centro-oeste.
O ncleo ao leste ocorre desde o litoral de
Pernambuco at Santa Catarina. Ambas as espcies so compostas por subespcies (e.g. Cceres
& Carmignotto, 2006), mas a definio e o nmero destas ainda necessitam de reviso taxonmica
(Gardner, 2008). H ainda provveis reas de simpatria entre C. lanatus e C. philander em parte
da regio norte, centro-oeste e sudeste do Brasil (Figura 1), mas a segregao espacial entre elas
deve se dar pela adaptao a tipos especficos de vegetao e caractersticas do ambiente.
Apndice 1: 1, 6, 8, 9, 23, 24, 28, 32, 36, 37, 40, 41, 45, 54, 64, 68, 71, 76, 86-88, 94, 99, 100, 104,
108, 115, 119, 120.
Caluromysiops
Caluromysiops um gnero monoespecfico, sendo Caluromysiops irrupta Sanborn, 1951 a nica
espcie que o compe. Apresenta um nico registro no Brasil em Rondnia, no alto Rio Jar (Vivo &
Gomes, 1989) (Figura 2). Sua distribuio geogrfica se d em manchas, apresentando ainda ocorrncia
em trs localidades no sudeste e trs no norte do Peru. H ainda um registro a ser confirmado na Colmbia,
que alguns autores apontam como duvidoso, j que a rea prxima a um porto de trfico de animais
selvagens da Amaznia para os Estados Unidos (Gardner, 2008).
Apndice 1: 54, 124.
Hyladelphis
Hyladelphis kalinowskii (Hershkovitz, 1992) pertence a um gnero monoespecfico com apenas nove
registros na Amrica do Sul. Porm, apresenta ampla distribuio, desde o leste do Peru at a Guiana

Francesa, com registros na Guiana e um nico registro para o Brasil, na bacia amaznica ao norte do
Rio Amazonas, prximo a Manaus (Asta, 2006) (Figura 2). A espcie rara localmente, visto que Voss
et al. (2001) capturaram apenas 3 indivduos na Guiana Francesa entre mais de 400 capturas de peque-
nos mamferos no voadores. Jansa & Voss (2005) ainda sugerem que a espcie possa ser separada em
espcies distintas, j que h um alto nvel de divergncia molecular entre amostras analisadas do Peru e
Guiana Francesa.
Apndice 1: 7, 54.
Chironectes
nico marsupial de habito semi-aqu-
tico, Chironectes minimus (Zimmermann,
1780) pertence a um gnero monoespecfi-
co e possui ampla distribuio geogrfica,
ocorrendo desde o sul do Mxico, Amrica
Central e grande parte da Amrica do Sul,
sempre prximo a corpos dgua em flores-
tas tropicais e subtropicais. A espcie possui
distribuio disjunta com uma populao ao
norte, desde o Mxico at a Bolvia e norte
do Par no Brasil, e outra mais ao sul, desde o
Esprito Santo at o Rio Grande do Sul, aden-
trando o interior do pas at parte de Gois,
Mato Grosso e Mato Grosso do Sul (Figura
2). No h registro para a regio nordeste, e
no norte do pas encontrada apenas em reas
marginais da Amaznia. A falta de ocorrncia
Figura 2. Mapa indicando a distribuio de Hyladelphis
na regio central da Amaznia e no Pantanal
kalinowskii, Chironectes minimus e Caluromysiops irrupta
pode corresponder a um vis amostral ou a no Brasil.
uma lacuna natural na distribuio da espcie
para esta regio (Gardner, 2008).
Apndice 1: 1, 3, 18, 34, 40, 42, 53, 54, 62, 73-76, 94, 115, 117, 120, 131.
Cryptonanus
Composto por cinco espcies, o gnero Cryptonanus foi recentemente descrito por Voss et al.
(2005) com base em espcimes classificados anteriormente como Gracilinanus. As espcies do gnero
so amplamente distribudas, ocorrendo desde o sul do Rio Amazonas at a provncia de Buenos Aires
na Argentina, geralmente em biomas no florestados tropicais, subtropicais e temperados (Voss et al.,
2005). Ocorrem no Brasil Cryptonanus agricolai (Moojen, 1943), Cryptonanus chacoensis (Tate, 1931)
e Cryptonanus guahybae (Tate, 1931), sendo que C. agricolai ocorre na diagonal de reas abertas,
abrangendo a Caatinga no estado do Cear at o Cerrado sul-mato-grossense. H um registro recente

para o litoral de Pernambuco nos domnios
da Mata Atlntica atribudo a C. agricolai
(Souza et al., 2010). J a distribuio de
C. chacoensis abrange o Pantanal do Mato
Grosso at o oeste do Mato Grosso do Sul
no centro-oeste do Brasil, Bolvia, Paraguai,
at alcanar novamente o Brasil, no extre-
mo oeste do Rio Grande do Sul, atravs da
Argentina, compreendendo principalmente
reas campestres e arbustivas. H ainda,
segundo Gardner (2008), o registro de C.
chacoensis para Bag, Rio Grande do Sul,
com base em crnios de egagrpilas previa-
mente identificados como Gracilinanus agilis
por Gonzlez et al. (1999). Cryptonanus
guahybae apresenta distribuio mais restrita
em relao s demais espcies do gnero no
Figura 3. Mapa indicando a distribuio de Cryptonanus
Brasil, ocorrendo exclusivamente no Rio
guahybae, Cryptonanus chacoensis e Cryptonanus agricolai
Grande do Sul, desde o noroeste do estado no Brasil.
at o litoral sul (Quintella et al., 2011), mas
possivelmente essa distribuio esteja subestimada (Figura 3).
Apndice 1: 1, 14, 25, 26, 32, 34, 54, 64, 79, 102, 113, 114, 127,131.
Didelphis
O gnero Didelphis composto por seis
espcies, em sua maioria, de ampla distribui-
o geogrfica. Cinco espcies apresentam
ocorrncia para a Amrica do Sul, sendo
que quatro so registradas no Brasil (IUCN,
2011). Didelphis aurita Wied-Neuwied,
1826 e D. albiventris Lund, 1840 so ampla-
mente distribudas no pas. Didelphis aurita
ocorre em reas florestadas, desde a costa
leste no estado da Paraba at o Rio Grande
do Sul, mas sua ocorrncia ainda se estende
para o interior do Brasil, nos estados de So
Paulo, Paran, sul do Mato Grosso do Sul,
Santa Catarina e norte do Rio Grande do Sul,
alm do leste do Paraguai (Gardner, 2008)
(Figura 4). Didelphis albiventris ocupa tanto
formaes abertas quanto florestais e sua rea Figura 4. Mapa indicando a distribuio de Didelphis
de distribuio abrange toda a Caatinga, Cer- marsupialis e Didelphis aurita no Brasil.

rado e Pampa, tambm ocorrendo na Mata
Atlntica (Gardner, 2008) (Figura 5), em
simpatria com D. aurita em algumas locali-
dades (e.g. Bonvicino et al., 2002; Cceres
et al., 2007a; Asfora & Pontes, 2009). Esta
espcie oportunista e tolerante a ambientes
alterados, sendo encontrada em paisagens
altamente fragmentadas e at mesmo na pe-
riferia de centros urbanos (Rossi & Bianconi,
2011). Por outro lado, D. aurita parece ser
mais sensvel fragmentao e pode estar se
extinguindo em regies marginais da Mata
Atlntica em contato com outros biomas
como o Pampa e o Cerrado, ocorrendo uma
retrao dessa espcie em direo ao centro
do bioma (Cceres et al., 2007a). Didelphis
marsupialis Linnaeus, 1758 ocorre no norte
do Brasil, com ampla distribuio na bacia Figura 5. Mapa indicando a distribuio de Didelphis
imperfecta e Didelphis albiventris no Brasil.
Amaznica (Figura 4), enquanto Didelphis
imperfecta Mondolfi & Prez-Hernndez, 1984 apresenta distribuio restrita ao norte de Roraima no
Brasil, estendendo-se ao norte pelo Suriname, Guiana Francesa, Guiana e Venezuela (Gardner, 2008)
(Figura 5).
Apndice 1: 1-4, 6, 8, 9, 14, 16, 17, 19-21, 23-29, 32, 34, 35, 37-42, 44, 45, 49, 50, 52-55, 59, 62,
63, 67-69, 72-75, 78, 79, 82, 84-86, 88, 91, 93, 94, 99, 100, 103, 104, 106-108, 111, 114, 115, 117, 118,
121-123, 131.
Gracilinanus
Com seis espcies que ocorrem ex-
clusivamente na Amrica do Sul, o gnero
Gracilinanus apresenta trs espcies com
ocorrncia no Brasil: Gracilinanus agilis
(Burmeister, 1854), Gracilinanus emiliae
(Thomas, 1909) e Gracilinanus microtarsus
(Wagner, 1842) (IUCN, 2011). Enquanto
G. agilis tpico de formaes mais abertas
como a Caatinga e o Cerrado, com ocorrncia
ampla no nordeste, centro e centro-oeste do
pas, G. microtarsus ocorre na Mata Atln-
tica, desde a Bahia at o Rio Grande do
Sul (Geise & Asta, 2009). Dados sobre a
Figura 6. Mapa indicando a distribuio de Gracilinanus
ocorrncia em simpatria das duas espcies microtarsus, Gracilinanus emiliae e Gracilinanus agilis no
so escassos, mas h zonas de contato entre Brasil.

as espcies em reas de ectone entre Cerrado e Mata Atlntica de Minas Gerais e de So Paulo (Costa
& Patton, 2006; Loss et al. 2011). Diferente das demais espcies do gnero, G. emiliae apresenta distri-
buio restrita ao estado do Par, porm registros pontuais para o Peru, Colmbia, Venezuela, Suriname,
Guiana e Guiana Francesa sugerem que a espcie, ou um complexo de txons crpticos com caracteres
morfolgicos semelhantes, amplamente distribuda na Amaznia (Voss et al., 2009) (Figura 6).
Apndice 1: 1, 3, 5, 8, 14, 16, 17, 24, 25, 32, 34, 37, 40, 45, 47, 50, 52, 54, 56, 57, 61, 64, 65, 71,
73-75, 77, 83, 85, 86, 93, 99, 100, 104, 108, 113, 117-119, 121, 126, 128, 130, 131.
Lutreolina
Monoespecfico, o gnero Lutreolina possui distribuio disjunta, com duas unidades populacionais
totalmente separadas, uma ao norte e outra ao sul da Amrica do Sul. Estas unidades so consideradas
como duas subespcies, Lutreolina crassicaudata crassicaudata (Desmarest, 1804) e L. c. turneri (Gnther,
1879). Lutreolina c. turneri compe a distribuio norte da espcie, que abrange a Colmbia, Venezuela
e Guiana, sem ocorrncia para o Brasil, enquanto L. c. crassicaudata ocorre na Bolvia, Paraguai, Brasil,
Argentina e Uruguai. No Brasil esta subespcie ocorre desde o Rio Grande do Sul at Minas Gerais e
Gois, sendo encontrada principalmente no sul do Cerrado, Pampa e, na Mata Atlntica, ocorre em cam-
pos de altitude em reas de floresta ombrfila mista, sendo rara em florestas densas e midas (Figura 7).
Apndice 1: 1, 10, 16, 22, 24, 27, 34, 40, 42, 54, 59, 62, 76, 107, 110, 118, 131.
Marmosa
O gnero Marmosa, anteriormente representado por nove espcies, atualmente composto por 15
espcies aps uma extensa reviso filogentica de todos os marsupiais didelfdeos (Voss & Jansa, 2009),
na qual o gnero Micoureus foi alocado como subgnero de Marmosa. No Brasil ocorrem duas espcies
do subgnero Marmosa: M. (Marmosa) lepida (Thomas, 1888) e M. (Marmosa) murina (Linnaeus, 1758)
e quatro espcies do subgnero Micoureus: M. (Micoureus) constantiae (Thomas, 1904), M. (Micou-
reus) demerarae (Thomas, 1905), M. (Micoureus) paraguayana (Tate, 1931) e M. (Micoureus) regina
(Thomas, 1898).
Tanto M. (Marmosa) lepida quanto M. (Marmosa) murina ocorrem nas Guianas, Suriname, Ve-
nezuela, Colmbia, Equador, Peru, Bolvia e na Amaznia brasileira. Enquanto M. (Marmosa) lepida
estende sua distribuio no Brasil ao sul do Rio Amazonas e leste do Rio Tapajs, M. (Marmosa) munira
apresenta uma distribuio mais ampla no pas, ocorrendo tambm em uma faixa litornea desde o estado
do Par ao estado do Rio de Janeiro, na Mata Atlntica, e, na regio centro-oeste, com registros para
Gois, Mato Grosso e Mato Grosso do Sul, no Cerrado (Figura 7).
Marmosa (Micoureus) regina ocorre na Colmbia, Equador e Peru, sendo sua distribuio restrita
ao extremo oeste no Brasil com registros para o Acre e Amazonas. Alm da Colmbia, Bolvia, Peru,
Venezuela, Guianas e Suriname, Marmosa (Micoureus) demerarae tambm ocorre na regio amaznica,
porm sua distribuio mais ampla, estendendo-se tambm para parte do nordeste, at o sul da Bahia
nos domnios da Floresta Atlntica, e para a regio centro-oeste do pas, nos domnios do Cerrado,. Na
regio leste do Brasil, do extremo sul da Bahia at o norte do Rio Grande do Sul, ocorre M. (Micoureus)

paraguayana, que ainda estende sua distri-
buio em direo oeste at o sul do Paraguai.
Finalmente, M. (Micoureus) constantiae
ocorre com distribuio restrita aos estados
de Rondnia, Mato Grosso e Mato Grosso
do Sul no pas, alcanando pases vizinhos
Bolvia e Argentina (Figura 8).
Apndice 1: 1, 6, 8, 14-17, 22-24, 26,
28, 32, 34-37, 40, 45, 46, 48, 54, 60-64, 68,
71, 75, 79, 80, 84-88, 93, 94, 99-101, 103,
108, 117, 118, 121, 123, 125, 126, 131.
Marmosops
O gnero Marmosops composto
por 15 espcies e, destas, 14 ocorrem na
Amrica do Sul. No Brasil so registradas Figura 7. Mapa indicando a distribuio de Marmosa
nove espcies, sendo a maior parte delas (Marmosa) murina, Marmosa (Marmosa) lepida e Lutreolina
crassicaudata no Brasil.
com distribuio conhecida para a regio
amaznica (Gardner, 2008). Ao leste do
Rio Negro ocorrem tanto M. parvidens
(Tate, 1931) quanto M. pinheiroi (Pine,
1981). Marmosops parvidens ocorre desde
o estado do Amazonas ao Par (Figura 9),
estendendo sua distribuio as Guianas, Su-
riname e Venezuela, enquanto M. pinheiroi
registrado, nos estados do Amap e Par
(Figura 10), com ocorrncia nos mesmos
pases vizinhos que M. parvidens. No extre-
mo oeste da Amaznia, com registros para o
Acre e Amazonas, M. impavidus (Tschudi,
1845) ocorre ainda na Venezuela, Colmbia,
Equador, Peru e Bolvia (Figura 9). J M.
neblina Gardner, 1990 apresenta distribui-
o restrita margem direita do Rio Juru
(Figura 10), estendendo sua ocorrncia ao
sul da Venezuela e Equador. Marmosops Figura 8. Mapa indicando a distribuio de Marmosa
bischopi (Pine, 1981) ocorre ao sul do Rio (Micoureus) constantiae, Marmosa (Micoureus) regina,
Amazonas, com registros no Brasil para os Marmosa (Micoureus) demerarae e Marmosa (Micoureus)
paraguayana no Brasil.
estados do Amazonas e Mato Grosso (Figura
11), ocorrendo ainda no leste do Peru e norte da Bolvia. Marmosops noctivagus se distribui no Par,
Amazonas, Acre e Mato Grosso (Figura 10), estendendo sua ocorrncia para o Peru e Bolvia, at o
leste do Equador.

Nos domnios da Mata Atlntica, na
regio sudeste do Brasil, ocorrem apenas
duas espcies do gnero: M. incanus (Lund,
1840) e M. paulensis (Tate, 1931). Com
distribuio mais ampla, M. incanus ocor-
re desde o estado do Paran a Bahia, com
registros ainda para o interior de Minas
Gerais (Figura 9). J M. paulensis ocorre
em uma faixa mais estreita a leste na Mata
Atlntica, desde Minas Gerais ao Paran
(Figura 10). nica espcie com ocorrncia
na regio centro-oeste, M. ocellatus (Tate,
1931) apresenta a maior parte de sua distri-
buio na Bolvia, com registros em flores-
tas deciduais no Brasil, prximo fronteira,
no leste do Pantanal no Mato Grosso e em
Corumb no Mato Grosso do Sul (Cceres
Figura 9. Mapa indicando a distribuio de Marmosops
et al., 2007b) (Figura 9).
parvidens, Marmosops ocellatus, Marmosops incanus e
Apndice 1: 8, 16, 26, 30, 34, 37, 45, Marmosops impavidus no Brasil.
50, 54, 71, 76, 83, 85, 86, 88, 92, 93, 99, 103,
104, 108, 115, 117, 118, 121, 125, 126.
Metachirus
nica espcie do gnero, Metachirus
nudicaudatus (. Geoffroy, 1803) uma
espcie de ampla distribuio, ocorrendo
desde a Amrica Central at o norte da
Argentina, com registro ainda (segundo
Gardner, 2008) para o sul do Mxico. An-
lises filogenticas mostram um alto ndice
de divergncia molecular entre espcimes
de diferentes regies, o que sugere que o
gnero pode ser representado por outras
espcies alm de M. nudicaudatus (Costa,
2003). No Brasil a espcie encontrada
na Amaznia, Mata Atlntica, Pantanal e Figura 10. Mapa indicando a distribuio de Marmosops
Cerrado. At ento, acreditava-se que a pinheiroi, Marmosops paulensis, Marmosops noctivagus e
espcie ocorresse no Cerrado apenas em Marmosops neblina no Brasil.
zonas de contato com a Amaznia e Mata Atlntica, no ocorrendo em toda a regio nordeste (Rossi
& Bianconi, 2011). Porm, Miranda et al. (2009) registraram quatro indivduos no norte do Piau
em rea de transio entre a Caatinga e o Cerrado (Figura 11).

Apndice 1: 6, 8, 21, 28, 35, 37, 39, 40,
45, 50, 53, 54, 61, 68, 71, 81, 85, 86, 88, 94,
99, 100, 103, 108, 115, 117, 119, 121, 123.
Monodelphis
Monodelphis o gnero de marsupial
mais especioso da regio neotropical, com 20
espcies ao todo (IUCN, 2011). Porm, esse
nmero j se encontra desatualizado, sendo
acrescidas mais duas espcies recentemente
(Pavan et al., 2012; ver abaixo) e revises
taxonmicas futuras certamente elevaro
ainda mais esse nmero, seja pela incluso de
espcies ainda no descritas (Gardner, 2008)
ou pelo rearranjo e separao de espcies
que necessitam reviso. Destas, 16 ocorrem Figura 11. Mapa indicando a distribuio de Marmosops
no Brasil, a maioria de distribuio restrita, bishopi e Metachirus nudicaudatus no Brasil.
estando inseridas em todos os biomas brasi-
leiros, mesmo que representadas por pelo menos uma espcie.
Na regio Amaznica ocorrem: Monodelphis brevicaudata (Erxleben, 1777), M. emiliae (Thomas,
1912), M. glirina (Wagner, 1842) e M. maraxina Thomas, 1923. Monodelphis brevicaudata se distribui
no noroeste do Brasil, a norte do Rio Negro e a oeste do Rio Branco, nos estados do Amazonas e Roraima
(Figura 12), estendendo sua distribuio ao sul da Venezuela e norte da Guiana. J M. emiliae ocorre
em uma estreita faixa que se estende desde o Par, Amazonas e Acre em direo ao leste do Peru e norte
da Bolvia (Figura 13). Monodelphis glirina ocorre do sul do Rio Amazonas at o leste do Rio Xingu,
abrangendo os estados do Par, Amazonas, Mato Grosso Rondnia e Acre, estendendo-se ao norte da
Bolvia e sudeste do Peru, e M. maraxina possui distribuio restrita a ilha de Maraj no estado do Par
(Figura 14).
Recentemente Pavan et al. (2012) analisaram, atravs de dados morfolgicos e moleculares, a
sistemtica do complexo de espcies de M. brevicaudata. Seus resultados apontam para a ocorrncia de
mais duas espcies novas e vlidas de Monodelphis para o Brasil: M. touan, considerada at ento como
sinmino de M. brevicaudata, e M. arlindoi, espcie nova e descrita naquela publicao. A ocorrncia de
M. touan abrange a Guiana Francesa e o Brasil, no estado do Amap e Par incluindo a ilha de Maraj
(Figura 12). Monodelphis arlindoi ocorre no centro-sul da Guiana e no Brasil, incluindo o sudeste de
Roraima, leste do Amazonas e norte do Par ao norte do Rio Amazonas (Figura 12).
Monodelphis americana (Mller, 1776), M. domestica (Wagner, 1842) e M. kunsi Pine, 1975
so espcies de distribuio mais ampla em relao s demais espcies do gnero. Na poro leste do
Brasil, M. americana, ocorre desde o estado do Par at Santa Catarina, com registro tambm para a
regio central em Gois (Figura 13). Monodelphis domestica tambm apresenta ocorrncia no nordeste
do pas, mas sua distribuio se estende em direo regio centro-oeste, no Cerrado e Pantanal, at
os pases vizinhos como Bolvia, Paraguai e Argentina, sendo registrado ainda em parte do sudeste

do Brasil (Figura 12). J Monodelphis kunsi
ocorre principalmente na regio centro-oeste
do pas, mas h registros recentes para o
estado do Par, Acre e Minas Gerais (Figura
15), sendo encontrada em habitats que se
estendem desde a savana xrica floresta
mida, o que sugere ser esta uma espcie
com distribuio muito ampla e complexa ou
um conjunto de espcies crpticas (Gettinger
et al., 2011).
Com distribuio mais restrita, M. rubi-
da (Thomas, 1899) conhecida apenas para
Bahia prximo a capital Salvador (Figura
15). J M. unistriata (Wagner, 1842) foi
registrada apenas em So Paulo no Brasil
(Figura 14), mas tambm h registro em
Missiones na Argentina, sendo essa uma Figura 12. Mapa indicando a distribuio de Monodelphis
espcie classificada como possivelmente touan, Monodelphis iheringi, Monodelphis domestica,
extinta pela IUCN (2011), pois seu ltimo Monodelphis brevicaudata e Monodelphis arlindoi no Brasil.
registro data de 1899 (Gardner 2008). Mo-
nodelphis theresa Thomas, 1921 e Monodelphis umbristriata (Miranda-Ribeiro, 1936) ocorrem na
regio sudeste, e regio central e sudeste do pas respectivamente. A primeira apresenta distribuio
em uma pequena faixa no estado de So Paulo, Rio de Janeiro e Minas Gerais, enquanto a segunda
ocorre em uma pequena poro que cobre o leste de Gois, sul de Minas Gerais e centro de So Paulo
(Figura 14).
Na regio sudeste, em direo regio
sul do Brasil ocorrem M. dimidiata (Wag-
ner, 1847), M. iheringi (Thomas, 1888) e
M. scalops (Thomas, 1888). Monodelphis
dimidiata, com a incluso de M. sorex como
sinnimo jnior (Vilela et al., 2010), possui
a maior distribuio dentre as trs espcies,
abrangendo Minas Gerais e So Paulo na
regio sudeste e todos os estados da regio
sul do pas, estendo-se em direo ao Para-
guai, norte da Argentina e Uruguai (Figura
13). Tanto M. iheringi quanto M. scalops
ocorrem na faixa litornea desde o Esprito
Santo a regio sul do pas, com M. iheringi
ocorrendo at o norte do Rio Grande do Sul
(Figura 12) e M. scalops at Santa Catarina
Figura 13. Mapa indicando a distribuio de Monodelphis
(Figura 15), com registro tambm em Mis- emiliae, Monodelphis dimidiata e Monodelphis americana
siones, Argentina. no Brasil.

Apndice 1: 1, 3-6, 10, 11, 16, 17, 23,
25-27, 30-32, 34, 36, 44, 52, 54, 57, 58, 63,
70, 73-75, 85, 87-90, 92, 93, 95-100, 103,
104, 108, 112, 113, 117-119, 125, 126, 129,
131.
Philander
O gnero Philader composto por
sete espcies e, destas, quatro ocorrem
no Brasil. Philander andersoni (Osgood,
1913) e P. mcilhennyi Gardner & Patton,
1972 possuem ocorrncia restrita regio
amaznica, sendo a distribuio de P.
andersoni restrita ao extremo noroeste do
Amazonas, ocorrendo ainda no sul da Ve-
nezuela, leste do Equador e norte e centro Figura 14. Mapa indicando a distribuio de Monodelphis
do Peru. J P. mcilhennyi ocorre no oeste unistriata, Monodelphis umbristriata, Monodelphis theresa,
da Amaznia, nos estados do Amazonas e Monodelphis maraxina e Monodelphis glirina no Brasil.
Acre, atingindo o extremo leste do Peru.
Philander frenatus (Olfers, 1818) ocorre na
Mata Atlntica e sua distribuio abrange
o leste do Brasil, desde o estado da Bahia
at o norte do Rio Grande do Sul, esten-
dendo sua ocorrncia em direo oeste at
o Paraguai e nordeste da Argentina. Com a
maior distribuio dentro do gnero, Phi-
lander opossum (Linnaeus, 1758) ocorre do
Mxico costa do Pacfico, na Colmbia e
Equador, e desde o Suriname, Guianas, les-
te do Peru, Bolvia e Brasil, sendo que no
pas ocorre no norte e centro-oeste desde o
estado de Gois at o oeste do Mato Grosso
e Mato Grosso do Sul. A espcie com-
posta por pelo menos quatro subespcies
segundo Gardner (2008) e que necessitam
de reviso taxonmica, pois podem conter
Figura 15. Mapa indicando a distribuio de Monodelphis
espcies crpticas (Figura 16). scalops, Monodelphis rubida e Monodelphis kunsi no Brasil.
Apndice 1: 1, 3, 16, 21, 24, 26, 29,
34, 35, 37, 39, 40, 44, 45, 50, 51, 53, 54, 66, 68, 75, 83, 84, 86, 88, 90, 94, 99, 100, 108, 115, 117-119,
121-123, 125, 126, 131.

Thylamys
O gnero Thylamys composto por
aproximadamente 10 espcies sul-america-
nas (Braun et al., 2005; Carvalho et al., 2009;
Teta et al., 2009), embora no haja ainda um
consenso sobre a validade de algumas esp-
cies (Giarla et al., 2010). No Brasil ocorrem
trs destas: T. karimii (Petter, 1968), T. velu-
tinus (Wagner, 1842) e T. macrurus (Olfers,
1818) (Carmingnotto & Monfort, 2006).
Diferente da maior parte dos pequenos mar-
supiais da Amrica do Sul, o gnero apresen-
ta distribuio predominante em formaes
abertas e savnicas, sendo encontrado prin-
cipalmente no Cerrado e Caatinga no Brasil
(Carmingnotto & Monfort, 2006; Palma &
Vieira, 2006). Thylamys karimii apresenta a Figura 16. Mapa indicando a distribuio de Philander
maior distribuio dentro do gnero, desde opossum, Philander mcilhennyi, Philander frenatus e Philander
andersoni no Brasil.
a Caatinga no nordeste do pas ao sudeste e
regio centro-oeste nos domnios do Cerrado.
H uma pequena rea de sobreposio na
ocorrncia de T. karimmi e T. velutinus no
Cerrado central do pas, sendo que a distri-
buio de T. velutinus se estende mais ao sul
na regio sudeste, atingindo o estado de So
Paulo. J T. macrurus apresenta distribuio
mais restrita no pas, sendo registrado apenas
no Mato Grosso do Sul, onde ocorre desde o
Cerrado stritu sensu a florestas estacionais
semideciduais, estendendo sua rea de ocor-
rncia tambm ao Chaco e florestas secas de
transio no Paraguai (Cceres et al., 2007c)
(Figura 17).
Apndice 1: 5, 17, 23, 25, 32-34, 54,
64, 65, 131.
Figura 17. Mapa indicando a distribuio de Thylamys
macrurus, Thylamys karimii e Thylamys velutinus no Brasil.
Concluso
O conhecimento acerca dos marsupiais brasileiros tem aumentado significativamente nas ltimas
dcadas, principalmente com o implemento de tcnicas mais eficientes e especficas em inventrios e
estudos ecolgicos do grupo. A utilizao de armadilhas de queda do tipo pitfall e a disposio de arma-
dilhas live trap no dossel das florestas possibilitaram a amostragem de espcies de hbito semi-fossorial

Tabela 1. Espcies de marsupiais do Brasil e respectivos biomas de ocorrncia. Co = Comum; Ma = Marginal;
Ra = Raro, Re = Restrito, onde raro significa que a espcie apresenta cinco ou menos registros para um bioma;
restrito quando a espcie apresenta distribuio restrita a uma pequena poro do bioma, podendo ou no ser
comum localmente; e marginal quando a espcie ocorre somente em reas de ectone entre biomas, podendo ser
comum ou no no bioma adjacente.
Mata
Txon Amaznia Caatinga Cerrado Pampa Pantanal
Atlntica
Caluromys lanatus Ra Ra Co Ra
Caluromys philander Co Ra Co Ma
Caluromysiops irrupta Re
Chironectes minimus Re Ra Co Ma
Cryptonanus agricolai Re Co Ma
Cryptonanus chacoensis Ra Ra
Cryptonanus guahybae Re Re
Didelphis albiventris Ma Co Co Co Co Co
Didelphis aurita Ma Co
Didelphis imperfecta Re
Didelphis marsupialis Co Ma
Glironia venusta Ra*
Gracilinanus agilis Ma Ra Co Co Co
Gracilinanus emiliae Re
Gracilinanus microtarsus Re Ma Co
Hyladelphis kalinowskii Re
Lutreolina crassicaudata Re Co Co
Marmosa (Marmosa) lepida Ra
Marmosa (Marmosa) murina Co Ra Co Co Ma
Marmosa (Micoureus) constantiae Ma Re Re
Marmosa (Micoureus) demerarae Co Ra Ra Re
Marmosa (Micoureus) paraguayana Ma Co
Marmosa (Micoureus) regina Re
Marmosops bishopi Ra
Marmosops impavidus Ra
Marmosops incanus Re Ma Co
Marmosops neblina Re
Marmosops noctivagus Co
Marmosops ocellatus Ra
Marmosops parvidens Ra
Marmosops paulensis Re
Marmosops pinheiroi Ra
Metachirus nudicaudatus Co Ma Co Re
Monodelphis americana Re Ra Co
Monodelphis arlindoi Re
Monodelphis brevicaudata Ra
Monodelphis dimidiata Co Re
Monodelphis domestica Ma Co Co Ra Co
Monodelphis emiliae Co
Monodelphis glirina Co
Monodelphis iheringi Co
Monodelphis kunsi Ra Co Re
Monodelphis maraxina Re
Monodelphis rubida Re
Monodelphis scalops Co
Monodelphis theresa Re
Monodelphis touan Re
Monodelphis umbristriata Re Re

Monodelphis unistriata Re
Philander andersoni Ra
Philander frenatus Ma Co
Philander mcilhennyi Ra
Philander opossum Co Ra Re
Thylamys karimii Ma Ra Co
Thylamys macrurus Re Re
Thylamys velutinus Ra Ma
*Apesar de possuir mais do que cinco registros, a espcie considerada rara localmente, pois todos os registros se referem a captura de apenas um ou dois indivduos
(ver descrio da espcie).
e arborcola, respectivamente, que antes eram raras ou ausentes nas amostragens (Umetsu et al., 2006;
Cceres et al., 2011). Alm disso, a crescente utilizao de tcnicas moleculares em estudos taxonmicos
tambm tem sido um fator chave para a melhor compreenso das relaes entre espcies deste grupo to
diverso (e.g. Voss et al., 2005; Vilela et al., 2010; Pavan et al., 2012).
Porm, existem ainda muitas lacunas a serem preenchidas, sejam elas no campo do inventariamento,
ou no campo da taxonomia. reas isoladas ou pouco amostradas, como a regio central, norte e oeste da
Amaznia, Pantanal, norte do Cerrado, interior da Caatinga, sul do Pampa e reas de ectone, carecem
de listas mais detalhadas a cerca da ocorrncia das espcies, o que dificulta a compreenso dos limites
de distribuio de muitas delas. Por outro lado, a falta de reviso taxonmica impede que novas espcies
sejam descobertas ou definidas a partir de espcies crpticas com ampla distribuio, como podem ser os
casos de Metachirus nudicaudatus (Costa, 2003) e Philander opossum (Gardner, 2008). Esta lacuna pode
ser um reflexo da necessidade de formao de novos sistematas seja na rea de marsupiais ou mesmo de
pequenos mamferos em geral. Apesar de ter havido um incremento substancial de profissionais da rea
na ltima dcada, este ainda um dos principais problemas na grande rea de zoologia no Brasil. Fina-
lizando, ressaltamos ainda a importncia da coleta de boas sries de espcimes e a consequente citao
desse material testemunho em publicaes para que, mesmo em estudos ecolgicos, as espcies possam
ser averiguadas por terceiros para que se possam gerar mapas de distribuio confiveis e evitar uma
possvel disseminao de informaes errneas.
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Apndice 1. Referncias utilizadas na confeco dos mapas de distribuio das espcies de marsupiais brasileiros. Optamos
por citar apenas uma referncia quando mais de um estudo fora realizado em uma mesma localidade e que citavam as mesmas
espcies, utilizando como critrio de escolha, a publicao de maior impacto, mais recente e mais completa.
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al. 2011. Zootaxa, 2761: 133; 131- Dados no publicados: Cceres, N.C.; Melo, G.L.; Sponchiado, J.

CAPTULO 4
Amostragem de
Marsupiais
Nilton C. Cceres*
Maurcio E. Graipel**
Jorge J. Cherem***
Abstract: Marsupial Sampling. The Brazilian marsupials are a conspicuous part of the
Neotropical mammal diversity. In order to sampling this diversity in the nature, we treat in this
chapter of the several and different methods to assess didelphid marsupials in the different habitats
they live. We treat consecutively of sampling planning, sampling design of traps in the space (grid
and transect line), trap type, how to do captures of the different species according to the habitat,
baits, capture-mark-recapture, and reference collection of specimens. We discuss the adequacy
of the different methods to assess species in light of the results obtained by field researchers.
Introduo
Pertencentes ordem Didelphimorphia, os marsupiais brasileiros com-
preendem um diversificado grupo de espcies de pequeno porte, incluindo
atualmente 15 gneros e 56 espcies (ver Introduo, neste volume). No en-
tanto, esse nmero tende a aumentar uma vez que novas espcies esto sendo
*
Departamento de Biologia, CCNE, Universidade Federal de Santa Maria. Camobi. Santa Maria,
RS, 97110-970, Brasil.
Departamento de Ecologia e Zoologia, Universidade Federal de Santa Catarina. Florianpolis,
**
SC, 88040-970, Brasil.

CAIPORA Cooperativa para Conservao da Natureza. Av. Des. Vitor Lima, 260/513, Bairro
***
Carvoeira. Florianpolis, SC, 88040-400, Brasil.

Autor correspondente: graipel.me@gmail.com
Amostragem de marsupiais 113 BIOLOGIA

descobertas a cada ano, seja no Brasil em particular ou na Regio Neotropical como um todo (Patterson,
2001; Rossi & Bianconi, 2011; Pavan et al., 2012).
Os marsupiais ocorrem em todos os biomas brasileiros (Amaznia, Mata Atlntica, Cerrado,
Caatinga, Pantanal e Campos do Sul) e apresentam hbitos locomotores bastante diversificados (semi-
-aqutico, terrestre, escansorial e arborcola) (Paglia et al., 2012). Possuem tambm diversas adaptaes
relacionadas a esses hbitos, tais como cauda prensil nas espcies arborcolas e escansoriais; variao na
largura dos ps e no ngulo do dedo opositor, no comprimento dos membros anteriores ou posteriores e
no comprimento da cauda principalmente em relao ao uso do substrato arbreo ou terrcola (ver Vieira
& Delciellos, neste volume).
As espcies de marsupiais brasileiros apresentam diversos tamanhos de corpo (7 g a 3,5 kg; N.C.
Cceres, obs. pess.) e dietas predominantemente onvoras, mas com especializaes alimentares particu-
lares, como nas espcies frugvoras e insetvoras (Santori et al., neste volume). Assim, tanto para estudar
os diferentes aspectos da ecologia destas espcies quanto para realizar um levantamento faunstico com-
pleto, necessrio o uso de mtodos especficos e variados para a amostragem dos marsupiais em campo.
Os estudos cientficos sobre a biologia de marsupiais no Brasil tiveram incio em meados do sculo
passado. H coletas mais antigas que remontam a pocas anteriores a 1900, quando a maioria das espcies
de marsupiais brasileiros foi amostrada pela primeira vez e descrita para a cincia. Essas coletas foram
feitas com tcnicas que visavam a obteno de espcimes para coleo em museus, como por exem-
plo as ratoeiras. Em geral, se comparados, os mtodos de amostragem utilizados hoje em dia so mais
sistematizados e, alm do inventrio da diversidade, tm tambm objetivos principalmente ecolgicos.
Atualmente comum a utilizao de mtodos mais modernos de captura, como armadilhas desenhadas
para minimizar os ferimentos ao animal, como os modelos de arame ou de chapas metlicas. Recentemente,
o uso de armadilhas de queda tem se difundido, visto que amostram de maneira menos seletiva a riqueza
e diversidade local de espcies (Umetsu et al., 2006; Cceres et al., 2011b).
A descrio de novos mtodos de amostragem tem levado a resultados positivos no registro de vrias
espcies de marsupiais, como o uso de armadilhas no dossel ou sub-bosque florestal (Malcolm, 1991;
Vieira, 1998; Graipel, 2003; Graipel et al., 2003). s vezes so necessrias tcnicas especficas, como no
caso da cuca-dgua, que exige amostragens em cursos de gua corrente com armadilha de passagem e
barreiras que direcionam os animais s armadilhas (Bressiani & Graipel, 2008).
Como a maioria dos marsupiais brasileiros tem pequeno porte, florestal, arborcola ou escansorial
e tm hbitos crepusculares ou noturnos, observaes visuais no so suficientes para sua amostragem, ao
contrrio de primatas, por exemplo. Com base nisso e no fato de que a maioria dos estudos com marsupiais
brasileiros depende de coletas para a correta determinao taxonmica das espcies, ou da captura seguida
de soltura dos indivduos como no estudo de populaes, relacionados ou no a impactos ambientais,
fazemos a seguir uma reviso dos principais mtodos utilizados para sua amostragem em campo.
Capturas
Capturas de marsupiais so usualmente feitas com armadilhas, que podem ser de vrios tipos, formas
e tamanhos. As armadilhas so utilizadas quando se requerem amostragens sistematizadas, mas tambm
podem ser usadas para estudos rpidos, de curta durao. Normalmente as armadilhas utilizadas atualmente
BIOLOGIA 114 Amostragem de marsupiais

mantm os animais vivos, embora existam algumas que iro sacrificar o animal, como as ratoeiras. As
armadilhas convencionais so feitas de arame ou chapas metlicas (como de alumnio). H tambm as
armadilhas de queda (pitfalls; tambm tratadas como armadilhas de intercepo e queda com cerca
guia), onde baldes enterrados ao nvel do solo so utilizados. Em todos esses mtodos, os animais so
capturados e mantidos presos no interior da armadilha at que sejam manipulados pelo pesquisador ou
tcnico. Em todos os casos, deve-se observar o tratamento adequado e tico aos animais, para que no
sofram com a captura ou manipulao, atendendo a vrias exigncias que levam ao bem-estar animal,
mesmo que mantido cativo por pouco tempo (Sikes et al., 2011). necessrio obter tambm a licena/
autorizao para captura e transporte de fauna junto ao rgo ambiental competente brasileiro (SISBIO,
IBAMA ou o respectivo rgo estadual).
De acordo com o ambiente ou o estrato (solo, sub-bosque e dossel) a ser amostrado existem alguns
mtodos especficos para a captura, os quais so apresentados a seguir.
Capturas em Riachos
O nico marsupial com hbito semi-aqutico, a cuca-dgua Chironectes minimus, pode ser captu-
rado em armadilhas convencionais de dupla entrada parcialmente submersas em locais rasos de riachos
(Figura 1). Rochas ou outros materiais naturais como troncos cados do prprio local devem ser dispostos
a partir de cada um dos lados da porta da gaiola em direo s margens, preferencialmente ultrapassando
a altura da armadilha, de forma a orientar os indivduos para dentro da armadilha. Limpeza peridica
deve ser realizada para retirada de folhas e outros materiais flutuantes que possam obstruir a entrada da
gaiola (Bressiani & Graipel, 2008). O uso de iscas, como camares ou peixes, pode aumentar as chances
de captura (Galliez et al., 2009).
Figura 1 - Armadilha de arame de dupla entrada instalada em riacho para a captura da cuca-dgua, Chironectes minimus. Note
as rochas fazendo uma barreira para que o animal tenha que passar por dentro da armadilha, seguindo o curso dgua (foto por
Maurcio E. Graipel).

Capturas no Solo
Entre os principais modelos de armadilhas para captura, destacam-se as de arame (como young e
tomahawk) e de chapa metlica (sherman; Figura 2), para os quais existem fornecedores no Brasil
para modelos similares. A eficcia dessas armadilhas est relacionada a uma srie de fatores, como
tamanho da armadilha, tipo de isca e diversidade faunstica local. Como exemplo, armadilhas grandes
de arame geralmente apresentam maior espaamento entre os arames e podem no capturar animais de
pequeno porte e jovens (que podem fugir atravs dos espaos entre arames), favorecendo os maiores em
tamanho (Cceres et al., 2011b) e dificultando os estudos de estrutura populacional ou inventrios de
biodiversidade. O contrrio vlido para gaiolas pequenas, que acabam favorecendo as espcies menores
e jovens de espcies maiores. Estudos de dinmica populacional devem considerar esses fatores e, por
isso, acabam sendo especficos para certas espcies que so mais provveis de captura.
Armadilhas convencionais, de arame ou de chapa, podem ser muito eficientes, capturando desde
pequenos marsupiais (gneros Cryptonanus e Gracilinanus, com peso usual entre 15 e 35 g) at marsu-
piais de maior porte (como adultos de gambs do gnero Didelphis, que podem chegar a 3,5 kg; N.C.
Cceres, obs. pess.). Contudo, o uso de armadilhas de diferentes tamanhos importante dependendo do
objetivo do estudo, pois esse passa a ser um fator de seleo das espcies a serem amostradas, ou seja,
as armadilhas tendero a capturar indivduos ou espcies de tamanhos equiparveis aos das armadilhas.
Assim, s vezes so utilizadas armadilhas de dois tamanhos em cada estao ou ponto de captura (e.g.
Malcolm, 1991), mas pode haver diferenas na probabilidade de captura das espcies dependendo do
Figura 2. Armadilha do tipo sherman posicionada no nvel do sub-bosque de uma floresta estacional do interior do Brasil (foto
de Nilton C. Cceres).

modelo de armadilha, como entre sherman e de arame (OFarrell et al., 1994). Cceres et al. (2011) rela-
taram uma tendncia de as armadilhas de arame capturarem mais em abundncia as espcies de pequenos
mamferos do Cerrado quando comparado s armadilhas sherman.
O uso de ratoeiras em inventrios faunsticos e para anlise da dieta pelo contedo estomacal pode
ser uma tcnica eficiente para marsupiais (Woodman et al., 1996), mas quando o estudo exigir capturas
de animais vivos, gaiolas de arame ou de chapas de metal e armadilhas de queda so mais indicadas.
Alternativamente, as armadilhas de queda tm se mostrado eficientes em amostrar a riqueza de
espcies de marsupiais, particularmente as espcies raras (e.g. Monodelphis kunsi; Cceres et al., 2011a,
b), que normalmente no so amostradas com o uso de mtodos convencionais como as gaiolas metlicas
(Umetsu et al., 2006). Normalmente as armadilhas de queda amostram maior riqueza de espcies quando
comparadas aos outros tipos de armadilhas ou so complementares a estas em estudos zoolgicos ou
ecolgicos (Lyra-Jorge & Pivello, 2001; Santos-Filho et al., 2006; Cceres et al., 2011b). Armadilhas
de queda tambm amostram espcies de menor tamanho corporal relativamente aos outros tipos de ar-
madilhas (Voss & Emmons, 1996; Lyra-Jorge & Pivello, 2001; Cceres et al., 2011b), podendo capturar
mais indivduos jovens de certas espcies (Umetsu et al., 2006). Os baldes, facilmente obtidos no comr-
cio em geral, devem ser de 30 litros ou mais para melhor amostragem das espcies de maior tamanho
corporal, maior capacidade de salto e mesmo espcies arborcolas (Umetsu et al., 2006; Cceres et al.,
2011b; Melo et al., 2011). De fato, baldes com volume de 60 a 100 litros so interessantes para estudos
de inventrio e de ecologia (Cceres et al., 2011a; Npoli & Cceres, 2012), podendo ser utilizados
complementarmente ao uso de armadilhas convencionais (Cceres et al., 2011b) ou aliados a pesquisas
que envolvam a herpetofauna.
Nas armadilhas de queda so geralmente instaladas cercas (de lonas de plstico ou outro tecido) de
alguns metros de comprimento que direcionam os animais ao balde. Uma questo que permanece em
aberto a utilizao de tecidos que permitam que animais escansoriais e arborcolas escalem as cercas,
escapando de serem capturados nos baldes. No entanto, esse tipo de material (como o sombrite) tem re-
sultado em considerveis taxas de captura de marsupiais e roedores (Cceres et al., 2011a), mesmo com
esforos muito menores em relao s armadilhas convencionais (e.g. Melo et al., 2011). Essas cercas-
-guia podem ter 50 ou mais centmetros de altura, e permanecem estendidas e fixadas com estacas de
madeira ou presas vegetao (Figura 3). A cerca-guia deve ser posicionada sobre cada balde enterrado
no substrato, de modo que o animal se locomova junto cerca e caia no balde (Voss & Emmons, 1996).
So sugeridos baldes de colorao crptica ao ambiente (no caso, o folhio ou da cor do solo em questo),
pois os animais podem evitar a aproximao da beirada do balde caso este tenha colorao destacada
ou brilhante. As cercas-guia podem se conectar aos baldes ininterruptamente (seguindo uma transeco
linear de baldes, com distncias entre baldes de 10, 15 ou mais metros) ou estar atravessando um balde
apenas, isoladamente, ou um conjunto de poucos baldes, formando um desenho de um Y (Figura 6 c).
Entretanto, armadilhas de queda parecem ser inconvenientes quando se almeja obter recapturas, o
que deve ser um problema em estudos populacionais; dois dos problemas seriam a predao e a maior
mortalidade devido chuva. O uso de armadilhas de queda pode facilitar a predao dos animais captu-
rados (Figura 4), comprometendo uma importante premissa de estudos populacionais, de que o mtodo
no deve afetar as chances de sobrevivncia dos animais capturados. Para evitar a predao, mtodos
especficos devem ser utilizados para minimizar esse efeito, como o uso de abrigos seguros no interior do
balde, ou mesmo um monitoramento mais frequente dos mesmos. Pedaos de canos (tipo PVC) cortados,

abrigos feitos de isopor ou pequenas caixas de madeira com orifcio nico podem ser depositados no
fundo de cada balde para evitar a deteco ou a predao dos espcimes capturados, alm de proteg-los
contra o frio (ver recomendaes em Sikes et al., 2011).
Capturas no Estrato Arbreo: Sub-Bosque e Dossel

Os marsupiais neotropicais, devido aos seus modos de vida muitas vezes arborcolas ou escansoriais,
podem ser facilmente capturados nos estratos mais altos da floresta, como no sub-bosque e dossel (Moura
et al., 2008). Porm, apenas nas ltimas dcadas os pesquisadores tm utilizado armadilhas arbreas
para coleta e estudos ecolgicos. Isto ocorreu principalmente devido s dificuldades encontradas para a
instalao das armadilhas no alto das rvores, seja em funo das dificuldades de subida nas rvores, das
exigncias relacionadas seleo do local para instalao das armadilhas, ou do tempo de instalao e
reviso das armadilhas quando no alto das rvores (Vieira, 1998).
Capturas de marsupiais no sub-bosque tm sido realizadas no Brasil, normalmente entre 1,5 e 3 me-
tros de altura (e.g. Vieira & Monteiro-Filho, 2003). Nesse tipo de amostragem, as armadilhas so fixadas
sobre galhos ou nos troncos de rvores de diversas formas. Pode-se simplesmente amarrar ou prender a
armadilha sobre o galho com o uso de barbantes, cordas, borrachas ou arame. Contudo, quando isso no
possvel devido espessura e inclinao acentuadamente vertical do tronco/galho, tcnicas diferentes
devem ser utilizadas para sustentar a armadilha (Figura 5).
Figura 3. Armadilhas de queda (pitfall) instaladas em reas Figura 4. Uma cuca Gracilinanus agilis (seta, esquerda) pres-
de floresta estacional do interior do Brasil (GO e MS) para tes a ser predada por uma jararaca Bothrops neuwiedii em uma
captura de marsupiais e pequenos roedores. As lonas das armadilha de queda instalada em fragmento de floresta estacional
cercas-guia esto sustentadas por cordes presos vegetao do estado do Mato Grosso do Sul. Posteriormente constatou-se
ou por estacas de madeira (fotos por N.C. Cceres). que a jararaca pde sair rapidamente do interior do balde de 60
litros (foto por Nilton C. Cceres).

Vrios mtodos foram descritos e testados como a armao em V (Malcolm, 1991), na qual a
armadilha amarrada a uma plataforma formada por duas ripas de madeira fixadas entre dois galhos, entre
um galho e o tronco, ou mesmo entre duas rvores prximas (Figura 5 a). Outra tcnica a de encaixe que
proporciona maior uniformidade na disposio do conjunto de armadilhas e menor tempo para instalao.
Consiste em fixar sob a armadilha uma pea de metal em forma de L com 35 cm de comprimento na
parte maior e 15 cm na menor, a qual fica voltada para baixo. A parte menor ento inserida em uma cinta
de metal que serve de encaixe e se encontra fixada em um galho ou rvore com fita adesiva (Figura 5 b).
Sendo de encaixe, a armadilha pode ser removida com facilidade do local de instalao (Graipel et al.,
2003). Parece haver diferenas na eficincia de captura de marsupiais na comparao entre as tcnicas
em V e de encaixe, que podem estar relacionadas a desarmes da primeira devido movimentao no
sincronizada de troncos ou rvores.
Vrias espcies de marsupiais tm sido amostradas utilizando armadilhas no sub-bosque das
florestas, tais como os gambs Didelphis aurita e D. marsupialis e diversas espcies de cucas como
Philander frenatus, P. opossum, Marmosa murina, M. paraguayana, Gracilinanus microtarsus, G. agilis,
Marmosops incanus e M. paulensis (Leite et al., 1996; Vieira & Monteiro-Filho, 2003; Lambert et al.,
2005). Capturas de marsupiais no dossel de florestas tm sido realizadas nos ltimos anos. Como um
exemplo, Metachirus nudicaudatus era antigamente reconhecida como espcie arborcola, mas hoje em
dia se sabe que estritamente cursorial (Malcolm, 1991; Vieira & Monteiro-Filho, 2003).
Desde o pioneiro estudo com marsupiais neotropicais arborcolas no incio da dcada de 1980 (Charles-
Dominique et al., 1981), os mtodos para se acessar os marsupiais arborcolas tm se desenvolvido. Procurando
minimizar a dificuldade de instalao de armadilhas no dossel, tcnicas que permitem a instalao da armadilha
no estrato arbreo sem a necessidade de subir nas rvores foram descritas (Vieira, 1998; Graipel, 2003), alm
de tcnicas para colocao de armadilhas tambm no sub-bosque (Graipel et al., 2003), minimizando o esforo
fsico e os efeitos da seleo subjetiva do local para instalao da armadilha (Figura 5 c, d).
Estudos com marsupiais, incluindo os de dossel, tm sido principalmente realizados em reas da Mata
Atlntica (e.g. Passamani, 1995; Leite et al., 1996; Graipel, 2003; Vieira & Monteiro-Filho, 2003), sendo
relativamente poucos na Amaznia (e.g. Malcolm, 1991; Lambert et al., 2005) e no Cerrado (Hannibal
& Cceres, 2010). Espcies de cucas arborcolas tm sido detectadas no dossel de florestas tanto da
Amaznia, da Floresta Atlntica e do Cerrado, como Caluromys lanatus, C. philander (Linnaeus, 1758),
Marmosa demerarae (Thomas, 1905) e M. paraguayana (Malcolm, 1991; Monteiro-Filho & Marcondes-
Machado, 1996; Vieira & Monteiro-Filho, 2003; Lambert et al., 2005; Hannibal & Cceres, 2010).
Iscas
O tipo de isca pode afetar as estimativas de abundncia, composio e riqueza de espcies em um
inventrio ou estudo ecolgico (Woodman et al., 1996). Considerando o hbito genericamente onvoro
dos marsupiais neotropicais, frutos nativos ou cultivados (banana, abbora e milho verde) em associao
com iscas de origem animal (como bacon e sardinha) podem ser a forma mais adequada para a atrao.
Essas iscas podem ser untadas com leo de fgado de bacalhau comercial e/ou creme de amendoim (e.g.
Bergallo, 1994; Cceres et al., 2011b). Recomenda-se repor a isca diariamente em locais onde haja grande
incidncia de formigas e onde o clima faa com que as mesmas se deteriorem rapidamente. Testes espec-
ficos sobre a adequao de iscas a captura de marsupiais no Brasil ainda so poucos (Asta et al., 2006)

Figura 5. Mtodos de captura de marsupiais neotropicais. a) Mtodo fixo ou em V (usado no sub-bosque) ( esquerda, em
cima); b) mtodo de encaixe ou fitting method (mais prtico e usado no sub-bosque) ( direita, em cima); c) mtodo em C
elevado ao dossel por sistema de cordas e roldana ( esquerda, embaixo). d) Sistema de cordas e roldana ilustrando como se
poderia elevar facilmente uma plataforma at o dossel ( direita, embaixo) (fotos por Maurcio E. Graipel).
e, assim, mais estudos so necessrios para se conhecer as taxas de captura de determinadas espcies,
principalmente em estudos populacionais. Recomenda-se que estudos piloto sejam feitos previamente a
estudos populacionais, testando-se tipos de iscas mais apropriadas s espcies alvo (Santori et al., neste
volume).
Planejamento da Amostragem
O planejamento da amostragem uma das principais etapas no desenvolvimento de estudos sobre
marsupiais ou qualquer outro grupo e deve estar devidamente adequado aos objetivos do estudo. Envolve,
por exemplo, a definio do nmero e durao das campanhas de amostragem, e da quantidade, tipos,
dimenses e disposio de armadilhas. Uma recomendao importante a padronizao do desenho
amostral quando as amostragens so realizadas em pocas do ano distintas (variao temporal) ou em

locais diferentes (variao espacial). A manuteno dos mesmos mtodos, configurao e esforo de
amostragem ao longo de todo o estudo viabiliza a comparao entre os dados obtidos, possibilitando
a realizao de anlises posteriores robustas e variadas. E, quando possvel, importante que estudos
prvios (piloto) sejam realizados antes do incio da amostragem de fato (Voltolini, 2006).
Existem vrios tipos de configurao das armadilhas no espao para a amostragem de marsupiais,
principalmente para estudos ecolgicos, e esses iro depender do objeto de pesquisa; mas no variaro
muito do formato em grade e transeo linear. Para que se obtenha um nmero razovel de indivduos
objetivando a estimativa de densidade populacional em grades quadradas de armadilhas, recomenda-se
que essas sejam superiores a 2 ha em rea para os pequenos marsupiais (para amostrar mais indivduos
de cada espcie) e vrias vezes esse tamanho para espcies do gnero Didelphis, tal como 20 ou 30 ha
(Sunquist et al., 1987; Cerboncini et al., 2011). Apesar do maior esforo empregado em grades maiores,
os resultados devem compensar em termos de nmero de indivduos amostrados e variao de micro-
-ambientes cobertos pela grade. Pode-se eventualmente, dependendo do objetivo, utilizar mltiplas grades
em vez de uma grande (Lira & Fernandez, 2009). Para esses empreendimentos maiores, em termos de
logstica, recomenda-se contratao de mo de obra terceirizada. Para uma transeco linear, o nmero
de estaes amostrais pode variar de 10 a 50, com um espaamento recomendado de 20 metros entre
estaes, lembrando que as transeces devero ser independentes entre si. Esse nmero de estaes,
assim como a distncia entre estaes, pode variar dependendo do nmero de ambientes que se deseja
amostrar, alm do tamanho da espcie alvo e de sua capacidade de deslocamento. Por exemplo, quanto
mais reas diferentes e independentes, menos estaes de captura cada rea dever conter, o que uma
questo de viabilidade logstica. Exemplos prticos existem, como o estudo de Pardini (2004) amos-
trando 36 reas e utilizando duas transeces lineares prximas (20 m), cada uma contendo 12 estaes
amostrais, distanciadas 15 metros uma da outra. possvel usar duas armadilhas (de dois tamanhos e/
ou tipos diferentes, como tomahawk e sherman) em cada estao amostral, uma no solo e outra no sub-
-bosque entre 1,5 a 2 metros de altura (e.g. Pardini, 2004), mas h desenhos amostrais que utilizam alturas
alternadas das armadilhas em relao ao nvel do solo, o que ir depender do objetivo e da concepo
da pesquisa (Melo et al., 2011).
No caso de armadilhas de queda (pitfalls) dispostas em transeco linear, as mesmas consideraes
apresentadas acima so vlidas, com a diferena de que o espaamento entre estaes de capturas pode
ser maior, dada a maior capacidade de amostragem das armadilhas de queda (tanto em abundncia quanto
em riqueza de espcies; Umetsu et al., 2006), principalmente quando aliadas a longas cercas-guias e a
baldes de grande volume (Cceres et al., 2011b). Neste caso, o nmero de estaes de amostragem por
transeco pode ser menor se comparado ao necessrio para armadilhas convencionais (Cceres et al.,
2011b; Melo et al., 2011).
O esforo de amostragem para as grades de armadilhas em estudos populacionais preferencialmente
no deve ultrapassar 5 dias consecutivos, para minimizar a morte de indivduos por fatores tais como
calor, frio e predao. Esse nmero de dias de esforo certamente ser importante para a amostragem
adequada das espcies mais comuns localmente. Por outro lado, no caso de transeces que envolvam
estudos de comunidades ou levantamentos de fauna, recomenda-se pelo menos 5 dias contnuos de
amostragem em cada fase de campo.
Duas formas de distribuio das armadilhas no espao horizontal tm sido usadas em pesquisas
com marsupiais: a transeco linear e a grade de armadilhas (e.g. Vieira et al., 2004) (Figura 6 a, b). A

transeco sugerida para uso em inventrios ou estudos de sistemtica, cobrindo mais facilmente os
diferentes ambientes de uma regio. Pesquisas com cunho ecolgico podem utilizar ambas as configura-
es, dependendo dos objetivos do projeto. Transeces lineares so mais fceis de estabelecer e replicar
no espao bidimensional do que grades.
Devido ao formato quadrado da grade, esta apresenta menor efeito de borda do que a transeco.
Quanto mais alongada for a grade (ou a transeco), maior ser o efeito de borda e, por conseguinte,
maior o nmero de primeiras capturas, maior a abundncia, e menor a taxa de recapturas de indivduos
marcados (Vieira et al., 2004; Moura et al., 2008). A vantagem de utilizao da grade quadrada a fa-
cilidade de anlise da rea de efetiva amostragem atravs do mtodo de Dice (Fernandez, 1995) para o
clculo da densidade populacional, que o mtodo mais fcil e utilizado na maioria dos estudos. O uso
de grades retangulares geralmente resulta na excluso de um maior nmero de indivduos capturados nas
bordas da grade quando se aplica, por exemplo, o mtodo de Dice e, portanto, em um menor nmero de
indivduos com a rea de vida calculada (Graipel et al., 2006). Em estudos ecolgicos onde se objetiva
conhecer a rea de vida da espcie, devem-se considerar apenas indivduos que foram capturados no
interior da grade (ver figura 2a em Leiner & Silva, 2009), pois aqueles que possuem registros na borda
da grade tm sua rea de atividade subestimada.
Uma estao de captura pode ser definida como um ponto dentro de uma unidade amostral (e.g. uma
transeco), que pode conter uma ou mais armadilhas. Em estudos ecolgicos, normalmente se deseja
amostrar uma paisagem e vrias unidades amostrais independentes so necessrias, tais como vrias
transeces lineares de armadilhas. Usualmente uma estao de captura contm uma armadilha no solo
e outra no estrato arbreo (e.g. Pttker et al., 2008; Leiner & Silva, 2009). A longa permanncia dessas
armadilhas abertas em pontos fixos no ambiente poderia levar alguns indivduos a visit-las diariamente
em funo da isca disponvel, levando a um aprendizado indesejvel que poderia distorcer a realidade
das variveis almejadas. Um dos modos alternativos de amenizar esse efeito seria instalar duas armadi-
lhas justapostas em uma mesma estao de captura (e.g. uma sherman e uma young; Malcolm, 1991),
aumentando as chances da captura de outros indivduos ou de diferentes espcies no ponto. Dalmagro
& Vieira (2005) utilizaram um rodzio de armadilhas funcionais em 121 estaes de captura, sendo que
a cada dia somente 100 armadilhas estavam funcionais e, a cada captura de um animal, a armadilha em
questo era movida para outra estao de capturas.
Captura, Marcao e Recaptura

Em estudos ecolgicos ou de monitoramento de marsupiais, pode-se utilizar a tcnica de captura,
marcao e recaptura. Recentemente tm sido utilizadas outras tcnicas importantes como a rdio-
-telemetria (Julien-Laferrire, 1999) e o carretel de rastreamento (Cunha & Vieira, 2005; Cceres et
al., neste volume), primariamente para examinar o uso do espao pelos marsupiais, mas que servem
para identificao individual, mesmo que temporria. H vrias alternativas para a marcao dos esp-
cimes capturados, como o corte de falanges (Graipel et al., 2006; Figura 7 a), a perfurao de orelhas
(Monteiro-Filho & Abe, 1999; Hannibal & Cceres, 2010; Npoli & Cceres, 2012), entre outras
menos usadas. No entanto, o uso de brincos numerados nas orelhas a tcnica mais comum no Brasil
(Pires et al., 2002; Vieira & Monteiro-Filho, 2003; Pardini, 2004; Lambert et al., 2005; Galliez et al.,
2009; Melo et al., 2011; Figura 7 b). O corte de falange (da falange distal) deve ser feito quando os

Figura 6. Distribuio de armadilhas para captura de marsupiais neotropicais (e outros pequenos mamferos). a) Transeco;
b) grade; c) estao de captura com desenho em forma de Y simples, com armadilha de queda no centro. Em (a) e (b), cada
crculo representa uma armadilha convencional (e.g. sherman) ou armadilha de queda. As linhas desenhadas em (a) e (c) se
referem a cercas-guia para direcionamento do animal aos baldes quando o mtodo for pitfall, mas devem ser inexistentes em
(a) quando forem armadilhas convencionais. Porm, estaes simples de captura de pitfalls, como em (c), podem ser usadas em
(b) ou mesmo em (a). As distncias entre armadilhas e a quantidade das mesmas devem seguir informaes ecolgicas a respeito
das espcies em foco (como o tamanho mdio da rea de vida) e os objetivos especficos do estudo.
animais so ainda jovens, no havendo desse modo efeitos negativos na sobrevivncia dos mesmos
quando adultos (Fisher & Blomberg, 2009). Recomenda-se extrair no mximo dois dgitos em suas
extremidades distais, sendo um por membro, exceo do polegar oponvel que no deve ser extrado
(Fisher & Blomberg, 2009). Marsupiais de maior porte (como espcies de Philander, Metachirus e
Didelphis) podem ser facilmente marcados com pequenas perfuraes circulares nas orelhas, atravs
de um aparelho furador de couro adaptado (atentar para que os orifcios fiquem circulares na orelha,
pois podem ser confundidos com outros sinais naturalmente adquiridos pelo animal). A tendncia de
se utilizar brincos est relacionada facilidade de aquisio dos mesmos, facilidade de aplicao e
potencialidade de causar menos injrias ao animal. Muitos pesquisadores os utilizam em ambas as
orelhas do animal, devido eventual perda de um dos brincos (e.g. Quental et al., 2001), principal-
mente em estudos populacionais de longa durao, em que a perda da identificao poderia levar a
uma superestimativa do tamanho da populao.

Figura 7. Mtodos de marcao de marsupiais para estudos ecolgicos. A Corte de falange no p e mo direitos
(recomenda-se extrair no mximo dois dgitos em suas extremidades distais, sendo um por membro, exceo
do polegar oponvel que no deve ser extrado; em adio, recomenda-se que o procedimento seja feito quando
os animais so jovens; Fisher & Blomberg, 2009). B Utilizao de brincos nas duas orelhas (fotos por Maurcio
E. Graipel) de Marmosa paraguayana e C em uma orelha apenas de Gracilinanus agilis (foto por Ana C. Del-
ciellos). D marcao circular na orelha esquerda de Didelphis aurita (foto por Liclia C. Rodrigues).
Coleo de Referncia
Nos estudos que envolvem a captura, marcao e recaptura de indivduos, recomendada a elabora-
o de uma coleo de referncia ou de espcimes testemunhos, para qualquer populao ou comunidade
a ser estudada; ou seja, a coleta, preparao e depsito de espcimes em uma coleo cientfica. Essa

coleo tem como objetivo a correta determinao taxonmica desses indivduos, mesmo futuramente
medida que revises taxonmicas e descries de novas espcies sejam feitas, caracterizando os txons
presentes no local estudado, alm de ser um conjunto de espcimes disponvel para estudos posteriores
de ecologia, taxonomia, sistemtica e biogeografia.
A coleta pode ser feita em um local prximo da rea foco ou em um perodo anterior ao incio dos
estudos, para que as remoes no interfiram nos resultados do estudo. Sempre que possvel espcimes
encontrados mortos durante o estudo tambm devem ser coletados e preparados.
Para marsupiais e pequenos mamferos em geral, a preservao pode ser feita em via seca, atravs
de taxidermia, ou via mida. A taxidermia resulta em pele e crnio preparados, com o esqueleto ps-
-craniano podendo ser armazenado, juntamente com vsceras e musculatura, em via lquida, ou preparado
e limpo para preservao em via seca.
A preservao do espcime em via mida permite conservar o animal inteiro, mantendo sua forma
(embora, posteriormente, o crnio possa ser extrado pela poro anterior), primeiramente fixando-o em
formol a 10% (por 6 dias) e posteriormente conservando-o em lcool 70%. Ressalta-se ainda a impor-
tncia da coleta de um pequeno pedao de tecido de cada exemplar para anlises moleculares futuras, antes
da fixao em formol. Pedaos de tecidos podem tambm ser obtidos a partir do corte das falanges ou das
perfuraes nas orelhas, aproveitando-se do processo de marcao. Recomenda-se consultar especialista
da rea molecular para outros detalhes, como assepsia do local, pois no deve haver contaminantes. Para
colees e estudos moleculares, usualmente usa-se o etanol absoluto direto e posteriormente se conserva
a amostra em freezer a fim de evitar evaporao do lcool (Grisard & Steindel, 2007).
Para outras formas de conservao de tecidos extrados dos animais, a tcnica dependente do
objetivo da pesquisa. Se o tecido for utilizado para cortes histolgicos corados (hematoxilina-eosina,
groccot, etc), utiliza-se preferencialmente formol 10%. Entretanto, esses tecidos ficam inutilizados para
procedimentos por biologia molecular pois o formol inibe a PCR. Assim sendo, para PCR, prefere-se o
etanol (nunca metanol pois este tambm inibe a PCR) que usualmente se utiliza inicialmente o 70% para
fixao e depois o 95% ou absoluto para preservao por longos perodos. A conservao em etanol no
adequada para procedimentos de cortes histolgicos pois o material fica quebradio e no se cora bem.
Usualmente em bipsias para pesquisa de patgenos, coleta-se um pedao de tecido para cada fixao
(Grisard & Steindel, 2007).
Em caso de dvida quanto identificao fundamental a coleta de exemplares testemunhos. Outras
informaes associadas ao espcime, como ectoparasitas, localidade, habitat e coordenadas geogrficas
precisas (verificar datum) so tambm importantes de se registrar.
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CAPTULO 5
os Ectoparasitos de
Marsupiais Brasileiros
Pedro M. Linardi
Abstract: Ectoparasites of Brazilian Marsupials. Ectoparasites that infest

Brazilian marsupials are distributed by the orders Siphonaptera (fleas), Phthiraptera (biting
lice), Metastigmata (ticks), Mesostigmata, Prostigmata and Astigmata, comprising 29 genera
and 102 species. Fleas contain the greatest number of infesting species (30.4%), followed by
mites Mesostigmata (22.5%) and Astigmata (16.7%), Metastigmata (15.7%), Prostigmata and
Muscomorpha (5.9% each) and Phthiraptera (2.9%). Among the Brazilian didelphids, 11 gen-
era (73.3%) are infested by ectoparasites: Caluromys, Chironectes, Didelphis, Gracilinanus,
Lutreolina, Marmosa, Marmosops, Metachirus, Monodelphis, Philander and Thylamys. From
the parasites viewpoint, Didelphis is the most important genus due to its number of parasite
species (52) and to harbour fleas infected with trypanosomids. Monodelphis and Philander are
infested by 40 and 15 species of ectoparasites, respectively. Among the genera of Brazilian
marsupials, 11 are infested by fleas, 6 by Astigmata and 5 by mites Mesostigmata. Other groups
of ectoparasites infest less than five genera of didelphids. Didelphis albiventris is associated
with 31 species of ectoparasites, followed by Didelphis aurita (27), Monodelphis domesti-
ca (25) and Didelphis marsupialis (19). Twenty-four (44.4%) species of Brazilian marsupials
have been found infested by ectoparasites. Half (50.0%) of the Brazilian fleas parasitize mar-
supials, with the families Rhopalopsyllidae and Ctenophthalmidae including greater number of
species on marsupials. The genus Adoratopsylla has been found on 8 of 11 genera of infested
didelphids with ectoparasites, being Adoratopsylla (Adoratopsylla) antiquorum antiquorum
and Adoratopsylla (Tritopsylla) intermedia intermedia the commonest fleas caught on these
hosts. The cat flea, Ctenocephalides felis felis, is commonly collected on opossums because
*
Departamento de Parasitologia do ICB/Universidade Federal de Minas Gerais. Avenida
Presidente Antnio Carlos 6627, Caixa Postal 486, Belo Horizonte, MG, 30.161-970, Brasil.
E-mail: linardi@icb.ufmg.br
Os ectoparasitos de marsupiais brasileiros 129 BIOLOGIA

the varied habitats utilized by it. About 25.4% of Brazilian ticks infest marsupials, but the genus Amblyomma occurs only on
Didelphis. Among the biting lice, Cummingsia is a genus restricted to the South American marsupials. Except for Astigmata
and few species of ticks and macronyssid mites, other Acari are not specific to marsupials. Comments on methods of study,
parasitological importance, host-parasite relationships and identification of the principal families are presented. A host-ectopar-
asite list is also added, as well as some trends and perspectives in ectoparasitology with a view to stimulating future research
by Brazilian students.
2012.
Introduo
O parasitismo uma associao desarmnica entre dois organismos, caracterizada pela uni-
lateralidade de benefcios. Aquele que vive a expensas de outro o parasito; aquele que alberga o
parasito o hospedeiro ou hospedador. Conforme sua localizao, os parasitos podem ser designados
ectoparasitos quando habitam as superfcies corporais e endoparasitos quando vivem no interior de
rgos e tecidos.
Os ectoparasitos podem ser classificados em diversas categorias, conforme sua adaptao vida
parasitria ou durao do tempo de parasitismo. No primeiro caso, podem ser categorizados em aci-
dentais, facultativos ou obrigatrios. No segundo, em temporais ou permanentes. Por tais razes, nem
sempre tarefa fcil atribuir o verdadeiro conceito de ectoparasito que, a rigor, deve se restringir apenas
queles tidos, simultaneamente, como obrigatrios e permanentes. Ectoparasitos verdadeiros podem ser
encontrados em apenas duas classes de Arthropoda: Insecta e Arachnida. Entre os Arachnida, apenas na
subclasse Acari.
Segundo Marshall (1981), insetos ectoparasitos so aqueles que gastam grande parte de sua fase
adulta em estreita associao com o habitat criado pela pele (e seus derivados) de mamferos e aves,
do qual derivam seu alimento. Entre os insetos, apenas 6.000 espcies ou 0,6% da fauna conhecida,
seriam considerados ectoparasitos, distribuindo-se em sete diferentes ordens. Apenas as ordens Phthi-
raptera (piolhos) e Siphonaptera (pulgas) contm espcies exclusivamente ectoparasitas perfazendo,
respectivamente, 51% e 34% do total de ectoparasitos conhecidos. As espcies remanescentes esto
includas nas ordens Diptera (11%), Hemiptera (2%), Coleoptera (1%), Dermaptera (<1%) e Lepi-
doptera (<1%).
A subclasse Acari compreende sete ordens, com apenas quatro incluindo ectoparasitos (Fain,
1994): Metastigmata (carrapatos), Mesostigmata, Prostigmata e Astigmata. Apenas os Metastigmata so
exclusivamente parasitos obrigatrios e hematfagos.
Ainda que no categorizadas propriamente como ectoparasitas, algumas larvas de Diptera Musco-
morpha encontradas parasitando marsupiais so aqui noticiadas.
Interaes Hospedeiros/Ectoparasitos
Os caros parasitam diversos hospedeiros entre plantas, insetos e vertebrados (anfbios,
rpteis, aves e mamferos). Os hospedeiros de insetos ectoparasitos so, exclusivamente, animais
endotrmicos.
BIOLOGIA 130 Os ectoparasitos de marsupiais brasileiros

Todos os ectoparasitos apresentam algum grau de especificidade, mas a variabilidade conside-
rvel e as razes para tal, complexas, sendo um dos problemas mais fascinantes da Parasitologia (Mar-
shall, 1981). Ao nvel ordinal, determinados grupos de ectoparasitos se fazem ausentes em certos grupos
de hospedeiros; por exemplo, piolhos no infestam morcegos; da mesma forma, marsupiais no so
parasitados por anopluros (piolhos sugadores).
Os hospedeiros podem ser categorizados em verdadeiros, secundrios e acidentais e os ectopa-
rasitos em monoxenos, oligoxenos, pleioxenos ou polixenos, dependendo do nmero de hospedeiros
verdadeiros que eles infestam.
Hospedeiro verdadeiro ou real aquele que fornece ao ectoparasito as condies naturais para
reproduo continuada, por tempo indefinido. Para um dado ectoparasito, o seu hospedeiro verdadeiro
tambm pode variar no tempo, como admitido por Holland (1964), ao distinguir hospedeiro primitivo
(aquele que introduz uma espcie de ectoparasito em uma dada regio) de hospedeiro primrio (aquele
mais frequentemente parasitado e que garante a infestao). Assim, por exemplo, em pulgas do gnero
Polygenis, os roedores so os seus hospedeiros primrios, ainda que marsupiais do gnero Didelphis
tivessem sido os seus hospedeiros primitivos (Machado-Allison, 1962).
Hospedeiro secundrio aquele que, ao lado do primrio atua na manuteno e sobrevivncia de
um dado ectoparasito. Eventualmente, poder vir a tornar-se primrio.
Hospedeiro acidental aquele que, sob condies naturais, alberga um ectoparasito ao acaso. Al-
guns autores o diferenciam daqueles registros errneos, obtidos por erros na identificao ou na etique-
tagem dos hospedeiros.
O referenciamento de um hospedeiro como primrio, secundrio, etc, , todavia, um processo din-
mico e mutvel no tempo (Linardi & Guimares, 2000). Infestaes intra-especficas primrias podero
ser estabelecidas aps transferncias inter-especficas secundrias de modo a ampliar ou substituir o
rol de hospedeiros conhecidos. Modelos de transferncias inter ou intra-especficas so instrumentos
elucidativos de que dispem os ectoparasitologistas para inferncias acerca dos verdadeiros hospedei-
ros, como demonstrado em anopluros e malfagos por Vanzolini & Guimares (1955). Outro recurso
utilizado a determinao de hospedeiros reais por mtodos estatsticos, atravs de um coeficiente de
associao inter-especfico e de tabela de contingncia (Botelho et al., 1981).
Marsupiais como Hospedeiros de Ectoparasitos

Independentemente das categorias de hospedeiros, os marsupiais tm sido encontrados infestados
por grupos (txons) de ectoparasitos, distribudos nas seguintes categorias taxonmicas, indicadas na
Tabela que se segue.
Entre os caros, os txons relativos s ordens e algumas famlias apresentam variaes nomencla-
turais, segundo propostas de diferentes autores (Baker & Wharton, 1952; Krantz, 1978). Vulgarmente,
os malfagos da ordem Phthiraptera so conhecidos como piolhos mastigadores; os Siphonaptera como
pulgas, alguns Muscomorpha como moscas berneiras e os Metastigmata como carrapatos. Na lngua
inglesa, os carrapatos so vulgarmente chamados ticks e os outros caros, mites. Os Prostigmata
Trombiculidae so tambm conhecidos como chiggers ou chiggers mites.

Tabela - Grupos de ectoparasitos infestantes de marsupiais
Classe Subclasse Ordem Subordem Infraordem Famlia

Boopiidae
Phthiraptera Amblycera -
Trimenoponidae
Ctenophthalmidae
Insecta Pterygota Pulicidae
Siphonaptera - -
Rhopalopsyllidae
Stephanocircidae
Diptera Brachycera Muscomorpha Oestridae
Metastigmata Argasidae
- -
(= Ixodida) Ixodidae
Mesostigmata Laelapidae
- -
(= Gamasida) Macronyssidae
Prostigmata Cheyletidae
(= Trombidiformes, - - Myobiidae
Arachnida Acari
Actinedida) Trombiculidae
Acaridae
Atopomelidae
Astigmata
- - Glycyphagidae
(= Sarcoptiformes)
(= Labidophoridae)
Listrophoridae
Mtodos de Estudo em Ectoparasitos

1. Captura do Hospedeiro:
A obteno de ectoparasitos para estudo depende do achado dos respectivos hospedeiros. Nem
sempre, estes se apresentaro parasitados, desde que a infestao pode estar relacionada com fatores cli-
mticos e/ou ecolgicos (competio, predao entre ectoparasitos). Cada grupo de hospedeiro merece
tratamento especial para a captura, a considerar os hbitos, habitats e nichos, bem como os diferentes
stios de parasitismo pelo corpo.
2. Retirada de Ectoparasitos:
O achado de ectoparasitos ser otimizado quando forem eles retirados imediatamente, logo aps a
captura do respectivo hospedeiro. Animais aprisionados ou em cativeiro liberam pulgas, provavelmente
devido ao estresse e contraes da pele. Dada habilidade do salto, os sifonpteros so os ectoparasitos
mais geis e, consequentemente, os primeiros a abandonarem os hospedeiros, quer em cativeiro ou aps
a morte dos mesmos. Por tais razes, a retirada dos ectoparasitos deve ser no prprio local de captura
dos seus hospedeiros.
Todos os grupos de ectoparasitos podero ser colecionados quando um dado hospedeiro puder ser
morto. Aps a eutansia dos marsupiais, com ter sulfrico ou clorofrmio, conveniente envolv-los
em sacos de plstico, de modo a impedir a fuga das respectivas pulgas. Os sacos de plstico contendo
aqueles marsupiais mortos podero ser acondicionados em geladeira, de modo a imobilizar os ectopa-

rasitos e facilitar a colheita, sobretudo atravs de penteao ou escovao da pelagem, tendo em vista
a possibilidade de espcies de pulgas portadoras de ctendios, que se aderem mais fortemente aos hos-
pedeiros. A imerso do hospedeiro em gua, num vasilhame branco, permite o desembaraamento da
pelagem e desprendimento dos ectoparasitos que, passando para o meio aquoso, podem ser colhidos em
papel de filtro.
Quando no for necessria a morte de hospedeiros, os mesmos podero ser anestesiados no interior
de frascos contendo ter sulfrico ou clorofrmio, ou mesmo, intravenosamente, com aplicaes de
Nebutal ou Kelatan. Aps aplicao tpica de anestsico (spray), a pelagem poder ser penteada (com
pente-fino comum, usado para retirar piolhos humanos) ou escovada (com escova dental comum), dela
retirando-se os ectoparasitos.
Considerando o tamanho diminuto de certos grupos de caros, as etapas de penteao e escovao
proporcionaro melhores resultados quando efetuadas sob microscpio estereoscpico (lupa), de modo
a favorecer a visualizao e localizao dos mesmos sob a pelagem desses hospedeiros. Para tanto, basta
colocar o hospedeiro anestesiado sobre um recipiente plstico de cor branca (ou papel-filtro). O fundo
do recipiente, bem como suas partes laterais, contenedoras de ectoparasitos, plos e fragmentos de pele
do hospedeiro devem ser minuciosamente examinados.
3. Preservao de Ectoparasitos:
A preservao dos ectoparasitos feita em etanol 70o ou 80o. Recomenda-se a troca peridica do
lquido, a fim de se evitar danos consequentes evaporao mais rpida do lcool. Para pulgas e pio-
lhos, a preservao neste meio por tempo indefinido; entretanto, para caros, a preservao prolongada
(por mais de um ano) em lcool tende a causar o endurecimento dos rgos internos. Assim, para uma
preservao prolongada recomenda-se adicionar glicerina ao lcool. Dados relativos a registros (local,
hospedeiro, capturador, data, etc.) devem ser anotados a lpis num rtulo de papel includo nos frascos
de vidro contenedores do artrpodo + lcool.
4. Montagem de Ectoparasitos:
caros e insetos requerem diferentes mtodos de montagem. Os carrapatos (Metastigmata) no
necessitam ser montados entre lmina e lamnula. A identificao taxonmica realizada com auxlio
de microscpio estereoscpico.
4.1. caros: os outros grupos de caros (Mesostigmata, Prostigmata e Astigmata), bem como os
estdios imaturos de carrapatos, so estudados com auxlio de um microscpio ptico composto, tornan-
do-se necessria sua clarificao e montagem em lminas:
4.1.1. Clarificao: segundo Flechtmann (1975), os caros hematfagos so de difcil clarificao
quando esto repletos de sangue, razo pela qual devem ser mantidos vivos em um recipiente, a fim de
que todo o sangue seja digerido, ou mesmo morrerem por exausto. Vrios meios podem ser usados para
macerao dos rgos internos e exoesqueleto: lquido de Vitzthum (10 partes de hidrato de coral, 9 partes
de fenol e 1 parte de gua destilada); lactofenol (50 partes de cido ltico, 25 partes de fenol e 25 partes de
gua destilada); lquido de Andr (hidrato de coral, gua destilada e cido actico glacial em partes iguais);
lquido de Nesbitt (40 g de hidrato de coral, 25 ml de gua destilada e 2,5 ml de cido clordrico).

4.1.2. Montagem: de modo geral, ninfas e adultos de carrapatos no necessitam ser montados em
preparaes definitivas. Para a montagem dos demais caros em lminas, um dos meios mais emprega-
dos o de Hoyers, que uma modificao do lquido de Berlese, assim preparado: 40 ml de gua desti-
lada + 30 g de goma arbica (em cristais) + 200 g de hidrato de coral + 20 ml de glicerina. Os componen-
tes devem ser misturados na sequncia indicada e temperatura ambiente, sendo, em seguida, filtrados
em algodo ou gaze. Ao contrrio dos espcimens clarificados em Vitzthum, que podem ser transferidos
diretamente para o meio de Hoyers, aqueles clarificados em lactofenol necessitam ser lavados em gua
destilada, antes de transferidos para o Hoyers. Neste caso, os exemplares so, a seguir, cobertos com
lamnula, deixando-se a preparao por dois a cinco dias temperatura aproximada de 50oC, aps o que
as lamnulas so lutadas com glyptal.
4.2. Sifonpteros e Malfagos: o melhor mtodo para montagem (piolhos tambm podem ser mon-
tados em Berlese ou Hoyers) o seguinte (sequncia de cinco passos):
4.2.1. Diafanizao: em potassa a 10% (a frio). As maceraes em potassa fervida so danosas aos
insetos. Os insetos devem ser depositados em vidros de relgio, juntamente com o hidrxido, tendo-se o
cuidado de cobrir todo o conjunto, de modo a evitar a precipitao do reagente e o acmulo de partculas
de poeira. O processo poder ser acelerado caso o conjunto inseto/KOH/recipiente seja levado estufa.
No h tempo definido para esta etapa: espcies de pulgas mais quitinizadas podem permanecer por at
uma semana; espcies naturalmente mais claras permanecem poucos dias; alguns malfagos, poucas
horas. A operao estar completada quando a colorao, atingindo uma tonalidade amarela-palha, per-
mitir a visualizao de algumas estruturas internas.
4.2.2. Lavagem em gua corrente: os insetos devem ser transferidos para outro recipiente, no qual
se adicionar gua. A gua deve ser trocada vrias vezes, de modo a permitir a desimpregnao da po-
tassa do corpo do ectoparasito.
4.2.3. Desidratao: com auxlio de um pequeno pincel ou tringulo de cartolina, transferir os
insetos para um pequeno tubo de vidro (hemlise) contendo lcool etanol 70o. Os insetos devem perma-
necer neste meio por, pelo menos, 24 horas. A cada perodo de igual tempo substituir o lcool, em escala
crescente: 80o, 90o e absoluto.
4.2.4. Clarificao: em creosoto de Faia por, pelo menos, 24 horas.
4.2.5. Montagem final entre lmina e lamnula: as pulgas devem ser montadas com a cabea voltada
para o lado esquerdo e as pernas dirigidas para frente; os piolhos, com o ventre voltado para a lmina. Adicio-
nar mais blsamo e cobrir com lamnula. Levar estufa por algumas horas (dias) para secagem do blsamo.
Caracterizao das Ordens Parasitas de Marsupiais

A seguir, as ordens de ectoparasitos que infestam marsupiais sero caracterizadas sistemtica, bio-
lgica e ecologicamente, fornecendo-se ao final, chaves para identificao dos principais grupos.
Ordem Phthiraptera
A ordem Phthiraptera compreende pequenos insetos (1-11 mm), pteros, de corpo achatado dor-
so-ventralmente e que apresentam metamorfose incompleta (paurometabolia), com todos os estdios

vivendo sobre os hospedeiros, sendo, portanto, ectoparasitos obrigatrios de aves e mamferos. Entre
todos os ectoparasitos, os piolhos constituem o grupo que, proporcionalmente, inclui o maior nmero de
espcies parasitas (51%) (Marshall, 1981).
Durante algum tempo, os piolhos foram separados em duas ordens: Anoplura e Mallophaga, levan-
do-se em considerao caracteres morfolgicos, hbitos alimentares e interaes com os hospedeiros.
Morfologicamente, os Anoplura apresentam o trax mais largo que a cabea e o aparelho bucal do
tipo sugador-pungitivo; os Mallophaga tm a cabea mais larga que o trax e o aparelho bucal do tipo
mastigador. Os Anoplura so hematfagos e parasitos exclusivos de mamferos, no sendo, contudo,
encontrados em marsupiais. Os Mallophaga parasitam aves e mamferos, alimentando-se de clulas de
descamao da pele dos mamferos, plos ou produtos retirados das penas. Algumas espcies eventual-
mente podem ingerir o sangue que aflora no tegumento ferido do hospedeiro.
A separao dos piolhos em duas ordens, Anoplura (piolhos sugadores) e Mallophaga (piolhos
mastigadores), esta em trs subordens (Rhyncophthirina, Ischnocera e Amblycera), no reflete as re-
laes filogenticas entre os quatro grupos (Barker, 1994). O esquema de classificao proposto por
Lyal (1985), atravs da anlise cladstica dos caracteres, representa a hiptese atual para a filogenia dos
Phthiraptera, esclarecendo as relaes entre as atuais subordens de piolhos. Nele, os Anoplura formam
um grupo monofiltico com os Rhyncophthirina que, por sua vez, formam outro grupo monofiltico
maior juntamente com os Ischnocera. A este grupo se adiciona Amblycera e, finalmente, os Liposceli-
dae (Psocoptera = piolhos de livros) que representam o grupo-irmo dos Phthiraptera, com a seguinte
topologia: ((((Anoplura, Rhyncophthirina) Ischnocera)Amblycera)Liposcelidae). Os malfagos passam
toda a sua vida entre as penas e os plos de seus hospedeiros, onde pem os seus ovos em grandes mas-
sas, sempre colados ao substrato. O ciclo biolgico, de ovo a adulto, realiza-se em aproximadamente
20 dias, incluindo trs estdios ninfais. As ninfas so semelhantes aos adultos, exceto pelo tamanho e
desenvolvimento da genitlia.
Atualmente so conhecidas 4.464 espcies de malfagos, das quais 554 infestam mamferos (Price
et al., 2004). Apenas os Amblycera parasitam marsupiais, totalizando 43 espcies (Emerson & Price,
1981).
Nos mamferos, a importncia parasitolgica dos malfagos se faz sentir principalmente pela ao ir-
ritativa continuada. O intenso prurido obriga o animal infestado a se coar frequentemente, da escarifican-
do a pele e resultando ferimentos que, no raro, se tornam agravados por infeces secundrias. A ao pa-
rasitria poder, tambm, refletir na diminuio da produtividade dos respectivos hospedeiros infestados.
Entre os Phthiraptera, apenas espcies da subordem Amblycera parasitam marsupiais.
Amblycera de marsupiais
Segundo Emerson & Price (1981), entre as 254 espcies conhecidas de marsupiais (incluindo as
da Oceania), 17% so parasitadas por malfagos. Por outro lado, das 512 espcies de malfagos, 43
infestam marsupiais (8,4%). Entre as seis famlias includas em Amblycera, apenas duas parasitam mar-
supiais, Boopiidae e Trimenoponidae.
Os Boopiidae so encontrados em marsupiais australianos e os Trimenoponidae em marsupiais
americanos. Os Trimenoponidae infestantes de marsupiais esto includos em um nico gnero, Cum-

mingsia, atualmente contendo cinco espcies (Price et al., 2004). Alguns gneros e espcies de Boo-
piidae e Trimenoponidae descritos h mais tempo podem ser identificados em Werneck (1948). Ainda
que Cceres et al. (2007) tenham citado Thylamys macrurus como hospedeiro para Gyropus lenti lenti
(Gyropidae), provvel que se trate de registro errneo, resultante de contaminao durante a captura
de campo, conforme ressaltado por Valim & Linardi (2008).
Relativamente aos Didelphidae, apenas trs espcies no Brasil tm sido encontradas parasitadas
por malfagos, sendo duas de Monodelphis e uma de Marmosops, assim relacionadas: Cummingsia
peramydis infestando Monodelphis brevicaudata e Monodelphis domestica; Cummingsia intermedia
em Marmosops incanus. Ambas as espcies de Cummingsia foram descritas no Brasil: C. peramydis
no Cear (Ferris, 1922) e posteriormente encontrada no Par e Pernambuco (Werneck, 1948); C. in-
termedia, no Rio de Janeiro (Werneck, 1937). Na Ilha de Marac/RR, Linardi et al. (1991a) registra-
ram, pela primeira vez, o encontro de Cummingsia sp. na regio amaznica, parasitando M. brevicau-
data. Outras trs espcies amaznicas de Cummingsia encontradas em didelfdeos sul-americanos,
respectivamente, C. gardneri em Marmosops impavidus (Peru e Venezuela), C. izori em Marmosops
notivagus (Peru) e C. micheneri em Gracilinanus dryas (Venezuela) (Price et al., 2004) podem vir a
ser assinaladas no Brasil, dada a continuidade ou contiguiidade do bioma. Em Inhamum, rea de pre-
servao ambiental no Estado do Maranho, Reis et al. (2008) acusaram a presena de Cummingsia
sp. em M. domestica.
Alguns autores tm explorado a ideia de competio entre piolhos e outras espcies de ectopa-
rasitos, entre eles Hopkins (1949), ao asssinalar que as famlias e gneros de roedores infestados por
expressivo nmero de espcies de Anoplura apresentavam-se isentos ou com baixa infestao por mal-
fagos. Em Chiroptera, Thompson (1938) observou que morcegos infestados por pulgas eram raramente
parasitados por caros e piolhos. No caso de marsupiais australianos, Barker (1994) levanta interessante
questo ao relatar as infestaes em possums e gliders (Petauridae ou Pseudocheiridae) [presena
de pulgas e ausncia de malfagos] e em cangurus (Macropodidae) e assemelhados [presena de malfa-
gos, raridade de pulgas], comparando-as com as dos marsupiais dasiurdeos, em que no ocorre excluso
competitiva (presena de malfagos e de pulgas).
Ordem Siphonaptera
A ordem Siphonaptera compreende insetos pteros, holometbolos, achatados lateralmente, com
aproximadamente 2,5 mm, de colorao castanha e providos de cerdas voltadas para trs, sendo vul-
garmente conhecidos como pulgas. A maior parte das espcies conhecidas (80%) apresenta ctendios,
destinados fixao e locomoo entre os plos dos hospedeiros.
O ciclo biolgico, de ovo a adulto, ocorre em aproximadamente 25-30 dias, dependendo das con-
dies de temperatura e umidade. A hematofagia obrigatria para os dois sexos, podendo ser realizada
tanto ao dia, quanto noite. Na natureza, as larvas alimentam-se de sangue do hospedeiro expelido pelo
nus da pulga adulta e geralmente aderido a outros detritos orgnicos. Em razo disto, durante o repasto
sobre os hospedeiros, as pulgas ingerem mais sangue do que o necessrio para o prprio consumo (Li-
nardi et al., 1997).
A importncia parasitolgica dos Siphonaptera pode ser estudada sob dois enfoques: como agentes
infestantes - atuando como parasitos propriamente ditos - e como vetores, permitindo a multiplicao

e/ou desenvolvimento de agentes etiolgicos em seu tubo digestivo, o que garante a transmisso de
vrias molstias entre os hospedeiros parasitados. Como agentes infestantes, provocam aes irritan-
tes (dermatites e reaes alrgicas), inflamatrias (infeces por agentes oportunistas ocasionadas pelo
parasitismo de espcies penetrantes ou semi-penetrantes) e espoliadoras nos respectivos hospedeiros.
As pulgas so responsveis pela transmisso de diversas molstias, entre elas, viroses (mixoma-
tose), riquetsioses (tifo murino), doenas bacterianas (tularemia, salmoneloses) e atuam para a com-
plementao do ciclo biolgico de certos protozorios (Trypanosoma lewisi), cestoides (Dypilidium
caninum, Hymenolepis nana e H. diminuta) e nematdeos (Dipetalonema reconditum), a mais impor-
tante dessas doenas a peste bubnica, que tem a Yersinia pestis como agente etiolgico e os roedores
silvestres e sinantrpicos como reservatrios da infeco.
Atualmente so conhecidas quase 3.000 espcies e/ou subespcies, includas em 238 gneros e 15
famlias (Lewis, 1998), distribuindo-se da regio rtica at a Antrtica. No Brasil, at o presente, foram
assinaladas oito famlias, 20 gneros e 62 espcies e/ou subespcies, com trs gneros e 18 espcies
endmicas no Brasil (Linardi & Guimares, 2000, Linardi, 2011).
Os hospedeiros das pulgas so animais endotrmicos, sendo aproximadamente 94% mamferos.
Marshall (1981) apresenta, para cada ordem de mamfero, os seguintes percentuais de infestao: Ro-
dentia (74%), Insectivora (8%), Marsupialia (5%), Chiroptera (5%), Lagomorpha (3%), Carnivora (3%).
Menos de 1% dos registros so encontrados em Monotremata, Edentata, Pholidota, Hyracoidea e Ar-
tiodactyla. Em Primates, apenas o homem tido como hospedeiro habitual. Entre as Aves, a infestao
ocorre essencialmente em aves marinhas e Passeriformes.
Em relao preferncia alimentar, as pulgas podem ser especficas ou eclticas. As associaes
especficas, caracterizadas pela exclusividade de hospedeiros, constituem um meio auxiliar para a iden-
tificao taxonmica dos respectivos hospedeiros, podendo subsidiar mastozoologistas (Linardi, 1977).
O ecletismo de certas espcies, em razo da diversidade de hospedeiros e poli-hematofagismo, um
parmetro importante no estudo de questes epidemiolgicas, relativas transmisso de certos pat-
genos. O intercmbio de pulgas entre roedores silvestres e sinantrpicos pode revelar proximidade de
faunas, estreitando o fluxo de patgenos entre os vetores.
Ao todo, 223 espcies de mamferos tm sido relacionadas como hospedeiras para pulgas no Bra-
sil, das quais 115 (51,6%) so de roedores (Linardi & Guimares, 2000). Outros grupos de hospedeiros
apresentam os seguintes percentuais de registros: Carnivora (13,0%), Marsupialia (13,0%), Chiroptera
(8,1%), Edentata (3,6%), Primates (2,7%), Artiodactyla (1,8%), Lagomorpha e Perissodactyla (0,4%
cada) e Aves (5,4%).
Siphonaptera de marsupiais
No extraordinrio catlogo de pulgas e seus hospedeiros, elaborado por Lima & Hathaway
(1946), existiam at quela poca, 1.194 espcies de pulgas, distribudas em 178 gneros, em todo
o mundo. Em que se pese as sinonmias que, posteriormente vieram a ser consideradas, tais autores
registraram 57 espcies e/ou subespcies de marsupiais tidas como hospedeiras para pulgas. Estas,
por sua vez, totalizavam 88 espcies e/ou espcies, includas em 29 gneros. Assim, as espcies de
pulgas parasitas de marsupiais representavam, percentualmente, 7,4% da sifonapterofauna mundial-
mente conhecida.

Relativamente aos marsupiais sul-americanos, Johnson (1957) lista 23 espcies de marsupiais hos-
pedeiros que globalmente podem se apresentar infestadas por 49 espcies de pulgas, includas em 16
gneros e seis famlias. Confrontando os registros de Johnson (1957) com os de Lima & Hathaway
(1946), observa-se que, tanto no continente sul-americano como no mundo inteiro, Rhopalopsyllidae e
Ctenophthalmidae so as famlias que detm o maior nmero de espcies ectoparasitas de marsupiais.
No Brasil, entre as 62 espcies e/ou subespcies de pulgas aqui assinaladas (Linardi, 2011), 31 j
foram assinaladas em marsupiais (50,0%), distribudas em 11 gneros e cinco famlias (Linardi & Gui-
mares, 2000). A famlia com maior nmero de espcies Rhopalopsyllidae, perfazendo 20 registros
de marsupiais (incluindo sinonmias e nomes vulgares), seguida de Ctenophthalmidae (5). At quela
poca, os mesmos autores haviam registrado 29 espcies de marsupiais como hospedeiras, independen-
temente da validade nomenclatural de algumas delas, em razo de sinonmias. Os seguintes gneros de
marsupiais brasileiros constam da lista apresentada por Linardi & Guimares (2000) como hospedeiros
de pulgas, com o nmero de espcies infestantes indicadas entre parntesis: Didelphis (23), Philander
(15), Marmosa (3), Monodelphis (10), Metachirus (3), Lutreolina (7), Caluromys (1), Chironectes (1),
Marmosops (4).
Embora a identificao de gneros e espcies seja tarefa para especialistas, as famlias de pulgas
que infestam marsupiais brasileiros podem ser facilmente separadas:
1. Regio anterior da cabea transformada em um capacete, bordejado posteriormente por

um ctendio............................................................................................... Stephanocircidae
Regio anterior da cabea no assim ....................................................................................... 2
2. Coxas posteriores com um grupo de pequenas cerdas espiniformes na face inter-
na............................................................................................................................Pulicidae
Coxas posteriores sem o tal grupo de cerdas ...........................................................................3
3. Regies anterior e posterior da cabea no separadas por sulco interantenal (integricipita).
Sem ctendio ceflico............................................................................... Rhopalopsyllidae
Regies anterior e posterior da cabea separadas por sulco interantenal (fracticipita). Cabea
com ctendios ceflicos...........................................................................Ctenophthalmidae
Ainda que recentemente alguns registros de Tunga caecata (Tungidae) e Leptopsylla segnis (Lep-
topsyllidae) tenham sido noticiados em didelfdeos, tais infestaes no so comumente encontradas,
sendo a de L. segnis provavelmente acidental, em virtude do achado de apenas um nico indivduo.
Famlia Stephanocircidae
Apesar dessa famlia ser bem representada na regio Neotropical, apenas o gnero Craneopsylla
foi at o presente assinalado no Brasil, com a subespcie nominal Craneopsylla minerva. A famlia re-
presenta 1,7% de nossa sifonapterofauna, sendo encontrada essencialmente em roedores silvestres e, por
vezes, marsupiais dos gneros Didelphis, Lutreolina, Monodelphis, Marmosops e Philander.

Famlia Pulicidae
composta por trs gneros no Brasil, Pulex, Xenopsylla e Ctenocephalides, englobando cinco
espcies: P. irritans, X. cheopis, X. brasiliensis, C. canis e C. felis felis, das quais quatro so cosmopoli-
tas, exceo de X. brasiliensis. A famlia constitui 8,5% da sifonapterofauna brasileira. Essencialmen-
te, so parasitos de animais domsticos, sobretudo carnvoros e roedores sinantrpicos. Ctenocephalides
felis felis (Figura 2) ocorre frequentemente em Didelphis, tanto no Brasil quanto na Amrica do Norte, l
parasitando Didelphis virginiana. Uma vez que esta espcie de didelfdeo no se apresenta infestada por
ectoparasitos especficos (Durden & Wilson, 1990), ela tem sido considerada como potencial hospedeiro
de transporte, j que os indivduos tendem a recolher e transferir numerosas espcies de ectoparasitos
entre os vrios habitats utilizados. Em Ouro Preto/MG, dos 233 exemplares de C. felis felis capturados
sobre variados hospedeiros, 8,2% infestavam Didelphis (Linardi et al., 1975).
Figura 1 - Ctenocephalides felis felis, atualmente muito frequente em gambs, gnero Didelphis.
Famlia Rhopalopsyllidae
constituda por duas subfamlias, Rhopalopsyllinae e Parapsyllinae, das quais a primeira ocor-
re apenas nas Amricas, sendo essencialmente Neotropical e predominantemente sul-americana, perfa-
zendo 57,6% da sifonapterofauna brasileira. A outra subfamlia, Parapsyllinae, apresenta distribuio

andina, no sendo encontrada no Brasil. Entre os Rhopalopsyllinae, oito gneros foram reconhecidos
por Linardi & Guimares (1993), ao utilizarem metodologias fentica e cladstica para reviso taxon-
mica do grupo. Quatro dos cinco gneros de Rhopalopsyllidae existentes no Brasil infestam marsupiais:
Polygenis, Rhopalopsyllus, Gephyropsylla e Hechtiella, sendo Polygenis o mais frequente, com o re-
gistro de 14 espcies e/ou subespcies. Segundo Machado-Allison (1962), P. atopus apresenta marcada
especificidade para Didelphis, com cerca de 76% dos registros. Linardi (1985) apresentou para cada
uma das espcies e/ou subespcies de Rhopalopsyllinae at ento conhecidas, os respectivos ndices de
infestao por grupos de hospedeiros. Relativamente s espcies de pulgas brasileiras que tm gneros
de marsupiais como seus principais hospedeiros, as seguintes so citadas, juntamente com os ndices
de infestao: P. atopus: Didelphis (25%); P. occidentalis steganus: Didelphis (25%); P. rimatus atra
(atualmente, P. rimatus): Monodelphis (100%); R. australis australis: Didelphis (18%); R. saevus: Di-
delphis (39%) e Dasypus (17%); R. lugubris lugubris: Didelphis (14%).
Famlia Ctenophthalmidae
representada no Brasil por um nico gnero Adoratopsylla, subdividido em dois subgneros,
Adoratopsylla e Tritopsylla, equivalendo a 8,5% das pulgas brasileiras. No Brasil, o subgnero Adora-
topsylla se faz representar por trs espcies e/ou subespcies: Adoratopsylla (A.) antiquorum antiquo-
rum (Figura 1), Adoratopsylla (A.) antiquorum ronnai e Adoratopsylla (A.) bisetosa. A espcie A. (A.) a.
antiquorum apresenta distribuio geogrfica do Cear ao Paran, infestando roedores silvestres e mar-
supiais. No nordeste brasileiro, Monodelphis domestica constitui seu principal hospedeiro (Guimares,
1972). Em pulgas colhidas em Terespolis/RJ, 11 exemplares foram encontrados parasitando marsupiais
e apenas dois, em roedores (Gomes, 1969). A. (A.) ronnai tem sido encontrada em So Paulo, Santa Ca-
tarina e Rio Grande do Sul, parasitando exclusivamente marsupiais: D. albiventris, Philander frenatus
e Marmosa (Micoureus) demerarae (Guimares, 1954). A. (A.) bisetosa restrita regio amaznica,
com registros sobre Monodelphis brevicaudata. O subgnero Tritopsylla se faz representar no Brasil por
duas espcies: A. (T.) intermedia intermedia e A. (T.) sinuata. A primeira ocorre do Par a Santa Catari-
na, no sendo encontrada no nordeste brasileiro, onde substituda por A. (A.) a. antiquorum. Embora
tambm encontrada em roedores silvestres, os principais hospedeiros so marsupiais dos gneros Chi-
ronectes, Didelphis, Lutreolina, Metachirus, Marmosa e Philander, conforme noticiado por Linardi &
Guimares (2000).
Famlia Leptopsyllidae
Inclui apenas o gnero Leptopsylla, com uma nica espcie, L. segnis, infestante de roedores.
Recentemente assinalada por Salvador et al. (2007) infestando D. aurita em ilhas do litoral e no conti-
nente de Santa Catarina.
No que diz respeito s pulgas de marsupiais colecionadas em algumas regies do Brasil, Linardi
et al. (1991b) observaram que, de quatro exemplares de Lutreolina crassicaudata de Florianpolis/SC,
dois estavam parasitados por Polygenis rimatus, um por A. (T.) i. intermedia e outro por Ctenocephali-
des felis felis. Na Estao Ecolgica da UFMG, em Belo Horizonte/MG, no perodo 1991/1992, entre
49 D. albiventris capturados, 16 estavam infestados por C. f. felis (32,7%) e 20 por P. (P.) tripus (40,8%)
(Coutinho et al. (1999b). Barros-Battesti & Arzua (1997) relacionaram as espcies de pulgas capturadas

Figura 2 - Adoratopsylla (Adoratopsylla) antiquorum antiquorum, o ectoparasito mais encontrado nos
marsupiais brasileiros.
de marsupiais em diferentes biomas do estado do Paran, com cerca de 74,4% dos Didelphis de Curitiba
infestados por pulgas, na seguinte composio faunstica: Craneopsylla minerva minerva (4,3%), Cte-
nocephalides f. felis (55,4%), Rhopalosyllus l. lutzi (0,4%) e Polygenis rimatus (4,8%). Considerando
que C. f. felis foi tambm encontrada em D. aurita (20,3%) e Didelphis sp. (7,3%), esta espcie repre-
senta 83,1% das pulgas capturadas em gambs daquele municpio.
Posteriormente a Linardi & Guimares (2000), Botlho et al. (2003) noticiaram espcimens de
Polygenis (P.) bohlsi jordani em M. domestica e de Pulex irritans em D. albiventris, coletados na Reser-
va Biolgica de Serra Negra, serto de Pernambuco.
Em trs reas de Floresta Atlntica includas na Serra da Fartura/SP, Parque Nacional da Serra
da Bocaina/SP e Parque Nacional do Itatiaia/RJ, De Morais et al. (2003) recolheram 327 pulgas de 50
marsupiais, obtidos nas seguintes associaes: P. frenatus: Adoratopsylla (A.) a. antiquorum, Craneop-
sylla m. minerva, Polygenis (P.) rimatus; T. velutinus: C. m. minerva, Polygenis (N.) pradoi; D. aurita:
Polygenis (N.) atopus; M. americana: A. (A.) a. antiquorum, Tunga caecata; G. agilis: Polygenis (P.) r.
roberti; M. incanus: A. (A.) a. antiquorum.
No municpio de Pelotas e adjacncias/RS, as seguintes prevalncias de infestao por pulgas
foram observadas por Antunes (2005), em 30 espcimens de Didelphis albiventris: Ctenocephalides f.
felis (70,0%). Polygenis sp. (16,7%), Polygenis (N.) atopus) (16,7%), Polygenis (P.) r. roberti (10,0%),
Polygenis (P.) rimatus e Craneopsylla m. minerva (3,3% cada).

No Estado de So Paulo, em 65 espcimens de D. aurita, capturados em reas endmicas de ri-
quetsioses nos municpios de Pedreira, Mogi das Cruzes e So Paulo (Horta et al., 2007), as seguintes
espcies de pulgas foram encontradas: Ctenocephalides f. felis, Polygenis (N.) atopus, Polygenis (P.) r.
roberti, Polygenis (P.) tripus, Rhopalopsyllus l. lutzi, Rhopalopsyllus l. lugubris e Adoratopsylla (A.) a.
antiquorum; nos municpios de Piracicaba e Pirassununga, em 29 exemplares de D. albiventris foram
coletadas: C. felis felis, P. (N.) atopus, P. (P.) r. roberti, P. (P. tripus) e R. l. lutzi. As taxas de infeco por
Rickettsia felis variaram entre 33,3 a 72,7% nos exemplares de C. felis felis e de 3,3 a 8,0% nos exem-
plares de P. (N.) atopus coletados dos respectivos gambs.
Salvador et al. (2007) capturando exclusivamente D. aurita em trs ilhas do litoral e tambm no
continente de Santa Catarina noticiaram uma prevalncia de infestao por pulgas de 43,4%, com as es-
pcies A. (T.) i. intermedia, X. cheopis e Leptopsylla segnis sendo encontradas, esta ltima, pertencente
famlia Leptopsyllidae, representando um novo registro para o gnero Didelphis. Ainda em algumas
localidades de Santa Catarina, Regolin et al. (2010) encontraram: A. (A.) a. ronnai em M. iheringi no
municpio de Ipanema, A. (A.) a. antiquorum e Polygenis (P). r. roberti em Monodelphis sorex (= M.
dimidiata) no municpio de Xavantina, sendo os relatos, com exceo de A. (A.) a. antiquorum, at ento
inditos dessas pulgas nestes hospedeiros.
Quatro espcies de pulgas foram encontradas em seis espcies de didelfdeos em rea do Parque
Estadual de Pedra Branca/RJ (Amaral, 2008), assim relacionadas: Adoratopsylla (A.) ronnai em M.
americana; A. (T.) i. intermedia em D. aurita, M. incanus, M. (M.) paraguayana, M. nudicaudatus e
P. frenatus; Polygenis (P.) o. occidentalis em D. aurita; C. felis felis em D. aurita.
Em 89 e 16 marsupiais capturados, respectivamente, na Reserva Biolgica Duas Bocas/ES e Mo-
numento Nacional dos Pontes Capixabas/ES, Pinto et al. (2009) encontraram os seguintes hospedeiros
assim parasitados: Didelphis aurita: A. (A.) a. antiquorum, A. (Tritopsylla) i. intermedia, Polygenis
(P.) o. occidentalis; Metachirus nudicaudatus: A. (A.) a. antiquorum, A. (T.) i. intermedia, Hecthiella
nitidus; Monodelphis iheringi: A. (A.) a. antiquorum, A. (T.) i. intermedia; Monodelphis americana: A.
(A.) a. antiquorum, A. (T.) i. intermedia; Philander frenatus: A. (A.) a. antiquorum, A. (T.) i. intermedia.
As associaes entre A. (A.) a. antiquorum/gnero Monodelphis e A. (T.) i. intermedia/ M. nudicaudatus
foram consideradas significativas.
Em Campo Grande/MS, 5,6% dos espcimens de D. albiventris apresentaram-se infestados por C.
f. felis, conforme informado em Gomes (2009).
At o presente, a infestao de pulgas em marsupiais brasileiros ocorre em 11 dos 15 gneros
(73,3%) e 24 das 54 (44,4%) espcies aqui existentes. O gnero de pulgas mais frequente Adoratop-
sylla, com as espcies Adoratopsylla (A.) a. antiquorum e Adoratopsylla (T.) i. intermedia. Cerca de
50% das pulgas assinaladas no Brasil infestam marsupiais, com as famlias Rhopalopsyllidae e Ctenoph-
thalmidae incluindo o maior nmero de espcies infestantes.
Endoparasitos de Pulgas de Marsupiais

Tendo em vista que didelfdeos so reservatrios naturais para tripanosomatdeos, em especial
Trypanosoma cruzi, 74 pulgas (36 C. f. felis e 38 P. tripus) recolhidas de 49 D. albiventris da Estao
Ecolgica da UFMG, Belo Horizonte, foram dissecados e examinados, no perodo 1991/1992. A infec-

o natural por tripanosomatdeos foi constatada em 5,4% do total de pulgas examinadas, sendo mais
expressiva em C. f. felis (7,9%) que em P. tripus (2,8%). Ainda que quase 6% das pulgas examinadas
se apresentassem infectadas, todos os didelfdeos apresentaram-se negativos, atravs de amostras de
sangue coradas com Giemsa (Coutinho et al., 1999a).
Larvas de Diptera Parasitas de Marsupiais

Os dpteros da infraordem Muscomorpha so infestantes apenas na fase larvria, razo pela qual
no so tidos como verdadeiros ectoparasitos. Em marsupiais brasileiros, Guimares & Papavero (1999)
relatam as seguintes espcies, todas includas, atualmente, na famlia Oestridae, subfamlia Cuterebri-
nae, gnero Metacuterebra: Caluromys philander: Metacuterebra sp., M. cayennensis (em Belm/PA)
e M. simulans (Belm/PA); Gracilinanus microtarsus: M. townsendi (S. Paulo/SP); Marmosa murina:
M. detrudator (Bragana/AM); Metachirus nudicaudatus: M. apicalis (Floresta Atlntica). Posterior-
mente, Pujol-Luz et al. (2004) encontraram Gracilinanus agilis parasitado por M. apicalis no cerrado de
Braslia/DF e Reis et al. (2008) observaram larvas de Cyclorrhapha (= Muscomorpha) em D. marsupia-
lis e Gracilinanus sp. em uma rea de preservao ambiental do Inhamum/MA.
Subclasse Acari
A subclasse Acari, da classe Arachnida compreende sete ordens, das quais quatro incluem ectopa-
rasitos (Fain, 1994), assim caracterizadas:
Metastigmata (= Ixodida): presena de um par de estigmas respiratrios abrindo-se em peritremas cur-
tos; hipostmio com dentes recurrentes; com um rgo olfativo no tarso do primeiro par de pernas, denomi-
nado rgo de Haller; sem ventosas adanais e genitais. Vulgarmente denominados carrapatos so geralmente
muito maiores que os demais caros, todos eles parasitos hematfagos e obrigatrios de vertebrados.
Mesostigmata (= Gamasida): presena de um par de estigmas respiratrios abrindo-se em peri-
tremas alongados; no possuem rgo de Haller; corpo geralmente protegido por placas; sem ventosas
genitais; hipostmio no diferenciado para perfurar. caros de tamanho menor que 1 mm, quando em
jejum, incluindo espcies de vida livre ou parasitas.
Prostigmata (= Trombidiformes, Actinedida): ausncia de estigmas ou com um par prximo do
gnatosoma; s vezes com ventosas genitais; palpos desenvolvidos; quelceras modificadas para perfura-
o. A maioria das espcies tem sido descritas a partir das ninfas hexpodas, que so parasitas e quase
sempre avermelhadas.
Astigmata (= Sarcoptiformes): ausncia de estigmas; quelceras, via de regra, terminando em
pina; machos geralmente com ventosas copuladoras; parte das coxas inserindo-se sob o tegumento e
formando uma estrutura quitinosa, visvel da face ventral e denominada apodema. Inclui espcies de
vida livre e parasitas.
Ordem Metastigmata
Entre as 35.000 espcies de caros conhecidas, aproximadamente, 825 so carrapatos (Oliver J-
nior, 1989). Destas, 90% so especficas de certos hospedeiros que no incluem o homem e animais
domsticos. As 10% restantes so, todavia, de capital importncia devido natureza parasitria e
habilidade de transmitirem patgenos ao homem e demais vertebrados.
Os Metastigmata (=Ixodida) compreendem duas famlias, assim reconhecidas:
Ixodidae - escudo presente; gnatosoma anterior; peritremas atrs do 4o par de pernas; dimorfismo
sexual ntido; ciclo biolgico com apenas um estdio ninfal.
Argasidae - escudo ausente; gnatosoma ventral; peritremas entre o 3o e 4o pares de pernas; dimor-
fismo sexual pouco acentuado; ciclo biolgico com dois ou mais estdios ninfais.
Ixodidae a principal famlia no que diz respeito ao nmero de espcies conhecidas (683) e
importncia mdico-veterinria, incluindo 12 gneros. A regio Neotropical est representada por 117
espcies, includas em cinco gneros: Amblyomma, Dermacentor, Haemaphysalis, Ixodes e Rhipice-
phalus, este ltimo contendo o subgnero Boophilus (Onofrio et al., 2006a). As fmeas se alimentam
uma nica vez, o que garante uma grande massa de ovos. A maioria dos ixoddeos requer trs diferentes
hospedeiros individuais, geralmente de diferentes espcies. Freqentemente, as larvas e ninfas engorgi-
tam-se sobre hospedeiros de pequeno ou mdio porte, enquanto os adultos se alimentam sobre espcies
com animais de maior tamanho.
Arago & Fonseca (1961) consideraram a fauna ixodolgica brasileira composta por 57 espcies
distribudas em 10 gneros, com Amblyomma sendo o gnero dominante, incluindo 33 espcies e re-
presentando 58% do total, seguido por Ixodes com nove espcies. Atualmente, segundo Barros-Battesti
(2006) existem cerca de 870 espcies de carrapatos descritas no mundo, com aproximadamente 200 na
regio Neotropical e 61 no Brasil.
Metastigmata de marsupiais
Em seu trabalho sobre Ixodidas brasileiros, Arago (1936) refere-se ao parasitismo de mar-
supiais pelas espcies Ixodes loricatus e Amblyomma striatum. Ainda que esta ltima tenha sido
assinalada em D. aurita nos estados do Rio de Janeiro, Minas Gerais, Pernambuco, So Paulo,
Bahia, Sergipe, Piau e Santa Catarina, o autor faz os seguintes comentrios sobre I. loricatus:
a espcie mais comum seno quase a nica existente nos nossos didelfdeos, os gambs e as
cucas, nos quais se podem encontrar larvas, ninfas e adultos, mas geralmente, somente estes e
em pequeno nmero. Os hospedeiros indicados foram: D. aurita, Philander opossum (= Didel-
phis quica) e Didelphis sp.
No inqurito sobre a fauna acarolgica do Nordeste do Brasil, Fonseca (1957/8) lista as espcies
de caros colecionados em 29 D. albiventris (= D. paraguayensis) e 49 Monodelphis domestica. Entre
as trs espcies de Acari encontradas em D. albiventris, duas eram de Ixodida: I. loricatus (em 21 hos-
pedeiros) e Ornithodoros talaje (em um hospedeiro). Em M. domestica foram encontradas 16 espcies
de Acari, trs das quais carrapatos, com a seguinte proporo de infestao: O. talaje (3/49), ninfa de
Amblyomma sp. (1/49) e Ixodes amarali (24/49). A relativa infestao por caros se deve aos hbitos de
predador desse marsupial, para o qual passam provavelmente os parasitos de suas presas, habitualmente
roedores.
Nos ltimos anos, as contribuies que se seguem relacionam carrapatos e marsupiais brasileiros.
No estado do Paran, Barros & Baggio (1992) assinalaram I. loricatus em D. aurita, D. albiventris,

Didelphis sp., Philander frenatus e Lutreolina crassicaudata, bem como Amblyomma sp. em D. albi-
ventris.
Em Galheiro, municpio de Perdizes/MG, Coutinho (1997) relata o achado de A. cajennense em
Gracilinanus agilis e D. albiventris e o de Ixodes sp. em G. agilis.
Em Belo Horizonte/MG, na Estao Ecolgica da UFMG, I. amarali foi encontrado em 4 dos 49
D. albiventris capturados (8,2%)(Coutinho et al., 1999b).
Em laboratrio, o ciclo biolgico de Ixodes loricatus foi desenvolvido utilizando roedores sil-
vestres como hospedeiros para as fases imaturas e D. marsupialis para a fase adulta (Schumaker et al.,
2000).
As seguintes prevalncias de infestao por carrapatos em 30 espcimens de D. albiventris foram
notadas por Antunes (2005) em Pelotas e adjacncias/RS: A. aureolatum (3,3%), ninfas de Amblyom-
ma sp. (6,7%), I. loricatus (36,7%). J em algumas ilhas do litoral e no continente de Santa Catarina,
Salvador et al. (2007) obteve prevalncia de 28,3% de carrapatos (A. aureolatum + A. cajennense + I.
loricatus) sobre D. aurita, Ainda, nessas duas espcies de gambs, Horta et al. (2007) noticiaram as
seguintes espcies infestantes de ixoddeos em reas endmicas de riquetsioses de certos municpios do
Estado de So Paulo: A. cajennense em D. aurita (Pedreira) e D. albiventris (Piracicaba); A. dubitatum
em D. aurita (Mogi das Cruzes) e D. albiventris (Piracicaba e Pirassununga); I. loricatus em D. aurita
(Mogi das Cruzes e So Paulo) e D. albiventris (Pirassununga). Nesses municpios, os ndices de in-
feco em adultos de I. loricatus variaram de 52,0 a 100%, enquanto A. dubitatum apresentou infeco
apenas em ninfas e larvas, com os maiores ndices observados naquelas. Por outro lado, a espcie de
ixoddeo encontrada por Regolin et al. (2010) em D. aurita na Ilha Irm do Meio do Parque Estadual da
Serra do Tabuleiro/SC foi Amblyomma fuscum; l tambm foram colhidas cinco larvas de Ixodes sp. em
Monodelphis sorex.
No Brasil, os registros de I. luciae, A. auricularium, A. geayi e A. varium tm sido em outros
mamferos no marsupiais, ao contrrio do Panam, onde frequentemente parasitam Didelphis e Philan-
der (Fairchild et al., 1966). Todavia, Amaral (2008) coletou tanto A. geayi quanto I. luciae em D. aurita
do Parque Estadual da Pedra Branca/RJ. Ainda neste mesmo hospedeiro, outros carrapatos colecionados
pela autora foram: Amblyomma scutatum, Ixodes amarali, I. auritulus, I. loricatus e I. didelphidis, este
ltimo tido por alguns autores como sinonmia de I. loricatus (Guimares et al., 2001). Neste mesmo
estudo tambm foi observado o parasitismo de P. frenatus por I. loricatus. Em uma rea de remanescente
de cerrado, em Campo Grande/MS, Amblyomma coelebs apresentou uma prevalncia de 63,9% sobre D.
albiventris, enquanto larvas de Ixodidae ocorreram em 69,4% de exemplares de D. albiventris e 5,8%
em exemplares de G. agilis capturados (Gomes, 2009).
Onofrio et al. (2006b e 2006c) ao comentarem, respectivamente, sobre as espcies de Ixodes e
Amblyomma que infestam marsupiais no Brasil, relacionam adultos de I. loricatus, I. amarali e I. luciae
e imaturos de A. ovale e A. triste. As espcies A. cajennense, A. aureolatum e A. auricularium tambm
so includas.
Atualmente, cerca de 25.4% das espcies de carrapatos que ocorrem no Brasil infestam mar-
supiais. Espcies de Amblyomma s tm sido observadas em Didelphis. Por sua vez, cinco gneros
(45,4%) e nove espcies (16,7%) de marsupiais brasileiros apresentam-se infestados por espcies de
Metastigmata.

Mesostigmata
A ordem Mesostigmata inclui 15 famlias e 15 gneros. Aproximadamente, umas 200 espcies so
parasitas de vertebrados e invertebrados (Azad, 1986), alimentando-se de tecidos ou fluidos de seus
hospedeiros, com raras espcies sendo hematfagas. A maior parte desses caros que infestam o homem
e animais pertencem s famlias Macronyssidae, Laelapidae e Dermanyssidae. Apenas as duas primei-
ras so encontradas em marsupiais americanos. Os Macronyssidae apresentam quelceras sem dentes,
ao contrrio dos Laelapidae, em que os dentes se fazem presentes. A importncia parasitolgica reside
no fato de provocarem irritao, dermatite, urticria, alm de algumas espcies serem incriminadas na
transmisso de patgenos ao homem ou entre animais, sobretudo riqutsias.
Na famlia Macronyssidae, destaca-se o gnero Ornithonyssus, anteriormente nomeado Bdellonys-
sus ou Liponyssus. As seguintes espcies tm sido encontradas em marsupiais brasileiros:
Ornithonyssus wernecki: descrita como Liponyssus, em material de So Paulo e Rio de Janeiro. O
hospedeiro tipo D. aurita, com registros em D. albiventris (Fonseca, 1935). Posteriormente, em 1941,
Fonseca nomeou a espcie como Neiochoronyssus wernecki, chamando a ateno para o parasitismo es-
pecializado em marsupiais, em vista do encontro em Marmosa sp. de So Paulo. Na Amrica do Norte,
relatado em D. virginiana (Whitaker Jnior & Wilson, 1974).
Ornithonyssus brasiliensis: descrita como Bdellonyssus, tendo como hospedeiro tipo o roedor
Cavia aperea. Fonseca (1948) acrescentou os seguintes hospedeiros: D. aurita (= D. marsupialis), Mar-
mosa microtarsus microtarsus (= Gracilinanus microtarsus) e Marmosa sp. de So Paulo.
Ornithonyssus bursa e Ornithonyssus lutzi: anteriormente tambm includas em Bdellonyssus e
encontradas em M. domestica, no Nordeste brasileiro (Fonseca, 1957/8).
Ornithonyssus bacoti: embora frequentemente encontrada em roedores, o registro em didelfdeos
foi informado por Whitaker Jnior & Wilson (1974) em D. virginiana da Amrica do Norte. A sua ocor-
rncia em didelfdeos brasileiros possvel, face a sua ampla distribuio.
Ornithonyssus pereirai: antes includa no gnero Lepronyssoides, a espcie parasita de ratos e
mocs do Nordeste brasileiro, tendo sido e registrada por Fonseca (1957/8) em dois dos 49 M. domestica
coletados na regio.
Outros registros de Macronyssidae em marsupiais brasileiros incluem espcies indeterminadas de
Ornithonyssus (= Bdellonyssus) em Marmosa murina, na Ilha de Marac/RR (Linardi et al., 1991a); Or-
nithonyssus sp. (=Bdellonyssus) em Gracilinanus agilis e Marmosa (Micoureus) demerarae e outra es-
pcie em D. albiventris, ambas procedentes de Galheiro, municpio de Perdizes/MG (Coutinho, 1997).
A famlia Laelapidae, anteriormente Laelaptidae, compreende um grupo complexo de caros de
distribuio mundial, sendo os ectoparasitos mais comuns em mamferos. Devido estreita associa-
o com roedores comensais e silvestres, so de capital importncia em Sade Pblica (Azad, 1986),
podendo atuar na manuteno de tifo murino, peste bubnica e tularemia (Baker & Wharton, 1952).
Em marsupiais brasileiros, h cinco gneros infestantes: Androlaelaps, Gigantolaelaps, Haemolaelaps,
Laelaps e Mysolaelaps.
Androlaelaps: este gnero, nomeado anteriormente Atricholaelaps ou Ischnolaelaps inclui sete
espcies que parasitam marsupiais brasileiros: A. fahrenholzi, A. rotundus, A. cuicencis, A. tuberans, A.

marmosops, A. ilhacardosoi e A. bergalloi. Relativamente A. fahrenholzi, os registros em didelfdeos
brasileiros foram obtidos em: D. albiventris, de Belo Horizonte/MG; Marmosa murina, na Ilha de Ma-
rac/RR (Linardi et al., 1991a); Marmosops incanus, na Ilha Grande/RJ (Guitton et al., 1986; as esp-
cies Atricholaelaps glasgowi e Atricholaelaps guimaraesi so sinonmias de A. fahrenholzi. Segundo
Azad (1986), A. fahrenholzi vetor de febre hemorrgica no Oriente Prximo. Androlaelaps rotundus
foi encontrada por Fonseca (1957/8) em dois dos 49 M. domestica coletados no Nordeste brasileiro.
Androlaelaps cuicencis associada com Monodelphis rubida em galerias de florestas do Brasil Central
(Martins-Hatano et al., 2001). Esses mesmos autores descreveram A. marmosops infestante de Marmo-
sops incanus em duas localidades (Serrinha do Alambari, municpio de Itatiaia e Ilha Grande, municpio
de Angra dos Reis) da Floresta Atlntica do Estado do Rio de Janeiro. Na Ilha Cardoso/SP, Gettinger &
Martins-Hatano (2003) descreveram A. ilhacardosi, parasita de M. americana. Gettinger et al. (2005)
descreveram A. bergalloi de M. brevicaudata, capturada ca. A 80 km ao norte de Manaus/AM e infes-
tando 56% dos respectivos hospedeiros; nesta mesma localidade, A. tuberans foi tambm assinalada em
44% dos espcimens de M. (M.) demerarae capturados.
Gigantolaelaps: as espcies deste gnero esto, primariamente, associadas com roedores do gnero
Oryzomys (Gettinger, 1987). Na regio nordestina, Fonseca (1957/8) encontrou G. butantanensis (em
dois dos 49 M. domestica) e G. vitzthumi (em sete dos 29 D. albiventris e oito dos 49 M. domestica).
No Brasil Central, o nico hospedeiro no orizomineo infestado foi D. albiventris. Embora tal gamb
tivesse sido capturado em todo os microhabitats (floresta, brejo, campo e cerrado), as infestaes por
Gigantolaelaps s foram constatadas naqueles exemplares vivendo no interior de florestas, onde um
total de oito indivduos (trs de G. oudemansi e cinco de G. goyanensis) foram recolhidos em trs dos
118 didelfdeos colecionados (Gettinger, op. cit.).
Haemolaelaps: anteriormente, algumas de suas espcies tambm estiveram includas nos gneros
Atricholaelaps e Ischnolaelaps. Fonseca (1964), ao descrever Atricholaelaps marioi em cucas de So
Paulo, chama a ateno para o raro parasitismo de laelapdeos em marsupiais neotropicais, ao contrrio
de Haemolaelaps marsupialis parasitando o marsupial Pasameles na Austrlia.
Laelaps: trs espcies foram assinaladas no material nordestino (Fonseca, 1957/8), todas infestan-
do M. domestica: L. castroi (1/49); L. lateventralis (6/49) e L. paulistanensis (2/49). Outra espcie, L.
fonsecai, embora adaptada ao roedor Rhipidomys mastacalis no Brasil Central, ocorre tambm em D.
albiventris (Gettinger, 1992).
Mysolaelaps: duas espcies, M. heteronychus e M. parvispinosus foram observadas por Fonseca
(1957/8) em M. domestica no Nordeste do Brasil.
Uma anlise global dos laelapdeos de marsupiais da regio nordestina evidencia que a infestao
em M. domestica supera o dobro daquela observada em D. albiventris, conforme as prevalncias calcu-
ladas a partir dos dados contidos em Fonseca (1957/8): 59,2% e 24,1%, respectivamente.
Ordem Prostigmata
Compreende um grande e diverso grupo de pequenos caros de importncia mdica, veterinria e
agrcola. Devido aos variados hbitos alimentares (parasitos, fitfagos e predadores), as quelceras exi-
bem uma variedade de formas estruturais.

Entre as 34 famlias reconhecidas, apenas trs, Myobiidae, Cheyletidae e Trombiculidae, contm
espcies que infestam didelfdeos.
Os Myobiidae so caros de pequeno a mdio tamanho, com tegumento estriado e providos de
peritremas. As quelceras so diminutas, em forma de estiletes. Os palpos so simples, diminutos e no
utilizados para fixao. Cerca de 400 espcies parasitam quatro diferentes ordens de mamferos: marsu-
piais, insetvoros, quirpteros e roedores. Segundo Fain (1994), duas entre as trs subfamlias existentes,
Archemyobiinae e Xenomyobiinae, esto restritas a marsupiais americanos. Uma terceira, Myobiinae,
heterognea e constituda por duas tribos: Australomyobiini, confinada aos marsupiais australianos, e
Myobiini, que inclui todos os gneros e espcies infestantes de mamferos placentrios. Os Archemyo-
biinae compreendem dois gneros: Archemyobia (com dois subgneros e sete espcies infestando Didel-
phidae) e Dromicimyobia (com uma nica espcie parasitando Dromiciops (Microbiotheriidae, Micro-
biotheria). Os Xenoyobiinae esto representados por um nico gnero e espcie, Xenomyobia hirsuta,
ocorrendo em Lestoros inca (Caenolestidae, Paucituberculata).
Os Myobiidae da Austrlia, Australomyobia e Acrobatobia, seriam mais evoludos que aqueles
infestantes dos didelfdeos sul-americanos, os Archemyobiinae. Uma vez que h uma pronunciada con-
cordncia entre as radiaes de Myobiidae e respectivos hospedeiros (Fain,1994), seria provvel que
uma derivao Didelphidae-Dasyuridae pudesse ter acontecido na histria evolutiva dos marsupiais.
At o presente, os nicos registros de Myobiidae em marsupiais brasileiros referem-se a espcies
de Archemyobia. Segundo Fain et al. (1996), as sete espcies conhecidas deste gnero foram descritas
de Didelphidae. Em D. albiventris, da Estao Ecolgica da UFMG, Belo Horizonte/MG, os mesmos
autores apresentaram dois novos registros de hospedeiros e localidades ao noticiarem A. (Archemyobia)
inexpectata e A. (A.) latipilis. Em Galheiro, municpio de Perdizes/MG, Coutinho (1997) encontrou
Archemyobia latipilis e Archemyobia sp., em um nico exemplar de D. albiventris.
Os Cheyletidae so pequenos caros, medindo 0,20-0,80 mm de comprimento, de colorao ama-
relada ou avermelhada e providos de quelceras curtas em forma de estiletes. Os palpos so longos e em
forma de pina, adaptados para fixao. Essencialmente so predadores, mas algumas espcies so para-
sitas de mamferos e aves silvestres. As espcies desta famlia vivem dentro dos plos ou penas de seus
hospedeiros, onde no raro provocam uma dermatite pruriginosa ou escamosa nos animais infestados e
pessoas que lidam com animais de estimao.
Apesar de nenhum registro em marsupiais do Brasil, Cheyletes eruditus ocorre em D. virginiana na
Amrica do Norte (Whitaker Jnior & Wilson, 1974).
Os Trombiculidae so caros com 1 mm de comprimento nas fases ninfais e adulta, assumindo uma
forma grosseiramente semelhante a um 8, de colorao vermelha brilhante ou vermelha-castanha e
com aparncia aveludada, compreendendo, aproximadamente, 3.000 espcies. As quelceras possuem
um dgito mvel armado de dentes em forma de serra. Os adultos so de vida livre. A maioria das es-
pcies tem sido descritas a partir de ninfas hexpodas, que so parasitas e avermelhadas, da o nome de
bicho colorado nos pases hispano-americanos. No homem, a larva causa uma ppula no local onde
se fixa na pele. A importncia parasitolgica se deve ao fato de causarem dermatites e transmitirem a
Rickettsia orientalis, agente da doena de tsutsugamushi ou febre fluvial do Japo (scrub typhus).
No Brasil, os registros de Trombiculidae em marsupiais so escassos: duas espcies, Parasecia
aitkeni e Trombewingi bakeri, foram encontradas em M. domestica do Parque Nacional da Serra da Ca-

nastra, municpio de So Roque de Minas, MG (Whitaker Jnior & Dietz, 1987). Eutrombicula goeldii
tambm citado por Guimares et al. (2001) como ectoparasito de gambs.
Ordem Astigmata
Os Astigmata so caros fracamente esclerozados e de movimento lento, compreendendo 69 fa-
mlias e 785 gneros (Azad, 1986). As espcies variam em hbitos alimentares, podendo ser saprfitas,
predadoras ou parasitas.
Embora as famlias Sarcoptidae (agentes da sarna) e Pyroglyphidae (caros de poeira) contenham
as espcies mais conhecidas do ponto de vista mdico-veterinrio, outras so as famlias encontradas em
marsupiais: Acaridae, Atopomelidae, Glycyphagidae e Listrophoridae.
A maior parte dos Acaridae apresenta um estdio hipopial (fortico), no qual o caro se desenvolve
em um pequeno organismo dotado de ventosas e pinas para fixao nos insetos e da se dispersarem,
sendo por isso confundidos com parasitos. Os Glycyphagidae (= Labidophoridae) so encontrados em
frutos secos e na pele ou nas penas de animais, onde chegam a provocar um certo prurido nos animais
portadores, tambm podendo apresentar estdios hipopiais. Os Listrophoridae e Atopomelidae so ca-
ros dos plos de mamferos, dotados de peas bucais perfuradoras, juntos perfazendo aproximadamente
1.000 espcies.
As seguintes famlias apresentam registros de parasitismo em marsupiais:
Glycyphagidae
O gnero Marsupialichus, com a espcie M. brasiliensis, citado por Whitaker Jnior & Wilson
(1974) e Durden & Wilson (1990), infestando D. virginiana na regio Nertica. Outra espcie, M. mar-
supialis, tambm ocorre na mesma regio, atravs de formas hipopiais colhidas do plo e pele do mesmo
hospedeiro (Pence, 1973).
Acaridae
Espcies indeterminadas em Gracilinanus agilis, proveniente de Galheiro, Perdizes/MG (Couti-
nho, 1997).
Listrophoridae
O gnero Prolistrophorus, com a espcie P. nectomys, foi noticiado por Fain (1973) em Mono-
delphis brevicaudata (= M. touan), da Amrica do Sul. Outra espcie indeterminada foi encontrada por
Coutinho (1997) em M. demerarae, em Galheiro, Perdizes/MG.
Atopomelidae
Na Amrica do Sul, seis gneros tm sido encontrados (Fain, 1979): Dromiciolichus, Metadidel-
phoecius, Listrocarpus, Prodidelphoecius, Didelphoecius e Didelphilichus, com os trs ltimos ocorren-

do no Brasil. O gnero Didelphoecius o que encerra maior nmero de espcies (19) sobre didelfdeos
sul-americanos. As espcies brasileiras, com os respectivos hospedeiros, so as seguintes conforme
Fain (op.cit.): Prodidelphoecius euphalus, em Monodelphis scalops; Didelphoecius paranensis, em
M. dimidiata; D. monodelphis, em M. brevicaudata (= M. touan); D. colombianus manaosensis, em
Caluromys philander; D. scutatus, em C. philander; D. dissimilis, em C. philander; D. capirangensis,
em Marmosa sp.; D. marmosae, em Marmosa sp.; D. palmeirensis, em Gracilinanus microtarsus e
G. agilis; D. coalescens, em Marmosa sp.; D. guyanensis, em M. murina; Didelphilichus serrifer, em
Didelphis aurita.
Fain et al. (1996) ampliaram os registros, com a incluso de novos hospedeiros e localidades para
D. serrifer: em D. albiventris, na Estao Ecolgica da UFMG e para Didelphoecius didelphicola: em
M. (M.) demerarae, no Parque Estadual do Rio Doce/MG. A partir desse mesmo material coletado no
Parque Estadual do Rio Doce, os autores tambm erigiram um novo gnero, Metachiroecius, com a des-
crio de uma nova espcie, M. brasiliensis, capturada em Metachirus nudicaudatus; deste hospedeiro,
tambm descreveram Didelphoecius validus.
Perspectivas para o Estudo de Ectoparasitos

No estudo das interrelaes hospedeiro/parasito, um primeiro passo seria separar as associa-
es secundrias e acidentais das verdadeiras associaes. Porm, nem sempre isto ser possvel
em razo da especificidade poder mudar em tempo e espao. Um exemplo ocorre no Panam, onde
o Didelphis marsupialis uma espcie no especializada, inteiramente ubqua e ecologicamente
tolerante, com distribuio variando entre o nvel do mar e 1.500 m de altitude. Wenzel & Tipton
(1966) observaram que este gamb o hospedeiro com maior diversidade, do qual foram recolhidas
41 espcies de ectoparasitos, porm apenas com quatro espcies caractersticas, nenhuma delas,
monoxena. As outras 37 espcies de ectoparasitos tambm infestavam mais que 70 diferentes es-
pcies de hospedeiros, entre morcegos, aves e rpteis. Considerando a expressiva influncia de D.
marsupialis sobre a comunidade total de ectoparasitos, os autores concluram que em um dado hos-
pedeiro, enquanto o nmero de parasitos acidentais aumenta h restrio geogrfica e diminuio
de sua especializao ecolgica.
No Brasil, at o presente, 24 espcies de marsupiais entre as 54 conhecidas (44,4%) , ou 11 gneros
entre os 15 assinalados (73,3%) apresentam-se infestados por qualquer grupo de ectoparasitos. Ainda
que certos gneros de marsupiais como Glironia, Caluromysiops, e Hyladelphis sejam monotpicos,
neles no h qual registro de ectoparasitismo. Da mesma forma, em Cryptonanus, com trs espcies
descritas h mais de 69 anos! At mesmo Marmosops, atualmente com sete espcies conhecidas, apenas
duas so parasitadas. Consequentemente, tais hospedeiros merecem mais ateno no que diz respeito
provvel ocorrncia de ectoparasitos.
Uma das tcnicas mais apuradas para estudar as preferncias de hospedeiros pelos insetos hema-
tfagos a utilizao de testes de precipitina ou de inibio de aglutinina, a fim de identificar as fontes
de repastos sanguneos (Weitz, 1956 e 1960). Ainda que esta metodologia venha sendo amplamente
empregada para uma diversidade de Diptera de importncia em Sade Pblica (Bruce-Chwatt &
Gockel, 1960), a sua utilizao em ectoparasitos incipiente, podendo abrir novas perspectivas no
reconhecimento dos verdadeiros hospedeiros, passo fundamental para novos esclarecimentos acerca da

co-evoluo hospedeiros/ectoparasitos e histrias filogenticas comuns, sobretudo em se tratando de
marsupiais e malfagos sul-americanos.
Uma vez que certos marsupiais so reservatrios de certas enfermidades, a dissecao de seus ec-
toparasitos infestantes, em especial pulgas e caros hematfagos, seria essencial a fim de evidenciar os
respectivos agentes patgenos.
Por outro lado, o reconhecimento de ectoparasitos no categorizados como monoxenos e de hospe-
deiros secundrios e/ou acidentais, seria de especial valor em estudos ecolgicos que versem sobre im-
pacto ambiental, tendo em vista os intercmbios e fluxos de ectoparasitos entre os mamferos envolvidos.
Para tais propsitos, uma boa tcnica poderia ser a marcao dos hospedeiros alvos, atravs das seguintes
etapas: captura do hospedeiro retirada e identificao dos ectoparasitos marcao do hospedeiro
soltura do hospedeiro recaptura do hospedeiro retirada e identificao dos ectoparasitos.
O sexo e idade aparente dos hospedeiros tambm devem ser verificados na tentativa de estabelecer
comparaes pela prevalncia e intensidade de infestao por ectoparasitos. A infestao discriminada
por sexo e/ou faixa etria de hospedeiros pode ser atribuda a diferentes causas. Nos mamferos, os stios
prediletos de infestao pelos ectoparasitos devem ser investigados, j que algumas espcies de ectopa-
rasitos exibem marcada territorialidade pelo corpo de seus hospedeiros em virtude de diversos fatores,
entre eles a atividade de grooming, realizada por alguns mamferos.
A lista de ectoparasitos e marsupiais brasileiros que se segue (host-list) poder servir de ponto de
partida, constituindo numa valiosa ferramenta de trabalho e abrindo novas perspectivas a todos aqueles
interessados neste desiderato!
Lista de Marsupiais Hospedeiros de Ectoparasitos Brasileiros

(AM = Amblycera; AS = Astigmata; ME = Mesostigmata; MT = Metastigmata; DM = Diptera
Muscomorpha; SI = Siphonaptera)
Caluromys philander: SI: Polygenis (Neopolygenis) atopus; AS: Didelphoecius colombianus

manaosensis, D. dissimilis, D. scutatus; DM: Metacuterebra cayennensis, M. simulans, Meta-
cuterebra sp.
Chironectes minimus: SI: Adoratopsylla (Adoratopsylla) a. antiquorum
Didelphis albiventris: SI: Adoratopsylla (Adoratopsylla) a. antiquorum, Adoratopsylla (Adora-
topsylla) a. ronnai, Adoratopsylla (Tritopsylla) i. intermedia, Craneopsylla minerva minerva,
Ctenocephalides felis felis, Pulex irritans, Polygenis (Neopolygenis) atopus, Polygenis (N.) pradoi,
Polygenis (Polygenis) bohlsi jordani, Polygenis (P.) rimatus, Polygenis (P.) roberti roberti, Polyge-
nis (P.) tripus, Rhopalopsyllus lutzi lutzi; MT: Amblyomma aureolatum, Amblyomma cajennense,
Amblyoma coelebs, Amblyomma dubitatum, Amblyomma sp., Ixodes amarali, Ixodes loricatus,
Ornithodoros talaje; larvas de Ixodidae; ME: Androlaelaps fahrenholzi, Gigantolaelaps goya-
nensis, Gigantolaelaps oudemansi, Gigantolaelaps vitzthumi, Laelaps fonsecai, Ornithonyssus
wernecki; PR: Archemyobia (Archemyobia) inexpectata, Archemyobia (Archemyobia) latipilis,
Archemyobia sp.; AS: Didelphilichus serrifer, Atopomelidae.

Didelphis aurita: SI: Adoratopsylla (Adoratopsylla) a. antiquorum, Adoratopsylla (Tritop-
sylla) i. intermedia, Ctenocephalides felis felis, Leptopsylla segnis, Polygenis (Neopoly-
genis) atopus, Polygenis (N.) pygaerus, Polygenis (Polygenis) bohlsi jordani, Polygenis
(P.) occidentalis occidentalis, Polygenis (P.) roberti roberti, Polygenis (P.) tripus, Rhopa-
lopsyllus lugubris lugubris, Rhopalopsyllus lutzi lutzi, Pulex irritans, Xenopsylla cheopis;
MT: Amblyomma aureolatum, Amblyomma cajennense, Amblyomma dubitatum, Amblyomma
fuscum, Amblyomma geayi, Amblyomma scutatum, Amblyomma striatum, Ixodes amarali,
Ixodes didelphidis, Ixodes loricatus, Ixodes luciae; ME: Ornithonyssus wernecki; AS:
Didelphilichus serrifer.
Didelphis marsupialis: SI: Adoratopsylla (Adoratopsylla) a. antiquorum, Adoratopsylla (Tritop-
sylla) i. intermedia, Ctenocephalides felis felis, Gephyropsylla klagesi samuelis, Hechtiella nitidus,
Polygenis (Neopolygenis) atopus, Polygenis (N.) frustratus, Polygenis (N.) pradoi, Polygenis
(Polygenis) occidentalis occidentalis, Polygenis (P.) rimatus, Polygenis (P.) roberti roberti,
Polygenis (P.) tripus, Rhopalopsyllus lugubris lugubris, Rhopalopsyllus lutzi lutzi, Xenopsylla
cheopis; MT: Ixodes loricatus; ME: Ornithonyssus brasiliensis; AS: Didelphilichus serrifer;
DM: larvas de Muscomorpha.
Didelphis sp. (= Gambs): SI: Adoratopsylla (Tritopsylla) i. intermedia, Ctenocephalides felis felis,
Gephyropsylla klagesi klagesi, Polygenis (Neopolygenis) atopus, Polygenis (Polygenis) bohlsi
bohlsi, Polygenis (P.) rimatus, Polygenis (P.) roberti roberti, Polygenis (P.) tripopsis, Polygenis
(P.) tripus, Rhopalopsyllus lugubris lugubris, Pulex irritans; MT: Amblyomma ovale, Amblyomma
triste, Ixodes loricatus; PR: Eutrombicula goeldii.
Gracilinanus agilis: SI: Polygenis (Polygenis) roberti roberti; MT: Amblyomma cajennense, Ixo-
des sp., larvas de Ixodidae; ME: Ornithonyssus brasiliensis, Ornithonysssus sp.; AS: Didel-
phoecius palmeirensis, Acaridae, Atopomelidae; DM: Metacuterebra apicalis..
Gracilinanus microtarsus: ME: Ornithonyssus brasiliensis; AS: Didelphoecius palmeirensis;
DM: Metacuterebra townsendi.
Lutreolina crassicaudata: SI: Adoratopsylla (Tritopsylla) i. intermedia, Craneopsylla minerva
minerva, Ctenocephalides felis felis, Polygenis (Polygenis) axius axius, Polygenis (P.) axius
proximus, Polygenis (P.) rimatus, Polygenis (P.) tripus; MT: Ixodes loricatus.
Marmosa murina: SI: Adoratopsylla (Adoratopsylla) a. antiquorum, Adoratopsylla (Tritopsylla) i.
intermedia; ME: Ornythonyssus sp.; Androlaelaps fahrenholzi; AS: Didelphoecius guyanensis;
DM: Metacuterebra detrudator.
Marmosa (Micoureus) demerarae: SI: Adoratopsylla (Adoratopsylla) a. antiquorum, Adoratop-
sylla (Adoratopsylla) a. ronnai, Adoratopsylla (Tritopsylla) i. intermedia, Polygenis (Polygenis)
bohlsi jordani, Polygenis (P.) roberti roberti; ME: Ornithonyssus sp., Androlaelaps tuberans;
AS: Didelphoecius didelphicola, Prolistrophorus sp.
Marmosa (Micoureus) paraguayana: SI: Adoratopsylla (Tritopsylla) i. intermedia.
Marmosa sp.: SI: Adoratopsylla (Adoratopsylla) a. antiquorum, Polygenis (Polygenis) roberti
roberti; ME: Ornithonyssus brasiliensis, Ornithonyssus wernecki; AS: Didelphoecius capiran-
gensis, Didelphoecius coalescens, Didelphoecius marmosae.

Marmosops incanus: AM: Cummingsia intermedia; SI: Adoratopsylla (Adoratopsylla) a. anti-
quorum, Adoratopsylla (Adoratopsylla) a. ronnai, Craneopsylla minerva minerva, Hechtiella
nitidus; ME: Androlaelaps fahrenholzi, Androlaelaps marmosops.
Marmosops parvidens: SI: Adoratopsylla (Adoratopsylla) a. antiquorum.
Metachirus nudicaudatus: SI: Adoratopsylla (Adoratopsylla) a. antiquorum, Adoratopsylla (Tritop-
sylla) i. intermedia, Polygenis (Polygenis) roberti roberti, Hechtiella nitidus; AS: Didelphoecius
validus, Metachiroecius brasiliensis; DM: Metacuterebra apicalis.
Monodelphis americana: SI: Adoratopsylla (Adoratopsylla) a. antiquorum, Adoratopsylla (Adora-
topsylla) a. ronnai, Adoratopsylla (Tritopsylla) i. intermedia, Tunga caecata; ME: Androlaelaps
ilhacardosoi.
Monodelphis brevicaudata: AM: Cummingsia peramydis, Cummingsia sp. SI: Adoratopsylla
(Adoratopsylla) bisetosa, Polygenis (Polygenis) rimatus, ME: Androlaelaps bergalloi; AS:
Didelphoecius monodelphis, Prolistophorus nectomys.
Monodelphis dimidiata: SI: Adoratopsylla (Adoratopsylla) a. antiquorum, Polygenis (Polygenis)
roberti roberti; MT: larvas de Ixodes; AS: Didelphoecius paranaensis.
Monodelphis domestica: AM: Cummingsia peramydis; SI: Adoratopsylla (Adoratopsylla) a.
antiquorum, Craneopsylla minerva minerva, Ctenocephalides felis felis, Polygenis (Polyge-
nis) adelus, Polygenis (P.) bohlsi jordani, Polygenis (P.) tripus, Pulex irritans, Xenopsylla
cheopis; MT: Amblyomma sp., Ixodes amarali, Ornithodoros talaje; ME: Ornithonyssus
bursa, Ornithonyssus lutzi, Ornithonyssus pereirai, Androlaelaps rotundus, Gigantolaelaps
butantanensis, Gigantolaelaps vitzthumi, Laelaps castroi, Laelaps lateventralis, Laelaps pau-
listanensis, Mysolaelaps heterononychus, Mysolaelaps parvispinosus; PR: Parasecia aitkeni,
Trombewingi bakeri.
Monodelphis iheringi: SI: Adoratopsylla (Adoratopsylla) a. antiquorum, Adoratopsylla (Adora-
topsylla) a. ronnai.
Monodelphis rubida: ME: Androlaelaps cuicencis.
Monodelphis scalops: AS: Prodidelphoecius euphallus.
Philander frenatus: SI: Adoratopsylla (Adoratopsylla) a. antiquorum, Adoratopsylla (Ado-
ratopsylla) a. ronnai, Adoratopsylla (Tritopsylla) i. intermedia, Adoratopsylla (Tritopsylla)
sinuata, Craneopsylla minerva minerva, Polygenis (Polygenis) rimatus, Pulex irritans; MT:
Ixodes loricatus.
Philander opossum: SI: Adoratopsylla (Tritopsylla) i. intermedia, Gephyropsylla klagesi klagesi,
Polygenis (Neopolygenis) atopus, Polygenis (N.) frustratus, Polygenis (N.) pradoi, Rhopalopsyllus
lutzi lutzi; MT: Ixodes loricatus.
Philander sp.: SI: Adoratopsylla (Tritopsylla) i. intermedia, Hechtiella lakoi, Polygenis (Neopoly-
genis) atopus, Polygenis (N.) pradoi, Polygenis (P.) rimatus.
Thylamys velutinus: SI: Craneopsylla minerva minerva, Polygenis (Neopolygenis) pradoi.

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CAPTULO 6
A Viso em Marsupiais:
Caractersticas e Evoluo
Jan Nora Hoko*
Silene Maria de Arajo Lima*
Antnio Marcos Mello Moraes*
Peter Ahnelt**
Introduo
Das vrias maneiras de se detectar as diferentes variaes ambientais,
a modalidade visual a que mais favorece a captao e localizao de fen-
menos no espao, devido a sua curta latncia de resposta. Se por um lado a
extenso espacial coberta pelo sistema visual depende do valor angular dos
raios luminosos que podem ser captados pelo sistema ptico do animal, por
outro a capacidade visual depende do processamento retiniano das imagens
que nela incidem.
Durante o curso da evoluo, diversas adaptaes ocorreram com o intuito
de maximizar a funo visual, adequando-a ao tipo de ambiente e hbito do
animal. Observa-se, por exemplo, uma modificao da posio dos olhos na
cabea, resultando em uma migrao gradual destes a partir da posio lateral
(por exemplo, em mamferos ungulados), proporcionando aumento na extenso
do campo visual binocular (como ocorre em primatas e em muitos carnvoros,
Hughes, 1977). Dentro de algumas classes, no entanto, observa-se uma extensa
gama de posies dos olhos, acreditando-se ser esse fator determinado pelo
habitat e importncia da modalidade visual (Hughes, 1977).
*
Laboratrio de Neurobiologia da Retina, Instituto de Biofsica Carlos Chagas Filho, Univer-
sidade Federal do Rio de Janeiro, RJ, 21949-900, Brasil.
**
Department of General and Comparative Physiology, University of Vienna, Vienna, Austria.
A viso em marsupiais: caractersticas e evoluo 159 BIOLOGIA

O estudo comparativo da fisiologia visual em mamferos tem tido grandes avanos pela adoo do
gamb-de-orelha-preta Didelphis aurita como animal experimental. So animais de pequeno porte, de
vida semi-arborcola e de hbitos crepusculares ou noturnos. A famlia Didelphidae, da qual o gamb faz
parte, inclui tambm as formas mais antigas da superordem Marsupialia. Muitas delas conhecidas apenas
atravs de registros fsseis que remontam ao perodo Cretceo superior (Simpson, 1945; Paula Couto,
1953, 1974, porm ver Captulo 21). O gnero Didelphis no parece ter se modificado muito ao longo
do tempo, pois j era encontrado com as caractersticas atuais desde o Plioceno, h aproximadamente 5
milhes de anos (Paula Couto, 1953). Acredita-se atualmente que os marsupiais, assim como os mono-
tremos e mamferos insetvoros, tenham tido um rptil Terapsdeo como ancestral comum (Marshall et
al., 1990). Por essa razo, examinar o sistema visual de um representante desse gnero significa resgatar
caractersticas dos primrdios da evoluo dos mamferos.
O Sistema Visual
O campo visual monocular do gamb-de-orelha-preta bastante extenso. Tem sido estimado em
175 (Sousa, 1975) podendo haver um acrscimo de 30 no campo visual efetivo, em decorrncia
da exoftalmia do globo ocular apresentada por este animal em situaes de tenso, de alerta ou de
comportamento exploratrio. Alm disso, a posio relativamente frontal dos seus olhos propor-
ciona ao animal um campo visual binocular igualmente extenso (Hoko, 1975), comparvel ao de
alguns carnvoros.
O estudo do sistema visual do gamb mostra que esse marsupial possui uma acuidade visual
inferior a de primatas e carnvoros, porm superior a de roedores (Oswaldo-Cruz et al., 1979; Silveira
et al., 1982).
Sendo o gamb um animal de hbitos crepusculares, seu olho apresenta algumas especializaes
no sentido de melhorar a viso em ambientes de pouca luz (viso escotpica). Dentre essas especiali-
zaes, o olho do gamb retm certas caractersticas apresentadas pelo olho de vertebrados primitivos.
Estas caractersticas so apresentadas, por exemplo, por rpteis noturnos, e retidas em marsupiais que
apresentam um aumento relativo do globo ocular, um cristalino esfrico de grande dimetro, grande
abertura da pupila e extensa rea corneana (Hoko, 1979).
Uma outra caracterstica comum desse animal a presena do tapetum lucidum. Essa estrutura
est presente na hemirretina superior e consiste de uma camada de clulas cilndricas grandes contendo
cristais de guanina intercalada entre o epitlio pigmentar e a retina (Walls, 1939; Braekevelt, 1976),
formando uma camada refletora de luz (Herman & Steinberg, 1982 a, b). Em ambientes escuros, o
tapetum reflete a luz acentuando assim o contraste de objetos, s expensas de diminuio da discri-
minao visual.
Sua retina possui uma rea de especializao, a area centralis, muito semelhante encontrada em
Gatos Felidae (Stone, 1965; Hughes, 1975). Essa rea no visvel ao simples exame de fundo de olho,
como a fvea de primatas ou a faixa visual dos ungulados. A anlise topogrfica de seus elementos celu-
lares mostrou que a densidade das clulas ganglionares na retina de Didelphis aurita (Hoko & Oswaldo-
-Cruz, 1979) e do gamb norte-americano, Didelphis virginiana (Rapaport et al., 1981), distribuem-se
seguindo um padro de linhas de isodensidades circulares (Figura 1). Como j foi mencionado, esse
padro destaca-se daquele encontrado em retinas que apresentam uma faixa visual (visual streak) como
BIOLOGIA 160 A viso em marsupiais: caractersticas e evoluo

ocorre no coelho (Leporidae) (Hughes, 1971; Provis, 1979), em bovinos (Bovidae) (Hebel & Hollander,
1979), e daquele encontrado em outros mamferos que apresentam um alongamento das linhas de iso-
densidade, como no rato (Muridae) (Hughes, 1977), no gato (Felidae) (Stone, 1965; Hughes, 1975; Rowe
& Stone, 1976), no cachorro (Canidae) (Rapaport et al., 1979) e no gamb australiano (Phalangeridae)
(Freeman & Tancred, 1978).
Figura 1. Desenho do contorno de uma retina aplanada de gamb Didelphis aurita onde foram traadas linhas de isodensidade
a partir da rea centralis (+), pico de densidade de clulas ganglionares. Os nmeros em cada linha representam clulas x 103/
mm2 e decaem no sentido do centro para a periferia da retina. A orientao da retina est indicada: dorsal (D), ventral (V), nasal
(N) e temporal (T), assim como a papila ptica e a emergncia de alguns principais centros geomtricos da retina. Trata-se da
retina de um olho esquerdo. A calibrao est representada em mm de retina e graus de campo visual.
A seguir dissertaremos sobre as caractersticas de alguns elementos da retina do gamb-de-orelha-

-preta (Didelphis aurita) investigados pelo nosso laboratrio no Instituto de Biofsica Carlos Chagas
Filho, nos ltimos 20 anos.
Clulas Ganglionares
As clulas ganglionares representam o ltimo estgio no processamento do sinal visual na retina,
antes de seguir pelo nervo ptico para os ncleos centrais do sistema nervoso. Logo aps ser detectado
pelos fotorreceptores (ver adiante), o sinal visual conduzido pelas clulas bipolares at as clulas
ganglionares, passando antes por uma modulao intra-retiniana, realizada pelas clulas horizontais,
amcrinas e interplexiformes. Em regies responsveis por maior acuidade visual, como a fvea dos
primatas, ocorre grande densidade de fotorreceptores que se conectam por uma via quase direta com
as clulas ganglionares. Nesses animais, as clulas ganglionares apresentam um pico de densidade em
um anel, ao redor desta, que decai no sentido do centro para a periferia. Quando, em vez de fvea, uma
area centralis ou um visual streak se fazem presentes, o pico de densidade das clulas ganglionares
coincide com essa estrutura retiniana e, da mesma forma, decai do centro para a periferia.

A regio de pico de densidade de clulas ganglionares, tanto em Didelphis aurita (Hoko & Oswaldo-
-Cruz, 1979) quanto em D. virginiana (Rapaport et al., 1981), est localizada dorsal e temporal ao disco
ptico. Na espcie sul-americana apresenta-se a 4,3 superior e 29 temporal (Volchan et al., 1985). Nessa
regio, observa-se uma densidade equivalente a 4,8 clulas ganglionares, por grau de campo visual, no
gamb sul-americano (Hoko & Oswaldo-Cruz, 1979; Oswaldo-Cruz et al., 1979) e de 5 clulas, por
grau, em Didelphis virginiana (Rapaport et al., 1981). Essa relao um tanto baixa se compararmos
retina do gato (Vakkur & Bishop, 1963; Stone, 1965) e humana (reviso em Wssle & Boycott, 1991)
que apresentam 21,5 e 110 clulas, por grau, respectivamente.
A relao entre densidade de clulas ganglionares na regio de pico (rea central) e densidade de
clulas ganglionares na regio de menor densidade (periferia) em D. aurita de 5:1 (Hoko & Oswaldo-
-Cruz, 1979), similar encontrada no gamb norte-americano (Rapaport et al., 1981). Essa diferena
maior que a encontrada de 3:1 em roedores (no hamster, Tiao & Blakemore, 1976; no rato, Fukuda,
1977), bem menor que a encontrada de 33:1 no gato (Stone, 1965; Hughes, 1975) e de 40:1 para humanos
(Van Buren, 1963).
O nmero total de clulas ganglionares na retina em D. aurita foi estimado em cerca de 74.700
(65.000 - 75.822) a partir de eletromicrografias de seces do nervo ptico (Hoko & Oswaldo-Cruz,
1978) e cerca de 77.000 (60.213 - 87.525) a partir de contagens de clulas ganglionares em preparaes
aplanadas de retina (whole-mounts) (Hoko & Oswaldo-Cruz, 1979). Em D. virginiana, um gamb de
maior porte, cujos olhos e retina possuem maior dimenso que o sul-americano, este nmero foi estimado
em cerca de 100.000 (72.000 - 135.000) (Rapaport et al., 1981).
Em experimentos utilizando-se preparaes planas de retinas coradas com violeta de cresila, e
levando-se em considerao o tamanho e a forma do corpo celular, o dimetro nuclear e as propriedades
de colorao do citoplasma, ncleo e nuclolo, as clulas ganglionares do D. aurita foram classificadas
em trs grupos: clulas grandes, mdias e pequenas. As clulas grandes, encontradas em diferentes excen-
tricidades, foram caracterizadas pelo grande tamanho do seu soma, apresentando um contorno irregular.
Seu ncleo grande e inclui um ntido nuclolo e alguns grumos de substncia de Nissl so observados
no citoplasma. Como na retina do gato (Wssle et al., 1975), em preparaes de retinas bem coradas,
essas clulas podiam ser facilmente identificadas sob baixa ampliao devido intensa colorao. As
clulas de tamanho mdio apresentavam um ncleo menor, grnulos mais finos de substncia de Nissl
e seu ncleo ocupava uma frao relativamente maior da clula quando comparada das grandes. As
clulas pequenas apresentavam um escasso anel de citoplasma com um pequeno nmero de finos grnulos
de Nissl (Hoko & Oswaldo-Cruz, 1979).
As clulas ganglionares so geradas entre o primeiro e o vigsimo terceiro dia ps-natal, seguindo
um gradiente centro-perifrico. Esse gradiente, no entanto, formado por duas ondas concntricas de
proliferao celular que se superpem parcialmente, sendo que as clulas que possuem corpo celular
mdio ou grande, so formadas durante a primeira onda, ao passo que as clulas pequenas aparecem na
onda tardia (Allodi et al., 1992).
Em 1985, atravs de experimentos onde eram realizadas injees de HRP (horseradish peroxidase)
no nervo e no trato ptico, foi descrito um subtipo de clula ganglionar (Wilson & Condo, 1985) no
gamb norte-americano (D. virginiana), morfologicamente semelhante ao subtipo beta, descrito na re-
tina do gato por Boycott & Wssle (1974). Esse subtipo de clula ganglionar apresenta corpo celular de
dimenso mdia e uma rvore dendrtica bastante ramificada, porm de pequena extenso espacial, por

isso era, at ento, tido como caracterstico de retina de animais com boa acuidade visual, no tendo sido
descrito em roedores ou lagomorfos, por exemplo. Em 1992, esse mesmo subtipo foi observado em D.
aurita (Hoko & Moraes, 1992) pela tcnica de impregnao pela prata (Figura 2). Embora este gamb
no se destaque por ter uma excelente resoluo visual (Silveira et al., 1982), parece ter adquirido esta
especializao caracterstica de retinas mais modernas.
Figura 2. Fotomicrografia de uma retina de gamb Didelphis aurita impregnada pela prata (mtodo de Golgi) com foco na ca-
mada de clulas ganglionares. As setas apontam dois exemplos de clulas ganglionares do tipo beta, que possuem corpo celular
de tamanho mdio e rvore dendrtica bastante ramificada e de pequena extenso espacial. Comparar com clulas ganglionares
vizinhas.
Ainda pela tcnica de impregnao pela prata, conhecida como mtodo de Golgi (Mariani, 1982,
1985), as clulas ganglionares da retina do gamb foram classificadas em 24 tipos morfolgicos distintos,
utilizando como parmetros o dimetro do corpo celular, sua excentricidade em relao ao disco ptico,
a dimenso da rvore dendrtica, a estratificao dos dendritos nas subcamadas da camada plexiforme
interna, e sua dimenso fractal (Moraes et al., 1999).
Sendo os neurnios de projeo da retina, a aplicao de um marcador retrgrado, como a peroxidase
da raiz forte (HRP), no trato ptico unilateral do gamb permitiu a determinao do padro de decussao
dos axnios das clulas ganglionares (Hoko et al., 1992) a correlaco desse importante parmetro com a
representao do campo visual desse animal. Surpreendentemente, o gamb mostrou uma coincidncia
entre a projeo do meridiano vertical retiniano (que passa pela area centralis, conforme sugerido por
Volchan et al., 1988) e a regio de transio entre as clulas com projeo cruzada (contralateral) e no-
-cruzada (ipsolateral). Esse padro no s confirma o alto grau de binocularidade desse animal (Sousa
et al., 1978) como evidencia a relevncia do gamb como um bom modelo no-primata para o estudo
do sistema visual.

Clulas Horizontais
Clulas horizontais so interneurnios que se conectam a fotorreceptores na camada plexiforme
externa. Suas funes esto associadas ao pr-processamento do estmulo visual, gerando contraste e
oponncia de cor registrados nos campos receptores das clulas ganglionares (Piccolino, 1995). Verte-
brados inferiores, que possuem sensibilidade espectral e retina dominada por cones, apresentam grande
variedade de subtipos de clulas horizontais com padro de conectividade especfica com os fotorrecep-
tores e clulas vizinhas (ver reviso em Kamermans & Spekreijse, 1995).
Estudos comparativos em diversas espcies de mamferos mostram que em geral existem dois tipos
de clulas horizontais em retinas de mamferos (ver reviso em Gallego, 1986; Peichl et al., 1998). O
primeiro tipo (tambm denominado de tipo A) possui corpo grande, desprovido de axnio e apresenta de
trs a seis dendritos que emergem de seu corpo celular e arborizam formando pequenos botes terminais
que contatam os cones. O segundo tipo de clula horizontal (tambm chamado tipo B) tem axnio curto
e corpo celular pequeno de onde saem dendritos que se conectam aos terminais de cones (Kolb, 1991;
Ahnelt & Kolb, 1994) e um dendrito especializado (o axnio curto) que alcana distncias variveis
terminando em uma rica arborizao e fazendo contatos sinpticos invaginantes com as terminaes
esfricas dos bastonetes.
Retinas aplanadas e tratadas pelo mtodo de Golgi, (Hoko et al. 1993) revelaram a existncia de
trs diferentes tipos morfolgicos de clulas horizontais no gamb sul-americano, D. aurita: uma com
axnio curto e duas sem axnio (Figura 3).
Estudos recentes tm revelado grande variao na morfologia das clulas horizontais de retina
de mamferos e alguns exemplos no se encaixam no conceito duplo de organizao de clulas hori-
zontais. Por exemplo, retinas de primatas apresentam trs tipos de clulas horizontais, denominadas
tipo I (semelhante morfologicamente s clulas tipo B), embora o tipo A no esteja presente (Kolb,
1991). O musaranho arborcola, Tupaia, que possui uma retina dominada por cones, apresenta um
tipo distinto de clula horizontal multiaxnico, alm do tipo B (Mariani, 1985; Mller & Peichl,
1993). Famiglietti (1990) relatou recentemente que na retina do coelho h um subtipo de clula
horizontal grande com especificidade de conexo com cones azuis. Esse tipo de clula horizontal
foi confirmado na retina de Equidae (Sandmann et al., 1996). Por outro lado, nos roedores, somente
as clulas horizontais de axnio curto so encontradas e faltam aparentemente as clulas do tipo B
(Peichl & Gonzles-Soriano, 1994).
Figura 3. Fotomicrografias de clulas horizontais de retina de gamb reveladas pelo mtodo de impregnao pela prata (Golgi).
(A) Clula horizontal do Tipo A: no possui axnio, apresenta dois dendritos principais que se ramificam e terminam em botes
que conectam cones; (B) Clula horizontal Tipo B: possui axnio curto, poucos e finos dendritos que emergem do corpo celular;
(C) Clula horizontal Tipo C: este o tipo celular sem precedentes em outros mamferos. desprovido de axnio e a ramificao
de seus dendritos esparsa, indicando contato com tipos de fotorreceptores presentes em baixas densidades.

Tantas excees, tipos de clulas horizontais diferentes ou faltando, levam a crer que o modelo de
dois tipos de clulas horizontais, adotado por mamferos euterianos, no pode ser generalizado, embora
sua funo no seja totalmente conhecida. Nesse sentido, nada podemos afirmar com relao variao
de tipos de clulas horizontais na retina e posio evolutiva do animal. Resta verificar se tipos distintos
de clulas horizontais processam informaes distintas com relao cores e/ou padres.
Fotorreceptores
Os segmentos externos dos fotorreceptores contm molculas de fotopigmento que absorvem f-
tons de luz, alterando sua configurao, e disparando mecanismos moleculares de transduo do sinal
luminoso em sinal neural.
A retina de vertebrados apresenta dois tipos de fotorreceptores, os cones e os bastonetes, que pos-
suem morfologia e caractersticas funcionais distintas. Os bastonetes contm o fotopigmento denominado
rodopsina (absorve melhor comprimentos de onda ao redor de 500 nm) e podem ser sensibilizados em
condies de viso escotpica (baixa luminosidade). Os cones apresentam subtipos contendo fotopig-
mentos com sensibilidade espectral em torno de trs comprimentos de onda (420 nm, azul; 525 nm,
verde e 565 nm, vermelho), o que lhes confere um papel preponderante na viso de cores, alm de serem
sensibilizados em condies de viso fotpica (alta luminosidade).
Na retina de aves e rpteis, onde cones predominam, h uma grande variedade de tipos morfolgicos
(cones simples e duplos), contendo gotculas de leo de diferente colorao no segmento interno destes
fotorreceptores (Bowmaker, 1977; Ohtsuka, 1985; Cserhti et al., 1989). J em mamferos, os bastonetes
so mais numerosos, embora os cones encontrem-se em maioria nas regies de maior acuidade visual.
Pouco se conhece sobre a distribuio de fotorreceptores em retina de mamferos primitivos, mo-
notremos e marsupiais. O primeiro estudo de topografia de fotorreceptores foi realizado na retina de D.
virginiana por Kolb & Wang (1985). Nessa retina, os autores encontraram predominncia de bastonetes e
nmero reduzido de cones (500.000 e 3.000, respectivamente) em uma relao de 50:1 na area centralis,
que aumenta para 120:1 em direo periferia.
Em D. aurita, a densidade de bastonetes alcana 400.000/mm2 na regio temporal superior da reti-
na. O pico de densidade de cones coincide com o pico de densidade das clulas ganglionares (Hoko &
Oswaldo-Cruz, 1979) localizado a 2-3 mm do disco ptico na regio temporal superior da retina, corres-
pondendo area centralis. A partir dessa rea circular de densidade de 2.500 cones/mm2, a densidade de
cones diminui gradativamente at valores de 1.300 1.500 cones/mm2 na periferia (Ahnelt et al., 1995).
A presena de gotculas de leo, posicionadas na regio situada entre o segmento interno e o segmento
externo de cones, muito comum em retinas de peixes, rpteis e aves, e parece estar relacionada com a
absoro de determinados comprimentos de onda. Essas gotculas apresentam-se coloridas, consistindo
de lipdeos, nos quais pigmentos carotenides esto dissolvidos (Walls, 1942; Muntz, 1972; Wolbarsht,
1976) e podem servir como filtros de luz, restringindo a banda de comprimento de onda que atinge os
fotopigmentos (Jacobs, 1981).
Os cones de mamferos placentrios so considerados isomrficos, apresentando apenas o tipo de
cone simples desprovido de gotcula de leo. No entanto, para mamferos euterianos, existe na literatura
um relato antigo (Hoffman, 1876) sobre a presena de cones com gotculas de leo em dois marsupiais

australianos (o wallaby e o canguru gigante) e outros em Dasyurus viverrinus (ODay, 1935) e em
Setonix brachyurus (Braekevelt, 1973), tambm marsupiais australianos. Gotculas de leo tambm fo-
ram encontradas em cones de um dos gneros remanescentes da ordem Monotremata (Ornithorhyncus,
ODay, 1938). Um outro gnero de prototerianos, Tachyglossus (a quidna), tambm apresenta cones
simples e duplos, porm no h descrio da presena de gotculas de leo (Young & Pettigrew, 1991).
A retina do gamb, D. aurita, apresenta caractersticas remanescentes de rpteis, como a presena de
cones duplos e simples, com gotculas de leo (Figura 4), alm de bastonetes e cones simples, comuns
a todos os mamferos (Walls, 1942; Ahnelt et al., 1995). Os cones duplos apresentam uma particulari-
dade adicional, sua distribuio limita-se ao hemisfrio inferior da retina, regio correspondente zona
no-tapetum do epitlio pigmentado, a qual recebe raios luminosos do campo visual superior do animal
(Ahnelt et al., 1995).
Figura 4. (A) Fotomicrografia de um corte de retina de gamb evidenciando a camada de fotorreceptores. CS: cone simples;
CSG: cone simples com gotcula; CD: cone duplo. Barra de calibrao = 20 m. (B) Desenho esquemtico dos diferentes tipos
de fotorreceptores, sensveis luz verde/vermelho e azul, encontrados na retina do gamb. GO: gotcula de leo; SE: segmento
externo e SI: segmento interno dos fotorreceptores.
O conhecimento de viso de cores em mamferos pouco desenvolvido, sendo que a maioria das
espcies estudadas apresenta-se dicromatas, ou seja, apresenta dois pigmentos visuais (Jacobs, 1983).
A tricromacia entre os mamferos foi uma aquisio mais recente (cerca de 30 milhes de anos atrs)
tendo surgido entre os primatas do Velho Mundo, incluindo o homem (Yokoyama & Yokoyama, 1989;
Tovee, 1994). Primatas do Novo Mundo so dicromatas, porm as fmeas podem apresentar tricromacia
(Jacobs, 1983; Mollon et al., 1984; Jacobs & Neitz, 1987; Tove et al., 1992).
O estudo de diferentes subtipos espectrais de fotorreceptores na retina de marsupiais traz algumas
questes interessantes tanto do ponto de vista morfolgico quanto filogentico.
Friedman (1967) j havia mostrado em um trabalho psicofsico de discriminao de diferentes pa-
dres de cores que os gambs eram capazes de distinguir entre o verde e o vermelho, e entre o azul e o
amarelo. Muito embora a presena de diferentes fotopigmentos em cones da retina de marsupiais fosse
questionada por Jacobs (1983), em um estudo recente, Ahnelt et al. (1995) demonstraram a existncia de
cones de subtipos distintos na retina do gamb brasileiro. Esse estudo tambm correlacionou a variedade
morfolgica de cones com a presena de diferentes opsinas.

O estudo da ontognese de fotorreceptores na retina de gamb mostrou que o surgimento de bastonetes
precede o de cones, e entre esses, os cones sensveis ao verde/vermelho surgem antes dos cones sensveis
ao azul (Lima, 1998). Esse padro semelhante ao de mamferos placentrios (primatas, Bumsted et al.,
1997; roedores, Szl et al., 1993).
Alm da distribuio topogrfica de cones contendo diferentes pigmentos visuais, Ahnelt et al. (1995)
observaram que os cones com gotculas de leo, tanto simples quanto duplas, distribuem-se apenas na
regio inferior da retina. A razo funcional para uma distribuio diferenciada dos diferentes subtipos
de cones, bem como a razo pela qual os cones dotados de gotculas e sensveis ao verde/vermelho
concentram-se na regio inferior da retina, permanece ainda desconhecida.
A diversidade de fotorreceptores, fotopigmentos e gotculas de leo, encontrada nos rpteis e nas
aves, parece refletir uma longa histria evolutiva ligada a hbitos de vida diurno e sistema visual fot-
pico. Por ocasio do surgimento dos mamferos, em que ocuparam inicialmente nichos que envolviam
hbitos de vida noturnos, portanto um sistema visual escotpico, algumas dessas caractersticas seriam
perdidas. Durante esse perodo de vida noturna dos mamferos ocorreu uma diferenciao e otimizao
do sistema visual escotpico, baseada principalmente no aumento do nmero de bastonetes na retina.
Nesse contexto, o gamb, D. aurita, parece ser um bom exemplo para representar esta fase da evoluo,
Figura 5. Classificao hipottica dos fotorreceptores de mamferos de acordo com sua morfologia e absoro de luz. Trs tipos
de fotorreceptores so comuns a todos os grupos de mamferos. Estes so os bastonetes e dois grupos de cones simples, um
com sensibilidade cromtica na faixa do verde/vermelho, e outro que absorve a luz na faixa do azul. O padro de dicromacia
diferenciado nos primatas, que possuem cones distintos para absorver comprimentos de onda mais longos (vermelho). Na
retina do gamb, dois tipos de cones adicionais, contendo gotculas de leo, foram preservados a partir de rpteis. A distribuio
topogrfica preferencial destes cones na hemiretina inferior sugere um papel especfico destes cones com gotculas de leo,
fornecendo possivelmente maior sensibilidade luz.

tendo em vista que seu grupo tem se mostrado filogeneticamente estvel durante os ltimos 40 milhes
de anos, de acordo com as evidncias fsseis (Marshall et al., 1990).
Comparando-se sistemas de fotorreceptores, os gambs apresentam um modelo que se superpe
ao dos dois grupos mais relacionados, mantendo tanto caractersticas de retina de rpteis e aves quanto
adquirindo as de mamferos placentrios modernos (Figura 5). possvel que a persistncia de tipos
de cones duplos e cones com gotculas de leo, encontrada no gamb (e tambm em monotremados,
Young & Vaney, 1990), no seja apenas vestigial, mas desempenhe alguma funo importante para a
sobrevivncia desse animal.
Summary
The Vision in Marsupials: Characteristics and Evolution. Comparative studies of vertebrate visual
systens have shown that reptiles and birds have a diurnal lifestyle with an adapted daylight retina, while
most placental mammals (except primates) have a nocturnal lifestyle with a retina adapted for dimlight.
The retina of marsupials, primitive mammals, has preserved some characteristics of its reptilian and avian
ancestors, such as oil drops in cone photoreceptors, and has acquired other characteristics of placental
mammals, like the presence of beta ganglion cells, a type of cell found in animals with high visual acuity.
In this chapter we reviewed some of the characteristics of the retina of the opossum (Didelphis aurita)
under an evolutionary perspective. We propose that the opossum may be a good model to study the
evolution of the nervous system, in particular the visual system, since fossil evidence suggest that this
group has been phylogenetically stable during the last million years. Marsupials thus can provide clues
to transitional steps leading to the visual system characteristics found in modern placental mammals.
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Clulas endcrinas (APUD) do sistema digestivo de Didelphis albiventris 171 BIOLOGIA

CAPTULO 7
Clulas Endcrinas (APUD)

do Sistema Digestivo de
Alfredo J. A. Barbosa*
Jos Carlos Nogueira**
Cludio Csar Fonseca***
Introduo
Pode-se dizer que a endocrinologia gastrintestinal deu seu primeiro passo
quando Heidenhain (1870) observou que certas clulas da mucosa gstrica do
co possuam grnulos que se coravam com sais de cromo, o mesmo tendo sido
observado na mucosa intestinal, por Nicolas (1891). Posteriormente, em 1907,
Ciaccio usou o termo enterocromafim para descrever as clulas cromafins
presentes na mucosa digestiva e, assim, diferenci-las das clulas cromafins
da glndula supra-renal (Hakanson, 1970). Masson (1914) foi o primeiro a
reconhecer a natureza endcrina das clulas enterocromafins e, alm disso,
demonstrou que podiam ser coradas seletivamente pela capacidade que
apresentavam de reduzir soluo amoniacal de nitrato de prata, soluo esta
utilizada por Fontana (1912) para corar o Treponema pallidum. Esta reao
com o nitrato de prata conhecida como reao argentafim. Feyrter (1938)
estabeleceu que o intestino e o pncreas eram os principais rgos onde se loca-
*
Departamento de Patologia, Faculdade de Medicina, Universidade Federal de Minas Gerais,
Belo Horizonte, MG, Av. Prof. Alfredo Balena, 190, Belo Horizonte, MG, CEP: 30130-100.
Departamento de Morfologia, I.B., Universidade Federal de Minas Gerais, Caixa Postal. 486,
**
Belo Horizonte, MG, CEP: 31270-901.

Departamento de Veterinria, Universidade Federal de Viosa, Viosa, MG, CEP 36.571-
***
000. Brasil.

lizavam estas clulas e ao seu conjunto denominou sistema endcrino difuso parcrino. Feyrter admitiu
que estas clulas teriam funo parcrina, isto , atuariam sobre os tecidos circunvizinhos. Este tipo de
mecanismo funcional foi ignorado na poca e, devido a evidncias derivadas de novas metodologias de
estudo, acredita-se hoje tratar-se de um mecanismo de ao importante em relao homeostase neuro-
endcrina. Alm das clulas argentafins, foi verificada tambm a ocorrncia, na mucosa gastrintestinal,
de clulas com morfologia semelhante quelas, mas que somente se revelavam com sais de prata quando
se utilizava agente redutor externo: a essas clulas Hamperl (1952) denominou de clulas argirfilas.
Essas clulas, juntamente com as argentafins, formavam o chamado sistema endcrino parcrino difuso
de Feyrter.
Na dcada de 1960, Pearse introduziu o conceito APUD. Este conceito explica que determinadas
clulas com a principal funo de produo de peptdeos e aminas biognicas poderiam ser reunidas, de
acordo com caractersticas citoqumicas e ultra-estruturais comuns, dentro de um mesmo grupo. Assim,
o termo APUD foi aplicado por Pearse (1968, 1978) como derivado de Amine Precursor Uptake and
Decarboxilation que caracteriza uma das principais funes em comum destas clulas. Ou seja, por possu-
rem a enzima L-aminocido descarboxilase apresentam a capacidade de captarem L-5-hidroxitriptofano
ou L-dihidroxifenilalanina e atravs de descarboxilao, produzirem as aminas biognicas derivadas,
respectivamente, 5-hidroxitriptamina (serotonina) e dopamina. Sabe-se hoje que existem numerosos ti-
pos destas clulas ao longo da mucosa gastrintestinal que, embora apresentem funes diferenciadas em
cada segmento do tubo digestivo, mantm muitas das caractersticas comuns mencionadas por Pearse.
Muitas das aminas e peptdeos secretados pelas clulas endcrinas podem ser encontradas tambm
no sistema nervoso central e perifrico. Acredita-se que a secreo destes mediadores tenha como prin-
cipal objetivo regular os mecanismos de neurotransmisso conhecidos classicamente tanto em relao s
atividades motoras e sensitivas quanto em relao ao sistema nervoso autnomo simptico e parassimp-
tico. Tendo em vista estas funes complementares das clulas APUD, em relao ao sistema nervoso, os
diversos peptdeos por elas produzidos tm sido freqentemente chamados de peptdeos reguladores.
Estes produtos, peptdeos e aminas biognicas, sintetizados pelas clulas endcrinas, so armazenados
em vesculas ou grnulos de secreo presentes no citoplasma e caractersticos microscopia eletrnica
de transmisso.
A partir do incio da dcada de 1970, a maioria dos peptdeos do sistema APUD foi isolada e carac-
terizada bioquimicamente, tornando possvel a produo de anticorpos contra estes produtos. Este foi um
avano muito importante porque permitiu, para o estudo deste sistema, o desenvolvimento de tcnicas de
radioimunoensaio e outros mtodos imunoqumicos, como tambm a imunocitoqumica, esta, tanto na
microscopia ptica quanto na eletrnica. Portanto, hoje a metodologia para o estudo das clulas endcri-
nas do sistema APUD envolve, alm dos mtodos morfolgicos clssicos, baseados nas coloraes pela
prata (argentafinidade e argirofilia) e de microscopia eletrnica, tambm mtodos imunocitoqumicos,
bem como anlises quantitativas de seus produtos atravs do radioimunoensaio.
Entre os mamferos as clulas endcrinas do sistema digestivo esto distribudas ao longo da mucosa
gastrintestinal, no pncreas e nas vias biliares. Embora as clulas endcrinas estejam dispersas nestes
tecidos, entremeadas s demais clulas epiteliais (sistema endcrino difuso de Feyter), em seu con-
junto formam o que pode ser considerada a maior glndula endcrina do organismo. A distribuio das
clulas endcrinas ao longo do tubo digestivo, embora seja semelhante entre as diferentes espcies de
mamferos, pode apresentar variaes regionais tanto em relao aos diferentes tipos quanto ao nmero;
BIOLOGIA 174 Clulas endcrinas (APUD) do sistema digestivo de Didelphis albiventris

de um modo geral so mais freqentes na mucosa gstrica, no duodeno e no clon distal. No presente
texto, faremos um levantamento dos resultados mais importantes obtidos de estudos realizados sobre as
clulas endcrinas do sistema digestivo do gamb sul-americano (Didelphis albiventris). Estes estudos
foram baseados nas caractersticas de argentafinidade e argirofilia destas clulas, bem como em anlises
imunocitoqumicas e ultra-estruturais.
Mucosa Gstrica
Com respeito ao gamb norte-americano Didelphis virginiana, e ao sul-americano Didelphis al-
biventris, as clulas endcrinas do sistema digestivo j foram relativamente bem estudadas quanto aos
tipos e distribuio (Coutinho et al.,1984; Krause et al., 1985, 1986, 1989a, b; Barbosa et al., 1987, 1990;
Fonseca et al., 1998, 1999a, b). Como foi salientado anteriormente, a mucosa gstrica um dos locais
de maior freqncia de clulas endcrinas do tubo digestivo dos mamferos de um modo geral. Em D.
albiventris ocorre fenmeno semelhante. Entre os tipos de clulas endcrinas do estmago de D. albi-
ventris adulto ocorrem clulas produtoras de glucagon tipo pancretico, na mucosa oxntica, inexistindo
este tipo celular nas demais regies da mucosa gstrica e intestinal (Barbosa et al., 1987). Embora no leo
distal e no clon deste animal tenha sido observada a coexistncia de glucagon intestinal e de peptdeo
YY (PYY), o mesmo fenmeno no foi observado nas clulas endcrinas produtoras de glucagon da
mucosa gstrica (Barbosa et al., 1987).
Interessante observar que poucas espcies de mamferos adultos apresentam clulas produtoras de
glucagon na mucosa gstrica. No perodo fetal, estas clulas ocorrem no estmago de alguns mamferos
eutrios, incluindo o homem, desaparecendo progressivamente aps o nascimento. Durante a ontognese,
as clulas produtoras de glucagon, da mucosa do estmago de D. albiventris, aparecem precocemente e
aumentam em nmero durante o desenvolvimento intramarsupial, ou seja, de 7,9 4,7 para 35,4 5,9
clulas/mm2 e, em seguida, diminuem gradativamente para 14,2 clulas/mm2 no animal desmamado e
mantendo no adulto mdia de 10,4 3,0 clulas/mm2 (Fonseca et al., 1998). Em virtude das semelhanas
entre as caractersticas imunocitoqumicas do glucagon secretado no pncreas e no estmago e, tambm,
Figura 1 - Eltron-micrografias de clulas endcrinas da mucosa oxntica de D. albiventris. A) Clulas A-like adjacentes e com
numerosos grnulos eltron-densos. 11.000x. B) Detalhe dos grnulos evidenciando o fino halo eltron-lcido entre a membrana
e o contedo denso. 23.000X (Retirado de Fonseca et al. Annals of Anatomy, v. 180, p. 477-480, 1998).

Figura 2 - Clulas argirfilas (A) e clulas imunorreativas histamina (B) na mucosa oxntica de D. albiventris. Em A e B
algumas clulas endcrinas apresentam prolongamentos citoplasmticos tpicos de clulas ECL. A -Mtodo de Grimelius. 200x;
B - Imunofluorescncia indireta. 145x. (Retirado de Barbosa et al., Cell & Tissue Research, v. 262, p. 425-430, 1990).
pelas caractersticas morfolgicas entre as clulas endcrinas secretoras deste peptdeo na mucosa gstrica
e nas ilhotas pancreticas (clulas A). As primeiras tm sido chamadas de clulas A-like (Figura 1). Essas
clulas podem liberar na circulao sangunea o hormnio glucagon, ao contrrio das clulas endcrinas de
localizao intestinal que, embora sintetizem molculas precursoras que contm ao longo de sua cadeia a
seqncia completa do glucagon pancretico, no liberam este hormnio na circulao. Portanto, anticorpos
especficos para detectar glucagon pancretico podem demonstrar apenas as clulas A das ilhotas pancre-
ticas e clulas A - like da mucosa gstrica. Alm de vias metablicas comuns, o padro ultra-estrutural das
vesculas secretoras granulares das clulas A - like de D. albiventris semelhante ao das clulas A- pancre-
ticas desta mesma espcie, e diferente das clulas produtoras do glucagon intestinal (Fonseca et al., 1998).
A presena de clulas A - like na mucosa gstrica no fenmeno peculiar do gamb D. albiventris mas
tambm ocorre em alguns poucos mamferos eutrios, dentre eles, o rato, o co e o gato (Polak et al., 1971;
Larsson et al., 1975; Grimelius et al., 1976; Barbosa et al., 1987; Fonseca et al., 1998).
O gamb apresenta na mucosa gstrica outras clulas endcrinas encontradas normalmente no est-
mago de mamferos, entre elas as clulas produtoras de gastrina (G), as clulas produtoras de somatostatina
(D), as clulas enterocromafins (EC), produtoras de serotonina, e as clulas enterocromafim - like (ECL).
As clulas D e EC esto presentes em toda a extenso da mucosa oxntica e pilrica, enquanto que as
clulas G so encontradas apenas na mucosa pilrica (Krause et al., 1985) e as ECL apenas na mucosa
oxntica (Barbosa et al., 1990). Esta distribuio semelhante observada no estmago dos mamferos
eutrios. A mucosa oxntica de D. albiventris rica em clulas ECL (Figura 1), constituindo essas o tipo
mais freqente de clula endcrina nesta regio do estmago. Nos mamferos eutrios elas apresentam
grnulos de secreo caractersticos que permitem o seu diagnstico correto ao nvel de microscopia
eletrnica de transmisso. Atualmente este o nico mtodo fidedigno para diagnstico destas clulas,
uma vez que no esto disponveis anticorpos ou mtodos histoqumicos confiveis que as identifiquem
especificamente. As vesculas secretoras das clulas ECL so relativamente grandes (200 - 400 nm) e

pleomrficas, com halo claro proeminente, contendo ou no, no corte, grnulo eltron-denso ocupando
posio excntrica. Estas clulas produzem histamina, o que foi demonstrado tanto no homem quanto
em vrios vertebrados (Hakanson et al., 1986). Por outro lado, os grnulos de secreo das clulas ECL
apresentam caractersticas ultra-estruturais de grnulos armazenadores de protenas. As clulas ECL so
muito ricas em cromogranina, tambm presente em outras clulas endcrinas. Em D. albiventris as c-
lulas ECL secretam histamina como nos demais mamferos (Barbosa et al., 1990). Entretanto, um estudo
ultra-estrutural das clulas ECL deste animal mostra que a populao destas clulas apresenta variaes
do padro morfolgico, de suas vesculas secretoras, com intensidade maior do que o observado nos
demais mamferos (Figura 3).
Figura 3 - Eltron-micrografias de clulas endcrinas da mucosa oxntica de D. albiventris. A - Clula ECL apresentando nu-
merosos grnulos secretrios pleomrficos, a maioria vesiculosos, com grnulo denso excntrico. 19.155x. B - Prolongamento
citoplasmtico de clula ECL preenchido por grnulos densos e pleomrficos, alguns com aspecto vesiculoso e grnulo excntrico,
como em A. 23.133x. C - Aspecto panormico de clula ECL com seus grnulos de secreo caractersticos. 12.332x. (Retirado
de Barbosa et al., Cell & Tissue Reserch, v. 262, p. 430 - 425, 1990).
Um nmero importante destas vesculas secretoras apresenta caracterstas morfolgicas semelhantes

quelas observadas nas clulas EC, encontradas ao longo do tubo digestivo dos mamferos, ou seja, so
pequenas, muito eltron-densas, plemrficas, e sem o halo eltron-lcido perifrico. Este tipo morfolgico
de grnulo caracterstico de clulas EC. A depleo de serotonina das clulas EC modifica a morfologia
granular. Hipotetizamos (Barbosa et al., 1990) ento, que as clulas ECL de D. albiventris poderiam ser um
tipo intermedirio de clula endcrina ainda com potencialidade para secretar, alm da histamina e ou-
tros hormnios peptidrgicos, quantidades pequenas de serotonina em condies basais. De fato, quando
estimulada com precursores de serotonina (5-hidroxitriptofano), estas clulas so capazes, em ratos, de
secretar quantidades detectveis de serotonina, tornando-se argentafins, fenmeno este que no ocorre
em condies de metabolismo basal.
Estudos ontogenticos e ultra-estruturais das clulas ECL de D. albiventris poderiam trazer subsdios
importantes para melhor compreenso de suas caractersticas biolgicas. Alm disso, as demais clulas
endcrinas da mucosa gstrica, ou seja, clulas produtoras de gastrina, somatostatina e serotonina, muito
estudadas nos mamferos eutrios, ainda no foram exploradas em D. albiventris. Consideram-se estas
clulas muito importantes em relao homeostase da secreo gstrica, importante tpico da medicina
atual, e o gamb poderia tornar-se um modelo biomdico potencial para se estudar a fisiologia gstrica.
As mltiplas facetas das clulas endcrinas da mucosa gstrica, aqui descritas, e ainda pouco conhecidas,

poderiam ser exploradas ontogeneticamente no gamb D. albiventris, trazendo, provavelmente, infor-
maes comparativas sobre a morfologia, funo, evoluo e filogenia destas clulas nos mamferos.
Mucosa Intestinal
A distribuio populacional das clulas endcrinas no intestino do gamb D. virginiana (Krause,
1985) segue aproximadamente a mesma tendncia daquela observada no homem (Sjlund et al., 1983) e em
outros mamferos eutrios, entre eles o co e o gato (Polak et al., 1971; Alumets et al., 1977; Helmstaedter
et al., 1977; Larsson et al., 1977; Kitamura et al., 1982), ou seja, com predomnio de clulas na mucosa
duodenal e nas pores distais do clon. A primeira avaliao da distribuio de clulas endcrinas no
intestino do gamb foi feita por Krause et al. (1985) em Didelphis virginiana. Encontraram ao longo da
mucosa intestinal imunorreatividade para clulas produtoras de colecistocinina (CCK), glucagon, gastri-
na, peptdeo pancretico (PP), somatostatina (SOM), secretina, motilina, neurotensina, peptdeo inibidor
gstrico (GIP) e serotonina. Estas clulas so principalmente do tipo aberto, ou seja, mantm contato
com o lume glandular e do intestino, atravs de prolongamento citoplasmtico apical, por meio do qual
recebem estmulos originados do contedo intestinal. Barbosa et al. (1987) verificaram que as clulas
produtoras de glucagon intestinal em D. albiventris esto ausentes ao longo do duodeno e comeam a
aparecer na mucosa do intestino delgado proximal onde so raras, todavia, tornando-se mais freqentes
nas regies distais deste segmento. Estes autores constataram distribuio semelhante em relao s c-
lulas produtoras de peptdeo YY (PYY). O PYY foi inicialmente isolado por Tatemoto (1982) como um
peptdeo inibidor da secreo excrina do pncreas e com cadeia de aminocidos semelhante quela do
PP. Esta similaridade com o PP tem sido considerada como responsvel por imunorreatividade cruzada
entre estes dois peptdeos, uma vez que estudos mais recentes no identificam PP na mucosa gastrintestinal
de vrios mamferos eutrios. Este fato pode explicar a deteco imunocitoqumica de PP no intestino de
D. virginiana por Krause et al. (1985). O PYY est presente nos intestinos de D. albiventris apresentando
distribuio semelhante quela do glucagon intestinal (Barbosa et al., 1987).
As clulas endcrinas mais freqentemente encontradas no clon dos mamferos, de um modo
geral, so as produtoras de glucagon intestinal, PYY e de serotonina. Outras clulas endcrinas tambm
podem ser encontradas em alguns mamferos, entre elas, as produtoras de somatostatina, neurotensina,
substncia P e de encefalinas. Em D. virginiana foram encontradas clulas produtoras de somatostatina,
serotonina e neurotensina (Krause et al.,1985); alm disto, verificou-se que somente esta ltima aumenta
em nmero nas regies distais no clon. Nesta espcie de gamb no foram encontradas clulas positivas
para leucina-encefalina e substncia P. Em relao ao PYY, esse no foi estudado. Por outro lado, Barbosa
et al. (1987) verificaram que a mucosa do clon do D. albiventris possui clulas que apresentam conco-
mitantemente imunorreatividade tanto para glucagon intestinal quanto para PYY (Figura 4). Este fato j
havia sido previamente observado em alguns mamferos eutrios, ou seja, clulas endcrinas da mucosa
intestinal co-armazenam glucagon e PYY (Ali-Rached et al., 1984; Bttcher et al., 1984). provvel
que este mesmo fenmeno ocorra tambm na mucosa do delgado distal onde se encontra imunorreativi-
dade tanto para glucagon quanto para PYY. Embora possam ser armazenados pelas mesmas clulas no
intestino, estes dois hormnios, glucagon e PYY, apresentam, aparentemente, diferentes propriedades
fisiolgicas. Por exemplo, o glucagon encontrado nas clulas L do intestino formado por um complexo
de molculas derivadas de um mesmo precursor, o qual, atravs de clivagens ps-translacionais origina
vrios peptdeos como a glicentina, oxintomodulina, o GRPP (glucagon related pancreatic peptide), GLP1

(glucagon-like peptide 1) e GLP2 (glucagon-like peptide 2) que teriam efeitos trficos sobre a parede intestinal,
alm de apresentarem aes inibidoras sobre a secreo gstrica em alguns animais (Holst & Orskov, 1994). Por
sua vez, o PYY parece ter como papel mais relevante a capacidade de inibir a secreo excrina do pncreas,
entretanto, apresentando tambm atividades farmacolgicas em relao ao sistema cardiovascular e sobre a
motilidade gastrintestinal (Lundberg, 1982; Tatemoto, 1982).
Verifica-se em D. albiventris que as clulas endcrinas em geral, e as produtoras de glucagon, em
particular, aparecem precocemente na mucosa do intestino delgado e do clon (Fonseca et al., 1999),
podendo ser evidenciadas facilmente pela reao argirfila (Figura 5 A,C) e pela imunoperoxidase (Fi-
gura 5B, D). Entretanto, observa-se o desenvolvimento ontogentico diferenciado destas clulas no leo
e no clon. No leo, ocorre aumento significativo do nmero de clulas argirfilas do animal entre os
perodos de vida intramarsupial e a fase adulta, enquanto que o nmero de clulas produtoras de glucagon
mantm-se constante durante todo o perodo.
Figura 4 - Cortes consecutivos da mucosa do clon de D. albiventris mostrando a mesma clula com imunorreatividade para
glucagon intestinal (A) e para peptdeo YY (B). Mtodo da peroxidase-antiperoxidase. Aumento: 400x.
Por outro lado, na mucosa do clon o nmero de clulas argirfilas (Figura 6 A,C,E) se mantm
numericamente constante durante a ontognese, enquanto que as clulas produtoras de glucagon (Figura
6 B,D,F) aumentam significativamente de nmero no animal adulto. Este desenvolvimento ontogentico
diferenciado das clulas produtoras de glucagon no leo e no clon pode ser reflexo de diferentes estmulos,
ou diferentes receptores, ligados s funes destas clulas nestes dois segmentos intestinais. De fato, as
clulas produtoras de glucagon no intestino so abertas, ou seja, apresentam contato com o contedo
luminal por onde supem-se receberem estmulos especficos, principalmente de carboidratos e lpides.
A alimentao precoce com leite, pelo gamb, pode ser um fator que influencia esta evoluo diferencial
das clulas endcrinas do leo e do clon, principalmente daquelas produtoras de glucagon (Fonseca et
al., 1999a). Este tipo de desenvolvimento at ento no foi observado em mamferos eutrios.
A endocrinologia intestinal nos mamferos um tema complexo e ainda pouco estudado. O estudo
desta matria utilizando-se como modelo o gamb, D. albiventris, em relao ao desenvolvimento das
demais clulas endcrinas, bem como de outros rgos endcrinos do organismo, pode trazer con-
tribuies valiosas para o melhor conhecimento das funes, ainda mal conhecidas, dos hormnios
gastrintestinais.

Figura 5 - A e C mostram clulas argirfilas (Grimelius-positivas, setas) e B e D mostram clulas imunorreativas ao glucagon
intestinal (Peroxidase-antiperoxidase, setas) na mucosa do leo do D. albiventris desmamado (A, B) e adulto (C, D). Aumento:
400x.
Figura 6 - Clon de D. albiventris. Em A, C e E observam-se clulas argirfilas (Grimelius-positivas, setas) e em B, D e F

clulas produtoras de glucagon intestinal (Peroxidase-antiperoxidase, setas) de animais em desenvolvimento na bolsa (A e B),
desmamado (C e D) e adulto (E e F). Aumento: 400x.
Pncreas
Embora haja numerosos estudos sobre os hormnios peptidrgicos do pncreas do homem e de
outros animais, poucos so os estudos sobre a ontogenia das clulas endcrinas deste rgo, a maioria
deles tendo sido realizado em animais de laboratrio, principalmente no rato (Hard, 1944; Grillo, 1964;
Orci et al., 1969; Sundler et al., 1977; Fujii, 1979). Alumets et al. (1977) detectaram clulas endcrinas
produtoras de somatostatina (D) no pncreas de aves e alguns mamferos, tanto nas ilhotas quanto de
permeio ao parnquima excrino. Nos mamferos adultos, as clulas D localizam-se predominantemente
nas ilhotas, embora no homem, no co e no gato estas clulas possam ser detectadas em reas extra-

-insulares. Distribuio semelhante ocorre no pncreas fetal e adulto do homem (Paulin & Dubois, 1978).
Na maioria dos mamferos eutrios, entre eles o homem, o rato e o porco, as clulas B, produtoras de
insulina constituem a principal populao endcrina do pncreas, localizando-se principalmente na regio
central das ilhotas. Este mesmo tipo de localizao topogrfica ocorre em relao s clulas endcrinas
de D. albiventris, ou seja, as clulas B constituem o componente endcrino mais numeroso das ilhotas,
com distribuio predominantemente central (Figura 7 A). As clulas A, produtoras de glucagon, menos
numerosas, ocorrem predominantemente na periferia das ilhotas (Figura 7 C). Ambas as clulas, A e
B, ocorrem tambm, esparsas, no parnquima excrino pancretico, incluindo os ductos pancreticos
(Figura 7 B,D).
Figura 7 - Pncreas de D. albiventris. A - Ilhota pancretica mostrando numerosas clulas na regio central com imunorreativi-
dade para insulina e em B, presentes de permeio ao epitlio ductal. Em C e D observam-se clulas com imunorreatividade para
glucagon intestinal ocupando a periferia da ilhota (C) ou esparsas na parede ductal e no cino (D). Duas ilhotas pancreticas
coradas pelo Grimelius (E) e pela imunoperoxidase para glucagon intestinal (F). Aumento: 200 x.
As clulas argirfilas e as clulas imunorreativas ao glucagon, em D. albiventris, j esto presentes

no animal de 45 mm de comprimento (CR crown to rump) juntamente com as clulas argirfilas e pro-
dutoras de glucagon do intestino (Fonseca et al., 1999). No pncreas, estas clulas so pouco numerosas
nas ilhotas dos animais mais jovens (clulas argirfilas, por seco: 8,4 0,9; glucagon: 12,8 0,9 )
aumentando progressivamente no adulto para 19,1 1,2 e para 22,1 0,9, respectivamente. Ao contrrio,
as clulas argirfilas e as imunorreativas ao glucagon, presentes isoladamente no parnquima excrino,
diminuem acentuadamente at a idade adulta, passando de 2,8 0,9 (argirfilas) e 2,4 0,4 (glucagon) por
campo de grande aumento (400x), nos animais mais jovens, para 0,6 0,1 e 0,3 0,1, nos adultos. Uma
vez que as clulas B, produtoras de insulina, no se coram pela prata, a populao de clulas argirfilas
fica representada principalmente pelas clulas produtoras de glucagon (Figura 7E, F). Do mesmo modo,
como as clulas produtoras de glucagon, as clulas produtoras de insulina em D. albiventris, j esto
presentes no animal de 45 mm de comprimento (CR). Deste perodo, at a fase adulta, a populao das
clulas imunorreativas insulina, nas ilhotas, aumenta significativamente de 23,1 2,3 para 53,3 10,5

por seco histolgica. Ao contrrio, as clulas produtoras de insulina isoladas no parnquima excrino
diminuem significativamente de 10,3 1,0 para 1,9 0,6. Deve ser salientado que em D. albiventris,
durante as diversas fases do desenvolvimento do pncreas (inclusive no animal adulto), so detectadas
clulas imunorreativas insulina e ao glucagon entremeadas no epitlio ductal intra e extrapancretico
(Barbosa et al., 1987; Fonseca et al., 1999b).
Em alguns mamferos eutrios, entre eles o homem, a cauda do pncreas apresenta maior densidade
de ilhotas. O mesmo fenmeno parece no ocorrer com os marsupiais. Interessante observar que na quidna
(prototrio) e em vrios marsupiais australianos (metatrios), no foram identificadas quaisquer variaes
entre o nmero de ilhotas, de clulas argirfilas e de clulas imunorreativas ao glucagon, nas diversas
regies do pncreas (Edwin 1979, 1982, 1984), diferentemente do que se observa em mamferos eutrios.
Do mesmo modo, uma distribuio uniforme de ilhotas pancreticas observada ao longo do pncreas
em D. virginiana desmamado e adulto (Krause et al., 1989b). Em D. albiventris foi observada tambm
uniformidade na distribuio das ilhotas ao longo do pncreas, durante o desenvolvimento intramarsupial,
no animal desmamado e no adulto (Fonseca et al., 1999). Interessante observar que a proporcionalidade
dos diversos componentes estruturais do pncreas de D. albiventris, cinos, ductos, ilhotas e estroma,
sofrem variaes durante a evoluo do filhote na bolsa, para o animal adulto, ocorrendo neste ltimo
aumento proporcional dos cinos e diminuio das demais estruturas do rgo (Fonseca et al., 1999).
Coutinho et al. (1982) estudaram o pncreas de D. albiventris e verificaram que as ilhotas pancreticas
podiam ser identificadas em filhotes na bolsa, a partir de 45 mm de comprimento (CR). A presena de
insulina (ou produto tipo insulina) foi detectada no pncreas excrino do D. albiventris, recm-nascido,
antes do aparecimento das ilhotas pancreticas (Souza et al., 1982), no plo apical e na orla em escova
das clulas epiteliais do mesonefro e dos tbulos proximais do metanefro, por tcnicas de imunofluores-
cncia e de imunoperoxidase (Coutinho et al., 1985).
Finalmente, deve-se considerar que no se conduziu ainda nenhum estudo ontogentico sobre as
demais clulas endcrinas presentes no pncreas de D. albiventris, como as clulas imunorreativas so-
matostatina e ao peptdeo pancretico, alm das clulas enterocromafins (ricas em serotonina) as quais,
por isso, devem ser objeto de futuros estudos para que se possa ter uma viso mais completa sobre a
endocrinologia do pncreas do gamb D. albiventris.
Agradecimentos
Para a obteno de muitos dos resultados discutidos neste captulo, os autores contaram com o apoio
financeiro da Fundao de Amparo Pesquisa do Estado de Minas Gerais (FAPEMIG), bem como do
Conselho Nacional de Desenvolvimento Cientfico e Tecnolgico (CNPq). A captura dos animais utilizados
nestes estudos somente foi possvel mediante autorizaes do Ibama. Agradecemos as Editoras Gustav
Fischer Verlag (Annals of Anatomy Anatomischer Anzaiger) e Springer (Cell & Tissue Research) pelas
autorizaes para publicao de algumas fotomicrografias e eltron-micrografias usadas no presente texto.
Summary
Endocrine Cells (APUD) of the Digestive System of the Opossum Didelphis albiventris. Diffe-
rent types of endocrine cells of the gastrointestinal mucosa and pancreas of the developing and adult

opossum Didelphis albiventris were discussed. Immunocytochemical and ultrastructural aspects of the
ECL cells and A-like cells of the gastric mucosa were similar to the eutherian mammals studied to date.
The ultrastructural morphology of the glucagon-producing cells of the gastric mucosa was similar to the
typical pattern of the pancreatic islet glucagon-producing cells and also to that A- like cells of the gastric
mucosa of the few eutherian mammals. The ECL cells of the D. albiventris, like other mammals, present
secretory granules with a peculiar ultrastructural characteristic pattern. Nevertheless, a number of these
cells in the D. albiventris exhibits small, electron-dense and pleomorphic secretory granules, similar to
those of the eutherian mammal enterochromaffin (EC) cells. In the ileum mucosa, the number of glucagon-
-immunoreactive cells remained constant throughout ontogenesis, whereas in the colon a quantitative
increase in cell number from pouch young to the adult animal is observed. Nevertheless, argyrophilic
cells increase in number in the ileum while in the colon their populations do not change during animal
development. Moreover, peptide YY (PYY) immunoreactivity co-stored with intestinal glucagon in the
same cells of the colon was detected. The pattern of distribution of insulin-producing cells (B cells) and
glucagon-producing cells (A cells) in the pancreas of developing and adult D. albiventris is similar to
that observed in many eutherian mammals including humans. The insulin- and glucagon-immunoreactive
cells of the islets increase in number during the ontogenesis of the pancreas, while their number decrease
in the exocrine parenchyma. Considering the ease access to a large number of developing young ani-
mals in the marsupium, and the fast post-weaned D. albiventris development, this animal species could
serve as an excellent model for future studies on the digestive system ontogenesis with emphasis on the
endocrine cell biology.
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CAPTULO 8
Glndulas Paracloacais
de Marsupiais
Helder Jos*
Abstract: PARACLOACAL GLANDS OF MARSUPIALS. Scent glands are found in many

animal species. In mammals they are conspicuously present and were described in about 40
sites along the body. These glands, because of their secretion characteristics, confer a peculiar
smell on individuals of different species and also on individuals of the same species. Because of
their characteristics, the chemical substances secreted by these glands are generically called
pheromones. In marsupials, paracloacal glands are thought to be a form of scent gland and
little is known about them. William Cowper, in 1704, first described these glands and called
them odoriferous bags. They were then referred to as anal, rectal, paraproctic, perianal and
odoriferous glands. In view of their anatomical relationships, they are now more appropriately
called paracloacal glands. They are situated in the ischio-rectal fossa below the skin and are
covered with fat or loose connective tissue. They are oval or rounded paired structures ranging
in number from one to four pairs according to species. Secretion in the lumen causes the color
of the gland to be yellow, pea-green, ochre or pearly. The wall of the glands consists of three
layers: mucosa, a muscular stratum and a connective tissue capsule. The mucosa is formed by a
stratified epithelium that overlies the branching connective tissue cores, which extend from the
lamina propria. This is a secretory epithelium of the holocrine type, whose cells are shed from
the superficial layer into the lumen. These cells are rich in lipid droplets. Between holocrine
epithelial cells are intercellular lacunae that contain a dense amorphous material of a glyco-
protein nature. The connective tissue of the lamina propria contains branched flattened-tubular
glands whose branches merge together and form part of the duct system. Various functions
have been attributed to the paraclocal glands, such as defense, hierarchy, reproduction, sexual
recognition, and territory demarcation according to the species considered. Several studies have
indicated that these glands are related to a complex multifunctional behavior.
*
Faculdade Pitgoras de Linhares, Setor de Biologia, Avenida So Mateus, no. 1458, Ara,
Linhares, ES, 29901-396, Brasil. E-mail: helderjose@ig.com.br
Glndulas paracloacais de marsupiais 187 BIOLOGIA

Introduo
Glndulas odorferas existem em muitas espcies animais, tanto invertebrados quanto vertebrados.
Nestes ltimos, em especial nos mamferos, elas so comumente encontradas. Foram descritas na maioria
das ordens de mamferos e, quanto localizao no corpo, em cerca de 40 locais. Uma espcie pode
possuir um sortimento variado de glndulas. Os esquilos-de-cho canadenses e rticos, por exemplo, tm
glndulas no canto da boca, na regio anal e na superfcie dorsal (Thiesen & Rice, 1976). So glndulas
que, pelas caractersticas da secreo, exalam um odor peculiar nos indivduos de espcies diferentes e,
at mesmo, entre os da mesma espcie. A ocorrncia de glndulas odorferas em muitas espcies mostra
a abrangncia do uso da sinalizao qumica, podendo ser a maneira dominante de comunicao entre
os mamferos. Por suas caractersticas, tais substncias qumicas so denominadas genericamente de fe-
romnio. Os feromnios exercem basicamente as funes de comunicao intra e interespecficas. Entre
as primeiras incluem-se os reconhecimentos individual e de grupo, idade, sexo e estgio reprodutivo;
identificao da rea domiciliar e territorial; alerta, defesa, alarme, aflio, dominncia e submisso. As
funes interespecficas podem envolver o reconhecimento individual e da espcie, sinalizao da presa
ou predador, alerta e defesa.
Muitas espcies que fazem uso da comunicao qumica exibem comportamentos caractersticos,
tais como urinar e esfregar ou arrastar o trax e a regio anal sobre determinados objetos. Com menos
freqncia, algumas outras utilizam os mesmos mtodos de marcao esfregando as faces, a cloaca ou
as regies pudenda e anal, no substrato.
O comportamento de marcao de objetos atravs de secrees glandulares certamente tem impor-
tante significado social para a espcie. As glndulas paracloacais dos marsupiais so consideradas um
tipo de glndula odorfera e pouco se sabe sobre as mesmas.
Evoluo do Conhecimento
William Cowper, em 1704, fez a primeira descrio do trato urogenital de um marsupial macho
(Didelphis virginiana) e afirmou que imediatamente abaixo da pele, perto da cloaca, encontrei um fino
msculo carnoso envolvendo o prepcio, e na parte mais baixa do reto, bolsas odorferas, juntamente com
quatro glndulas mucosas na raiz do pnis... (Bolliger & Whitten, 1948). Segundo Bolliger & Whitten
(1948), no h dvida de que o autor se refere s glndulas paracloacais. Subseqentemente, elas foram
chamadas de glndulas anais, nome aparentemente usado pela primeira vez, por Daubenton (1950),
que mencionou a ocorrncia de um par de glndulas anais em Didelphis virginiana. Posteriormente as
glndulas anais foram descritas por vrios autores (Carus, 1840; Michel St. Ange, 1856; Garrod, Brass,
1880; Widersheim, 1893; Eggeling, 1893; Disselhorst, 1897; Hill, 1899) em uma grande variedade de
marsupiais (Van den Broek, 1904, apud Bolliger & Whitten, 1948). Este autor descreveu essas glndu-
las, com detalhes, em fmeas de Halmaturus sp., Petrogale penicillata, Cuscus orientalis e Sminthopsis
crassicaudata denominando-as glndulas retais. Verificou que so estruturas produtoras de clulas, cuja
secreo no se liquefaz como nas glndulas sebceas. Van den Broek classificou-as, do ponto de vista
morfolgico, como glndulas sebceas modificadas e, fisiologicamente, como glndulas anexas do apa-
relho reprodutor (Van den Broek, 1910, apud Bolliger & Whitten, 1948).
A prxima citao ocorreu na monografia de McKenzie (1919) sobre o trato urogenital de marsupiais,
referindo-se a duas glndulas na regio retal de Trichosurus vulpecula e a um par de glndulas sexuais
BIOLOGIA 188 Glndulas paracloacais de marsupiais

acessrias, sem ductos. Schaffer (1925) props o termo glndula paraprctica. Schaffer & Hamperl (1926)
pesquisaram essas glndulas em seis espcies de marsupiais, trs das quais, neotropicais. Nova descri-
o apenas ocorreu em 1948, quando Bolliger & Whitten analisaram as agora denominadas glndulas
paracloacais de Trichosurus vulpecula. Elas foram, ento, classificadas em: (a) odorferas ou secretoras
de leo; e (b) glndulas secretoras de clulas. Alguns aspectos fisiolgicos foram mencionados. Devido
localizao e ao relacionamento anatmico, o termo paracloacal parece o mais adequado e tem sido
usado desde ento. Poucos estudos histoqumicos, fisiolgicos, comportamentais e principalmente mor-
folgicos so ainda encontrados em Thomson & Pears (1962), Green (1963), Munhoz & Merzel (1967),
Allen (1975; 1982), Biggins (1979), Lenzi et al. (1984), Smith (1984a, b), Ferrari et al. (1987), Koch &
Gasse (1991), Krause (1991), Helder-Jos (1991, 1998) e Bradley & Stoddart (1993). O primeiro estudo
bem detalhado e em nvel de microscopia eletrnica de transmisso e varredura aparece em Helder-Jos
& Freymller (1995).
Anatomia
As glndulas paracloacais esto localizadas na fossa squio-retal, abaixo da pele, ao lado da parede
cloacal (Figura 1). Podem estar envolvidas por tecido conjuntivo frouxo ou imersas em tecido adiposo.
Tm forma que varia do oval (maioria) ao arredondado. O nmero de glndulas varia de espcie para
espcie, sendo estruturas pareadas: para cada glndula do lado esquerdo existe sua ipsilateral no lado
direito. Um par encontrado em Didelphis spp., dois pares em Halmaturus ruficolis, Halmaturus Benetti,
Hypsiprymnus sp., Sminthopsis crassicaudata, Gymnobelideus leadbeateri, Cercartetus concinnus, Cer-
cartetus lipidus, Philander frenata, Lutreolina crassicaudata, Metachirus nudicaudatus e Monodelphis
Figura 1. Glndulas paracloacais maior (MA) e menor (ME) de Metachirus nudicaudatus fmea. C, cloaca; CA, cauda. Modi-
ficado de Helder-Jos & Freymller (1995). Acta Amaznica, v. 153, p. 31-38.

domestica. Neste caso, um dos pares maior do que o outro (Figura 1). Trs pares existem em Petaurus
breviceps e em Isoodon obesulus e quatro em Trichosurus vulpecula. De cada uma das glndulas emerge
um ducto, que tem disposio paralela. Fundidos ou separados, desembocam na cloaca.
O tamanho glandular pode variar segundo o sexo, status reprodutivo, tamanho corporal e se o ani-
mal se encontra livre ou em cativeiro. As medidas oscilam de 3,15 mm de dimetro na glndula menor
(amarela), da fmea de jupati (Metachirus), a 15 mm em Didelphis virginiana.
A secreo contida no lmen condiciona a cor da glndula: amarela em Cercartetus concinnus e no
par maior de Trichosurus vulpecula, verde-ervilha em Didelphis virginiana, perolcea na glndula medial
(menor) e ocre na glndula lateral (maior) da cuca Philander frenata. No jupati Metachirus nudicaudatus
macho, a glndula maior amarela e a menor ocre, enquanto que nas fmeas ocorre o oposto. Nessa
ltima espcie, a glndula maior da fmea homloga a menor do macho e a glndula menor da fmea
homloga a maior do macho (Helder-Jos & Freymller, 1995).
As designaes glndula odorfera e glndula de cheiro devem-se s espcies do gnero ne-
otropical Didelphis (gambs) e do gnero australiano Trichosurus, por terem um par de glndulas cuja
secreo de odor bem desagradvel. Em outras espcies, no entanto, elas tm cheiro quase imperceptvel
ao homem.
Microscopia
Histologicamente, as glndulas paracloacais so constitudas por trs camadas: mucosa, muscular e
adventcia. A camada mucosa a mais interna e compreende uma lmina prpria e um epitlio secretor
holcrino, similar quele das glndulas sebceas. Esse epitlio est constitudo por vrias camadas celu-
lares, sendo que a basal possui clulas pequenas e achatadas, cbicas ou arredondadas, com ncleos que
acompanham o formato celular e ocupa a maior parte do citoplasma. As clulas do estrato intermedirio
so maiores e de forma poligonal. No citoplasma so observados muitos vacolos. Reaes histoqumicas
especficas mostram que esses vacolos correspondem imagem negativa de incluses (gotculas) lipdicas.
Em algumas espcies h formao de uma nica e grande gota que lembra a clula adiposa unilocular. O
ncleo grande, vesiculoso, com cromatina frouxa e nuclolo evidente. Em M. nudicaudatus as clulas
superficiais so ainda maiores, esfricas e com as mesmas caractersticas das intermedirias (Figura 2).
Ambas as clulas, intermedirias e superficiais, apresentam no citoplasma perifrico um anel homogneo
e espesso. A ultra-estrutura revelou que esse anel formado por uma grande quantidade de filamentos
intermedirios, ainda mais abundante nas clulas superficiais. As mitocndrias e as incluses lipdicas
so numerosas na regio central em torno do ncleo. O retculo endoplasmtico granular escasso e o
complexo de Golgi pouco desenvolvido. Ao longo do epitlio de toda a glndula constata-se a presena
de espaos lacunares intercelulares, de forma arredondada, elptica ou poligonal (Figura 2). Eles so
freqentemente cheios de uma secreo eltron-densa. Atravs de cortes seriados, verificou-se que esses
pequenos lagos de secreo medem em torno de 8 mm de comprimento, foram observados em ambas
as glndulas e existem em maior nmero nos machos de M. nudicaudatus (Helder-Jos, 1991).
Nos cortes histolgicos so comuns as imagens de clulas superficiais intactas desprendendo-se do
epitlio para constituir a secreo, caracterstica de uma glndula holcrina. A secreo contida no lmen
glandular abundante e as clulas intactas na luz tm as mesmas caractersticas das superficiais. Com
freqncia, entretanto, no so observados os ncleos, o que indica que essas clulas se submetem a um

Figura 2. Fotomicrografia do epitlio secretor holcrino de uma glndula menor de Metachirus nudicaudatus macho. As setas
apontam lacunas intercelulares. Colorao: azul de toluidina. Modificado de Helder-Jos & Freymller (1995). Acta Ama-
znica, v. 153, p. 31-38.
processo de carilise. Em algumas glndulas de algumas espcies as clulas superficiais desintegram-se

completamente formando uma secreo caseosa. O primeiro caso corresponde s glndulas produtoras de
clulas e, o segundo, s glndulas produtoras de leo, na classificao de Bolliger & Whitten (1948). A
lmina prpria constituda de tecido conjuntivo frouxo bem vascularizada. Em algumas glndulas esse
conjuntivo forma projees que elevam o epitlio e estabelecem dobras no lmen da glndula. Mastcitos
tm sido nele encontrados. Em M. nudicaudatus, os mastcitos existem por todo o tecido conjuntivo, em
grande nmero e em ambas as glndulas paracloacais, maior e menor (Helder-Jos, 1991; Helder-Jos
& Freymller, 1995). Eles possuem forma grosseiramente elptica e com muitos grnulos de secreo
no citoplasma de diferentes densidades eletrnicas. Seu significado funcional no foi ainda explicado.
A camada intermediria constitui-se de msculo estriado esqueltico. Ele prprio da glndula e, ao
contrrio dos outros de mesma classificao, no est associado ao sistema locomotor. Essa capa muscular
est presente em todas as glndulas. A orientao das fibras variada, existindo fascculos longitudinais,
oblquos e transversais. Nesse ltimo caso, observa-se que cada fibra relativamente curta e no faz a
volta completa na glndula. Em Metachirus fmea, a capa muscular da glndula maior (ocre) incompleta
e assume a forma da lua quarto-minguante, enquanto que a glndula menor (amarela) completamente
envolvida por ela. Nos machos ocorre o inverso.
Externamente, envolvendo toda a glndula, existe uma cpsula de tecido conjuntivo denso, a ad-
ventcia, que tem continuidade com os tecidos adjacentes. Como a lmina prpria, ela igualmente bem
vascularizada.

Figura 3. Esquema mostrando a arquitetura de uma glndula paracloacal cortada transversalmente. As fibras musculares estriadas
esquelticas no foram desenhadas para deixar visvel os sistemas ramificados de glndulas tubulares (GT). Desenho baseado
nos estudos de Helder-Jos (1991) e Helder-Jos & Freymller (1995) sobre o Metachirus nudicaudatus. D, ducto central ex-
cretor; S, secreo do epitlio holcrino.
Glndulas Tubulares
No tecido conjuntivo da lmina prpria, na parede das glndulas paracloacais, existem glndulas
tubulares achatadas. Helder-Jos & Fryeymller (1995) tornaram evidente a arquitetura dessas glndu-
las em Metachirus atravs da reconstruo de cortes semi-seriados e sua visualizao ao microscpio
eletrnico de varredura aps dissociao das camadas adventcia e muscular (Figura 3).
altura mediana das glndulas, comeam a surgir, em fundo cego, glndulas tubulares achatadas.
Muitas outras aparecem em diferentes nveis, anastomosam-se (adquirindo aspecto arboriforme) e, na
sua emergncia, passam a fazer parte de um sistema de ductos (Figura 3). Essas glndulas tubulares so
constitudas por epitlio prismtico simples alto, em determinados locais, e baixo em outros, podendo
existir ambos num mesmo nvel de corte. As clulas escuras, predominantes nessas glndulas (Figura 4),
possuem ncleo basal vesiculoso com nuclolo evidente. O retculo endoplasmtico granular a organela
mais destacada. Com cisternas bem dilatadas, est distribudo por todas as regies laterais, basal e parte
do pice celular. O complexo de Golgi tambm muito desenvolvido e situado na regio supranuclear
(Figura 4). No pice celular observam-se muitos grnulos de secreo eltron-densos. Vrios autores
referem-se a essas glndulas como do tipo apcrino. Intercalado s clulas escuras, existe um outro tipo
celular, descrito primeiramente por Helder-Jos (1991) em Metachirus nudicaudatus. uma clula mais
volumosa (com a regio apical projetando-se para o lmen), ncleo grande, central, vesiculoso e cro-

Figura 4. Fotomicrografia de glndula tubular (GT) evidenciando as clulas escuras (cabea de seta menor) e claras (ca-
bea de seta maior). A seta aponta a imagem negativa do complexo de Golgi na regio supranuclear. Glndula menor de
Metachirus nudicaudatus fmea. FM, fibras musculares estriadas esquelticas. Colorao: azul de toluidina. Modificado
de Helder-Jos & Freymller (1995). Acta Amaznica, v. 153, p. 31-38.
matina frouxa (Figura 4). Por se mostrar translcida microscopia de luz e eletrnica, e no apresentar
reatividade aos corantes histolgicos e histoqumicos, foi designada clula clara.
Entre as clulas escura e clara e a membrana basal esto presentes clulas mioepiteliais com seus
citoplasmas caracteristicamente carregados de miofilamentos. Acredita-se que a contrao dessas clulas
impulsione a secreo das glndulas tubulares para o meio externo.
Sistema de Ductos
Cada ducto excretor que emerge das glndulas paracloacais , de fato, segundo os cortes histol-
gicos, um sistema de ductos: um central mais calibroso de epitlio estratificado, rodeado por outros de
epitlio simples ou estratificado bilaminar. O ducto central provm do afunilamento da glndula de epi-
tlio holcrino (cavidade central), enquanto que os outros so resultantes da ramificao das glndulas
tubulares da lmina prpria. Distalmente, os ductos perifricos fundem-se ao central, tornando-se nico
aproximadamente no 1/3 proximal da sua extenso em direo mucosa cloacal (Figura 3).
Histoqumica
O estudo histoqumico mais minucioso encontra-se em Munhoz & Merzel (1967). Atravs dos
mtodos acidoperidico-Schiff, Alcian blue e azul de toluidina em diferentes pH, foram detectados

polissacardeos com grupos cidos carboxlicos e neutros, alm de sialomucinas, na substncia amorfa
contida na cavidade central, na secreo e no pice das clulas das glndulas tubulares.
Os mtodos histoqumicos para protenas Ninhydrina-Schiff, Millon, Sakagushi, ferrocianeto frrico,
tioglicolato-ferrocianeto frrico e p-dimetilaminobenzoaldedo (DMAB)-nitrito revelaram a presena de
grande quantidade de grupos amino, fenlico, guanidina, dissulfeto e sulfidrila (correspondendo lisina,
hidroxilisina, tirosina, arginina e cistina) nas clulas do epitlio secretor holcrino, clulas descamadas
no lmen central, secreo e pice das clulas das glndulas tubulares.
Assim, provvel que os grnulos de secreo das clulas escuras das glndulas tubulares, bem
como sua secreo luminal, formem um complexo carboidrato-protena, uma glicoprotena.
Sudan black B, O2-Schiff, teste de Baker, reao digitonina e azul do Nilo, que so mtodos para
deteco de lipdios, mostraram que os vacolos das clulas do epitlio holcrino e, conseqentemente,
a secreo da cavidade central contm glicerdeos insaturados.
Aspectos Parasitolgicos
As glndulas odorferas paracloacais dos marsupiais do gnero Didelphis (gambs) tm sido alvo
tambm de estudos parasitolgicos. Elas servem como reservatrios de Trypanosoma cruzi, que foram
detectados em Didelphis marsupialis (Naiff et al., 1987; Steindel et al. 1988) e em Didelphis albiven-
tris (Fernandes et al. 1989) naturalmente infectados. Deane et al. (1984) e Lenzi et al. (1984) fizeram
estudos mostrando a inter-relao entre o hospedeiro (Didelphis marsupialis) e o Trypanosoma cruzi,
promovendo infeco experimental nas glndulas odorferas paracloacais. Tais pesquisas so de grande
interesse mdico-parasitolgico, pois esses animais silvestres revestem-se de importncia no que concerne
epidemiologia da doena de Chagas, pela possibilidade de transmitirem o parasita por outras vias que
no as usuais.
Fisiologia, Funes e Comportamento

A espcie australiana Trichosurus vulpecula e o gnero neotropical Didelphis possuem glndu-
las paracloacais com secreo oleosa e de odor muito desagradvel. Em Trichosurus, o cheiro mais
pronunciado nos machos sexualmente maturos, do que nas fmeas. Essa secreo, produzida pelas
glndulas do par anterior e de maior tamanho, foi coletada e posta em tecido de celulose. O extrato
dessa glndula proveniente de fmeas causa apenas uma reao de farejamento nos machos. Algumas
fmeas, ao contrrio, quando expostas secreo dos machos, exibem sua caracterstica postura de
ameaa. Elas erguem-se sobre as patas traseiras e curvam-se para a frente em direo fonte do estmulo,
com as patas dianteiras abertas. Nessa postura, o animal usualmente golpeia sua cauda ruidosamente e
emite um repetido e agudo grito de repreenso. Esse comportamento ainda mais marcante quando
a secreo de um macho exibida para outro macho da mesma espcie (Thomson & Pears, 1962).
Segundo esses autores, as observaes sugerem que a secreo das glndulas paracloacais, nesse caso,
de considervel importncia no reconhecimento sexual e provavelmente na marcao territorial.
O cheiro repugnante e a liberao de boa quantidade de secreo, tanto em Trichosurus quanto em
Didelphis, quando o animal est incitado pelo manuseio, luta, acuado ou por outro estmulo, sugerem
que eles tambm desempenham papel na defesa.

Allen (1982), Smith (1984a) e Helder-Jos (1998) observaram que populaes naturais que possuam
grandes glndulas anexas, do aparelho reprodutor masculino, tambm possuam glndulas paracloacais
bem desenvolvidas. Nos machos de determinadas espcies algumas dessas glndulas passam por um ciclo
sazonal de desenvolvimento, as quais aumentam de tamanho no perodo reprodutivo e coincidem com
uma elevao na concentrao de testosterona. A castrao causa significativa diminuio no tamanho
dessa glndula, enquanto que a reposio hormonal restabelece a condio pr-castrada (Allen, 1975;
Biggins, 1979; Bradley & Stoddart, 1993; Helder-Jos, 1998).
A glndula paracloacal menor (amarela) da fmea de Metachirus nudicaudatus (jupati), ao contrrio,
atrofia o epitlio secretor no perodo reprodutivo, enquanto que no perodo no-reprodutivo ele se resta-
belece. A ovarectomia causa a mesma resposta histofisiolgica do perodo no-reprodutivo, enquanto que
a ovarectomia, seguida de reposio com estradiol, causa resposta similar quela do perodo reprodutivo
(Helder-Jos, 1998). Nas fmeas de Trichosurus vulpecula, o tamanho das glndulas paracloacais no
foi correlacionado com a atividade sexual (Thomsom & Pears, 1962).
Os dados obtidos mostram que algumas glndulas paracloacais esto sob influncia da testosterona,
ou de estrognios, e, por conseguinte, relacionadas com a reproduo.
A resposta mais marcante ocorreu com a cuca-de-quatro-olhos cinza Philander frenata (observao
pessoal). Um casal dessa espcie foi mantido em cativeiro por cerca de 8 meses, em gaiolas separadas,
mas justapostas. Ao final desse perodo a glndula menor do macho, que mede normalmente 5 mm de
dimetro, passou a ter 15 mm, e a maior, com 8 mm, passou para 20 mm. Esse fato foi associado com o
comportamento do macho. Na maior parte do tempo ele podia ser visto andando de um lado a outro, na
face da gaiola, voltado para a fmea, como uma pessoa impaciente. Ele intencionava, nitidamente, passar
para a gaiola da fmea. Nesse caso, as glndulas estariam, provavelmente, relacionadas com a atividade
sexual. Estudos especificamente delineados devem ser realizados para se comprovar a veracidade desta
observao.
A funo das glndulas paracloacais de Petaurus breviceps foi correlacionada com a hierarquia
social do grupo familiar, onde os machos, que ocupam as mais altas posies sociais, tendem a ter as
maiores glndulas paracloacais, as maiores larguras escrotais, as maiores concentraes de testosterona
plasmtica e o maior peso corporal (Bradley & Stoddart, 1993).
Sinais de degenerao testicular aps seis meses da remoo da glndula produtora de clulas de
Trichosurus vulpecula carecem ainda de confirmao (Bolliger & Whitten, 1948).
Concluses
Entre os mamferos, as glndulas paracloacais podem ser consideradas caractersticas dos marsu-
piais. Embora vrios autores afirmem que so glndulas sebceas modificadas, devido s similaridades
morfolgicas e fisiolgicas, nenhum estudo mais contundente foi feito para corroborar tal idia. Alm
disso, apesar de existirem glndulas paracloacais nos rpteis e anfbios, nenhum estudo foi realizado para
estabelecer uma correlao filogentica. Assim, sua origem continua obscura.
Possuem uma arquitetura peculiar: vrias unidades ramificadas de glndulas tubulares achatadas e
inseridas na parede (tecido conjuntivo da lmina prpria) da glndula de aspecto vesicular. Ou seja, uma
glndula dentro de outra. Como conseqncia, existem dois tipos de secreo: uma de natureza lipdica,

proveniente do epitlio secretor holcrino da vescula, e outra glicoprotica, das glndulas tubulares.
O material amorfo glicoprotico das lacunas intercelulares no epitlio secretor holcrino constitui o
terceiro tipo de secreo.
A variao no nmero de glndulas de espcie para espcie e a diversidade em cor, tamanho, odor,
tipos de secreo e, provavelmente, composio qumica, tornam as glndulas paracloacais um comple-
xo morfofisiolgico relacionado com um repertrio comportamental multifuncional, ainda muito pouco
conhecido.
Agradecimentos
Sou grato ao Centro de Microscopia Eletrnica (UNIFESP), onde foram feitas as micrografias e o
processamento do material.
Referncias
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CAPTULO 9
Espermatognese no Gamb
Gualter Funk de Queiroz*
Jos Carlos Nogueira**
Introduo
No testculo de mamferos distinguem-se, do ponto de vista morfofuncio-
nal, dois compartimentos bsicos: 1) compartimento intertubular ou intersticial,
contendo clulas e fibras do tecido conjuntivo, vasos sanguneos e linfticos, e
sobretudo, as clulas de Leydig - principal fonte de andrgenos do organismo;
2) compartimento tubular, representado pelos tbulos seminferos, no interior
dos quais ocorre a gametognese. A espermatognese um processo definido
como o conjunto de divises e transformaes atravs das quais clulas-tronco,
as espermatognias, do origem aos gametas masculinos, os espermatozides
(Castro & Cardoso, 1997).
Considera-se a espermatognese como um processo complexo e geralmen-
te dividido em trs fases distintas: 1) fase proliferativa ou espermatogonial, na
qual as espermatognias proliferam e do origem aos espermatcitos primrios
e, ao mesmo tempo, renovam a populao espermatogonial, necessria para a
continuao do processo; 2) fase meitica, que envolve divises reducionais dos
espermatcitos, resultando na formao de clulas haplides, as espermtides;
3) fase espermiognica ou de diferenciao, na qual as espermtides, mediante
*
Faculdade de Medicina de Barbacena. Praa Presidente Antnio Carlos, n8, Centro, Barba-
cena, MG, 36.202-336;
Departamento de Morfologia. ICB. Universidade Federal de Minas Gerais, Caixa Postal 486,
**
Belo Horizonte, 31270-901, Brasil.
Morfologia do sistema genital masculino de marsupiais brasileiro 199 BIOLOGIA

uma srie de modificaes celulares, transformam-se em espermatozides (Clermont, 1972; Russel et
al., 1990; Castro & Cardoso, 1997).
Em mamferos eutrios, a espermatognese tem sido bem estudada, com o emprego de diferen-
tes metodologias, resultando em vasta bibliografia a este respeito, onde se destacam os estudos de
Roosen-Runge & Giesel (1950), Clermont (1962), Foote et al. (1972), Grocock & Clarke (1976),
Swierstra & Foote (1963), Torres et al. (1983), Russel et al. (1990). Tambm refletindo a importncia
deste assunto, um grande nmero de revises enfocam os diferentes aspectos da espermatognese em
animais de laboratrio, animais selvagens e domsticos, salientado-se as de Amann (1970), Courot et
al. (1970), Berndtson (1977), Setchell (1978), Russel et al. (1990), Castro & Cardoso (1997) e Frana
& Russel (1998).
Contrastando com a abundncia de dados obtidos em mamferos eutrios, so escassos os estudos
sobre espermatognese em marsupiais (mamferos metatrios), e estes referem-se especificamente a mar-
supiais australianos (Mason & Blackshaw, 1973; Setchell & Carrick 1973) e ao gamb sul-americano
Didelphis albiventris (Orsi & Ferreira, 1978; Queiroz & Nogueira, 1992; Queiroz et al., 1995). Por outro
lado, Nogueira (1988), estudando a anatomia e biometria do sistema genital masculino de D. albiven-
tris durante o ciclo reprodutivo anual, encontrou variaes ponderais nas glndulas genitais acessrias,
indicativas de atividade secretria sazonal, contrastando, entretanto, com o verificado nos testculos e
epiddimos. Estes achados sugeriram a necessidade de uma avaliao mais acurada da atividade testicu-
lar, compreendendo o rendimento intrnseco da espermatognese e a produo de testosterona, durante
os perodos de acasalamento e no-acasalamento, para a melhor compreenso da biologia reprodutiva
de D. albiventris.
Epitlio Seminfero dos Marsupiais

Nos tbulos seminferos dos marsupiais, alm das clulas de Sertoli, so encontrados os mesmos
tipos de clulas espermatognicas descritas nos mamferos eutrios, distribudas em limitado nmero
de associaes de composio fixa, designadas estgios do ciclo do epitlio seminfero (Sapsford et al.,
1967, 1969; Mason & Blackshaw, 1973; Setchell & Carrick, 1973; Inns, 1976; Orsi & Ferreira, 1978;
Queiroz & Nogueira, 1992).
O exame de seces transversais de tbulos seminferos de marsupiais, via de regra, em cada sec-
o, permite a observao de somente uma nica associao celular caracterstica de um estgio, cons-
tando de uma ou duas geraes de espermatognias, junto membrana basal, uma ou duas geraes de
espermatcitos e, na borda luminal do tbulo, a gerao de espermtides com o formato arredondado,
alongado ou ambos.
O ciclo do epitlio seminfero (CES) do gamb D. albiventris foi estudado pelos mtodos
acrossmico (Orsi & Ferreira, 1978) e da morfologia tubular (Queiroz & Nogueira, 1992). O
primeiro baseia-se nas modificaes do sistema acrossmico das espermtides durante a esper-
miognese, em cortes corados pelo PAS + hematoxilina. O segundo baseado nas transforma-
es morfolgicas dos ncleos das clulas espermatognicas, na presena de divises meiticas
e na posio de espermtides no epitlio seminfero em preparaes histolgicas coradas pela
hematoxilina-eosina.
BIOLOGIA 200 Morfologia do sistema genital masculino de marsupiais brasileiro

Figuras 1, 2, 3 e 4 Fotomicrografias de tbulos seminferos de gamb Didelphis albiventris. As fotos so representativas,
respectivamente, dos estgios 1, 2, 3 e 4 do CES classificado pelo mtodo da morfologia tubular. A espermatognia tipo A.
PL espermatcito primrio em preleptteno. L espermatcito primrio em leptteno. Z espermatcito primrio em zig-
teno. PQ espermatcito primrio em paquteno. D espermatcito primrio em diplteno. II espermatcitos secundrios.
M figura de diviso meitica. AL espermtide alongada. S clula de Sertoli. Hematoxilina eosina. 500 X. Autorizao
(CSIRO Publishing): Reprod. Fert Develop., v. 4, p. 213-222, 1992.
Pelo mtodo acrossmico so definidos dez estgios no gamb. J o mtodo da morfologia tubular
permite a identificao de oito estgios. Neste, os estgios I, II e III so ligeiramente mais freqentes que
os estgios V, VI, VII e VIII que sucedem segunda diviso meitica, que ocorre no estgio IV (Figuras
1, 2, 3, 4; Figuras 5, 6, 7, 8).
A morfologia nuclear dos tipos celulares encontrados no epitlio seminfero do gamb D. albiven-
tris semelhante observada em mamferos domsticos. As pequenas diferenas esto nas dimenses
reduzidas dos ncleos de espermatognias e no precoce alongamento das espermtides no CES, posi-
cionando-se, inicialmente, em ngulo reto em relao cauda e, posteriormente, com o aparecimento
da forma bfida, caracterstica provavelmente encontrada apenas no epitlio seminfero de marsupiais
americanos. As clulas de Sertoli apresentam ncleos volumosos, irregularmente ovides, e um grande
nuclolo. Freqentemente os ncleos destas clulas so vistos afastados da membrana basal, quase na
altura dos espermatcitos primrios.

Figuras 5, 6, 7 e 8 Fotomicrografias de tbulos seminferos de gamb Didelphis albiventris. As fotos so representativas,
respectivamente, dos estgios 5, 6, 7 e 8 do CES classificado pelo mtodo da morfologia tubular. A espermatognia tipo A.
B espermatognia tipo B. PQ espermatcito primrio em paquteno. AR espermtide arredondada. AL espermtide
alongada. CR corpo residual. S clula de Sertoli. Hematoxilina-eosina. 500 X. Autorizao (CSIRO Publishing): Reprod.
Fert. Develop., v. 4, p. 213-222, 1992.
Durao do Ciclo do Epitlio Seminfero

A estimativa da durao da srie de alteraes que ocorrem em uma determinada rea do epitlio
seminfero entre dois aparecimentos sucessivos de uma mesma associao celular, ou seja, o ciclo do
epitlio seminfero, feita atravs de anlise radioautogrfica.
Segundo Clermont (1972), a anlise radioautogrfica de seces de tbulos seminferos contendo
clulas espermatognicas marcadas, particularmente aquelas mais avanadas no ciclo do epitlio semin-
fero, em determinado tempo aps a injeo do radioistopo e associado ao conhecimento das freqncias
relativas dos estgios do ciclo do epitlio seminfero, so os dados necessrios para se estimar a durao
do ciclo do epitlio seminfero (Figuras 9, 10, 11).
No gamb, Didelphis albiventris, a durao do ciclo do epitlio seminfero foi estimada em 17,3
dias (Queiroz & Nogueira,1992). Este valor, comparado com o de marsupiais australianos dos gneros
Macropus e Trichosurus (Setchell & Carrick, 1973), ligeiramente superior (Tabela 1).

Figuras 9, 10 e 11 - Radioautografia de tbulos seminferos de gamb Didelphis albiventris, respectivamente, 1 hora (estgio
2), 7 dias (estgio 3) e 14 dias (final do estgio 7) aps a injeo de timidina triciada. L leptteno. Z zigteno. AR es-
permtide arredondada. AL espermtide alongada. 250 X. Autorizao (CSIRO Publishing): Reprod. Fert. Develop., v. 4,
p. 213-222, 1992.
Confrontado com os CES dos eutrios, nos quais a durao do ciclo varia de 6,7 dias no bank vole,
(roedor silvestre (Grocock & Clark, 1976), a 16,0 dias (homem: (Heller & Clermont, 1976), o CES dos
marsupiais pode ser classificado como sendo de longa durao.
Apesar da durao do CES poder ser determinada com aprecivel grau de exatido, a obteno do
valor correspondente durao do processo espermatognico completo apenas uma aproximao, j que
implica no conhecimento do ponto exato do ciclo onde surge a espermatognia A-tronco (Clermont, 1972).
Nos marsupiais, a avaliao da durao do CES foi feita considerando que o processo estenderia
desde espermatognia A no estgio 1 at a liberao de espermatozides no estgio 8, segundo o mto-
do da morfologia tubular. Isto significa que a durao do CES do gamb D. albiventris de 69,2 dias,
ou seja, 17,3 dias referentes a um ciclo multiplicado por 4. Porm, se admitirmos que em marsupiais
a cintica da espermatognese possa ser semelhante de mamferos eutrios, esta durao aumentaria
para 77,8 dias, correspondendo a 4,5 ciclos, conforme preconizado por Amann & Schanbacher (1983).

Figura 12 - Diagrama da espermatognese do gamb Didelphis albiventris. Os algarismos romanos indicam os ciclos do epitlio semi-
nfero. As colunas representam os estgios dos ciclos e suas larguras so proporcionais s freqncias relativas dos estgios. A durao
de um ciclo de 17,3 dias. As letras indicam as associaes celulares encontradas em cada estgio do ciclo: SPG A - espermatognia do
tipo A; L - espermatcito primrio em leptteno; Z - espermatcito primrio em zigteno; PQ - espermatcito primrio em paquteno;
D - espermatcito primrio em diplteno; II - espermatcito secundrio; AR - espermtide arredondada; AL - espermtide alongada; SPZ
- espermatozide. As cabeas de seta indicam a posio das clulas marcadas mais avanadas nos diferentes intevalos de tempo aps a
injeo de timidina triciada.
Tabela 1 - Estimativa da durao do ciclo do epitlio seminfero do gamb Didelphis albiventris.
Clulas marcadas do epitlio Intervalo a partir da Durao

seminfero em marcao dos de um
Tempos fase mais avanada da espermatcitos ciclo (dias)
aps injeo espermatognese primrios em leptteno
de timidina
triciada Baseado Baseado
Tipo N de ciclos Tempo no ponto no ponto
Estgio Ciclo inicial de intermedirio
celular percorridos (dias)
marcao de marcao
1h Leptteno 2 II
7d Zigteno 3 II 0,40 6,96 17,40 17,22
14 d Paquteno 7 II 0,80 13,96 17,36
17,33 0,90 (mdia D.P.)

Tabela 2 - Peso corporal, medidas testiculares e nmero de clulas por seco transversal de tbulo seminfero de gambs Di-
delphis albiventris sacrificados nos perodos de acasalamento e no-acasalamento.
n Acasalamento n No-acasalamento Significncia da

Diferena(%)
Mdia D.P. Mdia D.P. diferena (%)
Peso corporal (g) 16 1291,0 228,0 16 1297,0 211,0 0,39 n.s.

Peso do testculo (g) 32 0,88 0,10 32 0,95 0,18 7,95 n.s.
Peso do parnquima
testicular (g) 16 0,84 0,10 16 0,92 0,18 9,52 n.s.
Volume do testculo (ml) 16 0,79 0,10 16 0,85 0,16 7,59 n.s.
Volume do parnquima
testicular (ml) 16 0,75 0,10 16 0,81 0,16 8,00 n.s.
Volume total corrigido dos
tbulos seminferos (ml) 16 0,37 0,06 16 0,43 0,08 16,21 n.s.
Nmero de clulas*
Espermatognia A 16 1,14 0,40 16 1,26 0,48 10,52 n.s.

Espermatognia B 16 8,03 1,10 16 8,10 1,07 0,87 n.s.
Espermatcito I
Jovem (zigteno) 16 14,17 1,83 16 14,58 1,81 2,89 n.s.
Espermatcito I
Velho (diplteno) 16 13,88 2,24 16 14,22 1,64 2,44 n.s.
Espermtide arredondada 16 52,77 6,54 16 53,43 7,00 1,25 n.s.
Clula de Sertoli 16 15,00 1,10 16 16,10 1,40 7,33 n.s.
* Nmeros corrigidos segundo Amann (1962).

n.s. no significativo.
Quanto durao das vrias etapas da espermatognese, estimadas com base na durao dos est-
gios do CES, verifica-se que no gamb os valores calculados so de 8,5 dias para a fase pr-divisional
do ciclo; 8,0 dias para a fase ps-divisional; 25,8 dias para a pr-fase meitica; 0,8 dia para as divises
meiticas, e 25,3 dias para a espermiognese. Todos estes valores assemelham-se aos encontrados por
Setchell & Carrick (1973) em marsupiais australianos.
Populao Celular, Dimetro Tubular, Propores Volumtricas,

Volume e Comprimento Total dos Tbulos Seminferos
Dados sobre a populao celular dos tbulos seminferos podem ser obtidos atravs da contagem
de clulas em seces transversais de tbulos em preparaes histolgicas coradas pela hematoxilina-
-eosina. Os nmeros encontrados so corrigidos para o dimetro nuclear, exceto o nmero de clulas
de Sertoli que se corrige pelo dimetro nucleolar.
Com base em dados obtidos da contagem destas clulas, tem-se avaliado, desde a dcada de 50

(Roosen-Runge & Giesel, 1950), o padro de multiplicao das espermatognias e o rendimento da
espermatognese em mamferos eutrios.
Em marsupiais, Queiroz & Nogueira (1992) apresentaram nmeros celulares encontrados por sec-
o transversal de tbulo seminfero e valores referentes ao rendimento da espermatognese, obtidos de
gambs, D. albiventris, sacrificados no perodo em que as glndulas genitais acessrias apresentam-se
mais pesadas (agosto a dezembro perodo de acasalamento) e no perodo de no-acasalamento (feve-
reiro a maio).
Os nmeros de clulas espermatognicas, bem como de clulas de Sertoli, no apresentaram variao
significativa entre os dois perodos. Todos os valores obtidos mostraram-se estveis, sendo discretamente
superiores nos animais sacrificados no perodo de no-acasalamento, acompanhando, na mesma propor-
o, os aumentos verificados no peso e volume testiculares (Tabela 2).
Esta superioridade, verificada no perodo em que a atividade sexual do animal encontra-se reduzi-
da, pode ser atribuda melhor condio orgnica dos animais, em funo da maior disponibilidade de
alimentos aps a precipitao pluviomtrica abundante, que antecede e ainda ocorre nesta poca. Outros
elementos, como fotoperodo e temperatura, parecem ser pouco relevantes para a atividade reprodutiva de
machos. Tais fatores, ao contrrio do que se observa em regies temperadas, apresentam menor variao
durante o ano, nos trpicos, onde as temperaturas mxima e mnima so mais prximas, o mesmo ocorren-
do com a durao dos dias. A uniformidade dos nmeros celulares encontrados nos dois perodos indica,
assim, que a produo espermtica do gamb no parece ser influenciada pela poca do ano nos trpicos.
Comparados com os valores conhecidos em alguns mamferos eutrios, verifica-se que a populao
celular e o rendimento da espermatognese de gambs so bem inferiores. O coeficiente de eficincia de
mitoses espermatogoniais, que corresponde razo mdia observada entre o nmero de espermatognias
A no estgio 1 e o nmero de espermatcitos primrios em zigteno no estgio 2 do CES, foi estimado
em 1:12. Este valor menor do que os valores encontrados para o rato (Clermont, 1962), o co (Foote
et al., 1972), o carneiro, o gado bovino e o porco (Ortavant et al., 1977), porm semelhante ao do coelho
(Swierstra & Foote, 1963) e muito mais alto do que o registrado para o homem (Clermont, 1966).
De acordo com o coeficiente de eficincia de mitoses espermatogoniais, um nmero terico de 48
espermtides arredondadas pode ser esperado de cada espermatognia A-tronco do gamb D. albiven-
tris. O rendimento geral da espermatognese, expresso pela razo entre o nmero de espermatognias A
no estgio 1 e o nmero de espermtides arredondadas no mesmo estgio (1: 44), mostrou que 92% do
nmero esperado de espermtides foi alcanado, indicando, assim, que o processo espermatognico desta
espcie pouco afetado por degeneraes em suas fases intermedirias. Este fato pode ser confirmado
verificando-se que, durante a prfase meitica, a razo entre os nmeros de espermatcitos primrios
em leptteno e em paquteno de 1:1 e o rendimento meitico, ou seja, a razo entre o nmero de es-
permatcitos primrios velhos em diplteno e o nmero de espermtides arredondadas, foi de 1: 3,8. No
primeiro caso, verifica-se que no h perda perceptvel, enquanto no rendimento meitico, as perdas so
de apenas 5% (Tabela 3).
As clulas de Sertoli de mamferos adultos no se dividem, mantendo, portanto, o seu nmero
constante no epitlio seminfero. As razes entre o nmero de clulas de Sertoli e os nmeros de clulas
espermatognicas (ndices de clula de Sertoli) encontrados no gamb D. albiventris, mostram que as
populaes de espermatognias A, espermatcitos primrios e espermtides arredondadas, encontradas

Tabela 3 - Razes entre tipos celulares por seco transversal de tbulo seminfero de gambs Didelphis albiventris.
Espermatcito I Espermatcito I
Espermatognia Espermatognia Espermtide
Tipo celular jovem velho
A B arredondada
(zigteno) (diplteno)
Clula de Sertoli 1:0,1 1:0,5 1:0,9 1:0,9 1:3,4

Espermatognia A 1:6,7 1:12,0 1:11,7 1:44,2
Espermatognia B 1:1,8 1:1,7 1:6,6
Espermatcito I
jovem (zigteno) 1:1,0 1:3,7
Espermatcito I
velho (diplteno) 1:3,8
nos animais sacrificados nos perodos de acasalamento e no-acasalamento, mantiveram-se constantes,

indicando que a produo de clulas espermatognicas desde espermatognias at espermtides contnua
e igual em ritmo nos dois perodos, no sendo afetada, portanto, por variao sazonal.
Estes dados concordam com relatos de Cerqueira (1984), que estudou o ciclo reprodutivo do gamb
D. albiventris no Nordeste brasileiro, baseando-se em observaes de campo, em fatores ecolgicos e no
estado dos rgos sexuais, especialmente de fmeas. Segundo este autor, apesar das fmeas apresentarem
uma estao reprodutiva cujo cio controlado por fatores ambientais (principalmente a precipitao
pluviomtrica), os machos esto sempre prontos cpula.
Biggers (1966) estudou a histologia reprodutiva do Didelphis virginiana na Amrica do Norte e
Didelphis marsupialis na Amrica Central e igualmente constatou que os machos no apresentam um
perodo de total repouso sexual. As fmeas tm sua fertilidade sob a dependncia do ambiente e os ma-
chos esto sempre frteis. A reproduo tem seu lugar quando as condies so favorveis, fato tambm
constatado por Renfree et al. (1981) no marsupial australiano Macropus eugenii.
Os valores registrados para o dimetro de tbulos seminferos de marsupiais (Moore & Morgan,
1942; Sharman & Calaby, 1964; Smith et al., 1969; Poole, 1973; Woolley, 1975; Setchell, 1977; Inns,
1982) mostram que, nestes animais, os tbulos seminferos so, via de regra, mais largos que nos ma-
mferos eutrios.
Assim, valores como 210,4 mm encontrados no tbulo seminfero do boi (Swierstra, 1966), 159,4
mm no cavalo (Swierstra et al., 1974), 230,7 mm no tatu (Torres et al., 1983), ou 270,0 mm no carneiro
(Hochereau-De Reviers et al., 1990) so modestos quando comparados com os 510 mm de largura do
tbulo seminfero do marsupial dasiurdeo Sminthropsis crascicaudata, com apenas 18 gramas de peso
corporal (Woolley, 1975), e os 355 mm de Perameles nasuta (Setchell, 1977).
No gamb D. albiventris, o valor mdio corrigido (279,1 mm) obtido para o dimetro tubular (Queiroz
& Nogueira, 1992) compara-se aos menores valores encontrados em marsupiais australianos da famlia
Macropodidae (Poole, 1973; Setchell, 1977) e situa-se um pouco acima dos 250 mm registrado para o
gamb norte-americano Didelphis virginiana por Moore & Morgan (1942) (Tabela 4).

Tabela 4 - Dimetro, propores volumtricas, volume e comprimento total dos tbulos seminferos de gambs Didelphis
albiventris sacrificados nos perodos de acasalamento e no-acasalamento.
No Significncia
Acasalamento Diferena
n n acasalamento da diferena
Mdia D.P. (%)
Mdia D.P. (5%)
Dimetro (um) 16 284,10 17,90 16 274,10 15,60 3,6 n.s.

volumtricas (%)
Ttulos seminferos 16 72,00 4,40 16 74,30 3,80 3,19 n.s.

Propores
Clulas de Leydig 16 12,50 3,00 16 9,00 2,70 38,88 p< 00,5

Estroma 16 15,50 2,40 16 16,70 3,30 7,74 n.s.
Volume dos
tbulos seminferos* (ml) 16 0,37 0,06 16 0,43 0,08 16,21 n.s.
Comprimento total dos
tbulos seminferos (m) 16 7,50 1,70 16 9,20 2,30 22,66 n.s.
* Valores corrigidos para a retrao linear.
A queda em 3,5% nas propores volumtricas de tbulos seminferos e de estroma nos animais
no perodo de acasalamento coincide com a elevao de 9,0 para 12,5% no volume percentual de
clulas de Leydig neste perodo. Esta maior proporo volumtrica de clulas de Leydig foi tambm
observada por Wilson & Bourne (1984) em Antechinus minimus maritimus, na mesma fase, associada
a outras modificaes morfolgicas, especialmente no citoplasma destas clulas, indicando maior
atividade funcional.
As clulas de Leydig, atravs de sua atividade esteroidognica, so as principais produtoras dos
andrgenos requeridos para a manuteno da espermatognese e para a estimulao das glndulas ge-
nitais acessrias. A isto pode ser atribudo, no perodo de acasalamento, o maior desenvolvimento da
prstata e dos trs pares de glndulas bulbouretrais, conforme encontrado por Nogueira (1988) tambm
em D. albiventris.
O volume dos tbulos seminferos do gamb D. albiventris de 0,4 ml (Queiroz & Nogueira, 1992),
o que corresponde cerca da metade do volume do testculo.
O clculo do volume dos tbulos seminferos feito multiplicando-se o volume do parnquima
testicular pela proporo volumtrica dos tbulos seminferos. O valor obtido deve ser corrigido devido
s retraes que ocorrem durante o processamento histolgico.
J o comprimento total dos tbulos seminferos desta mesma espcie, estimado tambm por
Queiroz & Nogueira (1992), que dividiram o volume dos tbulos seminferos pela rea da seco
transversal do tbulo, de 8,4 m por testculo.
Considerando-se que o comprimento dos tbulos seminferos por unidade de volume inversamente
proporcional rea de sua seco transversal, de se esperar que animais com tbulos mais largos tenham

menor comprimento tubular por ml de parnquima. Portanto, os marsupiais, pelo fato de apresentarem
rea tubular maior, tm tbulos seminferos mais curtos que os mamferos eutrios.
Produo Espermtica Diria

A produo de espermatozides, por dia, o critrio que melhor define quantitativamente a funo
gametognica dos testculos. Como a freqncia das ejaculaes no influencia a produo espermtica
diria (PED), o nmero de espermatozides potencialmente disponveis para a ejaculao determinado
pela PED e a capacidade de estocagem da cauda do epiddimo.
A PED pode ser avaliada utilizando-se de dados obtidos da histologia testicular quantitativa, como
o volume dos tbulos seminferos, o nmero de espermtides arredondadas por seco transversal de
tbulo, a durao do ciclo do epitlio seminfero e o volume da seco transversal de tbulo seminfero,
descrito como a rea da seco transversal do tbulo seminfero multiplicada pela espessura do corte
histolgico.
Outro mtodo de avaliao da PED atravs da reserva espermtica testicular, que exige a remo-
o do testculo e homogeneizao de fragmento, seguida de contagem feita em hemocitmetro. Para o
clculo da PED, baseado neste mtodo, necessrio o conhecimento da durao dos estgios do ciclo
do epitlio seminfero em que as clulas espermticas so resistentes ao processo de homogeneizao.
Os mtodos baseados na contagem de espermatozides ejaculados, canulao da rede testicular,
canulao de dctulos eferentes e anastomose do ducto deferente com a bexiga, so difceis de serem
utilizados em animais silvestres.
Queiroz & Nogueira (1992) avaliaram a PED do gamb D. albiventris nos perodos de acasalamento
e no-acasalamento, utilizando-se da histologia testicular quantitativa e da reserva espermtica testicular.
Os resultados obtidos mostraram que o mtodo histolgico apresenta valores mais elevados que o
mtodo hemocitomtrico (Tabela 5). Isto se deve ao fato de que, sendo a contagem feita em espermtides
arredondadas, no so consideradas as degeneraces ulteriores que ocorrem durante a espermiognese.
Os mesmos autores no constataram diferenas significativas na PED entre as fases de acasalamento
e no-acasalamento, demonstrando que sob este aspecto a espermatognese do gamb D. albiventris
no apresenta variao sazonal. Verificaram, entretanto, que a PED deste marsupial, em termos de
espermtides/g de parnquima testicular/dia, muito baixa, ficando prxima daquela observada na
espcie humana, cuja PED a menos eficiente de todos os mamferos estudados (Amann & Howards,
1980; Johnson et al., 1980a,b).
A pouca eficincia espermatognica do gamb D. albiventris, segundo Queiroz & Nogueira (1992),
deve-se longa durao do seu ciclo do epitlio seminfero, associada ao reduzido nmero de esper-
mtides arredondadas por seco transversal de tbulo seminfero, conseqncia do baixo rendimento
intrnseco da espermatognese, especialmente do coeficiente de eficincia de mitoses espermatogoniais.
Bedford et al. (1984) tambm constataram uma baixa concentrao espermtica testicular (nmero
de clulas espermticas/g de parnquima testicular) em marsupiais australianos da famlia Peramelidae.
Para explicar o sucesso da fertilizao com to baixa produo espermtica, estes autores relataram que
os espermatozides de marsupiais sobrevivem melhor no trato genital feminino, possivelmente porque

Tabela 5 - Produo espermtica diria e reserva espermtica testicular de gambs Didelphis albiventris sacrificados nos pe
rodos de acasalamento e no-acasalamento.
No Signifincia
n Acasalamento n acasalamento Diferena
da diferena
Mdia D.P. (%)
Mdia D.P. (%)
Baseado na histologia
testicular quantitativa
N de espermtides/
testculos/dia (x106) 16 3,8 1,0 16 4,7 1,6 23,6 n.s.
N de espermtides/g
de parnquima
testicular/dia (x106) 16 4,4 1,0 16 5,1 1,0 15,9 n.s.
espermtica testicular
N de clulas
Baseada na reserva
espermticas*/
testculo/dia (x106) 12 2,6 0,2 10 3,1 0,6 19,2 n.s.
N de clulas
de parnquima
testicular/dia (x106) 12 3,4 0,7 10 3,5 0,7 2,9 n.s.
N de clulas
Reserva espermtica
espermticas*/
testculo (x106) 12 23,4 0,5 10 27,2 1,7 16,2 n.s.
testicular
N de clulas
espermticas*/g
de parnquima
esticular (x106) 12 29,2 1,7 10 30,2 2,1 3,6 n.s.
* Espermtides alongadas e espermatozides.
se alojam em criptas da tuba uterina, que funcionam como receptculos. Alm disso, em marsupiais
americanos, o pareamento de espermatozides protege o frgil acrosoma das secrees produzidas pelas
vias genitais femininas.
Concentraes de Testosterona Plasmtica

Sabe-se h dcadas que em todos os mamferos eutrios a testosterona produzida pelas clulas de
Leydig essencial para a espermatognese normal e a fertilidade. Na ausncia de testosterona, ocorre
completa falncia do processo espermatognico (Sharpe et al., 1990). Assim, tem-se deduzido de ob-
servaes em ratos, nos quais fez-se o bloqueio da secreo de testosterona atravs da hipofisectomia
(Russell & Clermont, 1977) ou atravs do uso de anti-soro contra LH (Dym et al., 1977), que clulas
espermatognicas sofrem degenerao aps a depleo do hormnio.
Tambm nos marsupiais a hipofisectomia leva rpida atrofia dos testculos, com regresso dos
tbulos seminferos, permanecendo, eventualmente, as clulas de Sertoli e algumas poucas espermato-
gnias e espermatcitos primrios (Hearn, 1975).
Queiroz & Nogueira (1995) estudaram a concentrao de testosterona plasmtica em gambs D.
albiventris nos perodos de acasalamento e no-acasalamento. As amostras de sangue foram obtidas em

Figura 13 - Concentraes de testosterona plasmtica (ng/ml) de gambs Didelphis albiventris, nos perodos de acasalamento
( )e no-acasalamento ( ), em mostras de sangue colhidas pela manh (M) e noite (N).
*Valores expressos em mdia erro padro mdio.
duas colheitas, sendo uma realizada s 8 h e outra s 20 h. As concentraes de testosterona plasmtica

no perodo de acasalamento variaram de 0,36 a 24,0 ng/ml (X E.P.M. = 10,1 - 3,6) s 8 horas e de 0,30
a 4,5 ng/ml (X E.P.M. = 1,1 - 0,7) s 20 horas (Figura 13).
Estes autores verificaram que, colocados parte os pesos corporais e os pesos testiculares, os valores
encontrados para o gamb D. albiventris esto dentro dos limites relatados por Perret & Atramentowicz
(1989) no marsupial didelfdeo Caluromys philander e superiores aos encontrados por Harder & Fleming
(1986) no gamb norte-americano D. virginiana.
J em relao aos valores descritos em marsupiais australianos, tambm no perodo de acasalamento,
verifica-se que seus nveis de testosterona plasmtica so inferiores aos valores mdios observados no
gamb D. albiventris. Assim, Trichosurus vulpecula, com peso corporal aproximado de 3,0 kg e peso
testicular de 4,0 g, apresenta, em mdia, 3,8 ng/ml de testosterona plasmtica (Cook et al., 1978); Macro-
pus eugenii, 6,0 kg de peso corporal e 15,0 g de peso testicular, 7,0 ng/ml (INNS, 1982) e o dasiurdeo
Antechinus minimus maritimus, peso corporal de 50 g e peso testicular de 0,3 g, 5,0 ng/ml (Wilson &
Bourne, 1984).

Apesar do pequeno nmero de colheitas e das variaes individuais, Queiroz & Nogueira (1995)
verificaram que os valores mais elevados para a concentrao plasmtica de testosterona referem-se a
colheitas feitas pela manh. Esta superioridade foi creditada aos hbitos noturnos dos animais. Durante
a noite, segundo estes autores, as fmeas circulavam livremente procura de alimentos prximos s
gaiolas dos machos, estimulando nestes a secreo do hormnio. A influncia da proximidade de fmeas
na secreo de testosterona foi tambm reconhecida por Gemmel et al. (1986) no marsupial australiano
Trichosurus vulpecula e por Perret & Atramentowicz (1989) no marsupial sul-americano Caluromys
philander. A produo espermtica dos animais por eles estudados processa-se durante todo o ano, no
havendo aparente variao sazonal no tamanho dos testculos. A atividade ovariana da fmea que
provavelmente constitui o fator determinante da estao reprodutiva.
A variao das concentraes de testosterona plasmtica entre os perodos de acasalamento e
no-acasalamento, foi tambm constatada por Catling & Sutherland (1980) em Macropus eugenii. Na
poca de acasalamento, ocorre aumento dos nveis de LH e testosterona em animais colocados junto com
fmeas. A elevao das taxas destes hormnios manifesta-se trs semanas antes do cio, poca em que
a progesterona na fmea atinge o pico. Metablitos de progesterona e outros esterides so eliminados
pela urina (Pilton & Sharman, 1962).
A flutuao da concentrao de testosterona plasmtica necessria para aumentar a libido e preparar
o sistema genital do macho, especialmente as glndulas genitais acessrias, para o perodo de acasalamento.
Inms (1982) verificou que o coeficiente de correlao entre a concentrao de testosterona plas-
mtica e o peso da prstata do marsupial australiano Macropus eugenii foi significativa no perodo de
acasalamento. Queiroz & Nogueira (1995) observaram o mesmo no gamb D. albiventris. Alm disto,
constataram que a proporo volumtrica das clulas de Leydig o nico parmetro que se apresenta
significativamente mais alto no perodo de acasalamento. Por outro lado, estes autores encontraram
correlao no significativa entre a concentrao de testosterona e a reserva espermtica. Estes relatos
sugerem que os aumentos da proporo volumtrica das clulas de Leydig e do peso da prstata no gamb
D. albiventris so variaes morfolgicas indicadoras de maior atividade andrognica nesta poca. J a
ausncia de variao da reserva espermtica, nos dois perodos, indica que apenas pequenas quantida-
des de testosterona so necessrias para estimular a produo espermtica, o que tambm relatado em
mamferos eutrios, por Ortavant et al. (1977), e em marsupiais, por Wilson & Bourne (1984).
Agradecimentos
Pelo suporte financeiro e bolsas de pesquisa que foram concedidos pelo Conselho Nacional de
Desenvolvimento Cientfico e Tecnolgico (CNPq). CSIRO Publishing (Austrlia) pela autorizao
para usar as fotomicrografias originrias do trabalho publicado na revista Reproduction, Fertility and
Development, 4, p. 213-222, 1992. Ao Dr. Antnio Carlos Santana Castro, pela valiosa colaborao.
Summary
Spermatogenesis in the Opossum Didelphis albiventris. The evaluation of testicular activity as
judged by the intrinsic spermatogenic yield and testosterone production during the mating and non-mating
periods of the annual reproductive cycle is fundamental for the understanding of the reproductive biology

of Didelphis albiventris. The same cell types present within the seminiferous tubules of eutherian mammals
are also found in marsupials. Minor differences include the reduced spermatogonial nuclear size and the
early elongation of the spermatids during the cycle of the seminiferous epithelium (CSE). These sper-
matid nuclei become bifid in shape, a feature probably found only within the seminiferous epithelium of
American marsupials. The duration of the CSE of South American D. albiventris opossum is the longest
among mammals to date. The kinetics of spermatogenesis of D. albiventris is similar to that reported for
Australian marsupials. Owing to the low efficiency of spermatogonial mitosis, the spermatogenic yield of
D. albiventris is inferior to that reported for eutherian mammals; however, only a few degenerating germ
cells during the intermediate phases of spermatogenesis are seen. Volumetric proportions of the testicular
components of marsupials are comparable to those of eutherian mammals (more than 70% of testicular
parenchyma consists of seminiferous tubules). However, the mean tubule diameter is considerably larger
in marsupials which possibly accounts for the small tubular length in this species, as the tubular length
per volume unit is inversely related to its cross section area. The histological analysis of the testis of D.
albiventris does not present significant differences between the mating and non-mating periods, except
for the volumetric proportions of Leydig cells which increase approximately 40% in the mating period,
coincidently with pronounced increase of plasma testosterone levels. Higher testosterone peaks are
seen during the morning blood sampling which is probably a consequence of the nocturnal habits of
this marsupial. Daily sperm production of D. albiventris is very low and comparable to that of humans.
In the latter, daily sperm production is considered as the least efficient of all mammals studied to date.
The reason for the low daily sperm production of D. albiventris can probably be attributed to the long
duration of the CSE in this species as well as to its low intrinsic spermatogenic yield.
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CAPTULO 9
Morfologia do
Sistema Genital Masculino
de Marsupiais Brasileiros
Jos Carlos Nogueira
Introduo
Os marsupiais so mamferos metatrios, divididos geograficamente em
dois grandes grupos que habitam principalmente a Oceania e as Amricas. O
grupo ocenico, que inclui a Austrlia, possui cerca de 204 espcies distribudas
em 16 famlias (Groves, 1993), algumas das quais j foram amplamente estuda-
das sob os mais diferentes aspectos biolgicos (p. ex., Macropodidae grandes
marsupiais, e Dasyuridae pequenos marsupiais). Os marsupiais americanos
compreendem cerca de 69 espcies viventes (Gardner, 1993), agrupadas nas
famlias Microbiotheriidae, Caenolestidae e Didelphidae, sendo que somente
esta ltima apresenta representantes no Brasil. A famlia Didelphidae constitui o
grupo mais verstil, com 63 espcies viventes (Gardner, 1993), includas em 15
gneros (Didelphis, Philander, Chironectes, Lutreolina, Metachirus, Thylamys,
Lestodelphys, Marmosa, Gracilinanus, Micoureus, Marmosops, Caluromys,
Caluromysiops, Monodelphis e Glironia), dos quais somente o gnero Lestodel-
phys no apresenta representantes no Brasil. Na lista anotada dos mamferos do
Brasil (Fonseca et al., 1996) esto representadas 44 espcies de marsupiais, das
quais quatro (Caluromys lanatus, Lutreolina crassicaudata, Monodelphis kunsi
e Monodelphis sorex) constam na lista das espcies presumivelmente ameaadas
e uma, Chironectes minimus, em perigo de extino (Lins et al., 1997).
O estudo da biologia reprodutiva dos marsupiais implica no conheci-
mento de parmetros morfolgicos tanto do sistema genital feminino quanto
Espermatognese no gamb Didelphis albiventris 217 BIOLOGIA

Figura 1 - Sistema genital masculino (SGM) de marsupiais brasileiros. a: Desenho esquemtico do SGM do Didelphis albi-
ventris. b SGM de Micoureus demerarae dissecado e com pnis distendido. c - SGM de Metachirus nudicaudatus dissecado
(perodo de acasalamento) e com pnis no distendido: T = testculo; E = epiddimo (envolvidos pela tnica vaginal nos lados
indicados pelas setas); Sc = funculo espermtico; D = ducto deferente; Pg = prstata (segmentos: c = cranial, m = mdio, ca =
caudal); U = uretra membranosa; IC = isquiocavernoso; BS = bulboesponjoso; P = corpo do pnis; R = retrator do pnis; G =
glande. A cabea de seta mostra o pedculo testculo-epididimrio.
do masculino. Ao contrrio do que se observa na fmea, a morfologia do sistema genital masculino,

segundo Tyndale-Biscoe & Renfree (1987), tem sido pouco estudada, principalmente nos marsupiais
sul-americanos.
A anlise morfolgica do sistema genital masculino de marsupiais brasileiros fornecer subsdios
importantes para a melhor compreenso da biologia da reproduo de machos. Por outro lado, estudos
morfolgicos do sistema genital feminino desse grupo complementaro a viso morfolgica do sistema
genital e contribuiro para o melhor conhecimento dos aspectos filogenticos e evolutivos do sistema
genital de marsupiais americanos da famlia Didelphidae.
O conhecimento morfofuncional do sistema genital fornecer ferramentas fundamentais para a me-
lhor compreenso da biologia reprodutiva de marsupiais e contribuir, sobremaneira, para a formao de
critrios bsicos para o desenvolvimento e melhoria de estratgias destinadas preservao deste peculiar
grupo de mamferos da fauna brasileira.
Famlia Didelphidae
A anatomia e histologia do sistema genital masculino de marsupiais brasileiros, dentre eles Philander
frenata, Didelphis albiventris, D.aurita, D. marsupialis, Micoureus demerare, Metachirus nudicaudatus,
BIOLOGIA 218 Espermatognese no gamb Didelphis albiventris

Tabela 1 - Biometria (mdia+DP) do sistema genital masculino de marsupiais brasileiros (Didelphidae).
Comprimento Comprimento Testculos Epidmos GBUM
Espcies N Id Peso (g) Prstata (mg) GBUL(mg) GBUI (mg)
Corporal (cm) Caldal (cm) (mg) (mg) (mg)
Didelphis albiventris 51 A 36,81,2 * 1273,5161,3 901,5108,3 340,132,4 2167,31270,5 349,3254,4 113,353,4 19,25,7
Didelphis marsupialis 1 A 41,0 * 1650,0 1485,077,8 485,07,1 4740,0 555,021,2 275,021,2 20,00,0
Plhilander opossum 4 A 27,50,7 27,314,4 607,583,2 632,538,6 217,537,7 1510,0141,4 * * *
Metachirus nudicaudatus 5 A 26,52,1 32,51,5 470,8116,6 845,073,7 287,547,7 5622,53081,0 * * *
Lutreolina crassicaudata 1 A 37,5 27,5 665,021,2 260,00,0 1760,0 * *

591,3
Caluromys lanatus 3 A 29,00,0 40,00,7 355,7109,4 441,794,7 226,752,0 1393,3554,1 * ** *
Caluromys philander 2 A 21,70,3 24,63,7 249,076,4 355,07,0 170,00,0 610,00,0 * ** *
Micoureus demerarae 8 A 19,80,9 * 142,824,4 378,650,2 100,023,8 372,0161,8 * * *
Marmosops incanus 3 A 16,50,5 18,81,4 103,01,48 263,310,3 95,016,4 260,017,3 * * *
Gracilinanus agilis 9 A 10,30,7 12,90,7 38,25,45 170,027,0 62,212,6 610,0105,0 136,255,8 ** 23,711,5
2,60,5
Marmosa murina 5 A 13,21,1 19,21,2 53,59,0 157,320,1 60,47,0 97,810,4 21,83,3 27,81,5
Monodelphis domestica 2 A 13,71,8 * 64,419,1 295,052,0 130,540,0 1210,0860,0 0,070,0 27,81,5 *
Espermatognese no gamb Didelphis albiventris

Monodelphis brevicaudata 3 A 15,60,7 8,860,2 84,314,9 178,141,3 63,611,9 1111,3571,7 * 3,70,6 *
Chironectes minimus 1A 26,8 38,2 850,0 * * * * * *
Glironia vensuta 1P 18,0 22,6 104,0 * * * * ** *
219 BIOLOGIA
N= nmero de animais; Id = idade; A = adulto; P = prepbere; GBUL = glndula bulbo-uretral lateral; GBUI = glndula bulbo-uretral intermdia; GBUM = glndula bulbo-uretral media; * = estruturas no medidas ou pesadas; ** -
glndula ausente, o peso dos testculos, epiddimos e glndulas bulbo-uretrais representam a mdia dos rgos direito e esquerdo. * HB = head-body
Caluromys lanatus, C. philander e Glironia venusta foram estudados por Nogueira et al. (1977), Godinho
et al. (1977), Orsi & Ferreira (1978), Ribeiro (1981), Ribeiro Nogueira (1982), Nogueira (1988), Martinelli
(1990), Queiroz (1991), Costa (1995), Costa & Nogueira (1996), Carvalho (1996), Carvalho & Nogueira
(1998), Nogueira et al. (1999a, b). Outras espcies, como Gracilinanus agilis, Marmosops incanus, Mo-
nodelpis domestica e Monodelphis brevicaudata tambm foram estudadas por Nogueira e colaboradores,
cujos resultados so aqui apresentados.
O sistema genital masculino de marsupiais brasileiros constitudo por testculos, epiddimos, ductos
deferentes, uretra, pnis e glndulas genitais acessrias, estas representadas pela prstata e dois ou trs
pares de glndulas bulbouretrais (glndulas de Cowper) (Figura 1a, b, c). Estes marsupiais no possuem
vesculas seminais, glndulas ampulares nem glndulas prepuciais. Alguns dados biomtricos do sistema
genital masculino so apresentados na Tabela 1.
Escroto e Pedculo Escrotal

O escroto pr-peniano (Figura 2d, e), penduloso (Figura 2b) e contm os testculos e epiddimos
permanentemente. O pedculo escrotal (Figura 2c) corresponde parte proximal do escroto e une este
parede abdominal. O pedculo estreitado, longo e contm o funculo espermtico. A pele do escroto
(Figura 2a, b) e do pedculo apresenta epiderme delgada (3-5 camadas de clulas), fina camada de que-
ratina e no pigmentada em Philander (Ribeiro & Nogueira, 1991), Lutreolina, Glironia (Nogueira et
al., 1999b), Metachirus (Costa, 1995) e Caluromys (Carvalho, 1996). Em contraste, as demais espcies
possuem pequenas ou grandes reas de pigmentao preta. A derme de conjuntivo denso, sem camada
papilar e apresenta pequenas glndulas sebceas e sudorparas (Figura 2b, c, h). A incidncia de plos
maiores ocorre na superfcie ventral do escroto. Em C. philander, diferentemente de C. lanatus, os plos
so abundantes e desenvolvidos na superfcie ventral do escroto, o que simula uma continuidade entre
a pele abdominal e a pele escrotal, quando o escroto se encontra encaixado na regio pbica. Este dado
sugere uma correlao com a adaptao a fatores ambientais presentes no bioma ocupado por C. philan-
der (Carvalho, 1996).
A pele do pedculo escrotal que envolve o longo funculo espermtico menos pilosa em Philander,
Metachirus e Micoureus que nos demais gneros. No pedculo escrotal, a pele mais fina (Figura 2e),
com plos delicados e esparsos. Ela apresenta em sua poro caudal uma prega em forma de meia-lua
(Figura 2e), presente em quase todos os marsupiais j estudados, e que se estende at a regio perineal. Em
Caluromys, os folculos pilosos, glndulas sebceas e sudorparas da haste, so mais numerosas (Figura
2e, f) e apresentam modificaes estruturais nas diferentes regies do funculo (Carvalho, 1996), que
poderiam sugerir a participao das glndulas no mecanismo de regulao da temperatura do funculo
espermtico, de modo anlogo ao que ocorre em alguns mamferos eutrios (Hafez, 1995).
Tnica Vaginal
Presente internamente pele escrotal (Figura 2a), a tnica vaginal aloja no seu interior o testculo, o
epiddimo, o pedculo testculo-epididimrio (PTE) e a parte epididimria do ducto deferente (Figura 1c).
A tnica vaginal que envolve cada testculo, juntamente com tecido adiposo, forma um septo escrotal,
que separa um testculo do outro. A tnica vaginal constituda por duas lminas distintas: a lmina vis-

Figura 2 - Aspectos anatmicos externos de Philander opossum, macho, adulto. a - Vista em decbito lateral. b - Vista
ntero-lateral do penduloso escroto. c - Vista anterior do escroto, com animal fotografado em decbito dorsal. d - Animal
fotografado em decbito dorsal, mostrando a glande bfida, envolvida pelo prepcio, e a posio pr-penial do escroto (E).
e Vista lateral do escroto. A seta indica a prega em forma de meia-lua, presente na parte caudal do pedculo escrotal. (*
glande). f Lado esquerdo da fotografia: testculo e epiddimo envolvidos pela tnica vaginal pigmentada de preto; no
lado direito, o folheto parietal da tnica vaginal foi retirado do conjunto contra-lateral. Observam-se, ainda, os longos
funculos espermticos. g Mostra a compresso da regio perineal expondo o pnis e prepcio atravs da parede da
cloaca (sustentada pela pina).
ceral, intimamente aderida albugnea do testculo e que geralmente no possui pigmentao; e a lmina
parietal, que envolve os rgos citados (Nogueira et al., 1977). Ambas as lminas so revestidas por
mesotlio que se volta para a cavidade vaginal (Figura 3c). A lmina parietal constituda de conjuntivo
denso e mais desenvolvida onde se insere o msculo cremaster. Ela aderida parte profunda da derme da
pele escrotal e pigmentada de preto em maior ou menor extenso (Figura 2a, d) nas diferentes espcies
estudadas (menos pigmentada em Metachirus, M. murina, P. opossum e G. venusta) e despigmentada
na espcie semi-aqutica Chironectes minimus. Na regio do septo escrotal a pigmentaco menor. Esta
pigmentao aumenta progressivamente com a maturidade sexual, chegando mesmo a formar uma camada
contnua (Figura 3d) ao redor dos testculos e epiddimos. Segundo Biggers (1966), a pigmentao da
tnica vaginal parece estar relacionada com a regulao da temperatura testicular, funcionando como
um corpo negro radiador de calor. Uma avaliao mais acurada do papel funcional dessa pigmentao
na tnica vaginal deve ser objetivo de novos estudos.

Figura 3 - Pele escrotal e tnica vaginal de Caluromys. a Pele escrotal de Caluromys lanatus. A cabea de seta indica a
regio de unio entre a derme e a lmina parietal da tnica vaginal, rica em melancitos. O asterisco indica a cavidade vaginal.
Hematoxilina-Eosina - 76X. b Pele escrotal e tnica vaginal de C. lanatus. A seta mostra folculo piloso e glndula sebcea.
As cabeas de seta indicam glndulas sudorparas. O asterisco mostra a cavidade vaginal. HE 76X. c Pele escrotal de C.
philander. Observar o maior nmero de folculos pilosos (seta) e glndulas sudorparas (cabea de seta). HE 76X. d Lmina
parietal da tnica vaginal de C. lanatus. A seta mostra fibras elsticas na regio de juno com a derme. A cabea de seta indica
a camada mesotelial da tnica. Fucsina de Weigert-modificada 116X. e Seco longitudinal da parte superior do pedculo
escrotal de C. lanatus. Observar as numerosas glndulas sebceas e sudorparas (G) na parte ntero-lateral do pedculo. A seta
mostra o desenvolvido plexo vascular subcutneo. Na pele do lado oposto s estruturas, as glndulas so escassas. HE - 46X.
f - Seco longitudinal da parte inferior do pedculo escrotal de C. lanatus. Observar a diminuio das glndulas (G). A cabea
de seta indica a cavidade vaginal. Os vasos no meio da fotomicrografia representam o plexo espermtico. C = msculo cremas-
ter. HE - 46X. g - Seco transversal da parte mdia do pedculo escrotal. As cabeas de seta indicam a juno da derme com
o cremaster (C). HE - 115X.
Testculos
So esferoidais, com eixo maior posicionado horizontalmente no escroto (Figura 2f), de modo que
a extremidade capitata voltada cranialmente e a extremidade caudata, caudalmente. O peso mdio dos
testculos varia nas diferentes espcies dos gneros estudados, sendo cerca de 700 a 900 mg nos marsupiais
de maior porte (Didelphis, Philander, Metachirus e Lutreolina), e cerca de 150 a 300 mg nos menores
(Gracilinanus, Monodelphis, Marmosops, Marmosa).
Os testculos so envolvidos pela tnica albugnea e no apresentam septos conjuntivos. O estroma
intersticial situa-se entre as clulas de Leydig, tbulos seminferos (TS) e vias espermticas intratesticu-

lares e representa 4 a 12% do volume testicular (Martinelli, 1990; Queiroz, 1991; Costa, 1995; Carvalho,
1996). As clulas mais evidentes no estroma so fibroblastos e macrfagos, sendo que mastcitos somente
so observados em C. lanatus. Os tbulos seminferos (TS) so longos, flexuosos e compactamente alo-
jados nos testculos (Figura 4a, c). Eles so delimitados por uma tnica prpria fibroelstica (Fig, 4c).
Em D. albiventris, Nogueira & Redins (1987) encontraram fibroblastos entremeados lmina basal e
clulas miides, sendo esta a principal diferena estrutural entre a tnica prpria do gamb e de outros
mamferos eutrios estudados. Os TS possuem dimetro mdio de 218 a 250 mm e ocupam de 65% a 77
% do volume testicular em Micoureus, Didelphis e Caluromys (Martinelli, 1990; Queiroz & Nogueira,
1992; Carvalho, 1996). O epitlio seminfero formado por associaes celulares de espermatognias,
espermatcitos I e II e espermtides entremeadas s clulas de Sertoli (Figura 4a, b, c). Os TS dirigem-
-se para a extremidade capitata do testculo onde sofrem uma abrupta diminuio de dimetro (Figura
5a). Neste local, eles perdem as clulas espermatognicas e sua parede torna-se revestida por clulas de
Sertoli modificadas (Fig 4d, 5a), cujos pices insinuam-se no lume das pores iniciais dos tbulos retos,
Figura 4 - Aspectos histolgicos do testculo de Caluromys lanatus e C. philander. a C. philander. Trs tbulos seminferos em
estdios diferentes onde se observam: clula de Sertoli (S); espermatognia (g); espermatcito I (I); espermtide em alongamento
(al); espermtide alongada (sl). Azul de Toluidina - 230X. b C. lanatus. Seces transversais de tbulos seminferos. Clula
de Sertoli (S); espermtide em alongamento (al); clulas de Leydig (LC). Azul de Toluidina - 230X. c Seces longitudinal
(centro) e transversal (canto superior esquerdo) de tbulos seminferos de C. lanatus. Nesses tbulos observam-se a tnica
prpria (cabea de seta branca) e as seguintes clulas: Sertoli (S); figuras de diviso meitica (M); espermtide alongada (sl). A =
arterola no tecido intertubular. Azul de Toluidina - 230X. d C. philander. Tbulo seminfero (TS) seccionado tangencialmente
ao epitlio seminfero e estrutura tipo vlvula. A seta indica o lume da vlvula. A cabea da seta mostra grnulos secretores
no citoplasma das clulas de Sertoli. O abundante tecido intertubular constitudo predominantemente por clulas de Leydig
claras (LC) e menor nmero de clulas de Leydig (cabea de seta) escuras. HE - 230X.

formando uma estrutura semelhante a uma vlvula tubular (Figura 5a). Os tbulos retos desembocam em
um nico dctulo eferente (Figura 5b, d), exceto em D. albiventris (Woolley, 1987), P. frenata (Ribeiro,
1981) e M. demerarae (Martinelli, 1990) onde o dctulo ramificado inicialmente. O dctulo eferente
possui extenso variada em algumas espcies bem estudadas por Woolley (1987), Martinelli (1990), Costa
(1995) e Carvalho (1996). Os espermatozides produzidos nos TS alcanam o epiddimo, via dctulo
eferente. Os parmetros da atividade testicular, incluindo a durao e
o rendimento da espermatognese de D. albiventris, nos perodos de acasalamento e no-acasalamento,
foram estudados por Queiroz & Nogueira (1992) e Queiroz et al. (1995) e so objetos de um captulo
parte do presente livro.
As clulas de Leydig (Figura 4b, d) so os elementos predominantes no tecido intertubular e ocupam
20% e 23% do volume testicular em Micoureus (Martinelli, 1990) e Caluromys (Carvalho, 1996), respec-
tivamente. Os macrfagos testiculares do gamb so numerosos e endociticamente ativos na incorporao
Figura 5 Vias espermticas intratesticulares. a Tbulo seminfero (TS) de C. lanatus seccionado longitudinalmente mostrando
a vlvula na transio do TS-tbulo reto (cabea de seta). A seta indica o local de desaparecimento abrupto de clulas
espermatognicas, permanecendo somente as clulas de Sertoli. HE - 115X. b Seco transversal da extremidade capitata do
testculo de C. philander, passando pelo dctulo eferente (ED). A seta mostra a transio de TS para tbulo reto. As cabeas
de seta mostram vrios tbulos retos desembocando no ED. A = ramo da artria testicular. HE -46X. c Seco transversal da
extremidade capitata do testculo de C. philander passando abaixo do dctulo eferente. Observar vrios tbulos retos (cabeas
de seta) envolvidos por tecido conjuntivo. HE - 46X. d Seco longitudinal da extremidade capitata do testculo de C. lanatus.
Os TS desembocam atravs de tbulos retos (cabeas de seta), em um dctulo eferente muito curto (ED) situado imediatamente
abaixo da albugnea (A). A seta mostra a transio de TS para tbulo reto com vlvula. O asterisco marca o incio da travessia
do ED na albugnea. V = veia. HE - 46X.

de azul de tripan exgeno. Eles apresentam junes peculiares com as clulas de Leydig, caracterizadas
por reas eltron-densas no citoplasma de ambas as clulas e a presena de material eltron-denso no
espao intercelular. Foram tambm observadas reas densas no citoplasma dos macrfagos que so pontos
de ancoragem de microfibrilas do estroma intersticial. Deste modo, a fixao dos macrfagos no estroma,
sua atividade endoctica e ntima associao com clulas de Leydig sugerem que os macrfagos do tecido
intersticial desempenham importante papel na funo testicular de D. albiventris (Nogueira & Redins,
1988). As clulas de Leydig so responsveis pela produo de testosterona, cujos nveis plasmticos
aumentam acentuadamente em D. albiventris no perodo de acasalamento (Queiroz et al., 1995). No
existem dados disponveis na literatura sobre testosterona nas demais espcies de marsupiais brasileiros.
O testculo apresenta histologia semelhante nos marsupiais estudados, salientando-se, como dife-
rena marcante, os tipos de desembocadura dos tbulos retos no dctulo eferente e a extenso deste no
interior do rgo. A determinao de padres morfolgicos e o papel funcional das vias espermticas
intratesticulares de didelfdeos brasileiros sero importantes para comparaes com aqueles encontrados
nos marsupiais sul-americanos dos gneros Dromiciops, Caenolestes e alguns didelfdeos, previamente
estudados por Woolley (1987).
Descenso Testicular
A diferenciao gondica no gamb D. albiventris, com o aparecimento de testculos, ainda na
cavidade abdominal, e ovrio, inicia-se precocemente quando os filhotes so muito pequenos (cerca de
1,8 cm de comprimento; CR= crown rump) e tm cerca de 9 dias de vida no marspio. Ao mesmo
tempo que as gnadas se diferenciam, externamente esboam-se o escroto e o marspio. Os eventos
relacionados ao descenso em D. albiventris foram estudados por Fonseca (1987) e Fonseca & Nogueira
(1991) e se referem principalmente migrao do testculo pelo abdome, regresso dos mesonefros, ao
tracionamento do testculo pelo gubernaculum testis, alm de possveis fenmenos endocrinolgicos en-
volvidos no processo. Aps a diferenciao, os testculos aceleram a descida em direo ao canal inguinal,
alcanando-o e penetrando no escroto quando os filhotes, j com cerca de 12 a 13 cm de comprimento
(CR; cerca de 90 dias), esto iniciando o progressivo abandono do marspio (desmame).
Vascularizao do Testculo
O testculo suprido de sangue pela artria testicular. As artrias testiculares direita e esquerda em
D. albiventris originam-se de pontos diferentes da aorta abdominal (Godinho et al., 1977), conforme
pode ser observado na Figura 6a. Aps atravessar o canal inguinal, a artria testicular ramifica-se em
numerosos e finos ramos para formar a rete mirabili, ao longo do funculo espermtico (Figura 6a,b,c,d),
acompanhada por veias de mesmo calibre e nmero. Prximo extremidade capitata do testculo, os
ramos arteriais renem-se em uma s artria, na parte distal do funculo. Ela encurva-se em direo
extremidade capitata do testculo, atravessa a albugnea e penetra no interior do mesmo, onde divide-
-se em dois ramos principais para irrig-lo. O sistema venoso acompanha o arterial, porm em sentido
inverso. Disposio vascular semelhante observada no funculo espermtico de D. albiventris tem sido
observada nas demais espcies de marsupiais brasileiros estudadas (obs. pessoal). A rete mirabili antes
de alcanar o testculo envia alguns ramos para irrigar o epiddimo. Entretanto, a existncia de uma tni-

Figura 6 - Desenhos esquemticos das artrias testiculares direita e esquerda de Didelphis albiventris, desde suas origens da
aorta abdominal at a sua penetrao em cada testculo. 1 = parede abdominal; 2 = bexiga; 3 = testculo; A = aorta abdominal; B
= artria testicular acessria; C = artria testicular; D = rete mirabili. a - As artrias originam-se independentemente no mesmo
nvel da aorta abdominal e cada uma delas recebe uma artria testicular acessria. b As origens das artrias distam 2cm uma
da outra. c A artria testicular direita origina-se da artria ilaca externa (comum). d - Ambas as artrias originam-se de um
tronco comum da aorta abdominal. Com autorizao de Acta Anatomica, v. 99, p. 204-208, 1977.
ca vasculosa no testculo de M. demerarae (Martinelli, 1990) sugere uma vascularizao intratesticular

diferente do que ocorre em outros marsupiais.
Em D. albiventris, as temperaturas mdia retal de 32,0C e testicular de 30,4C indicam a existncia
de um gradiente abdmino-testicular de temperatura de cerca de 1,6o C. Entretanto, se este um meca-
nismo termoregulatrio para a funo normal do testculo, no pode ser inferido no presente momento
(Godinho et al., 1977). A temperatura testicular mdia de 30,4oC em D. albiventris encontra-se dentro
das variaes citadas por Biggers (1966), que sugere que a temperatura tima para a espermatognese
seja baixa, talvez menor que 30oC para marsupiais americanos.

Pedculo testculo-epididimrio (PTE)
O testculo liga-se ao epiddimo por meio do PTE, que apresenta-se dividido em partes reta
e flexuosa. O PTE emerge na extremidade capitata do testculo e contm a poro extra-testicular
reta do dctulo eferente (Figura 7c), alm de vasos sanguneos, linfticos e nervos (Nogueira et al.,
1977; Ribeiro, 1981). O epitlio que reveste o dctulo eferente, ao longo do PTE, apresenta clulas
secretoras de mucossubstncias neutras intercaladas por clulas ciliadas e linfcitos intra-epiteliais;
mastcitos so vistos no conjuntivo (Martinelli, 1990; Costa, 1995; Carvalho, 1996). A parte flexu-
osa do pedculo (Figura 7a) forma uma estrutura distinta, de forma oval, que envolvida por uma
cpsula de conjuntivo denso contnua com a cpsula do epiddimo no nvel da transio cabea-
-corpo. Na poro flexuosa (Figura 7d, e), o dctulo eferente apresenta acentuadas modificaes
na altura e no pice das clulas epiteliais, bem como nas secrees por elas produzidas. A poro
flexuosa pigmentada em Didelphis, Lutreolina e Philander (Nogueira et al., 1977; Ribeiro, 1981).
Figura 7 - Regies anatmicas e distribuio das zonas histolgicas do epiddimo de marsupiais brasileiros. a Desenho
esquemtico das regies anatmicas e da distribuio das zonas histolgicas do epiddimo de Micoureus demerarae. PF = parte
flexuosa do dctulo eferente; DD = ducto deferente. b - Variaes do epitlio e do dimetro e forma do lume nas sete diferentes
zonas histolgicas do ducto epididimrio de M. demerarae. Com autorizao de Revista Brasileira de Cincias Morfolgicas,
v. 9, n. 2, p. 26-31, 1992. c - Seco transversal do pedculo testculo-epididimrio de D. albiventris. A parte reta do dctulo
eferente (seta grossa) vista depois de sair do testculo e acompanhada pelo ramo da artria testicular (A), veias (V) e vaso
linftico (L). Todo o conjunto estrutural envolvido pelo folheto visceral da tnica vaginal. Tricrmico de Gomori - 97X. Com
autorizao de Acta Anatomica, v. 99, p. 209-219, 1977. d Regies inicial (seta), intermediria (dupla cabea de seta) e final
(dupla seta) da parte flexuosa do dctulo eferente de C. lanatus. A seta curta (grossa) indica a transio entre o dctulo eferente
e dctulo epididimrio (De). HE - 46X. e Incio da parte flexuosa do dctulo eferente de C. philander. Secreo positiva
reao do cido peridico de Schiff (PAS) no pice das clulas epiteliais (cabeas de seta). V = vasos. PAS - 115X.

Em D. virginiana, Anderson et al. (1979) demonstraram a presena de serotonina no epitlio dos
dctulos eferentes. Segundo Martinelli (1990), a parte flexuosa do dctulo eferente em marsupiais
torna grandemente aumentada a rea de contato do mesmo, com os espermatozides em trnsito,
sugerindo um importante papel no processo de reabsoro do fluido testicular, ou mesmo na pre-
parao dos espermatozides que iro tornar-se maduros no epiddimo. Entretanto, tais funes
no so definidas, necessitando-se, para tanto, de estudos morfofuncionais mais apurados sobre os
dctulos eferentes de marsupiais brasileiros.
Epiddimo
Situa-se dorsolateralmente ao testculo (Figura1b, 2f), com a cauda curvando-se sobre a extre-
midade caudata do mesmo e dirigindo-se ventralmente. O epiddimo macroscopicamente lobulado e
apresenta-se anatomicamente dividido em cabea, corpo e cauda (Figura 7a). A cabea larga, achatada
e continua-se com o corpo estreito. A cauda bem desenvolvida, de forma arredondada (Monodel-
phis) ou cnica (Caluromys, Gracilinanus,) e projeta-se alm da borda testicular, fazendo pequena
ou acentuada salincia no escroto. O epiddimo prende-se ao testculo atravs do mesepiddimo e
revestido por uma cpsula delgada de tecido conjuntivo. O peso mdio do epiddimo varia de 65 mg
em Gracilinanus, Monodelphis e Marmosa a 260 a 350 mg em Metachirus, Philander, Caluromys
e Didelphis (Tabela 1). As funes de absoro do fluido testicular, maturao e armazenamento de
espermatozides so atribudas s regies da cabea, corpo e cauda do epiddimo de marsupiais (Se-
tchell, 1977; Tundale-Biscoe & Renfree, 1987). O parnquima do epiddimo formado pelo ducto
epididimrio, que se encontra bastante enovelado e compactamente organizado no interior dos lbulos.
O ducto epididimrio revestido por epitlio simples pseudo-estratificado colunar (clulas principais,
predominantes) com longas projees apicais, alm de clulas basais, clulas apicais e linfcitos intra-
-epiteliais (Orsi et al., 1980; Ribeiro, 1981; Martinelli, 1990; Costa, 1995). O ducto epididimrio
dividido morfo-histoquimicamente pelas caractersticas de seu epitlio em vrias zonas: sete em D.
albiventris (Orsi et al., 1981) e M. demerarae (Figura 8) (Martinelli & Nogueira, 1992) e nove em M.
nudicaudatus (Costa, 1995). durante o trnsito epididimrio que ocorre a maturao morfofuncional
e o pareamento de espermatozides. Este fenmeno tambm ocorre em todos os didelfdeos brasileiros
estudados. A zona epididimria, onde ocorre o pareamento dos espermatozides, caracteriza-se pela
maior capacidade de secreo (mucossubtncias neutras, sialomucinas e glicognio) e/ou absoro nas
clulas principais de seu epitlio (Martinelli, 1990; Costa, 1995). Os processos de secreo epitelial,
maturao funcional e pareamento de espermatozides so andrgeno-dependentes (Kelce et al., 1987).
Para melhor se conhecer as funes do rgo, principalmente da zona onde ocorre o pareamento dos
espermatozides, estudos ultra-estruturais e imuno-histoqumicos do ducto epididimrio devem ser
realizados.
Ao longo da borda lateral do epiddimo de Didelphis, Philander, Micoureus, Caluromys e
Metachirus observa-se um ducto de lume amplo, revestido por epitlio colunar, cujas clulas so
estreitas e compactamente organizadas. Observa-se, freqentemente, eliminao de glbulos no pice
das clulas. Na parte terminal, ao nvel da zona VIII do epiddimo de Metachirus, esse ducto se ra-
mifica, dando origem a tbulos revestidos por epitlio colunar que secretam material PAS-positivo.
Segundo Martinelli (1990) e Costa (1995), essa estrutura seria um remanescente embrionrio do
ducto paramesonfrico.

Ducto Deferente
O ducto epididimrio continua-se com o ducto deferente. Este longo e dividido em quatro pores:
epididimria, funicular, abdominal e intraparietal. A poro epididimria inicia-se na cauda do epiddimo,
possui trajeto flexuoso e situa-se ventromedialmente ao corpo do epiddimo. A poro funicular retilnea
e percorre todo o funculo espermtico at atravessar o anel inguinal. A poro abdominal estende-se do
anel inguinal interno at a adventcia da prstata. A poro intraparietal a que possui menor extenso,
atravessando o segmento cranial da prstata (Figura 9d) para desembocar na uretra (Figura 9e), prximo
ao colo da bexiga. No existe dilatao correspondente ampola do ducto deferente e o ducto no se
cruza com o ureter antes de desembocar na uretra (diferentemente dos mamferos eutrios).
A mucosa do ducto deferente apresenta variaes regionais (Figura 9a, b, c) e foi descrita para P. fre-
nata (Ribeiro, 1981), D. albiventris (Machado et al., 1982) e outras espcies de marsupiais sul-americanos
(Rodger,1982; Martinelli, 1990; Costa, 1995; Carvalho, 1996). revestida por epitlio pseudo-estratificado
colunar alto e estreito, fracamente acidfilo, com numerosas e longas projees apicais (Figura9s, c). A
existncia de grupos de clulas colunares baixas intercaladas d ao lume ductal um aspecto irregular e
Figura 8 - Seces transversais das diferentes zonas do epiddimo (ducto epididimrio) de M. demerarae. Com autorizao de
Revista Brasileira de Cincias Morfolgicas, v. 9, n. 2, p. 26-31, 1992. A - Zona I. As cabeas de seta indicam clulas apicais.
HE - 250X. B - Zona II. HE - 250X; C- Zona III. HE - 250X. D- Zona IV. HE - 250X. E- Zona V. HE - 250X. Encarte: esper-
matozides pareados no lume do ducto. HE - 410. F - Zona VI. HE - 250X. G - Zona VII. HE - 250X. H - Zona VI. Numerosos
grnulos citoplasmticos PAS -positivos - 250X.

Figura 9 Seces das diferentes pores do ducto deferente de marsupiais. a -Trajeto sinuoso da poro justaepididimria de
Caluromys lanatus. Observar as numerosas projees apicais e espermatozides armazenados no lume. Cabeas de seta indicam
clulas epiteliais escuras. HE 115X. b - Poro epididimria do ducto de Micoureus demerarae. E = epiddimo HE 115X.
c Seco longitudinal do ducto penetrando no funculo espermtico. Cabeas de seta = clulas epiteliais escuras; M = msculo
liso. HE 115X. d - Seco longitudinal da poro intraparietal do ducto C. lanatus. Cabeas de seta = clulas apicais; M =
msculo liso; G = tbulos glandulares da prstata. HE - 115X. e - Seces da poro intraparietal dos ductos deferentes direito
e esquerdo (D) de C. philander. As cabeas de seta mostram fibras elsticas abaixo do epitlio e na lmina prpria da mucosa
uretral (U). A seta indica a limitante elstica de arterola. Fucsina de Weigert-modificada - 115X.
franjado (Figura 9b). Entre as clulas epiteliais encontram-se pequenas clulas basais, clulas apicais e
linfcitos. A lmina prpria em toda sua extenso delgada e rica em fibras elsticas. A camada muscular
formada unicamente por fibras musculares lisas com disposio circular. Os resultados histoqumicos
obtidos nas regies funicular e abdominal mostram que estas regies secretam mucossubstncias neu-
tras, enquanto que a regio epididimria secreta mucossubstncias neutras e mucossubstncias cidas
carboxiladas em P. frenata, M. demerarae, M. nudicaudatus, C. lanatus e C. philander (Ribeiro, 1981;
Martinelli, 1990; Costa, 1995; Carvalho, 1996). A regio intraparietal, somente estudada em Caluromys
por Carvalho (1996), secreta mucossubstncias neutras.

Funculo Espermtico
A morfologia do funculo espermtico similar nos marsupiais brasileiros estudados por Godinho
et al., (1977); Ribeiro (1981); Machado et al., (1982); Martinelli (1990); Costa (1995) e Carvalho (1996).
O funculo espermtico (Figura 10a) formado pelo ducto deferente, artria e veia testiculares, vasos
linfticos, nervos e o msculo cremaster, tudo envolvido por conjuntivo e, externamente, pela pele da
haste funicular, j descrita anteriormente. O cremaster um msculo estriado esqueltico, longo e de-
senvolvido, que organiza-se de modo a abraar parcialmente as estruturas do funculo. Deste modo, em
cortes transversais, observa-se o msculo em forma de ferradura envolvendo o ducto deferente, vasos e
nervos (Figura10a). A contrao do cremaster possibilita que os testculos, localizados em um escroto
penduloso, sejam aproximados da parede corporal, quando necessrio (temperatura, defesa, estresse, etc.).
No tero mdio do funculo observa-se uma faixa de conjuntivo denso (Figura 10b), originria da fuso
Figura 10 - Seces transversais do funculo espermtico de marsupiais. a - Parte proximal do funculo espermtico de P.
opossum. D = ducto deferente; A = artria testicular; L = vaso linftico. Externamente observa-se o desenvolvido msculo
cremaster. Tricrmico de Gomori - 30X. b Parte mdia do fnculo espermtico de D. albiventris, onde os ramos da rete
mirabili da artria testicular (A) so mais numerosos. As veias (V) acompanham os ramos arteriais (A). Os vasos sangneos
e o ducto deferente (D) so separados do cremaster pela faixa de conjuntivo denso (seta curta). Tricrmico de Gomori - 52X.
Com autorizao da Acta Anatomica, v. 99, p. 209-219, 1977. c Maior aumento da figura 8b na rea dos vasos sangneos.
Artrias (A) e veias (V) so facilmente distinguveis pela presena da limitante elstica interna na parede das artrias (setas).
Fucsina de Weigert (modificada). 185X. Com autorizao de Acta Anatomica, v. 99, p. 209-219, 1977.

das lminas parietal e visceral da tnica vaginal que oblitera o canal vaginal. Esta faixa separa o cremaster
dos demais componentes funiculares. Nas regies proximal e distal do funculo pode-se observar parcial-
mente o canal vaginal (Figura 3f). A artria testicular forma, ao longo do funculo, a rete mirabili (Figura
10b, c), qual atribuda uma funo termorreguladora, no sentido de manter a temperatura escrotal
e testicular abaixo da temperatura corporal (Barnett & Brazenor, 1958; Godinho et al., 1977; Setchell,
1977; Tyndale-Biscoe & Renfree, 1987) para que o testculo desenvolva sua atividade espermatognica.
Prstata
do tipo disseminada e bem desenvolvida nos marsupiais. Limita-se cranialmente com o colo da
bexiga e caudalmente com a uretra membranosa (Figura 1a). A glndula possui forma alongada, seme-
lhante a uma cenoura (Figura 1a) e apresenta-se bem mais desenvolvida no perodo de acasalamento,
mudando at a forma que se torna espiral torcida e podendo aumentar vrias vezes seu peso e tamanho
(Figura 1c), conforme verificado em D. albiventris (Nogueira, 1988) e em M. nudicaudatus (Costa, 1995).
A prstata possui trs segmentos distintos em cor, extenso e dimetro. O segmento cranial o de menor
Figura 11 - a - Desenho esquemtico dos segmentos da prstata de Metachirus nudicaudatus mostrando os diferentes tipos
celulares de cada segmento. ADV = adventcia; MUSC = camada muscular; EXT = parte externa; MED = parte mdia; INT=
parte interna do tbulo glandular. b Partes externa e mdia do segmento cranial. HE - 76X. c Partes mdia e interna do
segmento cranial. HE - 76X. d Parte mdia do segmento cranial mostrando algumas clulas PAS-positivas. PAS + H-76X.
e Parte interna (ducto) da glndula formada por clulas contendo pequenas granulaes apicais PAS-positivas. PAS + H-76X.

Figura 12 - Prstata de Metachirus nudicaudatus. a Partes externa e mdia do segmento mdio . HE - 76X. b A parte exter-
na do segmento mdio mostra 2 tipos celulares diante da reao do PAS. A parte mdia possui clulas fortemente positivas ao
PAS - 76X. c Partes interna e mdia do segmento mdio. HE - 76X. d Transio da parte mdia para a interna do segmento
mdio. Observar granulaes PAS nas clulas da parte interna. PAS + H -76X. e, f Partes externa e mdia do segmento caudal.
HE - 76X. g Reao PAS-positiva na parte externa do segmento caudal. 76X. h Observar a reao positiva da Ninhidrina-
-Schiff nas clulas e nos grnulos no lume da parte mdia do segmento caudal. 76X.
comprimento e possui colorao rsea. O segmento mdio o maior e o mais largo, apresentando cor
branca leitosa. O caudal o mais estreito e possui cor cinza escuro. O parnquima formado por tbulos
glandulares (TG) ramificados que diferem entre si histolgica (Figura 11a) e histoquimicamente, nos trs
segmentos. Esses tbulos apresentam intensa atividade secretria (Figura 11b a 11m) durante o perodo
de acasalamento. Os TG produzem mucossubstncias neutras em todos os segmentos, ao passo que mu-
cossubstncias cidas carboxiladas e sulfatadas tambm tm sido detectadas em quantidades variveis
(Ribeiro, 1981; Nogueira et al., 1985; Martinelli, 1990; Martinelli et al., 1991; Costa, 1995; Carvalho,
1996). A prstata tambm produz glicognio que, segundo Rodger & White (1980), o elemento ener-
gtico mais importante do smen de marsupiais americanos. Tal fato deve ser analisado cuidadosamente
nos marsupiais sul-americanos, pois a afirmativa destes autores refere-se unicamente a resultados bio-
qumicos da prstata de D. virginiana. O segmento caudal da prstata o principal stio de produo de
glicognio em D. albiventris (Garcia & Gonalves, 1984) e em P. frenata (Nogueira et al., 1985). Em
D. albiventris, a concentrao de glicognio neste segmento aumenta acentuadamente no perodo de
acasalamento (Cser & Nogueira, 1998), indicando atividade secretora sazonal da prstata. Observaes
histoqumicas e ultra-estruturais do epitlio prosttico e anlise bioqumica de suas secrees tornam-se

importantes para verificar se o glicognio de fato o elemento energtico mais importante produzido pela
glndula em outras espcies de Didelphidae, semelhana do que ocorre em D. virginiana.
Glndulas Bulbouretrais
Existem dois ou trs pares de glndulas bulbouretrais (ou de Cowper) nos marsupiais brasileiros,
denominadas glndulas bulbouretrais laterais, intermdias e mediais (Figura 1a, b, c), nomes que se re-
ferem as suas posies anatomotopogrficas (Nogueira et al., 1984). Na maioria das espcies estudadas
existem trs pares, ao passo que nas espcies pertencentes aos gneros Caluromys, Glironia e Gracilinanus
existem somente dois pares de glndulas. As glndulas bulbouretrais laterais e as intermdias so pirifor-
mes (Figura 1a, c) e situam-se dorsolateralmente uretra, relacionando-se dorsalmente com os msculos
isquiocavernosos (IC) e bulboesponjosos (BS) da raiz do pnis. As glndulas laterais possuem aspecto
Figura 13 Glndulas bulbouretrais (BU) de marsupiais brasileiros. a Vista panormica da BU lateral de Caluromys lana-
tus. M = msculo estriado esqueltico invaginando-se para o interior da glndula. A seta mostra o conjuntivo que envolve o
parnquima glandular. HE -56X. a Tbulos da BU lateral de C. lanatus expandidos pelo acmulo de secreo. HE -230X.
c Detalhe de parnquima da BU intermdia de Metachirus nudicaudatus formado por longos tbulos secretores ramificados.
HE - 76X. d Tbulos secretores da BU intermdia de M. nudicaudatus formados por clulas colunares (mucosas) com ncle-
os basais. M = msculo estriado esqueltico da glndula. HE - 76X. e Intensa reao PAS-positiva na BU intermdia de M.
nudicaudatus. 76X. f Tbulos glandulares mostrando reao PAS-positiva no epitlio e na secreo armazenada no lume da
BU medial de M. nudicaudatus. 76X. g - Glndula BU medial de M. nudicaudatus. Granulaes PAS-positivas no citoplasma
das clulas secretoras. 192X.

translcido, enquanto as intermdias so menores e opacas, exceto em M. demerarae (Martinelli, 1990).
As glndulas mediais so arredondadas, bem menores que as demais, e situam-se ventrolateralmente em
relao uretra, relacionando-se caudo-medialmente aos msculos IC (Figura 1b, c). Os ductos excreto-
res destas glndulas desembocam, com pequenas variaes entre as espcies, na poro inicial da uretra
peniana. O parnquima glandular formado por longos tbulos secretores ramificados (Figura13a, c, f)
que se expandem acentuadamente, por acmulo de secreo (Figura 13b, f), no perodo de acasalamento
(Nogueira, 1984). A ultra-estrutura do epitlio secretor das bulbouretrais de D. albiventris foi descrita por
Nogueira & Redins (1989). Os ductos excretores tambm so secretores e possuem clulas endcrinas,
produtoras de serotonina, intercaladas no epitlio prximo s desembocaduras na uretra. Embora haja
variaes qualitativas no teor das secrees destas glndulas, mucossubstncias neutras (Figura 13e, g)
e mucossubstncias cidas carboxiladas e sulfatadas, alm de glicognio, tm sido detectados em vrios
marsupiais brasileiros (Ribeiro, 1981; Nogueira et al., 1984; Ribeiro & Nogueira, 1985; Martinelli, 1990;
Martinelli et al., 1991; Costa, 1995; Carvalho, 1996).
A presena de dois ou trs pares de glndulas bulbouretrais nos marsupiais brasileiros e a composio
complexa de suas secrees sugere papel importante dessas glndulas na fisiologia reprodutiva desses
animais, alm de simples funo lubrificadora da uretra antes da ejaculao. Para isto, estudos morfofun-
cionais e bioqumicos mais acurados devem ser realizados com o objetivo de esclarecer a composio das
secrees dessas glndulas, se as mesmas so eliminadas em conjunto ou individualmente, bem como se
antes, junto ou depois da frao espermtica do smen.
Uretra
A descrio bsica da estrutura da uretra encontra-se nos estudos de Ribeiro (1981) e Martinelli
(1991). A uretra pelvina apresenta as pores prosttica e membranosa. A prosttica tem maior ex-
tenso e se relaciona, em todo seu contorno, com as glndulas tubulares da prstata, que lanam suas
secrees no lume uretral. A mucosa revestida por epitlio de transio e a lmina prpria, de con-
juntivo frouxo, possui um rico plexo vascular sanguneo e linftico entremeado aos ductos excretores
dos tbulos prostticos. Clulas endcrinas esparsas, produtoras de serotonina, foram demonstradas
no epitlio ao longo da uretra prosttica (Nogueira & Barbosa, 1999) de D. albiventris. A uretra
membranosa situa-se entre o segmento caudal da prstata e a raiz do pnis revestida por epitlio de
transio e no possui glndulas na mucosa. Aps penetrar no pnis, a uretra passa a constituir sua
poro esponjosa ou uretra peniana.
Pnis
O pnis dos marsupiais brasileiros apresenta o padro bsico dos marsupiais j estudados (Broek,
1910; Woolley & Webb, 1977; Woolley, 1982; Ribeiro & Nogueira, 1990; Martinelli & Nogueira, 1997;
Nogueira et al., 1999 a, b). As principais diferenas entre espcies e gneros esto relacionadas com a
morfologia da glande e o msculo elevador do pnis. O pnis ps-escrotal e liga-se ao arco isquidico por
meio de um ligamento suspensor. O corpo peniano possui uma acentuada flexura sigmide, S-peniano
(Figura 14 a), que se desfaz durante a ereo e volta, quando flcido, posio normal, em parte devido
contrao dos msculos retratores. Quando ereto, o pnis exposto atravs da fenda cloacal.

Figura 14 A - Desenho esquemtico do pnis (flcido) de Micoureus demerarae mostrando a proeminente flexura sigmide
(SF). B a K Desenhos esquemticos do pnis distendido em vista ventral e das respectivas hemiglandes em vista medial. B =
Marmosops incanus; C = Gracilinanus agilis; D = M. demerarae; E = Marmosa murina; F = Didelphis; G = Philander; H =
Lutreolina; I = Metachirus; J = Caluromys lanatus; K = Monodelphis. Barra = 1 cm. Legendas: IC = msculo isquiocavernoso;
BS = msculo bulboesponjoso; LM = msculo elevador do pnis; U = uretra membranosa; RM = msculo retrator do pnis;
T = tendo; P = prepcio; G = glande; Ug = fenda uretral. Setas = desembocadura do divertculo; Cabeas de seta = pregas
dorsal e ventral.
Em todas as espcies dissecadas, a volumosa musculatura da raiz do pnis formada pelos ms-
culos isquiocavernosos (IC) e bulboesponjosos (BS), situados fora da cavidade pelvina. Os msculos
so piriformes, com suas pores arredondadas bem desenvolvidas e suas pores afiladas convergentes
para a linha mediana da raiz do pnis. Encaixados na raiz do pnis e ventralmente aos msculos IC e BS
e ductos excretores das bulboureterais encontram-se os msculos elevadores (LM) do pnis. O tendo
de insero deste msculo penetra no corpo peniano, ramifica-se ao nvel da glande para inserir-se na
albugnea dos corpos cavernosos ou no fornix prepucial. Em Metachirus, diferentemente das demais
espcies estudadas, o LM insere-se no fornix atravs de uma faixa muscular sem apresentar tendo. Os
msculos retratores do pnis originam-se na regio sublombar e inserem-se na curvatura dorsal da flexura

sigmide. As variaes desses msculos e tendes nos marsupiais brasileiros esto esquematizadas nas
Figuras 14b a 14k.
Em todas as espcies estudadas a glande bfida. A forma e o comprimento de cada hemiglande
muito varivel. Com a bifurcao da glande, a uretra d origem a duas fendas uretrais que percorrem,
por extenso variada, as faces mediais das hemiglandes e terminam na face ventral (Didelphis, Philan-
der, Lutreolina, Marmosops, Gracilinanus), na extremidade (Caluromys, Glironia, Micoureus), muito
prximas extremidade (Marmosa), ou na face lateral (Monodelphis). Em Metachirus, diferentemente,
as fendas uretrais terminam na bifurcao da glande e formam dois canais funcionais delimitados pelas
pregas dorsais e ventrais existentes na glande. A Figura 14 mostra resumidamente as caractersticas
morfolgicas da glande dos marsupiais brasileiros j estudados. Divertculos, situados ventralmente s
fendas uretrais, com topografia e desembocadura diferentes nas hemiglandes de Didelphis, Philander,
Lutreolina e Metachirus foram descritos por Nogueira et al. (1999b). O significado funcional dessa
estrutura no conhecido.
Embora haja similaridades na morfologia do pnis dos marsupiais estudados, a anlise dessas
caractersticas, associadas a dados corporais externos, podem servir como ferramenta taxonmica para
auxiliar na identificao de espcies em campo. O conhecimento da morfologia flica dos demais gne-
ros e espcies ainda no estudados poder ajudar a determinar a real importncia da morfologia flica
na distino existente entre as espcies de cada grupo e mesmo na filogenia de marsupiais americanos.
O conhecimento dos aspectos funcionais da cpula e inseminao, bem como estudos morfolgicos do
sistema genital feminino, sero importantes para o entendimento das diferenas na morfologia peniana
desses marsupiais.
Cloaca
uma cavidade ampla e bem desenvolvida, na qual desembocam os sistemas digestivo e gnito-
-urinrio, em posies dorsal e ventral, respectivamente. O prepcio contnuo com o assoalho da
abertura gnito-urinria. A cloaca comunica-se com o exterior por meio da fenda cloacal (Figura 15a)
que apresenta uma saliente projeo dorsal (Figura 15b). Lateralmente fenda cloacal, na abertura
genital, encontra-se um conjunto de glndulas cloacais (Figura15a, b, c). Em M. demerarae, Martinelli
(1990) encontrou glndulas piriformes de cada lado da fenda, as quais tm pores afiladas dirigidas
para a abertura da fenda (Figura 15c). As glndulas mais ventrais so as maiores. Os corpos dessas
glndulas situam-se entre a musculatura estriada esqueltica do esfncter cloacal (Figura 15e) presen-
te nessa espcie e tambm em Caluromys (Carvalho, 1996). Prximo abertura terminal do sistema
digestivo desembocam os dois pares de glndulas anais (Figura 15d), estando o par menor dorsal e o
par maior dorsolateral abertura.
A descrio histolgica da mucosa cloacal baseia-se nos estudos de Martinelli (1990) e Carvalho
(1996). A mucosa (Figura 15e) revestida por epitlio estratificado pavimentoso queratinizado, apoiado
sobre uma lmina prpria espessa de conjuntivo denso, bem vascularizado e com poucas glndulas. Exter-
namente, a cloaca revestida por pele pregueada, rica em folculos pilosos e glndulas sudorparas (Figura
15e). A derme pouco espessa e a juno dermoepidrmica lisa, sem a camada papilar. A hipoderme
possui pequenos lbulos de tecido adiposo entremeados s partes enoveladas das glndulas sudorparas
e razes de folculos pilosos. O msculo esfncter da cloaca separa a parte profunda da hipoderme da

Figura 15 - a, b Desenhos esquemticos da regio perineal de Micoureus demerarae, em vistas ventral e lateral, respecti-
vamente. IC = msculo isquiocavernoso; BE = msculo bulboesponjoso; GC = glndulas cloacais; A = glndulas anais; P=
prstata; BUL = glndula bulbouretral lateral. c Regio perineal de M. demerarae, parcialmente dissecada. As cabeas de seta
indicam glndulas cloacais laterais fenda cloacal. IC = msculo isquiocavernoso. d A figura mostra as estruturas perineais
e o corpo peniano de M. demerarae parcialmente dissecados. Parte do corpo peniano c, no interior da cavidade pelvina, mostra
insero dos msculos retratores do pnis r, ao nvel da flexura. Ventralmente ao corpo peniano, observa-se a poro terminal
da uretra membranosa (cabea de seta). Lateralmente e prximo a esta, encontram-se os trs pares de glndulas bulbouretrais e
os msculos da raiz do pnis (a = par de glndulas anais). e Viso panormica da parede da cloaca de Caluromys philander.
M = mucosa; P = pele; EC = fibras musculares do esfncter cloacal; G1 = glndulas cloacais menores; G2 = glndulas cloacais
maiores. HE - 46X.
mucosa cloacal. Suas fibras esquelticas distribuem-se ao redor da cavidade da cloaca. A cavidade clo-
acal de Caluromys proporcionalmente a mais ampla de todos os marsupiais brasileiros j examinados.
Com base nas observaes morfolgicas e histoqumicas, Martinelli (1990) salienta que provvel
que os dois tipos de glndulas cloacais de M. demerarae representem glndulas sebceas modificadas e
glndulas odorferas, respectivamente. A presena de um complexo glandular desenvolvido, em torno

Tabela 2 - Aspectos anatmicos da glande de marsupias brasileiros (Didelphidae)
Insero Forma da Trmino das Estruturas

Espcies Id Comprimento Referncias
do LM Extremidade fendas uretais peculiares
Didelphis albiventris A T Mdio Cnica Face ventral Divertculos Nogueira et al. 1999 b
Didelphis aurita A T Mdio Cnica Face ventral Divertculos Nogueira et al. 1999 b
Didelphis marsupiais A T Mdio Cnica Face ventral Divertculos Broek, 1910; Nogueira et al. 1999 b
Philander opossum A T Mdio Cnica Face ventral Divertculos Ribeiro, 1990
Lutreolina crassicaudata A T Mdio Cnica Face ventral Divertculos Nogueira et al. 1999 b
Metachirus nudicaudatus A M Mdio Cnica Na bifurcao Divertculos: 1 Nogueira et al. 1999 b
Caluromys lanatus A T Longo Elptica Extremidade Nogueira et al. 1999 b
Caluromys philander A T Longo Elptica Extremidade Nogueira et al. 1999 b
Micoureus cinereus A T Longo Reta Extremidade Martineli and Nogueira 1997
Marmosops incanus A T Mdio Arredondada Face ventral 2 Martineli and Nogueira 1997
Graciliananus agilis A T Mdio Cnica Face ventral Martineli and Nogueira 1997
Marmosa murina A T Longo Arredondada Extremidade Martineli and Nogueira 1997
Monodelphys domestica A T Mdio Irregular Face lateral 3 Nogueira and Cmara 1999
Espermatognese no gamb Didelphis albiventris

Monodelphys brevicaudata A T Mdio Irregular Face lateral 3 Nogueira and Cmara 1999
Glironia venusta P T Curto Elptica Extremidade Nogueira el al. 1999
Monodelphis americana A T Mdio Elptica Face Lateral 3 Nogueira e Cmara, em preparao.
239 BIOLOGIA
Id= Idade; A= Adulto; P= Pr-pbere; LM= Msculo elevador do pnis; T= Tendo; M= Msculo; 1= Pregas dorsais e ventrais; 2= Depresso semelhante a stio e apndice laterais; 3=
Prolongamentos apicais.
da abertura gnito-urinria na cloaca de M. demerarae e Caluromys, deve ter um significado fisiolgico
muito importante no processo de ereo e exposio do pnis, lubrificando a parede da abertura para
deslizamento da desenvolvida glande. Todavia, estudos morfofuncionais mais detalhados so necessrios
para o esclarecimento das funes do complexo glandular cloacal.
Puberdade
Ao perodo de desenvolvimento infantil segue-se a puberdade. No gamb, D. albiventris, a
puberdade foi estudada por Nogueira (1989), utilizando-se a espermatorria urinria como indicador
bsico e tambm a anlise histolgica do testculo. A puberdade entre os filhotes criados em cativeiro
tem incio cerca de 110 a 120 dias aps a sada do marspio (desmame), ou seja, 200 a 210 dias aps
o nascimento. Nesta espcie de gamb, alm do aparecimento dos primeiros espermatozides na urina,
observam-se tambm a liberao da glande peniana e o aparecimento de colorao amarela intensa nos
plos da regio pr-esternal, devido ao incio da atividade secretora das glndulas cervicoesternais.
Esta secreo andrgeno-dependente e tem importncia na delimitao da rea de vida do macho.
Estudos tm evidenciado que em algumas espcies de marsupiais, entre elas os Didelphis, os machos
no so territorialistas, ao passo que as fmeas podem apresentar reas de vida exclusivas (veja C-
ceres & Monteiro-Filho, 2001).
Inervao do Sistema Genital Masculino

Tonelli (1982), usando tcnicas histoqumicas para demonstrao de catecolaminas, e Alves
(1986), empregando mtodos histoqumicos associados a procedimentos cirrgicos de desnervao,
estudaram a inervao adrenrgica do sistema genital masculino de D. albiventris. Os rgos do sistema
urogenital de D. albiventris so inervados pelo sistema nervoso autnomo simptico e parassimptico.
A dissecao de nervos e gnglios anatomicamente relacionados com os rgos plvicos mostrou um
gnglio mesentrico inferior, dois gnglios testiculares, dois nervos hipogstricos, dois gnglios e dois
nervos plvicos. A demonstrao histoqumica de catecolaminas mostrou rica inervao simptica na
poro flexuosa dos dctulos eferentes, no ducto deferente e nos trs segmentos da prstata. Testculos,
epiddimos e os trs pares de glndulas bulbouretrais somente apresentam inervao adrenrgica ao
redor dos vasos. Procedimentos cirrgicos de remoo de gnglios, neurectomia com ou sem ligadura
de vasos e remoo do tecido periprosttico, seguidos de deteco histoqumica de catecolaminas,
indicam que neurnios adrenrgicos curtos so responsveis pela inervao adrenrgica dos rgos
reprodutivos de D. albiventris macho (Maruch et al., 1989). Trabalhando com mtodos especficos para
catecolaminas e acetilcolinesterases, Machado et al. (1982) demonstraram que a delicada musculatu-
ra do ducto deferente, consistindo apenas de uma camada de fibras musculares lisas com disposio
circular, ricamente inervada por fibras adrenrgicas e fibras supostamente colinrgicas. No entanto,
o ducto deferente em preparaes fisiolgicas no respondeu a acetilcolina e noradrenalina. Essa falta
de resposta fisiolgica aos neurotransmissores, na presena de inervao colinrgica e adrenrgica,
pode ser explicada pela inexistncia de fibras musculares longitudinais no ducto deferente. As carac-
tersticas morfolgicas e fisiolgicas do ducto deferente do gamb levantam a possibilidade de que o
msculo cremaster deve participar no transporte de espermatozides neste animal, e que pode explicar
a espermatorria observada nos marsupiais.

Perspectivas
A morfologia do sistema genital masculino de vrios gneros de marsupiais brasileiros foi descrita
no presente captulo e sugere vrias e interessantes reas de pesquisas: a avaliao do padro das vias
espermticas intratesticulares e o seu significado funcional; o real significado da pigmentao preta da
tnica vaginal; a importncia funcional da parte flexuosa do dctulo eferente; a caracterizao ultra-
-estrutural e imuno-histoqumica das diferentes zonas do epiddimo, principalmente daquela onde ocorre
o pareamento de espermatozides; a anlise bioqumica dos carboidratos da prstata; a caracterizao
bioqumica das secrees das glndulas bulbouretrais (Cowper) e de suas funes; e o estudo da morfolo-
gia e inervao do pnis. A avaliao dos tpicos acima mencionados, inclusive em espcies dos gneros
Thylamys, Chironectes, Caluromysiops, Caenolestes (e seus afins) e Dromiciops, ainda no estudadas,
ser fundamental para a melhor compreenso do sistema genital masculino e filogenia de marsupiais
americanos. Alm disso, o conhecimento da fisiologia da cpula e inseminao, associado a estudos
morfolgicos do sistema genital feminino, essencial para a compreenso da biologia reprodutiva de
marsupiais americanos.
Agradecimentos
Instituies: ICB-UFMG; PUC-MG; Eletronorte S.A; INPA; CNPq; CAPES. Suporte financeiro:
CNPq; FAPEMIG; PRPq-UFMG. Aos seguintes pesquisadores por fornecimentos de espcimes: Edeltru-
des Cmara (Gracilinanus agilis, M. incanus); Clio M. C. Valle (D. marsupialis, D.aurita, M. domestica
e P. frenata); Gustavo A. B. Fonseca (L. crassicaudata, C. philander); P. M. Martinelli (M. demerarae);
Helder Jos (M. nudicaudatus); Maria Nazareth F. da Silva (G. venusta, M. murina, M. brevicaudata).
Os desenhos e as fotomicrografias de Micoureus, Metachirus, Caluromys e Philander foram retirados
de dissertaes de Mestrado e gentilmente cedidos por Patrcia M. Martinelli, Suely de F. Costa, Godo-
fredo A. de Carvalho e Maria das G. Ribeiro, respectivamente. Agradecemos s professoras Patrcia M.
Martinelli e Cleida A. Oliveira pela criteriosa leitura do manuscrito e valiosas sugestes apresentadas.
Os desenhos esquemticos foram realizados por Fernando V. Moro e pelos bilogos Humberto E. Santo
de Mello; Myrian M. Duarte e Bruno G. de O. Cmara. O autor pesquisador 1A do CNPq.
Summary
Morphology of the Male Genital System of Brazilian Marsupials. The morphology of the male
genital system (MGS) of Brazilian marsupial species belonging to the genera Didelphis, Philander,
Metachirus, Lutreolina, Caluromys, Glironia, Monodelphis, Marmosops, Gracilinanus, Marmosa, and
Micoureus is described in the present chapter. The scrotal skin is pilous, unpigmented or pigmented; the
tunica vaginalis is unpigmented only in the semi-aquatic marsupial Chironectes minimus. The striking
difference in the histology of the testes resides mainly on the manner of openings of the straight tubules
into the intratesticular efferent ductule and also in the length of the latter ductule. The epididymal duct is
divided into various zones based on morphohistochemical characteristics of its epithelium. The epididymal
zone of sperm paring is characterized by a greater capacity of secretion of mucosubstances and glycogen.
The secretory tubules of the three segments of the prostate are more developed in the mating periods
and produce different mucosubstances and glycogen. Three pairs of bulbourethral glands are present in

Brazilian marsupials, except for Caluromys, Glironia and Gracilinanus agilis which have two pairs. In
spite of qualitative variations in the glandular content, acid carboxylated and sulphated mucosubstanctes,
as well as glycogen have been detected. The major differences in penile morphology between species
and genera are associated with the glans and the levator muscles. The evaluation of the above mentio-
ned topics along with the study of the species of the genera Thylamys, Chironectes, Caluromysiops,
Caenolestes and Dromiciops will be fundamental for a better understanding of the male genital system
and phylogeny of American marsupials. Furthermore, knowledge on the physiology of copulation and
insemination associated with morphological studies of the female genital system are essential for the
general comprehension of the reproductive biology of these marsupials.
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CAPTULO 11
Estao Reprodutiva
e Tamanho de Prole de
Marsupiais Brasileiros
Nilton C. Cceres*
Maurcio E. Graipel**
Abstract: Reproductive Season and Litter Size of Brazilian Marsupi-

als. Reproductive season and litter size of Brazilian marsupials are reviewed in this chapter.
Marsupial newborns are precocious and walk toward the nipples just after birth, for a longer
lactation phase. After this obligatory lactation phase, there is the nesting phase where young
can disperse from the mother, becoming independent. Breeding seasonality is discussed for
marsupials, which appears to be latitude and climate dependent. Other factors relating to the
onset and duration of reproductive season are discussed, such as photoperiod, birth synchrony,
and semelparity. Litter sizes of marsupials are variable and dependent on biotic and environ-
mental factors. Relevant factors related to this variation are discussed, such as latitude, clime,
isolation, body size, age and habitat.
Introduo
Os marsupiais compreendem um grupo de mamferos sem igual na natu-
reza, pois, ao contrrio dos placentrios que perfazem a maioria dos mamferos
viventes, apresentam gestao muito curta e um longo perodo de lactao. Logo
*
Departamento de Biologia, Universidade Federal de Santa Maria. Santa Maria, RS, 97.110-970,
Brasil. Autor correspondente: niltoncaceres@gmail.com
Departamento de Zoologia e Ecologia, Universidade Federal de Santa Catarina. Florianpolis,
**
SC, 88.040-970, Brasil.
Estao reprodutiva e tamanho de prole de marsupiais brasileiros 245 BIOLOGIA

aps o nascimento, os filhotes ainda em estgio embrionrio se deslocam da cloaca at as mamas localizadas
no ventre ou na bolsa marsupial (essa ltima para a maioria das espcies americanas de mdio e grande
porte) (Figura 1). Para tanto, ainda durante a gestao, ocorre um desenvolvimento mais acelerado dos
membros anteriores, incluindo garras deciduais. No estgio prematuro em que se encontram ao nascer, a
cauda, os membros posteriores e os olhos esto em fases iniciais de desenvolvimento. Aps a metade do
perodo de lactao, os olhos e a boca esto desenvolvidos o suficiente para se abrirem (Hartman, 1923;
Petrides, 1949). No caso de Didelphis, os filhotes apresentam ao final da fase de lactao uma dentio
mais desenvolvida (4/4, 1/1, 3/3, 0/1; Petrides, 1949), e tambm podem se soltar voluntariamente dos
mamilos (que nesta poca encontram-se desenvolvidos) podendo permanecer agarrados s costas da me
por um breve perodo enquanto esta forrageia (Hartman, 1923). Logo depois os filhotes so deixados
em segurana em uma toca por cerca de um ms, sendo amamentados pela me nos perodos em que se
encontra na toca (Eisenberg, 1988; Hossler et al., 1994; Cceres & Monteiro-Fiho, 1997). Interessante
conhecer as estratgias de uso de toca pelos marsupiais didelfdeos, que deve ser diversa (Hossler et al.,
1994; Loretto et al., 2005), o que implica tambm em formas diferentes de cuidado parental (Loretto et
al., 2005). Aps a fase da toca, os filhotes tornam-se independentes da me, passando a consumir outros
tipos de alimentos (Cceres, 2002).
Apesar do grande nmero de espcies de marsupiais existentes nos diferentes biomas brasileiros
e do interesse em se estudar diferentes aspectos sobre a histria natural desses animais, h ainda mui-
tas lacunas a serem preenchidas sobre a ecologia e adaptao desse grupo, particularmente quando se
considera uma abordagem ecolgico-evolutiva das estratgias de reproduo. Por outro lado, estudos de
dinmica populacional dos marsupiais no Brasil tm contribudo com informaes sobre recrutamento
de neonatos e jovens e que, portanto, contribuem para o conhecimento de seus aspectos reprodutivos,
como o incio da estao reprodutiva e o tamanho de prole (e.g. Julien-Laferrire & Atramentowicz,
1990; Cerqueira et al., 1993; Gentile et al., 2000; Quental et al., 2001; Graipel et al., 2006; Aragona e
Marinho-Filho, 2009; Andreazzi et al., 2011).
Figura 1 - (A) Filhotes recm nascidos em fmeas do gamb Didelphis albiventris (comprimento mdio cabea-corpo de 6
mm) e (B) da cuca-de-quarto-olhos marrom Metachirus nudicaudatus em mais adiantado estgio de desenvolvimento. Note a
ausncia de marspio nessa ltima espcie (fotos por Luciana Guedes e Diego Asta, respectivamente).
BIOLOGIA 246 Estao reprodutiva e tamanho de prole de marsupiais brasileiros

Estudos sobre tamanho de prole de marsupiais didelfdeos no tm tido tanta nfase quanto outros
temas biolgicos, mas podem-se ressaltar pesquisas sobre o incio da estao reprodutiva de espcies
do grupo, realizadas tanto no Brasil quanto em pases adjacentes (Asta & Geise, 2006; Rademaker &
Cerqueira, 2006; Daz & Flores, 2008). Estudos sobre a reproduo de marsupiais brasileiros tm contri-
budo para se aumentar o conhecimento acerca das variaes do tamanho de prole (p. ex. Bergallo, 1994;
Cceres, 2000; Gentile et al., 2000; Barros et al., 2008; Daz & Flores, 2008), embora no se tenham
postuladas, ou mesmo testadas, muitas hipteses sobre essa variao, exceto pela relao entre tamanho
de prole e latitude para o caso de Didelphis (Rademaker & Cerqueira, 2006) e entre tamanho de prole e
ritmo de consumo alimentar em fmeas de Caluromys philander (Atramentowicz, 1992). Nesse ltimo
caso, foi observado que havia relao positiva entre consumo pela me e a massa total da respectiva
prole no final do perodo de lactao, assim como proles menores (n = 1 a 3) tinham filhotes maiores em
massa corporal do que proles com maior nmero de filhotes (n = 6 a 7).
Devido s particularidades que os marsupiais apresentam, quando comparados aos placentrios,
suas caractersticas reprodutivas sempre chamam ateno, havendo inclusive aluses a caractersticas
reprodutivas quando da atribuio de nomes em nveis taxonmicos. Por exemplo, o nome da bolsa
ventral onde os filhotes se desenvolvem (marspio) serviu para denominar a atual superordem Marsupia-
lia, antes considerada como uma ordem contendo todos os marsupiais viventes. A reproduo tratada
neste captulo abordando inicialmente caractersticas da estao reprodutiva dos marsupiais brasileiros
e, depois, questes relacionadas ao tamanho de prole. Ressaltam-se os fatores que possam explicar as
variaes encontradas nessas duas variveis, estao reprodutiva e tamanho de prole, ao longo das es-
pcies e populaes.
Estao Reprodutiva
A latitude influencia na poca de incio da reproduo de marsupiais brasileiros, embora ainda no
se saiba quais outros fatores influem conjuntamente nessa regulao, pois em cada latitude h uma srie
de variveis climticas atuando, dependendo da regio. Em geral, quanto maior a latitude, mais tarde
no ano se inicia a reproduo de um marsupial. Esse fenmeno documentado principalmente para
Didelphis (Burns & Burns, 1957; Rademaker & Cerqueira, 2006). Assim, a reproduo das espcies da
regio equatorial quase contnua durante o ano (Julien-Laferrire & Atramentowicz, 1990), sendo, no
entanto, influenciada por fatores como a altitude (Tyndale-Biscoe & Mackenzie, 1976). Na Argentina, na
regio de Buenos Aires, a 35 S, tanto Didelphis albiventris quanto Lutreolina crassicaudata iniciam suas
estaes reprodutivas em setembro de cada ano, aps um perodo de vrios meses de anestro (Regidor &
Gorostiague, 1996; Regidor et al., 1999). J em regies tropicais, como a 22 S, o incio da reproduo
de Didelphis (como de Didelphis aurita) frequentemente em julho (Davis, 1947; Fonseca & Kierulff,
1989; Cerqueira et al., 1993; DAndrea et al., 1999; Gentile et al., 2000; Graipel & Santos-Filho, 2006).
A temperatura parece ser um fator importante que condiciona o incio da estao reprodutiva em
marsupiais didelfdeos. Contudo, acredita-se que o fotoperodo seja o principal fator determinante para
o incio da estao reprodutiva nesses marsupiais (Cerqueira & Bergallo, 1993; Leiner et al., 2008),
como evidenciado para placentrios (Flowerdew, 1987). No caso de Monodelphis domestica, fmeas
so induzidas ao estro por machos (Faden, 1987), sendo estimuladas por secrees supraesternais dos
machos que atingem seus rgos vomeronasais (Harder & Jackson, 2010). Frente a essas possibilidades,

testar se a queda na disponibilidade de alimentos no ambiente pode desencadear o incio da reproduo
em alguns marsupiais didelfdeos seria uma hiptese de pesquisa, j que normalmente o incio da repro-
duo no grupo se d no inverno, um perodo normalmente com menor disponibilidade de alimentos.
A relao entre a reproduo sazonal de algumas espcies de pequenos mamferos e fatores climticos
tem sido considerada por alguns autores (e.g. Streilein, 1982; Bergallo, 1994; Bergallo & Magnusson,
1999; Gentile et al., 2000), estando principalmente associada aos ciclos anuais de chuvas (Heideman
& Bronson, 1990). O incio da reproduo de marsupiais em maiores latitudes ocorre no perodo mais
crtico climaticamente (Tyndale-Biscoe, 1979), durante o inverno, de modo que os filhotes, aderidos aos
mamilos, permanecem com alimentao. O auge da atividade reprodutiva normalmente coincide com
a poca de maior disponibilidade de alimentos (Atramentowicz, 1986; Julien-Laferrire & Atramento-
wicz, 1990; Bergallo & Magnusson, 1999), que o perodo em que os filhotes se tornam independentes
de suas mes e encontram alimentos amplamente disponveis no ambiente (Cceres, 2002; Graipel et
al., 2006). A disponibilidade de alimentos no ambiente foi tida como fator determinante na durao da
estao reprodutiva de Marmosops paulensis, mas o fotoperodo foi tido como o fator desencadeador do
incio da estao reprodutiva na espcie (Leiner et al., 2008).
O incio da reproduo (primeiras cpulas) sincrnico em muitos marsupiais, com fmeas tornando-
-se receptivas simultaneamente para os acasalamentos (Humphries & Stevens, 2001), o que normalmente
est relacionado a um maior pico de fmeas em reproduo neste incio em relao ao restante da estao
reprodutiva (Dickman, 1985; Scott, 1986; Cceres & Monteiro-Filho, 1997; Barros et al., 2008; Leiner et
al., 2008; Thielen et al., 2009). O fato das fmeas da maioria das espcies estarem em anestro facilita sua
entrada simultnea em atividade reprodutiva, aps a ativao do fator desencadeador. Posteriormente, h
menor grau de sincronia, pois cada fmea tem caractersticas prprias que norteiam o desenvolvimento
da lactao (como o tamanho corporal e grau de dominncia social no ambiente; Cceres, 2003), alm do
fato de certas fmeas perderem sua prole antes do tempo, entrando imediatamente no cio e concebendo
outra prole (Graipel et al., 2006).
Fmeas de marsupiais neotropicais podem ser polistricas, apresentando regularmente dois, ou s
vezes trs, picos de nascimentos em uma mesma estao reprodutiva, como so os casos de D. aurita,
Didelphis marsupialis e Philander frenatus (Telford et al., 1979; Sunquist & Eisenberg, 1993; Cceres,
2000; Gentile et al., 2000; Graipel et al., 2006; Barros et al., 2008; Thielen et al., 2009; Gentile et al.
neste volume). De fato, em algumas regies e dependendo da espcie (e.g. P. frenatus e Chironectes
minimus), a estao reprodutiva pode durar quase o ano todo (Galliez et al., 2009), eventualmente com
trs ou quatro picos reprodutivos (Julien-Laferrire & Atramentowicz, 1990; Barros et al., 2008).
No entanto, nem sempre os marsupiais didelfdeos sero polistricos, pois pesquisas recentes apon-
tam para estratgia diversa e mais restritiva para esses marsupiais, como em casos especficos do gnero
Marmosa (Quental et al., 2001; Thielen et al., 2009) e certas populaes de marsupiais com ampla dis-
tribuio (D. albiventris; ver adiante). Na pesquisa envolvendo Marmosa paraguayana, descobriram-se
fmeas com apenas uma prole por estao reprodutiva, muito embora o estudo tenha sido realizado em
pequenos fragmentos de floresta que podem exibir resultados diversos da floresta contnua. J no caso
de Marmosa xerophila (Thielen et al., 2009), a grande maioria (74 %) de uma populao de fmeas da
espcie (n = 42) teve apenas uma prole por estao reprodutiva. Em comparao, 91% das fmeas de
Didelphis virginiana monitoradas (n = 156) geraram uma segunda prole e apenas 7% geraram a terceira;
j para D. marsupialis (n = 136), 97% das fmeas monitoradas tiveram sua segunda prole consecutiva e

somente 7% tiveram a terceira prole (Sunquist & Eisenberg, 1993). Esses resultados mostram que, apesar
da variao intrapopulacional, as espcies, dependendo da regio, tm cada uma sua estratgia especfica
de investimento reprodutivo.
Tendo em vista que fmeas de marsupiais brasileiros tendem a produzir uma, duas ou trs proles
por estao reprodutiva dependendo da espcie, observa-se ento uma variao importante em suas es-
tratgias reprodutivas. Essa variao pode ser observada tanto na comparao entre espcies quanto ao
longo da distribuio populacional de uma espcie. Um exemplo interessante o caso de D. albiventris
no ambiente semi-rido da Caatinga, cujas fmeas apresentam apenas uma prole por estao reprodutiva,
condicionada a um curto perodo mais mido naquela regio (Streilen, 1982). No Pantanal Sul, Gra-
cilinanus agilis exibe reproduo fortemente sazonal, condicionada ao perodo das chuvas na regio,
embora o ciclo plurianual possa ser varivel (Andreazzi et al., 2011). Por outro lado, populaes que
vivem em zonas florestadas equatoriais tendem a exibir mais picos consecutivos de prole, como o caso
de D. marsupialis e Philander opossum (Julien-Laferrire & Atramentowicz, 1990; Sunquist & Eisen-
berg, 1993). Em consequncia, quanto maior a latitude da localidade, menor ser a durao do perodo
reprodutivo, sendo essa conjectura vlida tambm para sazonalidade climtica (quanto menor a durao
da poca das chuvas, menos proles consecutivas tero as espcies da regio), independente da latitude.
Conclui-se assim que o ambiente um forte determinante regional do tipo de estratgia reprodutiva de
uma determinada espcie de marsupial didelfdeo, embora certamente outros fatores devero estar atuando
conjuntamente, como o fator de parentesco entre as espcies.
Outro fator importante que tem sido cada vez mais reportado para os marsupiais didelfdeos, dentro
ou fora do Brasil (Cceres, 2000; Gentile et al., 2000; Asta & Geise, 2006; Daz & Flores, 2008), a
ativao da reproduo em indivduos jovens, ou seja, uma parte dos jovens nascidos em uma estao
reprodutiva gera proles antes do final da mesma estao reprodutiva (atrasando-a, pois seus filhotes sero
liberados ao ambiente em um perodo mais frio e estressante; Sunquist & Eisenberg, 1993; Gentile et al.,
2000 ), o que teoricamente s possvel em regies onde a estao reprodutiva mais longa. Essa ativao
indica o quanto este grupo de mamferos adaptvel, pois exibe inmeras estratgias de reproduo, s
vezes comparveis as dos placentrios, embora sejam muito menos diversos taxonomicamente. Contudo,
pesquisas especficas so necessrias para determinar se essas proles nascidas de fmeas jovens (com
dentio ainda incompleta e com massa corporal menor do que um adulto) so viveis e se tm sucesso
similar ao de fmeas adultas.
Por fim, apesar da conjectura de que a maioria das espcies de mamferos seja iterpara, ou seja,
reproduzem-se muitas vezes ao longo da vida, dosando seus esforos reprodutivos ao longo de sucessivas
estaes reprodutivas (Begon et al., 2006), algumas pesquisas apontam para a ocorrncia de semelparida-
de em marsupiais didelfdeos de menor tamanho corporal (Pine et al., 1985; Lorini et al., 1994; Martins
et al, 2006; Leiner et al., 2008). Esse fenmeno est relacionado a uma reduo abrupta da populao
reprodutivamente ativa logo aps o trmino da estao reprodutiva, como ocorre em algumas espcies
de marsupiais dasiurdeos australianos (Kraaijeveld et al., 2003; Holleley et al., 2006). Por conseguinte,
a semelparidade em marsupiais brasileiros tambm tem sido sugerida devido ao desaparecimento das
fmeas reprodutivas logo aps a sua primeira estao reprodutiva (Graipel, 2003; Graipel et al., 2006),
assim como o desaparecimento de machos (Martins et al., 2006) ou de toda populao de machos e f-
meas reprodutivos (Leiner et al., 2008); evidentemente, nesses casos relatados, houve uma substancial ou
completa renovao de adultos reprodutivos de um ano para o outro. Mas por enquanto a semelparidade

tem sido relatada em poucas espcies de marsupiais brasileiros (Andreazzi et al., 2011). De fato, a maior
mortalidade de machos tambm tem sido reportada em espcies de marsupiais australianos (Kraaijeveld
et al., 2003). Na semelparidade, seria o esperado um decaimento quase completo da populao (envol-
vendo ambos os sexos) aps uma nica estao reprodutiva (Begon et al., 2006), como observado para
M. paulensis (Leiner et al., 2008). Uma espcie de marsupial australiano, Antechinus stuartii, foi avaliada
quanto ao papel de estratgias de machos para a evoluo da semelparidade, e o resultado foi que tanto
h competio de espermatozides quanto competio entre machos adultos durante a poca de acasa-
lamentos, levando prole de mltiplos pais e dimorfismo em tamanho favorecendo machos (Holleley
et al., 2006). Estudos dessa magnitude seriam interessantes de se realizar com marsupiais brasileiros,
j que algumas espcies so promscuas e h dimorfismo em tamanho (Cceres et al., neste volume),
favorecendo machos, alm da j citada semelparidade parcial em algumas espcies.
Tamanho de Prole
O nmero de filhotes que uma espcie de didelfdeo produz (geralmente inferior ao nmero de em-
bries produzidos) pode estar relacionado a uma srie de fatores. Como fatores extrnsecos, podem-se
elencar o clima (influenciado pela latitude e altitude) e o habitat, e como fatores intrnsecos, o tamanho
corporal, a condio nutricional e a idade da me (Eisenberg, 1988). Muitos estudos j determinaram pelo
menos um destes fatores como causais na variao do tamanho de proles de vrias espcies de mamferos,
mas para os marsupiais brasileiros temos ainda muitas lacunas de conhecimento.
O tamanho de prole tende a aumentar com a latitude nos marsupiais brasileiros, como j comentado
previamente para outros marsupiais (Fleming, 1973; OConnell, 1979). A regresso linear entre tamanho
de prole e latitude se revelou significativa, abrangendo 18 espcies e vrias localidades por espcie (Figura
2; F = 6,24; R2 = 0,12; P = 0,016), embora o fator filogentico ainda deva ser controlado para verificar se
o padro permanece ou se torna mais claro (Cceres et al., dados no publicados; ver Felsenstein, 1985).
Este padro pode ser observado em marsupiais como Didelphis (Rademaker & Cerqueira, 2006). A alti-
tude tambm pode influenciar no tamanho de prole, tendendo a elev-lo quanto mais elevada for a regio
em relao ao nvel do mar (OConnell, 1979; Flowerdew, 1987). Desse modo, regies montanhosas nos
trpicos apresentam clima semelhante ao de regies de latitudes elevadas (Bronson, 1989). Como em altas
latitudes a durao da estao reprodutiva mais curta (ver seo anterior), hipoteticamente, pode ser
que os maiores tamanhos de prole nessas regies sejam uma compensao pelo encurtamento da estao
reprodutiva; ou seja, a fmea investiria em um maior nmero de filhotes em uma estao reprodutiva
mais curta, o que se equivaleria produtividade de filhotes obtida em regies de baixas latitudes (com
menores tamanhos de prole, mas com maior durao da estao reprodutiva).
As zonas subtropicais e temperadas apresentam populaes ou espcies de marsupiais com os
maiores tamanhos de prole (Figura 2), ressaltando os fatores temperatura e latitude como importantes
nessa variao. Um nmero maior de filhotes nas maiores latitudes poderia ser uma resposta adaptativa
a estaes reprodutivas mais curtas nessas latitudes (Rademaker & Cerqueira, 2006), contrabalanando a
produtividade da espcie em latitudes menores onde as estaes reprodutivas so mais longas ou ocorrem
durante todo o ano (ver seo anterior). Contudo, em termos geogrficos, as variaes nos tamanhos de
prole so notveis, mas so inmeros os fatores que podem estar governando essa variao regionalmente,
como a temperatura mdia do ano e pluviosidade, como exemplos. A quantidade de chuva pode favorecer

Figura 2 - Relao entre o tamanho de prole de marsupiais brasileiros e a latitude. Cada ponto se refere a uma populao amostrada
entre 18 espcies de marsupiais. Regresso linear: F = 6,24; R2 = 0,12; P = 0,016). Fonte: Cceres et al. (dados no publicados).
maior quantidade de recursos alimentares regionalmente (Bergallo & Magnusson, 1999), com variaes
importantes entre anos, o que pode ser outro fator importante na determinao do tamanho de prole.
O tipo de habitat que a espcie ou a populao vive pode restringir ou favorecer sua estratgia re-
produtiva (Begon et al., 2006). No caso da cuca-dgua, C. minimus, o habitat em que vive certamente
restringe seu tamanho de prole, pois a fmea ao nadar deve manter o marspio bem fechado, e um nmero
aumentado de filhotes talvez no fosse uma soluo adequada para esse estilo de vida. De fato, C. minimus
apresenta um dos menores tamanhos de prole entre os marsupiais didelfdeos, com a mdia variando entre
3 e 4 filhotes por prole (Hunsaker, 1977; Eisenberg, 1980; Crespo, 1982; Galliez et al., 2009).
A massa corporal e a idade das fmeas so fatores que tambm podem influenciar no tamanho
da prole de marsupiais (Tyndale-Biscoe & Mackenzie, 1976; Woller & Richardson, 1992; Sunquist &
Eisenberg, 1993). Como na maioria dos mamferos em fase de crescimento, a idade e a massa apresen-
tam estreita relao, com fmeas maiores ou mais velhas podendo sustentar maior nmero de filhotes,
enquanto fmeas menores no. Embora alguns estudos no tenham verificado tal relao para marsupiais
didelfdeos (Tyndale-Biscoe & Mackenzie, 1976; Sunquist & Eisenberg, 1993, para D. marsupialis;
Bergallo & Cerqueira, 1994, para M. domestica), outros encontraram uma forte relao (Hossler et al.,
1994, para D. virginiana; Julien-Laferrire & Atramentowicz, 1990, para D. marsupialis, P. opossum
e Caluromys philander). Contudo, quanto idade, fmeas mais velhas podem chegar a um estgio de
senescncia em que no suportam grandes proles ou at param de se reproduzir (Sunquist & Eisenberg,
1993). O efeito do tamanho corporal nas espcies pode estar agindo conjuntamente a outros fatores im-
portantes, que da mesma maneira contribuem para a variao do tamanho de prole, tais como o cuidado
parental e o sistema social da espcie. Assim, nota-se que pequenos marsupiais (como Gracilinanus,
Marmosa e Monodelphis) apresentam maiores tamanhos de prole que espcies de maior porte, como as
de Philander, Caluromys e Chironectes, mas as espcies muitas vezes apresentam tamanhos de prole
abaixo ou acima do esperado para uma determinada massa corporal (Tubelis, 2000; Figura 3). Esta
uma tendncia que pode ser explicada pelo metabolismo mais elevado desses pequenos marsupiais, que
inversamente relacionado ao seu tamanho corporal e rea de vida (McNab, 1963). Assim, espcies de
maior massa corporal apresentam menor metabolismo basal e, por consequncia, menor potencialidade
de gerar maiores tamanhos de prole.

Figura 3 - Relao entre o tamanho mdio de prole de marsupiais brasileiros e o tamanho corporal. Cada ponto se refere a uma
espcie em que a mdia aritmtica tanto para massa corporal quanto para tamanho de prole foi utilizada. Dados de tamanho
corporal foram obtidos in situ pelos autores ou so provenientes da literatura. Linha contnua oriunda de uma regresso loga-
rtmica entre 18 espcies de marsupiais brasileiros (R2 = 0,35; P = 0,01). Fonte: Cceres et al. (dados no publicados).
Em relao ao esperado (regresso logartmica; Figura 3), espcies de marsupiais de pequeno porte
apresentam grandes tamanhos de prole (e.g. Gracilinanus microtarsus com mdia de 9,4 filhotes; Tubelis,
2000), os intermedirios possuem tamanhos de prole menor que o esperado (exceto L. crassicaudata,
que vive em ambientes mais instveis, como banhados, e Metachirus nudicaudatus, para o qual se estima
que viva em ambientes florestados mais estveis) e os grandes apresentam maior tamanho de prole que
o esperado (Didelphis). Ou seja, a relao realmente no linear e parece estar fortemente associada
aos hbitos e habitats das espcies. Didelphis parece exibir uma estratgia reprodutiva diferente dentre
os marsupiais do grupo, pois apresenta tamanho de prole maior do que o esperado para seu tamanho
corporal, o que deve estar relacionado sua maior adaptabilidade a ambientes modificados (Thompson,
1987), sendo uma espcie mais oportunista e colonizadora (Eisenberg & Wilson, 1981). Philander j
apresenta um tamanho de prole menor que o esperado para o seu tamanho corporal, e isso implicaria em
um maior cuidado parental sobre seus poucos filhotes. O tamanho de prole sempre maior de Metachirus
em relao a Philander (Figura 4; visto que so espcies com massa corporal similar, so principalmente
terrcolas, e ocorrem em simpatria em muitas regies do Brasil; Emmons & Feer, 1997), leva a seguinte
questo: como seriam regulados os mecanismos de co-ocorrncia dessas dois gneros (Cceres, 2004);
em teoria, Metachirus seria mais um estrategista r do que Philander, mas aparentemente eles no ocor-
rem em micro-simpatria (Crouzeilles et al., 2010). As espcies de Caluromys apresentam proles ainda
menores do que as de Philander (Figura 4), podendo haver em Caluromys um cuidado parental ainda
maior em relao s outras espcies de marsupiais didelfdeos. Os fatos relacionados ao seu hbito mais
arborcola e maior volume cerebral que Philander e Didelphis (Eisenberg & Wilson, 1981) do suporte
a essa hiptese. J C. mininus apresenta um tamanho de prole menor do que o esperado devido ao seu
hbito semiaqutico, j que o marspio deve ser fechado hermeticamente durante o nado e a quantidade
de filhotes no marspio acaba sendo reduzida devido possivelmente a esse fato.
Outro fator importante o isolamento em ilhas. Didelphis virginiana, por exemplo, apresentou me-
nores tamanhos de prole em ilha quando comparado ao continente, aliado maior expectativa de vida dos
indivduos e uma possvel estratgia K para essa populao isolada em relao as do continente (Austad,
1993). Provavelmente o ambiente, mais simples na ilha (como a provvel ausncia de predadores), seja

Figura 4. Mdia, desvio-padro (caixa) e amplitude mxima e mnima (barra) dos tamanhos de prole observados para gneros
de marsupiais didelfdeos. Os gneros esto arranjados do menor (Monodelphis) para o maior (Didelphis) tamanho corporal. So
apresentados apenas os gneros para os quais h pelo menos trs amostras. Nmeros acima das barras representam o nmero
de amostras.
o responsvel por essa diferena de tamanho de prole, levando produo de menores nmeros em uma
ambiente menos complexo. Analogamente, uma espcie de cervo (Cervus elaphus) exibia nmero de
filhotes em mdia mais altos no perodo prvio reintroduo do lobo (Canis lupus) no Parque Nacional
de Yellowstone; aps o estabelecimento do lobo nessa rea, o cervo apresentou significativa reduo no
tamanho de prole (Alcock, 2011).
A mortalidade de filhotes durante a lactao pode ser um fator de erro na estimativa do tamanho de
prole de uma espcie. Quanto maior for o grau de desenvolvimento dos filhotes, maiores sero as chances
de ter havido alguma mortalidade na bolsa (Gentile et al., 2000). Essa mortalidade esperada ser baixa
(Tyndale-Biscoe & Mackenzi, 1976; Julian-Laferriere & Atramentowicz, 1990; Sunquist & Eisenberg,
1993; Cceres & Monteiro-Filho, 1997; Gentile et al., 2000), mas j mostra que h seleo natural desde
antes do nascimento e mesmo durante a lactao.
Quanto ao tamanho de prole em relao aos picos de nascimentos tratados na seo anterior, dois
fenmenos podem ocorrer: tamanho mdio de prole (1) decresce ou (2) cresce com ao longo da esta-
o reprodutiva. 1) O tamanho de prole do primeiro pico em dada estao reprodutiva ser maior que
o do segundo pico, sendo este ltimo maior que o do terceiro pico, devido ao inerente gasto energtico
causado por lactaes consecutivas. Contrariamente hiptese, esse fenmeno no foi observado por
Sunquist & Eisenberg (1993) para D. marsupialis, embora os autores tenham verificado que os filhotes
do segundo pico foram amamentados por maior tempo, sugerindo que as fmeas durante o segundo pico
encontravam-se em condies de maior estresse causado pelo desgaste energtico durante o primeiro
pico de nascimentos. 2) O tamanho de prole aumentaria do primeiro pico (mais coincidente com a esta-
o fria ou seca) para o segundo pico de nascimentos devido a fatores como a maior disponibilidade de
alimentos nesse segundo perodo, que coincidente com a estao quente do ano principalmente em altas
latitudes. Este fenmeno foi observado por Julien-Laferrire & Atramentowicz (1990) para trs espcies
de marsupiais dos gneros Didelphis, Philander e Caluromys que ocorrem no Brasil. Experimentalmente,
por evitar o gasto energtico com a lactao em experimento em que os filhotes recm-nascidos foram
sistematicamente retirados do marspio durante o primeiro pico de nascimentos, Sunquist & Eisenberg

(1993) verificaram esse fenmeno para D. marsupialis. Fmeas no primeiro pico de nascimentos teriam
menores condies de gerar proles maiores devido justamente a maior escassez de recursos no final do
inverno; j no segundo pico de nascimentos, durante a primavera e sob condies mais amenas, essas
fmeas teriam maiores condies de gerar proles maiores, pois podem encontrar alimentos mais facilmente
no ambiente e no gastariam tanta energia na regulao da temperatura do corpo. Esse mecanismo no
seria controlado pela fmea, em teoria, que optariam por ter mais ou menos filhotes dependendo das con-
dies ambientais locais, mas seria um processo resultante da seleo natural e otimizao de estratgias
ao nvel populacional, com fentipos menos aptos (e.g. fmeas que no se ajustam s condies locais
podem ou perder suas ninhadas completamente ou podem gerar filhotes menos saudveis e com menor
probabilidade de deixaram descendentes frteis) sendo eliminados ao longo das geraes (ver discusso
em Sunquist & Eisenberg, 1993).
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CAPTULO 12
O Gnero Thylamys:
Avanos e Lacunas
no Conhecimento
Alexandre R.T. Palma*
Emerson M. Vieira**
Abstract: THE GEnUS Thylamys: progress AND GAPS IN KNOWLEDGE. The small
fat-tailed opossums of the genus Thylamys are small marsupials with terrestrial or scansorial
habits that occur mainly in non-forested habitats. These habitats include deserts, semiarid re-
gions, montane fields, steppes, Mediterranean-type vegetation and savannas in South America.
In Brazil there are three recognized species of the genus Thylamys: T. karimii, T. macrurus and
T. velutinus. In general these marsupials are locally rare and basically frugivores, although they
also feed less frequently on fruits. They are nocturnal and small-sized animals (adult weight up
to 30 g) with density ranging from 0.48 ind./ha (T. velutinus) to 5.5 ind./ha (T. elegans). In the
last 10 years, several studies about taxonomy and geographic distribution have increased the
available knowledge for the Thylamys species. In relation to ecology of this group, however,
such increase was not similar. This is the main gap in the scientific knowledge about this genus,
including information on seasonal and pluriannual variation in population sizes, reliable density
estimates, population structure and potential effects of disturbance events (e.g. wildfires, habitat
fragmentation) on the animals. In addition to the ecological knowledge, information about the
geographic distribution and taxonomical status of some components of this group are still needed.
*
Departamento de Sistemtica e Ecologia, Centro de Cincias Exatas e da Natureza, Universidade
Federal da Paraba, Cidade Universitria. Joo Pessoa, PB, 58059-900, Brazil.
**
Laboratrio de Ecologia de Vertebrados, Departamento de Ecologia Instituto de Cincias
Biolgicas, Universidade de Braslia, C.P. 04457. Braslia, DF, 70910-900, Brazil. Autor cor-
respondente: emvieira@unb.br
O gnero Thylamys: avanos e lacunas no conhecimento 259 BIOLOGIA

Introduo
As cucas includas no gnero Thylamys so pequenos marsupiais de hbito cursorial ou semi-
-arborcola que ocorrem primariamente em hbitats no florestais. Embora nos ltimos anos o gnero
Thylamys tenha sido objeto de estudos sobre sistemtica, distribuio geogrfica (e.g. Carmignotto &
Monfort, 2006; Martin, 2009; Teta et al., 2009; Giarla et al., 2010) e ecologia (e.g. Vieira & Palma, 1996;
Cceres et al., 2007; Andreazzi et al., 2011), o conhecimento cientfico das espcies de Thylamys que
ocorrem no Brasil ainda insuficiente. Essa relativa escassez de estudos deve-se, principalmente, ao fato
destes animais serem relativamente raros no pas, geralmente com poucos indivduos sendo capturados
em trabalhos de campo.
O presente captulo representa uma atualizao do captulo sobre Thylamys apresentada na primei-
ra edio deste livro (Palma & Vieira, 2006), revisando as informaes sobre distribuio geogrfica e
ecologia do gnero. O enfoque principal dado aos avanos obtidos desde a reviso de Palma & Vieira
(2006) e s lacunas de conhecimento ainda existentes no Brasil. Algumas lacunas neste conhecimento
foram preenchidas por informaes de outras espcies de Thylamys melhor conhecidas, porm de outras
regies sul-americanas.
Identificao
Caractersticas externas
As espcies brasileiras do gnero Thylamys so animais de pequeno tamanho (adultos pesando
entre 13 e 43 g) e com duas marcas escuras (mscaras) ao redor dos olhos. O comprimento da cauda
menor do que o comprimento do corpo e cabea ou ligeiramente maior em algumas espcies. A cauda
pode ser espessa (largura > 5 mm) devido ao acmulo sazonal de gordura na base. As patas so peque-
nas com garras evidentes. Descries detalhadas de caractersticas externas e internas foram feitas por
Carmignotto & Monfort (2006) para as espcies que ocorrem no Brasil e por Martin (2009), Teta et al.
(2009) e Giarla et al. (2010) para espcies em outros pases.
Citogentica
As espcies T. pusillus, T. venustus, T. macrurus e T. elegans apresentam caritipos muito similares
(2n = 14; FN = 20) (Palma & Yates, 1998). Thylamys, assim como os outros marsupiais sul-americanos,
so muito conservativos em termos de caritipo. Vrios outros gneros de didelfdeos, como Marmosa,
Marmosops e Gracilinanus, possuem tambm caritipo com 2n =14 (Hershkovitz, 1992a; Palma &
Yates, 1998).
Espcies similares
Outras cucas pequenas, como Marmosops, Marmosa, Gracilinanus, Cryptonanus, Hyladelphis
e Tlacutzin) tambm possuem mscaras escuras ao redor dos olhos. No entanto esses marsupiais se
distinguem de Thylamys por possurem possuem garras discretas, caudas mais longas do que o corpo e
no acumulam gordura na cauda. Os marsupiais do gnero Monodelphis se assemelham a espcies de
BIOLOGIA 260 O gnero Thylamys: avanos e lacunas no conhecimento

Thylamys por possurem cauda mais curta que o corpo, alm de patas com garras evidentes, mas no
possuem mscaras escuras ao redor dos olhos, nem cauda espessa por acmulo de gordura.
Status taxonmico
Desde 2004, quando foi consolidada a reviso apresentada por Palma e Vieira (2006) na primeira edi-
o deste livro, o gnero Thylamys foi objeto de diversos e profundos estudos taxonmicos e filogenticos
(e.g. Carmignotto & Monfort, 2006; Martin, 2009; Teta et al., 2009; Giarla et al., 2010) que resultaram
em um grande avano na informao quanto delimitao de espcies, filogenia e distribuio geogrfica.
Histrico do gnero Thylamys

As espcies de Thylamys eram inicialmente includas no grupo elegans do gnero Marmosa (famlia
Didelphidae), o qual inclua outros quatro grupos: microtarsus, noctivaga, murina e cinerea (Tate, 1933).
Posteriormente, uma srie de trs estudos (Creighton, 1984; Gardner & Creighton, 1989; Reig et al., 1985)
elevou cada grupo de espcies do gnero Marmosa (sensu Tate, 1933) categoria de gnero: Thylamys
(grupo elegans), Gracilinanus (grupo microtarsus), Marmosops (grupo noctivaga), Marmosa (grupo
murina) e Micoureus (grupo cinerea). Estudos recentes, que descreveram novos gneros (Cryptonanus,
Hyladelphis, Tlacutzin) a partir do contedo original de Marmosa (sensu Tate, 1933), no modificaram
o contedo do gnero Thylamys (e.g. Jansa & Voss, 2005).
Espcies do gnero Thylamys

Um total de 21 nomes especficos foi anteriormente atribudo a espcimes recentes de Thylamys
(Giarla et al., 2010). O nmero de espcies consideradas vlidas varia consideravelmente entre autores,
desde cinco (Gardner & Creighton, 1989; Gardner, 1993) at onze (Giarla et al., 2010), sendo comum
que diferentes estudos se concentrem em diferentes pores da distribuio geogrfica do gnero. As
listas de espcies avaliadas nos diferentes estudos so comparadas na Tabela 1.
Nos ltimos anos, foram publicados estudos importantes para a delimitao das espcies do gnero
Thylamys utilizando anlises morfomtricas e filogenticas (Carmignotto & Monfort, 2006; Martin,
2009; Teta et al., 2009; Giarla et al., 2010). O conjunto desses estudos sugere pelo menos 13 espcies
como vlidas: Thylamys citellus (Thomas, 1912), Thylamys elegans (Waterhouse, 1839), Thylamys fe-
nestrae (Marelli, 1931), Thylamys karimii (Petter, 1968), Thylamys macrurus (Olfers, 1818), Thylamys
pallidior (Thomas, 1902), Thylamys pulchellus (Cabrera, 1934), Thylamys pusillus (Desmarest, 1804),
Thylamys sponsorius (Thomas, 1921), Thylamys tatei (Handley, 1957), Thylamys velutinus (Wagner,
1842), Thylamys venustus (Thomas, 1902) e Thylamys sp. (uma espcie no descrita no litoral sul do
Peru - Giarla et al., 2010). Teta et al. (2009) e Giarla et al. (2010) listam questes taxonmicas ainda
pendentes para o gnero Thylamys.
Espcies de Thylamys no Brasil

Palma & Vieira (2006) apontaram a incoerncia e discordncias a respeito dos nomes aplicados a
espcimes de Thylamys encontrados do Brasil. Eles identificam preliminarmente cinco morfotipos, dos

Tabela 1 - Entidades consideradas por estudos recentes como espcies vlidas do gnero Thylamys.
Distribuio Gardner e Creighton
Palma (1995a, Carmignotto e Martin (2009) e Teta et
# Geogrfica (1989) e Gardner Braun et al (2005) Giarla et al. (2010)
1997). Monfort (2006) al. (2009)
(Ecorregies) (1993)
BIOLOGIA
-Mata Atlntica do Alto Paran
1 T. macrura T. macrura T. macrurus T. macrurus T. macrurus
-Cerrado (2)
-Cerrado (1)
2 T. velutinus T. velutinus T. velutinus T. velutinus T. velutinus
-Cerrado
3 T. pusilla T. velutinus T. velutinus T. karimii T. karimii
-Caatinga (1)
-Chaco mido T. pusillus
4 T. pusilla T. pusilla T. pusillus T. pusillus T. pusillus
-Chaco seco (3) (haplogrupo A)
T. pusillus
5 -Chaco seco (3) T. pusilla T. pusilla T. pusillus T. pusillus T. pulchellus
(haplogrupo B)
-Savana mesopotmica T. pusillus
6 T. pusilla T. pusilla T. pusillus T. pusillus T. citellus
-Pampas midos (3) (haplogrupo C)
-Deserto de Sechura
-Deserto de Atacama
T. pallidior T. pallidior
7 -Puna dos Andes centrais T. pallidior T. pallidior T. pallidior T. pallidior
(clado norte) (haplogrupo A)
-Fl. Secas Montanas, Bolvia
(2,5)
-Puna dos Andes centrais T. pallidior T. pallidior
8 -Deserto de Monte T. pallidior T. pallidior (clado sul) T. pallidior (haplogrupo B) T. pallidior
-Estepe Sul-Andina (2,5) (Monte)
T. pallidior
T. pallidior
9 -Espinal (4) T. pallidior T. pallidior T. pallidior (haplogrupo B) T. fenestrae
(clado sul)
(Espinal)
10 -Deserto de Sechura (2) T. pallidior T. pallidior T. pallidior T. pallidior Thylamys sp.
11 -Deserto de Sechura (2) T. elegans T. elegans T. tatei T. tatei T. tatei
262 O gnero Thylamys: avanos e lacunas no conhecimento

T. venustus
12 -Fl. Secas MonT. Bolvia (2) T. elegans T. venusta T. venustus T. venustus
(haplogrupo A)
T. venustus
13 -Fl. Secas MonT. Bolvia (2) T. elegans T. venusta T. venustus T. venustus
(haplogrupo B)
T. venustus
14 Youngas Sul-Andinas (2) T. elegans T. venusta T. venustus T. venustus
(haplogrupo C)
15 Youngas Sul-Andinas (5) T. elegans T. venusta T. cinderella T. cinderella T. sponsorius
Matorral (2)
16 T. elegans T. elegans T. elegans T. elegans T. elegans
Fontes: 1 - Carmignotto e Monfort (2006), 2 - Giarla et al. (2010), 3- Teta et al. (2009), 4 - Martin (2009) e 5 - Braun et al. (2005)
quais dois no correspondiam s descries das espcies citadas para o Brasil e chamam a ateno para
necessidade urgente de uma reviso sistemtica das espcies de Thylamys que ocorrem no pas. Tal tra-
balho foi feito elegantemente por Carmignotto & Monfort (2006), que reconhecem trs espcies como
vlidas no Brasil: T. karimii, T. macrurus and T. velutinus.
Embora Gardner (1993), Fonseca et al. (1996) e Eisenberg & Redford (1999) citem a ocorrncia
de T. pusillus no Brasil, Carmignotto & Monfort (2006) no encontraram espcimes identificveis como
T. pusillus no pas. Os registros de T. pusillus no Brasil so devidos ou a identificaes errneas ou atri-
buveis a T. karimii, que foi considerado sinnimo de T. pusillus por Pine et al. (1970) e como sinnimo
de T. velutinus por Palma (1995a).
Como lacuna de conhecimento, consideramos que T. karimii e T. velutinus merecem mais estudos,
incluindo a identificao de mais localidades de ocorrncia e a anlise de maior nmero de amostras
de DNA. Thylamys karimii possui ampla distribuio (2300 km, entre Exu-PE e Rondnia) e apresenta
considervel variao geogrfica (Carmignotto & Monfort, 2006), incluindo trs diferentes padres de
colorao no oeste da Bahia, sul de Gois e Rondnia (Palma & Vieira, 2006).
Distribuio geogrfica
As espcies do gnero Thylamys ocorrem principalmente em formaes vegetais abertas (Tabela 1),
incluindo desertos, reas semi-ridas, campos montanos, estepes, vegetao mediterrnea e savanas. Poucas
espcies ocorrem em ambientes florestais, como florestas andinas (Yungas) e florestas semi-decduas no
Paraguai (Creighton, 1985; Palma, 1995a, 1995b, 1997; Braun et al., 2005). Esse gnero apresenta ampla
distribuio altitudinal, ocorrendo desde o nvel do mar (T. elegans no Chile) at altitudes de 3750 m (T.
sponsorius nos Andes - Giarla et al., 2010).
Esta distribuio concentrada em biomas abertos coloca o clado Thylamys + Lestodelphis em con-
traste com outros gneros da famlia Didelphidae, os quais tendem a ocorrer principalmente em biomas
florestais ou em matas galerias e outras formaes florestais incrustadas nas regies dominadas por sa-
vanas (Creighton, 1985; Emmons & Feer, 1997; Hershkovitz, 1992b). Mapas atualizados apresentando
as localidades de ocorrncia e distribuies geogrficas das espcies vlidas podem ser encontrados em
Carmignotto & Monfort (2006), Martin (2009), Teta et al. (2009) e Giarla et al. (2010) e um sumrio da
distribuio do gnero pode ser visto na Tabela 1.
A delimitao das distribuies geogrficas de espcies de Thylamys no Brasil era prejudicada pela
precria situao da sistemtica destas espcies e pela escassez de material coletado, mas os trabalhos de
Carmignotto & Monfort (2006), Palma & Vieira (2006), Cceres et al. (2007) apresentam vrias novidades
sobre as distribuies de espcies que ocorrem no Brasil. Thylamys spp. possuem ampla distribuio no
Cerrado brasileiro, ocorrendo em localidades prximas aos limites extremos deste bioma e em manchas
isoladas de Cerrado na Mata Atlntica (Carmignotto & Monfort, 2006; Palma & Vieira 2006; Cceres
et al., 2007).
Thylamys velutinus ocorre na parte centro-sul do Cerrado (Carmignotto & Monfort, 2006; Palma
& Vieira, 2006), mas tem sido repetidamente citada como uma espcie ocorrente na Mata Atlntica
(Streilein, 1982a; Gardner, 1993; Palma, 1995a; Fonseca et al., 1996; Eisenberg & Redford, 1999). A
gnese deste equvoco deve-se ao fato de Ypanema (localidade-tipo de T. velutinus) situar-se numa rea

de transio entre Mata Atlntica e Cerrado, caracterizada por uma matriz de floresta pontilhada com
ilhas de Cerrado (Borgovini & Chiarini, 1968). A ocorrncia desse marsupial na Mata Atlntica , na
melhor das hipteses, marginal, pois: 1) quase todos os registros de ocorrncia de T. velutinus so em
reas localizadas no Cerrado, sendo as excees localizadas em reas de transio, como a localidade-tipo
(Abreu et al., 2000; Carmignotto & Monfort, 2006; Palma & Vieira, 2006); 2) levantamento bibliogrfico
intensivo analisando estudos de comunidades de pequenos mamferos em diversos locais e hbitats do
domnio da Mata Atlntica (40 locais amostrados; Vieira, 1999) no indicou a ocorrncia de Thylamys
spp. neste bioma; 3) por outro lado, uma anlise similar feita com estudos de comunidades de pequenos
mamferos em Cerrado indicou a ocorrncia dessa espcie em oito comunidades (50 locais amostrados
A.R.T. Palma, dados no publicados).
J a espcie T. karimii foi originalmente descrita para designar animais de Exu-PE, no centro da
Caatinga (Petter, 1968). Atualmente, considera-se que essa espcie ocorra na Caatinga e na metade
norte do Cerrado (Carmignotto & Monfort, 2006), sendo a segunda espcie com maior distribuio
geogrfica no gnero, aps T. pallidior (mas veja observaes sobre T. pallidior em Martin [2009] e
Giarla et al. [2010]).
A terceira espcie com ocorrncia confirmada no Pas, T. macrurus, citada para florestas subtro-
picais midas do Paraguai (Palma, 1995a) e para o sul do Brasil (Gardner, 1993), para a Mata Atlntica
(Fonseca et al., 1996) e para a regio do Brasil prxima ao Paraguai (Palma, 1995a; Eisenberg &
Redford, 1999). Registros confirmados da espcie no Brasil restringem-se ao Cerrado no sudoeste do
Mato Grosso do Sul (Carmignotto & Monfort, 2006; Palma & Vieira, 2006; Cceres et al., 2007) e
em reas adjacentes no Pantanal (Andreazzi et al., 2011). A ocorrncia de T. macrurus em ambientes
florestais no Paraguai tambm parece ser marginal, conforme sugerido por Cceres et al. (2007), sendo
que de quatro localidades encontradas, trs (Sapucay; Tapua a NE de Assuno; Concepcin) situam-
-se no Chaco mido e uma (28 km SW Pedro Juan Caballero) situa-se a 25 km do limite entre Mata
Atlntica e Cerrado.
Como lacunas no conhecimento da distribuio geogrfica de Thylamys no Brasil podemos citar:
1) A distribuio de T. karimii na Caatinga ainda mal conhecida; 2) A identificao de material fssil
recente (3700 anos) do Rio grande do Sul como T. velutinus (Hadler et al., 2009) e um registro no con-
firmado de Thylamys no Uruguai (Gonzlez et al., 2000 apud Teta et al., 2009) sugerem a possibilidade
de ocorrncia atual do gnero na Campanha Gacha; 3) J que T. velutinus ocorre em reas de transi-
o entre Mata Atlntica e Cerrado, padres de ocorrncia/ausncia de Thylamys spp. em enclaves de
Cerrado nos biomas vizinhos teriam interessantes implicaes biogeogrficas; 4) Para atingir um grau de
detalhamento dos limites das distribuies geogrficas das espcies comparvel ao observado nos pases
vizinhos, ser necessria uma maior densidade de inventrios no Cerrado, na Caatinga e na regio dos
Pampas no sul do Pas.
Evoluo e Biogeografia
Filogenia
Os gneros Thylamys, Lestodelphys, Chacodelphys, Cryptonanus, Gracilinanus e Marmosops
formam um clado bem definido de pequenos mamferos denominados como tribo Thylamyini (Voss &

Jansa, 2009). Dentro desta tribo, Lestodelphis (Patagnia) o grupo-irmo de Thylamys, formando juntos
um clado com espcies predominantemente de biomas abertos, em contraposio ao clado Marmosops-
Gracilinanus, que inclui basicamente espcies florestais (Kirsch & Palma, 1995; Jansa et al., 2006).
O gnero Thylamys considerado monofiltico por vrios estudos (Kirsch & Palma, 1995; Palma
& Yates, 1998; Braun et al., 2005; Jansa et al., 2006; Carvalho et al., 2009; Giarla et al., 2010), sendo
que o estudo de Giarla et al. (2010) foi o que apresentou a maior abrangncia taxonmica. Giarla et al.
(2010) encontraram cinco clados: 1) o clado basal o sub-gnero Xerodelphis (T.velutinus e T. karimii);
2) T. macrurus; 3) Grupo Venustus (T. sponsorius e T. venustus haplogrupos A, B, C); 4) T. pusillus
(haplogrupos A, B, C); 5) Grupo Elegans (T. tatei, Thylamys sp.; T. elegans, T. pallidior haplogrupos A,
B). Estudos anteriores (Palma & Yates, 1998; Solari, 2003; Braun et al., 2005; Carvalho et al., 2009)
revelaram padres coerentes com os encontrados por Giarla et al. (2010), embora incompletos, sendo que
os cinco clados receberam as seguintes denominaes alternativas: 1) clado brasileiro; 2) clado paraguaio;
3) clado das Yungas; 4) clado do Chaco; 5) clado andeano.
Cenrios evolutivos
O gnero Thylamys possui seu registro fssil mais antigo no Mioceno mdio de La Venta, Colmbia
(Goin, 1995 apud Hadler et al., 2009). Esse gnero teria se diferenciado de um ancestral florestal
durante ciclos de expanso e retrao de florestas (Palma, 1995a). Embora os tempos de divergncia
entre txons sejam sujeitos a vrias incertezas (ver Steiner et al., 2005), o tempo de divergncia entre
Thylamys e Gracilinanus estimado em 14,4 Ma. Essa estimativa coincide com um perodo de soer-
guimento intenso dos Andes que induziu a parte sul do continente a tornar-se mais fria e seca (Steiner
et al., 2005).
Os seguintes cenrios evolutivos foram hipotetizados para explicar a cladognese dentro do gnero
Thylamys:
1) Origem paraguaia e diversificao leste para oeste os eventos de especiao teriam ocorrido
progressivamente do atual Paraguai para a costa do Pacfico (Palma et al., 2002), representada por uma
origem em reas msicas (Paraguai e Yungas), seguida por disperso gradual para reas semi-ridas e
ento ridas e a partir da atravessando os Andes em soerguimento (Braun et al., 2005).
2) Disperso dos clados do Chaco e Paraguai para o Cerrado durante o Pleistoceno (Palma, 1995a;
Solari, 2003).
3) Origem cis-Andina seguida por trs eventos de transposio dos Andes: a) ancestral do Grupo
Elegans indo para oeste, b) T. pallidior indo para o leste e dispersando rapidamente por terras baixas,
c) populaes cis-Andinas de T. pallidior A indo para o oeste, formando populaes trans-Andeanas
(Giarla et al., 2010).
Considerando que T. velutinus e T. karimii possuem uma ampla distribuio geogrfica pelo
Brasil e que a distncia gentica entre estas espcies to grande quanto a encontrada entre outros
grupos de espcies no gnero (Tabela 6 de Giarla et al., 2010), fica claro que h uma grande lacuna
no que se refere biogeografia e cenrios evolutivos envolvendo espcies brasileiras, o que se deve
principalmente escassez de amostras de DNA disponveis (Braun et al., 2005; Carvalho et al., 2009;
Giarla et al., 2010).

Uso do Espao
Hbitat
De modo geral, os pequenos marsupiais do gnero Thylamys esto distribudos por ambientes xricos
como desertos, reas semi-ridas e montanhas.
Duas espcies ocupam ambientes msicos: T. macrurus ocupa florestas subtropicais e Cerrado
(Palma, 1995a; Apndice 1) e no apresenta acmulo de gordura na cauda (Palma, 1997) enquanto T.
velutinus ocorre primariamente no Cerrado e apresenta acmulo de gordura na cauda, como as espcies
de regies mais secas.
As cucas do gnero Thylamys so tipicamente capturadas em hbitats arbustivos. No Cerrado, T.
velutinus usa basicamente as fitofisionomias de cerrado sensu stricto (Vieira & Palma, 1996) e campo
sujo (Carmignotto & Monfort, 2007). J T. elegans utiliza reas cobertas por arbustos (shrublands,
Simonetti et al., 1984; Simonetti, 1989), matorral (Iriarte et al., 1989), arbustais no Monte (Montalvo
et al., 1984); thorn scrub (Jaksic et al., 1992) e semi-arid thorn (Meserve, 1981). Essa espcie mais
abundante em reas com vegetao arbustiva densa do que em reas abertas, o que pode ser influenciado
pela ao de predadores (Jaksic, 1981; Simonetti, 1989; Iriarte et al., 1989).
O acmulo de gordura na cauda uma caracterstica comum em pequenos mamferos de regies
desrticas (Harris, 1987), estando associada sobrevivncia em ambientes sazonais ou relativamente x-
ricos (Creighton, 1985). Com isso T. velutinus estaria adaptado para explorar ambientes sazonais como o
Cerrado, onde h uma estao seca bem definida. Mesmo em reas de Cerrado, T. velutinus aparentemente
mais abundante nas reas que se encontram em estgios iniciais da sucesso ps-fogo (Figura 6). Essas
reas se caracterizam por menor cobertura arbustiva e graminide, representando hbitats potencialmente
ainda menos favorveis. Nos estgios sucessionais mais avanados, T. velutinus foi ausente ou muito raro
(Figura 6; A.R.T. Palma & R.P.B. Henriques, dados no publicados).
Outra espcie do gnero, T. karimii, tem sido capturada no Cerrado em reas de campo limpo, campo
sujo, campo cerrado e cerrado sensu stritcto. J na Caatinga, esse marsupial parece ocorrer em tanto em
reas de caatinga arbrea quanto caatinga baixa (Carmignotto & Monfort, 2007).
Finalmente, Thylamys macrurus tem sido considerado uma espcie de reas de cerrado sensu
stricto e tambm de florestas semidecduas (Palma et al., 2002; Palma & Vieira, 2006; Carmignotto &
Monfort, 2006). Aparentemente uma espcie abundante em Cerrado (Cceres et al., 2007, Andreazzi
et al., 2011). No entanto, h indcios de que esse marsupial tambm pode ocorrer com mais frequncia
do que se acreditava inicialmente em formaes vegetais mais abertas (Carmignotto & Monfort, 2006;
Cceres et al., 2007).
rea de vida
Das poucas estimativas de rea de vida existentes para espcies do gnero, h uma variao de 0,08
ha (no vero) a 0,14 ha (no inverno) para T. elegans em reas abertas do Chile (Muoz-Pedreros et al.,
1990), e entre 1,70 ha (fmea, n = 1) e 2,28 ha (macho, n = 1) para T. velutinus no Cerrado (Vieira &
Palma, 1996).

Arborealidade
A morfologia de Thylamys, com cauda curta e garras desenvolvidas, sugere que este gnero utilize
os estratos arbreo e arbustivo de forma mais limitada que outros pequenos didelfdeos, exceo de
Monodelphis spp. (Eisenberg & Wilson, 1981). No entanto, Fonseca et al. (1996) citam T. macrurus, T.
velutinus e T. pusillus (entenda-se T. karimii, Tabela 1) como espcies semi-arborcolas.
De fato, ao menos para T. macrurus, h dados obtidos em campo que indicam que esse marsupial
realmente possui hbito semi-arborcola. A espcie apresentou uma proporo de 9% de capturas no
sub-bosque (esforo amostral no sub-bosque = 9%) em reas de Cerrado (Cceres et al., 2011) e de 34%
de capturas no sub-bosque (esforo amostral no sub-bosque = 27%) em mata semi-decdua no Pantanal
(Andreazzi et al., 2011). Alm disso, T. macrurus escapou subindo em rvores aps a soltura em 18%
das vezes (Cceres et al., 2011). Uma outra espcie do gnero, T. elegans, que no ocorre no Brasil,
tambm explora arbustos (Meserve, 1981), podendo ser capturada tanto no solo quanto no estrato arbreo
(Redford & Eisenberg, 1992).
Usando o critrio de comportamento de fuga aps captura, T. velutinus parece no apresentar uma
utilizao do estrato arbreo que justifique sua definio como espcie semi-arborcola. Indivduos desta
espcie fogem para o solo mesmo quando liberados j diretamente no tronco de rvores de cerrado, entre
0,4 e 0,8 m de altura (E.M. Vieira, obs. pess.).
Ecofisiologia - Ritmos de Atividade

Creighton (1985) sugere que vrias caractersticas do gnero Thylamys podem estar relacionadas
vida em ambientes semi-ridos ou fortemente sazonais, tais como cauda espessada devido ao acmulo
sazonal de gordura, bulas auditivas ampliadas e extensa fenestrao do palato.
H indcios de variaes sazonais de peso em T. elegans, em matorral, relacionada ao acmulo de
gordura na cauda, que atinge o mximo no inverno e o mnimo no vero (Roig, 1971). Por outro lado,
Carmignotto & Monfort (2006) sugerem que esta caracterstica no apresenta um padro sazonal, pois
encontraram indivduos de T. karimii exibindo espessamento caudal tanto no perodo seco, como no pe-
rodo chuvoso. Para T. velutinus no existem informaes conclusivas sobre em quais pocas o acmulo
de gordura na cauda seria mais acentuado.
A espcie T. elegans entra em torpor nas estaes frias (ver Palma, 1997 e referncias includas).
Thylamys elegans, quando mantido em cativeiro com temperatura constante, apresenta um ritmo circadiano
de temperatura corporal, com o mximo (38C) ocorrendo durante o perodo de atividade (das 18:00 s
6:00) e o mnimo (30C) ocorrendo durante o perodo de torpor (das 12:00 s 15:00).
A ocorrncia de uma maior atividade no incio do perodo ativo, com uma reduo gradual
com o transcorrer do tempo, uma caracterstica de espcies de pequenos mamferos insetvoros
(ver Vieira & Baumgarten, 1995; e referncias includas). Em concordncia com esse padro geral,
T. velutinus uma espcie exclusivamente noturna que apresenta um pico de atividade logo aps o
crepsculo com um declnio progressivo ao longo da noite (Vieira & Baumgarten, 1995). De modo
diverso, T. elegans pode estar ativo de dia, mas apresenta maior atividade noite e no alvorecer
(Iriarte et al., 1989).

Histria de Vida - Caractersticas Populacionais
Reproduo
Conforme o esperado para espcies que habitam ambientes fortemente sazonais, as espcies de
Thylamys estudadas tem demonstrado um padro reprodutivo sazonal, sendo isto registrado para T. ele-
gans em vegetao mediterrnea do Chile, T. macrurus no Cerrado e T. karimii no Cerrado e na Caatinga
(Mann, 1978; Carmignotto & Monfort; 2006; Cceres et al., 2007). Thylamys elegans produz uma ou
duas ninhadas durante a poca reprodutiva (setembro a maro). Cada ninhada possui at 17 filhotes,
sendo que 11 a 13 sobrevivem at o desmame (Mann, 1978).
Algumas informaes esparsas existem para outras espcies do gnero. Thylamys macrurus, no
extremo sul do Cerrado, apresenta 97% dos indivduos jovens entre novembro e fevereiro (perodo chu-
voso), havendo um nico registro em julho, durante o perodo seco (Cceres et al., 2007). J T. karimii,
tambm em regio de Cerrado, apresenta fmeas lactantes em janeiro e abril (estao chuvosa), enquanto
indivduos jovens so registrados no perodo chuvoso (10 indivduos) e no perodo seco (1 indivduo)
(Carmignotto & Monfort, 2006).
Demografia e parmetros populacionais

A razo sexual varia entre 1,0 : 0,6 em T. velutinus (Vieira & Palma, 1996) e 1,0 : 1,2 em T. elegans
(Iriarte et al., 1989). Estimativas de densidades populacionais para espcies de Thylamys so escassas.
Thylamys elegans apresenta uma densidade mdia de 4,1 indivduos/ha (1,0 a 13,6 ind./ha) em semi-
-desert low thorn scrub (Jaksic et al., 1992) e uma densidade mdia de 5,5 indivduos/ha (0 a 22,9 ind./
ha) em matorral (Iriarte et al., 1989). No Cerrado do Brasil central, em duas reas de cerrado sensu stricto
distantes cerca de 1,2 km uma da outra, populaes de T. velutinus apresentaram densidades mximas
de 0,41 e 0,55 indivduos/ha. Esses picos no foram sincrnicos, ocorrendo respectivamente no final da
poca seca e no final da poca de chuva (Vieira & Palma, 1996).
Dinmica populacional
Populaes de T. elegans no apresentam picos populacionais consistentes em anos consecuti-
vos, e sim uma variao dramtica nos nveis populacionais (Iriarte et al., 1989; Jaksic et al., 1992),
o que sugere uma estratgia populacional oportunista. Estudos de longa durao sobre T. elegans, na
vegetao mediterrnea da Reserva Nacional Las Chinchillas (Chile central), mostram efeitos end-
genos e exgenos na dinmica populacional em um ambiente semi-rido (Lima et al., 1996; Lima &
Jaksic, 1998). Nesta regio, T. elegans tem as maiores taxas de turnover entre pequenos mamferos
simptricos (Lima et al., 1996). Sub-populaes de T. elegans apresentam valores similares de r (per
capita rate of population change) em habitats msico e xrico (Lima et al., 1998), mas a sub-populao
de T. elegans em ambiente xrico sofre efeitos denso-dependentes diretos e da pluviosidade sobre r
enquanto uma sub-populao em condies msicas sofre apenas modestos efeitos denso-dependentes
diretos (Lima & Jaksic, 1998).

Interaes Trficas
Dieta
Thylamys macrurus, T. velutinus e T. karimii so citadas como espcies insetvoro-onvoras por
Paglia et al. (2012) e dietas similares so atribudas a outras espcies do gnero por Redford & Eisenberg
(1992). Thylamys elegans tambm principalmente insetvoro (artrpodes e larvas de insetos constituem
mais que 90 % de sua dieta), mas essa espcie consome tambm frutos, pequenos vertebrados e carcaas
(Simonetti et al., 1984; Simonetti, 1989; redford & Eisenberg, 1992; Palma, 1997). A espcie T. pusil-
lus, no deserto Monte, consome artrpodes como principal item, mas tambm frutos, sementes e folhas
(Campos et al., 2001). Esse tambm o padro para T. pallidior, outra espcie que tambm ocorre em
zonas ridas na Argentina, Chile, Bolvia e Peru, cuja dieta formada por 68.7% de artrpodes e 31.3%
de matria vegetal, principalmente folhas (24.6%). Esse marsupial aparentemente no varia sua dieta,
mesmo com a forte sazonalidade que ocorre no seu habitat natural (Albanese et al., 2012).
J em relao dieta de T. velutinus em reas de Cerrado no Brasil, essa tambm composta de
matria animal (75,4 % - principalmente artrpodes) e matria vegetal (24,6 %). No h, no entanto,
informaes consistentes sobre possveis variaes sazonais na sua dieta. Em cativeiro, T. velutinus pode
consumir frutas, insetos e filhotes de camundongo (Vieira & Palma, 1996). Da mesma forma, insetos e
frutos tambm so aceitos por T. karimii em cativeiro (Streilein, 1982b).
Predadores
Como a maioria dos pequenos mamferos, Thylamys spp. so presas de vrias espcies de vertebrados.
Os registros confirmados de predao sobre T. elegans e T. velutinus incluem corujas (Athene cunicular-
ia, Tyto alba, Glaucidium nanun e Bubo virginianus) e, em menor frequncia, candeos (Pseudalopex
culpaeus) (Montalvo et al., 1984; Jaksic et al., 1992; Jaksic et al., 1993; Abreu et al., 2000).

Comunidades
Raramente espcies do gnero Thylamys esto entre os componentes dominantes das comunidades
de pequenos mamferos no voadores. Uma exceo a esse padro T. macrurus em reas de Cerrado no
Mato Grosso do Sul, onde pode atingir um sucesso de captura especfico de 1.26% (Cceres et al., 2007),
sendo a espcie mais comum em um estudo envolvendo 14 espcies de pequenos mamferos na parte sul
do Cerrado (Cceres et al., 2011). Tal abundncia no se repetiu em estudos com a mesma espcie no
Pantanal (Andreazzi et al., 2011), e com T. velutinus no Cerrado do Brasil central (Vieira & Palma, 1996).
Conservao
Nenhuma espcie de Thylamys est citada nas listas do MMA (2003), e da CITES (2011). A maioria
das espcies do gnero Thylamys aparece na Lista Vermelha da IUCN na categoria pouco preocupante
(Least concern), exceto T. macrurus na categoria quase ameaada (Near threatened), T. karimii na
categoria vulnervel (Vulnerable), alm de T. venustus e T. tatei na categoria dados deficientes (Data
deficient), sendo que a agricultura e a extrao madeireira so os riscos mais frequentemente apontados

(IUCN, 2011). Anteriormente, apenas T. macrurus aparecia como espcie sofrendo algum risco (Palma
& Vieira, 2006).
O processo de possvel reduo populacional que possivelmente vem ocorrendo com T. macrurus
deve ser devido extrao madeireira e ao desmatamento para agricultura na sua rea de ocorrncia (de
la Sancha & Teta, 2012). O risco sofrido pela espcie agravado pelo fato de no haver registros de
ocorrncia da mesma em unidades de conservao no Brasil (Carmignotto & Monfort, 2006).
Outra espcie do gnero que considerada sob ameaa, T. karimii, possui uma ampla rea de ocor-
rncia, mas esta vem sofrendo uma rpida converso em reas agrcolas, particularmente em pastagens
e plantaes de soja no Cerrado (Pires Costa & Patterson, 2008). Riscos adicionais na Caatinga incluem
degradao do ambiente por caprinocultura e desmatamento para agricultura e retirada de lenha.
Concluses
No Brasil h a ocorrncia reconhecida de trs espcies de marsupiais do gnero Thylamys: T. ka-
rimii, T. macrurus and T. velutinus. Esses animais so associados a formaes vegetais no florestais,
geralmente raros e basicamente insetvoros. Comparando com a reviso feita por Palma & Vieira (2006),
houve grandes avanos no conhecimento cientfico em relao taxonomia e distribuio geogrfica das
espcies de Thylamys em geral e no Brasil (e.g. Carmignotto & Monfort, 2006; Giarla et al., 2010). No
entanto, no houve um aumento equivalente nesse conhecimento em relao ecologia das espcies desse
grupo. Essa uma das grandes lacunas no conhecimento referente aos marsupiais desse gnero, incluindo
informaes sobre variaes sazonais e plurianuais nos tamanhos populacionais, estimativas confiveis de
densidades, estruturas das populaes e potenciais efeitos de perturbaes (e.g. queimadas, fragmentao
do hbitat) nas espcies. Alm do conhecimento ecolgico, informaes sobre o a distribuio geogrfica
e status taxonmico de representantes do grupo tambm ainda so necessrias.
Agradecimentos
Agradecemos aos editores pelo convite para a elaborao desse captulo.
Referncias
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CAPTULO 13
MARSUPIAIS do Incio
do Palegeno no Brasil:
Diversidade e Afinidades
dison V. Oliveira*
Francisco J. Goin**
Abstract: EARLY PALEOGENE METATHERIANS FROM BRAZIL: DIVERSITY AND

AFFINITIES. The diversity of the latest Paleocene-early Eocene metatherian fauna of
Itabora locality, Brazil, is presented. Almost all major lineages (orders) of South American
Cenozoic marsupials are already present in the Itabora fauna: Sparassodonta (Borhyaenoidea),
Pediomyidae, Peradectoidea, Didelphimorphia, Paucituberculata, and Polydolopimorphia.
Recent studies exclude the Microbiotheria of the Itabora fauna. North American lineages are
represented by pediomyids and a few peradectids. Sparassodonts include small, generalized
forms such as Patene simpsoni. The large variety of Itaboraian didelphimorphians (a polyphy-
letic clade in its present concept) includes, among others, caroloameghiniids, eobrasilines,
herpetotheriids (sternbergiines and derorhynchines), monodelphopsines, pucadelphyids and
the specialized protodidelphids; most of them seem to belong to early metatherian clades, not
closely related to modern (Neogene) didelphid opossums. Derorhynchines have several derived
dental features suggesting affinities with Australian peramelemorphians. The caroloameghiniid
didelphimorphian opossums represent a South American peradectoid lineage. One of the
oldest known Paucituberculata is also recorded in the Itabora fauna. Polydolopimorphians were
supposed to be exclusively represented in Itabora by epidolopines; however, Bobbschaefferia
and Mirandatherium may constitute early, plesiomorphic polydolopimorphians. Regarding the
intercontinental relationships of metatherians some Itaboraian taxa such as derorhynchines,
*
Departamento de Geologia, Centro de Tecnologia e Geocincias, Universidade Federal
de Pernambuco. Recife, PE, 50670-420, Brasil. Autor correspondente: vicenteedi@
gmail.com
Departamento Paleontologa de Vertebrados, Museo de La Plata, Paseo del Bosque s/n, 1900,
**
La Plata, Argentina.
Marsupiais do incio do Palegeno no Brasil: diversidade e afinidades 275 BIOLOGIA

sternbergiines, and peradectids are presumed to be key in the affinities of African, Eurasian, Antarctic, and some Australian
metatherians.
2012.
Introduo
Marsupials present one of the most convincing cases in support of branching phylogeny...
display almost as wide a range of structural and ecological adaptations as do the placentals,
strongly suggesting that in these respects there are no intrinsic limitations to marsupial anatomy
and physiology and, that, as a paradigm of mammalian evolution at least,
marsupials are far from useless
(John A. W. Kirsch, 1977a, p. 287).
Os metatrios se constituram, dentre os mamferos, em um dos mais importantes elementos fau-

nsticos ao longo do Cenozico sul-americano. A notvel diversidade alcanada pelos mesmos durante
o Paleoceno-Eoceno, neste continente, tem servido de base para hipteses sugerindo, para eles, o papel
de arautos do intercmbio faunstico interamericano ocorrido durante o final do Cretceo e o incio do
Palegeno (Pascual, 1980a; Bonaparte, 1984). Faunas importantes, que permitem reconstituir essa di-
versidade, esto localizadas em Tiupampa, Bolvia (Paleoceno Inferior), e as localidades de Las Flores,
Argentina, e Itabora, Brasil, ambas representando o Paleoceno Tardio-Eoceno Inicial. Nesse contexto,
o stio de Itabora, localizado no estado do Rio de Janeiro (Figura 1), constitui-se em um dos mais sig-
nificativos. Essa fauna apresenta, alm de marsupiais, diversos outros mamferos e sua relevncia pode
ser avaliada em aspectos tais como: (1) sua grande antigidade (palegeno), (2) sua posio geogrfica
situada mais ao norte em relao s demais faunas de igual ou prxima antigidade e (3) a grande diver-
sidade de formas que registra. Uma recente reviso dos metatrios de Itabora (Oliveira, 1998) confirmou
o registro de clados de origem norte-americana, alm de reconhecer uma maior diversidade em relao
a estudos prvios. O papel ancestral de alguns elementos dessa fauna em relao a algumas linhagens
australianas tambm parece ser relevante (ver adiante).
Marsupiais foram, por muito tempo, considerados como um grupo pouco diversificado e
primitivo, devido crena de que a atual famlia Didelphidae provinha dos tempos do Cretceo
Inicial da Amrica do Norte (porm ver Goin, 1991, 1993, 1995). Hoje, esses mamferos so reinter-
pretados como um grupo extremamente diverso e impossvel de ser includo na Ordem Marsupialia
(sensu Simpson, 1945). As mais de trinta famlias de metatrios sul-americanos fsseis e atuais so
classificadas em no menos de seis ordens distintas: Peradectia, Microbiotheria, Didelphimorphia,
Sparassodonta, Paucituberculata e Polydolopimorphia. Contudo, a distribuio dessas ordens nas
coortes Alphadelphia, Ameridelphia e Australidelphia, como proposto por Marshall et al. (1990),
est atualmente em debate.
atravs de elementos do sistema dentrio (Figura 2) que a histria evolutiva dos metatrios pode
ser desvendada. Muito do conhecimento sobre metatrios palegenos est baseado no abundante registro
de peas dentrias, sejam elas completas ou incompletas. A utilizao do sistema dentrio em sistemas de
classificao biolgica tem alcanado timos resultados, embora tenha recebido duras crticas de alguns
BIOLOGIA 276 Marsupiais do incio do Palegeno no Brasil: diversidade e afinidades

Figura 1 - Localizao geogrfica da Bacia de Itabora.
autores no concernente ao uso de peas isoladas para fundamentao de novos taxa (e.g. Szalay, 1994;
Beck et al. 2008). Apesar disso, o grau de clareza das hipteses obtidas atravs da utilizao do sistema
dentrio parece ser reflexo de um maior acerto no estabelecimento de homologias, quando comparado
aos demais sistemas biolgicos utilizados em sistemtica de marsupiais. Adicionalmente, os dentes so
as nicas estruturas anatmicas dos mamferos cuja disponibilidade no registro permite realizar um se-
guimento relativamente preciso da evoluo de suas distintas linhagens. Nesse sentido, um dos desafios
mais importantes para a interpretao filogentica e adaptativa da irradiao inicial dos metatrios sul-
-americanos est representado pela fauna de Itabora, cuja extraordinria riqueza taxonmica (revelada a
partir de numerosos restos fundamentalmente dentrios) foi objeto de vrias revises sucessivas durante
a segunda metade do sculo XX (Paula Couto 1952a, b, c; 1961, 1962, 1970; Marshall, 1987; Oliveira,
1998; Goin et al. 1998; Goin & Oliveira, 2007; Oliveira & Goin, 2011).

Figura 2. Nomenclatura da anatomia dentria utilizada no estudo de marsupiais fsseis e recentes. A, molar superior em vista
oclusal; B, molar inferior em vista oclusal.
No presente captulo, objetivamos sumariar o atual conhecimento sobre a evoluo, diversidade

e significado filogentico dos metatrios de Itabora, assim como tambm ressaltar as implicaes que
este conhecimento tem sobre a histria biogeogrfica dos Metatheria palegenos e a radiao do grupo
coronal Marsupialia.
Nota Editora: colocar por favor os dois pargrafos abaixo em notas de rodap seqenciais nesta
(1. pargrafo) e na prxima pagina (2. pargrafo):
Abreviaturas Institucionais: MCT (ex DGM), Museu de Cincias da Terra, Rio de Janeiro, Brazil;
MCN-PV, Seo de Paleontologia, Museu de Cincias Naturais da Fundao Zoobotnica do Rio Grande
do Sul, Porto Alegre, RS, Brazil; MN, Museu Nacional do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, RJ, Brazil.
Abreviaturas Anatmicas: i2, i3, i4, i5, incisivos (Hershkovitz, 1995); p1, p2, p3, premolars in-
feriores; m1, m2, m3, m4, molars inferiores; M1, M2, M3, M4, molars superiores; StA, StB, StC, StD,
StE, cspides estilares A, B, C, D, E respectivamente.
SALMA Idade-mamfero terrestre sul-americana.
Irradiao de Metatrios do Palegeno:

o Incio da Histria dos Marsupiais no Hemisfrio Sul
A grande irradiao alcanada pelos metatrios sul-americanos no incio do Palegeno desenvolveu
uma variedade de formas de amplo espectro adaptativo, provavelmente superior ao registrado atualmen-
te na Austrlia (Goin, 1995). Como vimos, as localidades fundamentais que tm provido a base para o
conhecimento das formas dessa poca so as faunas palegenas do Brasil, Argentina e Bolvia, alm de
diversas faunas patagnicas, na Argentina. No h registros de metatrios no Cretceo sul-americano
(com possvel exceo da fauna de Laguna Umayo no Peru), mas muito provavelmente eles estiveram
presentes nesses tempos na Amrica do Sul (vide e.g. Goin et al., 2006). Na Figura 3 pode ser observada
a seqncia palegena de idades-mamfero sul-americanas, cuja formalizao se baseia essencialmente

Figura 3. Quadro cronoestratigrfico mostrando as idades-mamfero sul-americanas e o posicionamento da Fauna de Itabora
(SALMAs segundo Gelfo et al, 2009; curvas eustticas segundo Hardenbol et al., 1998).
no grau evolutivo de determinadas associaes faunsticas atravs do tempo. A fauna de Itabora re-
presenta o intervalo compreendido entre o final do Paleoceno e o incio do Eoceno (Gelfo et al. 2009;
Oliveira & Goin, 2011).
Uma breve anlise da composio faunstica de metatrios de Itabora permite reconhecer a seguinte
diversidade taxonmica:
Ordem Sparassodonta: Patene simpsoni

Os Sparassodonta compreendem um grupo de metatrios sul-americanos, cuja tendncia evolutiva
se deu em direo dieta carnvora especializada, verificada em seus dentes atravs da paulatina e gra-
dual perda do metacnido, reduo do tamanho do protocone, da plataforma estilar ampliada e reduo
do talonido, dentre outros caracteres. Fsseis de esparassodontes so conhecidos na Colombia, Bolivia,
Uruguai, Chile, Argentina e Brasil (Marshall, 1978; Argot, 2004). O grupo apresenta-se distribudo desde
o Paleoceno Inicial at o Plioceno (Marshall, 1980).
O mais conhecido representante dessa ordem em Itabora Patene simpsoni, que representa uma
forma de mdio tamanho, comparvel a um gato domstico (Figura 4). Esta espcie tem sido classifica-
da por alguns autores dentre os Hathliacynidae (Marshall, 1981; Goin & Candela, 2004), mas estudos
recentes sugerem que ela represente um grupo-irmo de Sparassodonta (Forasiepi et al., 2006). O gnero
inclui ainda mais duas espcies: P. colhuapiensis do Riochiquense (Paleoceno tardio?-Eoceno inicial) da
Patagonia central, Argentina e P. campbelli, do Palegeno de Santa Rosa, Per (Goin & Candela, 2004).
Mayulestes ferox, do Paleoceno inferior da Bolvia foi referido a Sparassodonta (Borhyaenoidea)
por Muizon (1994) e Argot (2004). Rougier et al. (1997) sugerem que o agrupamento de Mayulestes com
os Borhyaenoidea constitui em realidade um agrupamento parafiltico. Em vrios aspectos, no clara
a afinidade dos Mayulestidae com os Borhyaenoidea, podendo constituir aqueles, mais provavelmente,
uma derivao independente, de hbitos carnvoros, originada a partir de um estoque peradectdeo mais
basal. Forasiepi et al. (2006) descrevem um novo hatliacindeo para o Mioceno da Bolvia e realizam
uma anlise filogentica na qual Mayluestes excluido de Sparassodonta, bem como o txon itaboraien-

Figura 4. Patene simpsoni. Holtipo exibindo M1-4 em vista oclusal (MN 1331-V). escala = 2 mm.
se Patene. De qualquer modo, as evidncias aportadas pelos metatrios de Itabora e tambm pelos de
Tiupampa, sugerem que a base dos Sparassodonta est representada por um grupo monofiltico integrado
por formas do Palegeno como Patene, alm de Nemolestes e Stylocynus (Forasiepi, 2006).
Muizon et al. (1997) consideram os borienideos vinculados diversificao inicial dos didelfi-
mrfios, baseados na presena de i3 sobrejacente em Mayulestes e em didelfimrfios como Pucadelphys.
Outros autores posicionam os Sparassodonta como formas basais a marsupiais australianos e sul-america-
nos (Archer, 1981; Szalay, 1994; Rougier et al. 1998; Forasiepi, 2009). Em nossa opinio, o grupo basal
que melhor se compara com os boriaenoideos + hatliacindeos o dos Peradectidae. Juntamente com
esta famlia, os borienideos + hatliacindeos exibem a centrocrista retilnea, o metacone e o paracone
situados prximos entre si e equiparveis em robustez, a plataforma estilar ampla, e os cnulos pouco
desenvolvidos.
Ordem Didelphimorphia
Famlia Pediomyidae
A famlia Pediomyidae, originalmente estabelecida sobre material fssil encontrado no Cretceo
Superior da Amrica do Norte (Clemens, 1968), est representada em Itabora por um txon indito
(Figura 5). Antes disso, Sig (1972) tentativamente reconheceu a presena desse grupo no Cretceo
Superior do Peru. Em Tiupampa, Bolvia, a espcie Khasia tiupampina pode pertencer aos Pediomyidae
e no aos Microbiotheriidae como originalmente sugerido por Muizon (1991; ver tambm Marshall et
al., 1990). No Brasil, Marshall (1987) reconheceu a presena de pediomdeos em Itabora atravs do
material descrito por Paula Couto como Monodelphopsis travassosi. Contudo, Oliveira (1998) demons-
trou que o holtipo de Monodelphopsis, composto por um dentrio esquerdo incompleto, no pertence

Figura 5. Pediomyidae (DGM 808-M). A, m2-4 em vista oclusal e, m2-4 em vista lingual. Escala = 1 mm.
a um Pediomyidae e sim somente os dentes superiores referidos por Marshall (Figura 5). Alm disso, a
maior parte do material identificado como Monodelphopsis por Marshall (1987) pode no pertencer a
esse gnero como veremos mais adiante.
A identificao de pediomdeos em Itabora nos remete a questes problemticas como, por exem-
plo, a que relaciona fileticamente esses metatrios aos Microbiotheria (Reig et al., 1987; Marshall et al.,
1990 versus Aplin & Archer, 1987). O atual estgio de conhecimento sugere que as semelhanas entre
pediomdeos e microbioterdeos se devem homoplasia. Se por um lado os pediomdeos norte-americanos
parecem ter experimentado uma longa e diversificada histria evolutiva (Fox, 1987; Davis, 2007), por
outro a diversificao precoce dos microbiotrios palegenos representados em Itabora e Las Flores
mostra que vrios caracteres derivados, como a reduo da plataforma estilar nos molares superiores que
se desenvolveu em ambos de forma convergente.
Famlias Herpetotheriidae, Protodidelphidae,

Pucadelphyidae, e subfamlias Eobrasiliinae e Monodelphopsinae
Em Itabora est registrada uma notvel irradiao de metatrios que por muito tempo foram consi-
derados como representantes da Famlia Didelphidae (Paula Couto, 1979; Marshall et al., 1990), mas que,
muito provavelmente, representam um clado (ou clados) com histria prpria, que ilustra um episdio
particular e ao mesmo tempo muito elucidativo da histria dos metatrios sul-americanos (Goin, 1991,
1993; 1995; Goin et al., 1998; Oliveira, 1998; Oliveira & Goin, 2011).

Dentre esses representantes se inclui s subfamlias Sternbergiinae e Derorhynchinae (ambas repre-
sentantes de Herpetotheriidae), e a famlia Protodidelphidae. Estes ltimos viveram exclusivamento no
Palegeno e integram formas altamente derivadas dentro do suposto grande clado em questo (Oliveira
& Goin, 2011).
Goin (2003) sugeriu a incluso de Itaboraidelphys (Figuras 6A, D-E), Didelphopsis (Figura 6B),
Carolopaulacoutoia (Figura 6C-D), e Marmosopsis (todos metatrios de Itabora), e dos txons austra-
lianos Ankotarinja, Keeuna, e Djarthia, a um grupo natural, os Sternbergiidae (McKenna & Bell, 1997).
A presena em todos estes marsupiais de uma cspide estilar C, de posio lingual (cspide central),
conjuntamente com outros caracteres derivados (centrocrista muito labialmente estendida, pr-paracrista
apontando esquina parastilar), poderia representar uma associao de caracteres por heterobatmia,
Figura 6. Herpetotheriidae, Sternbergniinae. A, Itaboraidelphys camposi (MCT 2788-M), M2 em vista obliqua; B Didelphopsis
sp. (DGM 642-M), M3 em vista oclusal; C, Carolopaulacoutoia itaboraiensis (DGM 807-M), M2-4 em vista oclusal; D,
Carolopaulacoutoia itaboraiensis (DGM 807 M), M2-4 em vista lingual; E, Itaboraidelphys camposi (DGM 926-M), M2-3
em vista oclusal. Escalas = 1 mm.

Figura 7. Herpetotheriidae, Derorhynchinae. A, Derorhynchus singularis (DGM 651 M), m1-4 em vista oclusal; B, Derorhynchus
singularis (DGM 803-M), M1-2, M4 em vista oclusal; C, Derorhynchus sp. (MCN PV), m1 em vista oclusal. Escalas = 1 mm.
exclusiva deste clado. Novas interpretaes, todavia, sugerem um novo conceito para Sternbergiinae,
txon originalmente estabelecido por Szalay (1994), como uma subfamlia de Herpetotheriidae, incluin-
do somente os taxa Carolopaulacoutoia, Itaboraidelphys e Didelphopsis (Oliveira & Goin, 2011; E.V.
Oliveira, dados no publicados).
Os Derhorhynchinae so caracterizados nos molares inferiores pela presena de talonido encurtado
(largura > comprimento), o protoconido e o paraconido esto alinhados transversalmente, e o entoconido
de forma globosa e deslocado anteriormente (Goin et al.1999) (Figuras 7A, C). Os molares superiores
se caracterizam pela presena de uma grande StB, centrocrista em forma de V estendida profundamente
em sentido labial, conulos pouco desenvolvidos, e o protocone transversalmente comprimido (Figura
7B).
Os Protodidelphidae so caracterizados por molares bunodontes, com cristas cortantes pouco desen-
volvidas. Nos molares superiores a StC est ausente, bem como os conulos no tlon, o ectoflxo pouco
profundo, e o protocone excntrico (Figuras 8A-D). Nos molares inferiores, o entoconido massivo,
e o hipoconido igual ao entoconido em tamanho (Figuras 8 E-F).

Figura 8. Protodidelphidae. A, Protodidelphis vanzolinii (DGM 303-M), M1-4 em vista oclusal; B, Zeusdelphys complicatus
(MCT 2830-M), molar superior em vista oclusal; C, Protodidelphis mastodontoides (DGM 896-M), M1 em vista oclusal; D,
Protodidelphis mastodontoides (DGM 896-M), M1 em vista lingual. E, Protodidelphis mastodontoides (MCT 2818-M), m1 em
vista oclusal; F, Protodidelphis mastodontoides (MCT 2818-M), m1 em vista lingual. Escalas = 1 mm.
A subfamlia Eobrasiliinae foi proposta por Marshall (1987) para abrigar Eobrasilia, Gaylordia
e Didelphopsis, a partir da presena em todos eles de um enorme P/p3, de aspecto bulboso, alm de
abrupto decrscimo em tamanho do P/p3 ao P/p1. O estudo revisivo dos diversos materiais pertencen-
tes a estes txons depositados no DNPM permite reconhecer que Gaylordia deve ser transferido para
a famlia Pucadelphyidae e Didelphopsis, como vimos, foi transferido para Sternbergiinae. Claramente
o desenvolvimento de pr-molares hipertrofiados nestes trs txons evoluiu de forma independente,
como sugerido pela dentio superior muito distinta em Didelphopsis e Gaylordia. A enigmtica espcie
Eobrasilia coutoi extremamente derivada, sendo conhecida por um dentrio incompleto e maxilar, am-
bos com os p2-3 preservados. A regio incisiva, no entanto, fornece um dado interessante, relacionado
preservao de alvolos que sugerem a presena um incisivo sobrejacente (i2) de desenvolvimento mais
robusto que o outro alvolo preservado. Interessantemente, este carcter tem sido reportado para alguns
protodidelfdeos e herpetoterdeos, pelo menos.
A famlia Pucadelphyidae, da qual o gnero tipo Pucadelphys, do Paleoceno Inferior da Bolivia,
est representada em Itabora por Marmosopsis e Gaylordia. Marmosopsis um dos txons mais bem

Figura 9. Marmosopsis juradoi. A, dentrio direito com p2-m3 (MN 2470-V), vista lateral; B, m1-3 em vista oclusal (MN
2470-V); C, detalhe da regio incisiva (MN 2498-V). Escalas = 1 mm.
representados em Itabora, com inmeros restos dentrios. O dentrio de M. juradoi grcil e a dentio
apresenta as cspides altas e cortantes (Figuras 9A-C). Os molares inferiores apresentam o talonido curto
e entoconido pouco desenvolvido. Gaylordia caracteriza-se pelos molares estruturalmente similares aos
de Marmosopsis, porm so ainda mais encurtados e o talonido proporcionalmente mais comprimido
ntero-posteriormente; os molares superiores so transversalmente alongados e uma enorme StC est
presente (Figuras 10A-D).
Seguindo o trabalho de Oliveira (1998), ns tentativamente reconhecemos que
Minusculodelphis e Monodelphopsis so formas proximamente relacionadas, classificados ambos na
subfamlia Monodelphopsinae (Szalay, 1994). Monodelphopsis travassosi foi considerada original-
mente como relacionada aos Didelphidae (Paula Couto, 1952a). Marshall (1987) relacionou-a aos
Pediomyidae e mais tarde Marshall et al. (1990) a transferiu para os Microbiotheriidae. M. travassosi
morfologicamente comparvel a Minusculodelphis, parecendo representar uma forma bem mais
robusta que este ltimo. Monodelphopsis e Minusculodelphis compartilham a seguinte combinao
de caracteres: metacnido do m1 deslocado posteriormente em relao ao protocnido, talonido
muito curto e relativamente estreito, entocnido muito reduzido e comprimido lbio-lingualmente
e hipoconulido fortemente deslocado lingualmente, formando parte do ngulo pstero-lingual do
talonido. Ambos os gneros separam-se pela notvel diferena de tamanho (M. travassosi muito
maior) e na morfologia dos pr-molares, sendo os de Minusculodelphis mais delicados, baixos e
mais comprimidos lbio-lingualmente.

Figura 10. Gaylordia sp. A, m2-m4 em vista oclusal (DGM 810-M); B, M2 em vista lnguo-oclusal (MCT 2778-M); C, M2 in
vista oclusal (MCT 2778-M); D, M3 em vista oclusal (MCT 2788-M). Escalas = 1 mm.
Superfamlia Peradectoidea:
famlias Peradectidae e Caroloameghiniidae
Aspectos relacionados ao conceito, contedo e relaes filogenticas dos Didelphimorphia
so atualmente objeto de intenso debate (Snchez-Villagra et al. 2007; Horovitz et al. 2009). Nesse
sentido, podem ser reconhecidos como didelfimrfios os Peradectoidea, que incluem os Peradectidae
e Caroloameghiniidae, e os Didelphoidea negenos (Caluromyidae, Didelphidae e Sparassocynidae)
(Goin, 1996).
Um dos espcimes classificados como Peradectidae de Itabora est representado na Figura 13. Os
molares inferiores apresentam o trigonido e talonido de tamanho aproximadamente equiparvel (Figura
11). Os molares superiores apresentam a plataforma estilar ampla, cspide estilar C equiparvel ao estilo
D, cnulos pouco desenvolvidos, crista ps-metaconular no estendida labialmente, e cristas conulares
internas tnues (Figuras 11C-D). Muitos desses caracteres podem ser observados em formas norte ame-
ricanas como P. elegans (Krishtalka & Stucky, 1983), do Eoceno Inferior europeu como Peradectes

Figura 11. Peradectidae. A, m2-4 em vista oclusal (DGM 920-M); B, M2 em vista oclusal (MCT 2795-M); C, M3 em vista
oclusal (MCT 2797-M). Escalas = 1 mm.
russelli ou P. mutigniensis (Crochet, 1979, 1980) e com Peradectes austrinum, do Maastrichtiano ou

Paleoceno do Peru (Sig, 1972). Em comparao com estes txons, o Peradectidae de Itabora mostra-se
mais proximamente relacionado a P. austrinum e as espcies europias, em tendo as cspides estilares
reduzidas e a pr-paracrista apontando para o estilo A (Oliveira, 1998).
Os Caroloameghiniidae esto representados em Itabora por Procaroloameghinia pricei (Figuras
12A-E), que exibe vrios caracteres plesiomrficos como o trigonido comprimido ntero-posteriormente,
fissuras da pr- e da ps-protocrstida situadas em um mesmo nvel, e entocnido comprimido lbio-
-lingualmente (Goin et al., 1998); a julgar pelo alvolo do segundo incisivo da srie inferior, este foi
robusto e provavelmente foi posicionado de modo sobrejacente (Figura 12D). Todavia, alguns caracteres
derivados como o grande tamanho do protocone, as cspides baixas e bunodontes, e a quase ausncia
de cristas indicam que os representantes desta famlia constituem uma linhagem de precoce tendncia a
hbitos alimentares frugvoros. Goin et al. (1998) argumentaram que os Caroloameghiniidae pertencem
aos Peradectoidea e no aos Polydolopimorphia como previamente havia sido sugerido por Marshall
(1987). Recentemente, Oliveira & Goin (2011) redescrevem o material tipo de Procaroloameghinia

Figura 12. Procaroloameghinia pricei (DGM 805 e 924 M, holtipo). A, dentrio em vitsa lingual; B, dentrio em vitsa labial;
C, dentrio em vista oclusal; D, detalhe da regio do canino e dos alvolos dos incisivos; E, p3-m4 em vista oclusal. Figuras
A-C escala = 3 mm e figura E escala = 1 mm.
pricei, sugerindo que a presena de segundo incisivo inferior de tamanho presumivelmente normal, mas
posicionado sobrejacente aos demais, uma caracterstica compartilhada com os Didelphoidea.
Didelphimorphia sensu stricto

A histria dos Didelphidae tem sido mal compreendida devido ao fato dessa famlia ter sido consi-
derada como um grupo primitivo e antigo, vinculado aos grupos cretcicos norte-americano. Todavia,
sua irradiao muito provavelmente negena (Goin, 1991, 1993, 1995), isto , deflagrada somente a
partir do Mioceno, como exemplificado por achados na fauna de La Venta, Colmbia (Goin, 1997) ou
da Argentina (Goin et al., 2007). Como vimos acima, eles no estiveram presentes e nem se originaram
na Amrica do Norte. possvel que sua origem esteja vinculada a um estoque peradectideo, integrado
por formas do Paleoceno Inferior da Bolvia e de Itabora. A raiz dos Didelphimorphia tem, portanto,
uma idade mnima no Paleoceno ou Eoceno, mas seu grupo-irmo, todavia, est atualmente em debate,
podendo ser os Pucadelphyidae (Muizon, 1991; Oliveira, 1998), Herpetotheriidae (Crochet, 1980; Reig et
al., 1987), Peradectidae (Horovitz et al. 2009), Protodidelphidae (Goin et al., 2007) e Caroloameghiniidae
(Souza & Oliveira, 2012).
Os mais antigos representantes dos Didelphoidea procedem do incio do Mioceno (Colhuehuapiense
SALMA), Patagonia Central, Argentina, estando representados por pequenos molares semelhantes ao
atual Thylamys, bem como restos de um provvel caluromdeo (Goin et al., 2007).
Dentre os Didelphoidea viventes, notvel que os Caluromyidae (ou Caluromyinae) ocupem
invariavelmente uma posio basal em diversos estudos filogenticos recentemente publicados (e.g. Reig

Figura 13. Mapa mostrando a distribuio geogrfica atual de marsupiais atuais na Amrica do Sul e parte da Amrica Central.
Fonte Gardner (2007).
et al., 1987; Kirsch et al. 1997; Patton et al., 1996; Voss & Jansa, 2009; Steiner et al., 2005). Seu posi-
cionamento como grupo-irmo dos Didelphidae, atestado atravs de estudos sorolgicos (Kirsch, 1977b;
Reig et al., 1987), estimam entre 40 e 50 milhes de anos (Eoceno) o incio da irradiao das linhagens
didelfides viventes (Kirsch & Palma, 1995). A histria inicial dos Caluromyidae (Caluromys, Glironia,
Caluromysiops) ainda pouco conhecida. Sua evoluo, entretanto, pode provavelmente ter iniciado como
um ramo independente nos tempos do Palegeno ou incio do Negeno. Um molar inferior procedente
do Mioceno Inferior da Argentina (Colhuehuapiense da Patagonia) parece constituir o fssil mais antigo
de um Caluromyidae (Goin et al., 2007). Em alguns caracteres, esse fssil lembra formas do Palegeno
de Itabora, como assinala Goin et al (2007: 61): En efecto, algunos de los rasgos ya mencionados tam-
bin estn presentes en grupos de Didephimorphia palegenos; tal es el caso de los Protodidelphidae:
escaso desarrollo del cngulo anterobasal, baja altura del protocnido y gran desarrollo del entocnido.
Una hiptesis sistemtica que relacione a protodidlfidos y calurmidos argumentara a favor de la muy
antigua diferenciacin de este clado hipottico (contra Goin, 1994) y de su gran distancia filogentica
de los didlfidos sudamericanos modernos.
Diferente de outras linhagens de marsupiais atuais, como Microbiotheriidae e Caenolestidae, a dis-
tribuio geogrfica de Caluromyidae restrita Regio Intertropical do Reino Holotropical e o estudo
morfolgico comparativo com as linhagens citadas no demonstra uma relao de parentesco prxima.
Nesse sentido, o cenrio biogeogrfico sugestivo de uma origem e diversificao de Caluromyidae a

partir de grupos palegenos da Regio Intertropical (parte da Amrica do Sul e Amrica Central) e no
Andina (Figura 13; ver tambm Figura 20). A partir de um estudo comparativo, ns enfatizamos que
vrios caracteres em comum so observados entre Caluromys e o Peradectoidea Procaroloameghinia
pricei, do Palegeno de Itabora, estado do Rio de Janeiro, Brasil. Procaroloameghinia, o mais plesio-
mrfico membro da famlia Caroloameghiniidae, conhecido principalmente por sua dentio inferior e
alguns molares superiores isolados (Figuras 12A-E). Caluromys e Procarolaomeghinia compartilham um
notvel conjunto de caracteres em sua dentio: cspides baixas, molares inferiores 1 e 3 equiparveis
em tamanho, entocnido posicionado obliquamente em relao ao eixo dentrio, centrocrista em tnue
forma de V, presena de cspide estilar C, e plataforma estilar estreita, tanto na regio parastilar quanto
na regio metstilar. Embora Procaroloameghinia represente o final do Paleoceno e o incio do Eoceno
(Idade Itaboraiense), a famlia Caroloameghiniidae persiste at, pelo menos, o incio do Oligoceno
(Idade Tinguiririquense). Se confirmadas, as potenciais sinapomorfias aqui apresentadas envolvendo
Caluromys e Procaroloameghinia so concordantes com a grande antiguidade sugerida para a origem da
linhagem didelfide, atestada por estudos moleculares, situada entre o Eoceno e o Oligoceno, alm dos
recentes estudos cladsticos que apontam os peradectideos como grupo-irmo dos atuais Didelphoidea
(Caluromyidae, Didelphidae e Sparassocynidae).
Por fim, cabe ressaltar que recentes estudos sugerem uma ntima relao entre hiladelfinos e ca-
luromdeos (Oliveira et al., 2011). Os Hyladelphinae constituem um grupo de marsupiais cuja dentio
retm alguns dos caracteres plesiomrficos observados em caluromdeos.
Ordem Paucituberculata
Os Paucituberculata (Caenolestidae sensu Marshall, 1980) so marsupiais pseudodiprotodontes
cujas relaes tm sido alvo de propostas discordantes. Ride (1962, 1964) cunhou a expresso pseudo-
diprotodonte para identificar marsupiais sul-americanos portadores de um par de incisivos procumben-
tes, de maneira anloga verificada para verdadeiros diprodotontes australianos. Por isso, no raro
paleontlogos utilizam tal expresso para identificar informalmente esses metatrios.
Uma questo importante no estudo desse grupo tem sido a de tentar identificar em qual posio
da srie plesiomrfica de 4 incisivos se posicionaria o dente procumbente. Ride (1962), dentre outros,
sugeriu que o dente corresponderia ao primeiro ou segundo da srie inferior (i2 ou i3 na nomenclatura de
Hershkovitz, 1995), mas a tendncia atual tem sido consider-lo como sendo o primeiro dente da srie
(Marshall et al., 1990). De qualquer modo, a questo permanece obscura.
Em termos sistemticos, h intenso debate se paucituberculatos tem como grupo-irmos os extintos
polidolopdeos ou polidolopimrfios (Simpson, 1945; Paula Couto, 1952; Kirsch et al. 1997), didelfimrfios
(Goin et al., 2009), argyrolagideos/simpsonitrios (Marshall et al., 1990; Szalay, 1994) ou marsupiais
australianos (Horovitz & Snchez-Villagra, 2003) (Figura 14).
Um dos fsseis mais antigos atribudos a esse grupo procede da Bacia de Itabora (Oliveira et al.,
1996; Goin et al., 2009). Os espcimes so representados por molares isolados, dos quais um deles re-
presenta a morfologia presumivelmente plesiomrfica para o grupo, representada pelo trigonido aberto
e o talonido saliente em sentido labial (Figura 15).
Os Sternbergiinae foram classificados por Szalay (1994) como paucituberculados. Porm, em nosso

Figura 14. Diferentes hipteses filogenticas para Paucitubeculata.
conceito, esta subfamlia representa um grupo de metatrios basais mais proximamente relacionados a
outros didelfimrfios de Itabora, e so por ns considerados como membros dos Herpetotheriidae
cretcico-palegenos (ver acima).
Como vimos, as relaes interordinais dos Paucituberculata so at hoje enigmticas, sendo altamente
questionvel o vnculo estreito com os Polydolopimorphia, grupo com o qual esteve tradicionalmente
associado por sua condio pseudodiprotodonte (Simpson, 1945). As origens independentes desses
grupos so atestadas pelas distintas homologias verificadas nos incisivos hipertrofiados, no dente pla-
giaulacideo (Figuras 16A-C) e nos distintos caminhos evolutivos adotados por cada um deles no desen-
volvimento de molares superiores e inferiores de aspecto quadrangular (ver e.g. Goin & Candela, 1996).
Figura 15. Riolestes capricornicus. m1 em vista oclusal (MCN-PV 1790). Escala = 1 mm.

Ordem Polydolopimorphia
Epidolops, Bobbschaefferia e Mirandatherium

Os Polydolopimorphia incluem marsupiais que apresentam uma morfologia dentria muito prova-
velmente adaptada dieta frugvora-insentvora, que evidenciada pela intumescncia das cspides e
pelo pouco desenvolvimento das cristas cortantes (Goin & Candela, 1996). tambm destacvel nesse
grupo o desenvolvimento de pr-molar hipertrofiado do tipo plagiaulacideo, que, como vimos, pa-
rece ter evoludo independentemente em pelo menos duas linhagens sul-americanas (polidolopideos e
vrios paucituberculados), alm de tambm ocorrer convergentemente em diprotodontes falangeriformes
australianos atuais (Figuras 16A-C).
As evidncias at agora disponveis conduzem a um arranjo sistemtico que reconhece como po-
lidolopimrfios as seguintes famlias: Polydolopidae, Prepidolopidae, Bonapartheriidae, Gashterniidae,
Rosendolopidae, Sillustaniidae, e Argyrolagoidea (Argyrolagidae, Groeberiidae, e Patagonidae), alm
dos Glasbiidae (Archer, 1984; Goin et al., 1998; Oliveira, 1998; Goin et al. no prelo). Goin et al. (1998)
sugerem os Glasbiidae como grupo irmo plesiomrfico do resto dos Polydolopimorphia, argindo que
Figura 16. Evoluo independente do pr-molar (p3) plagiaulacideo em distintos grupos de marsupiais. A, Epidolops, um
Polydolopimorphia de Itabora, Brasil; B, Abderites, um Paucituberculata do Mioceno da Amrica do Sul; C, Burramys, um
Petauroidea (Phalangeriformes) do Mioceno-Recente da Austrlia.

vrios dos caracteres presentes nesta famlia alcanam uma manifestao derivada extrema nos demais
representantes dessa ordem. Estes caracteres corresponderiam ao aspecto bunodonte das cspides; aos
estilos B e D aumentados; ao relativo estreitamento lbio-lingual da plataforma estilar, com a conseqente
equiparao do paracone e do metacone com as cspides estilares B e D, respectivamente; ao fraco ou
nulo desenvolvimento da ps-metacrista no M3; ao tnue desenvolvimento da centrocrista e a relao
da pr-paracrista com os estilos B e D. Alm disso, Oliveira (1998) sugeriu que existe uma estreita afini-
dade morfolgica entre a forma e o posicionamento dos incisivos de Bobbschaefferia (por ele atribudo
aos Glasbiidae) com aqueles descritos por Pascual (1980b: 222, Figuras A, B) para o Prepidolopidae
Prepidolops didelphoides. Ambos esto dispostos lado a lado e mostram um certo grau de compresso
lbio-lingual.
Goin & Candela (1995) sugeriram que os Polydolopidae da literatura tradicional (i.e.,
Epidolopinae + Polydolopinae) no constituem um grupo monofiltico. Pelo contrrio, os Epidolopinae
parecem ser mais intimamente relacionados aos Bonapartheriidae, Gashterniidae (Candela et al., 1998)
e Prepidolopidae, enquanto que os Polydolopinae - com seus peculiares molares de aspecto multitu-
berculado - constituem uma linhagem precocemente independente do resto dos Polydolopimorphia. A
distino tambm interessante do ponto de vista biogeogrfico, j que os Polydolopinae so formas que
durante o incio do Tercirio distriburam-se exclusivamente no conesul sul-americano e na Antrtica,
enquanto que o resto dos Polydolopimorphia so mais extensamente distribudos na Amrica do Sul.
No h registro dos Polydolopinae na fauna de marsupiais de Itabora, enquanto que o Epidolopinae
Epidolops o txon mais abundante dessa fauna, com centenas de espcimes identificados como E.
ameghinoi (Figura 17).
Dois txons de Itabora so por ns classificados como polidolopimrfios basais: Bobbschaefferia
e Mirandatherium. O gnero Bobbschaefferia foi recentemente redescrito por Oliveira & Goin (2011) e
classificado como um polidolopimrfio basal. O holtipo apresenta os dois ltimos molares inferiores,
que so de aspecto bunodonte e ligeiramente infladas (Figura 18).
Mirandatherium um dos mais problemticos txons de Itabora, considerando que j foi classifi-
cado como um Didelphidae (Paula Couto, 1970; Marshall et al., 1990) ou Microbiotheriidae (Marshall,
1987; Case et al., 2005; Oliveira & Goin, 2011). Mas recentes interpretaes de caracteres da dentio
inferior e superior sugerem sua incluso dentre os polidolopimrfios. Mirandatherium caracteriza-se pelas
cspides baixas (inclusive do trigonido), de aspecto bunodonte, metaconido deslocado posteriormente
em relao ao protoconido, e o hipoconlido relativamente reduzido (Figura 19).
Figura 17. Epidolops ameghinoi. Dentrio direito em vista lateral (MN 2492-V). escala = 2 mm.

Figura 18. Bobbschaefferia fluminensis (DGM 314-M, holtipo). A, m3-m4 em vista oclusal.B, m3-m4 em vista lingual.
Escala = 1 mm.
Figura 19. Mirandatherium cf. alipioi (DGM 361-M). m2-4 em vista oclusal. Escala = 1 mm.

Ordem Microbiotheria
Desde a proposta de Szalay (1982), os Microbiotheria tm sido considerados como membros da
Coorte Australidelphia (Szalay, 1982, 1994; Aplin & Archer, 1987; Marshall et al., 1990; Horovitz &
Snchez-Villagra, 2003). Dentre os metatrios de Itabora, Mirandatherium alipioi e Monodelphopsis
travassosi foram considerados como membros da famlia Microbiotheriidae (Marshall, 1987; Marshall
et al., 1990). As afinidades de Monodelphopsis aos didelfimrfios foram discutidas mais acima.
Marshall (1987) referiu Mirandatherium alipioi a famlia Microbiotheriidae e mais tarde Marshall et
al. (1990) transferiram esta espcie para a famlia Didelphidae. Oliveira (1998) questionou a associao
entre o material tipo de Mirandatherium (um dentrio com m1-2 e p2-3) e os dentes superiores represen-
tados pelo espcime MN 2506-V. Esta dentio superior foi mais tarde identificada como Derorhynchus
(Goin et al., 2009). Case et al. (2005) e mais tarde Oliveira & Goin (2011) classificam Mirandatherium
dentre os Microbiotheriidae (porm vide acima).
Considerando os aspectos mencionados notvel a ausncia de microbiotrios em Itabora, fato
talvez explicado pela paleobiogeografia que separa a localidade de Itabora, situada na regio Neotropical
das faunas da regio Andina (Figura 21). Mirandatherium por ns atribudo a formas basais de
Polydolopimorphia, composto por formas norte e sul americanas (vide acima).
Origem e o Tempo Estimado do Incio da

Colonizao de Metatrios na Amrica do Sul
Metatrios se originaram no mbito laursico durante o Cretceo, muito provavelmente a partir da
linhagem integrada por Deltatheridium, uma forma basal de metatrio coletada no Cretceo Superior
da Monglia (Rougier et al., 1998). A descrio de restos cranianos e ps-cranianos do txon norte-
-americano Mimoperadectes houdei por Horovitz et al. (2009) robusteceu em muito o entendimento das
relaes entre txons basais cretcicos-palegenos de metatrios e, entre formas basais e o grupo-coronal
Marsupialia (Figura 20).
Muitos dos mais antigos metatrios sul-americanos demonstram relaes intercontinentais inequvo-
cas com formas do final do Cretceo norte-americano, mas alguns sugerem relaes controversas (ainda
no testadas) com formas australianas, afro-arbicas e at europias (vide abaixo).
A chegada de metatrios na Amrica do Sul provavelmente se deu no eplogo do Cretceo (Pascual
& Ortiz-Jaureguizar, 2007), o que justificado pela diversidade observada no incio do Paleoceno, em
Tiupampa, Bolvia (Muizon, 1991). Todavia, a falta de registro de mamferos durante o lapso decorrido
entre o Maastrichtiano e o incio do Daniano, que durou aproximadamente 5 m.a., no permite reconhecer
se houve um ou mais eventos de disperso.
Segundo Bonaparte (1984) e Pascual & Ortiz-Jaureguizar (1991), a presena contempornea de
vrios vertebrados durante o Cretceo Superior (?Santoniano e Campaniano), sugere algum tipo de
conexo entre as Amricas durante este intervalo. Levando-se em conta o registro de northerners no
Paleoceno Inferior (Tiupampense) sul-americano, Pascual & Ortiz-Jaureguizar (1991) sugerem que a partir
dos tempos do Judithianense (Campaniano terminal; ~ 70 m.a.) j poderia ter iniciado uma disperso
em sentido norte-sul de algum desses northerners (Proteutheria, por exemplo) e, mais tarde (durante

Figura 20. Regies biogeogrficas para as Amricas Central e Amrica do Sul, de acordo com Morrone (2006).
a passagem Cretceo-Palegeno), de mioclendeos e pantodontes. Gelfo et al. (2009) demonstram que a

mais antiga fauna de mamferos na Amrica do Sul a de Tiupampa, correspondente ao Daniano Inicial,
Como vimos, metatrios devem ter chegado na Amrica do Sul durante o Maastrichtiano, que o ltimo
estgio do Cretceo (ver Goin et al., 2006).
Metatrios de Itabora e as Regies Neotropical e Andina

Considerando os reinos biogeogrficos definidos por Morrone (2006), nota-se que a Amrica do
Sul, inserida no Reino Holotropical, apresenta duas grandes Regies: Neotropical e Andina (Figura 21),
ao invs de uma nica unidade (Intertropical). Nesse esquema, o sul da Amrica do Sul est relacionado
s reas sulinas temperadas (Austrlia, Tasmnia, Nova Zelndia, Nova Guin, e Nova Calednia), e a
regio tropical mais intimamente relacionada frica e America do Norte (Morrone 2006).
Notavelmente, esta distino j est assinalada nos tempos do final do Paleoceno e incio do
Eoceno, onde significativas diferenas j so notadas entre faunas de metatrios de dade Itaboraiense
do Brasil (Itabora) e da Patagonia (Las Flores). A mais notvel distino est relacionada famlia
Polydolopidae, que extremamente abundante na Patagnia, mas totalmente ausente em Itabora. Em
Itabora, o polidolopimrfio mais freqente Epidolops ameghinoi, atualmente classificado na famlia
Bonapartheriidae.

Figura 21. Filogenia de metatrios e marsupiais de acordo com Horovitz et al. (2009).
Metatrios do Palegeno de Itabora sugerem

potencias relaes com formas Euroasiticas, Africanas e Australiana
A palebiogeografia de mamferos clssica sugere que: (1) o continente sul-americano foi uma
ilha durante grande parte do Cenozico (Simpson, 1980) e (2) e que no norte da Amrica do Sul,
durante a passagem Cretceo-Palegeno, este continente manteve conexo paleomastofaunstica apenas
com a Amrica do Norte (e.g. Marshall et al., 1990). Muito dessas ideias est assentada no fato de que
a separao final entre Amrica do Sul e frica aconteceu em 105 m.a. ou at 120 m.a. (ver Nishihara
et al., 2009). Em consequncia, muitas das possveis relaes entre taxa envolvendo estes continentes
atribudo vicarincia e no disperso (Gheerbrant & Rage, 2006; Nishihara et al., 2009). Partindo-se
do ponto de vista da reconstituio paleogeogrfica do final do Cretceo e Palegeno, vrios pontos de
conexo e disperso de faunas tm sido sugeridas, principalmente envolvendo as Amrica do Norte e do
Sul, Amrica do Norte e Europa e Europa/frica (Marshall et al., 1990) (Figura 22). Alguns autores, no
entanto, sugerem uma conexo envolvendo Amrica do Sul/frica/Europa, durante o Palegeno (Crochet
& Sig, 1983; Storch, 1993; Oliveira, 1998).
Muitos tracks envolvendo mamferos tm sido sugeridos, principalmente atravs de conexes
via rotas filtradas envolvendo a Amrica do Sul e a frica durante o Palegeno (Hoffstetter, 1972,

Figura 22. Mapas biogeogrficos para metatrios durante o final do Cretceo, Palegeno e Recente. Paleogeografia da transio
Cretceo-Palegeno segundo Alegret & Thomas (2007).
1981; Lavocat, 1974; Crochet & Sig, 1983; Oliveira, 1998; Goin & Candela, 2004; Oliveira &
Goin, 2006; Poux et al. 2006; Mourer-Chauvir et al., 2011). Do ponto de vista dos metatrios, estas
questes ainda permanecem obscuras dado ao fato de que metatrios fsseis do final do Cretceo e
incio do Palegeno (exceto possivelmente Tiupampa) no foram ainda descobertos na Amrica do
Sul Neotropical.
Evidncias geolgicas, geofsicas e faunsticas (incluindo vertebrados e invertebrados) indicam que
a separao final entre a frica e a Amrica do Sul foi mais complexa do que at agora pensado, poden-
do ter persistido algum tipo de rotas filtradas durante o final do Cretceo (Maastrichtiano) e incio do
Palegeno (Beurlen, 1961, 1971; Tinoco, 1975; Dolianiti, 1955; Rand & Mabesoone, 1983). A separao
final entre os continentes pode ter sido mais recente do que 90 m.a. (Reyment & Dingle, 1987; Storch,
1993; Mabesoone & Stinnesbeck, 1993). Estudos relacionados ao mecanismo de separao da margem

norte brasileira (Szatmari et al., 1987; Zanotto & Szatmari, 1987; Franolin & Szatmari, 1987), suge-
rem um cenrio de separao final complexo, ocorrido durante o final do Cretceo e incio do Tercirio,
evidenciado por estruturas compressivas (falha de empurro de Icara, Alto Atlntico com vulcanismo
rioltico estendendo-se at o Eoceno, Szatmari et al., 1987; porm ver Alegret & Thomas, 2007; Guiraud
et al., 2005; Nishihara et al., 2009).
Parece notvel que e existncia de conexes por rota filtrada possam estar relacionadas ao evento
da chegada de roedores e primatas na Amrica do Sul, no limite do Eoceno com o Oligoceno (entre 33 e
34 m.a.); isto sustentado pela descoberta de roedores caviomorfos no Eoceno tardio do Chile, morfo-
logicamente mais similares s formas africanas do que s norte-americanas (Wyss et al., 1993; Poux et
al. 2006).
A presena incontestvel de metatrios na frica est representada por descobertas do Eoceno
Inicial da Tunsia, para onde foi descrito Kasserinotherium tunisiense e no Oligoceno Inicial do Egito,
onde o txon reportado Peratherium africanum (Bown & Simons, 1984; Crochet, 1986; Hooker et al.,
2008). Estudos comparativos realizados por Hooker et al. (2008) sugerem que P. africanum, classificado
como um Herpetotheriidae) relacionado a formas do Paleogeno Europeu. Todavia, a provvel presena
de herpetoterdeos no Palegeno sul-americano (Goin & Candela, 2004; Oliveira, 1998) mantm em aberto
a questo. Goin & Candela (2004) argumentam em favor de uma relao envolvendo Rumiodon inti (cf.
Herpetotheriidae), do Palegeno da Amaznia e formas europias (Peratherium, Amphiperatherium).
Outro txon do Palegeno amaznico comparvel ao txon africano Kasserinotherium tunisiense
Wirunodon chanku.
Outros traos individuais so sugeridos entre as formas de Itabora representadas por
Derorhynchinae e aff. Bobbschaefferia e metatrios enigmticos descritos para o Eoceno Inferior a
Mdio (Formao Kartal) de Ankara, Turquia (Kappelman et al., 1996; Mass et al., 1998), representados
por AK 94-8, e AK 95-19, respectivamente.
A presena de representantes da Famlia Peradectidae em Itabora tambm sugestiva de relaes in-
tercontinentais, nesse caso com a frica e a Europa (Oliveira, 1998; Goin & Candela, 2004). Peradectdeos
de Itabora mostram uma morfologia melhor comparvel s formas europeias de Peradectes, apresentando
cspides estilares reduzidas e a pr-paracrista apontando para o estilo A (Oliveira, 1998).
Nesse contexto de suposies paleobiogeogrficas, a melhor compreenso dos metatrios sul-ame-
ricanos prximos ou pertencentes famlia Herpetotheriidae parece ser crucial no entendimento dessas
relaes intercontinentais. Reig (1981) definiu a subfamlia Herpetotheriinae para abrigar os generous
Herpetotherium, Peratherium e Amphiperatherium, conhecidos no Palegeno da America do Norte,
Europa, e norte da frica. Muito dessa diversidade de metatrios foi revisada por Crochet (1980) e Crochet
& Sig (1983), os quais sugeriram um estreito vnculo desses metatrios com formas do Palegeno sul-
-americano. Oliveira (1998) e mais tarde Oliveira & Goin (2006) sugeriram que os metatrios europeus
se mostram melhor relacionados Derorhynchinae e a Sternbergiinae, ambos registrados em Itabora
do que a forma norte americana Herpetotherium, aparentemente mais plesiomrfica em relao aos
demais herpetoterideos. Goin & Candela (2004) enumeram caracteres que diferenciam herpetoterneos
de didelfdeos recentes, dentre os quais: ramo horizontal do dentrio alongado com snfise mandibular
estendida ao nvel do p2; o p3 usualmente maior do que o p2; segundo incisivo inferior (sobrejacente)
mais robusto em comparao a o primeiro e ao terceiro; e segundo incisivo superior (I2) muito menos
desenvolvido do que o primeiro e o segundo. Como vimos acima, a identificao de Herpetotheriidae no

Paleogeno de Itabora est representada pelas subfamlias Herpetotheriinae e Sternberginae e atravs de
formas descritas para o Palegeno da Amazonia (Santa Rosa).

Metatrios do Palegeno de Itabora so
ancestrais potenciais a formas palegenas australianas?
Historicamente, tm-se especulado que Derorhynchus, devido ao aspecto alongado de seu dentrio,
aliado procumbncia de seus incisivos, pode representar um estgio ancestral s formas australianas
(Paula Couto, 1952b). Nesse sentido, possvel que potenciais sinapomorfias em Derorhynchinae, como
a reduo do paracnido e o maior desenvolvimento e forma cnica do entocnido nos molares inferiores,
assim como tambm a centrocrista em forma de V bastante invasiva labialmente e o maior desenvol-
vimento relativo do metacnulo em relao ao paracnulo nos molares superiores, possam constituir
caracteres que diretamente antecipam a morfologia dentria extremamente derivada dos peramelimrfios
australianos (Oliveira & Goin, 2006). Nesse contexto de possveis relaes intercontinentais, devemos
tambm considerar que a fauna do continente australiano inegavelmente teve como fonte de origem a
Amrica do Sul, considerando que, durante a transio Cretceo-Palegeno, a Antrtica e Austrlia man-
tiveram um estreito vnculo faunstico com a Amrica do Sul, o que foi corroborado com a descoberta
de mamferos Monotremata no Paleoceno Inferior da Argentina (Pascual et al., 1992). Adicionalmente,
o recente descobrimento de uma interessante fauna incluindo Derorhynchinae, no Eoceno Mdio da
Antrtica, torna esta hiptese ainda mais plausvel. Goin et al. (1999) descreveram numerosos restos de
derorrinqudeos para o Eoceno da Ilha Seymor, continente antrtico, sendo que pelo menos uma espcie
daquele continente includa no gnero Derorhynchus, descrito originalmente para Itabora.
Outra interessante possibilidade de relao sugerida entre os txons palegenos australianos
Ankotarinja, Keeuna, e Djarthia, e os Sternbergiinae de Itabora. A presena em todos estes marsupiais
de uma cspide central acessria, de posio lingual na plataforma estilar, conjuntamente com outros
caracteres derivados (centrocrista invasiva labialmente, pr-paracrista apontando esquina parastilar),
poderia representar uma associao de caracteres por heterobatmia, exclusiva deste clado (Goin, 2003;
Oliveira & Goin, 2006).
As grandes mudanas climticas no Palegeno e Negeno,

e as mudanas nas faunas de marsupiais do Palegeno para o Negeno
Goin et al. (2010) tem sugerido que as faunas de metatrios representando o final do Palegeno e o
incio do Oligoceno, em mbito patagnico, so representativas de uma mudana faunstica drstica ocorri-
da durante o Cenozoico, denominada de Bisagra Patagonica. Notavelmente, esta mudana coincidente
com uma sbita queda de temperaturas globais do Eoceno ao incio do Oligoceno. Os dados faunsticos
indicativos incluem: ltimo registro de Polydolopimorphia Polydolopiformes e Bonapartheriformes
Bonapartherioidea, e primeiros registros de Argyrolagoidea (e inicio de hipsodoncia em marsupiais),
irradiao evolutiva de Paucituberculata e a ocorrncia de gigantismo nos ltimos Polidolopinae e em
alguns Sparassodonta.
Em mbito Neotropical este evento encontra respaldo em alguns dados do Palegeno brasileiro.
Durante a passagem Palegeno-Negeno, o registro polnico em depsitos dessas idades no Brasil su-

gestivo da diminuio de temperaturas em direo aos tempos modernos (Garcia et al., 2008). O mximo
de temperaturas altas est registrado no evento global denominado de Mximo Termal do Paleoceno-
Eoceno, e coincide com a enorme diversificao das linhagens de metatrios durante este perodo (Goin
et al., 2010). Muitas dessas linhagens, registradas em Itabora, estendem sua distribuio at pelo menos o
incio do Oligoceno, como atestado pelo registro fssil da localidade Gran Barranca, Patagonia, Argentina
(Goin et al., 2010). Teriam ltima ocorrncia no Oligoceno Inferior os Caroloameghiniidae, Sternbergiinae
e alguns Bonapartheriiformes (Rosendolopidae) e Hatcheriiformes. A maioria dos representantes dessas
linhagens do nicio do Palegeno inclui formas de hbitos omnvoros, frugvoros e insentvoros.
Os fenmenos de esfriamento global e zonao climtica latitudinal foram provavelmente mais
pronunciados desde o Mioceno e provavelmente influram decisivamente na diversidade e atual distri-
buio de marsupiais, principalmente na zona intertropical (Figura 13), dos Didelphidae viventes, porm
no dos Paucituberculata (restritos Cordilheira Andina) e dos Microbiotheriidae (restritos aos bosques
Andino-patagnicos; Goin, 1995, 1999). Os Caluromyidae, tambm restritos ao mbito neotropical,
no apresentam registros fsseis seguros nos ricos depsitos tardi-palegenos e negenos da Patagnia
(mbito Andino; ver porm Goin et al., 2007).
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Tabela 1. Uma classificao preliminar dos marsupiais do Paleoceno Mdio de Itabora, segundo dados de Goin (ms e dados
no publicados), Oliveira (1998), Oliveira & Goin (2011) e o presente captulo.
Ordem Sparassodonta
Famlia indet.
Patene simpsoni Paula Couto, 1952
cf. Nemolestes sp.
Ordem Didelphimorphia
Famlia Pediomyidae
Famlia Caroloameghiniidae
Procaroloameghinia pricei Marshall, 1982
Famlia Peradectidae
Novo txon 1
Novo txon 2
Famlia Protodidelphidae
Protodidelphis vanzolinii Paula Couto, 1952
Protodidelphis mastodontoides (Marshall, 1987)
Guggenheimia brasiliensis Paula Couto, 1952
Guggenheimia crocheti Oliveira & Goin, 2011
Zeusdelphys complicatus Marshall, 1987
Carolocoutoia ferigoloi Goin, Oliveira & Candela, 1998
Periprotodidelphis bergqvisti Oliveira & Goin, 2011
Famlia Herpetotheriidae
Subfamilia Sternbergiinae
Didelphopsis cabrerai Paula Couto, 1952
Didelphopsis sp. nov.
Itaboraidelphys camposi Marshall & Muizon, 1984
Itaboraidelphys aff. I. camposi
Carolopaulacoutoia itaboraiensis (Paula Couto, 1970)
Carolopaulacoutoia sp.
Famlia Derorhynchidae
Derorhynchus singularis Paula Couto, 1952
Novo txon 1
Novo txon 2
Famlia indet.
Eobrasilia coutoi Simpson, 1947
Gaylordia doelloi (Paula Couto, 1962)
Gaylordia macrocinodonta Paula Couto, 1952
Gaylordia sp. nov.
Marmosopsis juradoi Paula Couto, 1962
Marmosopsis sp. nov.
Minusculodelphis minimus Paula Couto, 1962
Minusculodelphis sp.nov.
Monodelphopsis travassosi Paula Couto, 1952
Ordem Paucituberculata
Famlia indet.
Riolestes capricornicus Goin, Candela, Abello & Oliveira, 2009
Ordem Polydolopimorphia
Famlia indet.
Mirandatherium alipoi (Paula Couto, 1952)
aff. Mirandatherium sp.
Famlia Glasbiidae
Bobbschaefferia fluminensis (Paula Couto, 1952)
aff. Bobbschaefferia
Famlia Bonapartheriidae
Epidolops ameghinoi Paula Couto, 1952
Famlia Gashterniidae
Gashternia carioca Goin & Oliveira, 2007

ECOLOGIA
CAPTULO 14
Dinmica Populacional
Rosana Gentile*
Bernardo R. Teixeira*
Helena G. Bergallo**
Abstract: Population dynamics of Brazilian marsupials. Population densities,

survival, recruitment, sexual rates, home ranges and life history strategies in Brazilian marsupials
are discussed in this chapter. Most species of marsupials exhibit fluctuating densities and seasonal
reproduction, showing high population sizes during and in the end of wet season. Marsupials
begin to breed usually during the dry season, releasing juveniles during the wet season when
food resources are more abundant. Demographic studies indicated that population dynamics of
marsupials are governed by negative first-order feedback. It is expected that population densities
can be influenced in part by body size and food habits in marsupials, as occurs for other mammals.
However, other biotic and non-biotic factors may also influence densities. Movements appear to
take place more frequently for males during the breeding season. Females show territoriality in
some species. Most studies on sexual rates of Brazilian marsupials reported equal proportions
in number of males and females, but deviations in sex ratio may occur due to pregnant female
body mass, environment effects, movement behavior, or sampling deficiency. Mortality in the
early age classes controls the supernumerary births in marsupials. In the extremes of a continu-
um of marsupial life strategies, we may consider Monodelphis dimidiata as an r specialist, and
Caluromys, a K specialist. However, within a given species we can find differences in the life
history strategies according to the local environment characteristics, such as Didelphis aurita,
whose litter sizes increases with latitude and length of the breeding season decreases with latitude.
*
Fundao Oswaldo Cruz, Instituto Oswaldo Cruz, Av. Brasil 4365. Rio de Janeiro, RJ, 21040-
360, Brasil. Autor correspondente: rgentile@ioc.fiocruz.br
**
Departamento de Ecologia, Universidade do Estado do Rio de Janeiro, Rua So Francisco
Xavier, 524. Rio de Janeiro, RJ, 20.559-900, Brasil.
Dinmica populacional de marsupiais brasileiros 311 ECOLOGIA

Introduo
A dinmica de populaes envolve as variaes no tempo de diversos atributos denominados par-
metros populacionais, como tamanho de populao, taxa de recrutamento, taxa de sobrevivncia, taxa
de mortalidade, taxa de fecundidade, migrao e estrutura etria. A dinmica de populaes relaciona a
variao numrica dos parmetros de uma populao com suas causas, onde nascimentos, imigraes,
mortes e emigraes so as causas prximas, e os fatores que afetam estas so as causas finais. Estes
fatores podem ser intrnsecos, ou por interaes com outras populaes, ou devido a fatores ambientais.
As flutuaes populacionais podem ser estacionais, plurianuais ou caticas. Os fatores intrnsecos englo-
bam a disperso, estrutura espacial, interaes sociais, componentes da reproduo (tamanho de ninhada,
tempos de gestao e lactao, tempo da estao reprodutiva, sistema de acasalamento, razo sexual) e
respostas fisiolgicas ao estresse. Os fatores extrnsecos podem ser as chuvas, a temperatura, a umidade,
a produtividade da vegetao e dos recursos alimentares, a predao e o parasitismo.
As estratgias demogrficas constituem um dos fatores ecolgicos mais importantes de diferenciao
entre as espcies, podendo ser distintos entre espcies simptricas. Algumas espcies podem apresentar
taxas de renovao populacional mais demoradas, ao passo que outras podem adotar taxas mais rpidas.
Espcies de pequenos mamferos, como os roedores, apresentam taxas rpidas de renovao populacional
e reproduo ao longo de todo o ano (Bergallo, 1994; Bergallo & Magnusson, 1999; Gentile et al. 2000;
Bonecker et al., 2007). Algumas das espcies mais comuns de marsupiais da Regio Neotropical, per-
tencentes Famlia Didelphidae, tm sido estudadas quanto a sua dinmica populacional. Tais espcies
pertencem principalmente a gneros como Didelphis, Philander, Metachirus, Monodelphis e Marmosa
(=Micoureus). Apesar da grande riqueza de espcies de marsupiais didelfdeos na Regio Neotropical, estes
apresentam uma dinmica populacional relativamente semelhante, baseada principalmente na previsibili-
dade climtica regional. Muitas populaes destes pequenos mamferos apresentam uma estacionalidade
acentuada dependente primariamente das condies climticas locais e dos recursos disponveis. Abaixo
mostramos alguns dos principais aspectos da dinmica populacional de alguns marsupiais brasileiros e
os fatores que a influenciam.
Densidade Populacional e Reproduo

Um ponto fundamental para o entendimento da variao dos tamanhos populacionais das espcies
a compreenso dos fatores que influenciam sua reproduo. Nos marsupiais Neotropicais, esperado
que a poca de reproduo esteja ligada a condies fisiolgicas favorveis gravidez e amamenta-
o. Estas condies pressupem que existam tambm condies ambientais favorveis, uma vez que
todos os processos somticos e comportamentais que resultam em prole so, de uma forma ou de outra,
controlados pela disponibilidade de energia vinda do alimento (Perrigo, 1990). Desta forma, uma maior
frequncia de reproduo numa determinada estao do ano deve vir em resposta a alguma variao
estacional dos recursos de uma espcie, oferecendo assim uma vantagem ecolgica aos indivduos e
evolutiva populao. Existem trs dimenses ambientais atuando na reproduo dos mamferos: fsica
(fatores climticos), alimentar (controla os processo fisiolgicos e reprodutivos) e social (sistema de
acasalamento, estao reprodutiva, sucesso reprodutivo).
Os marsupiais neotropicais so conhecidos por exibirem uma variao sazonal na densidade popula-
cional como consequncia de uma estao reprodutiva definida. De modo geral, este perodo reprodutivo
ECOLOGIA 312 Dinmica populacional de marsupiais brasileiros

se estende desde o final da estao seca at o final da estao mida, poca em que as maiores densidades
de indivduos j desmamados so observadas. Os marsupiais brasileiros para os quais existem informaes
suficientes a respeito e que exibem este padro so os gambs Didelphis albiventris (Mares & Ernest, 1995;
Cceres, 2000b), Didelphis aurita (Cerqueira et al., 1993; Bergallo, 1994; Cceres & Monteiro-Filho,
1998; Gentile et al. 2000; Gentile et al., 2004; Bonecker et al. 2009), Didelphis marsupialis (Julien-La-
ferrire & Atramentowicz, 1990) e as cucas Philander frenatus (Cerqueira et al., 1993; Bergallo, 1994;,
Gentile et al. 2000; Gentile et al. 2004; Bonecker et al. 2009), Philander opossum (Julien-Laferrire &
Atramentowicz, 1990); Caluromys philander (Julien-Laferrire & Atramentowicz, 1990), Metachirus
nudicaudatus (Cerqueira et al., 1993; Bergallo, 1994; Gentile et al., 2004), Monodelphis domestica (Ber-
gallo & Cerqueira, 1994), Marmosops incanus (Gentile et al., 2004), Gracilinanus microtarsus (Martins
et al., 2006) e Marmosa paraguayana (Rocha, 2000; Quental et al., 2001; Barros et al., 2008).
As mais importantes causas biticas diretamente relacionadas s flutuaes na densidade popula-
cional so a estao reprodutiva sazonal e os movimentos, como a imigrao e a disperso. Como os
marsupiais didelfdeos so principalmente polistricos e geralmente apresentam elevados tamanhos de
ninhada em relao a mamferos placentrios (Thompson, 1987; Monteiro-Filho & Cceres, 2006), h,
durante a estao mida, de duas a trs coortes bem definidas de indivduos jovens oriundos de nascimen-
tos que tendem a ser sincrnicos no incio da estao reprodutiva (que corresponde ao final da estao
seca no Hemisfrio Sul tropical e subtropical) (Tabela 1). Isto tem sido melhor observado nas espcies
de Didelphis (Sunquist & Eisenberg, 1993; Bergallo, 1994; Cceres & Monteiro-Filho, 1997; Cceres,
2000b; Gentile et al. 2000; Bonecker et al. 2009), embora este padro tambm possa ser observado em
outros marsupiais como M. nudicaudatus (Bergallo, 1994), P. opossum, C. philander (Julien-Laferrire &
Atramentowicz, 1990), P. frenatus (Cerqueira et al., 1993; Gentile et al., 2000) e M. domestica (Cerqueira
& Bergallo, 1993; Bergallo & Cerqueira, 1994) (Tabela 1).
Marcas qumicas de cheiro, como a urina, deixadas pelos machos tm um importante papel na induo
da reproduo (receptividade e estro das fmeas) em espcies solitrias e com interaes machofmea
restritas ao perodo de acasalamento (Cceres et al., 2006). Tal comportamento parece no estar restrito
espcie C. philander, mas provavelmente ocorre em muitas outras, dada a ocorrncia de nascimentos
sincrnicos em vrias espcies durante a estao seca. Isso sugere que quando h maior produtividade no
ambiente (geralmente durante a estao mida e quente) as fmeas estaro em perodo de lactao ou os
jovens j tero sido desmamados. Embora sugerido por outros autores (Charles-Dominique, 1983; Lee
& Cockburn, 1985), o aumento das chuvas e o conseqente aumento da produtividade no so os desen-
cadeadores do incio da estao reprodutiva, uma vez que esta se inicia na estao seca (Monteiro-Filho,
1987; Cceres, 2000b). Ento, qual fator poderia desencadear a reproduo nos marsupiais neotropicais?
Em um estudo da cuca-de-cauda-curta, M. domestica, observou-se uma relao significativa e ne-
gativa entre a freqncia de fmeas grvidas e a durao do dia, o que sugere que as mudanas sazonais
no fotoperodo parecem desencadear o incio de seus ciclos reprodutivos (Cerqueira & Bergallo, 1993).
Estudos desenvolvidos com marsupiais australianos mostram que seus ciclos reprodutivos tambm so
controlados sazonalmente pelo fotoperodo, onde mecanismos hormonais so regulados nas fmeas pela
variao dos ciclos circadianos (Renfree, 1981; Renfree et al., 1981; Tyndale-Biscoe & Renfree, 1987).
Em uma reviso sobre os padres reprodutivos do gnero Didelphis (Rademaker & Cerqueira, 2006),
que o gnero de marsupial brasileiro mais estudado e um dos mais abundantes, mostrou-se que a durao
da estao reprodutiva varia inversamente com a latitude, podendo durar de 12 meses prximo zona

Tabela 1 - Ciclos reprodutivos anuais de alguns marsupiais didefdeos de vrias localidades do Brasil. estao mida
mdia nas localidades, exceto caatinga; estao chuvosa na regio da caatinga; perodo de acasalamento e gestao;
- - lactao; desmame. Estimativas com base em: 1.Streilein (1982) 2.Monteiro-Filho (1987) 3.Mares & Ernest (1995)
4.Cceres (2000b) 5. Fonseca & Kierulff (1989) 6. Bergallo (1994) 7. Cceres & Monteiro-Filho (1997) 8.Gentile et al.
(2000) 9.Bonecker et al. (2009) 10.Kajin et al. (2008) 11.Cerqueira et al. (1993) 12.Julien-Laferrire & Atramentowicz
(1990) 13.Rocha (2000) 14.Bergallo & Cerqueira (1994).

Espcies Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez
D. albiventris1 - - - - -
D. albiventris2 - - - - - - - - - - - - -
D. albiventris 3
- - - - - - - - - - - - -
D. albiventris4 - - - - - - - - - - - - -
D. aurita 5
- - - - - - - - -
D. aurita 6
- - - - - - - - -
D. aurita7 - - - - - - - - -
D. aurita8 - - - - - - - - - -
D. aurita 9
- - - - - - - - - -
D. aurita10 - - - - - - - - - -
P. frenatus4 - - - - - - - -
P. frenatus 11
- - - - - - - - - - - -
P. frenatus 8
- - - - - - - - - - -
P. frenatus9 - - - - - - - - - - -
P. opossum 12
- - - - - - - - - - - -
M. nudicaudatus 4
- - - - - -
M. nudicaudatus5 - - - - - - - -
M. nudicaudatus6 - - - - - -
M. demerarae 13
- - - - - - - - - - - -
C. philander12 - - - - - - - - - - -
M. domestica 14
- - - - - -
equatorial a seis meses em latitudes de 25S, concluindo que o estmulo final que desencadearia o incio
da reproduo neste gnero tambm estaria relacionado variao na quantidade de horas de luz por dia.
Contudo, um trabalho realizado em fragmentos florestais de Mata Atlntica com a cuca P. frenatus
indicou uma reproduo durante o ano inteiro neste marsupial, sem estao reprodutiva definida (Barros
et al. 2008), no tendo sido encontrada evidncia da influncia da precipitao na atividade reprodutiva
da cuca. Segundo esses autores, este padro de reproduo no usual para esta espcie, o que pode ser
explicado pelo fato da rea de estudo ser composta por fragmentos florestais sujeitos a efeitos de borda e
a mudanas na abundncia de recursos. Padro semelhante foi encontrado para Chironectes minimus que
no apresentou evidncia de estacionalidade no recrutamento de indivduos jovens (Galliez et al., 2009).
Segundo os autores este padro pode ser explicado pelas caractersticas do habitat e pela disponibilidade
de recursos durante todo o ano. O habitat dessa espcie pode ser classificado como imprevisvel devido
ao regime hidrolgico instvel dos rios de Mata Atlntica.

H uma estreita relao entre a freqncia de indivduos jovens na populao (ou seja, maiores den-
sidades) e a poca do ano, mais propriamente durante e no final da estao mida (Bergallo & Cerqueira,
1994; Cceres, 2000b; Bonecker et al., 2007): durante essa poca que existe maior disponibilidade de
alimentos como frutos zoocricos e presas animais (Bergallo & Magnusson, 1999; Cceres, 2000a).
Desse modo, tais indivduos tm maiores chances de sobrevivncia nesta estao (Julien-Laferrire &
Atramentowicz, 1990; Cceres, 2000b). Sunquist & Eisenberg (1993) verificaram que filhotes de D. mar-
supialis nascidos durante o ltimo pico de nascimentos (3 pico), na estao mida, tiveram menor taxa
de sobrevivncia at a prxima estao mida e os sobreviventes adquiriram menor massa corporal que
os filhotes nascidos mais cedo (1 e 2 picos). Isso ocorre porque h geralmente menor disponibilidade
de alimentos durante a estao seca ou fria. A chuva um importante fator que determina diretamente o
surgimento de novas folhas e a frutificao nas florestas tropicais e indiretamente possibilita o aumento
populacional das espcies (Flowerdew, 1987). Em decorrncia destes fatores, apenas indivduos adultos
e, no raro, os subadultos, so comumente observados durante o perodo mais seco.
Com o intuito de buscar padres reprodutivos gerais para os mamferos, Cerqueira (2005) props
dois modelos de reproduo em mamferos. Um modelo seria o estacional, em que o modo de reprodu-
o estaria caracterizado pelo incio e fim da estao reprodutiva, sendo desencadeado pela mudana
da estao astronmica (variao na durao do dia). A maioria dos marsupiais brasileiros segue este
modelo. No segundo modelo, o tamanho populacional seguiria diretamente o nvel de recursos (K), onde
as fmeas engravidariam quando houvesse disponibilidade de recursos num certo nvel. Este modelo
mais comum em roedores, mas algumas populaes de marsupiais tambm parecem se enquadrar nele,
por no apresentarem estao reprodutiva definida (Barros et al, 2008, Crouzeilles et al., 2010).
Demografia e Modelagem Populacional

O uso de modelagem em estudos populacionais de marsupiais vem sendo usado recentemente
em abordagens demogrficas e em anlises de fatores exgenos (Brito & Fernandez, 2000; Lima et al.
2001; Fernandes, 2003; Kajin, 2008; Kajin et al. 2008; Zangrandi, 2009; Ferreira, 2011). Kajin (2008)
e Kajin et al. (2008) fizeram um estudo demogrfico indito de uma populao do gamb D. aurita em
uma rea de Mata Atlntica do Estado do Rio de Janeiro durante nove anos atravs do uso de tabelas
de vida horizontais, anlise de perturbao e anlise de fatores exgenos. Os resultados mostraram que
as maiores mortalidades ocorreram nas classes etrias mais baixas e a curva de sobrevivncia seguiu o
tipo III. Isso pode ser devido ao fato do perodo mais crtico para a sobrevivncia dos marsupiais ocorrer
durante e aps o desmame (Lee & Cockburn, 1985). Alm disso, marsupiais investem pouco na gestao
e muito na lactao. Sendo assim, a perda de filhotes no incio da lactao comum, uma vez que as
fmeas investiram pouco at ento. Outro fator importante observado foi a ausncia de relao entre a
fecundidade e o valor reprodutivo residual, ou seja, a alta taxa de fecundidade das fmeas numa classe
etria no diminui sua contribuio para as futuras ninhadas, mostrando que D. aurita uma espcie
iterpara. As primeiras classes do ciclo de vida esto sujeitas a presses seletivas mais fortes do que as
ltimas classes em termos de sobrevivncia. Com relao anlise de fatores exgenos nas variaes
populacionais, observou-se que a sobrevivncia, e portanto tambm a taxa de crescimento, estavam
fortemente correlacionadas ao ndice de Oscilao Sul (El Nio), onde uma diminuio nesse ndice
levava a um aumento na taxa de crescimento populacional (Kajin, 2008). Esses resultados mostram que
a dinmica populacional do gamb estaria governada por um processo regional.

Anlises semelhantes tambm foram feitas posteriormente para os marsupiais M. incanus (Zan-
grandi, 2009) e M. nudicaudatus (Ferreira, 2011), na mesma rea de estudo, com dados de mais de 10
anos. Nesses estudos, M. nudicaudatus e M. incanus apresentaram dinmica populacional governada por
processos de retroalimentao negativa de primeira ordem, assim como no gamb D. aurita, sugerindo
que as populaes so reguladas por competio intraespecfica por recursos, sendo limitada por alimento
ou espao. A populao de M. nudicaudatus est sob influncia da precipitao local do ano anterior, mas
no de fatores regionais, ao contrrio do gamb (Ferreira, 2011).
O problema no uso de modelos demogrficos que eles so de difcil aplicao em regies tropicais
no que se refere obteno de dados, uma vez que o nmero de fatores grande e as interrelaes so
complexas. Alm disso, os animais precisam ser acompanhados do nascimento morte, o que difcil
de monitorar. Contudo, os marsupiais apresentam a vantagem de poderem ser acompanhados desde o
nascimento e de podermos saber os tamanhos das ninhadas em estudos de captura-marcao-soltura.
Esses estudos realizados com essas trs espcies de marsupiais so estudos pioneiros de dinmica
populacional e de mais longo prazo realizados no Brasil. Eles mostraram que a utilizao de modelagem
para estudos demogrficos em marsupiais brasileiros bastante vivel, ressaltando tambm a importncia
de se considerar fatores extrnsecos regionais, pois a maioria dos estudos utiliza apenas fatores climticos
locais nas anlises.
Tamanho Corporal e Dieta

Diagnosticar o quanto fatores como o tamanho corporal, hbito alimentar e taxa metablica
corporal influenciam nas flutuaes da densidade populacional uma tarefa complexa (Eisenberg,
1980). As diferentes variveis atuam sobre a densidade dos animais a diferentes graus de intensidade.
Mamferos de maior tamanho corporal exibem taxas metablicas mais baixas. Inversamente, peque-
nos mamferos exibem elevadas taxas metablicas (Eisenberg, 1980; Robinson & Redford, 1986). Da
mesma forma, o tamanho corporal inversamente relacionado densidade populacional devido ao
fluxo de energia no corpo que determina, por exemplo, a taxa de crescimento de uma espcie (McNab,
1986; Thompson, 1987).
Em marsupiais brasileiros no existe uma relao clara entre tamanho do corpo e densidades popula-
cionais uma vez que esta tambm depende da dieta e do tipo de ambiente em que a populao se encontra.
O gamb, que um dos maiores marsupiais neotropicais apresenta geralmente baixas densidades em
reas preservadas, porm bastante abundante em reas fragmentadas ou prximas ocupao humana
(Macedo et al. 2007; Vaz et al 2007). Fonseca e Robinson (1990) e Graipel et al. (2006a) atriburam
semelhante padro a baixa densidade de espcies predadoras do gamb, como iraras e felinos em reas
perturbadas. A um determinado tamanho corporal, as espcies tendem a variar suas densidades de acordo
com o tipo de dieta (Eisenberg, 1980; McNab, 1986). Por exemplo, espcies carnvoras tendem a ocorrer
em menores densidades que espcies herbvoras. Isso ocorre porque os herbvoros alimentam-se de itens
de baixos nveis trficos, que ocorrem em maior abundncia (ou seja, so consumidores primrios), e os
carnvoros de presas de elevados nveis trficos, que so menos abundantes (ou seja, so consumidores
secundrios ou tercirios) (Robinson & Redford, 1986).
Como as espcies de marsupiais brasileiros apresentam geralmente uma dieta do tipo onvora, mes-
mo que tendendo frugivoria, insetivoria ou carnivoria (Santori & Asta de Moraes, 2006), torna-se

difcil verificar qualquer padro demogrfico. Utilizando-se exemplos extremos, como C. philander que
mais frugvoro (Leite et al., 1994) e P. frenatus que mais carnvoro (Santori et al., 1995a, b; Cceres,
2000a) e ambos de tamanho corporal similar, um padro de variao de densidade ditado pelo tipo de
dieta ainda no claro (Tabela 2). Densidades populacionais de D. aurita, P. frenatus e M. incanus apre-
sentaram uma estreita relao com a produo de serrapilheira, onde so encontrados artrpodes e frutos,
em um estudo na Mata Atlntica (Gentile et al, 2004). Esse estudo sugeriu que a base dos recursos destes
marsupiais est na serrapilheira, o que ressalta a importncia das florestas na presena continuada dessas
espcies. Outros estudos tambm mostraram que a disponibilidade de frutos e artrpodes apresenta uma
Tabela 2. Massa corporal, dieta e densidade populacional de marsupiais brasileiros.
Massa Densidade Mtodo

Espcie Dieta * Bioma
mdia (g) * (indivduos/ha) utilizado
Caluromys philander 6 170 Fr On Floresta AtlnticaS 0,4 MNKA
Didelphis albiventris 5 1250 Fr On Floresta de AraucriaS, F 1,1 MNKA
Didelphis aurita 3 985 Fr On Restinga 0,4 MNKA

4
Floresta AtlnticaP 0,5 JS
5
Floresta de AraucriaS, F 1,6 MNKA
5
Floresta AtlnticaS 0,3 MNKA
6
Didelphis marsupialis 1 1200 Fr On Floresta/campo 0,5 A MNKA

1
Floresta decdua 0,1A MNKA
2
Fr Car Lhanos 0,9 MNKA
2
Floresta mida 1,5 MNKA
Metachirus nudicaudatus 3 280 In On Restinga 0,2 MNKA

4
Floresta AtlnticaP 1,8 JS
5
6
Marmosa paraguayana 2 105 In On Floresta mida 0,4 MNKA

6
7
Floresta AtlnticaS, F 1,75 MNKA
7
Floresta AtlnticaS, F 0,83 MNKA
Philander frenatus 3 360 In On Restinga 1,9 MNKA

4
Floresta AtlnticaP 0,3 MNKA
5
Floresta AtlnticaP 0,7 MNKA
A
indica mdia mensal extrada do referido estudo. indica floresta secundria. indica floresta primria. indica fragmento florestal < 10 ha. Fr=Frugvoro; On=O-
S P F
nvoro; In=Insetvoro; Car=carnvoro. *Conforme Paglia et al. (2012), exceto casos especficos quanto dieta. Mtodos para estimativas de densidade populacional:
MNKA - mtodo da enumerao ou nmero mnimo de indivduos conhecidos vivos; JS - mtodo de Jolly-Seber (Fernandez, 1995). Referncias: 1-August (1984);
2-OConnell (1989); 3-Cerqueira et al. (1993); 4-Bergallo (1994); 5-Cceres et al. (2006); 6-Grelle (2003); 7-Quental et al. (2001).

grande importncia nas causas prximas da variao populacional de marsupiais (Freitas et al, 1997;
Leite et al. 1994).
O tamanho do corpo do animal tambm pode variar em funo das caractersitcas do ambiente.
Salvador et al. (2009) observaram variao no tamanho do corpo de D. aurita em reas insulares. As
variaes foram atribudas a oferta de recursos e diversidade de espcies de cada rea.
Uso do espao
Alguns parmetros ecolgicos so dependentes da densidade populacional e relacionados com a
estratgia reprodutiva das espcies, tais como o padro de uso do espao. Movimentos e reas de vida
podem ser considerados como caractersticas distintas de machos e fmeas, e a organizao social e o
sistema de acasalamento esto intimamente ligados aos padres de uso do espao. Poucas espcies de
marsupiais j foram estudadas buscando-se relacionar o uso do espao com a estratgia reprodutiva.
Pires & Fernandez (1999) observaram que fmeas de catita-lanosa, M. paraguayana, so altamen-
te territoriais quando em baixas densidades, no sobrepondo suas reas de vida. No entanto, quando a
densidade de fmeas elevada, h sobreposio parcial das reas de vida, diminuindo o grau de terri-
torialidade por parte destas. Esse mesmo fenmeno ocorre tambm em D. aurita que com aumento de
densidade h uma sobreposio na rea de vida (Salvador et al., 2009). Por outro lado, o uso do espao
por P. frenatus parece no ter relao com sua densidade populacional, sugerindo que esta espcie no
seja territorial (Fernandez et al., 1997). Um outro estudo realizado em rea de restinga com a cuca P.
frenatus (Gentile et al., 1997) mostrou que as reas de vida no diferiam entre os sexos, mas as fmeas
apresentaram reas maiores durante a estao reprodutiva, ao contrrio dos machos. O tamanho das reas
de vida no estava relacionado nem com a massa corprea nem com as densidades populacionais, mas
houve um aumento na sobreposio das reas de vida com o aumento das densidades. Esses resultados
sugerem que P. frenatus tem um sistema de acasalamento promscuo.
Em D. aurita, Loretto & Vieira (2005) observaram que o movimento das fmeas era determinado
pela disponibilidade de recursos e o dos machos pela estao reprodutiva. Os perodos chuvosos aumen-
tariam a produo de recursos o que restringiria os movimentos das fmeas. Machos se movimentariam
mais durante a estao reprodutiva, corroborando a hiptese desta espcie ter sistema de acasalamento
promscuo. Tambm para D. aurita, Cceres et al. (2003) mostraram resultado semelhante onde os mo-
vimentos dos machos estariam mais relacionados procura de fmeas do que de alimento.
Razes Sexuais e a Disperso dos Indivduos

As razes sexuais nas populaes de marsupiais brasileiros, de um modo geral, seguem o esperado
de um macho para cada fmea, contudo, em alguns casos so encontrados desvios para ambos os sexos.
Em muitos estudos os tamanhos populacionais de machos e fmeas no so estimados, e como pode
haver diferena significativa na probabilidade de captura entre sexos, s vezes os resultados encontrados
esto sujeitos a erros de natureza desconhecida.
Ajustes na razo sexual podem ser encontrados onde h competio dentro de grupos de indivduos
de um mesmo sexo pelo acesso a recursos limitados. Neste caso, a seleo favorece a evoluo de uma
razo sexual desviada para o sexo oposto (Silk, 1983), ou em espcies com dimorfismo sexual levando

a um desvio em favor do sexo menos dispendioso (Myers, 1978). Os casos de desvio para um dos sexos
geralmente no so explicados, exceto pelo estudo de Sunquist & Eisenberg (1993) com D. marsupialis e
Didelphis virginiana. Neste caso, houve um desvio da proporo sexual das proles, para filhotes machos,
quando as fmeas estavam em boas condies (observado pelo maior peso corporal) ou para filhotes
fmeas quando estavam em ms condies (menor peso corporal), corroborando a hiptese de Trivers
& Willard (1973) de que, em ambientes de recursos limitados, h um desvio em favor das fmeas, uma
vez que o sucesso reprodutivo dos machos depende mais de sua condio corporal do que o das fmeas.
Os mecanismos para os desvios no foram identificados mas poderiam provenientes de uma seleo
imposta pela prpria me no marspio (Sunquist & Eisenberg, 1993). Com base em seus resultados, os
autores propuseram que D. marsupialis pudesse ser uma espcie polignica em que as fmeas prenhes
poderiam desviar seu investimento de energia em filhotes machos, caso estivesse em um bom territrio
de um macho dominante, onde os filhotes cresceriam com maior vitalidade e teriam maiores chances de
acasalamentos futuros. No entanto, h fortes evidncias para se acreditar que Didelphis seja um gnero
promscuo (Ryser, 1992; Cceres & Monteiro-Filho, 2006).
Desvios encontrados na razo sexual podem estar relacionados aos comportamentos de migrao
e disperso dessas espcies, ou s vezes aos mtodos empregados no estudo populacional. Graipel et
al. (2006b) encontraram desvios na razo sexual de filhotes de fmeas residentes de D. aurita em uma
rea fragmentada, tendo atribudo os desvios ao estresse nutricional aps sucessivas capturas devido ao
maior esforo amostal num dado perodo. Nesse caso a carncia nutricional das fmeas teria favorecido
proles com maior nmero de fmeas, conforme esperado. Os mesmos autores tambm observaram maior
disperso em machos jovens para outras reas resultando em maior proporo de fmeas na populao.
Entretanto, em alguns estudos, principalmente de remoo onde as coletas no so em reas bem deli-
mitadas e portanto contemplam apenas uma parcela da populao local, comum uma maior captura
de machos (obs. pess.). Isto pode ser devido mais a questes comportamentais do que desvio da razo
sexual na populao. Machos so mais agressivos, exploradores e se deslocam mais do que fmeas em
algumas espcies; assim, haveria mais machos passando pelas reas armadilhadas. Essa uma das con-
dies que podem provocar diferenas nas probabilidades de captura entre sexos resultando em desvios
irreais da razo sexual.
Variaes estacionais no ambiente tambm podem levar a desvios na razo sexual. Fernandez et al.
(2003) em estudo de populaes de M. paraguayana de fragmentos florestais de Mata Atlntica observaram
desvios da razo sexual tanto para machos quanto para fmeas. Possivelmente os fragmentos com desvio
na razo sexual para fmeas seriam mais pobres em recursos enquanto que fragmentos com desvio para
machos seriam mais ricos. Algumas reas inicialmente apresentaram desvio na razo sexual para machos e
ao final do estudo o desvio foi na direo contrria. Esse fato ocorreu provavelmente devido a um perodo
excepcional de seca, o que diminuiu a disponibilidade de recursos desviando a razo sexual para fmea,
concordando com a hiptese de Trivers e Willard (1973). Cceres et. al. (2007) observaram maior captura
de machos na estao seca e de fmeas na estao chuvosa em Thylamys macrurus em reas de fragmen-
tos de Cerrado do Mato Grosso do Sul. Neste caso, as fmeas de T. macrurus estariam mais ativas que os
machos durante a estao chuvosa devido ao perodo reprodutivo, sendo mais capturadas que os machos.
Um estudo desenvolvido em Poo das Antas, no Sudeste do Brasil, revelou um padro de movi-
mentos mais restritos por parte de fmeas de M. paraguayana e de disperso por parte de machos (Pires
& Fernandez 1999). Assim sendo, os autores registraram apenas deslocamentos de machos entre os

fragmentos estudados, o que pode explicar os desvios na razo sexual encontrados em alguns estudos.
Em um estudo no Sul do Brasil, algumas fmeas do gamb-de-orelha-preta, D. aurita, mostraram-se fixas
em um fragmento florestal, desde jovens at a idade adulta, e muitos machos adultos apareceram na rea,
como imigrantes, durante a estao mida, provenientes de outros fragmentos ou reas abertas (Cceres
& Monteiro-Filho, 1998). Durante essa poca, que inclui a maior parte de sua estao reprodutiva, os
machos de D. aurita aumentam consideravelmente sua rea de ao na tentativa de se acasalar com maior
nmero de fmeas possvel (Ryser, 1992; Cceres & Monteiro-Filho, 2006). A fidelidade de fmeas sua
rea de vida foi tambm observada por outros autores: Monteiro-Filho (1987) observou no Sudeste do
Brasil uma fmea de D. albiventris que deslocou-se por cerca de 1600 m retornando ao ponto onde havia
sido capturada inicialmente; Gentile et al. (2000) tambm observaram em D. aurita em uma rea rural
que as fmeas permaneciam na rea de estudo por muito mais tempo que os machos, e muitos filhotes
fmeas marcadas ainda na bolsa foram recapturadas quando adultas (Gentile et al. 2000); Graipel et al.
(2006b) encontraram que machos de D. aurita tinham um comportamento de maior disperso enquanto
as fmeas eram mais residentes em fragmentos florestais. Prevedello et al. (2009) tambm observaram
fidelidade rea de vida em P. frenatus em reas de fragmentos da Mata Atlntica. Assim, a disperso
ou mesmo a migrao em marsupiais pode ser um dos fatores causais de razes sexuais desviadas para
um dos sexos, assim como pode afetar a densidade populacional em um dado local.
Estratgias de Vida
Uma das questes mais importantes da evoluo das estratgias de vida saber quais fatores ma-
ximizam a aptido (fitness) de uma populao. Uma clssica tentativa de classificao dos organismos,
quanto a estratgias populacionais, consiste em dois modos de adaptao ao ambiente: a seleo K e a
seleo r. A anlise desse tipo de seleo deve ser feita sempre comparativamente entre as espcies, j
que nem todas elas encaixam-se integralmente em um dado tipo de seleo.
Entre os Didelphimorphia, Caluromys talvez seja o gnero de marsupial mais diferenciado em
termos de estratgias populacionais. Tais diferenas, como o pequeno tamanho de ninhada (1 a 4 filho-
tes para Caluromys lanatus e mdia de 4 filhotes para C. philander, segundo Reis et al. (2011)), maior
longevidade e ocorrncia somente em ambientes msicos ou mais estveis, podem estar relacionadas ao
seu alto grau de vida arborcola e, indiretamente, ao seu elevado volume cerebral (Eisenberg & Wilson,
1981; Cceres, 2000a; Vieira, 2006). Caluromys vive predominantemente no dossel das florestas, um
ambiente tridimensional que requer maior capacidade de integrao de informaes do que ao nvel do
solo (Eisenberg & Wilson, 1981). No Brasil, as espcies de Caluromys ocorrem desde a regio amaznica
at regies subtropicais do sul, sempre em florestas mais densas (Gardner, 1993). Caluromys, mesmo no
Cerrado, distribui-se principalmente em florestas de galeria (Redford & Fonseca, 1986; Gribel, 1988)
que so fisionomicamente similares s Florestas Atlntica e Amaznica. A competio potencial nesses
ambientes deve ser mais intensa baseando-se em sua elevada riqueza de espcies (Alho et al., 1986), e os
marsupiais que ali ocorrem tm de estar bem adaptados a tais situaes. O tamanho de ninhada reduzido,
como ocorre em Caluromys, requereria ento maior cuidado parental. Em termos de dieta, Caluromys
um frequente consumidor de frutos, plen e seiva (Gribel, 1988; Santori & Asta de Moraes, 2006),
um tipo de alimentao que aparentemente requer maior cuidado parental devido a esses recursos no
serem ofertados o ano todo, nem serem homogeneamente distribudos, e seus filhotes tm de aprender
a obter esses recursos quando so escassos. Devido a essas caractersticas, o gnero Caluromys pode

ser considerado como estrategista K (ver Eisenberg & Wilson, 1981) em relao aos outros gneros de
marsupiais, como por exemplo Didelphis.
Didelphis enquadra-se como um estrategista r em relao a Philander por apresentar geralmente
grandes tamanhos de ninhada (entre 5 e 9 filhotes, em mdia, podendo chegar a 11 filhotes em D. aurita
e D. marsupialis e a 14 filhotes em D. albiventris (Reis et al., 2011)) e elevada produtividade anual de
filhotes (2 a 3 ninhadas por estao, Tabela 1) comparativamente (Bergallo, 1994). Didelphis tambm
caracterstico por adaptar-se bem a ambientes instveis como o urbano e o rural (Cordero & Nicolas,
1992; Cceres & Monteiro-Filho, 1998). Alm disso, o gamb-de-orelha-branca, D. albiventris, vive em
ambientes ainda menos estveis que D. marsupialis ou D. aurita, pois ocorre em regies semi-ridas da
Caatinga e do Chaco, em reas sazonalmente inundveis, como o Pantanal, e em regies temperadas dos
Andes e da Argentina (Emmon & Feer, 1990). Comparativamente, Philander parece ser um estrategista
K em relao a Didelphis pois apresenta menor tamanho de ninhada (de 4 a 6 em P. frenatus e de 4 a 7
em P. opossum (Reis et al., 2011)) e vive principalmente em ambientes msicos (Eisenberg & Wilson,
1981). Outras espcies com tamanhos de ninhada conhecidos so: M. paraguayana, com tamanho m-
dio de ninhada igual a 11 (variao 6-11; n = 24) (Barros et al., 2008), C. minimus com tamanho mdio
de ninhada igual a 3 (n = 2) (Galliez et al., 2009) e M. nudicaudatus, de 6 a 9 filhotes (Bergallo, 1994;
Patton et al., 2000).
A cuca-de-cauda-curta Monodelphis dimidiata, uma espcie do Brasil Meridional, aparentemente
apresenta um caso extremo de seleo r pois h evidncias de que os machos da espcie morrem aps
sua primeira estao reprodutiva, um possvel caso de semelparidade entre os marsupiais neotropicais
(Pine et al., 1985). As evidncias para isto so o forte dimorfismo sexual presente na espcie, o elevado
tamanho de ninhada estimado (ver adiante) e a ausncia de capturas de machos adultos de M. dimidiata
durante a poca no reprodutiva, o que pode indicar uma mortalidade em massa destes aps a poca
de acasalamentos (Pine et al., 1985). Redford & Eisenberg (1989) informaram sobre uma fmea de M.
dimidiata (= M. henseli) com 25 mamas o que sugere uma elevadssima produtividade de filhotes. Ber-
gallo & Cerqueira (1994) tambm observaram para M. domestica, um nmero elevado de embries no
tero (2 a 16), com mdia de 8,2, como similarmente verificado em ambiente natural (Streilein, 1982b).
Esse valor mximo de embries encontrados em M. domestica foi o mesmo reportado por Pine et al.
(1985) para o tamanho de ninhada de M. dimidiata. Porm, ao contrrio de M. dimidiata, M. domestica
parece apresentar um caso de iteroparidade, uma vez que se reproduz mais de uma vez na vida (Streilein,
1982b). Uma outra espcie que tambm parece apresentar semelparidade a cuca M. incanus. Macedo
(2007) observou que os animais de ambos os sexos no sobreviviam de uma estao reprodutiva a outra,
sugerindo um padro reprodutivo semlparo.
O tamanho de prole e o nmero de eventos reprodutivos, bem como a durao da estao repro-
dutiva, tambm podem estar relacionados com a latitude. Um estudo realizado com o gnero Didelphis
observou uma relao direta do tamanho da ninhada e inversa da durao da estao reprodutiva com a
latitude (Rademaker & Cerqueira, 2006). Foi observado que um tamanho timo de prole afetado pela
durao da estao reprodutiva e pelas restries do ambiente, que so reflexos da latidude. Em latitudes
maiores, os animais estariam enfrentando condies mais extremas, limitando o perodo reprodutivo.
Nesse caso, uma estratgia que aumentaria a aptido populacional seria um maior investimento numa
nica reproduo, apresentando uma nica ninhada numerosa. Este um exemplo de que, em uma mesma
espcie, podemos encontrar diferentes estratgias de vida de acordo com as caractersticas do ambiente.

Agradecimentos
RG agradece ao CNPq, FAPERJ, IOC/FIOCRUZ e LabVert/UFRJ pelas bolsas e auxlios concedi-

dos para os diversos estudos realizados sobre dinmica populacional durante toda sua vida profissional.
HGB agradece ao CNPq, FAPERJ e Procincia/UERJ pelas bolsas e auxlios concedidos. Agradecemos
a N.C. Cceres e E.L.A. Monteiro-Filho pelas contribuies da primeira edio do livro. Agradecemos
a um revisor annimo por sugestes para a melhoria do texto.
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CAPTULO 15
Uso do Espao por Marsupiais:

Fatores Influentes sobre
rea de Vida, Seleode
Habitat e Movimentos
Nilton C. Cceres*
Jayme A. Prevedello**
Diogo Loretto***
Abstract: USE OF SPACE BY MARSUPIALS: FACTORS AFFECTING HOME RANGE,

HABITAT SELECTION AND MOVEMENTS. The patterns of use of space by mammals are
largely influenced by body size, sex, age, feeding habits, reproduction, and the social system
of each species. Empirical evidences already available show that home range sizes of Brazilian
marsupials are affected by most of these factors. Regarding body size, usually the larger the
animal (e.g. males compared to females), the larger will be its home range. Males of Didelphis
increase their home ranges during the mating season, and individuals of Caluromys philander
tend to increase their home ranges during the dry season, probably to compensate the concurrent
reduction in food availability. In the past, Didelphid marsupials were usually considered as
non-territorial, nomadic mammals, however females of some species have shown trends to stay
in some sites probably to ensure access to food resources, an indication of a possible territorial
behavior. Such trends towards territorialism have been observed in species of Marmosa, Mar-
mosops and Didelphis. Based on patterns of space use and sexual dimorphism in body size, the
*
Departamento de Biologia, CCNE, Universidade Federal de Santa Maria. Santa Maria, RS,
97105-900, Brasil. Autor correspondente: niltoncaceres@gmail.com
**
Programa de Ps-Graduao em Ecologia, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Brasil;
Laboratrio de Vertebrados, Universidade Federal do Rio de Janeiro. Rio de Janeiro, RJ, 21941-
590, Brasil.
***
Laboratrio de Vertebrados, Departamento de Ecologia, Universidade Federal do Rio de
Janeiro, CP. 68020. Rio de Janeiro, RJ, 21941-590, Brasil.
Uso do espao por marsupiais: 327 ECOLOGIA

mating system of some didelphid marsupials is thought to be promiscuous. Home ranges of marsupials are usually positioned in
particular habitats where resources are more likely to be found. Studies tracking fine-scale movements have indicated that sex,
body size and species-specific differences greatly influences how individuals move and perceive their habitat.
2012.
Introduo
A rea de vida de um animal o espao utilizado para a obteno dos recursos necessrios a sua
sobrevivncia e reproduo, como alimento, abrigo e parceiros para acasalamento (Burt, 1963). Vrios
fatores influenciam o tamanho da rea de vida de um indivduo, incluindo o tamanho corporal, sexo,
dieta, disponibilidade de alimentos no ambiente e a intensidade da competio inter e intra-especfica.
O tamanho corporal talvez seja a mais bvia das variveis a se relacionar com o tamanho da rea de
vida, pois organismos com massas corporais maiores necessitam de maior ingesto de nutrientes para
sua manuteno fisiolgica (McNab, 1963; Kelt & Van Vuren, 2001). O grau de agregao espacial das
fontes de alimento tambm pode afetar a extenso dos movimentos, principalmente no caso de animais
com dieta especializada (Krebs & Davis, 1996). Por exemplo, os pequenos mamferos que se alimentam
preferencialmente de frutos dependeriam da distribuio e abundncia das plantas (Julien-Laferrire,
1999). Neste contexto, o tipo de regime alimentar tambm pode determinar os padres de uso do espao
de um mamfero. As espcies carnvoras geralmente possuem reas de vida maiores do que mamferos
onvoros e herbvoros, refletindo diferenas na densidade dos alimentos no ambiente (e.g. McNab, 1963;
Kelt & Van Vuren, 2001). Alm disso, podem existir diferenas sazonais no uso do espao, uma vez que a
abundncia dos alimentos varia durante o ano, como no caso de insetos e frutos, em geral menos abundantes
durante as estaes frias e/ou secas na regio neotropical (Smithe, 1970; Bergallo & Magnusson, 1999).
Adicionalmente, os sistemas sociais tambm podem determinar a forma de ocupao do espao
pelas espcies. Por exemplo, sistemas sociais em que as fmeas so territoriais, como no caso de alguns
roedores (Ostfeld, 1990; Wolff, 1993), parecem ser respostas de um comportamento que busca assegurar
condies ideais para a reproduo, e que demandam mais esforo em perodos reprodutivos (Krebs &
Davis, 1996).
Este captulo aborda os fatores mais relevantes que atuam sobre o uso do espao por marsupiais
brasileiros, atravs de uma extensa reviso bibliogrfica. Inicialmente, so abordados os fatores extrnse-
cos aos indivduos, como a disponibilidade de recursos, e intrnsecos, como o tamanho corporal e dieta.
Posteriormente, os sistemas sociais e o uso/seleo de habitat so tratados. Por fim, so discutidos os
fatores que afetam os movimentos dos indivduos em pequenas escalas espaciais e os movimentos entre
fragmentos de habitat.
Tendncias em Pesquisas sobre Uso do Espao

Apesar do claro aumento no nmero de estudos nas ltimas dcadas, as informaes sobre uso do
espao por marsupiais brasileiros ainda so limitadas e concentradas principalmente em uma pequena
parcela de espcies da Floresta Atlntica (Prevedello et al., 2008). Por esse motivo, consideramos tambm
pesquisas realizadas fora do Brasil com espcies que tambm ocorrem no pas. A grande maioria dos
ECOLOGIA 328 Uso do espao por marsupiais:

estudos sobre o uso do espao por marsupiais avaliou o uso do espao utilizando a tcnica de captura,
marcao e recaptura (CMR) (Prevedello et al., 2008), que pode resultar em subestimativas no tamanho
das reas de vida mensuradas (e.g. Lira & Fernandez, 2009). Para evitar subestimativas e para que os re-
sultados sejam comparveis aos estudos que usam rdio-telemetria, podem ser necessrias vrias grades de
armadilhas ou uma grande grade, com espaamento entre armadilhas maior que os 20 m usuais (Sunquist
et al., 1987; Lira & Fernandez, 2009). Apesar dessa limitao, estudos que utilizaram CMR tm revelado
padres interessantes de uso do espao pelos marsupiais brasileiros, que sero abordados nas prximas
sees deste captulo, juntamente aos resultados dos estudos que utilizaram a rdio-telemetria (Tabela 1).
Disponibilidade de Recursos
Entre os fatores extrnsecos que regulam o tamanho da rea de vida de um marsupial, talvez o
mais importante seja a disponibilidade de alimentos. Hipoteticamente, ambientes pobres em alimen-
tos exigiriam reas de vida maiores, pois os animais precisariam forragear por longas distncias para
encontrar as escassas fontes alimentares. Por exemplo, o tamanho mdio da rea de vida de Caluromys
philander foi de 3 ha em floresta primria, mas apenas 1 ha em floresta secundria (Atramentowicz, 1982;
Julien-Laferrire, 1995). Uma possvel explicao seria de que na floresta primria haveria distribuio
em manchas de importantes fontes de alimento, como frutos e nctar (Figura 1) (Julien-Laferrire, 1995).
A relao entre a abundncia de alimentos e a rea de vida pode ser observada tambm tem-
poralmente, comparando-se a rea de vida entre diferentes estaes do ano. Na maior parte do ter-
ritrio brasileiro, h maior disponibilidade de alimentos durante a estao mida e quente (Smithe,
1970; Atramentowicz, 1982; Bergallo & Magnusson, 1999; Cceres & Monteiro-Filho, 2007). E,
de fato, os marsupiais didelfdeos apresentam variaes no tamanho da rea de vida em funo da
disponibilidade de recursos, que varivel sazonalmente (Figura 1). Como exemplo, a cuca lanosa,
Caluromys philander, aumenta sua rea de vida durante a estao seca, provavelmente para contra-
balanar a reduo da disponibilidade de frutos nesse perodo (Charles-Dominique, 1983, mas veja
Julien-Laferrire, 1995, para dados de floresta primria), utilizando em mdia 75% da noite procura
Tabela 1. Comparao de tamanhos mdios de reas de vida (ha) estimados por captura-marcao-recaptura (CMR) e rdio-
telemetria (RT) em espcies de marsupiais brasileiros. Os dados so tambm apresentados para cada sexo (entre colchetes:
[Macho; Fmea]).
Espcie CMR RT Fonte
Caluromys philander 4,2 Lira et al. (2007)
[2,7; 3,5] [6,0; 2,6] Julien-Laferrire (1995); Lira et al. (2007)
Didelphis aurita 1,1 4,4 Bergallo (1994); Cerboncini et al. (2011)
1,6 Cceres & Monteiro-Filho (2001)
Didelphis marsupialis 4,7 [126; 16] Sunquist et al. (1987)
Marmosa paraguayana [1,2; 0,5] [1,5; 1,2] Pires et al. (1999); Lira et al., (2007)
[12,7; 4,1] Moraes & Chiarello (2005)
Metachirus nudicaudatus 0,7 8,4 Bergallo (1994); Moraes (2004)
Philander frenatus 2,0 2,8 Lira & Fernandez (2009)
0,4 2,8 Gentile et al. (1997); Lira et al. (2007)
[0,4; 0,5] [4,3; 1,3] Gentile et al. (1997); Lira et al. (2007)

de alimentos raros e esparsos (Atramentowicz, 1982). A rea de vida do gamb Didelphis albiven-
tris tambm influenciada pela disponibilidade de frutos na Caatinga, havendo maior frequncia de
movimento para encontrar alimento durante a estao de escassez de recursos, resultando em uma
maior rea de vida (Streilen, 1982).
A disponibilidade de alimento tambm pode influenciar diferentemente machos e fmeas de uma
mesma espcie. Fmeas de Didelphis tendem a no alterar o tamanho de suas reas de vida durante o
ano (Ryser, 1992), mas durante a estao reprodutiva podem explorar mais intensamente certas partes
da rea de vida mais ricas em alimentos, como frutos e invertebrados (Cceres, 2003). J os machos
aumentam significativamente suas reas de vida durante a estao de acasalamentos, sobrepondo-as s
de vrias fmeas, tornando o fator alimento como secundrio nesse perodo (Figura 2) (Ryser, 1992;
Cceres & Monteiro-Filho, 2001; Cceres, 2003; Loretto & Vieira, 2005). Fmeas de outras espcies,
como C. philander e Philander frenatus, aumentam suas reas de vida durante a estao reprodutiva,
provavelmente para obterem alimentos suficientes para suportar a alta demanda energtica do perodo
de lactao (Atramentowicz, 1992; Julien-Laferrire, 1995; Gentile & Cerqueira, 1995; Loretto, 2012).
A maior parte da estao reprodutiva de marsupiais didelfdeos coincide com a estao mida do ano
(Cceres & Graipel e Gentile et al., neste volume), que normalmente o perodo mais rico em alimentos.
Alm da disponibilidade de alimentos, a quantidade e disposio espacial dos abrigos tambm
podem afetar a forma e o tamanho das reas de vida dos marsupiais. Moraes & Chiarello (2005b) obser-
varam que M. paraguayana utiliza preferencialmente abrigos na copa de palmeiras de espinho, ou irs
(Astrocarium aculeatissimum (Schott)), e que as reas de maior intensidade de uso dentro da rea de vida
Figura 1. Exemplos da distribuio de reas-ncleo (quadrados em destaque), locais de alimentao (n), e tocas () na rea de
vida de Caluromys philander. Nos quadrados em branco, tempo de uso (t) < tempo mdio de uso (tm); nos quadrados tracejados,
tm < t < 2 tm; nos quadrados hachurados, 2 tm < t < 4 tm; nos quadrados duplamente hachurados, t > 4 tm. Quadrados com linha
pontilhada representam reas no usadas. (a) Pequena rea de vida e uma grande rea-ncleo (fmea 6). (b) Pequena rea de vida
e pequena rea-ncleo; a atividade concentrada em um grupo de plantas em frutificao (fmea 3). (c) Grande rea de vida e
grande rea-ncleo (fmea 1). Ambas as fmeas 6 e 1 utilizaram um pequeno nmero de locais de alimentao. (Authorization
from NCR Publishers, Canad, 1995. Canadian Journal of Zoology, v. 73, n.7, p. 1280-1289).

estiveram associadas aos stios escolhidos como abrigo. No entanto, a disponibilidade de abrigos parece
no influir na movimentao de C. philander na Floresta Amaznica da Guiana Francesa (Julien-
-Laferrire, 1995) (Figura 1). Os autores mostraram que o nmero de stios de abrigo e a localizao
deles no esteve correlacionada aos stios de alimentao, nem s reas ncleo das reas de vida de C.
philander. Na Mata Atlntica, Papi (2011) registrou cerca de 50% dos abrigos sendo utilizados mais de
uma vez por indivduos de C. philander. Alm disso, as regies de maior intensidade de uso dentro das
reas de vida dos indivduos, normalmente os stios de alimentao, tambm no estiveram correlacio-
nadas aos locais dos abrigos.
Dieta
O tipo de dieta um importante determinante do tamanho da rea de vida dos mamferos, pelo menos
quando se comparam espcies com dietas bastante distintas, como carnvoros, onvoros e herbvoros (e.g.
McNab, 1963; Kelt & Van Vuren, 2001). As diferentes espcies de marsupiais brasileiros possuem em
geral dietas similares, sendo todas onvoras em algum grau (Asta de Moraes et al., 2003), o que poderia
indicar que a dieta no seria to importante como determinante de diferenas interespecficas no uso do
espao. No entanto, existem variaes sutis na dieta entre os gneros (Asta de Moraes et al., 2003, Santori
et al., neste volume), que podem ter algum efeito nos padres de ocupao do espao. Por exemplo, no
espectro de variao de dieta dos Didelphidae, o gnero Caluromys o mais frugvoro (Julien-Laferrire,
1999; Asta de Moraes et al., 2003), Didelphis frugvoro-onvoro (Cceres & Monteiro-Filho, 2001)
e Metachirus e Gracilinanus so predominantemente insetvoros (Cceres, 2004; Martins et al., 2006).
Essas diferenas podem afetar o uso do espao porque cada tipo de alimento pode ter uma distribuio
particular no ambiente (Charles-Dominique et al., 1981; Smithe, 1970; Bergallo & Magnusson, 1999;
Julien-Laferrire, 1999; Cceres, 2003). Por exemplo, P. opossum tende a posicionar sua rea de vida
prximo a riachos e crregos (Charles-Dominique, 1983), semelhante a P. frenatus (Moura et al. 2005),
o que pode estar relacionado ao consumo de invertebrados aquticos (Cceres, 2004). A contribuio
relativa da dieta dos marsupiais para o tamanho da rea de vida difcil de ser determinada, pois a dieta
pode estar correlacionada com outros fatores, como hbito locomotor e tamanho corporal (e.g. Vieira &
Delciellos e Vieira & Camargo, neste volume). Claramente, so necessrios novos estudos para determinar
a importncia da dieta sobre os padres de uso do espao pelos marsupiais brasileiros.
Tamanho Corporal e Dimorfismo Sexual

O tamanho corporal um dos fatores mais importantes a influenciar o tamanho das reas utilizadas
pelos mamferos (McNab, 1963; Kelt & Van Vuren, 2001). Em geral, quanto maior o tamanho corporal
maior a rea de vida, relao observada tanto entre espcies (Cajal, 1981; Kelt & Van Vuren, 2001),
quanto entre indivduos da mesma espcie (Vieira & Cunha, 2008; Fernandes et al., 2010). Entre os
marsupiais brasileiros, machos geralmente so maiores e tambm apresentam reas de vida maiores do
que fmeas, o que normalmente est relacionado presena de dimorfismo sexual em tamanho corporal
(Emmons & Feer, 1997) que acarreta em diferenas nas demandas energticas entre os sexos (Fonseca &
Kierulff, 1989; Cceres & Monteiro-Filho, 1999; Fernandes et al., 2010). Isto ocorre, por exemplo, com
os gneros Didelphis (Allen, 1985; Sunquist et al., 1987; Ryser, 1992; Cceres & Monteiro-Filho, 2001;
Figura 2 e 3), Marmosa (Pires et al., 1999; Moraes & Chiarello, 2005) e Chironectes (Galliez et al., 2009).

Figura 2. (a) Organizao espacial de fmeas de gambs (Didelphis virginiana) na rea de estudo (Florida) durante a segunda
estao reprodutiva de 1987. (b) Distribuio de machos durante o mesmo perodo. reas hachuradas so lagos. Adaptado de
Ryser, J. (1992). The mating system and male mating success of the Virginia opossum (Didelphis virginiana) in Florida. Journal
of Zoology, v. 228, p. 127-139 (Authorization from Cambridge University Press, UK).
Porm, h o registro de uma populao de D. virginiana em que machos e fmeas possuam tamanhos
semelhantes, mas as reas de vida dos primeiros eram marcadamente maiores (Gipson & Kamler, 2001).
Nesse caso, possvel que o sistema reprodutivo seja determinante, pois, teoricamente, para as fmeas o
perodo de cuidado parental seria o fator prioritrio durante sua vida, enquanto que machos priorizariam a
procura por fmeas disponveis como forma de maximizar seu sucesso reprodutivo (Ryser, 1992; Gipson
& Kamler, 2001). Para Marmosops paulensis, embora houvesse evidncia de comportamento territorial
para fmeas, diferenas no tamanho de reas de vida no foram observadas (Leiner & Silva, 2009). As
mesmas diferenas no foram encontradas para C. philander (Julien-Laferrire, 1995) e possvel que,
neste caso, a distribuio em manchas dos recursos alimentares (basicamente frutos) determine em parte
o padro de uso do espao da espcie, forando que machos e fmeas visitem os mesmos locais para se
alimentar, como sugere Charles-Dominique (1981, 1983).
Durante o desenvolvimento ontogentico, jovens devero aumentar suas reas de vida continuamente,
embora no necessariamente de forma linear, at um patamar compatvel ao status social que alcanarem
quando adultos. Jovens de C. philander apresentaram menores reas de vida (mdia de 2,6 ha) que adultos

(3,1 ha) (Julien-Laferrire, 1995), o mesmo ocorrendo para P. frenatus (0,35 versus 0,41 ha para jovens e
adultos, respectivamente; Gentile et al., 1997). O tamanho da rea de vida tambm esteve correlacionado
positivamente com a idade em D. albiventris (N.C. Cceres, dados no publicados), e em D. virginiana,
que aumentaram gradualmente seus movimentos, a partir de suas tocas, medida que cresciam (Fitch &
Shirer, 1970; Hossler et al., 1994; Tabela 2), dispersando-se em relao aos locais de nascimento.
Sistema Social
O modo com que os mamferos ocupam o ambiente pode estar tambm relacionado ao seu sis-
tema social. Quando a rea de um nico macho equivale e se sobrepe com a rea de uma fmea, o
sistema social esperado para essa espcie o monogmico, que est relacionado a um menor grau
de dimorfismo sexual e maior cuidado parental (Ostfeld, 1990; Boonstra et al., 1993). Dentre os
marsupiais brasileiros, as espcies de Caluromys so as mais provveis de apresentarem tal sistema
social devido ao fato de apresentarem algumas dessas caractersticas (Atramentowicz, 1982; Cceres
& Graipel, neste volume), tal como reas de vida de machos e fmeas similares em tamanho para C.
philander (Julien-Laferrire, 1995).
O sistema polignico o vigente quando machos possuem tamanhos corporais expressivamente
maiores que os de fmeas; apresentam reas de vida tambm maiores, abrangendo diversas reas
de fmeas em seu interior (McFarland, 1985; Ostfeld, 1990; Krebs & Davis, 1996). Nesse sistema,
haveriam machos transeuntes que permanecem pouco tempo na rea de um macho dominante, que os
foraria para reas vicinais, ou diretamente atravs de confrontos, ou indiretamente atravs de gestos
agressivos, feromnios, urina e/ou fezes (Burt, 1943). Esta pode ser a funo das glndulas torxicas/
abdominais secretoras de feromnios de machos do gamb D. virginiana e das cucas Metachirus
nudicaudatus e Monodelphis domestica (Faden, 1987; Fonseca & Kierulff, 1989; Holmes, 1991;
Jos, neste volume). No entanto, a funo dessas glndulas no plenamente conhecida e possvel
que atuem tambm na induo de fmeas ao estro, como em M. domestica (Harder & Jackson, 2010).
Sunquist & Eisenberg (1993) propuseram o sistema social polignico para Didelphis marsupialis
baseando-se em propores sexuais de ninhadas desviadas para um maior nmero de filhotes machos em
Tabela 2. Movimentos a partir de tocas e entre tocas do gamb Didelphis virginiana em Kansas, E.U.A.
N de Idade ou Distncia mdia

indivduos sexo (m)
A partir da toca Entre tocas
2 Jovens recm-independentes - 11 (3 a 25)
4 Jovens no 3 ms de independncia 23 (9 a 49) 89 (9 a 245)
8 Machos adultos 229 (31 a 588) 305 (25 a 734)
7 Fmeas adultas 155 (9 a 620) 299 (31 a 636)

Adaptado de Fitch & Shirer (1970).

mes com boas condies de sade; neste sentido, fmeas menos saudveis investiriam em maior propor-
o de filhotes fmeas, visto que cada fmea tem maior probabilidade de passar seus genes adiante do que
qualquer macho. Esses autores propuseram que filhotes machos (provavelmente mais saudveis quando
adultos) provenientes de mes em boas condies de sade seriam favorecidos em futuras disputas por
acasalamentos, segundo a teoria da poliginia.
No entanto, para outras espcies de Didelphis, as pesquisas apontam para um sistema promscuo,
com machos sobrepondo intensamente suas reas de vida durante a estao reprodutiva (Sunquist, et
al., 1987; Ryser, 1992). Neste caso, a disputa pela fecundao de fmeas no se traduz atravs de uma
maior aptido em confrontos, proporcionada por um maior tamanho corporal, mas atravs do nmero
de acessos a diferentes fmeas que cada macho conseguir por perodo de cio (Ryser, 1992), e/ou atra-
vs de uma maior eficincia dos espermatozides produzidos (Ostfeld, 1990; Cceres & Graipel, neste
volume). Em consequncia, uma fmea pode ser fecundada por mais de um macho durante o cio e gerar
ninhadas de mltiplos pais, como observado em D. virginiana (Beasley et al., 2010) e em Antechinus
stuartii (Dasyuromorphia: Dasyuridae), uma espcie de marsupial australiano (Holleley et al., 2006).
Os machos de Didelphis, nessas circunstncias, aumentam drasticamente suas reas de vida em busca
de fmeas reprodutivas e Didelphis virginiana perde at 60% de sua massa corporal ao final da estao
reprodutiva devido a esse esforo (Ryser, 1992; Cceres & Monteiro-Filho, 2001). Mesmo exibindo
uma srie de estratgias reprodutivas, os marsupiais didelfdeos do Brasil apresentam preferencialmente
o sistema social promscuo (Ryser, 1992, 1995; Pires et al., 1999; Cceres & Monteiro-Filho, 2001;
Cceres, 2003).
Quanto formao ou no de territrios, as fmeas de vrias espcies de marsupiais apresentam
maior fidelidade a partes especficas de suas reas de vida, em comparao com os machos (Davis,
1945; Sunquist et al., 1987; OConnell, 1989; Ryser, 1992; Gentile & Cerqueira, 1995; DAndrea et al.,
1999; Cerboncini et al., 2011), como no caso de Marmosa robinsoni (Fleming, 1972), M. paraguayana
(Pires et al., 1999), M. paulensis (Leiner & Silva, 2009), Didelphis aurita (Cceres & Monteiro-Filho,
2001; Figura 3), D. albiventris (Cajal, 1981) e D. virginiana (Ryser, 1995). As fmeas dessas espcies
vm sendo definidas como filoptricas, exibindo em algumas localidades comportamento aparente-
mente territorial (Pires et al., 1999; Cceres, 2003; Leiner & Silva, 2009) e at hierrquico (Holmes,
1991). Esta noo completamente diferente das antigas definies, que classificavam os marsupiais
didelfdeos como nmades (Hunsaker, 1977) e sem evidncias de comportamento territorial (Charles-
-Dominique, 1983; Julien-Laferrire, 1995; Gentile et al., 1997).
As reas-ncleo tendem a ser mais ricas em recursos, principalmente os alimentares (Samuel et al.,
1985; Julien-Laferrire, 1995; Figura 1), e por isso podem ser defendidas pelo indivduo. Para algumas
espcies de marsupiais brasileiros como D. aurita, as reas de vida podem ser divididas em duas principais
pores: as reas-ncleo, que geralmente no so partilhadas com outros indivduos (Samuel et al., 1985)
e podem se constituir em um territrio, e as reas perifricas, onde ocorre maior sobreposio espacial
com indivduos vizinhos. Por outro lado, machos de marsupiais didelfdeos, como Didelphis, em um
sistema social promscuo, tenderiam a apresentar reas-ncleo pouco definidas, j que sua movimentao
se baseia na busca de fmeas para acasalamentos durante a estao reprodutiva (Fitch & Shirer, 1970;
Atramentowicz, 1982; Allen, 1985; Sunquist et al., 1987; Ryser, 1992; Cceres & Monteiro-Filho, 2001;
Cceres, 2003). Sob essa mesma hiptese, fmeas desses marsupiais exibiriam reas-ncleo influenciadas
pela distribuio de alimentos (Julien-Laferrire, 1995; Cceres, 2003).

Figura 3. reas de vida de seis fmeas (F) do gamb Didelphis aurita em um fragmento florestal do sul do Brasil, mostrando
a diminuio da sobreposio de rea da estao seca (A)(abril-agosto) para a estao mida (B)(setembro-janeiro). Note que
as fmeas 8 e 18 usaram reas perifricas em relao as fmeas residentes por mais tempo no fragmento. Adaptado de Cceres
& Monteiro-Filho (2001).
Explorao da rea de Vida

A cuca lanosa, C. philander, explora em mdia 44% de sua rea de vida diariamente na Floresta
Amaznica (ca. 1,1 ha; Julien-Laferrire, 1995), e em mdia 31% na Mata Atlntica (Papi, 2011). Suas
atividades cotidianas so desenvolvidas durante 55 a 90% da durao das noites (Atramentowicz, 1982).
J D. virginiana gasta ca. 50% do total de atividade explorando apenas 10% da sua rea de vida, em torno
de sua toca (Allen, 1985). Contudo, curtos movimentos ocorrem de um local para outro no interior da rea
de vida (Gentile & Cerqueira, 1995; Julien-Laferrire, 1995), s vezes em funo da busca de diferentes
stios de alimentao, ou mesmo movimentos mais longos, que podem ocorrer durante a busca por parceiras
para acasalamentos, no caso de machos.
A forma como indivduos jovens exploram o ambiente pode divergir daquela dos adultos, principal-
mente porque os jovens normalmente no possuem uma rea de vida fixa e necessitam estabelec-la (e.g.
Fitch & Shirer, 1970). Machos jovens de D. albiventris podem se fixar em fragmentos de floresta no Sul do
Brasil at tornarem-se adultos (embora se dispersem internamente dentro do fragmento), quando ento se

dispersam para outros fragmentos, poca que coincide com o incio da estao reprodutiva (N.C. Cceres,
dados no publicados). talvez por esse motivo que a maioria de indivduos marcados quando filhotes no
marspio no so mais capturados aps o perodo de desmame (Atramentowicz, 1986; Julien-Laferrire,
1995). possvel que dispersem e poucos se fixem na rea de origem, evitando a competio com os pa-
rentais e irmos. No entanto, o comportamento de filopatria, definido por Waser & Jones (1983) como o
uso contnuo da rea natal aps o perodo mdio de independncia dos pais, tambm pode ser encontrado
em Didelphidae. Por exemplo, as fmeas do gamb D. marsupialis tendem a ser filoptricas em compara-
o aos machos (Sunquist et al., 1987), assim como fmeas da cuca M. paraguayana (Pires et al., 2002).
Uso e Seleo de Habitat

De forma geral, todos os organismos selecionam habitats mais adequados sua sobrevivncia,
crescimento e reproduo. Para estudar a seleo de habitat necessrio comparar o uso de diferentes
habitats com sua disponibilidade no ambiente, o que exige mincia e detalhamento. Uma vez que poucos
estudos quantificaram a seleo de habitat por marsupiais brasileiros, inclumos tambm na discusso
a seguir estudos que apenas descreveram o uso do habitat pelas diferentes espcies. Alguns padres de
seleo de habitat revelados com o uso de carretis de rastreamento so discutidos na prxima seo.
Os resultados conhecidos para os Didelphidae mostram distines entre as espcies no uso e se-
leo de habitats. Na Floresta Amaznica, Monodelphis brevicaudata foi registrada preferencialmente
em microambientes que possuam troncos cados (Voss & Emmons, 1996), e no Pantanal e Cerrado, M.
domestica utilizou fragmentos florestais em meio paisagem aberta (Aragona & Marinho-Filho, 2009;
Cceres et al., 2010). Espcies de Philander podem ser mais abundantes nas proximidades de riachos e
outros ambientes midos (Charles-Dominique, 1983; Julien-Laferrire, 1995; Aragona & Marinho-Filho,
2009), e pode tambm utilizar ambientes caverncolas na Floresta Atlntica (Pellegatti-Franco & Gnaspini,
1996). J Gracilinanus agilis parece ser generalista na ocupao de habitats (Aragona & Marinho-Filho,
2009), alm de ser aparentemente favorecido com a fragmentao florestal no Cerrado (Cceres et al.,
2010). O mesmo ocorre com G. microtarsus na Floresta Atlntica, onde pode ser encontrado em florestas
com dossel mais aberto (Pttker et al., 2008), em fragmentos isolados (Vieira et al., 2009) e corredores
entre fragmentos florestais (Rocha et al., 2011). Quanto utilizao de microambientes, D. aurita e M.
nudicaudatus, vivendo em simpatria, selecionaram habitats diferentes em uma rea na Floresta Atlntica
(Freitas et al., 1997). Outras espcies de marsupiais parecem ser mais especializadas em determinados
ambientes encontrados em florestas primrias ou de altitude, tais como Marmosops parvidens e M. pau-
lensis (Julien-Laferrire, 1991; Mustrangi & Patton, 1997). Alm disso, Marmosops incanus seleciona
habitats com dossel fechado em fragmentos florestais na Floresta Atlntica (Pttker et al., 2008).
Alguns estudos no Cerrado, Pantanal e Caatinga avaliaram o uso do habitat comparando a abun-
dncia de diferentes espcies de marsupiais em diferentes fitofisionomias. Tais estudos sugerem que, por
exemplo, as espcies do gnero Cryptonanus e Thylamys, alm de M. domestica e M. kunsi, ocorrem
principalmente em vegetaes mais abertas em detrimento de habitats florestais disponveis nesses biomas
(Lacher & Alho, 2001; Voss et al., 2005; Hannibal & Cceres, 2010; Cceres et al., 2011). Por outro lado,
vrias espcies de marsupiais ocorrem associadas s matas de galeria do Cerrado, tais como Caluromys
lanatus, C. philander, M. nudicaudatus, Marmosa murina (Redford & Fonseca, 1986; Bonvicino et al.,
1996; Lacher & Alho, 2001; Hannibal & Cceres, 2010). Na Caatinga, M. domestica habita ambientes

rochosos que proporcionam um habitat msico inserido no ambiente semi-rido da Caatinga; j D. albi-
ventris utiliza esses habitats rochosos quando as condies ambientais so estressantes, pela falta sazonal
de chuvas na regio (Streilen, 1982).
Diferenas no uso/seleo de habitats podem ocorrer tambm entre diferentes estaes do ano. Por
exemplo, as espcies do gnero Didelphis tendem a mostrar maior seletividade de habitat durante a estao
reprodutiva (Cceres, 2003). Nessa poca, fmeas de D. virginiana utilizam os ambientes com vegetao
mais densa, presumivelmente para diminuir a chance de que seus filhotes, em fase de desmame, sejam
avistados por predadores (Hossler et al., 1994).
Efeito de borda
Em paisagens fragmentadas, certas espcies de marsupiais habitam preferencialmente os fragmen-
tos florestais, como observado em estudos na Amaznia e Floresta Atlntica (Malcolm, 1988; Carvalho
et al., 1999; Pires et al., 1999), mas outras podem tolerar ou mesmo serem mais abundantes em reas
abertas ou campestres (Umetsu & Pardini 2007, Cceres et al., 2011). Em uma zona de simpatria entre
duas espcies de Didelphis, D. aurita habita fragmentos florestais (Cceres & Monteiro-Filho, 1998) ao
passo que D. albiventris mais frequente em suas bordas ou fora deles (Cceres & Machado, dados no
publicados), havendo aparentemente uma restrio parcial na movimentao de D. albiventris para o
interior dos fragmentos. Esse fenmeno no implica em um efeito de borda direto sobre uma das espcies,
j que a ocupao do espao talvez esteja sendo determinada pela presena de outra espcie congnere.
Os marsupiais brasileiros tm sido influenciados pelo efeito de borda ocasionado pela fragmentao
de habitats (Stevens & Husband 1998; Pires et al., 2002; Pardini, 2004), mas essa incidncia depender
do grau de conservao das bordas dos fragmentos florestais (Npoli & Cceres, 2012) e do grau de
especializao da espcie de estudo (Lira et al., 2007). Exemplos de espcies possivelmente afetadas
negativamente pelo efeito de borda so M. incanus, G. microtarsus e M. americana e positivamente so
Marmosa paraguayana, M. murina e C. philander (Pardini, 2004; Lira et al., 2007). Estas ltimas, de
hbito arborcola, parecem ser mais favorecidas pela criao de bordas do que os terrcolas na Floresta
Atlntica (Pardini, 2004; Lira et al., 2007), o que tambm observado no Cerrado (Cceres et al., 2010).
Mesmo assim, ainda h deficincia de dados sobre quais espcies so mais afetadas e em que tipo de
habitats e paisagens, sob diferentes tipos de presses humanas como, por exemplo, matrizes de rebanhos
de gado bovino e aquelas usadas para plantio, como o de soja (ver tambm a seo Movimentos entre
fragmentos de habitat, Vieira et al., 2009, e Pttker et al., neste volume).
Movimentos em Pequenas Escalas Espaciais

Durante a ltima dcada, multiplicaram-se os estudos que usam o mtodo do carretel de rastrea-
mento (Figura 4), o que permitiu importantes avanos no entendimento do uso do espao por marsupiais
brasileiros (revises em Delciellos et al., 2006; Prevedello et al., 2008). Inicialmente utilizado no estudo
de jabutis na Amrica do Norte (Breder, 1927), o mtodo permite mapear em detalhes os caminhos dos
indivduos, possibilitando um nvel de resoluo espacial fina comparado a mtodos alternativos de
estudo do uso do espao, como as armadilhas de captura ou a rdio-telemetria (Delciellos et al., 2006).
Seu baixo custo permite o rastreamento de um grande nmero de indivduos, e isto tem colaborado para

Figura 4. Metachirus nudicaudatus portando um carretel de ratreamento em suas costas (foto: Mara Moura).
a popularizao da tcnica. Essas vantagens tm sido usadas para o estudo de diversos aspectos do uso
do espao pelos marsupiais brasileiros, incluindo reas de movimentos (Loretto & Vieira, 2005; Leiner &
Silva, 2007; Almeida et al., 2008; Vieira & Cunha, 2008), seleo de habitat (Moura et al., 2005; Leiner et
al., 2010; Prevedello et al., 2010a), movimentos nos estratos verticais da floresta (Cunha & Vieira, 2002,
2005; Loretto & Vieira, 2008; Prevedello et al., 2009a; Leiner et al., 2010) e uso de abrigos (Loretto et
al., 2005; Prevedello et al., 2009a). Em conjunto com dados de captura-marcao e recaptura, as medidas
obtidas com o carretel de rastreamento permitem estimativas acuradas de densidade populacional (Men-
del & Vieira, 2003), alm do estudo da capacidade de deslocamento de uma espcie (Forero-Medina &
Vieira, 2009; Prevedello et al., 2010b, 2011). No entanto, a tcnica inadequada para o estudo de reas
de vida, pois no permite registros contnuos de mais de um dia de atividade de um indivduo, por causa
da limitao fsica da quantidade de linha que cada carretel apresenta. O mtodo tambm no capaz
de fornecer informaes sobre a velocidade do deslocamento ou horrio de atividade (ao contrrio da
rdio-telemetria), e de difcil aplicao para animais arborcolas, pois o acesso ao estrato arbreo no
simples para o pesquisador ao rastrear um indivduo (Delciellos et al., 2006; Prevedello et al., 2008).
Uma das aplicaes mais recorrentes dos carretis de rastreamento o clculo da rea de movimentos
(daily home range), que representa a rea ocupada pela linha rastreada, e que fornece uma medida dos
requerimentos espaciais de um indivduo em curta escala espao-temporal (Spencer et al., 1990, Loretto &
Vieira, 2005; Vieira & Cunha, 2008). No Brasil, a rea de movimentos j foi avaliada para D. albiventris
(Almeida et al., 2008), D. aurita (Loretto & Vieira, 2005; Vieira & Cunha, 2008), M. paulensis (Leiner
& Silva, 2007), P. frenatus e M. nudicaudatus (Vieira & Cunha, 2008). Assim como ocorre para as reas
de vida, o tamanho da rea de movimentos tem relao positiva com o tamanho do corpo do indivduo

(Vieira & Cunha, 2008; Almeida et al., 2008). Alis, o tamanho do corpo pode ser mais importante para
determinar o tamanho da rea de movimentos do que caractersticas particulares da espcie, como adap-
taes morfolgicas e locomotoras (Vieira & Cunha, 2008). A rea de movimentos geralmente maior
em perodos com menor disponibilidade de recursos, refletindo a necessidade dos animais percorrerem
reas maiores para encontrar recursos alimentares (Loretto & Vieira, 2005; Leiner & Silva, 2007). No
caso de D. aurita, a estao climtica influencia principalmente nas reas de movimentos das fmeas, que
so maiores durante a estao de menor disponibilidade de recursos. Porm, para os machos, durante a
estao reprodutiva que aparecem diferenas no tamanho das reas de movimentos, maiores durante essa
poca, que seria reflexo dos perodos de busca por parceiras para acasalamento (Loretto & Vieira, 2005).
O rastreamento detalhado dos movimentos tem sido importante no estudo da seleo de habitat
por marsupiais da Floresta Atlntica, incluindo D. aurita, P. frenatus e M. nudicaudatus (Moura et al.,
2005), M. paraguayana (Prevedello et al., 2010a), e M. incanus e M. paulensis (Leiner et al., 2010). O
carretel de rastreamento permite o estudo abrangente da seleo de habitat porque registra as escolhas
feitas pelos animais ao longo de suas diferentes atividades dirias, no se restringindo ao registro dos
pontos de forrageio como no caso de estudos que usam apenas armadilhas de captura (Moura et al., 2005;
Prevedello et al., 2010a).
Atualmente, existe amplo apoio a hiptese de que a seleo de habitat por marsupiais dependente
da escala espacial analisada (e.g. Moura et al. 2005; Leiner et al., 2010; Prevedello et al., 2010a), ocor-
rendo seleo mais frequentemente em escalas intermedirias (mesohabitat) do que em escalas pequenas
(microhabitat). A escala de microhabitat definida por medidas estruturais da vegetao imediatas aos
locais de captura dos animais (e.g. Freitas, 1998; Freitas et al., 2002), ou ao longo dos locais de passagem
da linha do carretel de rastreamento (e.g. Moura et al., 2005). O conjunto de caractersticas dos diversos
locais de captura ou de passagem dos indivduos definido como de escala meso, como, por exemplo, o
conjunto de caractersticas estruturais descritivas de uma grade de armadilhas (Moura et al., 2005). Em
uma rea de Floresta Atlntica no Rio de Janeiro, D. aurita, P. frenatus e M. nudicaudatus selecionaram
caractersticas do habitat somente em escala de mesohabitat, com as duas primeiras espcies selecionando
locais com mais afloramentos rochosos, e a ltima com menor cobertura de dossel (Moura et al., 2005). As
caractersticas do habitat mais relacionadas presena de M. incanus e M. paulensis, apesar de similares,
tambm variaram com a escala espacial, sendo que M. paulensis no mostrou nenhum padro evidente
de seleo na menor escala (Leiner et al., 2010). J a cuca M. paraguayana utilizou diferentemente os
mesohabitats em um ectono entre floresta e manguezal, com preferncia por formaes vegetais mais
densas (Prevedello et al., 2010a).
O carretel de rastreamento tem sido importante no estudo dos movimentos verticais dos marsupiais
brasileiros, o que especialmente importante considerando que a maioria das espcies escansorial
ou arborcola (Vieira & Camargo, neste volume). Cunha & Vieira (2002) mostraram que D. aurita, M.
nudicaudatus, M. incanus e P. frenatus usam o espao vertical com intensidades distintas, e que os di-
metros dos suportes utilizados na movimentao acima do solo foram positivamente relacionados ao
tamanho de corpo. De forma similar, o carretel de rastreamento permitiu detectar diferenas no uso do
espao vertical pelas espcies simptricas M. paulensis e M. incanus, mostrando que a primeira mais
terrestre (Leiner et al., 2010). Diferenas na extenso e intensidade dos movimentos verticais podem
ocorrer tambm dentro da mesma espcie, (e.g.) dependendo da idade (Cunha & Vieira, 2005) e sexo
dos indivduos (Prevedello et al., 2009a). Jovens de D. aurita usam o espao vertical mais intensamente

que sub-adultos e adultos, provavelmente devido ao menor tamanho corporal, que confere mais destreza
em suportes finos, e maior vulnerabilidade a predadores terrcolas (Cunha & Vieira, 2005). Machos e
fmeas de M. paraguayana apresentaram diferentes estratgias de uso tridimensional do espao em uma
rea de floresta de restinga, com as fmeas utilizando mais intensamente a dimenso vertical (Prevedello
et al., 2009a). No entanto, em uma rea de floresta ombrfila densa, machos e fmeas de M. incanus no
diferiram em relao aos dimetros e inclinaes de suportes utilizados nos movimentos arborcolas,
apesar do dimorfismo sexual no tamanho de corpo (Loretto & Vieira, 2008).
Movimentos entre Fragmentos de Habitat

Recentemente, o estudo do uso do espao tem sido usado para entender como os marsupiais bra-
sileiros so afetados pelo processo de fragmentao de habitat (e.g. Pires et al., 2002; Lira et al., 2007;
Prevedello et al., 2010b). Os marsupiais brasileiros so primariamente florestais e, em geral, evitam reas
abertas (e.g. Stevens & Husband,1998; Umetsu & Pardini, 2007; Vieira et al. 2009; Rocha et al., 2011),
mas podem forragear esporadicamente nas reas externas aos fragmentos (matriz) ou cruz-las para se
mover entre fragmentos (Pires et al., 2002; Lira et al., 2007; Prevedello et al., 2009b; Passamani & Fer-
nandez, 2011; reviso em Crouzeilles et al., 2010). A frequncia de movimentos entre fragmentos varia
entre as espcies de marsupiais brasileiras, sendo aparentemente maior para espcies com maior tamanho
corporal e de hbitos mais terrcolas (Pires et al., 2002; Lira et al., 2007; Passamani & Fernandez, 2011).
No Rio de Janeiro, D. aurita foi a espcie com maior nmero de recapturas entre fragmentos, seguida
por M. nudicaudatus, P. frenatus, M. paraguayana e C. philander (Pires et al., 2002). De forma similar,
no Esprito Santo, a taxa de recaptura entre fragmentos variou entre as espcies, com M. paraguayana
exibindo o maior nmero de movimentos entre fragmentos, seguida por D. aurita e M. incanus, enquan-
to no houve registros de movimentos entre fragmentos por G. microtarsus (Passamani & Fernandez,
2011). Utilizando rdio-telemetria, Lira et al. (2007) no registraram movimentos de M. paraguayana
entre fragmentos, mas detectaram movimentos entre fragmentos por P. frenatus e uso da matriz por P.
frenatus e C. philander. Essas informaes sugerem que as espcies e populaes percebem a paisagem
diferentemente, algumas sendo aparentemente representadas por uma nica populao na paisagem (e.g.
D. aurita), outras por meta-populaes (e.g. M. paraguayana), e outras por populaes discretas em
cada fragmento (e.g. G. microtarsus; Pires et al., 2002; Lira et al., 2007; Passamani & Fernandez, 2011).
Atravs do estudo dos movimentos em escala fina, tm-se conseguido maior detalhamento dos fatores
comportamentais por trs dos movimentos entre fragmentos (Forero-Medina & Vieira, 2009; Prevedello
et al., 2011). Uma das caractersticas investigadas a capacidade perceptual, i.e., a habilidade de um
indivduo perceber fragmentos de habitat distncia (Zollner & Lima 1997). Essa capacidade pode ser
avaliada atravs de experimentos de translocao, nos quais indivduos capturados dentro dos fragmentos
florestais so transportados e soltos na matriz no incio da noite (em funo do habito noturno das esp-
cies), nas proximidades de um fragmento florestal desconhecido pelos animais. A soltura realizada em
diferentes distncias do fragmento, e os movimentos dos animais so mapeados em detalhes utilizando
carretis de rastreamento (Figura 4). A mxima distncia na qual os indivduos conseguem se orientar
na direo do fragmento indica a capacidade perceptual da espcie.
A capacidade de detectar fragmentos florestais foi avaliada para D. aurita, P. frenatus, M. incanus,
M. paraguayana, em experimentos realizados em diferentes tipos de matriz (pasto baixo, pasto alto e

plantaes de aipim) na Floresta Atlntica (Forero-Medina & Vieira, 2009; Prevedello et al., 2011). Em
geral, espcies e indivduos com maior tamanho corporal foram capazes de detectar fragmentos a maiores
distncias. A mxima capacidade perceptual registrada foi de 200 m (D. aurita), o que indica que essas
espcies teriam dificuldade para se mover entre fragmentos distanciados mais do que 200 m (Forero-
-Medina & Vieira, 2009). A percepo e deslocamento dos indivduos foram em geral prejudicados pela
vegetao mais densa do pasto alto e da plantao de aipim que, apesar disso, teve sua linha de plantio
usada pelos animais como rota linear preferencial, mesmo quando isso os levava para longe do fragmento
(Prevedello & Vieira, 2010; Prevedello et al. 2010b, 2011). O uso das linhas de plantio como rotas de
deslocamento indica que possvel ajudar os animais a se moverem entre dois fragmentos vizinhos,
simplesmente orientando as linhas de plantio no sentido de um fragmento para o outro. Dessa forma, os
agricultores podem facilmente transformar suas plantaes em corredores para a fauna, ajudando a re-
-conectar populaes animais fragmentadas, com benefcios manuteno da biodiversidade (Prevedello
& Vieira, 2010).
Agradecimentos
Agradecemos a Natlia O. Leiner e Paula K. Lira pela reviso do captulo, Cambridge University
Press pela autorizao para a reproduo da Figura 2 (J. RYSER. Journal of Zoology, v. 228, n. 1, p. 127-
139, 1992), bem como National Research Council of Canada NRC pela autorizao para a reproduo da
Figura 1 (Canadian Journal of Zoology, v. 73, n. 7, p. 1280-1289, 1995). Nilton C. Cceres foi pesquisador
do CNPq MCT Brasil (Processo: 308.957/2010-5) e bolsista de ps-doutorado no exterior (PDE) pela
mesma agncia (CNPq: Processo: 202267/2011-3) durante a elaborao deste captulo.
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CAPTULO 16
Uso do espao Vertical

por Marsupiais Brasileiros
Emerson M. Vieira*
Ncholas F. Camargo**
Abstract: Vertical habitat utilization by Brazilian marsupials. Neotropical

forests are heterogeneous and very complex habitats, where several species of marsupials with
similar size and form coexist. For competition avoidance, resource partitioning could be promoted
by segregation in vertical utilization of the habitat. Brazilian marsupials might be classified in four
groups, ranging from the strictly terrestrial species to species that are basically canopy dwellers.
At least ten of the fifteen genera of marsupials from Brazil are composed by arboreal or semi-ar-
boreal species. The aboveground utilization of the habitat allows the animals to explore resources
that would not be available to terrestrial species, and potentially provides more protection against
terrestrial predators. However, studies suggest that no more than two species, especially with
similar body weight, occur in the canopy of a same area. Analysis of utilization patterns of the
understory (2-3 m high) and, mainly, the canopy of the forests may modify patterns of community
composition and relative abundance of the marsupial species detected only by sampling the ground
or up to the understory. The tri-dimensional utilization of the habitat potentially permits a more
efficient exploration of the habitat, allowing the survivorship of the animals in a smaller forest
area. Therefore, the way of analyzing some basic ecological requirements of the species, such as
home ranges, should be reconsidered taking into account vertical utilization of the habitat. The
study of the arboreal activity of marsupials also allows the analysis of interactions of these animals
with other canopy organisms. Such analysis might potentially provide insights about important
ecological relations, such as seed dispersion and pollination.
*
Laboratrio de Ecologia de Vertebrados, Departamento de Ecologia, Instituto de Cincias
Biolgicas, CP 04457, Universidade de Braslia (UnB). Braslia, DF, 70919-970, Brasil. Autor
correspondente: emvieira@unb.br
**
Programa de Ps-Graduao em Ecologia, Universidade de Braslia. Braslia, DF, 70919-970,
Brasil.
Uso do espao vertical por marsupiais brasileiros 347 ECOLOGIA

Introduo
Florestas neotropicais so ambientes heterogneos e bastante complexos, onde as rvores podem
chegar mais de 40 m de altura (Kricher, 1997). Esta alta complexidade vertical (sensu August, 1983)
contribui para o aumento da diversidade com um todo, pois os estratos superiores das florestas so
ocupados por muitos organismos que no ocorrem ao nvel do solo (Lowman & Wittman, 1996). Apesar
disso, as copas das florestas tm sido relativamente pouco estudadas, visto que apenas recentemente
as camadas superiores das formaes florestais tm recebido mais ateno dos bilogos (Lowman &
Moffett, 1993). A importncia do uso do hbitat em trs dimenses por pequenos mamferos em geral e
especialmente por aqueles que habitam florestas tem sido apontada por diversos autores (e.g. Meserve,
1977; August, 1983; August & Fleming, 1984; Stallings, 1989; Malcolm, 1991; 1995; McClearn et
al., 1994).
Na regio neotropical, coexistem vrias espcies de marsupiais com tamanho e formas seme-
lhantes (Emmons & Feer, 1997). Neste tipo de situao a partilha de recursos poderia ser favorecida,
em alguns casos, pela segregao ao longo do estrato vertical. Apesar desta potencial relevncia
ecolgica, os padres de estratificao vertical de marsupiais neotropicais e, principalmente, as
possveis causas de variaes nesses padres, ainda so relativamente pouco conhecidos. Isso se
deve principalmente ao fato de existirem ainda muito poucos estudos onde se tenha amostrado, com
armadilhas, a parcela da comunidade de pequenos mamferos que ocupa as camadas superiores das
florestas, acima de 5 m de altura (e.g. Malcom, 1995; Vieira & Monteiro-Filho 2003; Lambert et
al. 2005; Hannibal & Cceres 2010). Assim como para outros grupos de organismos (e.g. formi-
gas - Tobin, 1995; lagartos - Reagan, 1995; e pssaros - Munn & Moiselle, 1995), esta escassez de
estudos deve-se, principalmente, s dificuldades para se alcanar o dossel das florestas (Lowman &
Wittman, 1996). O estudo de espcies arborcolas tem exigido dos pesquisadores novas tcnicas e
abordagens, compatveis com os hbitos desses animais (Moffett & Lowman, 1995). Especificamente
para pequenos mamferos, j foram desenvolvidos mtodos relativamente simples que permitem
a captura de animais do dossel de maneira eficiente (Malcolm, 1991; Vieira, 1998, Graipel et al.,
2003). A maior parte da informao ecolgica atualmente disponvel para mamferos arborcolas
neotropicais ainda est restrita primariamente a espcies diurnas e de maior tamanho, principalmente
primatas (Malcolm, 1995).
A maior parte dos gneros de marsupiais neotropicais reconhecida como arborcola ou pelo menos
escansorial (Emmons & Feer, 1997; Fonseca et al., 1996). Existem no Brasil at o momento 55 espcies
de marsupiais (Paglia et al., 2012), distribudas em 15 gneros e dois subgneros (Voss & Jansa 2009).
Dentre esses gneros, pelo menos dez (Didelphis, Hyladelphis, Philander, Marmosa (incluindo Marmosa
e Micoureus), Gracilinanus, Cryptonanus, Marmosops, Caluromys, Caluromysiops e Glironia) so com-
postos por espcies que freqentemente usam o estrato arbreo. Dos cinco restantes, trs (Metachirus,
Monodelphis e Thylamys) usam exclusiva ou principalmente o solo (para Thylamys ver porm a discus-
so em Palma & Vieira 2006) e outros dois (Lutreolina e Chironectes) so associados de alguma forma
a ambientes aquticos (Figura 1). No presente captulo, ns analisamos os padres de estratificao
vertical dos marsupiais brasileiros. Nesse estudo so comparadas informaes provenientes de estudos
realizados em diversas formaes florestais visando detectar padres gerais de uso do ambiente arbreo
pelas espcies, bem como variaes, ao longo do gradiente vertical, na composio das comunidades de
marsupiais de diferentes reas no Brasil.
ECOLOGIA 348 Uso do espao vertical por marsupiais brasileiros

Figura 1. Padres de utilizao dos diferentes estratos verticais de uma floresta pelos gneros de marsupiais que ocorrem no
Brasil. Os estratos considerados foram: solo, sub-bosque, sub-dossel e dossel. O tamanho relativo dos smbolos indica a in-
tensidade de utilizao dos estratos pelos marsupiais. Os desenhos dos marsupiais foram baseados nos originais de Emmons
& Feer (1997). Fontes: Charles-Dominique et al. (1981); Miles et al. (1981), Crespo (1982), Stallings (1989), Malcolm (1991),
Passamani (1993), Woodman et al. (1995), Palma (1996), Fonseca et al. (1996), Emmons & Feer (1997), Nitikman & Mares
(1997), Voltolini (1997), Eisenberg & Redford (1999), Vieira & Monteiro-Filho (2003), Grelle (2003); Hannibal & Cceres
(2010). As espcies atualmente consideradas do gnero Marmosa que pertencem ao sub-gnero Micoureus (ver Voss & Jansa,
2009) foram consideradas como um grupo distinto de Marmosa.
As Vantagens de Utilizar o Estrato Arbreo

Quanto maior a complexidade vertical do hbitat, maiores as oportunidades para subdiviso do nicho.
Isso no significa, no entanto, que as espcies presentes tenham que ser necessariamente arborcolas para
usufrurem deste aumento potencial de recursos disponveis. Com o aumento da complexidade vertical
das florestas h um aumento na riqueza de espcies de solo maior que na riqueza de espcies associadas
ao estrato arbreo (August, 1983; Fleming, 1973). No entanto, o aumento de recursos potenciais no dossel
das florestas pode ser explorado diretamente somente por espcies voadoras ou com atividade arbrea.
A utilizao do hbitat acima do solo potencialmente vantajosa para os marsupiais por diversas
razes. Em primeiro lugar, possibilita a explorao de recursos que no estariam disponveis para animais
exclusivamente terrestres. Existe uma imensa variedade de insetos e outros invertebrados que ocupam

principal ou exclusivamente a copa das rvores (Erwin, 1995; Lowman & Moffett, 1993; Tobin, 1995),
alm de frutos, flores, e outras fontes potenciais de recursos que podem ser alcanados somente por
espcies capazes de voar ou escalar rvores. Marsupiais neotropicais podem se utilizar de recursos que
ocorrem exclusivamente nos estratos superiores das florestas, como por exemplo nctar de flores nas
copas de rvores altas (Janson et al., 1981; Steiner, 1981; Gribel, 1988; Vieira et al., 1991, Martins &
Gribel, 2007). Animais arborcolas tambm podem levar vantagem por poder utilizar primeiro recursos
que eventualmente tambm estariam disponveis para animais no solo, como frutos, por exemplo. Desta
forma, a variao na disponibilidade de alimento seria relativamente menos crtica para marsupiais que
utilizam os estratos superiores das florestas, onde recursos alimentares tendem a apresentar menores
flutuaes que no solo (Charles-Dominique, 1983).
Uma utilizao do hbitat em trs dimenses possibilita tambm uma explorao mais eficiente do
ambiente disponvel, possibilitando, ao menos teoricamente, a sobrevivncia dos animais em uma menor
rea de floresta. Outra vantagem da utilizao dos estratos superiores das florestas seria uma maior pro-
teo contra predadores terrestres. Embora tambm existam vrios predadores arborcolas nas florestas,
talvez seja mais seguro para os marsupiais construir seus ninhos nas rvores. Prevedello et al. (2008),
utilizando ninhos artificiais instalados em rvores a diferentes alturas (cho, 2,5 m e 5,0 m), revelaram que,
dentre os seis marsupiais que utilizaram tais ninhos (Marmosops incanus, Didelphis aurita, Gracilinanus
microtarsus, Micoureus [= Marmosa] paraguayanus e Caluromys philander), cinco espcies (D. aurita, G.
microtarsus, Mar. paraguayana e C. philander) utilizaram somente ninhos instalados a 2,5 m e 5,0 m de
altura. Contudo, M. incanus utilizou somente 21% dos ninhos instalados na altura do solo. A hiptese da
construo de ninhos em estratos arbreos como forma de evitar a predao reforada pelo fato de que
tais espcies so escansoriais (com exceo de C. Philander, que utiliza mais o dossel), e mesmo assim
houve uma predominncia na utilizao de ninhos instalados acima do solo. Este padro tambm j foi
verificado em Didelphis marsupialis e Philander opossum, com ninhos construdos encontrados acima do
solo em forquilhas ou ocos de rvores (Miles et al., 1981). H indcios de que esta presso de predao
em ninhos feitos no solo pode ser forte, pois mesmo espcies consideradas basicamente terrestres, como
Monodelphis americana (ver Nitikman & Mares, 1997), podem construir seus ninhos em locais at 5
m acima do solo (Davis, 1947). J Metachirus nudicaudatus, outro marsupial terrestre, constri ninhos
no solo, porm estes so extremamente bem disfarados sob uma camada de serapilheira, que os torna
virtualmente indistinguveis no solo da mata. Mesmo esta espcie, no entanto, eventualmente constri
ninhos em forquilhas de troncos cados, entre 0,5 e 1 m de altura (E. M. Vieira, dados no publicados).
Adaptaes para a Arborealidade

A locomoo pela copa das rvores impe aos mamferos trs grandes desafios a serem vencidos
(Emmons, 1995): (1) movimentos ascendentes e descendentes em grandes troncos verticais, (2) equil-
brio e deslocamento em ramos finos tanto verticais quanto horizontais e (3) travessia de espaos aber-
tos. Embora possam escalar grandes troncos verticais (dependendo principalmente da rugosidade dos
mesmos) e saltar entre ramos no conectados que estejam prximos entre si, os marsupiais neotropicais
desenvolveram adaptaes morfolgicas especialmente para equilbrio e deslocamento em ramos finos.
Essas adaptaes so, principalmente: (1) dedos longos tanto nas patas anteriores quanto posteriores,
com o polegar oposto aos demais dgitos, permitindo assim que os animais se agarrem com firmeza aos
pequenos ramos; (2) cauda longa e geralmente prensil, para auxiliar no equilbrio (utilizando-a como

contra peso) e tambm se segurar nos ramos, funcionando como um quinto membro. Todos esses ani-
mais se encaixam no tipo II na classificao de Emmons (1995), como espcies cujas patas (anteriores
e posteriores) so capazes de se agarrar a ramos finos e instveis para se deslocar no alto das rvores,
conseguindo tambm se alimentar na extremidade de ramos. As caractersticas de suas patas e cauda,
aliadas ao pequeno peso (< 300 g) da maioria das espcies, permitem que os marsupiais se desloquem pelo
intrincado sistema de cips finos e lianas que abundam nas matas neotropicais (Vieira, 2006). Por isso,
de maneira geral, didelfdeos arborcolas preferem locais cuja vegetao seja densa, toda conectada, com
muitas trepadeiras e ramos finos. Vrias espcies conseguem tambm saltar pequenas distncias entre
um ramo e outro quando esto forrageando, como M. incanus, G. microtarsus, Mar. paraguayana, C.
philander e Glironia venusta (Emmons & Feer, 1997; Delciellos & Vieira, 2009a). Agindo desta forma,
esses animais podem reduzir ao mximo a necessidade de descer ao solo para se deslocar e evitar assim
encontros com predadores no solo (feldeos, candeos, musteldeos, rpteis, entre outros).
Um problema a ser enfrentado por animais seria a maior incidncia de radiao solar (Emmons, 1995).
No entanto, como a grande maioria das espcies exclusivamente noturna, este fator no importante
para os marsupiais. O nico gnero de marsupial brasileiro para o qual se sugere que possa apresentar
maior atividade diurna, Monodelphis, tambm um gnero que ocorre basicamente no solo (Eisenberg
& Redford, 1999; Emmons & Feer, 1997).
Marsupiais arborcolas poderiam tambm ser mais facilmente localizados por corujas e predadores
arborcolas noturnos, embora poucos estudos tenham enfocado especificamente essa questo. Julien-
Laferrire (1997) detectou uma reduo na atividade da espcie arborcola C. philander em noites de lua
cheia, sugerindo que essa reduo poderia ser interpretada como uma adaptao anti-predao.
O grau de utilizao dos estratos arbreos tambm determinado, em ltima anlise, por restries
biomecnicas, podendo variar ao longo do desenvolvimento do animal. Quando marsupiais adultos da
mesma espcie, porm de tamanhos diferentes, so comparados, indivduos com ps e garras relativa-
mente maiores tm melhor desempenho em testes de habilidade arborcola (Vieira, 1997). Jovens e sub-
-adultos de D. aurita possuem um tamanho relativo de pata e garra maiores. Junto com seu menor peso
corporal estas caractersticas seriam mais adequadas para escalar rvores. Isto propicia a eles uma maior
utilizao potencial dos estratos superiores das florestas em comparao com os adultos. De fato, jovens
de D. aurita so capturados com maior freqncia em armadilhas instaladas acima do cho (Fonseca &
Kieruff , 1989; Stallings ,1989). Alm disso, dados obtidos por meio de carretel de rastreamento acopla-
do ao dorso dos animais indicaram que jovens e sub-adultos dessa espcie tendem a utilizar com maior
freqncia e intensidade os estratos acima do solo em comparao aos adultos (Cunha & Vieira, 2005).
Arborealidade dos Marsupiais Brasileiros:

Variao Geogrfica, Coexistncia das
Espcies e Partilha Vertical de Recursos
Os marsupiais brasileiros podem ser divididos, quanto utilizao do estrato arbreo, em quatro
grupos, variando desde a utilizao praticamente exclusiva do solo at espcies que so essencialmente
habitantes do dossel das florestas (Tabela 1). Os estudos j publicados que enfocam estratificao vertical
de marsupiais brasileiros indicam que, ao se compara diferentes reas, as mesmas espcies (ou espcies
do mesmo gnero) exploram os diversos estratos verticais das florestas de maneira similar (Figura 2).

Tabela 1. Diviso das espcies de marsupiais brasileiros para os quais h informao quanto utilizao dos trs estratos
verticais principais: solo, sub-bosque (at cerca de 4-5 m de altura) e sub-dossel/dossel (camadas superiores a 5 m). Fontes:
ver legenda da Figura 1.
GRUPO I: GRUPO II: GRUPO III: GRUPO IV:

Espcies essencialmente
arborcolas; ocorrem
Utilizam principalmente Utilizam com razovel
principalmente nas camadas
Ocorrem principal ou o solo e o sub-bosque, freqncia tanto o solo
superiores das florestas,
exclusivamente no solo ocorrendo eventualmente quanto o sub-bosque e o
embora eventualmente
no sub-dossel ou dossel sub-dossel/dossel
ocorram no sub-bosque ou
at mesmo no solo.
Chironectes minimus*
Lutreolina crassicaudata**
Marmosa murina Caluromys lanatus
M. brevicaudata
M. lepida C. philander
M. dimidiata
Marmosops impavidus Caluromysiops irrupta
M. domestica
M. incanus Didelphis albiventris Glironia venusta
M. emiliae
M. noctivagus D. aurita G. emiliae
M. iheringi
M. neblina D. marsupialis G. microtarsus
M. kunsi
M. parvidens Cryptonanus agricolai Marmosa (Micoureus)
M. maraxina
M. paulensis Gracilinanus agilis paraguayana
M. rubida
Philander andersoni M. (Micoureus) constantiae
M. scalops
P. mcilhennyi M. (Micoureus) demerarae
M. sorex
P. opossum M. (Micoureus) regina
M. theresa
P. frenatus
M. unistriata
Thylamys pusilla
T. velutinus
T. macrurus
* espcie de hbitos semi-aquticos.
** espcie associada a reas midas.
Caluromys philander e Micoureus (=Marmosa) spp., por exemplo, ocupam sempre preferencialmente o
dossel das florestas, tanto em reas de Floresta Amaznica quanto na Floresta Atlntica. J as espcies
do gnero Marmosops normalmente ocupam o solo e o sub-bosque das florestas. Espcies desse gne-
ro parecem poder variar, no entanto, no grau de utilizao dos diferentes estratos florestais de acordo
com a fisionomia da vegetao. Palma (1996) observou que M. incanus usa significativamente mais o
solo do que o sub-bosque em reas de floresta de mussununga da Mata Atlntica do Esprito Santo. A
mussununga um tipo de formao florestal associada a solos arenosos composta por rvores de menor
porte e em geral um pouco menos densa do que a chamada Mata de Tabuleiro, que a formao florestal
mais comum na regio e que apresenta similaridades com a Floresta Amaznica de terra firme (Peixoto
& Gentry, 1990). O padro se inverte, no entanto, em reas de Mata de Tabuleiro, onde M. incanus
apresenta uma utilizao significativamente maior do sub-bosque (Figura 2).
Espcies do gnero Didelphis parecem apresentar uma maior variao na utilizao dos trs es-
tratos. Esses animais provavelmente se adaptam s condies particulares do hbitat. Didelphis aurita,
por exemplo, embora seja sempre encontrado tambm no sub-bosque e no dossel, apresenta uma maior
utilizao proporcional do solo nas reas de floresta semidecdua de Minas Gerais em comparao com
reas de Mata Atlntica de plancie (Figura 2).

Figura 2. Padres de estratificao vertical de marsupiais em florestas do Brasil. Em todos os grficos, exceto no ltimo, os
eixos Y indicam a proporo do total de capturas que ocorreram em cada estrato dividido pelo esforo de captura total no es-
trato. Desta forma, valores maiores do que 1 (indicado pela barra horizontal) indicam um nmero de capturas maior do que o
esperado de acordo com o esforo amostral no estrato. Os smbolos acima das barras indicam se os testes foram significativos
comparando-se os trs estratos ou, no caso do ltimo grfico, indivduos capturados no dossel x indivduos capturados no solo
(* = P < 0,05; ** = P < 0,01; NS = no-significativo). Em alguns casos, o baixo nmero de capturas possibilitou somente a
comparao entre capturas no solo e capturas acima do solo (+ = P < 0,05; ++ = P < 0,01; NS = no-significativo). Quando o
nmero total de capturas foi 10, nenhum teste foi aplicado. Cdigos das espcies: Cph = Caluromys philander, Dau = Didelphis
aurita, Dma = Didelphis marsupialis, Pfr = Philander frenatus, Mnu = Metachirus nudicaudatus, Mpr = Marmosa (= Micoureus)
paraguayana, Mde = Marmosa (= Micoureus) demerarae, Mmu = Marmosa murina, Mpv = Marmosops parvidens, Min =
Marmosops incanus, Mpa = Marmosops paulensis, Gmi = Gracilinanus microtarsus, Mbr = Monodelphis brevicaudata , Mam
= Monodelphis americana. 1- Grelle, 2003; 2- Stallings , 1989; 3- Passamani, 1993; 4- Vieira & Monteiro-Filho, 2003; 5- Leite
et al., 1994; 6- Palma, 1996 (somente o solo e sub-bosque foram amostrados); 7- Malcolm, 1991 (O eixo Y do grfico indica
o nmero de indivduos capturados por linha de captura). * - As espcies do gnero Marmosa que haviam sido denominadas
como Micoureus demerarae nos estudos originais foram consideradas como Mar. demerarae quando localizadas na Amaznia
e como Mar. paraguayana quando ocorriam na Mata Atlntica (Gardner, 2007).

Os estudos j realizados em diferentes formaes florestais brasileiras indicam que no mximo
duas espcies de marsupiais ocupam preferencialmente o dossel em uma mesma rea (Figura 2).
Quando uma terceira espcie tambm ocorre preferencialmente nesse estrato, ela bastante rara,
como G. microtarsus em Poo das Antas, RJ (Leite et al., 1994). Mesmo as duas espcies que mais
frequentemente so capturadas nas armadilhas acima de 5 m, Mar. paraguayana e C. philander,
parecem apresentar certa segregao quanto estratificao vertical. Em uma floresta secundria da
Guiana Francesa, cujas rvores alcanam 20-25 m de altura mdia, Marmosa cinerea (= demerarae)
parece ser mais freqente entre 5 e 10 m de altura, utilizando menos as camadas superiores (acima de
10 m) quando comparado com C. philander (Charles-Dominique et al., 1981). Estes dados esto em
sintonia com o que se observa em reas de floresta no Brasil, onde Marmosa spp. apresentam sempre
uma maior utilizao relativa do sub-bosque e do solo em comparao com C. philander (Figura 2).
De uma maneira geral, os dados disponveis para marsupiais brasileiros sugerem que a coexistncia de
espcies ocupando exatamente o mesmo estrato improvvel, o que poderia ser determinado por uma
forte sobreposio entre as espcies nas outras dimenses de nicho. Quanto aos grupos de espcies
que ocorrem com freqncia no mesmo estrato, ou h uma maior divergncia de tamanho corporal
(e.g. Metachirus e Monodelphis, Didelphis e Marmosa, Philander e Marmosops) ou ento ocorre,
em algum grau, uma utilizao diferencial dos estratos (e.g. Metachirus e Philander, Caluromys e
Marmosa, Gracilinanus e Marmosops).
Animais filogeneticamente prximos normalmente apresentam requerimentos ecolgicos semelhan-
tes, e desta forma tendem a competir com maior intensidade (Lack, 1971). Para marsupiais neotropicais
h indcios de que a competio interespecfica pode ser um fator determinante no padro de utilizao
dos estratos verticais pelos animais. Embora este tema ainda no tenha sido adequadamente investiga-
do, com testes de hipteses relativas utilizao diferencial do estrato vertical, alguns estudos parecem
indicar tal relao. Leiner et al. (2010) verificaram diferenas na utilizao dos estratos verticais pelas
espcies congenricas e sintpicas Marmosops paulensis e M. incanus. Marmosops paulensis utilizou
mais o solo do que M. incanus, enquanto que essa ltima foi mais frequente no sub-bosque e no dossel
(Leiner et al., 2010). Adicionalmente, Hannibal & Cceres (2010) propuseram que a maior utilizao do
solo por Gracilinanus agilis em uma rea de cerrado no oeste de Mato Grosso, poderia ser dentre outros
fatores, devido presena do marsupial Cryptonanus agricolai, um gnero filogenticamente prximo
ao gnero Gracilinanus (Voss et al., 2005). Esta hiptese reforada pelo padro de utilizao similar do
solo (47.2%) e sub-bosque (52.8%) apresentado por G. agilis em reas de cerrado no Distrito Federal.
Nessas reas essa espcie abundante (392 indivduos capturados) e C. agricolai no ocorre (N. F. de
Camargo, dados no publicados).
Tipo de Dieta
Como j foi discutido anteriormente, uma das vantagens potenciais que a arborealidade traz a
possibilidade de se alcanar frutos antes que esses caiam e fiquem disponveis para outros organismos.
Para mamferos no voadores, em geral, parece haver uma relao entre a dieta do animal e o estrato
vertical que esta espcie ocupa, com espcies arborcolas geralmente sendo mais frugvoras do que
espcies terrestres (Emmons, 1980; Gautier-Hion et al., 1980; Malcolm, 1995). Entre os marsupiais
neotropicais, de fato, espcies arborcolas tendem a ser mais frugvoras que espcies terrestres (Emmons,
1995; Vieira & Asta de Moraes, 2003). Sendo assim as espcies com maior atividade arbrea (e.g.

Caluromys, Caluromysiops) seriam tambm aquelas para as quais os frutos so mais importantes na dieta
(Charles-Dominique et al. 1981; Charles-Dominique, 1983).
Uma predominncia de frugivoria nos estratos arbreos seria explicada pelo fato de que a procura,
perseguio e subjugao de presas no alto das rvores parecem no ser compensatrias o suficiente
para permitir que espcies basicamente predadoras sejam exclusivamente arborcolas (Emmons, 1995).
Desta forma, o dossel das florestas seriam locais onde levariam vantagem consumidores de produtos
primrios desse mesmo ambiente, tais como frutos e nctar. No entanto, no Brasil existem alguns mar-
supiais, como Mar. paraguayana, G. microtarsus e G. agilis que, primeira vista, parecem fugir um do
pouco deste padro. Essas espcies, embora utilizem frequentemente os estratos arbreos, so onvoras
pendendo mais para uma dieta insetvora (Grelle, 1996; Leite et al., 1994;,Santori & stua de Moraes
2006). Entretanto, esta variao na dieta provavelmente est relacionada com uma maior utilizao do
sub-bosque ou mesmo do solo por esses animais, reforando ainda mais a relao entre utilizao estrita
do dossel e consumo de produtos primrios. Por outro lado, h indcios que G. agilis pode apresentar
um consumo relativamente alto de frutos (Asta de Moraes et al. 2003; Camargo et al., 2011), o que
poderia indicar maiores nveis na utilizao estratos verticais do que os verificados at o momento.
Estudos intensivos que avaliem ao mesmo tempo o uso do solo, sub-bosque e o dossel por esta espcie
ainda so escassos, e, portanto, ainda so necessrios para maior entendimento do padro na utilizao
dos estratos verticais por G. agilis.
As espcies de Didelphis, bastante generalistas quanto dieta (Charles Dominique et al., 1981;
Cordero & Nicolas, 1987; Leite et al., 1994; Santori et al., 1996), tambm so as mais generalistas quanto
utilizao do estrato vertical (Figura 2). Charles-Dominique (1983) reporta que, na Guiana Francesa, D.
marsupialis parece escalar rvores principalmente para se alimentar de frutos ou nctar de uma determinada
fonte de alimento, descendo em seguida pela mesma rvore ou por uma outra prxima, aparentemente
sem se deslocar com freqncia pelo dossel a procura de alimento. Este padro parece se manter para
reas florestadas do Brasil, onde o uso de tcnicas de rastreamento com carretel e linha (spool-and-line)
indicou que, tanto D. marsupialis na Floresta Amaznica (Miles et al., 1981), quanto D. aurita na Mata
Atlntica (obs. pessoal), escalam rvores e descem geralmente pelo mesmo tronco ou troncos prximos
queles por onde subiram. Desta forma, a utilizao dos diferentes estratos parece estar correlacionada
com o tipo de alimento a ser consumido. Didelphis se alimentaria essencialmente de invertebrados de
serapilheira (eventualmente de vertebrados) quando no solo (Santori et al., 1996; Freitas et al., 1997;
Cceres & Monteiro-Filho, 2001) e de frutos e nctar no estrato arbreo (diferenas ontogenticas tam-
bm podem levar a variaes intra-especficas, ver seo Adaptaes para a Arborealidade). Por outro
lado, marsupiais que so basicamente predadores, como Monodelphis, Thylamys e Lutreolina (Emmons
& Feer, 1997; Monteiro-Filho & Dias, 1990, Vieira & Palma, 1996, Santori & Asta de Moraes 2006),
tendem a ocupar preferencialmente o solo (Figura 2; Vieira & Asta de Moraes, 2003).
Sazonalidade nos Padres de Atividade Arbrea

Charles-Dominique et al. (1981) detectaram uma variao sazonal no padro de utilizao vertical
do hbitat de C. philander no norte da Amrica do Sul. Esses autores associaram uma maior incidncia
de capturas no estrato terrestre, durante o perodo mais seco, uma escassez de alimentos nesta poca do
ano. Esta sazonalidade no foi observada por Leite et al. (1994) em Poo das Antas, no Rio de Janeiro,

em uma regio cuja pluviosidade alta durante todo o ano, no ocorrendo uma poca seca definida como
na floresta guianense amostrada por Charles-Dominique et al. (1981).
Alm do efeito indireto, influenciando na oferta de alimento, a variao na precipitao tambm
pode ter uma ao mais direta sobre marsupiais arborcolas. Animais que ocupam o dossel das florestas
tem que lidar com condies ambientais especiais, como por exemplo, a falta de gua em regies ou
estaes secas (Emmons, 1995). Este problema provavelmente pouco importante nas florestas pluviais
brasileiras, onde normalmente h uma precipitao relativamente constante durante todo o ano com uma
ocorrncia de vrias plantas epfitas (especialmente bromlias), as quais acumulam gua e podem ser
utilizadas por marsupiais (E. M. Vieira, obs. pes.). No entanto, em regies de florestas semidecduas e
em florestas de galeria do Brasil central, onde h de fato uma poca seca definida, pode haver necessidade
de que marsupiais arborcolas desam para encontrar gua ou alimento. Ainda no existem estudos em
florestas de galeria do Brasil central. No entanto, em formaes florestais savnicas (cerrado) nessa
regio, frutos de melastomatceas arbreas podem ser importantes para G. agilis na poca seca por con-
tribuir com o balano hdrico (Camargo et al. 2011), o que levaria essa espcie a manter sua atividade
arborcola nessa poca do ano.
J para florestas semidecduas (nos estados de Minas Gerais e Esprito Santo), h indcios de que
marsupiais que ocorrem tanto nesses hbitats quanto em florestas pluviais costeiras do Brasil tendem a
descer ao solo mais freqentemente nas reas de floresta semidecdua (Figura 2).
Alm de levar a uma variao sazonal na oferta de alimentos ou mesmo de gua disponvel nos
estratos superiores, os padres locais de precipitao tambm podem influenciar na estratificao vertical
de outras maneiras. Na Venezuela, h indcios de que a ocorrncia de enchentes um fator que leva a
uma maior utilizao dos estratos arbreos por D. marsupialis (OConnell, 1979). Este fator tambm
poderia estar influenciando em uma maior proporo de capturas de D. aurita no solo em florestas semi-
decduas do estado de Minas Gerais (Stallings, 1989; Grelle, 2003) que em locais de Floresta Atlntica
de plancie sujeitos, pelo menos em algumas reas, a inundaes peridicas, como as reas amostradas
por Leite et al. (1994) e Vieira & Monteiro-Filho (2003).
Variao Intra-populacional na Atividade Arbrea

Os poucos estudos que investigaram padres de estratificao vertical de marsupiais neotropicais,
alm do baixo nmero de indivduos geralmente capturados, impedem que se faa uma anlise mais
aprofundada de eventuais diferenas intra-populacionais nos padres de utilizao vertical do hbitat. No
entanto, resultados preliminares sugerem que possa haver diferenas individuais nesses padres. Em uma
rea de floresta de mussununga, no Esprito Santo, os indivduos de M. incanus, acompanhados durante
7 dias na estao mais seca, foram capturados sempre no mesmo estrato (ou solo ou sub-bosque). Essa
utilizao preferencial de um determinado estrato no estava relacionada com o sexo do indivduo (E.
M. Vieira, obs. pess.). Por outro lado, em reas de cerrado do interior de So Paulo parece haver uma
diferena entre sexos quanto distribuio vertical de G. microtarsus, com os machos ocorrendo nos
estratos superiores (acima de 2 m) com mais freqncia que as fmeas, que ocupam preferencialmente
o sub-bosque e, eventualmente, o solo (E. L. A. Monteiro-Filho, com. pess.). J para a espcie congen-
rica G. agilis, no foi encontrado um padro de diferenciao na utilizao do solo e sub-bosque entre
machos (N = nmero de indivduos analisados; N=180) e fmeas (N=207) (c=0.24; g.l.=1; P=0.62; N.

F. de Camargo, dados no publicados), pois ambos os sexos foram capturados aproximadamente 50%
das vezes em cada um desses dois estratos verticais. Contudo, houve uma tendncia dos indivduos jo-
vens (N=24) utilizarem com maior freqncia o solo (67%) em comparao ao sub-bosque (37%). J os
indivduos adultos (N=359) tenderam a utilizar os dois estratos verticais com a mesma proporo (apro-
ximadamente 50%). Esses dados resultaram em diferenas marginalmente significativas (c=3.76; g.l.=1;
P=0.052), o que indica que a possibilidade da ocorrncia de padres ecolgicos relevantes associados
a variaes ontogenticas. Para algumas espcies, a competio intra-especfica (e.g. adultos x jovens)
poderia influenciar no uso dos estratos verticais (ver tambm seo Adaptaes para a Arborealidade).
Padres de Composio das Comunidades

Quando se amostra os animais de sub-bosque e dossel, muitas vezes so detectados padres de
composio de espcies e abundncia relativa destas nas comunidades bastante diferentes daqueles que
seriam constatados com a amostragem somente no solo. Em um estudo realizado com pequenos ma-
mferos de solo, sub-bosque e dossel em uma rea de Floresta Amaznica prxima a Manaus, Malcolm
(1991) demonstrou que a abundncia de Caluromys philander muito maior do que poderiam sugerir
estimativas anteriores, baseadas somente em capturas de solo e sub-bosque. Este marsupial passou
a ser, inclusive, o pequeno mamfero mais abundante entre todas as espcies da comunidade. Grelle
(2003) amostrou o solo, sub-bosque e copa das rvores em uma floresta do estado de Minas Gerais e
obteve estimativas de densidades de Mar. paraguayana mais do que duas vezes maiores que aquelas
indicadas na literatura para essa espcie. Voltolini (1997) analisou a estratificao vertical de pequenos
mamferos em rea de Mata Atlntica do estado de Santa Catarina e tambm detectou mudanas na
importncia relativa das espcies. Considerando somente capturas no solo, Mar. paraguayana seria a
oitava espcie mais abundante. No entanto, analisando-se os trs estratos, essa espcie foi a segunda
mais abundante da comunidade.
Embora haja uma modificao na composio das espcies, a importncia relativa do grupo dos
marsupiais para a comunidade de pequenos mamferos pode permanecer relativamente inalterada quando
se analisa tambm o sub-bosque e o dossel das florestas. Em duas reas de Mata Atlntica no sudeste
do estado de So Paulo, amostradas por pelo menos um ano, a porcentagem de marsupiais em relao
aos roedores no variou significativamente com a incluso das capturas no sub-bosque e dossel, isso
considerando tanto o total de indivduos capturados quanto a biomassa total de cada ordem (P > 0,6
para todos os testes; E. M. Vieira, dados no publicados). Essa pequena variao na contribuio rela-
tiva total dos marsupiais ao longo do gradiente vertical deve-se ao fato de que h uma substituio de
espcies dominantes ao longo desse gradiente. As espcies que ocorrem mais constantemente no solo,
especialmente dos gneros Metachirus, Monodelphis e Philander, so substitudas por outras com maior
atividade arbrea, dos gneros Caluromys, Marmosa e Gracilinanus.
Nas reas de Mata Atlntica do estado de So Paulo citadas acima, as quais apesar de prximas esto
situadas a diferentes altitudes (100 e 900 m), a captura de animais somente no solo e no sub-bosque (at
2 m de altura) pareceu ser o suficiente para se ter uma estimativa razoavelmente acurada da composio
da comunidade de marsupiais do local. Isso ocorre porque nenhuma espcie foi capturada exclusiva-
mente no dossel, fato que ocorreu principalmente devido ausncia, nas reas estudadas, de espcies
que ocupam basicamente o dossel (e.g. Caluromys spp.). No entanto, a amostragem nesse estrato causou

mudanas na importncia relativa de cada espcie dentro da comunidade (Vieira, 1999; Lambert et al.
2005). Adicionalmente, dados obtidos em Floresta Amaznica indicaram que curvas de acumulao de
riqueza (rarefao) para pequenos mamferos no voadores, obtidas com dados de captura no solo e no
sub-bosque, no diferem significativamente da riqueza obtida com o total de capturas, considerando
tambm o dossel da floresta (Lambert et al., 2005).
Processos Ecolgicos
A anlise de mamferos habitantes de dossel possibilita no s um maior conhecimento da histria
natural dos membros deste grupo como tambm uma maior compreenso dos processos ecolgicos
em que eles esto envolvidos. A utilizao do hbitat em trs dimenses possibilita uma explorao
mais eficiente do ambiente disponvel, teoricamente permitindo a sobrevivncia dos animais em uma
menor superfcie de floresta. Com isso, modifica-se tambm a maneira como se deve analisar alguns
requerimentos ecolgicos bsicos das espcies, como reas de uso (home range), por exemplo.
Grande parte da informao existente sobre rea de uso, padres de deslocamento e biomassa de
marsupiais neotropicais tem sido obtida atravs de estudos onde se considera somente capturas no
solo ou, no mximo, at 2 m de altura (Cerqueira et al. 1990; Bergallo, 1994; Gentile & Cerqueira,
1995; Fernandez, 1997; Gentile et al., 1997; Nitikman & Mares, 1997; Cceres & Monteiro-Filho,
2001). Pouco ainda se sabe sobre quais seriam as variaes intra e inter-especficas nas reas de uso
dos marsupiais arborcolas se o componente vertical do hbitat tambm fosse analisado. Indivduos de
espcies trepadoras, que aparentemente estariam sobrepondo suas reas de uso, poderiam estar usando
estratos diferentes da floresta, havendo uma partilha vertical de recursos. Em um dos poucos trabalhos
feitos no Brasil que enfocou a utilizao tridimensional do hbitat por marsupiais, com a amostragem
do solo, sub-bosque e dossel de uma floresta semidecdua do estado de Minas Gerais, Grelle (2003)
no encontrou correlao entre as reas de uso em duas e trs dimenses tanto para D. aurita quanto
para Mar. paraguayana. Isso demonstra a precariedade de estimativas de rea de uso em duas di-
menses para espcies arborcolas. A escassez de estudos analisando reas de uso tridimensionais de
marsupiais brasileiros impede que se faa qualquer anlise mais aprofundada sobre este tema. Uma
abordagem distinta de utilizao do espao, com base em dados obtidos com carreteis de linha, pode
ser promissora para estudos nessa rea (e.g. Cunha & Vieira 2005).
Alm da anlise dos padres de uso tridimensional do hbitat e interaes entre as espcies, o estudo
da atividade arbrea dos marsupiais torna possvel o conhecimento de uma gama de interaes desses
animais com outras espcies existentes no dossel. A importncia potencial de marsupiais neotropicais
como polinizadores e dispersores de espcies com flores e frutos no dossel tm sido apontada por diversos
autores (Charles-Dominique et al., 1981; Janson et al., 1981; Steiner, 1981; Medelln, 1994, Cceres,
2006). No Brasil, Caluromys lanatus aparentemente visita regularmente flores de Pseudobombax tomen-
tosum (Bombacaceae), uma rvore que ocorre nas bordas de florestas de galeria de Cerrado e cujos ramos
ficam geralmente em contato com o dossel destas (Gribel, 1988). Alm disso, C. lanatus um dos mais
freqentes visitantes florais de Caryocar villosum (Caryocaraceae), uma rvore da Amaznia central com
grande importncia devido qualidade da madeira e a produo de frutos para populaes humanas e
animais (Martins & Gribel, 2007). Adicionalmente, Vieira et al. (1991) relatam que D. marsupialis (=
aurita) visita freqentemente inflorescncias de Mabea fistulifera (Euphorbiaceae) em Minas Gerais,
podendo servir como polinizador desta espcie arbrea.

Alm dos estudos feitos atravs da observao direta, a captura de animais no dossel pode trazer a
tona uma sria de interaes que antes eram desconhecidas. A anlise de fezes de marsupiais capturados
no dossel, em rea de Mata Atlntica, permitiu a descrio de interaes at ento pouco conhecidas entre
esses animais e plantas epfitas da famlia Araceae (Vieira & Izar, 1999). Esses autores demonstraram que
espcies de arceas so frequentes na dieta dos marsupiais e que esses ltimos podem exercer importante
papel na disperso de vrias espcies da famlia.
Concluses
Perspectivas para o Futuro

O uso do hbitat em trs dimenses fundamental para a maioria das espcies de marsupiais. Esses
animais podem ser divididos, quanto utilizao do estrato arbreo, em quatro grupos, variando desde
a utilizao praticamente exclusiva do solo at espcies que so essencialmente habitantes do dossel
das florestas. Pelo menos 37 espcies de marsupiais que ocorrem no Brasil (67% do total) apresentam
evidente atividade arbrea. Os dados existentes sobre estratificao vertical de marsupiais neotropicais
indicam que a coexistncia de espcies de tamanho corporal similar ocupando exatamente o mesmo es-
trato parece ser improvvel, o que poderia ser determinado por uma forte sobreposio entre as espcies
nas outras dimenses de nicho.
Quando se amostra tambm os animais que habitam o dossel, muitas vezes so detectados padres de
composio de espcies e abundncia relativa das mesmas nas comunidades bastante diferentes daqueles
que seriam constatados com a amostragem somente no solo, ou mesmo incluindo tambm o sub-bosque
(at 2-3 m de altura). Alm da anlise dos padres de uso tridimensional do hbitat e interaes entre as
espcies, o estudo da atividade arbrea dos marsupiais torna possvel o conhecimento de uma gama de
interaes desses animais com outros organismos existentes no dossel. Como exemplo destas interaes
est a importncia potencial de marsupiais neotropicais como polinizadores e dispersores de plantas com
flores e frutos no dossel.
O conhecimento dos padres de utilizao do estrato arbreo por marsupiais ainda insuficiente.
Para que se conhea mais a fundo a ecologia deste grupo imprescindvel que se estude as espcies do
dossel, ou atravs de observao direta ou por mtodos que permitam a captura dos animais a alturas
maiores do que 4-5m. Com exceo de Grelle (2003), os poucos estudos j realizados sobre estratificao
vertical de marsupiais praticamente se limitaram a determinar a ocorrncia das espcies nos diferentes
estratos. Alm disso, esses estudos foram realizados somente em reas de Floresta Amaznica ou Mata
Atlntica do sul e sudeste do Brasil. Alm de ainda serem necessrias mais informaes advindas desses
biomas, outras formaes florestais importantes, como a Mata Atlntica do Nordeste, as florestas de
galeria e florestas mesofticas do Brasil central, alm das Florestas de Araucrias do sul do Brasil, ainda
no foram analisadas sob este aspecto.
Estudos com metodologias alternativas utilizao exclusiva de armadilhas tm se mostrado pro-
missores na investigao dos padres de utilizao dos diferentes estratos verticais pelos marsupiais. A
utilizao de ninhos artificiais revelou resultados altamente complementares utilizao de armadilhas
convencionais (Loretto & Vieira, 2011). Alm disso, e o uso de carretis de linha no s pode evidenciar
os padres de uso tridimensional do espao, mas como tambm revela, de forma mais detalhada, a inten-

sidade e frequncia de locomoo nos diferentes estratos (Cunha & Vieira 2005). Alm disso, a avaliao
por meios indiretos, como padres morfolgicos, podem ser particularmente teis na predio na utiliza-
o dos estratos verticais pelos marsupiais, especialmente quando estes so raros e/ou que dificilmente
so capturados em armadilhas. Camargo et al. (2012), por exemplo, verificaram uma forte correlao
entre o formato das pegadas de 10 espcies de roedores sigmodontineos e as propores de captura no
sub-bosque destas espcies. Adicionalmente, os resultados obtidos em estudos conduzidos objetivando
avaliar a performance de locomoo em marsupiais se mostraram bons descritores quanto ao uso dos
estratos verticais por estes animais (Vieira, 2006; Delciellos & Vieira 2009b; Vieira & Delciellos, neste
volume). Tais estudos so teis em avaliar o nicho fundamental das espcies e comparar com o nicho
realizado. Com isso, pode-se avaliar a real capacidade dos animais em se locomoverem em substratos
arbreos, eliminando-se influncias de fatores biticos (e.g. competio) e abiticos (e.g. sazonalidade).
Atualmente, os padres bsicos de estratificao vertical dos marsupiais j so conhecidos.
Acreditamos que, para o futuro, so especialmente necessrios estudos mais aprofundados sobre os me-
canismos responsveis por esses padres e pelas variaes dos mesmos. Alm disso, ainda no existem
estudos que discutam variaes individuais nos padres de atividade arbrea. Faltam tambm avalia-
es sobre rea de uso tridimensional das espcies, sobre eventuais variaes sazonais nos padres de
estratificao vertical e tambm das interaes dos marsupiais com outros organismos, animais e plantas,
habitantes do dossel.
Agradecimentos
Somos gratos aos editores pelo convite para a elaborao desse captulo. Agradecemos tambm a E.
L. A. Monteiro-Filho, A. R. T. Palma e C. E. Grelle pela leitura crtica de verses preliminares do mesmo.
Alexandre R. T. Palma tambm autorizou o uso de dados no publicados existentes em sua dissertao.
Uwe Schulz gentilmente revisou o Abstract.
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CAPTULO 17
Locomoo, Morfologia e
Uso do Habitat em Marsupiais
Neotropicais: uma Abordagem
Ecomorfolgica
Marcus V. Vieira*
Ana Cludia Delciellos
Abstract: LOCOMOTION, MORPHOLOGY, AND HABITAT USE IN OPOSSUMS: AN

ECOMORPHOLOGICAL APPROACH. How does morphology (body size and shape) affect
habitat use and ecology of opossums? The question concerns not only investigators interested in
the group, but anyone interested in relationships between ecology, functional morphology, and
adaptation in general. Morphology affects the ecology of any organism indirectly, by the limits
imposed on performance. Hence, measures of performance are necessary to bridge morpholo-
gy and ecology, forming the basis of a more recent ecomorphological approach. Performance
measurements also can be used as an estimate of the potential niche. In this chapter, we propose
a research program based on the ecomorphological approach to integrate morphology, locomo-
tor performance, and habitat use in opossums. First, the problems that terrestrial and arboreal
environments pose to moving organisms are identified. Second, the literature on locomotion
and morphology of opossums is reviewed, with emphasis on possible adaptations to terrestrial
and arboreal environments. Third, a set of performance measurements relevant to habitat use by
opossums is described, and functional hypothesis relating morphology to locomotor performance
is reviewed. Finally, directions for studies integrating morphology, locomotion, and habitat use
of opossums are suggested.
*
Laboratrio de Vertebrados, Departamento de Ecologia, Universidade Federal do Rio de
Janeiro, CP 68020, Rio de Janeiro, RJ, 21941-902, Brasil. Autor correspondente: mvvieira@
biologia.ufrj.br
Locomoo, morfologia e uso do habitat em marsupiais neotropicais: 365 ECOLOGIA

Introduo
Marsupiais neotropicais da ordem Didelphimorphia (Kirsh et al., 1997), ou simplesmente didelfdeos,
ocupam uma variedade de nichos, tanto alimentares como espaciais. Espcies de gneros diferentes ocupam
habitats diferentes (Streilein, 1982), e diferem no uso dos estratos da floresta (Malcolm, 1991; Passamani,
1995; Leite et al., 1996; Cunha & Vieira, 2002; Grelle, 2003; Delciellos et al., 2006), e no uso de micro
e mesohabitats (Freitas et al., 1997; Freitas, 1998; Moura et al., 2005; Delciellos, 2011). Os hbitos ali-
mentares das espcies do grupo so geralmente descritos como oportunistas, mas variando dentro de um
contnuo de espcies mais frugvoras, onvoras, insetvoras at as mais carnvoras (Asta et al., 2003; Ceotto
et al., 2009; Santori et al., neste volume). Estas diferenas entre as espcies nos nichos que ocupam podem
permitir a coexistncia de um maior nmero de espcies nas comunidades, e devem implicar em alguma
especializao nos aspectos da morfologia diretamente ligados locomoo e alimentao.
Uma pergunta de interesse bvio seria o quanto possvel inferir aspectos da ecologia de um di-
delfdeo a partir de sua morfologia. Esta ponte entre ecologia e morfologia permitiria tambm entender
melhor a funo (no sentido amplo, de uma aptao segundo Gould & Vrba, 1982) e a importncia de
estruturas morfolgicas para a aptido dos didelfdeos. de fato uma pergunta de interesse mais amplo,
para os que estudam ecologia, morfologia funcional e adaptao em geral. Entretanto, a morfologia afeta
a ecologia de um organismo indiretamente, atravs do desempenho (performance) que permite em
tarefas relacionadas ao uso do habitat, por exemplo. Medidas de desempenho em atividades relevantes
a uma situao ecolgica tornam-se ento fundamentais na construo desta ponte entre morfologia e
ecologia. A combinao de medidas de desempenho com medidas morfolgicas e ecolgicas caracteriza
a abordagem ecomorfolgica atual (Ricklefs & Miles, 1994).
Neste captulo revemos os trabalhos sobre desempenho e comportamento locomotor de marsupiais
didelfdeos no contexto da abordagem ecomorfolgica: como mediadores dos efeitos da sua morfologia
sobre o uso dos estratos da vegetao. Comeamos com uma apresentao mais detalhada da abordagem
ecomorfolgica, seguida de uma reviso do estado do conhecimento sobre locomoo e comportamento
postural nos didelfdeos, suas relaes com a morfologia do esqueleto ps-craniano, e suas semelhanas
com primatas. Durante esta reviso sero levantadas algumas hipteses sobre as relaes entre tamanho,
forma do corpo, desempenho locomotor (terrestre e arborcola) e uso do habitat. Por fim, apontaremos
possveis direes para estudos da locomoo e comportamento postural em didelfdeos, direes que
acreditamos possam levar ao teste das hipteses sugeridas e gerar um conhecimento integrado de mor-
fologia, locomoo e ecologia do grupo. Antes de tudo, preciso caracterizar o estudo ecomorfolgico.
A Abordagem Ecomorfolgica
O interesse na relao entre morfologia e ecologia vem de longa data, inclusive cunhando-se o
termo ecomorfologia ou morfologia ecolgica (Ricklefs & Miles, 1994). A abordagem tradicional
procurava simplesmente correlaes entre variveis ambientais e variveis morfolgicas de um conjunto
de espcies. Esta abordagem ecomorfolgica foi amplamente utilizada em peixes, mas tambm em aves,
morcegos e lagartos (reviso em Wainwright & Reilly, 1994). Sua maior limitao est na dificuldade de
interpretao de correlaes entre conjuntos muito grandes de variveis, tanto morfolgicas como ecol-
gicas (Ricklefs & Miles, 1994). Muitas vezes torna-se difcil compreender a natureza de uma correlao
e elaborar hipteses sobre os mecanismos de causa e efeito.
ECOLOGIA 366 Locomoo, morfologia e uso do habitat em marsupiais neotropicais:

Mais recentemente, a partir dos anos 80, houve um ressurgimento desse interesse devido a uma
nova abordagem ecomorfolgica. Basicamente, esta nova abordagem consistiu em somar medidas de
desempenho s medidas morfolgicas e ecolgicas (Figura 1). O desempenho uma medida da capacidade
mxima do organismo em uma atividade especfica, como por exemplo, a velocidade mxima no solo ou
a quantidade de alimento que o organismo encontra por unidade de tempo. A abordagem ecomorfolgica
atual se distingue da morfologia e anatomia funcional tradicional por olhar o desempenho do organismo
como um todo e no apenas o funcionamento de sistemas ou partes do organismo (Delciellos & Vieira,
2002; Delciellos et al., 2006).
A morfologia afeta a ecologia de um organismo indiretamente, por exemplo, atravs do desem-
penho que permite em tarefas relacionadas ao uso do habitat. A partir do desempenho possvel de um
organismo se dar o uso e preferncia por determinados habitats. Assim, medidas de desempenho
podem ser vistas como medidas do nicho potencial (sensu Hutchinson 1957), que no podem ser
avaliadas medindo-se uso do habitat, dieta, etc, em campo. Estas ltimas medidas de nicho em campo
so determinadas no s pela morfologia, mas tambm pela disponibilidade de recursos, intensidade
de predao, competio interespecfica, entre outros, sendo uma medida do nicho realizado. Atravs
da comparao de medidas de desempenho seria possvel estimar diferenas no nicho potencial entre
espcies.
O nvel de conhecimento sobre a morfologia do esqueleto ps-craniano, a anatomia, a locomo-
o e o uso do habitat em didelfdeos no mnimo incompleto para a maioria das espcies e mesmo
gneros. Nesta situao, uma abordagem ecomorfolgica tradicional, procurando correlaes simples
entre variveis morfolgicas e ecolgicas no fcil. Alm disso, o nmero de gneros em didelfdeos
reduzido se comparado, por exemplo, a peixes, e sua variedade morfolgica muito mais sutil que
a observada em primatas (e.g. Walker, 1974; Martin, 1990). A variao morfolgica mais bvia nos
Figura 1. Caminhos que efeitos da morfologia seguem at afetar aptido, ecologia de populaes e comunidades. A morfologia
afeta a ecologia de um organismo porque determina o limite de desempenho em comportamentos e no uso do ambiente, isto ,
no uso de recursos. O uso de recursos, por sua vez, determina a sobrevivncia e reproduo, as quais, por fim, afetam a aptido
e a ecologia das populaes e das comunidades. Modificado de Ricklefs & Miles (1994).

didelfdeos em tamanho corporal, variando entre cerca de 10 g (Marmosa lepida) e 2000 g (Didelphis
albiventris) (Emmons, 1997). Variao em forma existe, mas no to evidente (Vieira, 1997; Argot,
2001, 2002, 2003; Asta, 2009). Isto dificulta separar correlaes significativas daquelas esprias,
casuais, quando as variveis esto em extremos opostos de uma cadeia, como variveis morfolgicas e
ecolgicas, devido a uma grande variao residual e um nmero limitado de espcies. A grande variao
residual em boa parte devida a fatores de desempenho no medidos, que poderiam ser identificados
e includos para reduzir a variao no explicada, portanto aumentando a probabilidade de detectar
correlaes significativas.
Uma variao mais sutil na forma do corpo, como ocorre nos didelfdeos, deve tambm ser acom-
panhada de uma variao mais sutil no comportamento postural, na locomoo e desempenho locomo-
tor. Assim, a abordagem mais recente de medidas de desempenho, parece-nos mais promissora para os
didelfdeos no momento, pois mede a relao entre morfologia e ecologia atravs do seu elo, as medidas
de desempenho. Desempenho em que tipo de tarefas fundamental? A resposta est ligada aos ambientes
em que os didelfdeos se locomovem.
Problemas da Vida Terrestre e Suas Solues

No ambiente terrestre, a resposta pergunta anterior parece mais fcil que no ambiente arbor-
cola. Entretanto, o solo de uma mata para um animal pequeno, como os menores didelfdeos, um
ambiente diferente para um animal grande, como Didelphis. Para os pequenos, o solo da mata cheio
de obstculos. Assim, mesmo que duas espcies vivam no mesmo ambiente, possuam formas e com-
portamento postural e locomotor semelhantes, a menor ter um caminho mais sinuoso. Esta hiptese
tem algum apoio quando comparamos a locomoo de mamferos pequenos e grandes considerados
cursoriais, com adaptaes morfolgicas para desenvolver velocidade no solo (Hildebrand, 1995).
Pequenos mamferos cursoriais so especializados em locomoo saltatorial, com especializaes
mais evidentes na postura corporal (Biewener, 1989), mas tambm na morfologia (Argot, 2002). J
mamferos cursoriais de mdio e grande porte (> 5 kg) possuem especializaes morfolgicas tipica-
mente presentes em animais corredores de ambientes abertos (ex: pradarias e vegetao semi-rida),
como articulaes mais rgidas que restringem os movimentos dos membros a um eixo parassagital
do corpo (Hildebrand, 1995).
Problemas da Vida Arborcola e Suas Solues

Viver em um ambiente arborcola envolve a soluo de problemas especficos, relacionados loco-
moo, captura de alimento e fuga de predadores ao longo de um substrato em geral estreito, instvel e
descontnuo (Cant, 1992; Higham, 2007). O tamanho do corpo a varivel que mais influencia a forma
de locomoo em primatas e tamanhos diferentes resultam em solues diferentes. Assim, orangotan-
gos (Pongo pygmaeus) no so capazes de cruzar distncias na copa por saltos, mas o seu tamanho e
membros anteriores longos permitem locomover-se por braquiao, isto , locomoo suspensria com
os membros anteriores alcanando galhos distantes (Cant, 1992). Pelo menos oito problemas que os
animais arborcolas enfrentam relacionados estrutura do habitat e ao comportamento de presas podem
ser identificados (Tabela 1, modificada de Cant, 1992).

Tabela 1. Problemas que animais arborcolas enfrentam.
1. Andar seguramente, reduzindo as chances de cair.
2. Desenvolver velocidade para captura de alimento ou fuga de predadores.
3. Escalar suportes largos, para alcanar alimento, ou simplesmente locomover-se.
4. Escalar suportes finos, que envolvem solues diferentes dos largos.
5. Cruzar descontinuidades na copa, como distncias entre galhos diferentes ou rvores diferentes.
6. Encurtar o caminho ao longo dos galhos de uma rvore, de forma a cobrir distncias rapidamente.
7. Alcanar frutos ou alimento localizado em ramos terminais, finos.
8. Capturar presas mveis.
Como visto, as solues dos problemas da vida arborcola incluem no somente locomoo ativa,
que resulta em deslocamento, como tambm captura e ingesto de alimento, limpeza corporal e descanso.
Estas so as tarefas em que o desempenho dos didelfdeos deve ser importante. Cada uma destas tarefas
exige um funcionamento particular dos msculos e esqueleto, isto , um conjunto de posturas corporais
especfico. Assim, o estudo da locomoo pode ser visto como uma parte do estudo das posturas corporais,
ou do comportamento postural (Biewener, 1989; Charles-Dominique, 1990; Cant, 1992; McClearn, 1992).
Portanto, a relao da morfologia a comportamentos elaborados, como forrageamento e locomoo, se
d atravs do comportamento postural, que est diretamente relacionado ao desempenho do animal em
tarefas ligadas aptido em seu ambiente. Informaes sobre o comportamento postural de marsupiais
didelfdeos so ainda limitadas a poucos trabalhos (ex: Jenkins, 1971; Kluge, 1977; Lemelin et al., 2003;
Youlatos, 2010; Dalloz et al., in press).
J a variedade de posturas e modos de locomoo em primatas evidente e bem documentada (re-
viso em Martin, 1990; Wright, 2007; Youlatos & Meldrum, 2011), claramente relacionada morfologia
do esqueleto ps-craniano. Devido ao nvel de conhecimento mais adiantado, maior variedade e maior
especializao encontradas nos primatas, este grupo uma referncia natural para estudar e comparar
a morfologia e locomoo em outros grupos de animais arborcolas, como marsupiais didelfdeos. Em
marsupiais didelfdeos, a variao na forma do corpo menor que a observada em primatas, entretanto,
existe e pode ser relacionada sua locomoo, comportamento postural e uso da vegetao (Hildebrand,
1961; Izor & Pine, 1987; Maunz & German, 1997; Vieira, 1997).
A Locomoo nos Marsupiais Didelfdeos

Vrios modos de locomoo so observados em primatas, tais como quadrupedalismo terrestre e
arborcola, agarrar-e-saltar-vertical (vertical-clinging-and-leaping), locomoo suspensria (arm-
-swinging) e bipedalismo terrestre (Martin, 1990). Subdivises desta classificao so possveis, por
exemplo, dividindo o quadrupedalismo arborcola dos primatas que possuem e no possuem garras.
Em comparao, os marsupiais didelfdeos locomovem-se basicamente por quadrupedalismo, ter-
restre ou arborcola, mais especificamente um caminhar arborcola sobre troncos e galhos mais prximos

da horizontal, e escalando suportes verticais com garras ou por agarramento. Szalay (1994) utilizou o
termo graspclimbing para designar o conjunto de adaptaes locomoo arborcola de pequenos
mamferos relacionados ao agarramento dos suportes, basicamente pela existncia de um hallux opositor
(o polegar do p de didefdeos e primatas). Em oposio, adaptaes locomotoras relacionadas ao uso
de garras, como em esquilos, foram denominadas escalada com garras (clawclimbing) e arboreal
scampering. Entretanto, estes dois termos referem-se a adaptaes morfolgicas ligadas locomoo e
no diretamente marcha utilizada.
Mesmo dentro dgua parece haver uma dominncia do quadrupedalismo, pelo menos em Didel-
phis virginiana (McManus, 1970; Fish, 1993) e Lutreolina crassicaudata (Santori et. al., 2005). O nado
destes didelfdeos basicamente repete a passada quadrpede utilizada no meio terrestre e arborcola. A
exceo Chironectes minimus, o nico difelfdeo semi-aqutico (Marshall, 1978; Stein, 1981), cujo
nado dominado pelo batimento das patas traseiras (Fish, 1993).
A locomoo sobre suportes ou superfcies horizontais

O quadrupedalismo usado por uma variedade de vertebrados terrestres e arborcolas, incluindo
a marsupiais e primatas. Existem vrios modos de andar ou marchas (gaits em Alexander, 1977;
Hildebrand, 1995) possveis em animais quadrpedes, podendo o modo de andar ser qualificado pela
combinao da sequncia de movimentao dos membros (diagonal ou lateral, simtrica ou assimtri-
ca) com a velocidade de deslocamento (caminhar ou correr) (segundo Hildebrand, 1967, 1980, 1989,
1995; Gambaryan, 1974; Rocha Barbosa et al., 1996). O quadrupedalismo arborcola dos didelfdeos
mais um caminhar arborcola, locomovendo-se cautelosamente, cruzando ramos diferentes sem saltar e
alcanando ramos diferentes com ajuda da cauda prensil (Enders, 1935; McManus, 1970; Delciellos &
Vieira, 2006, 2009a).
Em relao sequncia de movimentao dos membros, a marcha durante o caminhar pode ser
uma sequncia lateral ou diagonal, segundo a nomenclatura de Hildebrand (1995). A sequncia lateral
caracterstica de mamferos placentrios terrestres especializados - geralmente cursoriais - e de alguns
semiterrestres com morfologia escansorial*, como o mussaranho Tupaia glis (Cartmill, 1974). O modo de
andar por sequncia lateral o de didelfdeos terrestres durante o caminhar, como Monodelphis domes-
tica (Pridemore, 1992; Lemelin et al., 2003; Parchman et al., 2003) e D. virginiana (McManus, 1970).
Nesta sequncia, o membro posterior direito toca o solo seguido do membro anterior do mesmo lado,
em seguida pelo membro posterior esquerdo, anterior esquerdo e posterior direito novamente (Figura
2a). J a sequncia diagonal caracterstica de muitos mamferos arborcolas de diferentes ordens, como
primatas e o jupar (Potos flavus) (Hildebrand, 1989, 1995; Martin, 1990; Cartmill et al., 2002; Stevens,
2006; Lemelin & Cartmill, 2010). Na sequncia diagonal, o membro posterior direito toca o solo, seguido
pelo membro anterior do lado oposto, esquerdo, em seguida pelo membro posterior do lado esquerdo,
membro anterior direito e por fim, pelo membro posterior direito.
J o tempo que cada membro permanece apoiado no solo inversamente proporcional veloci-
dade que o corpo se locomove. Na velocidade do caminhar (walking), cada pata permanece no solo
* Para deixar claro o significado pretendido, reservaremos o termo escansorial para seu significado como usado na morfolo-
gia, referindo-se a adaptaes morfolgicas para escalar (Hildebrand, 1995). Semiterrestre deixa uma margem menor para
interpretaes: o animal escala ocasionalmente aos estratos superiores da floresta permanecendo mais tempo no solo.

Figura 2. Sequncias de movimentao dos membros em marsupiais didelfdeos. Ea: membro anterior esquerdo; Ep: membro
posterior esquerdo; Da: membro anterior direito; Dp: membro posterior direito. As setas marcam o incio e o fim da passada,
quando a pata posterior direita toca o solo. Esquema modificado de Hildebrand (1967, 1995) e Pridemore (1992).
mais da metade do tempo de durao da passada, de modo que o animal tem trs patas no solo durante
a maior parte da passada (Hildebrand, 1967, 1995). A velocidade considerada como corrida definida
como a velocidade em que cada pata permanece no solo menos da metade do tempo de durao da pas-
sada. Na corrida, o animal em geral tem duas patas no solo durante a maior parte da passada. Quando a
velocidade do caminhar se aproxima da transio para a corrida, o modo de andar muda para um trote,
onde o membro anterior e posterior e lados opostos do corpo se deslocam em sincronia, formando pares
diagonais (diagonal couplets) que se movimentam alternadamente em sincronia (Figura 2b). Neste
ponto preciso ateno: o trote e pares diagonais so diferentes de uma sequncia diagonal segundo a
definio de Hildebrand (1995). O trote pode ser atingido com o aumento da velocidade, tanto a partir
de uma sequncia lateral como diagonal.
Nos didelfdeos, tanto os terrestres Didelphis, Lutreolina, Metachirus, Monodelphis e Philander,
como os arborcolas Caluromys e Marmosa (Micoureus), utilizam pares diagonais ou trote, quando co-
meam a correr (McManus, 1970; Pridemore, 1992; Santori et al., 2005). Na velocidade do caminhar,
um dos didelfdeos mais arborcola, C. philander, usa uma sequncia diagonal (Cartmill et al. 2002;
Lemelin et al. 2003; Schmitt & Lemelin 2002; Youlatos, 2008). Entretanto, faltam informaes sobre

outras espcies arborcolas como M. paraguayana, ou mesmo didelfdeos terrestres especializados como
M. nudicaudatus. As posturas do corpo durante a locomoo foram descritas apenas para D. virginiana no
ambiente terrestre (Jenkins, 1971; Kluge, 1977), e para C. philander no ambiente arborcola (Youlatos,
2010; Dalloz et al., in press).
A sequncia diagonal parece conferir maior estabilidade para animais arborcolas, ou para animais
com os membros posteriores mais desenvolvidos, onde o centro de gravidade do corpo se localiza mais
posteriormente (Martin, 1990). Em ambos os casos, a sequncia diagonal garantiria maior estabilidade,
com menores oscilaes e rolamento lateral que a sequncia lateral (Cartmill et al., 2002, 2005). Osci-
laes do corpo so especialmente perigosas em ambientes arborcolas, onde os suportes so estreitos e
os riscos de injrias causadas por uma queda so grandes. Resta saber ento a ocorrncia da sequncia
lateral e diagonal em uma maior variedade de didelfdeos terrestres e arborcolas.
As sequncias lateral e diagonal dos didelfdeos so simtricas, isto , os membros de um par, tra-
seiro ou dianteiro, esto espaados uniformemente ou simetricamente no tempo de durao da passada
(Hildebrand, 1967, 1995). Esto presentes na velocidade de caminhada e na corrida mais lenta, respecti-
vamente, as velocidades mais comuns no quadrupedalismo arborcola dos didelfdeos. Entretanto, quando
h necessidade de fugir de predadores e, portanto, de desenvolver velocidade, mudam o modo de andar
para uma forma de saltos, mais precisamente meio-salto (half-bounds em Hildebrand, 1995), um tipo
de passada assimtrica (Pridemore, 1992; Vieira, 1997; Figura 2c). Esta mudana de modo de andar
observada tanto no solo como em suportes cilndricos, simulando troncos, em inclinaes variadas
(Vieira, 1995; Santori et al., 2005).
Que tipos de diferenas no esqueleto ps-craniano

seriam esperadas entre marsupiais arborcolas e terrestres?
De uma maneira geral, considera-se que no quadrupedalismo haja um desenvolvimento mais se-
melhante dos membros anteriores e posteriores em comparao com outros modos de locomoo como
o bipedalismo e o agarrar-e-saltar-vertical (Martin, 1990). Entretanto, a maioria dos didelfdeos, assim
como a maioria dos pequenos mamferos, terrestres ou arborcolas, tende a possuir membros posteriores
mais desenvolvidos que os anteriores. Apesar desta tendncia geral, alguns didelfdeos possuem membros
anteriores e posteriores mais proporcionais que outros como, por exemplo, Didelphis aurita e didelf-
deos arborcolas de fato, como C. philander e M. paraguayana (Vieira, 1995, 1997; Figura 3). Primatas
quadrpedes sem garras, como Aotus, Callicebus, Cebus, Lemur, Loris e Microcebus, tambm parecem
ter membros anteriores e posteriores mais proporcionais (Martin, 1990), embora existam diferenas
interespecficas relacionadas ao uso do habitat (Wright, 2007).
J M. nudicaudatus, um didelfdeo estritamente terrestre, tem membros posteriores mais alonga-
dos e desenvolvidos muscularmente (Hildebrand, 1961; Grand, 1983; Argot, 2002). No por acaso, M.
nudicaudatus considerado o nico didelfdeo cursorial (Grand, 1983; Szalay, 1994; Argot, 2001, 2002,
2003). No caso de C. minimus, os membros posteriores mais longos esto relacionados predominncia
dos membros posteriores na locomoo aqutica (Fish, 1993). Outro didelfdeo com membros posterio-
res mais longos que os anteriores Philander frenatus (Vieira, 1997). Esta espcie considerada uma
forma terrestre no especializada, partilhando com M. nudicaudatus vrias caractersticas ps-cranianas
consideradas adaptaes locomoo no ambiente terrestre (Argot, 2003). Assim, estes didelfdeos mais
especializados vida terrestre possuem membros posteriores relativamente longos.

Figura 3. Silhuetas de marsupiais didelfdeos durante o modo de andar diagonal simtrico. Indivduos com membros posteriores
maiores que os anteriores apresentam maior inclinao do eixo longitudinal do corpo. Todos os indivduos esto no mesmo
ponto da sequncia, pousando o membro anterior direito no suporte e preparando-se para mover o membro posterior direito.
Imagens obtidas em testes de desempenho no andar arborcola por Vieira (1995).
Lutreolina crassicaudata e Monodelphis tambm so considerados terrestres, mas ambos tm mem-

bros relativamente curtos (Hildebrand, 1961). Os membros curtos de L. crassicaudata parecem compor
uma forma de locomoo que lembra os musteldeos entre os mamferos eutrios, com um modo de an-
dar em que o corpo longo oscila no plano sagital de maneira semelhante aos musteldeos (Works, 1950;
Hildebrand, 1961). A sua dieta mais carnvora entre os didelfdeos e seu comportamento de predador
confirmam esta semelhana (Santori et al., neste volume). Alm disso, L. crassicaudata vive em habitats
de capim alagado, portanto com uma cobertura densa e compacta onde um corpo flexvel e malevel
poderia ser vantajoso para uma locomoo silenciosa procura de presas. Inclusive, L. crassicaudata
possui um tipo de nado especializado, diferente daquele observado em C. minimus (Santori et al., 2005).
J Monodelphis caracterizado pelo seu tamanho pequeno entre os didelfdeos (Emmons, 1997). Talvez
seja o gnero com histria natural menos conhecida entre os didelfdeos, apesar de M. domestica ter se
tornado um animal modelo para estudos de laboratrio (e.g. Faden et al., 1982; Parchman et al., 2003;
Lammers et al., 2006).
Alm das propores dos membros do corpo, as propores dos dedos das mos e ps tm uma
relao clara com o uso de ramos terminais e com a locomoo arborcola. Assim, Marmosa e Calu-
romys, mais arborcolas, possuem dedos mais longos que os gneros mais terrestres Didelphis, Mono-
delphis e Philander (Lemelin, 1999). As propores dos dedos em Caluromys se assemelham bastante
s propores dos dedos de primatas da famlia Cheirogaleidae (lmures), de Madagascar, na frica,
que utilizam ramos terminais procura de frutos e insetos (Lemelin, 1999). O comportamento postural
de agarramento de suportes arbreos foi descrito em maiores detalhes apenas para Caluromys entre os
didelfdeos (Youlatos, 2008, 2010; Dalloz et al., in press).Didelfdeos terrestres e arborcolas tambm
diferem na forma dos ossos da bacia ou cintura plvica e das vrtebras da regio lombar (Works, 1950;
Grand, 1983; Argot, 2003). As asas do ilaco so bem abertas e os processos transversos das vrtebras

lombares so longos e achatados em M. nudicaudatus, permitindo maior rea de insero para os msculos
extensores da regio lombar. Estes msculos por sua vez, so mais desenvolvidos em M. nudicaudatus
que em outros didelfdeos (Grand, 1983; Argot, 2002). As vrtebras lombares de Didelphis so descritas
como firmemente articuladas por Works (1950:21) em relao a outros didelfdeos, o que poderia estar
relacionado simplesmente locomoo terrestre de um didelfdeo de maior tamanho de corpo (Brown et
al., 1996). Os processos transversais do atlas de Didelphis so amplos e achatados, muito mais grossos e
pesados que nos demais gneros examinados (Works, 1950:23). J Caluromys e Marmosa, gneros mais
arborcolas, possuem espinha dorsal longa e estreita, com grande liberdade de movimentos entre duas
vrtebras quaisquer (Works, 1950:33) e a parte central do atlas... no fundida, portanto permitindo
maior flexibilidade que... Didelphis (Works, 1950:50).
O tamanho de corpo um dos principais determinantes da variao morfolgica da escpula nos
didelfdeos (Asta, 2009). Entretanto, tambm existem variaes relacionadas aos hbitos de vida (Ar-
got, 2001; Asta, 2009) e filogenia (Asta, 2009). A escpula relativamente larga e mais pesada em
Didelphis (Works, 1950:24), o que pode estar relacionado ao seu maior tamanho e ainda assim manter
atividade arborcola (Vieira, 1997). A escpula de Philander mais leve e delgada que a de Didelphis,
mas ambas so mais retangulares que a de outros didelfdeos. A espinha da escpula corre mais perpen-
dicular ao corpo da escpula em Didelphis enquanto que em Philander forma um ngulo de cerca de
600 (Works, 1950:27). J em Caluromys e Marmosa, a escpula fina e em parte transparente, com um
pescoo mais longo, uma aparncia mais afunilada e um ngulo da espinha de 700 (Works, 1950:34,
38). Esta forma da escpula permitiria maior amplitude de movimentos que a escpula mais quadrada de
Didelphis e mesmo a de Philander. A escpula de C. minimus possui ainda uma terceira forma, distinta
dos outros didelfdeos e provavelmente relacionada ao seu hbito semi-aqutico (Asta, 2009). Tem uma
forma de leque ou abanador (fan-shaped em Works, 1950:30), com uma extremidade muito estreita e
outra muito larga (Works, 1950:29), uma forma convergente com a da escpula de mamferos aquticos
como Lutra, Neofiber e Ondatra (Dagg & Windsor, 1972; Stein, 1988). Stein (1981) compara em detalhe
a musculatura de C. minimus e D. virginiana, e Fish (1993) compara o nado das duas espcies.
Todas as espcies de didelfdeos consideradas terrestres tm em comum a massa muscular mais
desenvolvida que espcies arborcolas como Caluromys e M. murina (Grand, 1983). A razo entre a
massa dos msculos adutores dos membros e a massa muscular total dos membros tambm maior em
Metachirus, tanto para os membros anteriores como posteriores (Grand, 1983; Argot, 2002).
Hipteses sobre o desempenho locomotor de

didelfdeos arborcolas sobre suportes horizontais
Um aspecto do desempenho locomotor dos didelfdeos especialmente interessante a velocidade
limite acima da qual passam a saltar (bound) consecutivamente em vez de caminhar ou correr, um
modo de andar assimtrico em que os membros traseiros tendem a tocar o solo simultaneamente, segui-
dos pelos membros dianteiros (Hildebrand, 1980, 1989, 1995; Rocha Barbosa et al., 1996). Esta velo-
cidade limite pode variar entre as espcies e entre suportes de dimetro e inclinao diferentes (Vieira,
1995). Didelfdeos mais arborcolas podem ter melhor desempenho por (1) serem capazes de correr e
saltar acima do solo, em substratos mais finos e inclinados, desenvolvendo maior velocidade, ou por (2)
terem maior firmeza no agarrar do suporte e com isso ter um deslocamento mais estvel e seguro. As
observaes de deslocamento cauteloso em didelfdeos apoiam a segunda hiptese, entretanto, isto no

implica em refutar a primeira j que no so mutuamente exclusivas. razovel supor que pelo menos
alguma capacidade de correr contribua para a aptido de um pequeno mamfero arborcola, mesmo em
um didelfdeo cauteloso, sendo favorecida por seleo natural.
Outra questo interessante como os didelfdeos podem aumentar a velocidade mxima correndo em
suportes horizontais de diferentes dimetros, simulando galhos, durante a sequncia simtrica. Velocidade
o produto da frequncia pelo comprimento das passadas (Hildebrand, 1995). A frequncia depende da
anatomia e capacidade de contrao muscular do organismo. Em uma fase de acelerao provvel que
tanto o comprimento como a frequncia das passadas aumentem (Strang & Steudel, 1990). Entretanto,
ao se aproximar da velocidade mxima, no possvel que as fibras musculares aumentem a sua frequ-
ncia de contrao a ponto de contrabalanar o aumento no comprimento da passada. Assim, prximo
velocidade mxima, o esperado que o comprimento e a frequncia de passadas sejam negativamente
correlacionados. De fato, em comparaes entre espcies, maiores velocidades so atingidas por um
alongamento dos membros e consequente aumento do comprimento da passada e reduo da frequncia
(Strang & Steudel, 1990). Primatas parecem dar passadas mais compridas que mamferos cursoriais,
depois de descontadas diferenas de tamanho de corpo, mesmo assim existe uma relao positiva entre
comprimento da passada e tamanho do corpo da espcie (Alexander & Maloiy, 1984).
Como seria alcanada a velocidade mxima em pequenos mamferos, particularmente nos didelf-
deos, deslocando-se em suportes horizontais arbreos? Hipoteticamente, a velocidade mxima poderia
aumentar (1) pelo aumento no comprimento da passada e reduo na frequncia, ou (2) pelo aumento
da frequncia e reduo do comprimento da passada. Aparentemente no h uma estratgia nica para
marsupiais didelfdeos, ou mesmo um padro para espcies arborcolas ou terrestres.
Em um estudo comparando o desempenho locomotor de sete espcies de didelfdeos em cinco
suportes horizontais de diferentes dimetros, as espcies de hbito mais arborcola foram as mais velo-
zes, exceo de C. philander que a espcie arborcola de maior tamanho corporal entre as espcies
estudadas (Delciellos & Vieira, 2007; Figura 4). Philander frenatus, uma espcie mais comum no solo
da mata, apenas ocasionalmente usando estratos superiores, teve velocidade mais semelhante s das
espcies arborcolas, como M. paraguayana (Figura 5), sugerindo uma habilidade arborcola potencial
maior do que a esperada pelo seu hbito semiterrestre (Delciellos & Vieira, 2006, 2007). Cada espcie
atingiu uma maior velocidade em diferentes dimetros de suportes, no sendo encontrado um padro
(Delciellos & Vieira, 2007; Figura 4). Na sua velocidade mxima, D. aurita, Gracilinanus microtarsus
e M. paraguayana apresentaram maior frequncia de passadas, enquanto que Marmosops incanus e C.
philander maiores comprimento de passadas. Philander frenatus e M. nudicaudatus aumentaram ambas.
Um aumento no comprimento da passada significa um aumento nas oscilaes do corpo durante o deslo-
camento e um aumento na frequncia aumenta a oscilao do suporte (Delciellos & Vieira, 2007). Assim,
cada espcie adota diferentes estratgias para correr de forma segura em suportes horizontais arbreos,
relacionadas principalmente ao seu tamanho de corpo e especializaes relacionadas aos estratos da mata
que utilizam (Delciellos & Vieira, 2006).
A locomoo arborcola sobre suportes verticais

Os pequenos mamferos no voadores (roedores e marsupiais didelfdeos) apresentam duas solues
para este problema, que tambm ocorrem em primatas: escalada com garras (clawclimbing) ou escalada

Figura 4. Velocidade relativa de sete espcies de marsupiais didelfdeos da Mata Atlntica locomovendo-se sobre tubos hori-
zontais de quatro dimetros, simulando galhos, e sobre uma superfcie plana. Os testes foram realizados colocando-se animais
treinados sobre uma extremidade do tubo, liberando-o e permitindo que corresse at a outra extremidade onde se encontrava um
abrigo familiar. A velocidade foi calculada multiplicando-se o comprimento da passada (em unidades de comprimento corporal,
ucc) pela sua frequncia. Modificado de Delciellos (2005).
por agarramento (graspclimbing) (sensu Szalay, 1994:187). A escalada com garras especialmente
apropriada para suportes largos em relao ao dimetro do corpo do animal, como troncos, onde no
possvel envolver toda circunferncia do suporte com o dedo opositor do p ou mo. Os exemplos mais
tpicos deste modo de locomoo so alguns primatas (Jackson, 2011) e os esquilos (Youlatos et al., 2008).
Entretanto, esquilos tambm so capazes de usar ramos terminais, de pequeno dimetro (Cartmill, 1974).
Os didelfdeos escalam mais por agarramento do que por garras, embora tambm utilizem as garras para
escalar troncos de forma semelhante aos esquilos (McManus, 1970; Jenkins & McClean, 1984; Vieira,
1995; Sargis et al., 2007; Youlatos, 2010; Dalloz et al., in press). A habilidade de agarrar, possibilitada
pela presena do dedo opositor, de fundamental importncia na utilizao de ramos terminais finos
(Lemelin, 1999; Youlatos, 2008, 2010).
A cauda prensil dos didelfdeos tambm tem o seu papel na escalada de suportes verticais, per-
manecendo solta ou envolvendo o suporte frouxamente, sem apert-lo, como um cinto de segurana
(Antunes, 2003; Dalloz et al., in press). J em suportes largos, como troncos maiores que o dimetro do
corpo do animal, as garras tornam-se importantes para a escalada e a cauda tende a enrolar-se no suporte
mais firmemente, dando algum apoio para o corpo durante a subida (M.V. Vieira, obs. pess.). O compri-
mento da cauda pode ser negativamente correlacionado com o desempenho na escalada de cordas e nos
tubos de at quatro polegadas de dimetro, como detectado para D. aurita e P. frenatus (Vieira, 1995).
Portanto, embora uma longa cauda prensil seja altamente vantajosa como um quinto membro e como
um cinto de segurana no ambiente arborcola (Lemelin et al., 2007), pode ter efeitos secundrios, ou
at negativos, em outras atividades do organismo.

Figura 5. Indivduo da espcie Marmosa paraguayana no teste de desempenho locomotor no andar arborcola sobre suporte
horizontal de 10,16 cm de dimetro, nos estudos de Delciellos & Vieira (2006, 2007). Foto: Diogo Loretto.
Em um estudo comparando o desempenho locomotor das mesmas sete espcies de didelfdeos,

agora na escalada de trs suportes verticais de diferentes dimetros, as espcies de hbito arborcola
tambm foram as mais velozes, como esperado (Delciellos & Vieira, 2009a; Figura 6). Na sua veloci-
dade mxima, a maioria das espcies aumentou tanto a frequncia quanto o comprimento das passadas,
exceto por C. philander e M. paraguayana que aumentaram principalmente o comprimento (Delciellos
& Vieira, 2009a; Figura 6). Caluromys philander foi a nica espcie que utilizou a mesma estratgia,
passadas maiores e menos frequentes, tanto no andar arborcola quanto na escalada (Delciellos & Vieira,
2007, 2009a). Como no andar arborcola, a velocidade de P. frenatus na escalada foi mais semelhante a
das espcies arborcolas. Metachirus nudicaudatus teve o pior desempenho, isto , a menor velocidade
mxima entre as espcies estudadas, o que provavelmente est relacionado s suas especializaes
morfolgicas para a locomoo cursorial, que restringem sua habilidade de escalar (Delciellos &
Vieira, 2009a). Na locomoo sobre suportes finos, semelhantes a ramos terminais, pelo menos uma
espcie arborcola, C. philander, tem melhor desempenho na locomoo que um didelfdeo terrestre,
Monodelphis domestica (Lemelin et al., 2007). Assim, provvel que o desempenho na locomoo
em suportes finos seja semelhante em espcies arborcolas e terrestres, seja usando ramos terminais
da copa ou escalando cips e lianas.
No estudo de Delciellos & Vieira (2009a), para todas as espcies houve uma tendncia de aumento
da velocidade com o aumento do dimetro do suporte, o que pode estar relacionado capacidade de
agarrar firmemente o suporte e ao fato dos suportes mais finos se deformarem mais durante a locomoo,
dificultando o movimento em algum grau. Apenas a frequncia das passadas foi associada com tamanho
de corpo e ao uso dos estratos da mata (Delciellos & Vieira, 2009a). Ainda, as espcies apresentaram
diferentes comportamentos posturais de acordo com os seus hbitos, com as espcies mais arborcolas
mantendo o corpo afastado do suporte durante os movimentos, o que no foi observado para as mais
terrestres (Antunes, 2003).

Figura 6. Comparao da frequncia (linha contnua) e comprimento (linha descontnua) de passada de sete espcies de marsu-
piais didelfdeos da Mata Atlntica na velocidade mxima de escalada de cordas verticais de trs dimetros, simulando cips e
lianas. Modificado de Delciellos & Vieira (2009a), Journal of Mammalogy, v. 90, n. 1, p. 104-113, com permisso da American
Society of Mammalogists, Allen Press, Inc.
Habilidade de salto na locomoo arborcola

A habilidade de cruzar descontinuidades entre suportes um dos problemas que os animais en-
frentam na sua locomoo arborcola (Tabela 1). Apesar do risco de injrias em caso de queda, sua
utilizao permite otimizar os gastos energticos com a locomoo, encurtando o caminho ao longo
dos galhos de uma rvore, de forma a cobrir distncias rapidamente (Gunther et al., 1991; Higham et
al., 2001), por exemplo.
Existem dois modos principais de se cruzar descontinuidades entre suportes, estabelecendo uma ponte
entre eles (bridging) ou saltando. Na ponte, o animal cuidadosamente estende um membro para alcanar
o suporte na outra extremidade da descontinuidade, depois move os outros membros sucessivamente, com
a cauda prensil muitas vezes atuando como um quinto membro (Youlatos, 1993). Tal comportamento
foi descrito para vrias espcies de primatas (Youlatos, 1993; Dunbar & Badam, 2000; Nekaris, 2001;
Cant et al., 2003; Bezanson, 2005). J o salto permite que o animal cruze maiores distncias do que na
ponte (Dunbar & Badam, 2000).

Os didefdeos utilizam ambos comportamentos, ponte e salto. O comportamento de ponte foi
descrito para a arborcola de dossel C. philander (Charles-Dominique et al., 1981), e observado para
espcies como D. aurita, G. microtarsus, P. frenatus e M. paraguayana, em seu ambiente natural (A.C.
Delciellos, obs. pess.). J a habilidade de salto foi medida em testes de desempenho em laboratrio para
L. crassicaudata (Santori et al., 2005) e para outras sete espcies da Mata Atlntica (Delciellos & Viei-
ra, 2009b). Comparativamente, as espcies arborcolas (C. philander, G. microtarsus, M. incanus e M.
paraguayana) saltaram maiores distncias mximas dos que as espcies semiterrestres (D. aurita e P.
frenatus), e o tamanho de corpo explicou apenas uma pequena parte da variao na distncia dos saltos
(Delciellos & Vieira, 2009b). A especializada terrestre M. nudicaudatus no realizou saltos durante os
testes, o que provavelmente est relacionado com as suas especializaes morfolgicas para desenvolver
grandes velocidades no solo (Delciellos & Vieira, 2009b), tais como membros posteriores alongados
(Argot, 2002). Ainda, as espcies tambm diferiram no comportamento postural durante o salto de acordo
com os seus hbitos (Delciellos & Vieira, 2009b).
Perspectivas e Direes Futuras

A seguir mencionamos algumas possibilidades de pesquisas futuras, que preencheriam lacunas importantes
para a formao de um corpo integrado de conhecimento sobre a ecomorfologia de marsupiais neotropicais.
1.Descrio do comportamento postural durante a locomoo arborcola e terrestre. Este tipo de
estudo necessrio para desenvolver hipteses mais elaboradas sobre as bases funcionais de di-
ferenas de desempenho locomotor encontradas entre as espcies. So estudos mais qualitativos
quando comparados aos estudos de desempenho locomotor, comparando espcies no modo de
andar e posturas adotadas na locomoo.
2.Descrio do comportamento postural utilizado na captura de presas e aquisio de alimento,
de maneira geral. Muito da variao na forma corporal entre didelfdeos deve afetar tambm
a aquisio de alimento, alm da locomoo, especialmente em um ambiente arborcola. Um
animal como Metachirus, com uma forma de corpo especializada ao ambiente terrestre, pode ter
dificuldades em capturar um inseto voador a 10m de altura, na copa das rvores. J Caluromys,
um arborcola especializado pode faz-lo com relativa facilidade. Assim, a morfologia pode afetar
o uso do habitat no apenas pelos limites que impe a seu uso, mas tambm devido aos alimentos
que permite adquirir neste ambiente.
3. Comparao do comportamento postural e desempenho locomotor em campo e em laboratrio.
O aparato utilizado para medidas de desempenho locomotor mede seu desempenho mximo
em determinadas tarefas, relacionadas sua aptido em campo. Entretanto, seria extremamente
importante determinar o quanto as medidas de desempenho e os comportamentos observados
de fato refletem seu uso e frequncia no ambiente natural. O uso de mtodos alternativos (e.g.
Dalloz et al., in press) pode permitir obter este tipo de observaes.
O estudo da morfologia, locomoo e uso do habitat em marsupiais neotropicais j seria justificvel
simplesmente pelo grupo, to diversificado e ao mesmo tempo nico entre os mamferos, e de impor-
tncia fundamental para compreenso da evoluo de primatas (Lemelin et al., 2007). Mas a integrao
destes trs campos permite uma nova abordagem ao estudo da ecologia de comunidades, fornecendo,
por exemplo, uma medida de nicho potencial como em Delciellos & Vieira (2006) e sua relao com a

morfologia. Eventualmente, regularidades ou distncia morfolgicas entre espcies (razes de Hutchinson;
Hutchinson, 1959) podem ser examinadas, mas agora com uma base funcional para a medida morfolgica
escolhida, assim como efeitos de mudanas na estrutura da vegetao sobre a composio de espcies de
marsupiais em comunidades locais.
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CAPTULO 18
Alimentao, Nutrio
e Adaptaes Alimentares
Ricardo T. Santori*
Leonardo G. Lessa**
Diego Asta***
Abstract: FEEDING HABITS, NUTRITION AND FEEDING ADAPTATIONS OF BRAZIL-

IAN MARSUPIALS. Brazilian marsupial species, as all members of the Didelphidae family,
have a natural diet based mainly upon arthropods (mostly insects), fruits and small vertebrates,
with their relative proportions and importance varying across taxa. The current amount of
available data on these natural diets is highly variable from species to species, and these data
are summarized here. Yet, this apparent resemblance, usually related to unavoidable limitations
of field methods, may be overlooking subtle differences in the nutritional needs and feeding
preferences of these species. Laboratory tests and experimental diets indicate that food choice
is related to the species nutritional needs and in accordance to previously available field data.
Furthermore, nutritional contents of laboratory established diets, along with overlap of preferred
items and previous knowledge of field data, indicate that these species feeding habits can be
ranked on a gradient from essentially frugivorous species to mainly carnivorous ones. Thus, strict
and hermetic feeding categories should not always be used for these species, as only species
located on the ends of this continuum present significant alimentary differences. These data are
confirmed by morphological data, both from the digestive tract and the skull morphology, where
striking differences were only found between species with markedly distinct diets. These results
*
Ncleo de Pesquisa e Ensino de Cincias, Departamento de Cincias Biolgicas, Faculdade
de Formao de Professores, Universidade do Estado do Rio de Janeiro. Rua Francisco Portela,
1470, Bairro Patronato. So Gonalo, RJ, Brasil. Autor correspondente: rsantori.uerj@gmail.com
Laboratrio de Ecologia, Departamento de Cincias Biolgicas, Universidade Federal dos
**
Vales do Jequitinhonha e Mucuri, Campus II. Diamantina, MG, 39100-000, Brasil.

Laboratrio de Mastozoologia, Departamento de Zoologia, Universidade Federal de Pernam-
***
buco. Av. Professor Moraes Rego, s/n. Cidade Universitria. Recife, PE, 50670-420, Brasil.
Alimentao, nutrio e adaptaes alimentares de marsupiais brasileiros 385 ECOLOGIA

indicate that most didelphid marsupials, although presenting similar shapes and diet, present a series of subtle but cumulatively
effective differences that allow differential resource exploitation.
2012.
Introduo
Devido ampla distribuio geogrfica dos marsupiais didelfdeos no Brasil, esta famlia est
representada em grande parte dos estudos de ecologia de comunidades e de populaes de pequenos
mamferos realizados no pas. Em consequncia, o conhecimento sobre a ecologia dos membros desta
famlia tem sido acrescido tambm de informaes sobre seus hbitos alimentares.
Os marsupiais didelfdeos tm sido considerados, em sua grande maioria, como mamferos de h-
bitos alimentares generalistas, com algumas excees, podendo variar de insetvoros/onvoros a fru-
gvoros/onvoros (Paglia et al., 2012). Algumas das principais compilaes sobre hbitos alimentares,
que incluem dados sobre a famlia Didelphidae, fazem uso de categorias trficas, pela sua capacidade de
condensao e simplificao das informaes existentes para fins comparativos (Robinson & Redford,
1986, 1989; Reis et al., 2010; Paglia et al., 2012). Com o crescimento no nmero de estudos e o aumento
do conhecimento sobre a ecologia alimentar dos marsupiais brasileiros (Figura 1), o uso de categorias
muito gerais, como estas, tem se revelado inadequado, ocultando informaes importantes para estudos
diretamente relacionados com a ecologia das espcies, estrutura trfica das comunidades e suas implicaes
ecolgicas (Lessa & Geise, 2010). Assim, o uso destes tipos de categorias trficas pode ser contestvel,
sobretudo quando o conhecimento preciso sobre os hbitos alimentares das espcies escasso (Hume,
1999; Vieira & Asta de Moraes, 2003; Lessa & Geise, 2010).
Alimentao na Natureza
O grau de conhecimento sobre os hbitos alimentares das espcies brasileiras de marsupiais muito
varivel. Embora existam dados sobre praticamente todos os gneros, apenas 29% das espcies tm sua
Figura 1. Evoluo da produo cientfica sobre a dieta de marsupiais nas ltimas trs dcadas. Barras em preto referem-se ao
total de artigos cientficos publicados, incluindo Didelphidae, Caenolestidae, Microbioteridae (n = 116) e barras em cinza s
referncias relacionadas dieta de marsupiais didelfdeos brasileiros (Didelphidae) (n = 56) (Modificado de Lessa & Geise, 2010).
ECOLOGIA 386 Alimentao, nutrio e adaptaes alimentares de marsupiais brasileiros

dieta descrita por estudos especficos (Lessa & Geise, 2010). A lista de espcies brasileiras usada aqui
segue Gardner (2008), com exceo da alocao de Micoureus como subgnero de Marmosa (Voss &
Jansa, 2009).
Caluromys
As cucas lanosas brasileiras, Caluromys philander e C. lanatus, so as espcies com hbitos mais
frugvoros dentre os didelfdeos brasileiros, sendo classificadas como frugvoras-onvoras por Paglia et
al. (2012). A dieta de C. philander na Mata Atlntica e Cerrado inclui uma elevada proporo de frutos,
podendo chegar a at 90% do volume em amostras fecais (Leite et al., 1994; Leite et al., 1996; Lessa &
Costa, 2010), ao passo que em outros estudos com a mesma espcie a porcentagem varia, mas ainda assim
alta, como o caso em florestas tropicais da Guiana Francesa, onde registrou-se 75% de frutos na dieta
(Atramentowicz, 1988). A riqueza de espcies vegetais consumidas varia de oito (Leite et al., 1996) a 28
(Charles-Dominique, 1983), com gneros como Astrocaryum (Arecaceae), Cecropia (Urticaceae), Ficus
(Moraceae), Inga (Fabaceae) e Passiflora (Passifloraceae), dentre outros, incluindo espcies ricas em
carboidratos, lipdeos e gua (Atramentowicz, 1988; Julien-Laferrire, 1999). O restante de sua dieta
geralmente composto por invertebrados (sobretudo Coleoptera, Hemiptera, Hymenoptera - Formicidae e
Lepidoptera) (Charles-Dominique et al., 1981; Atramentowicz, 1988; Leite et al., 1994; Leite et al., 1996;
Lessa & Costa, 2010), podendo tambm incluir flores, nctar (Couepia Chrysobalaneceae, Hymenea
Fabaceae, Inga - Fabaceae, , Ravenala - Strelitziaceae) e gomas (Fagara Rutaceae) (Charles-Dominique
et al., 1981; Janson et al., 1981; Charles-Dominique, 1983; Atramentowicz, 1988; Gribel, 1988; Julien-
Laferrire & Atramentowicz, 1990). No Cerrado, sua dieta influenciada pela marcada sazonalidade na
oferta de recursos do meio, incluindo principalmente artrpodes na estao seca (sobretudo Coleoptera,
Hymenoptera - Formicidae e Arachnida) e frutos, como Clidemia urceolata (Melastomataceae), Miconia
holosericea (Melastomataceae), Myrcia sp. (Myrtaceae) e Vismia glaziovii (Hypericaeae) na estao
chuvosa (Lessa & Costa, 2010). A dieta de C. lanatus provavelmente semelhante de C. philander
(Emmons & Feer, 1997), incluindo frutos, invertebrados e nctar, mas j foram encontrados vertebrados
(aves e mamferos) em amostras estomacais de C. lanatus, em uma rea de mata estacional semidecidual,
no sul do Brasil (Casella & Cceres, 2006). Indivduos de C. lanatus tambm j foram observados utili-
zando o nctar de flores de Quararibea cordata e Q. stenopetala (Bombacaceae) na Amaznia (Janson
et al., 1981) e visitando flores de Pseudobombax tomentosum (Bombacaeae) no Cerrado (Gribel, 1988).
Caluromysiops
Informaes sobre a ecologia de Caluromysiops irrupta so extremamente raras. Existem relatos
ocasionais de indivduos de C. irrupta alimentando-se em flores de Quararibea cordata (Bombacaceae),
na Amaznia (Janson et al., 1981). Paglia et al. (2012) classificam C. irrupta como frugvora-onvora,
provavelmente devido proximidade filogentica e semelhanas no uso do espao com as espcies do
gnero Caluromys, mas existem relatos de uma dieta variada, incluindo itens animais (Izor & Pine, 1987).
Chironectes
A cuca dgua, Chironectes minimus, o nico didelfdeo de hbitos semi-aquticos, considerada
uma das espcies de hbitos mais carnvoros deste grupo (Marshall, 1978a; Paglia et al, 2012). Sua

dieta inclui essencialmente vertebrados aquticos (peixes) ou semi-aquticos (anuros) e invertebrados
aquticos (insetos e crustceos) (Zetek, 1930; Mondolfi & Padilla, 1957; Marshall, 1978a; Emmons &
Feer, 1997; Gonzlez & Fregueiro, 1998), podendo ocasionalmente incluir vegetais aquticos ou frutos
(Streilein, 1982). Embora no tenha sido um item encontrado em contedo fecal ou estomacal, h registro
de predao oportunista de morcegos das espcies Carollia perspicillata e Sturnira lillium por C. mininus
(Breviglieri & Pedro, 2010), que foram predados enquanto estavam presos rede de neblina montadas
prximo a um riacho.
Didelphis
Os gambs, sarus, cassacos ou timbus so as espcies mais generalistas entre os Didelphidae e so
consideradas frugvoras/onvoras (Paglia et al., 2012), incluindo em suas dietas pequenos vertebrados,
invertebrados e frutos, usados de uma maneira oportunista. Os dados disponveis, no entanto, concen-
tram-se em D. aurita, D. marsupialis e D. albiventris, no existindo informaes disponveis sobre a
dieta de D. imperfecta. Em mata de restinga, D. aurita inclui em sua dieta pequenos roedores (Akodon
cursor), aves, lagartos (Mabouya e Tropidurus), serpentes, anfbios anuros e uma grande diversidade de
invertebrados, como Diplopoda e Chilopoda e, os insetos das ordens Blattodea, Formicidae e Orthoptera
,e frutos (Araceae, Bromeliaceae, Cactaceae, Sapindaceae e Passifloraceae) (Santori et al., 1995a). A pre-
sena de pupas de dpteros nas fezes pode ser um indicador do consumo de carnia (Santori et al., 1995a).
Esta composio de artrpodes, caracterstica da fauna de folhio, e a sua relao com caractersticas de
seu microhabitat indicam que a quantidade de folhio seja importante para sua alimentao em rea de
restinga (Freitas et al., 1997). A dieta de D. aurita em remanescentes de Mata Atlntica do Rio de Janeiro
semelhante, incluindo artrpodes e frutos em propores volumtricas iguais nas fezes, ainda que os
artrpodes tenham frequncia de ocorrncia maior (Leite et al., 1994; Leite et al., 1996). Um estudo em
Floresta de Tabuleiros, no Esprito Santo, tambm indicou consumo de vertebrados (Mabouya), artrpodes
e frutos (Palma, 1996). Em fragmentos de mata de Araucria do estado do Paran, sua dieta inclui aves
(Turdus rufiventris), roedores e serpentes (Liotyphlops), invertebrados (Blattodea, Coleoptera, Diplopoda,
Hymenoptera Formicidae, Opiliones, Decapoda e Gastropoda), e 21 espcies de frutos (principalmente
Melothria Cucurbitaceae, Passiflora - Passifloraceae, Piper - Piperacaeae e Solanum - Solanaceae),
com diversos itens apresentando variaes sazonais (Cceres & Monteiro-Filho, 2001). Didelphis aurita
parece ser uma espcie importante na disperso de diversas espcies de Araceae, Cactaceae, Moraceae,
Myrtaceae, Rosaceae e Solanaceae (Vieira & Izar, 1999; Cceres & Monteiro-Filho, 2007). Em uma rea
rural no estado do Rio de Janeiro, municpio de Sumidouro, a dieta de D. aurita tambm foi constituda
de frutos, pequenos vertebrados e artrpodes, com maior frequncia relativa destes ltimos (Ceotto et
al., 2009).
Didelphis marsupialis tambm apresenta uma dieta variada, composta por roedores (Rattus), aves,
rpteis, anuros (Rhinella), uma grande variedade de invertebrados (sobretudo, Coleoptera e Orthoptera),
assim como uma alta diversidade de frutos (mais de 40 espcies, como Astrocaryum - Arecaceae, Ce-
cropia - Urticaceae, Clusia - Clusiaceae, Ficus - Moraceae, Inga Fabaceae, e Psidium - Myrtaceae),
incluindo frutos de casca mais dura, inacessveis s espcies de menor tamanho (Charles-Dominique et
al., 1981; Cordero & Nicolas, 1987; Atramentowicz, 1988; Cordero & Nicolas, 1992; Medelln, 1994).
Indivduos de D. marsupialis tambm foram observados alimentando-se de nctar de flores de Quararibea
cordata (Bombacaceae) e outras espcies herbceas (Janson et al., 1981; Charles-Dominique, 1983), e

at predando espcies de maior porte, como Philander opossum (Wilson, 1970) ou consumindo carnia
(Charles-Dominique, 1983).
Os hbitos alimentares de D. albiventris parecem ser semelhantes aos das demais espcies, in-
cluindo aves, mamferos, rpteis e peixes, mas principalmente invertebrados (Blattodea, Coleoptera,,
Opiliones e Diplopoda), alm de 21 espcies de frutos (Cyphomandra - Solanaceae, Morus - Moraceae,
Passiflora Passifloraceae, Rubus Rosaceae e Solanum - Solanaceae,). Em uma rea perturbada na
regio de Campinas, a dieta de D. albiventris incluiu roedores (Cavia, Necromys, Mus, Rattus), marsu-
piais (Marmosa) e outros vertebrados (restos de escamas e pelos), mas, principalmente invertebrados
(Coleoptera, Hymenopterae Diplopoda), e as sementes mais frequentes nas fezes foram de frutos de
Acrocomia (Arecaceae), Cecropia (Urticaceae) e Miconia (Melastomataceae) (Monteiro-Filho, 1987). O
vasto cardpio oportunista de D. albiventris pode incluir tambm morcegos (Artibeus lituratus e Sturnira
lilium), apanhados em redes de neblina (Gazarini et al., 2008). Em um recinto de 10 x 10 m, indivduos
de D. albiventris predaram camundongos (Mus musculus), ratos (Rattus norvegicus), ovos, pintos (Gallus
gallus) e rs, quando disponibilizados ao animal (Santori, observao pessoal). Informaes sobre a
presena de escamas de serpentes em fezes de didelfdeos (Santori et al., 1997) e a predao de jararaca
(B. jararaca) em encontros provocados para o estudo do comportamento predatrio de D. albiventris,
demonstram que este item pode ser relativamente comum na dieta desta espcie em ambiente natural
(Oliveira & Santori, 1999). A espcie se comporta como um frugvoro oportunista consumindo inver-
tebrados (sobretudo, artrpodes) e vertebrados endotrmicos na estao seca, enquanto frutos diversos
(Moraceae, Myrtaceae, Passifloraceae, Piperaceae, Solanaceae, dentre outras), invertebrados e vertebrados
so consumidos principalmente pelos jovens na estao chuvosa (Cceres, 2002; Cantor et al., 2010).
Tal padro de consumo alimentar parece permitir a coexistncia de adultos e jovens consumindo itens
alimentares diferenciados, de acordo com a sua disponibilidade no ambiente (Monteiro-Filho, 1987;
Cantor et al., 2010). Dentre os itens vegetais consumidos por D. albiventris, h tambm a alimentao
oportunista de exsudatos produzidos por Tapira guianensis (Anacardiaceae), aps seu tronco ser rodo
por Callithrix jacchus durante o dia, em um fragmento de Mata , no estado dePernambuco, (Alssio et al.,
2005). Como o fragmento circundado por uma rea altamente antropizada e com flutuaes sazonais na
oferta de recursos, o uso de tal recurso uma boa estratgia para garantir alimento em pocas de menor
disponibilidade. O sucesso desta espcie em reas urbanas compreende tambm o compartilhamento de
frutos com aves, morcegos e roedores. Isto acontece com relao ao uso de Solanum granulosoleprosum
(Solanaceae), numa rea de mata alterada em Curitiba, Paran (Cceres & Moura, 2003).
Glironia
Praticamente no existem relatos sobre a ecologia de Glironia venusta e nenhum sobre seus hbitos
alimentares (Emmons & Feer, 1997), apesar de Paglia et al. (2012) a definirem como insetvora-onvora.
No possvel atualmente confirmar ou rejeitar essa classificao.
Gracilinanus
Assim como todas as espcies anteriormente classificadas no gnero Marmosa (Gardner & Crei-
ghton, 1989), as espcies do gnero Gracilinanus so consideradas insetvoras-onvoras por Paglia et
al. (2012). As poucas informaes sobre os hbitos alimentares deste gnero restringem-se a G. agilis

(Bocchiglieri et al., 2010; Lessa & Costa, 2010; Camargo et al., 2011) e G. microtarsus (Palma, 1996;
Vieira & Izar, 1999; Martins & Bonato, 2004; Martins et al., 2006). Gracilinanus agilis consome altas
propores de insetos (principalmente Blattodea, Coleoptera, Hymenoptera, Isoptera e Orthoptera), frutos
(principalmente Melastomataceae) e flores, com maior frequncia durante a estao seca. O consumo
de frutos de Melastomataceae na estao seca, observado em reas de Cerrado no Brasil central, sugere
sua importncia como fonte de gua em perodos de dficit hdrico (Camargo et al., 2011). Foi tambm
observada a presena de penas de aves nas fezes de dois machos adultos de G. agilis em uma rea de
Mata Ciliar de Cerrado, sendo este o primeiro registro de pequenos marsupiais do gnero Gracilinanus,
possivelmente predando vertebrados (Lessa & Geise, dados no publicados).
A dieta de G. microtarsus tambm descrita como predominantemente insetvora (Martins &
Bonato, 2004). Em uma rea de Cerrado, em So Paulo, a dieta de uma populao identificada como
G. microtarsus* foi constituda principalmente por insetos,sendo o recurso mais abundante nas fezes,
mas tambm de outros invertebrados e frutos (Palma, 1996; Martins et al., 2006). Amostras fecais de G.
microtarsus continham sementes de Anthurium (Araceae) em um estudo realizado em uma rea de Mata
Atlntica (Vieira & Izar, 1999).
Lutreolina
Apesar de estar listada como piscvora por Paglia et al. (2012), Lutreolina crassicaudata sem
dvida a espcie mais carnvora dos Didelphidae. Apresenta grande agilidade e agressividade, caracte-
rsticos de uma espcie predadora, podendo ser comparada com carnvoros da famlia Mustelidae (Davis,
1966). Entretanto, os dados disponveis sobre os hbitos alimentares da espcie restringem-se a poucas
localidades (Monteiro-Filho & Dias, 1990). A composio da dieta de L. crassicaudata varia espacial-
mente, provavelmente como resultado da variao na disponibilidade de recursos alimentares do meio
(Facure & Ramos, 2011). Sua dieta inclui diversos pequenos vertebrados, como roedores (Necromys,
Mus, Oryzomys), marsupiais (Marmosa), lagomorfos (Sylvilagus), aves (Columbiformes), anuros (Rhi-
nella), lagartos (Hemidactylus) e peixes, mas, inclui tambm artrpodes, aneldeos e sementes (Cecropia
_- Urticaceae, Miconia Melastomataceae, Passiflora Passifloraceae, Piper - Piperaceae, Syagrus
Arecaceae) (Marshall, 1978b; Monteiro-Filho & Dias, 1990; Hume, 1999; Cceres et al., 2002; Facure
& Ramos, 2011). Existem tambm relatos de predao de jararacas (Sazima, 1992) e de consumo de
carnia (Facure & Ramos, 2011).
Marmosa
Na Guiana Francesa, a dieta de Marmosa murina composta por invertebrados (Coleoptera, Hyme-
noptera - Formicidae, Myriapoda e Annelida) e por polpa de frutos. Sementes de Bellucia (Melastomata-
ceae), Cecropia (Urticaceae), Ficus (Moraceae) e Henriettea (Melastomataceae) foram encontradas em
suas fezes, contudo foram observados indivduos consumindo a polpa de frutos maiores, dos quais no
ingerem as sementes (Charles-Dominique et al., 1981; Atramentowicz, 1988). Flores e nectrios foram
encontrados em estmagos de M. murina (Charles-Dominique, 1983). H tambm registros de restos de
*
Estes exemplares so referidos como G. microtarsus por Martins et al. (2006), mas a localidade de estudo e o exame de
exemplares coletados sugerem que devam ser na realidade G. agilis. Nesse sentido, ver comentrios em Asta (2010) e parti-
cularmente em Cooper et al. (2009), que trabalharam com exemplares da mesma localidade.

uma pequena r no contedo estomacal de um indivduo (Charles-Dominique et al., 1981). Em Floresta
de Tabuleiros do Esprito Santo, foram encontrados restos de artrpodes em 100% das fezes analisadas,
e sementes em 50% destas (Palma, 1996).
Na Mata Atlntica do estado do Rio de Janeiro, as fezes de M. (Micoureus) paraguayana apresen-
taram uma elevada frequncia de ocorrncia de artrpodes (mais de 80%) e frutos (em torno de 40% das
fezes), perfazendo aproximadamente 20% do volume total, contra 80% para os artrpodes (Leite et al.,
1994; Leite et al., 1996). Estudos mais detalhados na mesma rea indicaram a presena de artrpodes em
todas as fezes examinadas, e sementes em 58% delas (Pinheiro et al., 2002). Entre os artrpodes mais
freqentes, destacam-se Coleoptera, Hymenoptera Formicidae, larvas de Lepidoptera, Orthoptera e
Arachnida e (Carvalho et al., 1999; Pinheiro et al., 2002). Sementes de cinco espcies de Araceae (Phi-
lodendron corcovadense, P. appendiculatum, P. exymium, P. crassinervium e Anthurium harrisii) foram
encontradas em fezes de M. paraguayana, na Mata Atlntica do estado de So Paulo (Vieira & Izar, 1999).
Um padro de dieta semelhante foi encontrado no Cerrado, com um consumo de artrpodes (90%) e fru-
tos (45,5%) (Lessa & Costa, 2010). O consumo de flores (Lessa & Costa, 2010) e pequenos vertebrados
(aves) tambm foram reportados para M. paraguayana (Cceres et al., 2002; Casella & Cceres, 2006).
Marmosa (Micoureus) demerarae parece apresentar um padro de dieta semelhante, consumindo
principalmente artrpodes (Coleoptera, Hemiptera e Hymenoptera) e frutos (Arecaceae e Passifloraceae)
(Fernandes et al., 2006). Para todas as demais espcies brasileiras do gnero, classificadas como inset-
voras-onvoras por Paglia et al. (2012), no existem informaes precisas sobre suas dietas.
Marmosops
Todas as nove espcies do gnero Marmosops, no Brasil, so classificadas como insetvoras-
onvoras por Paglia et al. (2012). Restos de artrpodes estiveram presentes em 100% das fezes analisadas
de M. incanus, em uma rea de Mata Atlntica no Esprito Santo, assim como poucas sementes e restos
vegetais (Palma, 1996). No Cerrado, artrpodes, com destaque para Coleoptera e Hymenoptera (Formi-
cidae) , tambm foram registrados em 100% das amostras, no entanto, o consumo de frutos de espcies
pioneiras (em torno de 29%) parece ser um importante recurso alimentar, principalmente na estao seca
(Lessa & Costa, 2010). Na Mata Atlntica, um padro similar foi descrito para M. paulensis (Leiner &
Silva, 2007), reforando a importncia de frutos como fonte de gua e suplemento energtico na dieta de
alguns didelfdeos (Julien-Laferrire & Atramentowicz, 1990; Asta de Moraes et al., 2003; Camargo et
al., 2011). O consumo de flores na estao seca tambm foi observado para M. incanus e M. paulensis
(Leiner & Silva, 2007; Lessa & Costa, 2010). A classificao dos hbitos alimentares das demais espcies
brasileiras provavelmente deduzida pela semelhana com outras espcies de Marmosops, j que no
existem descries disponveis sobre a sua dieta natural.
Metachirus
Classificada como insetvora-onvora por Paglia et al. (2012), M. nudicaudatus reconhecida
como uma espcie predominantemente insetvora, com sua dieta essencialmente composta de artrpodes
(Streilein, 1982; Emmons & Feer, 1997). Em uma mata de restinga do estado do Rio de Janeiro, sua
dieta principalmente composta de formigas, cupins, baratas e colepteros, variando entre 70 e 95% de

frequncia de ocorrncia nas fezes (Santori et al., 1995a). Em reas de Mata Atlntica, no sul do Brasil,
invertebrados (100%) e alguns frutos, como das famlias Arecaceae e Bromeliaceae tambm fazem parte
da dieta de M. nudicaudatus (Cceres, 2004). No entanto, a variao local na disponibilidade de recursos
pode determinar variaes na dieta dessa espcie. Estudos realizados em reas de restinga e Mata Atlntica
registraram um baixo consumo de frutos (10,5 e 7%, respectivamente) (Santori et al., 1995a; Cceres,
2004), enquanto um alto consumo (45,5%) foi observado no Cerrado em Minas Gerais (Lessa & Costa,
2010). O consumo de vertebrados, como pequenos mamferos, aves e lagartos (Mabouya e Tropidurus),
alm de ovos tambm foram relatados (Medelln et al., 1992; Santori et al., 1995a; Cceres, 2004; Lessa
& Costa, 2010).
Monodelphis
As 15 espcies do gnero Monodelphis listadas por Paglia et al. (2012) so todas classificadas como
insetvoras-onvoras. Monodelphis dimidiata tem uma dieta composta principalmente por invertebrados
(Hemiptera, Hymenoptera - Formicidae, larvas de Lepidoptera e Arachnida), porm tambm consomem
pequenos roedores como Calomys laucha, Necromys obscurus, Oligoryzomys flavescens e Oxymycterus
roberti, apesar do peso corporal em torno de 50g (Pine et al., 1985; Busch & Kravetz, 1991). Restos ve-
getais tambm foram encontrados em contedos estomacais de indivduos desta espcie e, em cativeiro,
consumiram moluscos (caramujos e lesmas), minhocas e ispodos.
Monodelphis domestica alimenta-se principalmente de insetos, mas pode utilizar pequenos vertebra-
dos (roedores, lagartos e anuros), frutos e carnia (Streilein, 1982; Emmons & Feer, 1997; Hume, 1999),
alm de sementes de Cipocereus minensis (Cactaceae), que foram registrados nas fezes em uma rea de
campo rupestre (Lessa, dados no publicados). Monodelphis brevicaudata tambm inclui pequenos roe-
dores, insetos, carnia e frutos em sua dieta (Streilein, 1982). Frutos, invertebrados (sobretudo Blattodea,
Coleoptera e Hymenoptera) e vertebrados (aves e mamferos) foram encontrados no estmago de M. sorex
(=M. dimidiata), em um estudo realizado em fragmentos de Mata Atlntica no sul do Brasil (Casella &
Cceres, 2006). Dois indivduos de M. brevicaudata (=M. dimidiata) foram capturados em Mata de Arau-
cria, utilizando-se de um tomate silvestre e banana, indicando o uso de frutos pela espcie, mas as fezes
de um indivduo apresentaram apenas fragmentos de artrpodes (N.C. Cceres, comunicao pessoal).
Dados sobre a dieta natural das demais espcies brasileiras so raros ou inexistentes, mas acredita-se
que todas as espcies tenham dietas semelhantes, essencialmente insetvoras (Emmons & Feer, 1997).
Philander
As cucas-de-quatro-olhos cinzas so todas denominadas como insetvoras-onvoras por Paglia et
al., (2012). Existem estudos detalhados sobre a dieta de pelo menos duas espcies do gnero, Philander
opossum e P. frenatus. Um estudo realizado com P. frenatus, desenvolvido em uma mata de restinga, no
estado do Rio de Janeiro, mostrou que esta espcie tem uma dieta composta principalmente por inver-
tebrados (principalmente Blattodea, Coleoptera e Hymenoptera - Formicidae) e pequenos vertebrados,
como roedores (Akodon cursor), lagartos (Ameiva, Tropidurus e Mabouya) e aves, sendo complementada
por frutos (Anthurium Araceae, Achmaea Bromeliaceae, Erythroxylum Erythroxylaceae, Passi-
flora - Passifloraceae, Paulinia - Sapindaceae, e Pilosocereus - Cactaceae) como suplemento hdrico
nos meses mais secos (Santori et al., 1997). No municpio de Sumidouro, zona rural da regio serrana

do estado do Rio de Janeiro, a dieta de P. frenatus parece ser composta principalmente por artrpodes,
frutos e pequenos vertebrados, mas nesta regio, sem deficit hdrico, o consumo de frutos parece estar
mais relacionado disponibilidade destes do que disponibilidade hdrica (Ceotto et al., 2009). No sul
do Brasil, estado do Paran, P. frenatus alimenta-se principalmente de invertebrados, mas outros itens
como aves e frutos podem ser consumidos com menor frequncia (Cceres, 2004).
A dieta de P. opossum na Guiana Francesa inclui uma alta diversidade de presas, entre elas uma alta
frequncia de minhocas, mas tambm de Coleoptera, Hymenoptera, Isoptera, Odonata, Orthoptera, Chi-
lopoda e Arachnida. Algumas das frutas consumidas, que compem aproximadamente a metade da dieta,
incluem Astrocaryum (Arecaceae), Attalea (Arecaceae), Cecropia (Urticaceae), Clusia (Clusiaceae), Ficus
(Moraceae), Inga (Fabaceae), Passiflora (Passifloraceae), Piper (Piperaceae) e Virola (Myristicaceae). De
um modo geral, a polpa consumida e as sementes rejeitadas no mesmo lugar, com exceo das menores,
que so engolidas (Charles-Dominique et al., 1981; Atramentowicz, 1988; Medelln, 1994). O consumo
de nctar de Balanophoraceae tambm foi observado na Guiana Francesa. Em outras localidades, a die-
ta pode conter tambm roedores, aves, anuros, caranguejos, assim como exsudatos (Tuttle et al., 1981;
Hershkovitz, 1997). Philander frenatus outra espcie capaz de predar oportunisticamente morcegos
das espcies Anoura caudifer e Desmodus rotundus aprisionados em redes de neblina (Patrcio-Costa et
al., 2010). Para as duas demais espcies do gnero, P. andersoni e P. mcilhennyi, no existem estudos
detalhados sobre seus hbitos alimentares.
Thylamys
As trs espcies de Thylamys listadas no Brasil so classificadas como insetvoras-onvoras (Paglia
et al., 2012), mas na realidade existem informaes disponveis apenas para T. velutinus. Esta espcie ali-
menta-se essencialmente de artrpodes (44,1%), ocorrendo tambm restos vegetais em suas fezes (24,6%).
Em cativeiro, indivduos aceitaram tambm frutos e pequenos roedores jovens (Vieira & Palma, 1996).
Variao Geogrfica da Dieta

Categorias trficas amplas, como as que so comumente utilizadas (e.g. Reis et al., 2010; Paglia
et al., 2012) podem no refletir a realidade do consumo de recursos alimentares para espcies que se
distribuem por mais de um tipo de bioma. De uma maneira geral, os didelfdeos apresentam uma dieta
descrita como generalista, consumindo uma ampla gama de itens como invertebrados, flores, nctar,
vertebrados e frutos, em diferentes propores (Santori et al., 1995a; Grelle & Garcia, 1999; Cceres,
2004; Lessa & Costa, 2010). No Brasil, a famlia Didelphidae composta por 54 espcies, presentes em
diferentes biomas e habitats (Gardner, 2008; Reis et al., 2010), sendo que, ao menos 18 espcies (33%)
tm sua rea de distribuio abrangendo pelo menos dois biomas diferentes (Lessa & Geise, 2010).
Para algumas espcies com distribuio geogrfica pela Mata Atlntica e Cerrado lato sensu, como
Caluromys philander, Metachirus nudicaudatus e Marmosa paraguayana, podem ser observadas variaes
na dieta que divergem dos padres atualmente reconhecidos, principalmente com relao ao consumo
de artrpodes e frutos (Lessa & Geise, 2010). Estudos realizados em reas de Mata Atlntica indicam
uma alta proporo de frutos na dieta de C. philander, no entanto, em habitats com maior sazonalidade
na oferta de recursos, artrpodes so consumidos em maiores propores (>50%) (Leite et al., 1994;

Carvalho et al., 2005; Casella & Cceres, 2006; Lessa & Costa, 2010). Metachirus nudicaudatus, por
outro lado, apresenta uma dieta reconhecida como predominantemente insetvora (Vieira & Asta de
Moraes, 2003; Paglia et al., 2012), consumindo frutos em baixas propores em reas de restinga (7%)
e Mata Atlntica (11%) (Santori et al., 1995a; Cceres, 2004). Porm, frutos, especialmente de espcies
pioneiras, constituram um importante componente na dieta da espcie (>40%) em um estudo realizado em
uma rea de mata ciliar de Cerrado (Lessa & Costa, 2010). Por sua vez, Marmosa paraguayana, parece
consumir uma proporo varivel de frutos e artrpodes no Cerrado ou Mata Atlntica, possivelmente
em funo da disponibilidade dos recursos na rea de estudo (Leite et al., 1994; Cceres et al., 2002;
Carvalho et al., 2005; Casella & Cceres, 2006; Lessa & Costa, 2010).
A variao na dieta representa um mecanismo de ajuste em resposta a fatores exgenos, como a
disponibilidade local de recursos alimentares (Cceres et al., 2002; Ceotto et al., 2009; Pires et al., 2009;
Lessa & Geise, 2010). Estudos realizados na Mata Atlntica e no Cerrado sugerem que a disponibilidade
do alimento pode ser um fator importante influenciando a seleo de itens na dieta de algumas espcies de
didelfdeos, como Didelphis aurita, Philander frenatus, Marmosops paulensis e Gracilinanus microtarsus
(Leiner & Silva, 2007; Ceotto et al., 2009; Camargo et al., 2011). A identificao de variaes, naquela
que reconhecida como sendo a dieta de algumas espcies de didelfdeos brasileiros, evidencia duas
questes fundamentais em estudos sobre os hbitos alimentares no campo: 1) a importncia de se avaliar
a disponibilidade de recursos no meio a fim de subsidiar inferncias relativas s estratgias alimentares
das espcies; 2) a necessidade de ampliarmos o volume de informaes, uma vez que apenas 1/3 das
espcies de didelfdeos brasileiros tem sua dieta descrita por estudos especificamente voltados para este
fim (Lessa & Geise, 2010). Complementando o segundo ponto, devemos destacar que a quase totalidade
dos estudos restringem-se Mata Atlntica e ao Cerrado, o que aumenta a importncia da realizao de
estudos em outros biomas. Por fim, uma ressalva adicional deve ser feita em relao aos txons de ampla
distribuio: possvel que essa variao no reflita somente uma variao geogrfica na dieta, mas uma
diversidade taxonmica ainda por ser elucidada, visto que diversos estudos morfolgicos e genticos
em vrios destes txons indicam que na realidade so constitudos por mais de uma espcie, como por
exemplo, Metachirus nudicaudatus, Monodelphis domestica, M. brevicaudata e Caluromys philander
(Caramaschi, 2005; Silva, 2005; Vieira, 2006; Bandeira, 2010; Caramaschi et al., 2011; Pavan et al., 2011).
Perspectivas para o Estudo da

Dieta Natural dos Marsupiais Didelfdeos
O nmero de estudos sobre hbitos alimentares de marsupiais brasileiros na natureza aumentou de
forma acentuada, sobretudo na ltima dcada. No entanto, para a maioria das espcies, as informaes
ainda so escassas ou incipientes e as mais especficas sobre seus hbitos alimentares so simplesmente
deduzidas por comparao com espcies filogeneticamente prximas. A maior parte dos estudos so ain-
da meramente descritivos, quantificando a variao dos itens consumidos. Possveis variaes na oferta
dos recursos consumidos ou variaes no consumo de determinados itens em funo do tamanho, sexo
ou categoria etria das espcies permanecem ainda pouco explorados. Um maior detalhamento da dieta
pode revelar diferenas entre estratgias alimentares das diferentes espcies, mesmo entre aquelas que
utilizam recursos semelhantes, alm de poder esclarecer outros aspectos da sua ecologia (e.g. Freitas
et al., 1997). Ainda assim, para algumas espcies qualquer tipo de informao, mesmo proveniente de
observaes isoladas ou do contedo estomacal de animais coletados em levantamentos faunsticos ou

de animais atropelados, pode ser importante para aumentar o conhecimento sobre a biologia dos txons
menos estudados. Estudos especficos sobre a ecologia alimentar ainda so necessrios para praticamente
todas as espcies brasileiras.
Escolha Alimentar e Nutrio em Cativeiro
Preferncias alimentares
A maior parte das informaes disponveis, at recentemente, sobre os hbitos alimentares de
marsupiais didelfdeos originaram-se de estudos de campo realizados atravs da anlise dos contedos
fecal e estomacal e, em menor escala, atravs de observao direta. Entretanto, tais mtodos apresentam
falhas na tentativa de amostrar o universo dos recursos alimentares consumidos. De um modo geral, estes
favorecem a identificao (e, portanto, tendem a uma superestimao) dos itens que se preservam melhor
aps os processos digestivos como: exoesqueletos, carapaas, pelos, ossos, penas, escamas e sementes
(Kunz & Whitaker, 1983; Dickman & Huang, 1988; Kronfeld & Dayan, 1998). As lacunas deixadas le-
vantam dvidas sobre a possvel subestimao de componentes da dieta destes mamferos. Em especial,
alimentos de mais rpida digesto, como invertebrados de corpo mole e polpa de frutos, tendem a ser
sistematicamente subestimados, apesar de sabidamente constiturem parte da dieta de muitas espcies de
didelfdeos. Alm disso, a variao espao-temporal da disponibilidade dos recursos alimentares dificulta
eventuais comparaes interespecficas dos hbitos alimentares. Os mtodos mais usuais de estudo dos
hbitos alimentares providenciam informaes pouco detalhadas sobre as necessidades de nutrientes das
espcies estudadas.
Outro aspecto relevante que o estabelecimento de dietas para a criao destas espcies em
cativeiro no pode basear-se exclusivamente nas informaes produzidas em estudos de campo, uma
vez que o conhecimento do espectro total de alimentos e nutrientes necessrios, e suas respectivas
propores, necessrios para manter as diferentes espcies em boas condies de sade, no so
precisamente determinadas com os mtodos anteriormente citados. Atravs de mtodos de escolha
alimentar, em laboratrio, possvel fazer comparaes entre as preferncias alimentares de diferen-
tes espcies eliminando-se o problema da variao da disponibilidade de alimentos. As informaes
obtidas atravs destes mtodos tm auxiliado na montagem de um quadro geral para o entendimento
das possveis relaes trficas entre diferentes espcies, em comunidades de pequenos mamferos, bem
como na determinao da preferncia e necessidades alimentares para a criao em cativeiro (Priss
et al., 1989; Asta de Moraes et al., 2003).
Quatro fatores influenciam decisivamente a escolha alimentar de um animal: disponibilidade,
palatabilidade, acessibilidade e o retorno energtico obtido com o alimento (Owen, 1982). O estudo da
escolha alimentar, em laboratrio, provavelmente reflete melhor os fatores intrnsecos responsveis por
preferncias alimentares distintas, pois elimina os efeitos da disponibilidade e do acesso aos alimentos.
Estudos da seleo alimentar por marsupiais didelfdeos, aplicando mtodos de escolha alimentar em
laboratrio, foram feitos por Priss et al. (1988; 1989), Cerqueira et al. (1994), Santori (1995),e Asta
de Moraes et al. (2003). O mtodo aplicado nestes estudos baseia-se em testes de livre escolha de di-
ferentes categorias de alimentos comercialmente disponveis, colocados simultaneamente disposio
dos animais. A partir do consumo de cada alimento possvel calcular ndices de preferncia alimentar

(Priss et al., 1989); de sobreposio (Priss et al., 1988; Santori, 1995); de largura de nicho (Santori,
1995) e de similaridade da dieta (Santori et al., 1997).
Na confrontao entre a dieta natural de D. aurita e P. frenatus e a preferncia alimentar obtida
experimentalmente, as informaes de campo sobre os hbitos alimentares mais generalistas da primei-
ra espcie foram confirmadas atravs dos testes de escolha em laboratrio (Priss et al., 1988). Para
D. aurita foi obtido um ndice de similaridade entre alimentos oferecidos e utilizados maior que em P.
frenatus; alm deste dado, 100 % dos alimentos oferecidos foram preferidos por D. aurita, enquanto que
50 % foram por P. frenatus. Do conjunto de 26 tipos de alimentos oferecidos houve sobreposio entre
aqueles preferidos pelas duas espcies. Ainda no mesmo estudo, foi encontrada, em ambas as espcies,
uma sobreposio alimentar menor entre machos e fmeas lactantes, e entre fmeas lactantes e no lac-
tantes, do que entre machos e fmeas no lactantes. Nas comparaes interespecficas, o menor ndice de
sobreposio alimentar ficou na comparao entre as fmeas lactantes das duas espcies. Estas informaes
apontam para uma utilizao de recursos alimentares diferentes, sob a influncia do perodo reprodutivo.
No estudo de Santori (Santori, 1995), os machos de P. frenatus apresentaram uma dieta preferencial
mais ampla que a das fmeas. Entre indivduos de diferentes classes etrias, a dieta mais variada foi a
dos adultos, ao passo que jovens e subadultos apresentaram ndices de largura de dieta iguais entre si. Ao
contrrio da primeira espcie, em D. aurita, as fmeas selecionaram os recursos mais amplamente que
os machos. Entre as classes etrias desta espcie, os indivduos adultos apresentaram maior largura da
dieta que os jovens e estes, maior que os sub-adultos. A sobreposio experimental das dietas, observada
entre classes etrias e sexos em ambas as espcies foi alta, assim como foi a sobreposio interespecfica
da dieta. Em ambiente natural no sul do Brasil, o mesmo ocorre entre D. aurita e D. albiventris (Cceres
& Monteiro-Filho, 2001). Como verificado anteriormente no estudo de Priss et al. (1988), apesar dos
vrios alimentos selecionados por ambas as espcies, D. aurita novamente foi confirmada como uma
espcie de hbitos alimentares mais generalistas que P. frenatus.
De um modo geral, ficou demonstrado nestes estudos que nos testes de preferncia alimentar, os
alimentos de origem animal como carne bovina, ovos e crustceos so amplamente utilizados pelas duas
espcies e, somente uma parte dos alimentos de origem vegetal, como os frutos so escolhidos. Nas
anlises ontogenticas verificou-se uma tendncia dos indivduos maiores (adultos) apresentarem dietas
mais amplas que os menores (Santori, 1995).
Baseado na preferncia alimentar, Cerqueira et al. (1994) analisaram atravs de tcnicas multiva-
riadas a estrutura trfica da comunidade de pequenos mamferos da Restinga de Maric (RJ). Alguns
indivduos de P. frenatus apresentaram uma pequena probabilidade de serem classificados no mesmo
grupo de M. nudicaudatus (12,9 %) e D. aurita (6,5 %), demonstrando pequena sobreposio entre as
dietas preferidas por estas espcies. Estas duas espcies e Marmosa paraguayana no apresentaram
sobreposio da dieta entre si.
Resumidamente, os testes de preferncia alimentar demonstram que a escolha alimentar em
cativeiro comparvel dos animais em seu ambiente natural (Rodgers & Lewis, 1986; Priss et al.,
1988; Priss et al., 1989). A preferncia alimentar de animais nascidos em cativeiro e dos nascidos no
campo altamente correlacionada, o que indica a existncia de fatores caractersticos de cada espcie
na preferncia alimentar (Stoddart, 1979). Desta forma, estes testes podem ser utilizados como modelos
experimentais, a fim de se estimar a estrutura trfica de comunidades de marsupiais e pequenos mam-
feros em geral. Alm disso, as espcies sobre as quais no se tm informao alguma sobre seus hbitos

alimentares podem ser estudadas, obtendo-se com estes testes um esboo dos seus hbitos alimentares
em termos das categorias de alimentos utilizados.
Contedo nutricional da dieta

O consumo relativo de protenas, lipdios, carboidratos e fibras dos alimentos consumidos em ex-
perimentos de preferncia alimentar, utilizando o mtodo de Priss et al. (1989), foi quantificado por
Asta de Moraes et al. (2003). Tal estudo envolveu 12 espcies de marsupiais didelfdeos e procurou
relacionar o consumo de nutrientes aos hbitos alimentares dos taxa estabelecidos atravs dos mtodos
convencionais. A hiptese do estudo foi a de que espcies mais carnvoras deveriam apresentar um maior
consumo relativo de protenas e baixo consumo de carboidratos, e as mais frugvoras apresentariam um
padro oposto. Os txons onvoros ficariam em uma posio intermediria em cada eixo representado
pelos respectivos nutrientes. As espcies estudadas foram: C. philander, C. minimus, D. albiventris, D.
aurita, G. agilis, L. crassicaudata, Marmosops incanus, Metachirus nudicaudatus, Marmosa paraguaya-
na, Monodelphis americana, M. domestica e P. frenatus. Conforme o esperado, C. philander, a espcie
mais frugvora, foi a que apresentou a maior proporo relativa de carboidratos e menor de protenas na
dieta selecionada, seguido por M. paraguayana, G. agilis e M. incanus. As espcies mais carnvoras e/ou
insetvoras - L. crassicaudata, C. minimus, M. nudicaudatus, M. domestica e P. frenatus mostraram os
mais altos consumos relativos de protenas e mais baixos consumos de carboidratos nas suas dietas. As
duas espcies do gnero Didelphis ocuparam posies intermedirias na utilizao destes nutrientes. D.
albiventris e M. domestica apresentaram a maior proporo relativa de lipdios, o que pode estar relacio-
nado ao metabolismo da gordura para obteno de gua, j que so espcies de reas mais secas, obtendo
gua a partir do metabolismo das gorduras. Desta forma, embora todos os taxa estudados sejam onvoros,
no sentido de utilizarem alimentos de origem vegetal (frutos) e animal (artrpodes e vertebrados) em
suas dietas no ambiente, alguns deles tendem mais carnivoria enquanto que outros mais frugivoria,
formando um gradiente em relao aos alimentos utilizados. Por esta razo, as classificaes mais usuais
para os hbitos alimentares dos mamferos so de difcil aplicao para os marsupiais didelfdeos, e de-
veriam ser usadas de modo relativo. O uso desta metodologia sugere tambm que as espcies de pequeno
tamanho corporal (neste caso, M. paraguayana, G. agilis e M. incanus) possam, na verdade, apresentar
uma proporo maior de frutos em suas dietas naturais e, portanto no serem to estritamente insetvoras
como sugerem os estudos de campo. Este consumo pode estar passando despercebido, devido ao fato
de que muitas vezes as sementes dos frutos no so ingeridas (apenas a polpa consumida). Portanto,
os frutos podem ser altamente subestimados nas fezes (Charles-Dominique et al., 1981; Atramentowicz,
1988). Assim, o uso de experimentos de preferncia alimentar em laboratrio pode ajudar no somente
a confirmar os dados de campo, como tambm podem sugerir diferenas ecolgicas antes desconhecidas
em decorrncia de diversas limitaes metodolgicas.
Morfologia e Hbitos Alimentares
Morfologia do trato digestivo

A forma e o tamanho do trato gastrointestinal dos mamferos geralmente esto associados aos tipos
de alimentos utilizados. Atravs desta relao, as espcies exploram diferentes zonas adaptativas, me-

diadas pelas restries impostas pela forma e tamanho do sistema de digesto dos alimentos e absoro
de nutrientes.
De uma maneira geral, os mamferos frugvoros apresentam trato digestivo estruturalmente simples,
com estmago unilocular, intestino delgado, ceco e clon presentes (Hume, 1982). Diferentemente, o trato
digestivo dos mamferos folvoros caracterizado pela presena de mltiplas cmaras de fermentao
bacteriana de celulose e absoro de metablitos no estmago, como nos fermentadores do trato diges-
tivo anterior, ou no intestino grosso, no caso dos fermentadores do trato digestivo posterior (Chivers &
Hladik, 1980). Os mamferos onvoros incluem em sua dieta quantidades variveis de material vegetal
e animal. O trato gastrointestinal destas espcies apresenta o intestino delgado aumentado juntamente
com o ceco e o clon (Hume, 1999).
Os mamferos que se alimentam de outros animais, sejam invertebrados ou vertebrados (faun-
voros), possuem trato digestivo simples, sem a presena de divertculos ou regies de fermentao,
apresentando um estmago globular que pode ser bastante elstico e volumoso naquelas espcies que
consomem presas grandes. O ceco curto em forma de cone, podendo estar ausente nas formas mais
especializadas. Os intestinos dos mamferos faunvoros so relativamente curtos, comparado com os
daqueles taxa que incluem pores maiores de vegetais na dieta (Chivers & Hladik, 1980; Chivers &
Langer, 1994; Hume, 1999).
Os marsupiais didelfdeos apresentam pouca variao morfolgica nas pores do trato digestivo
(Figura 2 A-J). Nesta famlia, o tubo digestivo segue o padro bsico dos mamferos de hbitos alimen-
tares no especializados, composto de um estmago unilocular grosseiramente reniforme ou globular
(dependendo do volume do seu contedo), intestino delgado representando a maior proporo do trato
gastrointestinal, um ceco vibriforme ou cnico e intestino grosso relativamente curto (Santori et al., 2004).
Figura 2. Trato digestrio de marsupiais didelfdeos. Modificado de Santori et al. (2004), com autorizao dos editores deMamma-
lia (Paris) [SANTORI, R. T.; DE MORAES, D. A.; CERQUEIRA, R. Comparative gross morphology of the digestive tract in
ten Didelphidae marsupial species.Mammalia, v. 68, p. 27-36, 2004].

As mudanas observadas na morfologia e no tamanho relativo das pores do tubo digestivo, entre as
espcies mais estudadas, acompanham a variao da proporo de material vegetal e animal observadas
nas suas dietas natural e experimental.
A maior parte dos estudos da morfologia associada alimentao nos marsupiais didelfdeos so descries
relacionando o tamanho relativo das pores digestivas com seus hbitos alimentares (Charles-Dominique et
al., 1981; Santori et al., 1995b; Hume, 1999; Santori et al., 2004; Cceres, 2005), nfase que tambm ser dada
aqui. Os primeiros esquemas feitos do trato alimentar de Marmosa spp., Chironectes minimus e Philander
opossum mostram caractersticas comuns entre os trs txons, um estmago simples, o intestino delgado e o
clon curtos e um ceco pequeno, porm distinto (Hume, 1999). Entretanto, pouco ainda se sabe sobre a anatomia
e a fisiologia digestiva da maioria dos marsupiais neotropicais (Hume, 1982; Santori et al., 1995b; Foley et al.,
2000). A maior fonte de variao na morfologia e no tamanho do trato digestivo desta famlia reside na parte
posterior do trato digestivo (Figura 2 A-J), correspondendo mesma variao encontrada quando se ordenam
os txons dos mais carnvoros para os mais frugvoros (Santori et al., 2004; Cceres, 2005).
Estmago
O estmago dos marsupiais didelfdeos simples, unilocular e aproximadamente reniforme com
incisura angularis pouco profunda (Hume, 1982, 1999; Santori et al., 2004). Em C. philander e M. (Mi-
coureus) demerarae (Figura 1F, H), o estmago relativamente mais alongado (Charles-Dominique et
al., 1981). A regio cardaca ligeiramente mais estreita em D. albiventris e M. nudicaudatus e ampla
em M. domestica e L. crassicaudata (Figura 1B, D, E, G). A regio pilrica em D. albiventris e M. nu-
dicaudatus mais volumosa e a curvatura maior se estende alm da abertura do esfago (Figura 2B, E).
O comprimento relativo do estmago ligeiramente maior em P. frenatus do que nas duas espcies
do gnero Didelphis, que so de tamanho intermedirio. Esta caracterstica do estmago de P. frenatus
est provavelmente associada aos hbitos alimentares mais carnvoros desta espcie em relao Didel-
phis (Santori et al., 1995b).
Intestinos
Os intestinos delgado e grosso em todas as espcies constituem-se em tubos simples de paredes
lisas (Figura 2A-J), com exceo de C. philander (Figura 1F), que apresenta bolsas no clon proximal
(Charles-Dominique et al., 1981). Em todas as espcies, o intestino grosso apresenta maior calibre que o
delgado. No caso de D. albiventris e C. philander, o maior desenvolvimento da regio posterior do trato
digestivo (Figura 2B, F), pode estar relacionado respectivamente com uma maior superfcie de absoro
de gua a partir de uma dieta generalizada (Chivers & Hladik, 1980), e com um maior compartimento
para fermentao de uma dieta mais frugvora ou mais rica em fibras vegetais (Charles-Dominique et
al., 1981; Santori et al., 2004). Cceres (2005) chama a ateno para o pequeno tamanho do intestino
grosso de Monodelphis sorex (= M. dimidiata), relacionando esta caracterstica a uma dieta composta
predominantemente por matria animal.
Ceco
Apresenta uma aparncia vibriforme ou cnica simples em todas as espcies (Figura 2F). Em C.
philander h uma maior variao na forma deste rgo, que ligeiramente espiralizada, ampla e forman-

do bolsas nas proximidades da juno leo-clico-cecal (Charles-Dominique et al., 1981; Hume, 1982,
1999; Santori et al., 2004). O grande comprimento do ceco de M. nudicaudatus (Figura 1E) o distingue
das demais espcies, o que parece ainda obscuro, pois suasua dieta principalmente insetvora (Santori
et al., 2004). Alm da absoro de gua e eletrlitos, existe a hiptese de que o ceco de M. nudicaudatus
poderia atuar metabolizando grandes volumes de quitina (Cceres, 2005).
Atravs das informaes apresentadas, observa-se a dificuldade em se predizer a dieta dos didelfdeos
a partir da morfologia digestiva. Desta forma, P. frenatus apresenta um maior comprimento do estmago
relacionado a uma maior eficincia digestiva sobre dietas proticas (Santori et al., 1995b). O tamanho do
intestino grosso de Didelphis est relacionado com uma dieta mais generalizada (Hume, 1982; Santori
et al., 1995a; Hume, 1999). E assim como C. lanatus, C. philander a espcie que apresenta a mais
forte associao entre o tamanho e a forma do trato digestivo e os hbitos alimentares (Santori et al.,
2004; Cceres, 2005). Isto ocorre por causa do grande desenvolvimento do intestino grosso e da forma
mais complexa do ceco (Charles-Dominique et al., 1981; Hume, 1999). Ambas as caractersticas esto
fortemente associadas a uma dieta mais frugvora.
O ceco de M. nudicaudatus destaca-se mais pelo tamanho do que pela forma (Cceres, 2005). Um
ceco maior em insetvoros proporciona uma maior absoro de gua a partir da dieta (Anderson et al.,
1992). Didelphis aurita e D. albiventris, M. demerarae, M. incanus, L. crassicaudata e M. domestica
apresentam semelhanas na relao entre o comprimento de cada poro digestiva e o comprimento
total do trato digestivo (Santori et al., 2004). Entretanto, pode haver diferenas na eficincia digestiva
detectveis somente atravs de estudos anatmicos e fisiolgicos mais refinados (e.g. Foley et al., 2000).
Ecomorfologia do crnio e do aparelho mastigador

A morfologia do sistema mastigatrio dos mamferos resultante da seleo para funes muitas
vezes conflitantes, como reteno e mastigao de alimento, vocalizao, respirao e comportamento
agonstico (Herring & Herring, 1974). Ainda assim, pode-se observar uma correlao estreita entre
esta morfologia (osteologia e miologia) e os hbitos alimentares (Turnbull, 1970; Smith, 1993). De
um modo geral, carnvoros caracterizam-se por um processo coronide e uma crista sagital bem
desenvolvidos, proporcionando um maior volume e maiores reas de origem e insero do msculo
temporal, responsvel pelo componente horizontal da mordida, e tambm importante para evitar
o deslocamento anterior da mandbula devido resistncia da presa. Os herbvoros, ao contrrio,
apresentam um processo coronide reduzido, e um processo angular muito desenvolvido, aumentando
a eficincia do msculo masster (responsvel pelo componente vertical da mordida), que muito
desenvolvido e permitindo uma ocluso simultnea dos molares (Maynard-Smith & Savage, 1959;
Turnbull, 1970; Greaves, 1995).
Os marsupiais didelfdeos caracterizam-se por uma morfologia bucal no especializada, apesar de
se assemelharem mais a carnvoros do que a herbvoros (Turnbull, 1970). Estudos sobre a musculatura
bucal de didelfdeos limitam-se a poucas espcies, em especial Didelphis virginiana e Monodelphis do-
mestica (Hiieme & Jenkins, 1969; Turnbull, 1970; Smith, 1994). Em L. crassicaudata, a musculatura
bucal apresenta caractersticas anatmicas que reforam a hiptese de que se trata de um caador eficiente
e com maior fora de mordida (Delupi et al., 1997). As demais espcies permanecem mal conhecidas do
ponto de vista da musculatura bucal e craniana.

Assim como foi dito para a morfologia digestiva, trata-se de um grupo que apresenta um padro
bsico semelhante na morfologia craniana, na qual tambm podem ser observadas algumas diferenas
na forma do crnio e da mandbula relacionadas aos hbitos alimentares das espcies. Nos seis gneros
de maior tamanho corporal, possvel distinguir caractersticas prprias e, em certos casos, relacion-las
com os conhecimentos prvios sobre seus hbitos alimentares (Asta de Moraes, 1998; Asta de Moraes
et al., 2000). Lutreolina crassicaudata a espcie na qual a morfologia craniana parece estar intimamente
relacionada ao seu hbito alimentar mais carnvoro. Nesta espcie h um aumento da fossa temporal e
um processo coronide mais largo, permitindo maior volume do temporal e, sobretudo, um encurtamento
marcado do rostro, caracterstica recorrente em espcies carnvoras (Vieira & Asta de Moraes, 2003).
Esta configurao da morfologia permite reduzir as foras de toro quando da mordida assimtrica na
altura dos caninos e diminui os raios de resistncia nos dentes anteriores (Covey & Greaves, 1994; Asta
de Moraes et al., 2000). Metachirus nudicaudatus apresenta uma srie molar proporcionalmente mais
alongada que as demais espcies, encontradas nas espcies insetvoras, o que permite aumentar a superfcie
de triturao (Asta de Moraes, 1998). Em C. philander, o maior desenvolvimento da fossa massetrica
do processo coronide pode estar relacionado a um maior desenvolvimento do msculo masster, como
foi observado para C. derbianus em comparao a outros didelfdeos (Medelln, 1991). Do mesmo modo,
a inflexo medial incompleta do processo angular, que ocorre em Caluromys (Snchez-Villagra & Smith,
1997) se reflete, em projeo lateral, em um aumento da distncia entre o cndilo articular e o processo
angular, o que pode aumentar a eficincia do masster (Maynard-Smith & Savage, 1959; Asta de Moraes
et al., 2000). Um volume proporcional do masster maior em C. minimus j foi tambm relacionado a
um consumo preferencial de crustceos e moluscos (alimentos duros) a peixes (Medelln, 1991). J em
espcies filogeneticamente mais prximas, como P. frenatus e D. aurita, as diferenas na morfologia
craniana (Asta de Moraes, 1998) e na musculatura (Medelln, 1991) so menos marcadas.
At o momento as informaes produzidas nos estudos de campo no foram suficientes para definir
isoladamente os hbitos alimentares de vrias espcies de didelfdeos, como M. nudicaudatus, C. irrupta
e as diversas espcies de menor tamanho. J foi sugerido que as caractersticas cranianas de C. irrupta
devem-se a uma grande fora de mordida (Izor & Pine, 1987), no associada a um comportamento necta-
rvoro (contra Janson et al., 1981). Tal afirmao baseia-se na pronunciada crista sagital, robustez e forma
do arco zigomtico, alm do rostro mais curto do que em Caluromys e da mandbula mais profunda, com
ramo ascendente mais largo e ereto.
Mesmo para as espcies mais estudadas at o momento, como as do gnero Didelphis e Philander,
ser necessrio um aprofundamento desses estudos para que outras perguntas possam ser respondidas.
Entretanto, atravs dos diferentes tipos de estudo, nos quais os hbitos alimentares dos marsupiais di-
delfdeos foram analisados, evidencia-se o que parece ser uma tendncia, ou seja, a da distribuio das
espcies em um gradiente de onivoria, que se distribudas espcies mais carnvoras at as mais frugvoras,
passando pelas mais onvoras, situadas em posio intermediria.
Agradecimentos
Somos especialmente gratos ao Dr. Rui Cerqueira, pela orientao em todos os trabalhos que rea-
lizamos, e que compilados permitiram a redao deste captulo, e a todos os colegas do Laboratrio de
Vertebrados/UFRJ pela ajuda nas diversas etapas dos estudos que o compem. Dra. Lena Geise pela

reviso do manuscrito. A ajuda de Paula Soares Pinheiro foi essencial na compilao dos dados de ali-
mentao na natureza. Este trabalho e aqueles produzidos no Laboratrio de Vertebrados, posteriormente
pelos autores em seus respectivos Laboratrios, e que foram citados neste captulo foram financiados por
diversos auxlios da CAPES, CNPq, CEPG/UFRJ, FAPEMIG, FAPERJ, FACEPE, FINEP, PIE/CNPq, e
PROBIO aos autores e ao Laboratrio de Vertebrados/UFRJ.
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CAPTULO 19
O Papel de Marsupiais
na Disperso de Sementes
Nilton C. Cceres*
Leonardo G. Lessa**
Abstract: THE ROLE OF MARSUPIALS ON SEED DISPERSAL. Seed dispersal of flesh

fruits has been attributed mostly to birds and placentary mammals such as bats and monkeys.
However, Neotropical marsupials have also shown an important role on this subject, especially
those that are frugivorous (such as Caluromys) or frugivore-omnivorous (such as Didelphis and
Marmosa). Even juvenile opossums are able to disperse seeds, as has been reported for Didelphis
albiventris and Metachirus nudicaudatus. Quantities of seeds in a scat may vary greatly from
small amounts to more than 5000 seeds, and are related to marsupials body size and seed size.
Seed size may also limit the ingestion, with some large seeds being discarded after pulp con-
sumption. Nonetheless, there is a general trend for some marsupials to disperse seeds of pioneer,
or secondary plants, which can stay in the soil seed bank for a long time before germination.
In a conservation view, habitat generalist marsupials such as Didelphis can disperse seeds in
different microhabitats, increasing the chances of colonizing and shadow-tolerant seeds to find
an adequate site for germination. Marsupials as well as other vertebrates save seeds from seed
predators that are abundant on, or near, fruiting plants, transporting seeds far away. Dung beetles
and ants bury most marsupial scats containing seeds, acting as post dispersal agents and aiding
the formation of seed banks. Methods for assessing marsupial seed dispersal are reviewed, such
as stomach content, fecal analysis, and direct observation in the field.
*
Departamento de Biologia, CCNE, Universidade Federal de Santa Maria. Santa Maria, RS,
97110-970, Brasil. Autor correspondente: niltoncaceres@gmail.com
**
Laboratrio de Ecologia, Departamento de Cincias Biolgicas, Universidade Federal dos
Vales do Jequitinhonha e Mucuri, Campus II. Diamantina, MG, 39100-000, Brasil.
O papel de marsupiais na disperso de sementes 407 ECOLOGIA

Introduo
Entre as interaes animal-planta, a zoocoria ou disperso de sementes por animais uma das
mais disseminadas no reino vegetal, apresentando diversos exemplos mutualsticos de disperso,
como por aves, morcegos e primatas (Smythe, 1970; Charles-Dominique et al., 1981; van der Pijl,
1982; Gautier-Hion et al., 1985; Charles-Dominique, 1986; Howe & Westley, 1986; Gorchov et al.,
1993). Algumas espcies de plantas so adaptadas disperso por tipos especficos de animais. Como
exemplo, h mamferos de grande porte dispersando grandes sementes drupceas (Gautier-Hion et al.,
1985), morcegos filostomdeos dispersando sementes de Piper (Fleming, 1985), certas aves e marsu-
piais dispersando ervas-de-passarinho (Davidar, 1987; Camargo et al., 2011) e lagartos dispersando
cactceas (Figueira et al., 1994). As necessidades mnimas para uma efetiva disperso de sementes
por animais so: primeiro, o animal no danifica as sementes do fruto quando o consome; segundo, o
animal transporta as sementes para longe da planta-me; e terceiro, o animal deposita essas sementes
em stios com grande probabilidade de germinao (Schupp, 1993). Por outro lado, muitas espcies
de plantas que produzem frutos comestveis no so claramente adaptadas a tipos especficos de ani-
mais para sua disperso, mas, de preferncia, parecem utilizar a disperso animal de maneira mais
generalista, resultando em uma evoluo difusa entre animais e plantas (Janzen, 1980). No entanto, a
falta de uma forte conexo evolucionria entre plantas e seus dispersores no diminui a importncia
dos dispersores de sementes.
No Brasil, os marsupiais fazem parte de uma rica fauna de pequenos mamferos apresentando hoje
56 espcies (ver Introduo) e, em sua maioria, so onvoros e eventualmente frugvoros, podendo atuar
como potenciais dispersores de sementes (Charles-Dominique et al., 1981; Cordero & Nicolas, 1987;
Atramentowicz, 1988; Monteiro-Filho & Dias, 1990; Leite et al., 1994; Medelln, 1994; Santori et al.,
1995, 1997; Carvalho et al., 1999; Grelle & Garcia, 1999; Cceres & Monteiro-Filho, 2000, 2001; Cceres
et al., 2002; Lessa & Costa, 2010; Cantor et al., 2011). Apesar de nas ltimas dcadas inmeros estudos
terem revelado a importncia de marsupiais didelfdeos como dispersores de sementes, a maior parte
das informaes provm de estudos realizados na Mata Atlntica e algumas fitofisionomias do Cerrado
(Lessa & Geise, 2010). Muitos dos marsupiais so simptricos em vrias regies e cerca de 33% das
espcies de marsupiais didelfdeos brasileiros tm sua rea de distribuio abrangendo pelo menos dois
biomas (Lessa & Costa, 2010). Podem ocorrer geralmente de 5 a 10 espcies em uma mesma regio,
considerando-se apenas florestas primrias e secundrias (Emmons & Feer, 1997; Julien-Laferrire, 1991;
Bergallo, 1994; Fleck & Harder, 1995), e esse fato relevante quando se considera a chuva de sementes
que podem prover para a floresta.
Muitos dos frutos consumidos por marsupiais apresentam caractersticas associadas disperso
por outros grupos de vertebrados como aves (frutos coloridos) ou morcegos (frutos de cores crpticas
e posicionados no final dos ramos para facilitar que sejam apanhados durante o voo). Se os marsupiais
tambm so importantes dispersores, ento deve ser dada, a esses mamferos metatrios, importncia
equivalente a que dada s aves e morcegos no que concerne eficincia na disperso de sementes.
Tendo em vista tais consideraes, sero examinados neste captulo os papis de marsupiais brasileiros
como dispersores de sementes, no que se refere ao seu grau de frugivoria, quantidade e viabilidade das
sementes ingeridas, s distncias de disperso e qualidade dos locais de deposio das sementes, entre
outros aspectos relevantes.
ECOLOGIA 408 O papel de marsupiais na disperso de sementes

Frugivoria em Marsupiais Brasileiros
A frugivoria est diretamente relacionada disperso de sementes por animais, como no caso dos
generalistas que consomem muitas espcies de frutos com baixo valor energtico, ou como os especia-
listas, que consomem poucas espcies de frutos, mas com maiores valores energticos em alguns de
seus componentes (Howe & Westley, 1986; Howe, 1993). Os marsupiais neotropicais consomem frutos
pertencentes a pelo menos 34 famlias de plantas, principalmente bagceos ou drupceos, com destaque
para as famlias Solanaceae, Araceae, Urticaceae, Melastomataceae e Moraceae (Cceres, 2006). No
Cerrado, frutos pertencentes s famlias Melastomataceae, Myrtaceae, Passifloraceae, Rubiaceae, San-
talaceae, Solanaceae e Cactaceae so os mais consumidos (Martins et al. 2006; Lessa & Costa, 2010;
Camargo et al., 2011).
Entre todos os gneros de marsupiais didelfdeos, Caluromys considerado como o mais frugvoro
(Charles-Dominique et al., 1981; Atramentowicz, 1988; Leite et al., 1996; Carvalho et al., 1999; Cceres &
Carmignotto, 2006; Casella & Cceres, 2006), consumindo dezenas de espcies de frutos, sem mencionar
outras espcies das quais consomem o nctar e a seiva, mostrando ser um frugvoro generalista (Julien-
-Laferrire, 1999). Por ter ocorrncia prxima a grandes centros urbanos e no litoral leste, C. philander
uma das espcies melhor conhecidas em termos de dieta (Santori & Asta, Captulo XX). Algo que
em parte explica a dieta predominantemente frugvora em Caluromys seu hbito arborcola (Cceres
& Carmignotto, 2006), embora se alimente tambm de insetos em propores variadas (Carvalho et al.,
1999; Lessa & Costa, 2010).
As espcies de marsupiais que podem ser consideradas frugvoro-onvoras (generalistas, mas com
maior tendncia ao consumo de frutos) so principalmente as espcies de Didelphis (Stallings, 1989;
Santori et al., 1995; Cceres & Monteiro-Filho, 2001, 2007; Cceres, 2002; Cantor et al., 2011; Paglia
et al., 2012), embora as espcies de cucas dos gneros Lutreolina, Marmosa, Gracilinanus e at mesmo
Metachirus possam apresentar expressiva quantidade de frutos em suas dietas (Charles-Dominique
et al., 1981; Monteiro-Filho & Dias, 1990; Vieira & Izar, 1999; Cceres et al., 2002; Cceres, 2004;
Caravalho et al., 1999; Bocchiglieri et al., 2010; Lessa & Costa, 2010; Camargo et al., 2011; Casella,
2011). Os gambs apresentam composies variadas de frutos em suas dietas, como por exemplo 31
espcies registradas para D. aurita e 21 para D. albiventris (Cceres, 2006), mas certamente esses
nmeros esto subestimados. Embora com algum registro de consumo de frutos, espcies como Me-
tachirus nudicaudatus so consideradas como predominantemente insetvoras (Santori et al., 1995;
Cceres, 2004). Mesmo a catita-de-cauda-curta, Monodelphis dimidiata, espcie tambm considerada
como predominantemente insetvora, dois indivduos foram capturados utilizando-se tomates silvestres
(Cyphomandra corymbiflora) ou banana como isca (N.C. Cceres, obs. pes.), sendo que outros indi-
vduos foram registrados com sementes de Cecropia pachystachya em seus tubos digestivos (Casella
& Cceres, 2006).
At recentemente, a maior parte das informaes sobre o papel dos marsupiais didelfdeos como
potenciais dispersores de sementes tem se restringido a reas de Floresta Atlntica e Cerrado (Lessa &
Geise, 2010). Muito h que se aprender sobre a frugivoria por marsupiais brasileiros, e sua consequente
disperso de sementes, medida que estudos mais detalhados sobre sua dieta forem sendo realizados nas
diferentes vegetaes do Brasil. Esse o exemplo da cuca Marmosa paraguayana que foi caracterizada
previamente como sendo insetvoro-onvora (Leite et al., 1994), mas estudos posteriores tm mostrado
evidncias de uma dieta mais frugvoro-onvora em Floresta Atlntica (Carvalho et al., 1999; Cceres

et al., 2002; Pinheiro et al., 2002; Casella & Cceres, 2006; Fernandez et al., 2006) e mais insetvoro-
-onvora no Cerrado (Lessa & Costa, 2010).
Sazonalidade na Disperso de Sementes

Vrios estudos tm mostrado que a maioria das espcies de plantas zoocricas na regio neotropical
frutifica durante a estao mais mida e quente do ano, compreendendo a primavera e o vero (Smythe,
1970; Charles-Dominique et al., 1981; Mantovani & Martins, 1988; Galleti & Aleixo, 1998; Cceres et
al., 1999). Como muitas espcies de marsupiais didelfdeos podem ser generalistas quanto ao consumo
de frutos, em florestas densas ou mistas eles os consomem de forma oportunista durante a estao mida
(Charles-Dominique et al., 1981; Cceres & Monteiro-Filho, 1999, 2001; Cceres, 2002; Pinheiro et
al., 2002; Fernandez et al., 2006), muito embora um razovel nmero de espcies possa ser consumido
durante a estao seca, principalmente na Floresta Atlntica (Casella, 2011) onde a sazonalidade no
to marcada (Morellato et al., 2000). Em ambientes altamente sazonais como no Cerrado, um maior
consumo de frutos durante a estao seca pode ser importante como fonte de gua e acares (Camargo
et al., 2011). Com relao s plantas, a disperso de seus propgulos durante a estao mida mais
adequada para que as plntulas tenham tempo de se estabelecerem e desenvolverem at o incio da esta-
o com maior dficit de gua (Charles-Dominique et al., 1981; Garwood, 1983). Semelhantemente em
marsupiais (e em mamferos placentrios), a seleo natural agiu de maneira que os filhotes alcanassem
a independncia da me durante a estao com maior disponibilidade de recursos (estao mida). Por
outro lado, sabido que tanto filhotes quanto adultos, durante a estao seca, perdem peso em um claro
sinal de que no encontram recursos abundantes nesta poca (Charles-Dominique et al., 1981; Atra-
mentowicz, 1982; Sunquist & Eisenberg, 1993; Cceres & Monteiro-Filho, 1999). Os jovens de vrias
espcies de marsupiais, em maior abundncia durante a estao mida, ingerem grandes quantidades de
frutos (Julien-Laferrire & Atramentowicz, 1990; Cceres, 2002, 2004; Casella, 2011), dispersando uma
grande quantidade de sementes (Medelln, 1994; Cceres et al., 1999).
Muitas espcies de frutos zoocricos apresentam um longo perodo de frutificao durante o ano,
com poucos frutos maduros disponveis diariamente, como o caso de Cecropia, Ficus e alguns Solanum
(Charles-Dominique et al., 1981; Cceres et al., 1999; Cceres & Moura, 2003), os quais so consu-
midos por vrias espcies de marsupiais didelfdeos (e.g. Carvalho et al., 1999; Cceres, 2002, 2004;
Casella, 2011). Por outro lado, algumas espcies de marsupiais como D. aurita se mostram oportunistas
consumindo frutos medida que esto disponveis (Cceres, 2003) e de maneira sequencial ao longo do
tempo (Cceres et al., 1999). Tais estratgias das plantas com perodo mais prolongado de frutificao
evitam a competio por dispersores entre elas, apresentando picos de frutificao em pocas diferentes
durante a estao mais favorvel do ano para a disperso de sementes (Charles-Dominique et al., 1981).
Sndromes de Disperso
Os marsupiais so atrados por frutos que apresentam caractersticas comuns a mais de uma sndrome
de disperso, em particular duas amplamente reconhecidas, a quiropterocoria e a ornitocoria (van der Pijl,
1982). Os frutos quiropterocricos, de colorao crptica (como de cor verde), parecem ser os preferidos
pela maioria dos marsupiais como Caluromys, Didelphis, Gracilinanus, Marmosops e Philander (Atra-

mentowicz, 1988; Cantor et al., 2010; Lessa & Costa, 2010; Camargo et al., 2011), embora esta relao
no seja sempre clara (Julien-Laferrire, 1999; Cceres & Monteiro-Filho, 2000). No entanto, frutos
ornitocricos, de cores brilhantes e vistosas, como o vermelho e o amarelo, caractersticos de arceas e
rubiceas, so tambm consumidos, principalmente por espcies arborcolas como Caluromys, Marmosa
e Gracilinanus (Julien-Laferrire, 1999; Vieira & Izar, 1999; Lessa & Costa, 2010), embora tais frutos
sejam tambm consumidos por espcies mais terrcolas como Metachirus nudicaudatus e Philander
frenatus (Cceres, 2004). Possivelmente essa tendncia de consumo de espcies com certas caracters-
ticas atrativas, como espcies da conhecida sndrome de morcegos, esteja relacionado ao fato de que a
maioria dos estudos feitos at ento se concentra em reas de menor tamanho e, por conseguinte, com
maior grau de perturbao e efeito de borda. Como exemplo, estudos sobre a frugivoria de marsupiais
arborcolas amaznicos devem mostrar padres diversos dos resultados encontrados no leste do Brasil,
onde a fragmentao de habitats tem atuado severamente.
Os marsupiais so animais essencialmente noturnos que forrageiam utilizando-se principalmente do
olfato (Atramentowicz, 1988) e iro consumir preferencialmente aqueles frutos que possuem um cheiro
atrativo, aumentando as chances de serem encontrados. Alguns desses frutos apresentam sementes dimi-
nutas podendo ser de plantas secundrias ou pioneiras, as quais geralmente alcanam maiores abundncias
em ambientes em regenerao (Charles-Dominique et al., 1981; Charles-Dominique, 1983; Fonseca,
1989; Julien-Laferrire, 1991; Carvalho et al., 1999; Cceres & Monteiro-Filho, 2000, 2007; Cceres,
2002). Na realidade, uma parte dos marsupiais didelfdeos parece no se encaixar exclusivamente em
nenhuma sndrome de disperso reconhecida. Melhor do que estipular uma sndrome caracterstica para
marsupiais didelfdeos brasileiros dizer que esses animais, devido ao seu hbito generalista e oportunista
(e.g. Julien-Laferrire, 1999; Cceres et al., 1999), so generalistas quanto frugivoria, consumindo e
dispersando sementes de frutos disponveis no ambiente, sem relao com uma sndrome propriamente
dita. No entanto, estudos recentes apontam para o fato de que algumas espcies de marsupiais, como
Marmosops paulensis e Gracilinanus agilis, selecionam certos tipos de fruto para o consumo (Leiner
& Silva, 2007; Camargo et al., 2011). Futuramente, com mais estudos sobre o tema, talvez pudssemos
estabelecer uma tendncia para o consumo e disperso de sementes por esse grupo marsupial, relacionada
interao que marsupiais terrcolas e arborcolas podem ter com as plantas zoocricas.
Tamanho e Quantidade de Sementes Ingeridas

O tamanho da semente pode interferir na probabilidade de disperso por um animal. Tanto marsupiais
de grande tamanho corporal, como Didelphis, quanto de pequeno tamanho, como Marmosa (subgnero
Micoureus), so capazes de dispersar sementes pequenas (< 5 mm) endozoocoricamente (Figura 1). Este
o caso de sementes de Piper, Ficus, Solanum, Cecropia, Miconia, entre outras. No entanto, apenas os
marsupiais maiores em tamanho so capazes de ingerir e dispersar grandes sementes, ao passo que os
pequenos marsupiais, aps o consumo da polpa, geralmente deixam-nas no prprio local em que foram
apanhadas (Charles-Dominique et al., 1981; Santori, 1995; Lessa & Costa, 2010). Este caso pode ser
exemplificado pelo comportamento de manipulao e consumo dos frutos da palmeira Syagrus roman-
zoffiana em que apenas as fibras que envolvem as sementes so encontradas nas fezes de marsupiais
(inclusive Didelphis), sendo as sementes deixadas no local onde foram encontradas. Na realidade, gambs
como D. albiventris dispersam sementes grandes por at 7 metros de distncia da planta-me, como as da
palmeira Attalea oleifera (Pimentel & Tabarelli, 2004). Outros mamferos frugvoros de maior tamanho

Figura 1. Sementes de espcies consumidas e dispersadas em fezes de Didelphis aurita em floresta ombrfila mista prximo a
meio urbano. Escala de 1 mm vlida apenas para as sementes 7 e 8; as demais so referentes a escala de 5 mm. Espcies: 1.
Solanum granuloso-leprosum; 2. S. swartzianum; 3. S. sanctae-catharinae; 4. S. maioranthum; 5. Cyphomandra corymbiflora; 6.
Acnistus breviflorus; 7. Piper gaudichadianum; 8. Rubus rosefolius; 9. Hovenia dulcis; 10. Asterostigma lividum; 11. Passiflora
actinia; 12. Psidium guajava; 13. Morus nigra; 14. Melothria cucumis.
corporal, como o cachorro-do-mato Cerdocyon thous, o quati Nasua nasua e a anta Tapirus terrestris so
conhecidos por ingerir os frutos de S. romanzoffiana, sendo as sementes encontradas inteiras nas fezes
e certamente dispersadas a maiores distncias (Motta-Jnior et al., 1994; Quadros & Cceres, 2001;
Roman et al., 2010).
O tamanho do marsupial pode tambm influenciar na quantidade das sementes ingeridas. Isso
regulado pelos requerimentos energticos que cada espcie possui e que esto relacionados diretamente
sua massa corporal (Julien-Laferrire, 1999), alm do tamanho da semente e de quantas sementes h
regularmente em um fruto. Portanto, animais maiores iro necessitar de maior nmero de frutos para
satisfazerem suas necessidades metablicas, ao passo que animais menores em tamanho iro consumir
menos frutos. Consequentemente, tendo como base os hbitos alimentares similares e a simpatria dos
marsupiais (onde h maior probabilidade de consumo dos mesmos frutos), os maiores iro consumir e
dispersar maior nmero de sementes, como ocorre no caso de Lutreolina crassicaudata (500 g de massa
corporal) e Marmosa paraguayana (100 g) que vivem simpatricamente no sul do Brasil (Cceres et al.,

2002) e no caso de Didelphis marsupialis (1200 g) e Philander opossum (350 g), no sul do Mxico (Me-
delln, 1994). Tambm so exemplos os seguintes casos: Didelphis aurita (1200 g) com 1025 sementes
(Philodendron cf. imbe) no total consumido, D. albiventris (1500 g) com 565 sementes (Morus nigra), L.
crassicaudata (500 g) com 731 e 725 sementes (Ficus sp. e Cecropia glaziovii), P. frenatus (360 g) com
296 (Monstera adansonii) e M. demerarae (100 g) com 189 e 117 (Piper sp. e C. glaziovii), todos em
uma nica amostra fecal (Cceres, 2002, 2004; Cceres et al., 2002). Os marsupiais maiores em tamanho
so capazes de totalizar de 1000 a 10000 sementes de uma nica espcie em uma ou poucas fezes (Piper
como exemplo), o que depende tambm do tamanho da semente e de sua disponibilidade no ambiente.
Assim, a chuva de sementes que determinadas espcies de marsupiais so capazes de fazer no ambiente
potencialmente grande (Medelln, 1994), visto que so animais normalmente oportunistas consumindo
o recurso enquanto esse estiver em disponibilidade. Se for um marsupial especialista, a chuva de semente
ser mais intensa ainda, s que concentrada em poucas espcies de frutos. Uma vez tendo consumido os
frutos disponveis, um marsupial didelfdeo como um gamb pode depositar essas sementes de maneira
gradual no ambiente e no de uma s vez (N.C. Cceres, dados no publicados), distribuindo as sementes
por diversos pontos em sua rea de vida (Cceres et al., 1999).
Tempo de Passagem das Sementes pelo Tubo Digestivo

O tempo de passagem do alimento pelo trato digestivo de mamferos, como no de carnvoros, tem
sido bem estudado (Harlow, 1981; Foley et al., 1995; Carss et al., 1998; Carter et al., 1999), mas uma
menor parcela trata especificamente da passagem de sementes visando a disperso. sabido que certos
morcegos filostomdeos apresentam uma rpida passagem de sementes pelo tubo digestivo (1 a 2 h).
Devido a isto, aliado a outros fatores como o voo at os poleiros onde se alimentam, podem fazer uma
disperso de sementes no-aleatria (Fleming & Heithaus, 1981). Os marsupiais didelfdeos parecem
exibir um mecanismo de digesto mais lento, com o alimento levando em torno de 24 h para passar pelo
seu trato digestivo (Foley et al., 2000; N.C. Cceres, dados no publicados). Porm, dependendo do tipo
de fruto ingerido, uma parcela das sementes pode ser defecada ainda na mesma noite do consumo. A
partir do princpio de que este tempo de trnsito no danifica as sementes no tubo digestivo (Grelle &
Garcia, 1999; Cceres & Monteiro-Filho, 2000, 2007; Cceres, 2002, 2004), os marsupiais podem lev-
-las a pequenas ou grandes distncias a partir da planta-me, dependendo do ritmo de movimentao
que realizam; esse ritmo pode ser ditado pelo tamanho corporal e caractersticas do uso do habitat pela
espcie (Gentile & Cerqueira, 1995; Captulo XY e XZ, Marcus Vieira e Uso do Espao).
Stios de Deposio de Sementes

Os marsupiais no utilizam suas reas de vida homogeneamente (Fitch & Shirer, 1970; Julien-Lafer-
rire, 1995; Captulo XX Uso do espao), havendo certos locais em que frequentam mais regularmente
do que outros. Normalmente, esses animais deslocam-se principalmente de uma fonte de alimento (como
uma fruteira) para outra, destas ltimas para sua toca (e vice-versa), ou deslocam-se em busca parceiros
na poca de acasalamentos. Quando amamentam os filhotes na toca, sempre retornam no final de suas
atividades (Hossler et al., 1994). H outros movimentos menos previsveis em que o animal assume um
deslocamento exploratrio aps ter esgotado sua ltima fonte de alimento. De qualquer modo, eles podem
realizar uma disperso no-aleatria de sementes, como certos morcegos fazem (Fleming & Heithaus,

1981). Marsupiais como Didelphis so mais generalistas quanto ocupao de ambientes, podendo se
deslocar freqentemente em bordas e clareiras na floresta, onde buscam frutos de plantas disponveis
nesses stios (Julien-Laferrire et al., 1989; Medelln, 1994; Cceres et al., 1999; Cceres & Monteiro-
-Filho, 2001; Cantor et al., 2011). Assim, podem defecar sementes dessas plantas nos locais adequados a
sua germinao, como no caso de Didelphis, que at mesmo em floresta primria aparentemente procura
por frutos em clareiras naturais (Medelln, 1994).
Os marsupiais didelfdeos no exploram somente espcies de plantas de hbitos pioneiros ou ruderais,
mas podem tambm explorar frutos de espcies ombrfilas, como exemplificado no comportamento
alimentar do gamb-de-orelha-preta, D. aurita, e no da cuca G. microtarsus. Fmeas de D. aurita so
mais dependentes de habitats florestais que machos da espcie e tm certa afinidade com cursos dgua
que visitam frequentemente (Cceres, 2003). Desse modo, devem auxiliar na dinmica espacial de esp-
cies de plantas ombrfilas, atravs da disperso de suas sementes, como no caso de Passiflora actinia e
arceas (Vieira & Izar, 1999; Cceres & Monteiro-Filho, 2007).
Os marsupiais, ingerindo e dispersando sementes, carregam-nas para longe das plantas de origem,
evitando que sejam predadas ali por roedores, formigas ou mesmo destrudas por fungos, conforme a
hiptese de predao de Janzen (1970). As distncias mnimas de disperso de certas sementes, a partir
das plantas matrizes, foram estimadas para Didelphis e Philander e provavelmente so adequadas para
evitar tal fenmeno de predao (e.g. em mdia, distncias mnimas entre 40 a 82 m dependendo da
espcie de planta; Medelln, 1994; Cceres et al., 1999).
Disperso Secundria e Formao de Banco de Sementes

A disperso de uma semente nem sempre se efetiva quando depositada em um determinado local,
pois pode haver a ao de agentes ps-dispersores sobre a mesma ainda nas fezes. As sementes nas fezes
podem ter vrios destinos, como serem incorporadas no longo prazo ao banco de sementes do solo pela
ao do intemperismo (como chuvas e ventos que ocasionam a queda de folhas), serem destrudas por
predadores (como certos roedores), ou alcanarem o banco de sementes de maneira mais rpida pela ao
de agentes ps-dispersores, como besouros coprfagos e formigas que as levam para tneis feitos no solo.
Besouros coprfagos (adultos ou larvas) utilizam apenas os detritos das fezes para sua alimentao em
cmaras subterrneas (geralmente a profundidades de 1 a 15 cm), no danificando as sementes que foram
enterradas. So conhecidos casos em que tais besouros favorecem a germinao de sementes encontradas
nas fezes do quati Nasua narica e do macaco-aranha Ateles paniscus no Mxico, atravs dessa disperso
secundria (Chapman, 1989; Estrada & Coates-Estrada, 1992).
Entretanto, entre os marsupiais brasileiros, so conhecidas apenas algumas espcies de besouros
que utilizam as fezes de Didelphis albiventris e D. aurita, enterrando-as ou transportando-as para outros
locais. Desses ltimos, destacam-se Dichotomius assifer como um escavador noturno, que constri tneis
no prprio local das fezes e as enterram ali; Coprophanaeus saphirinus tambm age como um escavador,
porm diurno, e Eurysternus cyanescens que no transporta nem escava as fezes, permanecendo sob as
mesmas em covas rasas. Os besouros roladores (chamados de transportadores, como Agamopus e Can-
thidium) so espcies menores que as citadas anteriormente e que incidem sobre fezes de gambs no sul
do Brasil; eles rolam pequenos pedaos de fezes (que podem conter diminutas sementes) para longe do
local de deposio, enterrando-as em covas rasas (Cceres & Monteiro-Filho, 2006).

Formigas do gnero Acromirmex tambm incidem sobre as fezes de Didelphis carregando para seus
formigueiros pequenos fragmentos das mesmas, ou sementes que porventura estejam ali (Passiflora e
Solanum) (Cceres & Monteiro-Filho, 2006). A disperso se concretiza quando algumas formigas deixam
cair sementes pelo caminho ou levam-nas para locais propcios para germinao (Levey & Byrne, 1993).
Dado que esses insetos coloniais so abundantes nas florestas tropicais, eles so muito importantes na
disperso secundria de sementes a partir de fezes de vrios mamferos, incluindo os marsupiais.
Viabilidade de Sementes Dispersadas e Dormncia

Em geral, as sementes que atravessam o trato digestivo de marsupiais didelfdeos so viveis, resul-
tado que foi observado por meio de experimentos de germinao (Monteiro-Filho & Dias, 1990; Grelle &
Garcia, 1999; Cceres & Monteiro-Filho, 2000, 2007; Cceres, 2002, 2004; Cantor et al., 2010; Lessa e
Costa, 2010; Camargo et al., 2011; Figura 2). Fatores diversos relacionados s caractersticas intrnsecas
das plantas e dos marsupiais podem influenciar na resposta das sementes passagem pelo trato diges-
trio de potenciais dispersores, tais como 1) condies experimentais, 2) tamanho da semente, 3) tipo
de quebra de dormncia, e 4) txon do dispersor (Travesset & Verdu, 2002; Cceres & Monteiro-Filho,
2007; Staggemeier & Galetti, 2007; Cantor et al., 2010). Os marsupiais didelfdeos apresentam um com-
portamento de mastigao que parece no danificar as pequenas sementes (0,5 a 7,0 mm), ingerindo-as
Figura 2. Freqncias de germinao de sementes provenientes de frutos e de fezes de duas espcies de gambs, gnero Di-
delphis, em um fragmento com floresta ombrfila mista no sul do Brasil. Os experimentos foram realizados em ambiente com
luz difusa, simulando uma clareira em floresta. Para S. granulosoleprosum e S. swartzianum no houve experimentos controle.

principalmente intactas (Figura 1). No interior do tubo digestivo, a ao de cidos gstricos normalmente
parece no ser suficiente para danific-las (e.g. Casella & Cceres, 2006), embora um tempo de reteno
muito longo possa reduzir ou inibir a viabilidade de algumas sementes (Murray et al., 1994; Cantor et
al., 2010). Contudo, experimentos especficos que testem o quanto das sementes ingeridas permanecem
intactas nas fezes desses marsupiais so necessrios. Centenas ou milhares de sementes pequenas so
possveis de ocorrer em uma nica amostra de fezes de um Didelphis ou Lutreolina, todas visivelmente
intactas (Cceres et al., 2002, 2009), mas no se sabe exatamente se foi esse mesmo montante o consu-
mido pelos animais.
Na hiptese dos marsupiais depositarem sementes em stios imprprios para a germinao, como
sementes de plantas pioneiras em ambiente de interior de floresta, essas podem apresentar dormncia e
aguardar por um longo perodo no banco de sementes at que ocorra a abertura de uma clareira natural
(Cceres, 2002; Cceres & Monteiro-Filho, 2007). No entanto, os marsupiais de hbito florestal podem
tambm dispersar sementes de espcies tolerantes sombra, como ocorre para o maracuj Passiflora
actinia, ou mesmo para espcies que no apresentam dormncia e que germinam logo aps a disperso,
como no caso de Piper gaudichaudianum e Leandra australis em floresta ombrfila mista (Cceres &
Monteiro-Filho, 2007) ou sementes de Clidemia urceolata e Psychotria capitata no Cerrado (Lessa &
Costa, 2010).
Mtodos e Perspectivas para a rea de Conhecimento

Os marsupiais didelfdeos tm sido estudados quanto disperso de sementes principalmente por
trs tipos de mtodos: 1) anlise de contedo estomacal; 2) anlise de fezes; e 3) observao direta. Todos
estes mtodos so eficazes dependendo do objetivo final do estudo, mas cada um tem suas limitaes.
A anlise de contedo estomacal tem sido utilizada com marsupiais da Guiana Francesa (Charles-
-Dominique et al., 1981; Atramentowicz, 1988) e no Brasil (Casella & Cceres, 2006; Talamoni et al.,
2007; Pinotti et al., 2011) na deteco de vrias espcies de frutos consumidos. As limitaes deste mtodo
esto relacionadas: (1) eventual necessidade do sacrifcio do animal; e (2) relacionadas ao fato de que
as sementes encontradas necessariamente no passaram pelo trato digestivo completamente e, portanto,
no poderiam ser testadas quanto a sua viabilidade. No estudo da disperso de sementes, a viabilidade
testada apenas quando as sementes passam por todo o trato digestivo dos animais. No entanto, o
mtodo indicado para se estabelecer a dieta das espcies de marsupiais, pois os itens alimentares no se
encontram to digeridos e, portanto, so mais fceis de serem identificados.
A anlise de fezes o mtodo mais utilizado por pesquisadores e o mais recomendado para o estudo
da disperso de sementes por marsupiais, j que so animais noturnos e esquivos. Alm disso, a anlise
de fezes no requer o sacrifcio do animal quando capturado. Porm, tambm tem suas limitaes, como
por exemplo o fato das amostras normalmente serem obtidas atravs de capturas em armadilhas, que
um mtodo invasivo e que atrapalha o deslocamento natural do animal. Uma alternativa seria o uso de
carretis de linha sobre as costas do animal (ver Captulo XX, Uso do Espao) e a deteco das fezes
seguindo o percurso do animal posteriormente (para tanto, principalmente para pequenas espcies de
marsupiais, recomenda-se o uso de um tipo de p fluorescente no txico que o animal ingira antes de
ser solto, para facilitar encontrar as fezes posteriormente). A partir das sementes encontradas nas fezes,
podem ser feitos testes de viabilidade de sementes, sejam de germinao em placas de Petri ou mesmo

por meio do teste do tetrazlio, os quais apontam quais os percentuais de sementes vivas aps passar
completamente pelo trato digestivo. Tambm pode-se verificar quais os requerimentos fsicos da semen-
te para alcanar a germinao (ambientes de sombra, iluminados, etc.) ou mesmo testar se a passagem
pelo trato digestivo aumenta ou diminui a viabilidade das sementes e as taxas de germinao, atravs de
comparaes com sementes coletadas diretamente de frutos maduros. Podem-se fazer experimentos em
in situ tambm, para verificar como as sementes so tratadas no meio natural, atravs de experimentos
de excluso de agentes ps-dispersores.
A observao direta de marsupiais didelfdeos tem sido pouco utilizada na determinao da die-
ta e disperso de sementes, salvo estudos especficos com certas espcies. Esse mtodo o de maior
dificuldade na execuo devido maioria dos marsupiais serem de hbito noturno, necessitando-se de
equipamentos especiais de iluminao para a observao dos animais nas fruteiras, alm de vrias horas
de observao durante a noite. Um exemplo, porm, quanto polinizao, o estudo da cuca-lanosa
Caluromys lanatus no Brasil Central (Gribel, 1988). Um artefato que pode facilitar o trabalho , sem
dvida, a radiotelemetria, atravs da qual se pode localizar o indivduo marcado em plena atividade du-
rante a noite (Julien-Laferrire, 1999). Durante as observaes, pode-se quantificar o nmero de frutos
consumidos ou o tempo gasto de cada indivduo em uma fruteira. Tal mtodo principalmente utilizado
na observao de vertebrados diurnos, como aves, primatas e ungulados.
A identificao das espcies de plantas cujos frutos foram consumidos pode ser feita por compara-
o das sementes encontradas nas fezes com aquelas de plantas previamente conhecidas (de herbrios,
por exemplo, ou colees de referncia) ou pelo reconhecimento das partes vegetativas ou reprodutivas
das plantas oriundas das sementes encontradas nas fezes aps a sua germinao. No caso da observao
direta, deve-se marcar a planta e coletar suas partes reprodutivas (flores, se houver) e no-reprodutivas
e endere-las a especialistas para identificao.
Evidentemente existem outros mtodos para se verificar a disperso por marsupiais, mas os tratados
aqui so os bsicos para o incio de uma pesquisa com o grupo. A partir do conhecimento bsico de quais
espcies de frutos so consumidas por marsupiais, podem-se responder outras perguntas mais especficas
que se relacionam efetividade da disperso realizada, como: qual a real importncia de um marsupial na
disperso de sementes em relao a outros agentes dispersores como aves e morcegos? Estudos futuros
no Brasil podero responder essa pergunta, de mbito geral, mas que pode ser desmembrada em muitas
outras questes especficas. Cabe destacar aqui a falta de informao que se tem atualmente do papel de
marsupiais na disperso de sementes nas demais vegetaes do Brasil alm da Floresta Atlntica, como
no Cerrado, Caatinga, Pantanal e Amaznia, que so ecossistemas distintos entre si, mas que muito tm
a revelar em termos de disperso de sementes por marsupiais e a manuteno das florestas, cerrados e
campos.
Agradecimentos
Agradecemos a Alexandra S. Pires pela valorosa reviso sobre o captulo, e ao Dalton, da turma de
cincias biolgicas da UFPR (1990-1993) pela elaborao da Figura 1. NCC foi pesquisador e bolsista de
ps-doutorado (PDE) do Conselho Nacional de Desenvolvimento Cientfico e Tecnolgico (CNPq/MCT)
quando atualizou este captulo. Parte dos dados apresentados por LGL teve financiamento da FAPEMIG
(processos CRA 133-03 e APQ 01034-09).

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Apndices
1) Cipocereus minensis (quiabo da lapa - Cactaceae): registro de sementes para Didelphis albiventris e Marmosops incanus
(foto: L.G. Lessa).
2) Clidemia urceolata (pata choca Melastomataceae): registro de sementes para Gracilinanus agilis, Gracilinanus microtarsus, Mar-
mosops incanus, Marmosa paraguayana, Caluromys philander, Metachirus nudicaudatus e Didelphis albiventris (foto: L.G. Lessa).

3) Myrcia sp. (Myrtaceae): registro de sementes em amostras de Caluromys philander e Didelphis albiventris (foto: L.G. Lessa).
4) Solanum granulosoleprosum (Solanaceae): registro de sementes em amostras de Didelphis albiventris e Didelphis aurita
(foto: N.C. Cceres).

CONSERVAO
CAPTULO 20
Onze Anos de Estudo em

uma Paisagem Fragmentada
de Mata Atlntica: Avaliando
as Caractersticas Biolgicas
que Explicam a Persistncia
de Marsupiais em Pequenos
Fragmentos
Fernando A.S. Fernandez1*
Paula K. Lira1
Camila S. Barros1,2
Alexandra S. Pires1,3
Abstract ELEVEN YEARS OF STUDY AT A FRAGMENTED ATLANTIC FOREST

LANDSCAPE: EVALUATING THE BIOLOGICAL FEATURES WHICH EXPLAIN
MARSUPIALS PERSISTENCE IN SMALL FRAGMENTS. Studies on responses to fragmen-
tation have suggested that to persist in small forest fragments animals should present biological
features such as: tolerance to habitat edges; high population densities; small, overlapping home
*
Laboratrio de Ecologia e Conservao de Populaes, Departamento de Ecologia, Universidade
Federal do Rio de Janeiro, CP 68020, Ilha do Fundo. Rio de Janeiro, RJ, 21941-590, Brasil.
Autor correspondente: rodentia@biologia.ufrj.br
Endereo atual: Laboratrio de Diversidade e Conservao de Mamferos, Departamento de
**
Ecologia, Instituto de Biocincias, Universidade de So Paulo

***
Endereo atual: Laboratrio de Estudo e Conservao de Florestas, Departamento de Cincias
Ambientais, Instituto de Florestas, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro
Onze anos de estudo em uma paisagem fragmentada de Mata Atlntica: 427 CONSERVAO
ranges; ability to use the matrix. We tested these predictions using data of a long-term (1995-2005) capture-mark-recapture and
radiotracking study on marsupials in eight small (1.3-13.3 ha) Atlantic Forest fragments in Poo das Antas Biological Reserve,
Rio de Janeiro state. Captures were also carried out at the matrix surrounding fragments and at a control grid in the Reserves
main forest block. Trapping resulted in 1,916 captures of eight marsupials, five species had most captures (Marmosa paraguay-
ana, Philander frenatus, Didelphis aurita, Caluromys philander, and Metachirus nudicaudatus). Sixteen individuals of three
species (P. frenatus, M. paraguayana and C. philander) were radiotracked. The most abundant species (1) were either tolerant
or more common at edges, (2) were either more abundant in the fragments than in the control (except D. aurita) or present
only in the former, (3) had smaller and/or overlapping home ranges in fragments, and (4) had populations within fragments
connected by individuals moving across the matrix. Thus, all predictions were corroborated for most of the species investigated.
This finding can be useful to forecast expected changes and for management aiming to mitigate local extinctions in the Atlantic
Forest biodiversity hotspot.
2012.
Introduo
Na Mata Atlntica, extremamente fragmentada (Ribeiro et al., 2009), muitas extines locais e
mesmo extines globais de espcies florestais so praticamente certas nas prximas dcadas (Brooks
& Balmford, 1996; Grelle et al., 2005; Harris & Pimm, 2008). No entanto, algumas espcies so mais
vulnerveis aos efeitos da fragmentao do que outras (Laurance, 1991; Davies et al., 2000; Purvis et al.,
2000; Swihart et al., 2003; Henle et al., 2004; Viveiros de Castro & Fernandez, 2004).
No caso de pequenos mamferos, os ltimos anos tm testemunhado um avano considervel no
conhecimento no nvel de comunidade, tais como padres de riqueza e composio de espcies, como os
relacionado tanto ao habitat (Fonseca & Robinson, 1990; Paglia et al., 1995; Stevens & Husband, 1998;
Pardini, 2004) quanto a atributos da paisagem (Pardini, 2004; Pardini et al., 2005; Umetsu & Pardini,
2007; Umetsu et al., 2008; Vieira et al., 2009; Pardini et al., 2010). No entanto, os processos populacionais
que geram tais padres comunitrios so menos conhecidos.
Um padro claro encontrado para vrios txons, incluindo marsupiais neotropicais, que para manter
a riqueza de espcies em paisagens fragmentadas, essencial que as populaes no estejam isoladas nos
fragmentos (Fahrig & Merriam, 1985; Laurance, 1990; Viveiros de Castro & Fernandez, 2004; Pardini
et al., 2005). Caractersticas das paisagens, como corredores de habitat ou matrizes permeveis, podem
evitar o isolamento (Beier & Noss, 1998; Gascon et al., 1999; Jules & Shahani, 2003; Kupfer et al.,
2006; Umetsu et al., 2008; Ptker et al., 2011). Entretanto, a capacidade de sobreviver nessas condies
depende tambm de caractersticas biolgicas das prprias espcies (Laurance, 1991; Davies et al., 2000;
Swihart et al., 2003; Henle et al., 2004; Viveiros de Castro & Fernandez, 2004). Estas ltimas devem
incluir caractersticas da histria de vida que permitam que as espcies tolerem os principais problemas
associados fragmentao florestal, tais como efeitos de borda (Malcolm, 1994; Harrison & Bruna,
1999; Laurance et al., 2007), pequenos tamanhos populacionais nos fragmentos (Gilpin & Soul, 1986;
Purvis et al., 2000; Henle et al., 2004) e isolamento das populaes (Fahrig & Merriam, 1985; Burkey
& Reed, 2005).
Dadas essas consideraes, esperado que espcies de marsupiais que persistem em pequenos frag-
mentos de Mata Atlntica possuam as seguintes caractersticas: (1) no evitem as bordas, (2) tenham altas
densidades populacionais em pequenos fragmentos em comparao com as de reas maiores de floresta,
CONSERVAO 428 Onze anos de estudo em uma paisagem fragmentada de Mata Atlntica:
(3) tenham menores reas de vida em fragmentos e/ou tolerem um alto grau de sobreposio de reas de
vida, favorecendo assim altas densidades populacionais e (4) usem ativamente a matriz, mantendo suas
populaes conectadas na paisagem.
Durante um estudo de onze anos sobre pequenos mamferos em pequenos fragmentos de Mata
Atlntica, obtivemos uma grande quantidade de informaes sobre a ecologia populacional de marsupiais,
muitas das quais publicadas separadamente (Pires & Fernandez, 1999; Quental et al., 2001; Pinheiro et
al., 2002; Pires et al., 2002; Fernandez et al., 2003; Viveiros de Castro & Fernandez, 2004; Carvalho et
al., 2005; Pires et al., 2005; Barros, 2006; Fernandez et al., 2006; Lira et al., 2007; Barros et al., 2008;
Lira & Fernandez, 2009; Crouzeilles et al., 2010). No presente trabalho, usamos essa longa srie de
dados, reunindo tanto informaes j publicadas como inditas, para testar a hiptese de que os marsu-
piais que atualmente persistem nos pequenos fragmentos estudados assim o fazem porque apresentam
as caractersticas acima mencionadas. Embora existam muitas diferenas entre paisagens fragmentadas
em diferentes locais da Mata Atlntica, esperamos que os resultados possam fornecer informaes teis
para a conservao de marsupiais em conjuntos de pequenos fragmentos, que so comuns na maior parte
deste hotspot de biodiversidade.
Mtodos
rea de Estudo
A Reserva Biolgica Poo das Antas (2230-2233 S, 4215-4219 W), no norte do estado do
Rio de Janeiro, uma das maiores reservas na Mata Atlntica de Baixada no estado, com 6300 ha.
O clima na regio moderadamente estacional, com os meses de maio a agosto sendo os mais frios
e secos e os meses de outubro a abril os mais midos e quentes. De 1995 a 2005, a mdia anual de
temperatura foi de 25,7C e a mdia anual de precipitao foi de 2053mm (Programa Mata Atlntica,
dados no publicados).
Os oito fragmentos florestais estudados, nomeados de A a H e conhecidos como Ilhas dos Barbados,
esto situados na parte sul da Reserva (Figura 1). A rea dos fragmentos, que varia de 1,3 a 13,3 ha,
bastante representativa da atual situao da Mata Atlntica, onde cerca de 80% dos fragmentos possuem
reas menores que 50 ha (Ribeiro et al., 2009). As distncias entre os fragmentos variam de 60 a 1150 m,
e o conjunto de fragmentos dista aproximadamente 2 km do bloco de mata contnua (3500ha) da Reserva
(Figura 1). A vegetao dos fragmentos, com cerca de 20 m de altura, inclui algumas espcies caracte-
rsticas de estgios avanados de sucesso e rica em palmeiras. Ao longo das bordas, o sub-bosque
denso e rico em espcies de estgios iniciais de sucesso, incluindo trepadeiras, samambaias e rvores
pioneiras como Trema micrantha (Cannabaceae) e Cecropia spp. (Urticaceae). As matas que formam os
fragmentos estavam unidas at a dcada de 1970 por uma vegetao de porte arbreo, caracterstica de
reas alagadas, hoje inexistente. Alteraes provocadas pela construo da barragem de Juturnaba no
Rio So Joo culminaram na drenagem da rea, que passou a ser apenas parcialmente alagada na estao
mida (Viveiros de Castro & Fernandez, 2004).
Atualmente, a matriz onde esto inseridos os fragmentos um mosaico vegetacional dominado por
gramneas (principalmente Imperata brasiliensis, Melinis minutiflora e Panicum maximum), samambaias
Figura 1. Localizao das Ilhas dos Barbados dentro da Reserva Biolgica Poo das Antas, no estado do Rio de Janeiro. So
indicadas tambm as grades de armadilhas na mata principal da reserva (P) e na matriz (M).
(P. aquilinum) e arbustos, alm de bosques de rvores pioneiras, como Cecropia spp. e T. micanthra.
Tais bosques, no entanto, so frequentemente destrudos por incndios que atingem essa rea da Reserva.
Esses incndios ajudam a manter a vegetao da matriz em estgio inicial de sucesso e mantm os frag-
mentos isolados. Trs incndios atingiram a rea durante o estudo, em 1997, 2000 e 2002. O primeiro,
e mais intenso, atingiu severamente o fragmento A e levemente o fragmento D, os quais estavam sendo
armadilhados na poca.
Mtodos de Amostragem
Captura-marcao-recaptura
Sesses de captura, com cinco noites consecutivas cada, foram conduzidas de maro de 1995 a
setembro de 1998 no fragmento A, de abril de 1996 a novembro de 2001 no fragmento D e de janeiro a
novembro de 2005 no fragmento E. As amostragens foram bimestrais em 1995-1999, trimestrais em 2000-
2003 e de novo bimestrais em 2004-2005. As linhas de armadilha eram transversais ao maior eixo de cada
fragmento, distando 50 m entre si, e cobrindo todo o fragmento. Os pontos de captura foram dispostos a
cada 20 metros. Em cada ponto, uma armadilha (uma Sherman 38 x 10 x 12 cm ou uma Tomahawk 48,3
x 15,2 x 15,2 cm) foi colocada no solo e uma armadilha Sherman adicional foi colocada em rvores entre
1,5 e 2 m de altura, ou em plataformas no dossel com altura variando de 5 a 15 m.
De maio de 1998 a julho de 1999, todos os oito fragmentos foram amostrados (Pires et al., 2002).
Durante esse perodo, alm das sesses de captura regulares nos fragmentos A e D, sesses de captura
de quatro noites foram realizadas nos outros fragmentos. Nestes, as linhas de armadilhas tambm foram
marcadas transversalmente ao maior eixo de cada fragmento, mas a distncia entre as linhas foi de 100
m, com pontos de captura a cada 20m.
Sesses de captura de quatro noites consecutivas tambm aconteceram de maro de 1998 a feve-
reiro de 1999 em uma grade de captura (9 x 9 linhas com armadilhas a cada 20 m) colocada na matriz
entre os fragmentos A e D (Feliciano et al., 2002; Figura 1). Em cada ponto, uma armadilha Sherman
foi colocada no solo.
Sesses de captura, de cinco noites consecutivas, foram tambm realizadas de 2000 a 2002 em uma
grade controle no maior bloco de mata da Reserva (Viveiros de Castro & Fernandez, 2004; Figura 1).
A grade controle reproduziu a forma da grade do fragmento D, o qual estava sendo amostrado concom-
itantemente.
As armadilhas foram iscadas com uma mistura de aveia, banana, bacon e manteiga de amendoim
colocada sobre uma rodela de aipim. Na matriz, alm dessa mistura em metade das armadilhas, usou-se
algodo embebido em leo de fgado de bacalhau e um pedao de abacaxi. Os animais foram marcados
individualmente com brincos numerados; cada indivduo foi solto no mesmo ponto de captura.
Radiotelemetria
Indivduos adultos de trs espcies (Philander frenatus, Marmosa paraguayana e Caluromys phi-
lander) foram equipados com colares radiotransmissores (SOM-2380A e SOM-2190, Wildlife Materials,
Inc.) entre 2001 e 2004. Os indivduos foram monitorados durante a noite, sendo a primeira localizao
de cada indivduo obtida antes que este saisse de seu abrigo (geralmente ao anoitecer). A partir desta eram
obtidas localizaes subsequentes com intervalo mnimo de 60 minutos at que o indivduo retornasse ao
seu local de descanso (geralmente ao amanhecer). Ocasionalmente, tambm foram obtidas localizaes
diurnas de animais nos abrigos. As localizaes foram obtidas por uma variao da tcnica homing-in
on the animal proposta por Lira et al. (2007). Oito indivduos de P. frenatus, quatro de M. paraguayana
e quatro de C. philander receberam colares; para cada espcie, metade dos indivduos era macho e me-
tade fmea. Cada indivduo foi monitorado de dois a oito meses e foram obtidas 136 localizaes de P.
frenatus, 118 de M. paraguayana e 289 de C. philander.
Anlise de dados
A utilizao das bordas por cada espcie foi analisada nos fragmentos A, D e E. Os pontos de captura
foram agrupados em trs classes de distncia a partir da borda: 0-40m, 40-80 m, e maior que 80 m. Foi
usado um teste de aderncia (qui-quadrado de contingncia) para avaliar se as distribuies de captura de
cada espcie estavam de acordo com o que seria esperado sob a hiptese nula de que as capturas fossem
distribudas entre classes de distncia de acordo com o esforo de armadilhagem.
Com relao s densidades populacionais, uma estimativa acurada da densidade populacional
difcil de ser obtida para pequenos mamferos, j que necessita de uma estimativa da rea efetiva de
amostragem, a qual pode ser muito mais difcil que a estimativa de tamanho populacional (Williams
et al., 2002). Assim sendo, foi utilizado um indicador de densidade, com finalidade meramente com-
parativa entre diferentes reas (fragmentos versus controle, por exemplo) e que pudesse ser utilizado
mesmo para as espcies com nmeros amostrais pequenos demais para o uso de estimadores proba-
bilsticos. O indicador de densidade utilizado foi o nmero de diferentes indivduos capturados por
100 armadilhas-noite.
Para finalidades especficas, e quando possvel, estimadores demogrficos mais acurados foram uti-
lizados. Nos fragmentos, as variaes das abundncias das espcies ao longo do tempo foram analisadas
para as cinco espcies mais comuns usando o estimador Minimum Number Known Alive (MNKA; Krebs,
1966). Para a anlise da resposta ao fogo da espcie mais abundante do estudo, Marmosa paraguayana,
foi utilizado um estimador mais robusto para a estimativa de tamanho populacional, o estimador Jackknife
(Nh de Burnham & Overton, 1979) para populaes fechadas.
A influncia do incndio de agosto de 1997 nas populaes de M. paraguayana foi verificada atravs
da comparao dos tamanhos populacionais, ms a ms, dentro de perodos de um ano antes e aps o
incndio, utilizando o teste no paramtrico de Mann-Whitney. Com o mesmo teste, foram comparadas
as capturabilidades (nmero total de capturas em uma sesso dividido pelo nmero mximo de capturas
possveis, ou seja, o tamanho populacional multiplicado pelo nmero de noites de captura) antes e depois
do fogo a fim de se verificar se possveis diferenas encontradas nos tamanhos populacionais seriam
resultado de variaes na capturabilidade.
reas de vida foram estimadas pelo mtodo do Mnimo Polgono Convexo utilizando o programa
ArcView 3.2 (ESRI), tanto com dados de captura-marcao-recaptura como de radiotelemetria. reas
de vida foram estimadas para todos os indivduos com pelo menos cinco capturas ou localizaes. Para
verificar padres de associao espacial entre indivduos do mesmo sexo de uma mesma espcie foi feita
uma anlise do padro de sobreposio de reas de vida dos indivduos que estavam vivos simultanea-
mente (ver Pires & Fernandez, 1999). Esse procedimento s foi possvel para Marmosa paraguayana, j
que poucos indivduos das demais espcies foram capturados/monitorados simultaneamente.
A frequncia de movimentos entre fragmentos foi calculada para cada espcie atravs da razo entre
o nmero de movimentos entre fragmentos (detectados por recapturas obtidas em fragmentos diferentes
de onde havia ocorrido a captura anterior) e o nmero total de recapturas nos oito fragmentos (ver Pires
et al., 2002). Para o clculo da frequncia de movimentos foram usados apenas os dados coletados entre
maio de 1998 e julho de 1999, quando todos os fragmentos estavam sendo armadilhados.
Resultados
Um esforo total de 70.579 armadilhas-noite nos fragmentos resultou em 5.530 capturas de 21
espcies de mamferos. Entre elas, cinco mamferos de mdio porte foram capturados ocasionalmente:
o macaco-prego Cebus nigritus, a cutia Dasyprocta leporina, o tatu-galinha Dasypus novemcinctus, o
mico-leo-dourado Leontopithecus rosalia e o quati Nasua nasua. As outras dezesseis espcies foram de
pequenos mamferos, incluindo oito espcies de roedores. As oito espcies restantes foram marsupiais;
delas foram obtidas 1.916 capturas, sendo que apenas cinco espcies - Marmosa paraguayana, Philander
frenatus, Didelphis aurita, Caluromys philander e Metachirus nudicaudatus - foram comuns (Tabela 1).
Uso das Bordas

O uso das bordas pelas trs espcies mais raras - Gracilinanus microtarsus, Marmosops incanus
e Monodelphis americana - no foi avaliado devido ao pequeno tamanho amostral para essas espcies.
Nenhuma das espcies mais comuns foi capturada exclusivamente nas bordas ou no interior dos fragmentos
(Figura 2). Didelphis aurita, M. paraguayana e P. frenatus foram capturados mais frequentemente que o
Tabela 1. Nmeros de capturas e de indivduos (entre parnteses) e estimativas de densidade de oito espcies de marsupiais em
oito pequenos fragmentos de mata atlntica, na matriz de vegetao aberta entre os fragmentos e em uma rea controle dentro da
mata principal da Reserva Biolgica Poo das Antas (RJ). Os esforos de amostragem em cada lugar so fornecidos em nmero
de armadilhas-noite (an). O indicador de densidade foi dado pelo nmero de indivduos/100 armadilhas-noite. Para densidade foi
considerado somente o perodo nos quais fragmentos e controle foram amostrados concomitantemente. Monodelphis americana
foi capturada em uma armadilha de queda para artrpodes.
Nmero de Capturas Densidade

Fragmentos Matriz Controle Total Fragmentos Controle
Espcies (57479 an) (4907 an) (8193 an) (70579 an) (15300 an) (9360 an)
Caluromys philander 73 (21) 0 0 73 (21) 0,033 0,000
Didelphis aurita 186 (74) 1 (1) 35 (12) 222 (87) 0,150 0,128
Gracilinanus microtarsus 7 (7) 0 0 7 (7) 0,007 0,000
Marmosa paraguayana 1226 (257) 2 (1) 28 (15) 1256 (273) 0,464 0,160
Marmosops incanus 1 (1) 0 9 (4) 10 (5) 0,000 0,043
Metachirus nudicaudatus 61 (28) 0 2 (2) 63 (30) 0,000 0,021
Monodelphis americana 1 (1) 0 0 1 (1) - -
Philander frenatus 277 (102) 7 (3) 0 284 (104) 0,261 0,000
Total 1832 (491) 10 (5) 74 (33) 1916 (528)
esperado no interior dos fragmentos. Para C. philander e M. nudicaudatus as capturas foram distribudas
independentemente da distncia das bordas (Figura 2).
Abundncias / Densidades Populacionais

Durante o perodo em que fragmentos e controle foram amostrados concomitantemente, sete esp-
cies foram capturadas no controle e nos fragmentos. Apenas duas espcies foram capturadas tanto nos
fragmentos como na rea contnua: M. paraguayana, com mais indivduos capturados nos fragmentos
do que no controle, e D. aurita, que teve praticamente a mesma quantidade de indivduos capturados
em ambos os locais. Philander frenatus, C. philander e G. microtarsus foram capturados apenas nos
fragmentos, e M. nudicaudatus e M. incanus apenas na rea contnua (Tabela 1).
As variaes das abundncias das espcies no tempo foram avaliadas apenas nos fragmentos florestais
(Figura 3). Para D. aurita houve uma tendncia de aumento na abundncia no final do estudo no frag-
mento E, enquanto que M. paraguayana, a espcie mais abundante ao longo do estudo, apresentou uma
tendncia forte de diminuio da abundncia nesse mesmo local. Para essa ltima espcie, a abundncia
no fragmento D no apresentou diferenas entre os perodos de um ano antes e depois do fogo (Mann-
Whitney, Z=1,08; p=0,27), embora tenha havido uma queda de curta durao imediatamente posterior ao
incndio. Este incndio ocorreu durante a amostragem desse fragmento e, por isso, trs animais morreram
por estarem presos nas armadilhas, o que pode ter causado a brusca queda dessa populao. No entanto,
os tamanhos populacionais foram restabelecidos em seguida. Ao contrrio, a populao do fragmento A
aumentou significativamente aps o fogo (Z=-2,108; p=0,03). A capturabilidade no variou entre os
perodos anterior e posterior ao incndio em ambos os fragmentos (A: Z=1,08; p=0,28; D: Z=-1,14;
p=0,17; em todos os testes nantes=7 e ndepois=7), e portanto no deve explicar as diferenas observadas.
Figura 2. Frequncias de capturas de cinco espcies de marsupiais em diferentes classes de distncias da borda de fragmentos
de mata atlntica em Poo das Antas (RJ). As barras pretas representam as propores de capturas e as brancas as propores
de pontos de captura em cada classe. Para cada espcie, so fornecidos o nmero de capturas e o valor de qui-quadrado para o
teste da hiptese nula de que as capturas fossem distribudas aleatoriamente entre as classes de distncia para a borda.
Padres Espaciais
Tamanhos de reas de vida puderam ser estimados, tanto nos fragmentos como no controle, para 118
indivduos pertencentes a seis espcies (Tabela 2). Para M. paraguayana, o tamanho mdio de reas de
vida estimadas por captura-marcao-recaptura foi 0,85ha para machos (n = 32) e 0,50 ha para fmeas
(n=46) (Tabela 2). As reas de vida estimadas por radiotelemetria foram de modo geral maiores do que
as estimadas por captura-marcao-recaptura, variando de 2,5 a 7,0 ha para C. philander, de 0,6 a 7,4 ha
para P. frenatus e de 0,8 a 1,7ha para M. paraguayana (Tabela 2).
Tanto os machos quanto as fmeas de M. paraguayana apresentaram sobreposio intrasexual de
reas de vida durante o perodo de estudo, no entanto a sobreposio de reas de vida de fmeas foi maior
e mais frequente em altas densidades populacionais (Tabela 2). Para as demais espcies, os nmeros de
reas de vida estimadas simultaneamente no permitiram anlises de sobreposio, mas a literatura sugere
que ocorre sobreposio de reas de vida entre indivduos do mesmo sexo (Tabela 2).
Uso da Matriz
Indivduos das cinco espcies mais comuns foram capazes de se mover entre fragmentos. Foram
observados, no total, 33 movimentos entre fragmentos; a frequncia de tais movimentos variou bastante
Tabela 2. reas de vida de marsupiais, estimadas pelo mtodo do Mnimo Convexo Polgono, em pequenos fragmentos de
Mata Atlntica (F) e em uma rea controle na mata principal (Controle = C), dentro da Reserva Biolgica Poo das Antas (RJ).
Quando tanto pores de fragmentos florestais quanto pores da matriz no-florestais foram includas na rea de vida, esta est
listada como Paisagem (P). N = nmero de reas de vida estimadas por captura-marcao-recaptura (em parnteses, nmeros
e tamanho de reas de vida estimadas por radiotelemetria). Padres de sobreposio de rea de vida de indivduos do mesmo
sexo so baseados nesse estudo e em dados da literatura.
rea de vida (ha)
Espcie Local Sexo N Sobreposio
Mdia dp Min-max
M 3 1,33 0,89 0,60-2,30
M (2) (5,99 1,41) (5,00-6,97)
Caluromys philander F Ambos os sexosa
F 1 0,20 -
F (2) (2,62 1,11) (2,54-2,70)
M 1 0,90 - Ambos os sexos;
Didelphis aurita F
F 2 0,58 0,39 0,30-0,85 menor em fmeasb
M 1 3,00 -
C
F 1 1,30 -
M 32 0,85 0,67 0,10-2,45
M (2) (1,49 0,31) (0,77-1,66)
Marmosa paraguayana F Ambos os sexosc
F 46 0,50 0,37 0,05-1,60
F (2) (1,22 0,63) (1,27-1,71)
Marmosops incanus C F 1 0,40 - -
Metachirus nudicaudatus F M 2 2,75 1,84 1,45-4,05 -
M 4 0,93 0,49 0,20-1,35
F F 9 0,36 0,27 0,10-1,00
F (3) (1,43 1,27) (0,63-2,90)
Philander frenatus M 2 7,91 5,94 3,71-12,11 Ambos os sexosd
P M (4) (4,28 2,21) (2,30-7,43)
F 2 5,40 0,14 5,30-5,50
F (1) 1,00 -
a
Julien-Laferrire (1995), b Cceres & Monteiro-Filho (2001), c Fernandez et al. (2006), d Gentile et al. (1997).
entre as espcies (Tabela 3). Didelphis aurita foi a espcie que se moveu com maior frequncia, com um
quinto de todas as recapturas sendo resultantes de movimentos entre fragmentos. Philander frenatus tam-
bm cruza a matriz entre fragmentos frequentemente: dois dos oito indivduos dessa espcie monitorados
por radiotelemetria realizaram cinco movimentos entre fragmentos, e esse mesmo padro de movimentos
frequentes foi encontrado nos resultados de captura-marcao-recaptura. Para M. paraguayana, foram
detectados 14 movimentos entre fragmentos, todos observados atravs de recapturas. Esses movimen-
tos foram realizados por sete machos dessa espcie. Por sua vez, C. philander teve um s movimento
registrado (fora do perodo durante o qual todos os fragmentos foram amostrados concomitantemente),
apesar do nmero relativamente alto de recapturas (Tabela 1). Metachirus nudicaudatus tambm s teve
um movimento registrado, mas com um nmero menor de recapturas.
Alm dos movimentos entre fragmentos, foram registrados tambm 12 movimentos entre fragmentos
e a matriz, realizados por indivduos de trs diferentes espcies (C. philander, D. aurita e P. frenatus).
Uma fmea de C. philander e um macho de P. frenatus em movimento foram localizados em moitas de
Piperaceae na matriz.
Discusso
De modo geral, as espcies encontradas nos pequenos fragmentos apresentaram todas as carac-
tersticas esperadas, indicando que essas caractersticas so comuns em marsupiais que persistem em
paisagens fragmentadas.
Tabela 3. Movimentos de marsupiais entre fragmentos florestais e entre fragmentos e matriz, detectados por captura-
-marcao-recaptura e por radiotelemetria. Para cada movimento entre fragmentos, a distncia entre capturas ou localizaes
sucessivas (DCS) e a distncia mnima (em linha reta) percorrida na matriz so apresentadas. Mdias e desvios padres das dis-
tncias percorridas so fornecidos (valores mnimos e mximos so apresentados entre parnteses) para as espcies para as quais
foi registrado mais de um movimento. O nmero de movimentos realizados por machos ou fmeas (M/F) tambm apresentado.
Movimentos Movimentos
entre fragmentos entre fragmentos e matriz
Distncia Frequncia
Espcie N (M/F) DCS (m) N (M/F)
na matriz (m) (%)*
Caluromys philander 1 (1/0) 700 335 0 2 (0/2)

710,0
343,6 304,1
Didelphis aurita 7 (7/0) 254,6 19,4 1(1/0)
(90-1000)
(445-1200)
637,5
326,4 150,1
Marmosa paraguayana 14 (7/0) 177,0 1,2 0
(145-800)
(300-950)
Metachirus nudicaudatus 1 (1/0) 975 100 10,0 0
511,2
213 136,2
Philander frenatus 10 (8/2) 212,0 7,5 9 (5/4)
(50-485)
(117-794)
* Razo entre o nmero de movimentos entre fragmentos e o nmero total de recapturas; calculada apenas no perodo em que todos os fragmentos foram amostrados
concomitantemente.
Uso das Bordas

Nenhuma das espcies estudadas ocorreu mais frequentemente nas bordas. Embora trs es-
pcies tenham exibido preferncia pelo interior dos fragmentos, nenhuma delas evitou as bordas
completamente: 30 a 40% das capturas de D. aurita, M. paraguayana e P. frenatus foram prximas
das bordas (Figura 2). Alm disso, para P. frenatus, embora os dados de captura tenham sugerido
uma tendncia a evitar as bordas, as localizaes de cinco indivduos monitorados por radiotele-
metria no variaram com a distncia para a borda e outro foi localizado prximo da borda mais
frequentemente que o esperado (Lira et al., 2007). Da mesma forma, trs dos quatro indivduos de
C. philander monitorados por radiotelemetria foram localizados perto da borda mais frequentemente
que o esperado (Lira et al., 2007), enquanto que os dados de captura no indicaram uma preferncia
significativa pela borda. Em geral, embora algumas espcies tenham usado mais as bordas do que
outras, o resultado mais importante parece ser que todas as cinco espcies foram capazes de usar
bordas com uma frequncia considervel.
Outra evidncia de tolerncia s bordas foi fornecida pelas mudanas nas abundncias depois do
incndio, que afetou principalmente o permetro dos fragmentos, aumentando os efeitos de borda (Pires
et al., 2005). No fragmento A, o mais atingido pelo incndio de 1997, houve um aumento da densidade
populacional de M. paraguayana aps esse evento (Figura 3). Tanto Pardini (2004) como Malcolm (1997)
explicaram a alta abundncia de espcies do gnero Micoureus em pequenos fragmentos por mudanas
na vegetao. O fogo pode afetar tanto a estrutura como a composio da vegetao (Cochrane, 2003),
aumentando a rea afetada pelos efeitos de borda, a qual por sua vez aumenta a abundncia de insetos
(Didham, 1997), um dos principais recursos alimentares para M. paraguayana nos fragmentos (Pinheiro
et al., 2002).
Figura 3. Variao ao longo do tempo na abundncia de cinco espcies de marsupiais em trs fragmentos florestais (A, D e
E) das Ilhas dos Barbados, na Reserva Biolgica Poo das Antas (RJ). A linha vertical indica quando ocorreu o incndio que
atingiu a rea. Cp: Caluromys philander; Da: Didelphis aurita, Mn: Metachirus nudicaudatus; Mp: Marmosa paraguayana;
Pf: Philander frenatus.
Abundncias Populacionais
Micoureus paraguayana foi mais abundante nos fragmentos do que na rea contnua (Tabela 1).
Duas das espcies (P. frenatus e C. philander) no foram capturadas na rea controle, mas foram abun-
dantes nos fragmentos. Uma vez que esses marsupiais so comuns na Mata Atlntica em geral, e j foram
capturados no bloco principal de mata da Reserva (Leite et al., 1996), muito provvel que existam po-
pulaes na rea controle. A falta de capturas dessas espcies no controle, onde nosso esforo amostral
foi menor que nos fragmentos, deve refletir densidades populacionais mais baixas no primeiro que nos
ltimos. O gamb, D. aurita, apresentou abundncias similares entre fragmentos e no controle. As outras
quatro espcies - inclusive M. nudicaudatus, que foi capturado com pouca frequncia na poca em que
fragmentos e controle foram amostrados simultaneamente - tiveram nmeros amostrais baixos demais
para permitir este tipo de comparao.
Abundncias aumentadas de marsupiais em pequenos fragmentos florestais foi um padro en-
contrado por Malcolm (1997) no Projeto Dinmica Biolgica de Fragmentos Florestais na Amaznia
e parece ser comum em outros lugares (Tellera et al., 1991; Laurance, 1994; Offerman et al., 1995).
Este padro pode ser produzido por dois mecanismos distintos e complementares. O mais direto
compensao de densidade (MacArthur et al., 1972): espera-se que densidades populacionais sejam
mais altas em lugares com baixa riqueza de espcies (como pequenos fragmentos), uma vez que re-
cursos so liberados pela ausncia de algumas espcies competidoras. A outra razo que espcies
bem adaptadas a bordas e habitats transformados podem se beneficiar das mudanas ambientais que
ocorrem em fragmentos.
Em geral, os padres encontrados nas Ilhas dos Barbados corroboraram, pelo menos na maioria dos
casos, nossa expectativa de que as espcies que persistem seriam capazes de manter densidades popula-
cionais mais altas nos pequenos fragmentos, quando comparados com florestas maiores. A alta densidade
populacional compensa at certo ponto os efeitos da pequena rea de habitat disponvel nos fragmentos,
permitindo que as espcies mantenham nos pequenos remanescentes de habitat tamanhos populacionais
maiores do que os que elas poderiam ter de outra forma.
Cabe notar que os padres tambm podem variar para uma mesma espcie em lugares diferentes.
Nossos resultados diferem bastante de um estudo prvio sobre M. incanus, que em nosso estudo foi mais
comum no controle que nos fragmentos. Esta espcie foi muito comum em paisagens fragmentadas de
Mata Atlntica no Esprito Santo e em So Paulo, especialmente em fragmentos em estgios iniciais de
regenerao ou muito perturbados (Pardini et al., 2005; Goulard et al. 2006; Passamani & Fernandez,
2011). O fato de M. incanus ter sido to raro nas Ilhas dos Barbados (Tabela 1) pode ser devido a pequenas
diferenas no habitat ou devido a uma interao negativa com M. paraguayana que tem uma ecologia
similar e um tamanho corporal um pouco maior; M. paraguayna foi ausente no estudo de Pardini et al.
(2005), e raro no de Passamani & Fernandez (2011). Alm disso, foi possvel observar que ao longo do
tempo par de espcies de ecologia similar se alternaram nos fragmentos estudados. Metachirus nudicautus
foi muito abundante nos fragmentos no incio do estudo, e ao longo do tempo declinou gradualmente at
desaparecer, contrastando com o aumento de P. frenatus (Crouzeilles et al., 2010). Este padro tendeu
a se inverter no final do estudo, com aumento da abundncia de M. nudicaudatus e diminuio de P.
frenatus. Considerando que este padro de alternncia de espcies de ecologia similar, a interao entre
espcies tambm pode ser um fator importante.
Padres Espaciais
reas de vida estimadas para P. frenatus e C. philander por radiotelemetria (7,4 e 7,0 ha respec-
tivamente) foram quase to grandes quanto o tamanho do fragmento E, onde os indivduos viviam (11
ha). Nossos resultados apontam para a interessante possibilidade de que o tamanho dos fragmentos possa
estar limitando o tamanho das reas de vida. Em um fragmento prximo de Mata Atlntica e muito maior
(com cerca de 2400 ha, localizado na Reserva Biolgica Unio), Moraes & Chiarello (2005), tambm
usando radiotelemetria, encontraram reas de vida de M. paraguayana at quinze vezes maiores que
as encontradas aqui. De qualquer forma, naquele estudo houve indcios de que algumas espcies que
persistem nos pequenos fragmentos possuem reas de vida pequenas, quando comparadas com aquelas
em fragmentos maiores.
Em relao sobreposio de reas de vida, M. paraguayana apresentou alta sobreposio nos frag-
mentos, com as reas de vida das fmeas se sobrepondo em altas densidades populacionais (ver Fernandez
et al., 2006). Trs outras espcies, para as quais informaes foram obtidas na literatura, tambm tiveram
sobreposio de reas de vida em ambos os sexos, embora menos frequentemente nas fmeas. Esses
ltimos dados no provm dos nossos resultados, portanto no se pode saber ao certo se essas mesmas
espcies se comportam da mesma forma nos pequenos fragmentos. De qualquer forma, ns no vemos
nenhuma razo a priori para pensar que espcies que apresentem sobreposio de reas de vida em
florestas maiores no devam tambm apresentar o mesmo padro nos fragmentos, cujas populaes so
mais densas (ver acima). Portanto, nossa inferncia que estas espcies apresentem sobreposio tambm
nos fragmentos parece bastante plausvel.
Apesar de nossos resultados no terem demonstrado conclusivamente que espcies que persistem em
pequenos fragmentos tm reas de vida de tamanho reduzido e ausncia de territorialidade, h indcios de
que seja assim para algumas espcies. Essas caractersticas permitiriam que mais indivduos coexistissem
nos pequenos fragmentos, favorecendo que as espcies tolerassem as altas densidades populacionais.
Uso da Matriz
Nossos resultados mostraram que as cinco espcies analisadas foram capazes de mover entre frag-
mentos, embora com frequncias variveis (Tabela 3; ver tambm Pires et al., 2002). A capacidade de
mover entre fragmentos afeta fortemente a persistncia de populaes. Viveiros de Castro & Fernandez
(2004) usaram atributos biolgicos de marsupiais e de roedores fecundidade, peso corporal, longevidade,
densidade antes da fragmentao (estimada pela rea controle e por literatura), grau de arborealidade e
tolerncia matriz para explicar a persistncia das espcies nas Ilhas dos Barbados. Apenas tolerncia
matriz a capacidade de ou us-la como habitat ou cruz-la com frequncia foi um preditor signifi-
cativo da vulnerabilidade extino nessa paisagem. Este resultado concorda com os de outros estudos
(Laurance, 1991; Gascon et al., 1999) e tambm com nossa expectativa de que tolerncia matriz
importante para a persistncia das populaes em paisagens fragmentadas.
Outro papel interessante da matriz nesta paisagem foi fornecer recursos alimentares suplementares
para algumas espcies florestais. Indivduos de C. philander e P. frenatus foram localizados em moitas
de Piperaceae na matriz. Sementes de Piperaceae foram frequentes na dieta desses marsupiais nas Ilhas
dos Barbados (Carvalho et al., 2005). Recursos propiciados pela matriz (ver tambm Ewers & Didham,
2006) podem ser muito teis para marsupiais vivendo em fragmentos florestais onde as densidades po-
pulacionais so altas e os tamanhos de rea de vida so pequenos (ver acima).
Sntese e Implicaes
Nossos resultados apoiam nossa expectativa inicial de que espcies de marsupiais persistindo em
pequenos fragmentos florestais de Mata Atlntica, em geral, (1) no evitam as bordas dos fragmentos, (2)
apresentam altas densidades populacionais, (3) apresentam reas de vida pequenas e/ou toleram um alto
grau de sobreposio de reas de vida e (4) so capazes de usar a matriz. A maioria das espcies estudadas
apresentou todas essas caractersticas biolgicas sugerindo a existncia de uma sndrome envolvendo um
conjunto de caractersticas biolgicas associadas que caracteriza as espcies resistentes fragmentao.
Esta concluso no surpreendente, pois h vrias razes para esperar que os quatro mecanismos no
sejam independentes uns dos outros. Por exemplo, tolerncia a bordas e flexibilidade de padres espaciais
ambos contribuem para permitir que uma espcie mantenha altas densidades populacionais em pequenos
fragmentos. Tolerncia a habitats perturbados, que favorece a tolerncia a bordas, tambm favorece a
habilidade de atravessar a matriz. Distinguir diferentes mecanismos til por razes heursticas, mas eles
parecem ser fortemente associados em uma sndrome que caracteriza os marsupiais que so resistentes
fragmentao da Mata Atlntica.
Entender melhor o conjunto de caractersticas que tornam algumas espcies resistentes fragmentao
til no apenas para explicar a composio de comunidades de marsupiais em pequenos fragmentos,
mas tambm para predizer mudanas futuras medida que a fragmentao avana e o isolamento dos
fragmentos se torna mais antigo. Alm disso, nossos resultados indicam a necessidade de uma abordagem
firmemente embasada em conhecimento demogrfico das espcies envolvidas para que se possa conservar
a diversidade de marsupiais da Mata Atlntica.
Agradecimentos
A Nlton Cceres pelo convite para escrever este captulo. Aos muitos colegas que trabalharam
no projeto em diferentes momentos ao longo de todos esses anos. A Renata Pardini, Adriano Chiarello,
Jean Paul Metzger e Nlton Cceres pelas sugestes em verses prvias deste manuscrito. Aos gestores
e funcionrios de Poo das Antas pelo apoio ao estudo. Associao Mico-Leo Dourado, especial-
mente atravs de Denise Rambaldi, pelo apoio logstico. Fundao Grupo O Boticrio de Proteo
Natureza, PROBIO/PRONABIO-MMA, Critical Ecosystems Partnership Funding (CEPF), MacArthur
Foundation, Nature Conservancy, FAPERJ, FUJB e Idea Wild pelo apoio financeiro. Ao CNPq, CAPES
e FAPERJ pelas bolsas concedidas.
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CAPTULO 21
Marmosa paraguayana em
Paisagens Fragmentadas:
um Migrante por Gerao
Resgata Metapopulaes
em Declnio?
Daniel Brito*
Abstract: MARMOSA PARAGUAYANA IN FRAGMENTED LANDSCAPES: DOES ONE

MIGRANT PER GENERATION RESCUE DECLINING METAPOPULATIONS? Habitat loss
and fragmentation are among the main threats to biodiversity. These processes are particularly
problematic for arboreal marsupials from the Atlantic Forest, one of the worlds most threatened
ecosystems. Theoretical and empirical evidences suggest that connectivity rescues populations
in decline. What is the minimum connectivity level to counteract the negative effects of habitat
loss and fragmentation? Current theoretical knowledge states that one migrant per generation
is sufficient to maintain populations stable. The objective of the present chapter is to test which
connectivity level is needed to keep a viable Marmosa paraguayana metapopulation. I used the
computer package VORTEX to model a Marmosa paraguayana metapopulation comprised by
nine populations, located in Poo das Antas Biological Reserve. I built model scenarios under
different connectivity levels (1, 10 or 20 migrants per generation). Results show that low con-
nectivity (1 migrant per generation) reduces probability of extinction and the loss of genetic
diversity, but it does not prevent metapopulation declines. Only high connectivity levels (20
migrants per generation) maintained a stable metapopulation size. Population viability modeling
is a powerful conservation tool to guide wildlife management, as it allows reseachers and man-
*
Universidade Federal de Gois, Instituto de Cincias Biolgicas, Departamento de Ecologia,
Laboratrio de Ecologia Aplicada e Conservao. Departamento de Ecologia, CP 131, Rodovia
Goinia-Nerpolis, km 5, Campus II, Itatiaia. Goinia, GO, 74001-970, Brasil. E-mail: brito.
dan@gmail.com
Marmosa paraguayana em paisagens fragmentadas: 445 CONSERVAO

agers to identify critical population parameters to be the target of management actions. Here I show that a magic number used
as a rule of thumb in management literature shows partial efficiency in rescuing a metapopulation in a fragmented landscape.
2012.
Introduo
A perda e a fragmentao de habitats so as principais ameaas aos mamferos (Schipper et al.,
2008). Estes processos transformam habitats naturais contnuos em paisagens em mosaicos, compostas por
remanescentes de vegetao nativa circundada por reas de uso antrpico (Fahrig, 2003). Esta alterao
na paisagem tambm afeta a estrutura das populaes que ocupam a rea afetada por estes processos, e
populaes contnuas podem ser subdivididas em vrias populaes isoladas, ou podem se reorganizar
em metapopulaes (Fahrig & Merriam, 1994; Burkey, 1995; Fahrig, 1997, 2001). Esta mudana na
estrutura natural das populaes pode aumentar sua vulnerabilidade extino (Shaffer, 1981; Brito,
2009a). Portanto, no surpresa que um considervel nmero de espcies de mamferos apresente severos
declnios populacionais, culminando em extines locais (Ceballos & Ehrlich, 2002).
Atualmente, a Mata Atlntica est restrita a apenas cerca de 16% da sua cobertura original (Ribeiro
et al., 2009), sendo um dos biomas que mais sofreu com os processos de perda e fragmentao de habitats
no mundo (Myers et al., 2000; Mittermeier et al., 2005). A maioria dos remanescentes de Mata Atlntica
muito pequeno (Ribeiro et al., 2009) e inserido em uma matriz antrpica. Este cenrio altera a estrutura
natural de populaes de mamferos arborcolas, favorecendo o surgimento de populaes pequenas e
isoladas e de metapopulaes (Fahrig, 2003). Neste contexto, um certo grau de conectividade essencial
para a persistncia destas populaes (Wang, 2004).
Uma regra amplamente utilizada em conservao a de um migrante por gerao, onde este nvel
de disperso preveniria os efeitos negativos de estocasticidade gentica (e.g. depresso endogmica) e
demogrfica (e.g. desvios na razo sexual), atravs do efeito resgate (Lacy, 1987). Entretanto, uma taxa
de disperso maior que um migrante por gerao pode ser necessria para manter populaes viveis em
paisagens fragmentadas (Mills & Allendorf, 1996; Vucetich & Waite, 2000), pois em situaes reais o
tamanho efetivo de uma populao quase sempre menor que o seu tamanho de censo (Frankham, 1995).
O objetivo do presente captulo avaliar a eficcia da regra de um migrante por gerao em mitigar
os efeitos da fragmentao em populaes, usando o marsupial Marmosa paraguayana, como modelo
de estudo.
Material e Mtodos
rea de Estudo
A Reserva Biolgica de Poo das Antas (22o30-22o33 S; 42o15-42o19 W) possui uma rea total
de 5065 hectares (WWF Brasil, 2012). Neste captulo, uma paisagem composta por nove fragmentos de
Mata Atlntica inseridos em uma matriz composta por gramneas e samambaias foi usada como modelo.
Estes fragmentos, conhecidos como Ilhas dos Barbados, apresentam reas variando entre 1,5 a 15,0
CONSERVAO 446 Marmosa paraguayana em paisagens fragmentadas:

hectares (Figura 1). O fragmento de Mata Atlntica mais prximo s Ilhas dos Barbados a mata principal
da reserva, de aproximadamente 3000 hectares e distante 2 km dos fragmentos.
Espcie Modelo: Marmosa paraguayana

Marmosa paraguayana um marsupial endmico da Mata Atlntica (Gardner, 2007). Os indiv-
duos so noturnos, solitrios e predominantemente arborcolas, sendo encontrados em floresta tropical
madura ou secundria (Passamani, 1995, 2000; Grelle, 2003). Este marsupial prefere vegetao densa,
com lianas e palmeiras (Moraes & Chiarello, 2005a), mas tambm encontrado em reas mais abertas.
Eles se alimentam de insetos, pequenos vertebrados, frutas e nctar (Leite et al., 1994; Carvalho et al.,
1999; Cceres et al., 2002; Pinheiro et al., 2002).
Os dados demogrficos usados no presente captulo (Tabela 1) so baseados em diversos estudos
realizados com esta populao de Marmosa paraguayana em particular (Pires & Fernandez, 1999; Pires
et al., 1999, 2002; Brito & Fernandez, 2000, 2002; Rocha, 2000; Quental et al., 2001; Fernandez et al.,
2003, 2006), e complementados com estudos sobre a espcie em geral (Brito & Grelle, 2004; Moraes
& Chiarello, 2005a, 2005b; Brito & da Fonseca, 2006, 2007; Goulart et al., 2006). O tamanho mdio de
rea de vida foi estimado em 0,65 hectares, com as reas dos machos sobrepondo as reas das fmeas
(Pires & Fernandez, 1999; Pires et al., 1999). Os indivduos se tornam sexualmente maduros aos seis
Figura 1. Nove fragmentos de Mata Atlntica que compem as Ilhas dos Barbados, localizados na Reserva Biolgica de Poo
das Antas.

Tabela 1: Atributos biolgicos e ecolgicos de Marmosa paraguayana usados como parmetros de entrada no programa VOR-
TEX (escala temporal de 2 meses).
Parmetro Valor
Sistema reprodutivo Polignico
Longevidade 12
Maturidade sexual (fmeas) 3
Maturidade sexual (machos) 3
Razo sexual (% machos) 50%
% fmeas reprodutivas 16.67%
% ninhada tamanho 1 0.10%
% ninhada tamanho 4 83%
% machos reprodutivos 100%
Mortalidade fmeas 8.72%
Mortalidade machos 8.72%
Dependncia de densidade no
Crescimento populacional determinstico (lambda) 1.08
Tempo de gerao (anos) 1.08
Estocasticidade ambiental
fecundidade 10% da media
mortalidade 10% da media
meses de idade e as ninhadas pode ter at 11 filhotes (Rocha, 2000). A longevidade mxima observada
in situ foi de 24 meses (Rocha, 2000). Pires et al. (2002) estimaram uma taxa de disperso de 1,2% entre
as populaes das Ilhas dos Barbados.
Cenrios de Migrao
Como primeiro passo, foi construdo um modelo de viabilidade populacional, usando o programa
VORTEX (Lacy, 1993, 2000), simulando a situao atual da metapopulao das Ilhas dos Barbados, isolada
das populaes prximas. Depois, foram modelados cenrios incluindo diferentes graus de conectividade
desta metapopulao (seja por mudanas naturais na paisagem ou por manejo) com outras populaes.
Existe um debate na literatura sobre qual seria o grau adequado de migrantes por gerao para garantir
viabilidade a longo prazo, que poderia variar entre um (Franklin, 1980), 10 (Mills & Allendorf, 1996)
ou at mesmo 20 (Vucetich & Waite, 2000) indivduos por populao local por gerao. Desta forma, os
cenrios criados avaliaram trs graus de migrantes por populao local por gerao: 1, 10 e 20.
Resultados
Os resultados mostram que manter fluxo de indivduos em populaes que se encontram em paisagens
fragmentadas traz benefcios para essas populaes (Figura 2). Esta conectividade reduziu sensivelmente
a probabilidade de extino da metapopulao de Marmosa paraguayana nas Ilhas dos Barbados, inde-
pendentemente do nmero de migrantes por gerao. Mesmo uma baixa taxa, de apenas um migrante
por populao local por gerao, j resultou na persistncia dessa populao na escala temporal deste
estudo (100 anos).
Entretanto, observa-se um efeito importante na taxa de migrantes por gerao no tamanho da meta-
populao (Figura 3). Apesar de taxas baixas e mdias (1 ou 10 migrantes por gerao) terem sido sufi-

Figura 2. Probabilidade de extino da metapopulao de Marmosa paraguayana na Ilha dos Barbados. Os diferentes cenrios
modelados simulam um contexto de paisagem onde a metapopulao encontra-se isolada (Baseline) ou possui conectividade
com (metapopulaes) prximas em diferentes graus: um migrante por populao local por gerao (1 MPG), 10 migrantes por
populao local por gerao (10 MPG) ou 20 migrantes por populao local por gerao (20 MPG).
Figura 3. Tamanho da metapopulao de Marmosa paraguayana na Ilha dos Barbados. Os diferentes cenrios modelados simulam
um contexto de paisagem onde a metapopulao encontra-se isolada (Baseline) ou possui conectividade com (metapopulaes)
prximas em diferentes graus: um migrante por populao local por gerao (1 MPG), 10 migrantes por populao local por
gerao (10 MPG) ou 20 migrantes por populao local por gerao (20 MPG).

cientes para diminuir a probabilidade de extino (Figura 2), elas no impediram o declnio do tamanho
metapopulacional (Figura 3). Apenas taxas de 20 migrantes por gerao asseguram persistncia (Figura
2) e estabilidade do tamanho da metapopulao (Figura 3).
Sob uma perspectiva gentica, observa-se que a conectividade da metapopulao com (meta)po-
pulaes prximas resulta em uma maior manuteno de sua diversidade gentica (Figura 4). Apesar
da heterozigosidade ao final de 100 anos ser prxima, independente da taxa de migrantes por gerao,
observa-se que a dinmica dessa diversidade variou entre os cenrios. Os cenrios com um ou 10 mi-
grantes por gerao apresentaram um desenvolvimento semelhante, onde a heterozigosidade apresenta
suave declnio no incio, mas depois gradativamente se recupera e resulta em um pequeno decrscimo em
relao heterozigosidade inicial (Figura 4). J o cenrio com 20 migrantes por gerao no apresentou
declnio na heterozigosidade, e a populao manteve sua diversidade original (Figura 4).
Os resultados do presente estudo indicam que o isolamento desta populao pode ser um fator
determinante na sua baixa probabilidade de persistncia. O estabelecimento de conectividade (com po-
pulaes naturais prximas ou por manejo), com uma taxa baixa ou mdia de migrantes por populao
local por gerao (1 ou 10) j pode ter um efeito benfico na persistncia e na diversidade gentica, mas
no deve impedir o declnio da metapopulao. Isto indica que esses migrantes esto aumentando o tempo
esperado para a extino desta metapopulao, o que nos d mais tempo para planejar aes de manejo
que possam reverter este declnio. Apenas uma taxa de 20 migrantes por populao local por gerao
capaz de manter o tamanho metapopulacional estvel.
Figura 4. Heterozigosidade da metapopulao de Marmosa paraguayana na Ilha dos Barbados. Os diferentes cenrios mode-
lados simulam um contexto de paisagem onde a metapopulao encontra-se isolada (Baseline) ou possui conectividade com
(metapopulaes) prximas em diferentes graus: um migrante por populao local por gerao (1 MPG), 10 migrantes por
populao local por gerao (10 MPG) ou 20 migrantes por populao local por gerao (20 MPG).

Discusso
A metapopulao de Marmosa paraguayana das Ilhas dos Barbados considerada invivel (Brito
& Fernandez, 2000). Apesar de evidncias tericas indicarem que conectar essa metapopulao a outras
pode trazer benefcios para sua persistncia em longo prazo (Wang, 2004), havia certa discordncia com
relao a qual taxa de conectividade (nmeros de migrantes por populao local por gerao) resultaria
na persistncia em longo prazo (Lacy, 1987; Mills & Allendorf, 1996; Vucetich & Waite, 2000). Mesmo
um nmero muito baixo de migrantes pode ter efeitos positivo nas populaes, resgatando-as (e.g. Vil
et al., 2002).
interessante notar que apesar dos benefcios em persistncia e em manuteno de diversidade
gentica, a metapopulao de Marmosa paraguayana das Ilhas dos Barbados s no continuou
a declinar em cenrios com altas taxas de conectividade (ver resultados). Estes cenrios, porm,
podem ser inviveis de serem mantidos por manejo in situ. Os efeitos da conectividade em popu-
laes por migrantes ainda no so totalmente compreendidos, e existem evidncias que sugerem
que em paisagens muito fragmentadas, que resultem em muitas populaes pequenas, um aumento
de migrantes pode at mesmo ser deletrio para Marmosa paraguayana (Brito & da Fonseca,
2007; Brito, 2009b).
Marmosa paraguayana tem sido um excelente modelo para estudos usando modelagem de viabili-
dade no Brasil (Brito 2009a). No presente estudo, mostramos com este tipo de exerccio como diferentes
modelos podem guiar o manejo de metapopulaes, e tambm como podem ser usados para avanarmos
na compreenso da dinmica de processos demogrficos em escala metapopulacional e como esses
processos interagem com ameaas de origem antrpica, afetando a persistncia de populaes em uma
paisagem em mosaico.
Agradecimentos
Agradeo ao professor Nilton Cceres pelo convite para escrever este captulo. Agradeo ao CNPq
pela bolsa de financiamento minha pesquisa (projeto #305631/2009-8).
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CAPTULO 22
Perda e Fragmentao
do Habitat um ndice de
Vulnerabilidade Baseado
em Padres de Ocupao
Thomas Pttker*
Thais K. Martins*
Adriana A. Bueno*,**
Natlia F. Rossi*
Renata Pardini*
Abstract: Response of Atlantic forest marsupials to habitat loss and

fragmentation - an index of vulnerability based on occupancy pat-
terns. Although Brazilian marsupials differ widely in several life-history traits associated with
extinction risk, they are underrepresented in Red Lists of threatened species. This is probably
a result of the lack of detailed information on population dynamics and geographic distribution
usually required for species classification into categories of threat. In this chapter we present
an index of vulnerability to forest fragmentation for 14 Atlantic forest marsupials based on
easy-to-obtain presence/ absence data, using a large dataset from three pairs of continuous-
ly-forested and adjacent fragmented landscapes at the Atlantic Plateau of So Paulo. The index
revealed a wide variation in vulnerability across species with six species less vulnerable and
eight more vulnerable to forest fragmentation. For better studied species, the obtained values of
vulnerability are consistent with previous ecological knowledge. On the other hand, the index
revealed a surprisingly wide variation in vulnerability among ecologically and morphologically
*
Universidade de So Paulo, Instituto de Biocincias, Departamento de Zoologia - Rua do
Mato, travessa 14, 101. So Paulo, SP, 05508-090, Brasil. Autor correspondente: thomaspue-
ttker@gmx.de
**
Fundao Florestal - Planos de Manejo - Rua do Horto, 931. So Paulo, 02377-000, Brasil.
Perda e fragmentao do habitat 455 CONSERVAO

similar species within the genus Monodelphis. Visual inspections of the distribution of life-history traits (body size, locomotion
habits, diet, tribes, geographic distribution and degree of specialization) along the rank of species vulnerability indicates that
habitat specialization may underlie vulnerability to forest fragmentation among Atlantic forest marsupials. In practice, the index
represents a useful tool for assessing human impacts and for effective prioritization of conservation actions, and highlights the
drawbacks of using sophisticated protocols for classifying species into categories of threat when required information is scarce.
2012.
Introduo
Marsupiais habitam todos os biomas do Brasil (Paglia et al. 2012; Reis et al., 2010; Melo & Spon-
chiado, Captulo 4) e uma ampla variedade de habitats (e.g. Alho et al., 1986; Fish, 1993; Paglia et al.
2012; Aragona & Marinho-Filho, 2009). Diferem quanto aos hbitos de locomoo (Delciellos et al.,
2006; Delciellos & Vieira, 2006; Vieira & Delciellos, Captulo 13), ao uso de espao (Bergallo, 1994;
Gentile et al., 1997; Pires & Fernandez, 1999; Cunha & Vieira, 2002; Cceres, 2003; Grelle, 2003; Vieira
& Monteiro-Filho, 2003; Moraes Junior & Chiarello, 2005; Lira et al., 2007; Prevedello et al., 2008;
Galliez et al., 2009; Leiner & Silva, 2009; Prevedello et al., 2009; Cceres et al., Captulo 11), dieta
(veja reviso recente Lessa & Geise, 2010; Pinotti et al., 2011; Santori et al., Captulo 15), e ao tamanho
do corpo (Robinson & Redford, 1986; Paglia et al. 2012; Reis et al., 2010). Alm disso, diferem em
outros atributos da histria de vida como densidade populacional (e.g. Cerqueira et al., 1993; Bergallo,
1994; Mares & Ernest, 1995; Talamoni & Dias, 1999; Gentile et al., 2000; Quental et al., 2001; Gentile
et al., 2004; Barros, 2006; Graipel et al., 2006; Lambert et al., 2006; Martins et al., 2006a; Barros et al.,
2008; Martins, 2011), distribuio geogrfica e endemismo (Gardner, 2008; Reis et al., 2010; Melo &
Sponchiado, Captulo 4) e grau de especializao de habitat (Stallings, 1989; Fonseca & Robinson, 1990;
Freitas et al., 1997; Stevens & Husband, 1998; Olifiers et al., 2005; Umetsu & Pardini, 2007; Pttker
et al., 2008; Naxara et al., 2009; Martins, 2011). Vrios desses atributos esto entre os principais deter-
minantes do risco extino e vulnerabilidade a distrbios causados pelo homem (OGrady et al., 2004;
Davidson et al., 2009; Fritz et al., 2009). Dessa forma, no de se admirar que as espcies de marsupiais
apresentem ampla variedade de respostas perda e fragmentao do habitat (e.g. Viveiros de Castro &
Fernandez, 2004; Pardini et al., 2005).
Tendo em vista o aumento global das presses e ameaas aos ecossistemas e espcies (Butchart
et al., 2010), abordagens e esquemas racionais para priorizar estratgias e garantir a alocao efetiva
de recursos frequentemente limitados para a conservao so essenciais (Margules & Pressey, 2000;
Brooks et al., 2006; Bottrill et al., 2008; Fischer et al., 2009; Wilson et al., 2011b). Abordagens de oti-
mizao propem que aes de conservao deveriam ser priorizadas com base em objetivos claros e
especficos, levando em considerao parmetros como o julgamento do valor do bem a ser conservado,
o benefcio esperado para a biodiversidade, a probabilidade de sucesso e o custo de aes alternativas
de conservao (Bottrill et al., 2008; Fischer et al., 2009). Para a priorizao entre espcies (decidir
qual espcie deveria ser priorizada para receber investimento de conservao), o protocolo mais co-
nhecido a Lista Vermelha de espcies ameaadas da IUCN (IUCN, 2011), cujo foco estimar o risco
de extino das espcies. No entanto, existem vrias outras abordagens, que enfatizam aspectos eco-
lgicos diferentes, como os conceitos de espcies guarda-chuva ou espcies chave (Mills et al., 1993;
Lambeck, 1997; Simberloff, 1998; Andelman & Fagan, 2000). A classificao de espcies ameaadas
CONSERVAO 456 Perda e fragmentao do habitat

da IUCN, assim como estes outros conceitos, podem ser usados para avaliar parmetros necessrios
para a priorizao de aes de conservao, mas no devem ser usados isoladamente (Possingham et
al., 2002; Wilson et al., 2011b).
A classificao das espcies na Lista Vermelha da IUCN baseada em informaes sobre a dinmica
temporal das populaes e/ou sobre a distribuio geogrfica das espcies (Mace et al., 2008; IUCN,
2011). Entretanto, este tipo de informao detalhada frequentemente no est disponvel e no fcil de
se obter para um grande nmero de espcies (Robbirt et al., 2006; Wilson et al., 2011a), especialmente
nos trpicos onde o conhecimento geralmente escasso para a maioria das espcies (Voss & Emmons,
1996; Patterson, 2001; Lewinsohn & Prado, 2002; Costa et al., 2005; de Grammont & Cuarn, 2006).
No de se admirar, portanto, que a disponibilidade de informaes pode ter impacto considervel sobre
o nvel de risco de extino atribudo para uma espcie (Lukey et al., 2011). Dada a falta de informao
detalhada, a classificao do risco de extino na Lista Vermelha da IUCN geralmente baseada na
distribuio geogrfica das espcies (McIntyre, 1992; Mace et al., 2008), levando incluso de vrias
espcies naturalmente raras ou de distribuio restrita que no necessariamente so ameaadas pelas
atividades humanas (Bueno, 2008). Este procedimento pode levar excluso de espcies relativamente
comuns ou de distribuio ampla, que, no entanto, so fortemente afetadas por distrbios causados pelo
homem. Esses inconvenientes limitam a utilizao das categorias de risco da Lista Vermelha da IUCN
quando conhecimento detalhado sobre as espcies escasso.
Alternativamente ao uso das Listas Vermelhas, a vulnerabilidade das espcies aos distrbios
causados pelo homem tem frequentemente sido estudada em escalas locais e regionais atravs
da comparao de padres de ocupao entre localidades/ paisagens preservadas e perturbadas
(Viveiros de Castro & Fernandez, 2004; Wang et al., 2009; Anjos et al., 2011; Thornton et al.,
2011; Vetter et al., 2011). Por estar fundamentada em informaes relativamente fceis de obter
(isto , dados de presena/ausncia), padres de ocupao representam uma maneira vivel de
adquirir conhecimento sobre a resposta das espcies a distrbios induzidos pelo homem e deter-
minar a vulnerabilidade das espcies. Na prtica, inferncias sobre a vulnerabilidade das espcies
so frequentemente baseadas no pressuposto que habitats preservados representam condies
antes do distrbio e, portanto, o cenrio apropriado para ser comparado com habitats perturbados
(Thornton et al., 2011; Vetter et al., 2011), j que dados antes e aps distrbios so raros (mas veja
referncia Stouffer et al., 2011). Assim, a generalidade das inferncias sobre a vulnerabilidade das
espcies baseadas em padres de ocupao depende fortemente da robustez do desenho amostral
e do alcance espacial da rea amostrada.
Nesse captulo, apresentamos uma estimativa da vulnerabilidade fragmentao florestal para 14
espcies de marsupiais da Mata Atlntica, a partir de um ndice de ocupao, utilizando um amplo banco
de dados sobre a ocorrncia das espcies em trs paisagens fragmentadas com diferentes porcentagens
de florestas remanescentes e trs paisagens de floresta contnua adjacentes no Planalto Atlntico de So
Paulo. Apesar de reduzida a menos de 16% de sua extenso original e de estar altamente fragmentada
(mais de 80% dos fragmentos tem menos que 50 ha; Ribeiro et al., 2009), a Mata Atlntica abriga um
grande nmero de espcies de mamferos, incluindo pelo menos 22 espcies de marsupiais (Paglia et
al., 2012; Gardner, 2008). O maior contnuo de Mata Atlntica remanescente se encontra no estado de
So Paulo (Ribeiro et al., 2009), onde o Planalto Atlntico abriga pelo menos 18 espcies de marsupiais
(Rossi, 2011).

Material e Mtodos
rea de Estudo e Coleta de Dados

Os marsupiais foram amostrados em seis paisagens de 10.000 ha trs paisagens fragmentadas e trs
paisagens contnuas adjacentes localizadas no Planalto Atlntico de So Paulo, Brasil, nos municpios
de Tapira Piedade, Ibina Cotia e Ribeiro Grande Capo Bonito (Figura 1). A regio toda era ori-
ginalmente coberta por Mata Atlntica classificada como Floresta Atlntica submontana (Oliveira-Filho
& Fontes, 2000). A altitude varia entre 800 e 1000 m acima do nvel do mar (Ross & Moroz, 1997). A
precipitao anual varia entre 1222 e 1810 mm e as temperaturas mnima e mxima so de 17,3C e 28,4C
na poca quente e mida (outubro a maro) e de 12,1C e 24,9C na a poca fria e seca (abril a setembro;
Agritempo Sistema de Monitoramento Agrometorolgico; http:// www.agritempo.gov.br). As paisagens
de mata contnua so mosaicos de floresta madura e secundria, enquanto as manchas nas trs paisagens
fragmentadas so de floresta secundria cercadas principalmente por pastos e agricultura de culturas anuais.
As trs paisagens fragmentadas abrigam respectivamente 49%, 31% e 11% de florestas remanescentes.
Detalhes sobre a estrutura das paisagens podem ser encontrados em Pardini e colaboradores (2010).
Os marsupiais foram capturados com o uso de uma linha de 100 m de comprimento com 11 armadilhas
de queda (baldes de 60 l) conectadas por cercas-guia, seguindo um protocolo padronizado, em seis stios
em cada uma das paisagens de mata contnua (18 stios no total), e em 15, 20 e 15 fragmentos florestais
de diferentes tamanhos nas paisagens com 11%, 30% e 49% de cobertura florestal, respectivamente (50
fragmentos florestais no total). Detalhes sobre a seleo dos stios de amostragem e sobre o protocolo de
captura podem ser encontrados em Bueno (2008).
Figura 1. Localizao dos trs pares de paisagens adjacentes de mata contnua e fragmentada no Planalto Atlntico de So Pau-
lo, mostrando a distribuio dos stios de amostragem. Em destaque nos retngulos, as paisagens fragmentadas com diferentes
porcentagens de floresta remanescente (da esquerda para a direita: 11%, 49% e 31%).

Um ndice de Vulnerabilidade Fragmentao Florestal
O ndice baseado nos padres de ocupao das espcies nas paisagens de mata contnua e frag-
mentadas, e representa a diferena na proporo de stios nos quais a espcie est presente entre estes
dois tipos de paisagem:
n de stios em mata cont nua n de fragmentos
onde a espcie esteve presente onde a espcie esteve presente
I = -
n total de stios n total de fragmentos
em mata contnua
O ndice toma valores entre -1 e +1, com valores positivos indicando vulnerabilidade e valores ne-
gativos indicando que a espcie se beneficia com a perda e fragmentao do habitat. Um ndice similar
foi usado por Thornton et al. (2011).
Os valores do ndice dependem fortemente das caractersticas das paisagens e stios amostrados.
Nosso banco de dados inclui trs pares de paisagens de mata contnua e paisagens fragmentadas adja-
centes distribudos ao longo do Planalto Atlntico de So Paulo. Assim, esse conjunto de dados engloba
eventuais diferenas espaciais nos padres de ocupao associadas s duas reas de endemismo para
mamferos encontradas em So Paulo (Costa et al. 2000), levando em conta variaes biogeogrficas.
Alm disso, dado que as paisagens fragmentadas variam quanto proporo de florestas remanescentes,
nossos dados tambm incluem a variao que possa haver nos padres de ocupao relacionada ao grau
de desmatamento, fator que reconhecidamente afeta a persistncia de espcies em paisagens fragmentadas
(Bueno, 2008; Pardini et al., 2010; Pttker et al., 2011). A fim de manter o ndice mais simples possvel
e baseado em dados relativamente fceis de obter, no levamos em conta diferenas na abundncia das
espcies entre os stios. Como observado para outras regies (Holt et al. 2002), entretanto, encontramos
alta correlao entre o nmero de stios ocupados e a abundncia (estimada como o nmero de indivduos
capturados) das espcies tanto nas paisagens de mata contnua (correlao de Spearman, r = 0,97, p <
0,001) como nas paisagens fragmentadas (r = 0,93, p < 0,001). Dessa forma, incluir a abundncia pro-
vavelmente no alteraria a ordem de vulnerabilidade entre as espcies. Por fim, como o desenho amostral
no balanceado (18 stios em paisagens de mata contnua contra 50 stios em paisagens fragmentadas),
usamos as propores ao invs do nmero bruto de stios ocupados. O desenho no balanceado, porm,
pode levar a uma menor preciso na estimativa de ocupao nas paisagens de mata contnua em compa-
rao s paisagens fragmentadas.
Usando um procedimento boostrap (reamostragem da matriz de presena/ ausncia, n = 10.000),
estimamos intervalos de confiana de 95% para os valores de vulnerabilidade de cada espcie. A partir
destes intervalos, determinamos se o valor de cada espcie difere significativamente de zero (isto , a
incluso ou no do zero no intervalo de confiana de 95%). Tambm verificamos se os valores de vul-
nerabilidade diferem entre as espcies. Esse o caso quando (1) os intervalos de confiana de 95% no
se sobrepem, ou (2) quando os intervalos se sobrepem, mas o intervalo de confiana da diferena dos
valores de vulnerabilidade das duas espcies no inclui o zero (isso , quando o intervalo
(ndice sp1 - ndice sp2) 1.96* (EP sp1)2 + (EP sp2)2
no inclui o zero (Lo, 1994; Payton et al., 2003). O cdigo de R para calcular o ndice e intervalos de
confiana pode ser obtido do primeiro autor.

Espcies de Marsupiais
Quatorze espcies de marsupiais foram capturadas (Tabela 1), representado 58% das espcies
conhecidas de Didelphimorphia que ocorrem no estado de So Paulo (de Vivo et al. 2011). Devido
dificuldade em distinguir espcimes de Monodelphis scalops e Monodelphis americana por caracteres
externos (Rossi 2011), essas duas espcies foram consideradas conjuntamente nas anlises. Todas as
espcies foram capturadas em pelo menos dois dos 68 stios (de 2 a 45, Tabela 1).
Classificamos as 14 espcies de acordo com seis atributos: a) tamanho do corpo (seguindo a clas-
sificao de Rossi, 2011), b) hbito de locomoo (Paglia et al., 2012), c) relao filogentica (tribos de
acordo com Voss & Jansa, 2009), d) dieta (Paglia et al., 2012), e) distribuio geogrfica restrita ou no
a biomas florestais (Pardini et al., 2010), e f) grau de especializao a habitats florestados (baseado na
ocorrncia das espcies em reas abertas de agricultura nas mesmas paisagens de estudo; ver Martins
[2011] para detalhes). Estas classificaes foram usadas para explorar a distribuio dos atributos ecol-
gicos ao longo do ordenamento das espcies quanto vulnerabilidade fragmentao.
Resultados
A vulnerabilidade fragmentao florestal variou de -0,256 a 0,611 entre as 14 espcies de marsupiais
(Tabela 1, Figura 2). Dois grupos de espcies puderam ser diferenciados: (1) espcies menos vulnerveis,
contendo seis espcies com valores negativos de vulnerabilidade (proporo de stios ocupados maior
nas paisagens fragmentadas do que nas paisagens de mata contnua), que no se diferenciaram significa-
tivamente entre si; e (2) espcies mais vulnerveis, abrangendo oito espcies com valores positivos de
Tabela 1. Espcies de marsupiais capturadas em trs pares de paisagens adjacentes de mata contnua e fragmentadas no Planalto
Atlntico de So Paulo. So apresentados o nmero de stios em que a espcie est presente nas paisagens de mata contnua e
fragmentada, o valor observado de vulnerabilidade e estatsticas do procedimento bootstrap (mdia, desvio padro, assim como
intervalos de confiana superior e inferior) para cada espcie. Espcies ordenadas do menor para o maior valor de vulnerabilidade.
Paisagens de Paisagens
ndice de Vulnerabilidade
mata contnua fragmentadas
# stios # stios Bootstrap mdia Desvio IC 95% IC 95%
Species Observado
(n= 18) (n= 50) (n= 10.000) padro superior inferior
Didelphis aurita 8 35 -0,256 -0,255 0,134 0,007 -0,518
Monodelphis kunsi 0 11 -0,220 -0,220 0,059 -0,120 -0,340
Gracilinanus microtarsus 10 37 -0,184 -0,185 0,132 0,078 -0,442
Monodelphis dimidiata 0 5 -0,100 -0,100 0,042 -0,020 -0,200
Marmosa paraguayana 0 4 -0,080 -0,080 0,038 -0,020 -0,160
Lutreolina crassicaudata 0 2 -0,040 -0,040 0,027 0,000 -0,100
Metachirus nudicaudatus 2 0 0,111 0,111 0,075 0,278 0,000
Marmosops incanus 17 34 0,264 0,264 0,086 0,420 0,089
Monodelphis sp. n. 6 3 0,273 0,273 0,117 0,511 0,051
Philander frenatus 6 2 0,293 0,292 0,113 0,516 0,071
Marmosops paulensis 6 0 0,333 0,333 0,111 0,556 0,111
Monodelphis scalops,M. americana 17 28 0,384 0,384 0,090 0,560 0,204
Monodelphis iheringi 11 0 0,611 0,608 0,115 0,833 0,389

vulnerabilidade (proporo de stios ocupados menor nas paisagens fragmentadas do que nas paisagens
de mata continua), dentre as quais somente a menos vulnervel (Metachirus nudicaudatus) e a mais vul-
nervel (Monodelphis iheringi) apresentaram valores de vulnerabilidade significativamente diferentes um
do outro (Figura 2). Para quatro espcies, os valores no diferiram significativamente de zero (Didelphis
aurita, Gracilinanus microtarsus, Lutreolina crassicaudata, Metachirus nudicaudatus; Figura 2), duas
das quais (L. crassicaudata e M. nudicaudatus) so representadas por dados muito escassos (Tabela 1),
limitando a inferncia sobre a vulnerabilidade.
Entre os diferentes atributos ecolgicos, apenas o grau de especializao a habitats florestados
esteve associado ao ordenamento das espcies quanto vulnerabilidade (Figura 3f). Todas as espcies
com valores positivos de vulnerabilidade so altamente especializadas em habitats florestados (isto ,
ocorrem em maior proporo em stios de paisagens de mata contnua do que em reas de agricultura),
enquanto as espcies restantes apresentam especializao mdia a habitats florestados (isto , ocorrem
em maior proporo em stios de paisagens de mata contnua, mas ocorrem em reas de agricultura de
paisagens altamente desmatadas), no so especializadas (ocorrem em menor proporo em stios de
paisagens de mata contnua do que em reas de agricultura), ou no foram classificadas devido falta de
dados (entretanto, nenhuma delas foi capturada em mata contnua).
Tamanho do corpo, hbitos de locomoo, tribos e dieta variaram fortemente ao longo do ordena-
mento das espcies quanto vulnerabilidade (Figura 3a-d). A distribuio geogrfica (restrita ou no a
biomas florestais) variou pouco entre as espcies de marsupiais estudadas, sendo que apenas duas espcies
ocuparam tambm biomas dominados por vegetao no florestal, como o Cerrado. Porm, estas duas
espcies esto entre as menos vulnerveis fragmentao florestal, como esperado (Figura 3e).
Figura 2. Vulnerabilidade fragmentao florestal para 14 espcies de marsupiais (intervalos de confiana +/- 95%). Espcies
ordenadas ao longo do eixo X do menor para o maior valor de vulnerabilidade. As letras (A-D) indicam grupos de espcies com
valores de vulnerabilidade significativamente diferentes.

Figura 3. Vulnerabilidade fragmentao florestal para 14 espcies de marsupiais (intervalos de confiana de +/- 95%) em
relao aos atributos ecolgicos. Os smbolos indicam a) tamanho corporal, b) hbitos de locomoo, c) relao filogentica
(tribos), d) dieta, e) distribuio geogrfica restrita ou no a biomas florestais, e f) grau de especializao a habitats florestais.
Discusso e Concluses
O ndice revelou uma variao considervel na vulnerabilidade perda e fragmentao do habitat
entre os marsupiais da Mata Atlntica, com poucas espcies no sendo afetadas pelo desmatamento. De
maneira geral, para espcies mais bem estudadas, a vulnerabilidade estimada congruente com o conhe-
cimento prvio. Didelphis aurita, a menos vulnervel entre as espcies investigadas, conhecida por ser
uma espcie generalista que se beneficia da alterao do habitat e frequentemente capturada em reas de

agricultura e prxima a reas ocupadas pelo homem (Gentile & Fernandez, 1999; Cceres & Monteiro-
Filho, 2001; Cceres, 2003; Olifiers et al., 2005; DAndrea et al., 2007; Fernandez et al., Captulo 17).
Gracilinanus microtarsus, que tambm foi classificada como pouco vulnervel, tem sido capturada em
pequenos fragmentos florestais em paisagens dominadas por vegetao no florestal (Passamani, 2000;
Martins et al., 2006b) assim como em habitats antropognicos como plantaes de Eucalyptus (Umetsu
& Pardini, 2007; Passamani & Ribeiro, 2009). As duas espcies de Marmosops, ambas entre as mais
vulnerveis em nossa anlise, so conhecidas por sua associao com florestas preservadas (Geise et al.,
2004; Bueno, 2008; Leiner, 2009; Rossi, 2011). Por outro lado, para as espcies pouco estudadas do gnero
Monodelphis, que so difceis de capturar com as armadilhas do tipo gaiola mais comumente utilizadas
(Umetsu et al., 2006), o ndice revelou uma variao surpreendente na vulnerabilidade fragmentao
florestal. Dentro do gnero, apesar das semelhanas na morfologia externa, tamanho do corpo, hbitos
de locomoo e dieta, as espcies variaram das duas mais vulnerveis (M. iheringi, M. scalops/M. ame-
ricana) a duas espcies pouco vulnerveis (M. kunsi, M. dimidiata), incluindo a segunda espcie menos
vulnervel dentre todas as analisadas (M. kunsi).
A uniformidade morfolgica dentro do gnero Monodelphis, assim como o fato da maior (D. aurita)
e menor (M. kunsi) espcies terem sido classificadas como as menos vulnerveis, demonstra claramente
que o tamanho do corpo no representa um bom previsor da vulnerabilidade fragmentao florestal nos
marsupiais da Mata Atlntica. Do mesmo modo, o peso tambm no esteve associado probabilidade de
extino de pequenos mamferos da Mata Atlntica em estudo realizado em uma paisagem fragmentada
no estado do Rio de Janeiro (Viveiros de Castro & Fernandez, 2004). Notavelmente, hbitos escansoriais
ou arborcolas no estiveram correlacionados com o aumento da vulnerabilidade ao desmatamento, e as
espcies mais vulnerveis apresentam hbitos terrestres. A vulnerabilidade entre as espcies de marsupiais
estudadas tampouco parece estar relacionada filogenia, visto que nem tribos nem gneros estiveram
associados com o ordenamento das espcies quanto vulnerabilidade fragmentao florestal. Apesar
da dieta de vrias espcies de marsupiais ser pouco conhecida (Lessa & Geise, 2010), o conhecimento
atual indica pouca variao nos hbitos alimentares, com a maior parte das espcies apresentando dieta
insetvora-onvora. Assim, a variao na vulnerabilidade fragmentao florestal entre as espcies de
marsupiais da Mata Atlntica tambm no parece ser consequncia das preferncias alimentares. De
maneira similar, dados de distribuio geogrfica tambm so escassos para a maioria das espcies.
Aparentemente, apenas duas das espcies investigadas, M. kunsi e L. crassicaudatus, apresentam dis-
tribuio geogrfica extensamente sobreposta a biomas dominados por vegetao no florestal como o
Cerrado ou Campos Sulinos (para todas as outras espcies, a ocorrncia nesses biomas est associada a
reas de transio com biomas florestais ou enclaves de floresta; Queirolo, 2009; Carmignotto, 2004).
Estas duas espcies foram classificadas como pouco vulnerveis fragmentao florestal, indicando que
informaes mais detalhadas sobre a distribuio geogrfica poderiam ajudar a melhor compreender a
variao na vulnerabilidade entre as espcies de marsupiais.
O nico atributo ecolgico claramente associado com o ordenamento das espcies quanto vulnera-
bilidade fragmentao foi o grau de especializao do habitat. De fato, a especializao ecolgica tem
sido defendida como um dos fatores determinantes do risco de extino em estudos tericos (Andren et
al., 1997; Colles et al., 2009; Clavel et al., 2010; Devictor et al., 2010) e tem se mostrado boa previsora da
vulnerabilidade alterao do habitat em estudos empricos com outros grupos de espcies (McKinney,
1997; Henle et al., 2004; Kennedy et al., 2010; ckinger et al., 2010; Uezu & Metzger, 2011; Vetter et
al., 2011). Espcies especialistas de habitat so tidas como mais vulnerveis fragmentao do habitat

devido inabilidade de ocupar ou cruzar os habitats antropognicos do entorno. Na Mata Atlntica, a
tolerncia a habitats alterados da matriz o principal fator determinante do risco de extino em pequenos
mamferos (Viveiros de Castro & Fernandez, 2004).
O ndice de vulnerabilidade fragmentao florestal descrito neste trabalho apresenta algumas
vantagens em termos de sua aplicao para a conservao. O ndice baseado em dados de presena/
ausncia, que so comparativamente mais fceis de obter e mais comuns na literatura do que informa-
es detalhadas sobre dinmica populacional, requeridas no protocolo da Lista Vermelha da IUCN. No
entanto, dados disponveis sobre padres de ocupao so frequentemente limitados espacialmente ou
heterogneos em termos de desenho amostral e esforo, e por isso devem ser usados e interpretados
com cuidado. Independentemente da disponibilidade de dados, porm, o ndice revelou diferenas
drsticas na vulnerabilidade entre as espcies de marsupiais, que no so refletidas na classificao da
IUCN. Notavelmente, todas as 14 espcies estudadas aqui so classificadas como de menor preocupao
(least concern) na Lista Vermelha da IUCN (IUCN, 2011). Vrias dessas espcies esto praticamente
restritas a matas contnuas na Mata Atlntica, um bioma que foi reduzido a 12-16% de sua extenso
original, indicando que estejam realmente ameaadas por futuras perdas ou perturbaes da floresta. A
ausncia dessas espcies na Lista Vermelha da IUCN provavelmente resulta da dificuldade em aplicar
seus critrios por causa da falta de dados, em especial a dificuldade em utilizar o nico critrio que
permite a incluso de espcies relativamente comuns e bem distribudas (= alta taxa de declnio popu-
lacional; Mace et al., 2008). Esse critrio requer informao detalhada sobre dinmica temporal dos
tamanhos populacionais, que raramente est disponvel. As espcies de marsupiais classificadas como
vulnerveis pelo nosso ndice no so necessariamente raras (isto , de distribuio geogrfica restrita
ou com abundncia local muito baixa), mas so altamente suscetveis a alteraes de habitat causadas
pelo homem, representando indicadores teis do impacto das atividades humanas. A excluso dessas
espcies da Lista Vermelha da IUCN ressalta os problemas de se usar a lista na regulamentao de
atividades humanas no Brasil. Medidas mais simples, como o ndice de vulnerabilidade apresentado
aqui, poderiam ser utilizadas para a criao de listas de espcies que na prtica fossem mais teis do
que a Lista Vermelha da IUCN para avaliar impactos ou para fornecer informao para priorizao
efetiva de aes de conservao.
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CAPTULO 23
Desafiando as Restries
Wallaceanas para o Estudo
de Marsupiais Neotropicais:
o Caso das Espcies do
Gnero Thylamys
Paulo De Marco Jnior*
Poliana Mendes*
Nilton C. Cceres**
Abstract: CHALLINGING WALLACEAN RESTRICTIONS FOR STUDY OF NEOTROPI-

CAL MARSUPIALS: THE CASE OF SPECIES OF GENUS THYLAMYS. The lack of informa-
tion regarding species geographic range still represents an important barrier in biogeographical
and macroecological studies. The species from the genus Thylamys are examples of how the
species ranges are still poorly known. In this study, we analyzed the geographic range of the only
three Brazilian Thylamys species in order to identify sympatric zones among their distributions
and understand their biogeographic patterns. We used climate-based distribution models to
predict their potential distribution. Such models were simpler for T. velutinus (e.g. Domain and
Euclidian distance), since it had fewer occurrences than T. macrurus and T. karimii (for which
we used Maxent, Mahalanobis distance and Domain), what limit the use of more complex mod-
eling algorithms. In order to identify the patches of suitable area with the highest colonization
probabilities, we measured the distance between them and the observed occurrence records for
each species. In general, models generated by Domain algorithm were the least conservative.
Some patches of suitable areas are spatially distant, what could decrease species dispersion into
*
Laboratrio de Ecologia Terica e Sntese, Departamento de Biologia Geral, Universidade
Federal de Gois, Rodovia Goinia-Nerpolis km 5, Campus II, Setor Itatiaia, CP 131. Goinia,
GO, 74001-970, Brasil. Autor correspondente: pdemarco@icb.ufg.br
**
Departamento de Biologia, CCNE, Universidade Federal de Santa Maria, Camobi. Santa
Maria, RS, 97.110-970, Brasil.
Desafiando as restries wallaceanas para oestudo de marsupiais neotropicais: 471 CONSERVAO

those patches. Overlaps of suitable areas were fewer for T. macrurus than for the other Thylamys species and this result may
be explained by morphological and ecological differences between T. macrurus and the other ones. Once they are associated
with opened vegetation, the conversion of suitable areas for Thylamys species into agriculturable areas is an important threat.
However, our results suggest they may respond differently to those disturbances.
2012.
Introduo
A falta de informaes completas sobre a distribuio de espcies reconhecida como um dos prin-
cipais entraves ao avano de alguma abordagem de estudos de biogeografia e macroecologia, bem como
de estratgias de conservao, principalmente em sistemas neotropicais (Diniz et al., 2010; Tobler et al.,
2007). Esse tema se tornou to importante que o termo Restries Wallaceanas (Wallacean shortfall)
foi cunhado para caracterizar o problema fazendo meno ao trabalho de compilao e estudo das distri-
buies de espcies por Alfreld R. Wallace (Brown & Lomolino, 1998; Bini et al., 2006). O argumento
especialmente importante porque, para alguns grupos originalmente estudados por Wallace em sua visita
Amaznia brasileira, a quantidade de informao sobre a distribuio geogrfica no avanou muito
desde o sculo XVIII. Sem informaes detalhadas sobre a distribuio difcil, por exemplo, utilizar
as tcnicas mais recentes de priorizao de conservao (e.g. o Zonation de Moilanen et al., 2005) e a
busca de reas de conservao se torna muito subjetiva e, provavelmente, ineficiente.
Na busca por um conhecimento mais detalhado da distribuio devemos reconhecer a natureza din-
mica desse atributo das espcies. A viso atual (Soberon, 2007; Soberon & Nakamura, 2009) sugere que
a distribuio de uma espcie resultado de trs conjuntos de variveis importantes, todas elas variando
no espao e no tempo (Figura 1). Por um lado existem as variveis ambientais que devem definir o nicho
Grinelliano de cada espcie. Por nicho Grinelliano compreendemos o conjunto de variveis climticas,
ou variveis ambientais, em escala mais ampla, e que devem definir a ocorrncia local da espcie (repre-
sentado pelo conjunto A na Figura 1). Contrapondo a esse sub-conjunto de variveis, uma poro de
efeitos ligados ao nicho Eltoniano, derivado das interaes entre espcies, tambm fundamental para
definir a amplitude de distribuio de uma espcie (representado pelo conjunto B na Figura 1). Esse
sub-conjunto de variveis revela a importncia de competidores, predadores e mutualistas na definio
Figura 1. O modelo conceitual para modelagem de distribuio de espcies baseado em seu nicho ecolgico (de acordo com
Soberon 2007; Soberon & Nakamura 2009). A poro A representa o conjunto de fatores abiticos, condies que, no mo-
delo de Sobern, representa o nicho Grinelliano. A poro B representa o conjunto de interaes biticas necessrias para
a persistncia de uma espcie em uma localidade e relaciona-se com o conceito de nicho Eltoniano. A poro M representa
o conjunto de locais que podem ser alcanados dadas as limitaes de disperso e barreiras. Apenas a interseo desses trs
componentes (em cinza) deve representar a distribuio real da espcie. Mais explicaes no texto.
CONSERVAO 472 Desafiando as restries wallaceanas para o estudo de marsupiais neotropicais:

do conjunto de locais onde uma espcie pode colonizar e se estabelecer com sucesso. Por fim, a espcie
s conseguir manter populaes estveis onde, em primeiro lugar, os propgulos viveis dela forem
capazes de chegar (representado pelo conjunto M na Figura 1). Assim, uma restrio espacial externa
definida por barreiras disperso e pela distncia se soma s restries internas de cada espcie impostas
por sua capacidade de disperso para determinar o conjunto de locais alcanveis e que podem fazer
parte de sua distribuio. A distribuio real da espcie o resultado da interseo de todos esses fatores.
Assim, a distribuio da espcie no uma simples projeo no espao geogrfico do nicho da espcie,
mas envolve mais restries espaciais e histricas que devem ser consideradas (De Marco et al., 2008).
Uma resposta imediata existncia das Restries Wallaceanas foi o desenvolvimento de ferramentas
para estimar a distribuio potencial das espcies a partir do arcabouo conceitual explicado no pargrafo
anterior. Um enorme nmero de algoritmos foi desenvolvido para buscar relacionar os pontos de ocor-
rncia conhecidos com os dados ambientais, estimando principalmente o nicho Grinelliano das espcies
e buscando projet-lo em mapas de distribuio potencial. Evidentemente, como os pontos coletados j
so o resultado dos trs sub-conjunto de variveis sobre a distribuio da espcie, o modelo trs tambm
informao sobre a poro Eltoniana do nicho, mesmo que no de forma explcita. A literatura apresenta
uma srie de avaliaes sobre o uso desses modelos (Segurado & Araujo, 2004; Elith et al. 2006; Lea-
thwick et al., 2006; Tsoar et al., 2007) sendo muito populares, tanto pelo seu desempenho quanto pela
facilidade de uso de suas implementaes computacionais, o Maxent (Phillips & Dudik, 2008), o GARP
(Stockman et al., 2006), a distncia de Mahalanobis (Farber & Kadmon, 2003), o BIOCLIM (Hijmans
& Graham, 2006) e o DOMAIN (Carpenter et al., 1993b).
No entanto, cada vez mais se percebe algumas limitaes importantes no uso desses modelos. Antes
de tudo, os argumentos tericos advindos da abordagem de Sberon e seus colaboradores (Soberon &
Nakamura, 2009) deixam muito claro a dificuldade de estimar a distribuio real das espcies, principal-
mente pela dificuldade de incluir as variveis B e M dentro do modelo. Vrias tcnicas recentes tm sido
desenvolvidas para tratar desses dois problemas, mas em todos os casos, os resultados esto diretamente
relacionados com a quantidade de informaes biogeogrfica j conhecida. De fato, o nmero de registros
e a qualidade desses registros afeta diretamente a qualidade da descrio do nicho das espcies que deles
pode advir (Jimenez-Valverde et al. 2009). No entanto, essas tcnicas continuam sendo teis para uma
grande variedade de aplicaes que incluem a escolha de reas de conservao (Nobrega & De Marco,
2011) e a anlise de padres de sobreposio de distribuio (Illoldi-Rangel et al., 2004), desde que os
limites desses mtodos estejam bem compreendidos. Nessa contribuio, utilizamos duas abordagens
distintas desses modelos, considerando a quantidade e qualidade de informaes de ocorrncia das es-
pcies. Em espcies com muitos pontos conhecidos ou quando eles parecem descrever bem a variedade
de condies onde a espcie pode ocorrer, uma estimativa do nicho da espcie pode ser aceitvel. Nesse
caso, tcnicas mais complexas que geram modelos com muitos parmetros podem descrever com mais
detalhes e gerar modelos com mais preciso sobre a distribuio da espcie. Por outro lado, para muitas
das espcies raras, endmicas, ou ameaadas de extino, isso no possvel. De fato, so essas as es-
pcies de maior interesse no uso dessa abordagem j que nelas que as Restries Wallaceanas mais se
expressam. No entanto, um argumento muito forte que devemos aumentar as coletas dessas espcies com
o objetivo de melhor descrever seu nicho e gerar modelos mais precisos. As tcnicas a serem utilizadas
nesses casos devem buscar menos do que descrever o nicho das espcies, mas identificar locais com alta
similaridade ambiental com os pontos onde j reconhecemos a ocorrncia da espcie e, com isso, indicar
reas para novas coletas e inventrios.

O gnero Thylamys inclui cerca de 10 espcies de pequenos marsupiais adaptados a reas abertas
da Amrica do Sul, ocorrendo dos Andes Caatinga (Braun et al., 2005; Carvalho et al., 2009a; Teta
et al., 2009), embora no haja ainda um consenso sobre a validade de algumas espcies (Giarla et al.,
2010). As espcies exibem uma adaptao na base da cauda, que lhes permite fazer reservas energticas
para perodos com menor disponibilidade de alimentos. O gnero apresenta trs espcies ocorrendo no
Pantanal, Cerrado e Caatinga, no Brasil (T. macrurus, T. karimii e T. velutinus), com os conhecimentos
que se tem at o momento sobre sistemtica do grupo (e.g. Carmignotto & Monfort, 2006; Carvalho
et al., 2009a). Historicamente, T. macrurus uma espcie primitiva que teria originado posteriormente
as outras duas espcies brasileiras (Braun et al., 2005; Carmignotto & Monfort, 2006). Contudo, at
recentemente pouco se sabia sobre a distribuio das espcies e principalmente quais eram as espcies
brasileiras. Quanto sistemtica, no passado houve incertezas sobre a identificao de algumas espcies
de Thylamys (Palma, 1995; Carmignotto & Monfort, 2006), mas hoje essas diminuram pelo menos para
as espcies do Brasil, exceto talvez para a regio limtrofe de distribuio entre T. macrurus e T. pusillus
(Carmignotto & Monfort, 2006). A distribuio de T. macrurus abarca o leste do Paraguai e o Mato Grosso
do Sul no sudoeste do Brasil; T. velutinus ocorre principalmente no Cerrado do sudeste do Brasil; e T.
karimii tem distribuio mais setentrional no Cerrado, ocorrendo tambm na Caatinga (Carmignotto &
Monfort, 2006; Melo & Sponchiado, neste volume). O conhecimento acerca dos limites de distribuio
das trs espcies no Brasil ainda limitado, mas certamente o Cerrado do Brasil central uma zona de
simpatria de T. karimii e T. velutinus, alm do leste de Minas Gerais (Carmignotto & Monfort, 2006;
Carvalho et al., 2009a). O ritmo de coletas em regies mais distantes do Cerrado e da Caatinga ainda
lento no Brasil para que se possa compreender de modo mais refinado a distribuio das trs espcies
de Thylamys. Contudo, tem gerado resultados, como a ampliao da distribuio de T. macrurus para
o leste no Brasil (Cceres et al., 2007) e para o norte, no Pantanal (Andreazzi et al., 2011), assim como
a distribuio de T. velutinus para o sudoeste do Cerrado (Rodrigues et al., 2002), aproximando-se das
reas de distribuio de T. velutinus e T. karimii (Carmignotto & Monfort, 2006).
Neste captulo, ns buscamos analisar os padres de distribuio das espcies de Thylamys brasileiros
atravs das ferramentas de modelagem de nicho. Ns iremos distinguir a abordagem utilizada de acordo
com a quantidade de informaes existente sobre a distribuio e fazer uma anlise voltada para a iden-
tificao de possveis zonas de simpatria e a compreenso de padres biogeogrficos nessas espcies. Ao
apresentar essas abordagens no grupo, ns buscamos tambm uma anlise crtica desse tipo de modelo
que, esperamos, ajude na anlise de outros gneros de marsupiais que esto em condies semelhantes.
Mtodos
Dados Ambientais
Ns utilizamos seis variveis climticas para a Amrica do Sul (temperatura mdia anual, sazonalida-
de da temperatura, mdia do trimestre mais seco, precipitao mdia anual, sazonalidade da precipitao
e mdia do trimestre mais quente) derivadas da base de dados do WORLDCLIM (http://www.worldclim.
org/) e duas variveis topogrficas (altitude e inclinao) derivadas do modelo de elevao digital Hydro
-1K (http://edcdaac.usgs.gov/gtopo30/hydro/). Todas as variveis foram reduzidas resoluo de 0.0416
graus para a anlise, representando clulas de cerca de 4km x 4km.

Dados de Ocorrncia de Thylamys
Os dados de ocorrncia para as espcies de Thylamys do Brasil foram obtidos por compilao de
dados da literatura, contidos em Vieira (1955), Rodrigues et al. (2002), Torres (2002), Carmignotto &
Monfort (2006), Palma & Vieira (2006), Cceres et al. (2007), Carvalho et al. (2009a), Giarla et al. (2010)
e dados no publicados de NCC (Apndice 1).
No caso da espcie T. macrurus, que ocorre tanto no Brasil quanto no Paraguai, o modelo de dis-
tribuio foi calculado utilizando pontos de ocorrncia tanto do Brasil quanto do Paraguai. Isto ocorre
porque a base de dados climticas utilizada no modelo inclua toda a Amrica do Sul e a adio desses
pontos aumentaria a acurcia do modelo de distribuio. Foram obtidos no total 20 pontos de T. karimii,
19 de T. macrurus e 6 de T. velutinus. Porm, ao final, considerando a restrio espacial das clulas de 4
km utilizadas nesse estudo, foram identificados 20 pontos espacialmente nicos para T. karimii, 16 para
T. macrurus e 6 para T. velutinus.
Procedimentos de Modelagem
Vrios mtodos tm sido apresentados para gerar predies sobre a distribuio potencial de espcies
baseado na variao ambiental em pontos reconhecidos de ocorrncia. Essas tcnicas so reconhecidas
como ponderosas para gerar predies em uma grande variedade de problemas ecolgicos (Guisan &
Thuiller 2005). No entanto, existem vrios pontos importantes que afetam nossa definio de qual a
estratgia mais efetiva de produzir esses modelos. Com certeza o nmero de registros disponveis um
dos fatores mais importantes, por afetar diretamente a qualidade com que o nicho das espcies poderia
ser descrito (Luoto et al. 2005). Considerando as diferenas encontradas entre as espcies de Thylamys,
nossa escolha foi de um mtodo mais complexo para modelar as espcies com mais pontos e outro mais
simples, baseado em distncias para modelar as espcies com menos pontos. De fato, os modelos mais
complexos tm muito mais parmetros e, se aplicados a problemas com poucos pontos de ocorrncia,
devem representar uma sobre-parametrizao. Mesmo existindo tcnicas de reduzir seu efeito sobre os
modelos (regularization em Phillips & Dudik, 2008) vale a pena evitar o uso dessas tcnicas com pou-
cos dados. Para a tcnica mais complexa utilizamos o MAXENT que um dos mtodos mais utilizados
na literatura atual e avaliado positivamente em muitos dos testes j publicados (Elith et al., 2006; Tsoar
et al., 2007). Para o mtodo mais simples utilizamos o DOMAIN (Carpenter et al., 1993b) e a distncia
Euclidiana.
O processo de modelagem no Maxent, assim como em outros modelos, envolvem a estimativa de
parmetros e alguns critrios de otimizao. Um problema com esse procedimento a possibilidade de
sobreajustar os dados de treinamento, principalmente se existe um grande nmero de variveis ambientais
em relao a um pequeno nmero de pontos de ocorrncia. Uma constante usada como parmetro de
regularizao impedindo o sobre-ajuste nesses casos (Phillips et al., 2006). O valor utilizado de limite
de convergncia foi de 10-5 e o nmero mximo de iteraes foi limitado em 1000.
A distncia de Mahalanobis foi considerada como um dos mtodos mais eficientes de modela-
gem em algumas avaliaes recentes (Tsoar et al., 2007). Esse mtodo mais simples que o Maxent,
envolvendo um nmero menor de parmetros. No entanto, por envolver a inverso de matrizes de
Varincia-Covarincia, tm restries srias ao nmero de pontos de ocorrncia mnimo. Da mesma

maneira o Domain um mtodo simples, baseado na similaridade ambiental medida pela distncia
de Gower ao ponto mais prximo ao local avaliado no espao ecolgico (Carpenter et al., 1993a). O
mtodo tambm facilita a interpretao de espcies com poucos pontos de ocorrncia e foi considerado
um bom preditor da abundncia a partir de modelos de distribuio em uma anlise recente (Torres et
al., 2012). Por fim, a distncia Euclidiana pode ser considerada como um dos mtodos mais simples e
que menos restries impe ao seu uso. Ele est baseado no simples calculo da distncia ao centroide
dos pontos de ocorrncia no espao ecolgico e, por no envolver inverso das matrizes como no caso
da Distncia de Mahalanobis, pode ser calculado para qualquer nmero de amostras. Siqueira et al.
(2009) em um estudo recente mostrou como esse mtodo pode ser til na identificao de reas com
condies ambientais semelhantes aos locais onde uma espcie com apenas poucos pontos de ocor-
rncia (Byrsonima subterranea).
Para as espcies com maior nmero de pontos de ocorrncia, T. karimii e T. macrurus, utilizamos os
modelos Maxent, Domain e Distncia de Mahalanobis. J para a espcie T. velutinus, com menor nmero
de pontos de ocorrncia, utilizamos somente os modelos Domain e Distncia euclidiana.
Avaliao dos Modelos

A avaliao de modelos de distribuio feito usualmente por mtodos que buscam determinar a
eficincia da predio da ocorrncia da espcie e pode envolver modelos baseados em limites previamente
determinados ou no (Liu et al., 2005). Nesse estudo, ns utilizamos a rea sobre a curva ROC (AUC)
como medida exploratria da qualidade dos modelos gerados independente dos limites utilizados. Mesmo
assim, a definio de um limite para a predio binria um tema relevante na construo de modelos de
distribuio e que afeta seu resultado (Elith et al., 2006). Ns avaliamos tanto o limite mnimo (menor
valor de adequabilidade detectado nos pontos de ocorrncia) e o mximo (valor que minimiza ao mesmo
tempo a sobre-previso e a omisso na curva ROC) como alternativas.
Conectividade
Os modelos de distribuio baseados em variveis ambientais podem gerar uma distribuio po-
tencial nem sempre totalmente conectada entre si. Muitas vezes fragmentos de rea com alta adequabi-
lidade esto rodeados por reas com baixa adequabilidade o que poderia dificultar a colonizao desta
rea pelas espcies. Pensando nisso, ns utilizamos o conceito de fragmento para calcular o quanto cada
fragmento desses estava distante dos pontos de ocorrncia. Para isso, consideramos reas adequadas
juno dos modelos (ensemble) para cada espcie considerando o limite mximo de cada modelo.
Para identificar esses fragmentos de ambiente adequado utilizamos uma regra em que somente clulas
vizinhas ortogonais so consideradas como fazendo parte de um mesmo fragmento, enquanto que vizi-
nhas diagonais fazem parte de fragmentos separados. Calculamos ento a distncia em metros entre o
centroide de cada um desses fragmentos e o ponto de ocorrncia da espcie mais prximo, essa mtrica
foi chamada de isolamento. Esse clculo foi feito utilizando o programa Hawths Analysis Tools (Beyer,
2004). O objetivo dessa anlise foi considerar a probabilidade das espcies colonizarem uma determinada
rea adequada ambientalmente para a espcie, buscando assim tentar inserir as restries de movimento
(poro M da Figura 1) no modelo para predizer a distribuio.

Resultados
Todos os modelos apresentaram valores de AUC altos (Tabela 1), independente do tipo de procedi-
mento de modelagem utilizado. Em todos os casos o procedimento Maxent apresentou maior sensibili-
dade s diferenas de limite para predio binria, sendo o nico com predies diferentes para o limite
mnimo e mximo (Tabela 1). Nesses casos, essas diferenas geraram reas estimadas de distribuio
pelo limite mnimo cerca de 2 a um pouco mais de 3 vezes maiores do que a distribuio gerada pelo
limite mximo (Tabela 1).
Em geral, os modelos criados pelo procedimento Domain geraram reas de distribuio que englo-
bavam os outros modelos (Figura 2, 3 e 4). Para as duas espcies com mais pontos, observa-se conside-
rvel variao entre os modelos, mas com o Maxent sempre produzindo modelos com menor rea total
predita (Tabela 1, Figura 2 e 3). Por outro lado, observa-se uma elevada concordncia entre os modelos
de distncia euclidiana e o Domain para T. velutinus (Figura 4).
Considerando as diferenas entre modelos, e buscando uma predio final que inclua as predies
de todas as diferenas tcnicas utilizadas, produzimos um modelo conjugado (ensemble) baseado no
limite mximo (Figura 5). Adicionalmente, buscamos controlar os efeitos ligados disperso, avaliando
a conectividade dos vrios fragmentos de reas de distribuio dentro do range da espcie. (Figura
5). Dessa forma, objetivamos identificar quais so os fragmentos de rea adequada com maior probabi-
lidade da espcie ter colonizado.
Se restringirmos a predio de distribuio de cada espcie s reas contnuas de sua distribuio
para as quais existem pontos de coleta conhecidos, fcil observar que a distribuio de T. karimii deve
se estender pela maior parte das reas com vegetao aberta do Brasil. Sua rea de distribuio tambm
avana por reas com climas mais secos dentro da Amaznia, na direo de Santarm, Par. Se incluir-
mos as reas com menor conectividade (Figura 5), vrias reas que so reconhecidas pela presena de
incluses savanides dentro de florestas Amaznicas, no Acre e no Par, so includas, alm de uma
grande parte de Roraima que mantm um Cerrado relictual. Alm disso, importante frisar que a grande
rea conectada central da distribuio de T. karimii inclui algumas possveis barreiras sua distribuio,
principalmente grandes rios como o Rio So Francisco. No entanto, o encontro de pontos de ocorrncia
Tabela 1. Diferenas nos modelos relacionadas ao nmero efetivo de pontos de ocorrncia (N), eficincia dos modelos (valor
de AUC) e rea de distribuio predita considerando o limite mximo e mnimo para os modelos. O limite mnimo de adequa-
bilidade busca minimizar os erros de omisso, enquanto o limite mximo busca minimizar os erros de comisso.
Limite mximo Limite mnimo

Espcies Modelo N AUC
rea (10 km)
3
rea (103 km)
Domain 20 0,921 3.434,9 3.434,9
Thylamys karimii Mahalanobis 20 0,945 2.321,3 2.321,3
Maxent 20 0,932 0677,2 1.293,7
Domain 0,976 1.055,9 1.055,9

17
Thylamys macrurus Mahalanobis 17 0,996 0141,3 0141,3
Maxent 17 0,976 0033,8 0105,0
Domain 0,964 1.872,1 1.872,1

Thylamys velutinus 06
Euclidiana 06 0,964 1.882,8 1.882,8

Figura 2. Locais com maior adequabilidade para Thylamys karimii utilizando os modelos Maxent, Domain e Distncia de
Mahalanobis. TH min significa o limite mnimo de adequabilidade e TH max significa o limite mximo. Os crculos em
vermelho representam os pontos de ocorrncia utilizados no modelo.
Figura 3. Locais com maior adequabilidade para Thylamys macrurus utilizando os modelos Maxent, Domain e Distncia de
Mahalanobis. TH min significa o limite mnimo de adequabilidade e TH max significa o limite mximo. Os crculos em
vermelho representam os pontos de ocorrncia utilizados no modelo.

Figura 4. Locais com maior adequabilidade para Thylamys velutinus utilizando os modelos Domain e Distncia Euclidiana. TH
min significa o limite mnimo de adequabilidade e TH max significa o limite mximo. Os crculos em vermelho representam
os pontos de ocorrncia utilizados no modelo.
Figura 5. Proximidade entre o centroide de cada fragmento de rea adequada para o ponto de ocorrncia da espcie mais
prximo. Foi utilizada uma juno dos modelos (ensemble) considerando o limite mximo de adequabilidade para definir os
fragmentos. Sendo eles: Maxent, Domain e Distncia de Mahalanobis para T. karimii e T. macrurus, j para T. velutinus foram
utilizados os modelos Domain e Distncia Eclidiana.

Figura 6. Zonas de simpatria entre os pares de espcies de Thylamys do Brasil. Crculos amarelos representam os pontos de
ocorrncia de T. karimii, tringulos verdes representam os pontos para T. macrurus e quadrados vermelhos para T. velutinus.
dos dois lados desse rio e o pequeno potencial desses pontos funcionarem como barreiras nas nascentes
de grandes rios amaznicos que nascem no Cerrado servem para descartar a possibilidade dessas serem
barreiras efetivas dentro desse fragmento. Por outro lado, as cadeias de montanhas na Mata Atlntica
podem estar servindo de barreiras efetivas para a colonizao de reas prximas ao litoral onde, apesar
de existirem condies ambientais adequadas, nenhum ponto de ocorrncia foi at o momento relatado.
importante notar, no entanto, que essas reas litorneas em que os modelos consideraram ser climatica-
mente semelhantes a locais onde T. karimii j foi encontrado, apresentam vegetao muito distinta, sendo
primariamente de florestas atlntica incluindo reas de matas semi-deciduais. Essas diferenas podem
tambm estar influenciando a ocorrncia dessa espcie por manterem uma rica fauna de marsupiais, que
podem representar um impedimento competitivo persistncia dessa espcie.
Por outro lado, a rea conectada de T. macrurus sobrepe-se largamente ao bioma Pantanal, incluindo
reas marginais de Cerrado no Mato Grosso, Mato Grosso do Sul, Gois e So Paulo. Existem reas no
conectadas no Cerrado e na Mata Atlntica que, quase certamente, esto isoladas para colonizao dessa
espcie seja por barreiras ambientais, rios e cadeias de montanhas. Novamente, no existem barreiras
suficientemente fortes para impedir a colonizao natural dessas espcies nas reas previstas pelo modelo
no fragmento principal (e.g. Cceres, 2007).
A avaliao da conectividade para T. velutinus deve ser feita com mais cautela considerando o seu
menor nmero de pontos de ocorrncia. Grande parte da rea do fragmento principal, dentro do domnio
da Mata Atlntica, pode representar uma rea de difcil acesso para a espcie devido ao tipo de vegetao
que diferente do encontrado nos pontos de ocorrncia registrados para a espcie. Para os fragmentos

menos conectados ao fragmento principal possvel que a colonizao da espcie seja impedida por
barreiras ambientais intermedirias, como por exemplo, reas de agricultura.
Considerando a juno entre os modelos de distribuio se nota uma larga sobreposio da rea de T.
velutinus e T. karimii, mas uma razovel diferenciao na distribuio de T. macrurus em relao s duas
anteriores (Figura 6). possvel notar uma rea a leste na distribuio de T. macrurus que sobrepe a T.
karimii e para qual existe apenas um ponto de ocorrncia daquela espcie. possvel que nessa regio,
que se estende pelo noroeste do estado do Mato Grosso do Sul e sul de Gois, seja uma rea potencial de
sobreposio dessas espcies, incluindo T. velutinus, em termos de condies ambientais. Coletas nessa
regio podem ajudar a elucidar se realmente essa sobreposio existe ou uma dessas espcies exclui a
outra nessas reas, representando um limite bitico distribuio. O mesmo foi observado com relao
sobreposio de reas adequadas para T. macrurus e T. velutinus, sendo que nessas reas somente foram
registrados pontos de ocorrncia de T. velutinus. A excluso competitiva poderia explicar esse padro,
porm somente coletas nessa regio de sobreposio poderiam elucidar uma possvel ausncia de reas
simptricas entre essas duas espcies. Na rea de sobreposio da distribuio de T. velutinus e T. karimii
observa-se pontos de ocorrncia de ambas espcies, inclusive pontos de ocorrncia muito prximos uns
dos outros. Indicando que uma excluso competitiva entre essas espcies no provvel.
Discusso
As tcnicas apresentadas aqui representam uma viso mais equilibrada sobre o uso dos modelos
e uma reviso de suas limitaes. A escolha dos mtodos como uma funo direta da quantidade de
informaes disponveis algo cada vez mais importante na literatura e representa uma das discusses
importantes sobre a forma de tratar a modelagem de distribuio de espcies de forma mais efetiva (Ka-
mino et al., 2011). Uma discusso comum sobre esse tipo de abordagem envolve uma viso limitada de
que s se podem comparar coisas iguais, procedimentos iguais. Nessa viso, no podemos compa-
rar os modelos gerados por tcnicas diferentes, como, no nosso caso, os modelos para as duas espcies
com mais informaes e aquela mais rara. Em primeiro lugar, nada igual nesse universo. Nenhum
procedimento perfeitamente controlado e os nveis de qualidade de descrio do nicho das espcies
variam largamente por uma srie de fenmenos incluindo o nvel de vcios na sua amostragem (Platts et
al., 2008). Por outro lado, preciso definir muito claramente o que comparar. Evidentemente, todos
os modelos devem apresentar algum nvel de impreciso, mas utilizar essa impreciso como argumento
para no avanar uma possvel discusso da distribuio das espcies representaria um considervel en-
trave no desenvolvimento do pensamento ecolgico e consequentemente na minimizao das restries
wallaceanas.
A menor sobreposio de T. macrurus com as outras espcies em relao distribuio geogrfica,
que representa menor similaridade nas variveis climticas, tambm congruente com a menor semelhana
dessa espcie com relao s variveis morfolgicas (Carmignotto & Monfort, 2006) e ecolgicas, como a
capacidade de escalar rvores e ocorrncia tambm em reas florestadas (Cceres et al., 2007). Alm disso,
T. macrurus representa um clado basal quando comparado com outras espcies de Thylamys da Amrica
do Sul (Carvalho et al. 2009a). J T. velutinus e T. karimii representam espcies com maior similaridade
morfolgica (Carmignotto & Monfort 2006) e possivelmente molecular (Carvalho et al., 2009a) e, em
consequncia, com distribuio geogrfica tambm mais sobreposta. Uma possvel diferenciao mais

recente entre essas ltimas espcies poderia explicar a ocorrncia em reas ambientalmente mais simila-
res. Por outro lado, espcies morfologicamente mais semelhantes tendem a utilizar os mesmos recursos,
o que aumentaria a competio entre elas. Assim, entre duas espcies muito semelhantes esperaramos
encontrar uma alta sobreposio de reas adequadas, mas, pelo princpio da excluso competitiva (Gause,
1960), nenhuma sobreposio em pontos de ocorrncia. Sendo assim, seria mais esperado que houvesse
uma excluso competitiva entre T. velutinus e T. karimii do que entre ambas e T. macrurus. No entanto,
isso foi observado apenas parcialmente j que T. velutinus e T. karimii so simptricas com relao a
alguns pontos de ocorrncia no centro do Cerrado e T. macrurus no possuiu pontos muito prximos a
nenhuma das outras duas espcies.
reas de sobreposio entre T. macrurus com as outras duas espcies brasileiras so esperadas para
o sul do Cerrado, na regio ao sul e ao norte da fronteira entre Mato Grosso do Sul e Gois (com T. ve-
lutinus; Rodrigues et al., 2002; Cceres et al., 2007) e na regio ao norte do Pantanal em contato com o
Cerrado, no sul do Mato Grosso (com T. karimii). Os dados para o Pantanal ainda so escassos, e pouco
se sabe sobre as espcies de Thylamys para esse bioma; contudo, T. macrurus foi recentemente registrado
no sul do Pantanal (Andreazzi et al., 2010). Por outro lado, T. karimii e T. velutinus, alm de j terem sido
registrados em simpatria no Brasil central no norte de Gois (e.g. Carvalho et al., 2009a), certamente
devero ocorrer em simpatria por uma rea bem maior do que a atualmente reconhecida, tais como no
sul de Gois e norte de Minas Gerais. Como um estado localizado no centro do bioma Cerrado e, por
conseguinte, recebe varias influncias biogeogrficas, Gois e regies do entorno (e.g. MS, MT e MG)
devem ainda revelar muito de como essas trs espcies co-ocorrem ou se apartam em suas distribuies,
medida que mais amostragens forem sendo realizadas em reas mais remotas do Cerrado.
Historicamente, pouco se sabe como teria ocorrido a disperso e especiao das espcies de Thylamys,
mas ela pode ter sido complexa (Giarla et al., 2010). Anlises moleculares recentes colocam um quadro
interessante de especiao em que T. macrurus no seria um ancestral direto das outras duas espcies
brasileiras, como no caso de T. karimii que mais aparentado a T. pusillus do Chaco paraguaio e argen-
tino (Carvalho et al., 2009a). Nesse caso, o clado brasileiro composto por T. karimii + T. velutinus teria
hipoteticamente surgido de algum ancestral que ocorria no Chaco, mas no necessariamente T. macrurus
e, posteriomente, teria se especiado, originando T. karimii ocupando o norte do Cerrado e a Caatinga e T.
velutinus ocupando o sudeste do Cerrado. Porm, a relao de parentesco entre T. karimii e T. velutinus
ainda precisa ser confirmada (Carvalho et al., 2009a). Atualmente, parece haver uma boa correspondn-
cia entre a distribuio das espcies de Thylamys e a distribuio de macrohabitats (Giarla et al., 2010).
Quaisquer espcies que sejam preferencialmente associadas faixa de vegetao aberta na Amrica
do Sul (Caatinga-Cerrado, Pantanal-Chaco; AbSaber, 1977) esto sob os efeitos da diminuio de reas
naturais pela converso desses sistemas em grandes sistemas de lavouras (Mantovani & Pereira, 1998).
O avano das reas de plantao de soja e de cana-de-acar no Cerrado (Fearnside 2001) leva a uma
diminuio de reas para todas as espcies aqui estudadas. Em especial, um estudo recente mostrou que
paisagens dominadas pela agricultura tm parmetros de fragmentao mais negativos para a fauna do
que paisagens dominadas por pastagens (Carvalho et al. 2009b), o que sugere que a converso das reas
que ora se observa no Cerrado poder ter efeitos ainda maiores no futuro.
As informaes biolgicas associadas aos modelos aqui apresentados, no entanto, podem sugerir
ainda nveis diferentes de risco entre essas espcies. Cceres et al. (2007) mostram que T. macrurus,
apesar de ter uma distribuio mais restrita, abundante nas reas onde encontrada. Isso tambm

sugere que a qualidade ambiental dos fragmentos de ambientes nativos no sudoeste do Cerrado ainda
mantm algumas condies favorveis para essas populaes (ver por exemplo Npoli & Cceres, 2012).
Thylamys velutinus, no entanto, associado a uma distribuio mais restrita que a de T. karimii, apresenta
uma distribuio que se sobrepe a uma rea de grande desenvolvimento agrcola no leste e sudeste do
Brasil. Se essa espcie recente na histria do gnero, com uma distribuio que ainda se equilibra com a
disponibilidade de reas adequadas no sistema, ela est sendo afetada pela mudana antrpica rpida nos
locais com condies apropriadas sua persistncia. Por fim, apesar de tambm sofrer com as mudanas
de paisagem nas reas abertas do Cerrado aqui relatadas, o maior tamanho da distribuio de T. karimii,
associado ocorrncia em regies mais remotas do Cerrado e da Caatinga, sua maior salvaguarda em
termos de persistncia a longo prazo.
Agradecimentos
Esse trabalho foi parcialmente financiado por vrias bolsas de produtividade do CNPq para Paulo De
Marco Jr. Poliana Mendes financiada por bolsa do CNPq junto ps-graduao em Ecologia e Evoluo
da UFG. Nilton C. Cceres foi bolsista de produtividade do CNPq e recebeu bolsa de ps-doutorado no
exterior (PDE) da mesma agncia enquanto colaborava neste captulo.
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Apndice 1. Localidade, municpio, estado e suas coordenadas geogrficas em decimais utilizadas neste captulo, conforme a
espcie e fonte consultada.
Thylamys macrurus: Cceres et al. (2007): 1) Faz. Princesinha, Bonito, MS, -21.08, -56.83; 2) Faz.
Sta Terezinha (prximo), Bonito, MS, -20.83, -56.62; 3) Piraputanga, Aquidauna, MS, -20.45,
-55.5; 4) UEMS, Aquidauana, MS, -0.42, -55.67; 5) Faz. So Cristovao, Dois Irmos do Bu-
riti, MS, -20.5, -55.3; 6) Faz. Lindos Campos, Inocncia, MS, -19.82, -51.53; N.C. C-
ceres, dados no publicados: 7) Faz. Sossego, Campo Grande, MS, -20.48, -54.50; 8) Faz. Bor-
boleta, Miranda, -20.50, -56.18; 9) Porto Conceio, Porto Murtinho, MS, -21.47, -57.90; 10)
Granja 10RCMEC, Bela Vista, MS, -22.07, -56.55; Carmignotto & Monfort (2006): 11) Faz.
Califrnia, Bodoquena, MS, -20.68, -56.87; Palma & Vieira (2006): 12) Bonito, MS, -21.12,
-56.45; Vieira (1955): 13) Campo Grande, MS, -20.45, -54.62; Giarla et al. (2010): 14) Escuela
Agropecuaria, Concepcin (Paraguay), -23.35, -57.38; Torres (2002): 15) Central, Asuncin
(Paraguay), -25.27, -57.67; 16) Sapucay, Paraguari (Paraguay), -25.67, -56.92.
Thylamys velutinus: Rodrigues et al. (2002): 17) Parque Nacional de Emas, Mineiros, GO, -18.27,
-52.88; Carmignotto & Monfort (2006): 18) Faz. gua Limpa/Reserva do IBGE, Braslia, DF,
-15.93, -47.85; 19) Parque Nacional Chapada dos Veadeiros, Alto Paraso, GO, -14.03, -47.53;
20) Lagoa Santa, MG, -19.63, -43.88; 21) Cachoeira de Emas, Pirassununga, SP, -21.92,
-47.35; 22) Ipanema, SP, -23.43, -47.60.
Thylamys karimii: Carmignotto & Monfort (2006): 23) Cocorob, BA, -9.87, -39.03; 24) Faz. Fun-
do, Cocos, BA, -14.18, -44.53, 25) Faz. Jatob, Correntina, BA, -13.95, -45.97; 26) Estao
Ecolgica guas Emendadas, Planaltina, DF, -15.58, -47.58; 27) Corumb, Caldas Novas, GO,
-17.72, -48.53; 28) Faz. Bandeirantes, Baliza, GO, -16.4, -52.45; 29) Reserva SAMA, Mina-
u, GO, -13.53, -48.22; 30) 55 km N Serra da Mesa, Niquelndia, GO, -14.47, -48.45;
31) Fazenda Brejo, Brasilndia de Minas, MG, -17.03, -45.9; 32) Parque Nacional Grande
Serto Veredas, Formoso, MG, -15.25, -45.88; 33) Serra Cabral, Pirapora, MG, -17.35,
-44.93; 34) Serra do Roncador 264 km N, Xavantina, MT, -12.82, -51.77; 35) Exu, PE, -7.52,
-39.72; 36) Estao Ecolgica Uruu-Uma, Uma, PI, -8.88, -44.97; 37) Parque Nacional Serra
das Confuses, Guaribas, PI, -9.22, -43.47; 38) BR-364, km 55, RO, -12.52, -60.43; 39) Esta-
o Ecolgica Serra Geral do Tocantins, Ponte Alta do Tocantins, TO, -10.82, -46.8; 40) Guara,
TO, -8.83, -48.5; Carvalho et al. (2009): 41) 20 km NW, Colinas do Sul, GO, -14.15, -48.07; 42)
Giarla et al. (2010): Chapada dos Guimares, MT, -15.43, -55.75.

CAPTULO 24
Mudanas Climticas Globais

e a Distribuio de Marsupiais
no Brasil
Rafael D. Loyola*
Priscila Lemes
Frederico V. Faleiro
Joaquim Trindade-Filho
Abstract: GLOBAL CLIMATIC CHANGES AND THE MARSUPIAL DISTRIBUITION IN

BRAZIL. A wide range of evidences indicate climate change as one the greatest threats to bio-
diversity in the 21st century. The impacts of these changes, which may have already resulted in
several recent species extinction, are species-specific and produce shifts in species phenology,
ecological interactions, and geographical distributions. Here we used cutting-edge methods of
species distribution models combining thousands of model projections to generate a complete
and comprehensive ensemble of forecasts that shows the likely impacts of climate change in
the distribution of 55 marsupial species that occur in Brazil. Consensus models forecasted range
shifts that culminate with high species richness in the southeast of Brazil, both for the current
time and for 2050. Most species had a significant range contraction, and will lost climate space.
Turnover rates tended to be high, but vary among Brazilian biomes. We also mapped sites retain-
ing climatic suitability, and they can be found in all Brazilian biomes, especially in the Pampas
region, in southern part of the Brazilian Atlantic Forest, in the north of the Cerrado and Caatinga,
and in northwest of the Amazon. Our results provide a general overview on the likely effects of
global climate change on the distribution of marsupials in the country as well as in the patterns of
species richness and turnover found in regional marsupial assemblages.
*
Laboratrio de Biogeografia da Conservao, Departamento de Ecologia, ICB, Universidade
Federal de Gois, CP 131. Goinia, GO, 74.001-970, Brasil. Autor correspondente: rdiasloyo-
la@gmail.com
Mudanas climticas globais e a distribuio de marsupiais no Brasil 487 CONSERVAO

Assim como falham as palavras quando
querem exprimir qualquer pensamento,
Assim falham os pensamentos quando
querem exprimir qualquer realidade.
Fernando Pessoa
Poemas completos de Alberto Caeiro, p.126.
Introduo
Fernando Pessoa certamente no se referia s mudanas climticas globais ou aos modelos de dis-
tribuio de espcies quando escreveu essa anotao que integra os Poemas Inconjuntos (1913-1915)
das Fices do Interldio, mas o trecho acima lhes cai bem. Muito se tem dito e escrito sobre mudanas
climticas, em geral, e sobre o aquecimento global, em particular. De fato, estudos cientficos indicam
que as recentes taxas de extino superam em muito quelas inferidas a partir de perodos anteriores por
meio do registro fssil, e que as mudanas climticas globais so uma ameaa clara manuteno da
biodiversidade no planeta (Thomas et al., 2004).
Ainda assim, sempre bom ter em mente que previses futuras - quando feitas por um cientista e
no por um vaticinador - baseiam-se em extrapolaes e modelos gerais, que, por definio, so uma
simplificao da realidade. Os efeitos de tais mudanas sobre a distribuio de espcies, por exemplo,
so normalmente inferidos por meio de modelos empricos (correlativos) de distribuio de espcies,
os quais escondem no interior de suas previses um copioso recheio de incerteza oriunda de diversas
fontes (Arajo & New, 2007). O prprio Alberto Caeiro diria: Verdade, mentira, certeza, incerteza o
que so? [...] Qualquer coisa mudou numa parte da realidade [...] Qual a cincia que tem conhecimento
para isto?*
No entanto, a Cincia (em especial as cincias naturais) se destaca por seu poder de previso e ex-
plicao dos fenmenos naturais. Assim sendo, resta aos cientistas lanar mo de modelos para prever
o comportamento de um sistema no futuro de maneira minimamente confivel. Nosso objetivo nesse
captulo apresentar um panorama sobre os possveis efeitos das mudanas climticas globais sobre a
distribuio de marsupiais que ocorrem no Brasil e sobre padres de riqueza de espcies e turnover exi-
bidos por esse grupo. Apontamos ainda locais onde a manuteno do clima adequado pode minimizar o
risco de extino de marsupiais, indicando o nvel de incerteza sobre essa informao.
Os marsupiais brasileiros compreendem pelos menos 55 espcies de pequeno (ca. 10 g) a mdia
porte (ca. 4 kg) que se distribuem principalmente em ambientes de floresta ombrfila densa, como a
Amaznia e a Mata Atlntica (Cceres & Monteiro-Filho, 2006). Ainda hoje, pouco se conhece sobre a
distribuio de marsupiais no interior do Brasil, principalmente em domnios como o do Cerrado, Pan-
tanal e florestas estacionais semideciduais (Cceres & Monteiro-Filho, 2006) - da a importncia de se
gerar modelos de distribuio para essas espcies no pas.
Alm disso, os marsupiais brasileiros figuram entre as espcies mais ameaadas pelo processo de
fragmentao florestal, embora ainda haja pouca informao detalhada sobre as respostas de marsupiais
*
Fernando Pessoa, Poemas completos de Alberto Caeiro, p. 115. Ed. Nova Fronteira, Rio de Janeiro, RJ. 171 p.
CONSERVAO 488 Mudanas climticas globais e a distribuio de marsupiais no Brasil

a esse processo (Fernandez & Pires, 2006; Pttker et al., neste volume). Tal vulnerabilidade refora
ainda mais a necessidade de estudos sobre os efeitos de mudanas globais (e.g. mudanas climticas,
mudanas de uso de solo, fragmentao) sobre o grupo, visando o desenvolvimento de estratgias de
mitigao dos efeitos dessas mudanas sobre as espcies brasileiras.
A sistemtica de marsupiais brasileiros ainda incipiente, e algumas espcies tm sofrido modi-
ficaes taxonmicas devido ao maior volume de estudos sobre esta ordem no Brasil e em pases vizi-
nhos. Neste captulo a lista proposta para os marsupiais brasileiros conssiderada a partir do trabalhos
de Rossi et al. (2006) e Gardner (2008). As subfamlias siguiram o trabalho de Voss & Jansa (2009).
Modelando Distribuio de Marsupiais no Brasil

Para avaliar o padro atual de riqueza de espcies de marsupiais no Brasil, seguimos um protocolo
similar ao empregado por Loyola et al. (2012). Inicialmente, compilamos mapas de extenso de ocor-
rncia dos marsupiais que ocorrem no Brasil a partir da base de dados da Unio Internacional para a
Conservao da Natureza e dos Recursos Naturais (International Union for Conservation of Nature and
Natural Resources - IUCN; www.iucnredlist.org) e sobrepusemos as distribuies das espcies uma
grade de 0,25 x 0,25 de latitude e longitude para obteno da matriz com presenas e ausncias de cada
espcie em cada clula dessa grade. Essa sobreposio retornou uma lista com 55 espcies de marsupiais
ocorrentes no Brasil.
Em seguida, escolhemos quatro variveis climticas capazes de explicar a variao na presena
das espcies no espao para gerar os modelos de distribuio de espcies. Obtivemos as seguintes vari-
veis a partir da base de dados do WorldClim (http://www.worldclim.org/current): mdia da temperatura
anual, sazonalidade da temperatura anual, precipitao anual e sazonalidade da precipitao anual. Os
valores dessas variveis foram gerados por meio da interpolao de dados climticos obtidos entre os
anos de 1950 e 2000 (Hijmans et al., 2005). Convertemos a resoluo espacial dos dados originais dis-
ponveis na base de dados (0,0417) para a resoluo da nossa grade (0,25), interpolando a mdia dos
valores presentes dentro de cada quadrcula ao longo do pas.
Utilizamos os dados de presena e ausncia e as variveis climticas para modelar a distribuio
das espcies. Os dados de presena e ausncia foram obtidos, portanto, a partir de mapas de extenso
de ocorrncia - uma abordagem ainda pouco usual na literatura (ver, contudo, Diniz-Filho et al., 2009 e
Lawler et al., 2009 para bons exemplos recentes). Para regies com pouca informao sobre a presena
e ausncia de um grande conjunto de espcies como o caso do Brasil, essa pode ser uma abordagem
inicial para identificao de prioridades gerais que podero ser refinadas medida que informaes mais
precisas forem obtidas (Lemes et al., 2011), sendo essa abordagem hierrquica uma das propostas da
biogeografia da conservao (Whittaker et al., 2005).
A literatura atual discute amplamente a preciso e acurcia dos modelos de distribuio de es-
pcies, assim como a melhor maneira de valid-los biolgica ou estatisticamente (ver Cayuela et al.,
2009, para uma discusso recente). No h, todavia, consenso sobre o melhor mtodo para a constru-
o da funo matemtica que associa a presena/ausncia das espcies com as variveis ambientais
disponveis. Uma abordagem alternativa e conservadora a de combinar projees geradas a partir de
diferentes mtodos de modelagem, com o intuito de encontrar regies consensuais para as quais todos
os mtodos projetam presenas ou ausncias. Essa abordagem denominada sobreposio de previ-

ses (ensemble of forecasts) e foi originalmente proposta por Arajo & New (2007), sendo, portanto,
utilizada neste captulo.
Utilizamos seis mtodos de modelagem de distribuio de espcies que variam tanto conceitual-
mente quanto em suas formulaes estatsticas, embora sejam todos mtodos de presena e ausncia
(Franklin, 2009). Utilizamos dois tipos de mtodos distintos: (1) mtodos inerentemente estatsticos,
como os modelos lineares generalizados (Generalized Linear Models - GLM; Guisan et al., 2002),
modelos aditivos generalizados (Generalized Additive Models - GAM; Yee & Mitchell, 1991) e curvas
de regresses multivariadas adaptativas (Multivariate Adaptive Regression Splines - MARS; Friedman,
1991); e (2) mtodos de inteligncia artificial como o Random Forest (Breiman, 2001), redes neurais
artificiais (Artificial Neural Networks - ANN; Manel et al., 1999) e modelos de boosting generaliza-
dos (Generalized Boosting Regression Models - GBM; Friedman et al., 2001). Para uma reviso e mais
detalhes sobre esses mtodos, veja Franklin (2009).
Geramos modelos de distribuio para cada espcie, dividindo aleatoriamente os dados em dois
conjuntos, sendo 75% dos dados para treino (ou calibrao) e 25% para teste (ou avaliao) das predi-
es dos modelos. Mantivemos a prevalncia observada de cada espcie durante a gerao dos modelos.
Convertemos ainda as previses contnuas em presenas e ausncias por meio da curva ROC, para,
em seguida, calcularmos o ajuste dos modelos por meio da estatstica de distribuio verdadeira (True
Skill Statistics, TSS), que varia de -1 a +1. Valores iguais a 1 (um) indicam perfeita previso e valores
menores ou iguais a zero indicam que as previses no so melhores que aquelas esperadas ao acaso
(Allouche et al., 2006).
Todos os 3.300 modelos de distribuio gerados para o clima atual (6 mtodos de modelagem x 10
aleatorizaes com diviso entre treino e teste x 1 modelo de clima atual x 55 espcies) foram combina-
dos para gerar projees consensuais a fim de aumentar a robustez das predies (Arajo & New, 2007;
Diniz-Filho et al., 2009). Desta forma obtivemos uma frequncia de projees para cada quadrcula de
nossa grade no Brasil e estabelecemos que uma dada espcie seria considerada presente na quadrcula
se, e somente se, 50% ou mais das previses dos modelos fossem concordantes.
O que o Futuro nos (lhes) Reserva?

Para realizar previses sobre a distribuio futura de espcies (para ano 2050) utilizamos dados de
quatro modelos gerais de circulao atmosfrica-ocenica (Atmosphere-Ocean General Circulation Mo-
dels, AOGCMs): CCCMA-CGCM2 desenvolvido pelo Centro Canadense para Anlises de Mudanas
Climticas, CSIRO-MK2 desenvolvido pela Comunidade Cientfica e Industrial de Organizao e
Pesquisa Australianas, HCCPR-HadCM3 construdo pelo Centro Hadley para Predio Climtica e
Pesquisa dos Modelos de Circulao Geral e NIES99 desenvolvido pelo Centro Japons de Pesquisas
Climticas. Consideramos dois cenrios de desenvolvimento scio-econmico e emisso de gases de
efeito estufa (notadamente CO2), A2a (pessimista) e B2a (otimista).
Em seguida, aplicamos os mesmos mtodos de modelagem descritos acima, para modelar e
projetar a distribuio futura das espcies. Todos os 26.400 modelos (6 mtodos de modelagem x
10 aleatorizaes com diviso entre treino e teste x 4 modelos climticos x 2 cenrios de emisso
de gases de efeito estufa x 55 espcies) foram sobrepostos a fim de gerar projees consensuais
mais robustas.

Tabela 1. Riqueza mdia de espcies de marsupiais brasileiros (S) modelada para o presente e futuro (2050), variao dessa
riqueza (), turnover mdio e porcentagem de variao (mediana) do tamanho da distribuio geogrfica acompanhada do
desvio interquartil, obtida em cada cenrio de emisso de gases de efeito estufa, mtodo de modelagem e modelo climtico.
S espcies S espcies % variao range
Cenrio Mtodo Modelo climtico riqueza Turnover
(presente) (futuro) (desvio interquartil)
GAM CCCMA-CGCM2 11,28 10,79 0,49 0,50 -44,35 (51,98)
CSIRO-MK2 11,28 10,63 0,65 0,37 -26,75 (30,59)
HCCPR-HadCM3 11,28 9,88 1,40 0,55 -52,76 (40,44)
NIES99 11,28 10,01 1,27 0,48 -30,77 (41,22)
GBM CCCMA-CGCM2 10,85 9,46 1,39 0,45 -44,97 (44,41)
CSIRO-MK2 10,85 9,85 1 0,38 -26,93 (30,14)
HCCPR-HadCM3 10,85 8,27 2,57 0,54 -49,66 (28,88)
NIES99 10,85 8,97 1,87 0,48 -39,03 (30,43)
GLM CCCMA-CGCM2 14,2 15,4 -1,2 0,49 -33,19 (41,91)
CSIRO-MK2 14,2 14,78 -0,58 0,35 -7,76 (26,26)
HCCPR-HadCM3 14,2 15,05 -0,85 0,53 -34,12 (60,03)
A2a NIES99 14,2 14,21 -0,01 0,49 -21,18 (42,1)
MARS CCCMA-CGCM2 11,65 10,34 1,31 0,52 -52,04 (41,18)
CSIRO-MK2 11,65 10,83 0,82 0,40 -28,72 (26,03)
HCCPR-HadCM3 11,65 8,86 2,79 0,57 -46,32 (29,14)
NIES99 11,65 9,21 2,44 0,50 -34,75 (40,05)
RF CCCMA-CGCM2 8,53 8,22 0,31 0,43 -21,17 (38,52)
CSIRO-MK2 8,53 8,36 0,16 0,36 -7,83 (33,13)
HCCPR-HadCM3 8,53 7,34 1,19 0,54 -35,58 (49,38)
NIES99 8,53 8,27 0,25 0,45 -0,21 (0,39)
ANN CCCMA-CGCM2 14,42 11,83 2,59 0,45 -21,17 (38,52)
CSIRO-MK2 14,42 12,15 2,27 0,37 -7,83 (33,13)
HCCPR-HadCM3 14,42 10,16 4,26 0,51 -35,58 (49,38)
NIES99 14,42 11,66 2,76 0,47 -21,04 (38,79)
GAM CCCMA-CGCM2 11,28 10,77 0,51 0,32 -4,21(23,94)
CSIRO-MK2 11,28 10,86 0,42 0,35 -20,24 (30,20)
HCCPR-HadCM3 11,28 9,64 1,64 0,52 -38,78 (39,34)
NIES99 11,28 10,53 0,75 0,42 -30,70 (32,26)
GBM CCCMA-CGCM2 10,85 10 0,85 0,38 -22,36 (23,24)
CSIRO-MK2 10,85 9,97 0,88 0,37 -29,68 (27,66)
HCCPR-HadCM3 10,85 8,47 2,37 0,53 -42,72 (35,93)
NIES99 10,85 9,38 1,47 0,45 -34,01 (26,55)
GLM CCCMA-CGCM2 14,2 15,05 -0,85 0,31 1,49 (19,73)
CSIRO-MK2 14,2 14,44 -0,24 0,35 -13,91 (26,46)
HCCPR-HadCM3 14,2 14,85 -0,65 0,52 -25,3 (56,3)
NIES99 14,2 13,59 0,61 0,44 -22,71 (34,9)
B2a
MARS CCCMA-CGCM2 11,65 10,98 0,67 0,37 -10,82 (20,23)
CSIRO-MK2 11,65 10,97 0,68 0,38 -21,31 (23,62)
HCCPR-HadCM3 11,65 8,9 2,76 0,55 -36,47 (27,53)
NIES99 11,65 10 1,65 0,45 -32,35 (25,84)
RF CCCMA-CGCM2 8,53 8,49 0,04 0,38 -0,03 (0,23)
CSIRO-MK2 8,53 8,42 0,11 0,37 -10,63 (31,19)
HCCPR-HadCM3 8,53 7,49 1,04 0,54 -34,87 (41,99)
NIES99 8,53 8,63 -0,1 0,42 -12,87 (38,57)
ANN CCCMA-CGCM2 14,42 12,60 1,82 0,39 -3,34 (23,3)
CSIRO-MK2 14,42 12,12 2,30 0,37 -10,63 (31,19)
HCCPR-HadCM3 14,42 10,62 3,80 0,52 -34,87 (41,99)
NIES99 14,42 11,99 2,43 0,45 -12,77 (38,57)

Uma vez que a riqueza de espcies (S) foi obtida pelo nmero de presenas de cada espcie que
se sobrepem cada clula, podemos calcular o turnover de espcies (T) como sendo T = (G+L)/(S+G),
onde G e L so os nmeros de espcies ganhas ou perdidas em cada clula, respectivamente (Thuiller,
2004). Observe que o turnover de espcies foi calculado por meio da comparao das distribuies geo-
grficas das espcies modeladas no presente (e no as extenses de ocorrncia observadas) e em 2050.
Tambm derivamos uma mtrica simples de diferena na riqueza modelada entre projees atuais e o
consenso mdio para 2050 (ver Tabela 1).
Finalmente, utilizamos a mdia das projees da distribuio das espcies em cada clula da grade
a fim de gerar um mapa consensual da riqueza de espcies, bem como o mapeamento da incerteza asso-
ciada aos modelos. O clculo da incerteza foi feito a partir de uma anlise de varincia com trs fatores
e sem replicao (Sokal & Rohlf, 1995), que quantificou a variao associada a cada fonte de incerteza,
utilizando a riqueza de espcies como varivel resposta e mtodos de modelagem, modelos climticos
e cenrios de emisso de gases de efeito estufa como fatores (ver Diniz-Filho et al., 2009). Em seguida,
obtivemos a soma de quadrados total, provenientes de cada uma dessas fontes de incerteza. Como, a par-
Figura 1. Padro de riqueza de espcies de marsupiais do Brasil (atual e futuro, 2050) previsto por modelos de distribuio
de espcies gerados a partir de diferentes mtodos de modelagem (GAM, GBM, GLMA, MARS, Random Forest, Redes Neu-
rais), modelos climticos (CGCM3, MK2, HadCm3, NIES99) e cenrios de emisso de gases de afeito estufa (otimista, B2a e
pessimista, A2a). Ver o texto para mais detalhes. [esta figura em cor est disponvel na seo de fotos ilustraes coloridas no
meio do livro]

tir das projees de cada modelo, fizemos a anlise para cada clula da grade que cobre completamente
o Brasil, foi possvel mapear cada componente da varincia e identificar locais de baixa e alta incerteza
no pas (ver Figura 2).
Os modelos de distribuio de espcies diferiram principalmente segundo os mtodos de mode-
lagem empregados e os modelos climticos utilizados na modelagem (Figura 1). Para a maioria das
espcies o valor da estatstica TSS foi relativamente alto (TSS DP = 0,77 0,14), indicando um bom
ajuste do modelo.
Os mtodos utilizados para a modelagem foram responsveis por 62,6% da variao entre as proje-
es. Os modelos climticos contriburam com 10,3% e os cenrios menos de 2,7% do total de variao.
Em geral, todos os mtodos indicam alta riqueza no sudeste do Brasil, com baixa riqueza na poro sul e
nordeste. Projees dos modelos lineares generalizados fornecem uma clara exceo a esse padro, com
alta riqueza tambm na regio norte do pas (Figura 1).
Assim como para o clima atual, todos os nossos modelos prevem uma reduo na riqueza de es-
pcies, independente do cenrio de emisso de gases de efeito estufa (Figura 1). Agora focaremos nossa
ateno no mapa consensual derivado da combinao de todas as projees acima mencionadas, pon-
Figura 2. Mapa consensual do padro de riqueza de espcies de marsupiais do Brasil para o clima atual e para o ano de 2050,
mapa do turnover mdio previsto pelos modelos e mapas com a incerteza associada aos mtodos de modelagem de distribui-
o, modelos climticos e cenrios de emisso de gases de efeito estufa. Ver texto para mais detalhes. [esta figura em cor est
disponvel na seo de fotos ilustraes coloridas no meio do livro]

derada pelo ajuste do modelo. Esse modelo consensual prev uma gama de mudanas nas distribuies
das espcies que culminam em alta riqueza de espcies na regio sudeste do Brasil, tanto para o clima
atual quanto para 2050 (Figura 2). A maioria das espcies exibiu uma contrao de sua distribuio
geogrfica (em mdia 67% de contrao), embora o modelo no preveja a extino de nenhuma das
55 espcies at 2050 (Tabela 1). Embora os cenrios futuros no tenham demonstrado uma dramtica
reduo na riqueza de espcies, o turnover foi alto em todo o Brasil, variando de 0 a 95%. A costa da
Mata Atlntica, a regio centro-sul do Brasil e Amaznia ocidental devem ter altas taxas de substituio
de espcies (Figura 2 e Tabela 1).
As fontes de incerteza associadas aos modelos de distribuio de espcies mostram um padro
diferente entre si (Figura 2). A incerteza oriunda dos mtodos maior na regio nordeste, centro-oeste e
sul (regies de baixa riqueza). A incerteza associada aos modelos climticos, em contrapartida, maior
na regio norte. A fonte com menor incerteza associada aos modelos de distribuio das espcies so os
diferentes cenrios de emisso de gases de efeito estufa.
Como dito anteriormente, a maioria das espcies possivelmente sofrer uma reduo de sua rea
de distribuio. Para evidenciar esse padro, calculamos a porcentagem de ganho e a perda de espao
climtico adequado das espcies entre o presente e o futuro, para cada combinao de modelo de distri-
buio de espcies e modelo climtico (ver Figura 3). Para isso, quantificamos, por espcie, a quantidade
Figura 3. Proporo de locais climaticamente adequados que deve ser perdida ou ganha por marsupiais do Brasil de acordo
com seis mtodos de modelagem de distribuio de espcies (GAM, GBM, GLMA, MARS, Random Forest, Redes Neurais)
e quatro modelos climticos (CGCM3, MK2, HadCm3, NIES99). Os valores representam a mediana da porcentagem de c-
lulas da grade perdidas ou ganhas para todas as espcies de marsupiais, em um consenso de cenrios de emisso de gases de
efeito estufa (B2a e A2a). A linha de 1 para 1, indica o esperado caso a perda ou ganho de clima adequado fosse proporcional
e aleatria. Ver texto para detalhes. [esta figura em cor est disponvel na seo de fotos ilustraes coloridas no meio do livro]

de novas clulas que sero ocupadas (ganho de espao climtico adequado) e a quantidade de clulas
que sero perdidas (perda de espao climtico adequado) no futuro. Calculamos essas medidas sempre
em relao ao tamanho da distribuio geogrfica das espcies no presente, tendo assim uma medida em
porcentagem de clulas. Finalmente, calculamos a mediana da porcentagem de clulas ganhas e perdi-
das para cada combinao de modelo de ditribuio de espcies e modelo climtico e as representamos
no grfico de disperso (Figura 3, ver tambm Tabela 1, para resultados individualizados por cenrio de
emisso de dados de efeito estufa, mtodo de modelagem e modelo climtico).
De maneira geral, os marsupiais devem perder mais espao climtico do que ganhar, sendo esse
padro consistente para as combinaes de mtodos de modelagem e modelos climticos (ver Figura 3,
Tabela 1). Entretanto, houve variao na magnitude das predies de perda e ganho entre os mtodos e
os modelos climticos, evidenciando agrupamentos reunidos sob os diferentes mtodos utilizados para
a modelagem de distribuio, que se distinguem principalmente quanto ao ganho de espao climtico
(Figura 3). O mtodo Random Forest apresentou maiores ganhos de espao climtico, ao passo que
outros mtodos apresentaram valores semelhantes. Os modelos climticos, em contrapartida, distin-
guem-se principalmente quanto perda de espao climtico. Nesse caso, o modelo gerado pelo centro
Hadley (HadCm3), no Reino Unido, apresenta maiores perdas de clima adequado (Figura 3).
Para avaliar em que locais do Brasil um investimento estratgico em pesquisa e conservao de
marsupiais seria mais adequado, calculamos a porcentagem de espcies que retm clima adequado em
cada clula de nossa grade (Figura 4). Esse valor obtido dividindo o nmero de espcies que se encon-
tram atualmente na clula e que permanecer na clula no futuro pela riqueza de espcies atual da clula
(ver Garcia et al., 2012).
Figura 4. Porcentagem de espcies de marsupiais brasileiros que devem reter locais com clima adequado. Os resultados cor-
respondem mediana da porcentagem de espcies em cada local, segundo obtido pelo modelo consensual de todos os mtodos
de modelagem (GAM, GBM, GLMA, MARS, Random Forest, Redes Neurais), modelos climticos (CGCM3, MK2, HadCm3,
NIES99) e cenrios de emisso de gases de afeito estufa (otimista, B2a e pessimista, A2a). Ver o texto para mais detalhes. [esta
figura em cor est disponvel na seo de fotos ilustraes coloridas no meio do livro]

As regies com maiores porcentagens de espcies com reteno de clima adequado no Brasil coin-
cidem com regies de baixa substituio de espcies entre o presente e o futuro (i.e. baixo turnover;
compare as Figuras 3 e 4). Todos os biomas brasileiro possuem regies com alta reteno de clima ade-
quado para marsupiais. Essas reas so particularmente evidentes no extremo sul dos Pampas, no sul e
sudeste da Mata Atlntica, sudeste do Pantanal, norte do Cerrado, oeste e norte da Caatinga e ao leste e
noroeste da Amaznia (Figura 4).
Palavra Final
importante observar que nossa abordagem baseada na modelagem da distribuio de espcies
no Brasil e no leva em considerao que a distribuio (tamanho, formato e local) dos biomas brasilei-
ros pode se alterar (Salazar et al., 2007). As mudanas climticas tambm podem mudar a distribuio
geogrfica das espcies presentes em pases ao redor do Brasil, que no foram includas nesta anlise e
que poderiam invadir os prprios limites nacionais.
Apesar disso, acreditamos que nossas generalizaes so vlidas por duas razes (ver tambm
Diniz-Filho et al., 2009). Em relao s mudanas apenas no Brasil, isso seria um problema de fato
apenas para as espcies com distribuies limitadas e especialistas em habitat. O Brasil tem um nmero
baixo de marsupiais endmicos, portanto, a modelagem da distribuio geogrfica de um grande nmero
de espcies provavelmente forneceria um retrato realista para o pas (apesar dessas espcies poderem
expandir para alm do domnio sob anlise, como em qualquer exerccio de modelagem). Em segundo
lugar, o mesmo argumento de baixo endemismo vlido para a tendncia da baixa riqueza modelada de
espcies, j que no levamos em considerao outras espcies que esto atualmente fora do Brasil e que
poderiam ocupar o pas sob certas condies de mudanas climticas.
Nossa abordagem de modelagem tambm pressupe que a distribuio geogrfica das espcies
(e, consequentemente, a riqueza de espcies), influenciada pelas variveis ambientais utilizadas neste
estudo, as quais so todas de natureza climtica (ver Terribile et al., 2009). Para a maioria das espcies,
os modelos realmente apresentaram uma adequao relativamente alta aos dados atuais (segundo a es-
tatstica TSS).
Como indicamos no incio do captulo, modelos so uma simplificao da realidade e sempre tm
pressupostos claros. Vale pena mencionar aqui uma citao do filsofo da cincia Karl Poper:
A cincia no um sistema de enunciados certos ou bem estabelecidos. [...] Nossa
cincia no conhecimento (episteme): ela jamais pode proclamar haver atingido a
verdade, ou um substituto da verdade, como a probabilidade. [...] No sabemos: s po-
demos conjecturar. Nossas conjecturas so orientadas por f no cientfica, metafsica
(embora biologicamente explicvel) em leis, em regularidades que podemos desvelar,
descobrir
Karl Popper, A lgica da pesquisa cientfica, p. 305-306.**
Mapear padres baseados em modelos correlativos de distribuio de espcies tm se tornado uma
tarefa importante e amplamente difundida. Nossos resultados fornecem um geral panorama sobre os
** Karl R. Popper, A lgica da pesquisa cientfica. Ed. Pesamento-Cultrix, So Paulo. 567 p.

possveis efeitos das mudanas climticas globais sobre a distribuio de marsupiais que ocorrem no
Brasil e sobre padres de riqueza de espcies e turnover exibidos por esse grupo.
Os resultados apontam para uma reduo generalizada das distribuies das espcies, embora,
felizmente, no tenhamos previsto nenhuma extino futura. Locais onde haver presumivelmente a
manuteno do clima adequado para marsupiais so os mais indicados para estudos futuros sobre a
viabilidade de estabelecimento de reas protegidas em qualquer nvel ou reas de amortecimento e prio-
ritrias manejo de fauna. Sob cenrios de mudanas climticas, os marsupiais do Brasil podem encontrar
refgios estacionrios (Arajo, 2009) em reas atualmente protegidas quando a variao climtica regis-
trada esteja dentro dos seus limites de tolerncia ou quando tenham ao seu alcance habitats favorveis.
Apesar da incerteza associada s projees de deslocamentos das reas de distribuio, necessrio que
ocorram esforos para garantir a conservao de reas que iro tornar-se crticas para a persistncia das
espcies no futuro (Garcia & Arajo, 2010).
importante ressaltar que o processo de disperso das espcies ser crucial para a adaptao s
mudanas climticas (Arajo, 2009). Como nem sempre as espcies podero persistir ou migrar exclu-
sivamente por meio de reas protegidas ou corredores de habitat adequado, faz-se necessrio o mapea-
mento de reas de elevada conectividade que permitam s espcies atravessar as paisagens medida
que o clima muda (Garcia & Arajo, 2010). Essa necessidade reala a importncia de estratgias de
conservao que abarquem no s reas protegidas, mas tambm a matriz que as circunda (Hannah et
al., 2002; Opdam & Wascher, 2004). Aes como as mencionadas acima, especialmente quando com-
binadas, podem, a mdio prazo, minimizar drasticamente o risco de extino de marsupiais, protegendo
um importante componente da fauna dos ecossistemas naturais do Brasil.
Agradecimentos
Somos gratos Nilton Cceres pela gentileza do convite para escrever esse captulo. R.D.L.
bolsista de produtividade do CNPq (processo #304703/2011-7). P.L. bolsista de doutorado do CNPq.
F.V.F. e J.T-F so bolsistas de doutorado da CAPES. A pesquisa do Laboratrio de Biogeografia da Con-
servao tem sido constantemente financiada pelo CNPq, CAPES, Conservao Internacional do Brasil
e MCT-Rede CLIMA.
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Nilton Carlos Cceres

Dados Internacionais de Catalogao na Publicao (CIP)

LISTA DOS MARSUPIAIS DO BRASIL

Abstract: MORPHOLOGICAL AND TAXONOMIC DIVERSITY OF DIDELPHID MAR-

Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos 23 BIOLOGIA

BIOLOGIA 24 Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos

Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos 25 BIOLOGIA

BIOLOGIA 26 Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos

Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos 27 BIOLOGIA

Variao sexual e ontogentica

BIOLOGIA 28 Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos

Pelagem facial (Figura 1 colorida*)

Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos 29 BIOLOGIA

Pelagem corporal (Figuras 2 e 3 coloridas)

Figura 2.Padres de pelagem dorsal em marsupiais didelfdeos.A: Pelagemuniforme(Monodelphis domestica(PNPA 307, a

BIOLOGIA 30 Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos

Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos 31 BIOLOGIA

Marspio e regio das mamas

BIOLOGIA 32 Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos

Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos 33 BIOLOGIA

BIOLOGIA 34 Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos

Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos 35 BIOLOGIA

BIOLOGIA 36 Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos

Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos 37 BIOLOGIA

Regio orbital (Figuras 2, 3, 5 e 6)

BIOLOGIA 38 Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos

Caixa craniana (Figuras 2, 3 e 7)

Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos 39 BIOLOGIA

BIOLOGIA 40 Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos

Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos 41 BIOLOGIA

BIOLOGIA 42 Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos

Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos 43 BIOLOGIA

BIOLOGIA 44 Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos

Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos 45 BIOLOGIA

Dentes (Figuras 1, 10)

BIOLOGIA 46 Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos

Chave de Identificao de Gneros de Marsupiais Brasileiros

Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos 47 BIOLOGIA

BIOLOGIA 48 Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos

Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos 49 BIOLOGIA

BIOLOGIA 50 Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos

Caractersticas Diagnsticas de Txons de Marsupiais Brasileiros

Famlia Didelphidae Gray, 1821

Subfamlia Glironiinae Voss e Jansa, 2009

Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos 51 BIOLOGIA

Subfamlia Caluromyinae Reig, Kirsch e Marshall, 1987

Caluromys J.A. Allen, 1900

BIOLOGIA 52 Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos

Caluromysiops Sanborn, 1951

Subfamlia Hyladelphinae Voss e Jansa, 2009

Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos 53 BIOLOGIA

Subfamlia Didelphinae Gray, 1821

Tribo Marmosini Hershkovitz, 1992

Marmosa Gray, 1821

BIOLOGIA 54 Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos

M. lepida M. murina M. constantiae M. demerarae M. paraguayana M. regina

Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos 55 BIOLOGIA

Monodelphis Burnett, 1830

BIOLOGIA 56 Diversidade Morfolgica e Taxonmica de Marsupiais Didelfdeos