INFORMATIVO DE

DESENVOLVIMENTO
TECNOLÓGICO
ANO 5 • NÚMERO 4
JUNHO 2016

COMPLEXO DE ENFEZAMENTO
NA CULTURA DO MILHO
1. Introdução
O complexo de enfezamento pálido e vermelho é causado por
patógenos da classe dos molicutes e é transmitido pela cigarrinha-do-milho
(Dalbulus maidis). Inicialmente observada no Brasil na década de 70, a doença
foi considerada de importância secundária (COSTA et al., 1971). No entanto, o
plantio tardio da primeira safra (primavera/verão) e segunda safra (safrinha)
tem favorecido seu aparecimento, devido a um aumento populacional do inseto
vetor nessas épocas, podendo ser mais acentuado quando se opta pelo cultivo
de milho em sucessão a milho. Nessa condição, a população do inseto vetor
é potencializada, migrando para as culturas mais novas e causando severas
epidemias de enfezamento nesses cultivos (FERNANDES; BALMER, 1990;
SILVA et al., 1991; WAQUIL, 1997).
Nas últimas safras, devido a sua elevada incidência e severidade, o
enfezamento tem trazido grande preocupação a técnicos e agricultores. Vários
autores têm relatado prejuízos causados pela doença. No Paraná, apenas na
safrinha 2003, estimou-se um prejuízo de cerca de US$ 16,5 milhões (OLIVEIRA
et al., 2003). De lá para cá, a severidade tem aumentado, e os prejuízos na última
safrinha podem ser bastante elevados. A cultura de milho no campo durante
praticamente todo o ano tem modificado o comportamento de determinadas
pragas e doenças, trazendo a necessidade de capacitar assistentes técnicos e
agricultores na bioecologia de insetos e na correta identificação de sintomas, a
fim de implementar as práticas de MIP, de maneira a reduzir os danos causados.
2. Tipos de enfezamento – sintomas e características
Ocorrem dois tipos de enfezamento no milho, e é difícil distinguir entre os dois
com base apenas nos sintomas, sob condições de campo. O enfezamento pálido do milho
(“corn stunt spiroplasma” – CSS) é causado pelo Spiroplasma kunkelii e o enfezamento
vermelho do milho (“maize bushy stunt phytoplasma” – MBSP) é causado pelo
Phytoplasma (“astri”). Ambos os organismos são bactérias procariontes (pertencentes
à classe dos molicutes), distinguindo-se totalmente de quaisquer outras por serem
desprovidas de membrana celular. Essas bactérias alojam-se no floema das plantas de
milho e são causadoras de grande redução na produtividade da cultura. Os sintomas da
doença aparecem cerca de três semanas após o milho ter sido infectado, e o nível de
redução da produtividade depende do estádio da planta de milho quando infectada, das
condições ambientais e do material genético.

3. Enfezamento vermelho
O sintoma típico dessa doença é o avermelhamento intenso e generalizado da
planta que ocorre durante o desenvolvimento das espigas. O avermelhamento começa
nas pontas e bordas das folhas, podendo cobri-las por completo e levar ao secamento das
mesmas. A doença também pode provocar perfilhamento tanto nas espigas como na base
das plantas de milho.
No geral, as plantas apresentam crescimento aparentemente normal durante o ciclo
vegetativo, e os sintomas típicos da doença aparecem mais fortemente no florescimento
e na fase de enchimento dos grãos. A doença prejudica o crescimento das espigas e dos
grãos, que podem ficar pequenos, manchados, frouxos na espiga ou chochos, devido ao
seu enchimento incompleto. As plantas também poderão apresentar encurtamento de
internódios, caracterizando o sintoma conhecido por hipoplástico.

FIGURA 1. Sintomas de avermelhamento – enfezamento vermelho.

FOTO: RODRIGO VERAS DA COSTA- EMBRAPA

FOTO: JOSÉ MAGID WAQUIL - EMBRAPA

FOTO: GISELE MARIA FANTIN

FIGURA 2. Sintomas de danos em espigas causados pelo enfezamento

(espiga sadia x espiga infectada).
FOTO: GAROLLO, P.R. (2015)
4. Enfezamento pálido
O sintoma típico dessa doença é a formação de estrias esbranquiçadas e irregulares
nas folhas a partir da base. O crescimento da planta pode ser drasticamente reduzido, e ela
se torna raquítica e improdutiva. As plantas podem apresentar amarelecimento generalizado
ou apenas nas folhas apicais. Os grãos podem apresentar-se pequenos, manchados,
frouxos na espiga ou chochos, devido ao seu enchimento incompleto. As plantas doentes
ficam enfraquecidas e secam rapidamente, de maneira precoce e atípica. O enfezamento
pálido é confundido com o enfezamento vermelho devido à semelhança de alguns sintomas,
inclusive o avermelhamento.
Tanto o enfezamento pálido quanto o vermelho não devem ser confundidos
com sintomas causados pelo complexo pulgão/potyvirus, em que podemos observar a
presença de vetor diferente, além de os sintomas nas espigas serem bastante diferentes e
característicos. Em caso de dúvidas, consultar o Agronômico de Pulgões no Milho.

FIGURA 3. Sintomas de raquitismo – FIGURA 4. Sintomas de estrias

enfezamento pálido. esbranquiçadas – enfezamento pálido.
FOTO: RODRIGO VERAS COSTA- EMBRAPA

FOTO: RODRIGO VERAS COSTA- EMBRAPA

FIGURA 5. Planta com enfezamento pálido.

FOTO: ELIZABETH DE OLIVEIRA - EMBRAPA

5. Morfologia e biologia do inseto vetor

A cigarrinha Dalbulus maidis é o principal inseto vetor de molicutes no Brasil (NAULT,
1980, 1990; OLIVEIRA et al., 2013a, b). Realiza sua postura no limbo foliar ou na nervura
central das folhas de plantas de milho. Os ovos são alongados, translúcidos/esbranquiçados,
incrustados principalmente na nervura principal e geralmente no cartucho do milho,
levando cerca de nove dias para a eclosão. Suas ninfas possuem coloração amarelo-clara/
palha e manchas escuras no abdômen; percorrem de quatro a cinco estágios ninfais até
atingirem a fase adulta e levam de 20 a 25 dias neste período. Elas tendem a permanecer
estáticas, alimentando-se na folha, e só se movem caso sejam incomodadas. Em função do
seu tamanho, coloração e comportamento discreto, dependendo da infestação o inseto pode
não ser percebido pelo agricultor.
Os adultos apresentam coloração amarelo-pálida, duas pequenas manchas negras
na cabeça e asas semitransparentes, dando-lhes aspecto esbranquiçado. As fêmeas
colocam seus ovos dentro do tecido da nervura central da folha – são cerca de 14 ovos por
dia, podendo colocar 611 ovos durante seu ciclo reprodutivo.
A biologia desse inseto é afetada sensivelmente pela temperatura. Ele vive em
média cerca de 77 dias em temperaturas próximas a 27ºC, podendo chegar a 106 dias
em temperaturas mais baixas – aproximadamente 15ºC (TSAI, 1988). Em condições de
temperaturas mais altas, a longevidade do adulto fica entre 24 e 45 dias.
Ao longo do ciclo do milho, a população desse inseto vetor aumenta desde os estádios
iniciais de desenvolvimento até o florescimento das plantas, em função de novas gerações
de insetos e da entrada contínua de mais cigarrinhas adultas, especialmente quando há
milho adulto nas imediações (OLIVEIRA et al., 2015b).
A cigarrinha-do-milho Dalbulus maidis é um inseto com hábito alimentar monófago,
alimentando-se exclusivamente de milho; pode, porém, sobreviver por até cinco meses sem
se alimentar.
Ninfas e adultos são sugadores de seiva, mas os danos diretos (sucção de seiva)
são de baixa importância econômica. Contudo, esses insetos são transmissores eficazes
de doenças, em especial do complexo de enfezamento, sendo que estudos recentemente
desenvolvidos em campo revelaram que, quanto mais cedo se manifestam os sintomas da
doença nas plantas, maiores são os prejuízos. Outro ponto importante e que deve também
ser mencionado é o seu tipo de transmissão, que é persistente e propagativo.
FIGURA 6. FIGURA 7. FIGURA 8.
Ovo da cigarrinha-do-milho. Ninfa da cigarrinha-do-milho. Adulto da cigarrinha-do-milho.
FOTO: JOSÉ MAGID WAQUIL - EMBRAPA

FOTO: JOSÉ MAGID WAQUIL - EMBRAPA

FOTO: IVAN CRUZ - EMBRAPA

6. Condições para aquisição e

transmissão dos patógenos
Estudos conduzidos na Embrapa Milho e Sorgo evidenciaram que médias de
temperaturas máximas em torno de 27 a 30ºC durante o dia e temperaturas mínimas em
torno de 18ºC durante a noite são condições ótimas para a aquisição e transmissão do
espiroplasma e fitoplasma pela cigarrinha D. maidis. Temperaturas noturnas inferiores
a 16ºC podem afetar a eficiência desse processo (OLIVEIRA et al., 2007), prolongando o
período latente dos molicutes nas plantas de milho.
O tempo para aquisição, latência, inoculação e retenção dos patógenos na cigarrinha
D. maidis depende da temperatura e varia do espiroplasma para o fitoplasma.
 Período de aquisição – tempo necessário para o vetor adquirir o patógeno.
O espiroplasma pode ser adquirido a partir de uma hora de alimentação em planta
infectada (ALIVIZATOS, MARKHAM, 1986a); o fitoplasma pode ser adquirido após duas
horas de alimentação (LEGRAND; POWER, 1994).

Período de incubação ou latência – tempo necessário para o patógeno colonizar

o vetor até atingir as glândulas salivares, tornando-o apto para transmiti-lo. Para o
espiroplasma, esse período pode variar de 17 a 23 dias (NAULT, 1980); para o fitoplasma,
poder variar de 22 a 28 dias (NAULT, 1980).

Período de inoculação – tempo durante o qual o inseto vetor deverá se alimentar

de uma planta sadia para que haja transmissão do patógeno. Para o espiroplasma, esse
período é de uma hora após a alimentação (MARKHAM, ALIVIZATOS, 1983); o fitoplasma
poderá ser inoculado com 30 minutos de alimentação.

Período de retenção – tempo no qual o inseto permanece capaz de transmitir o

patógeno. No caso do espiroplasma, a retenção no vetor é de aproximadamente 42 dias
(ALIVIZATOS, MARKHAM, 1986a, b); já no fitoplasma a retenção pode variar de 29 a 48
dias (MOYA-RAYGOZA; NAULT, 1998).

A cigarrinha D. maidis pode transmitir fitoplasma e espiroplasma para o milho

isolada ou simultaneamente. Entretanto, tem sido constatado que a eficiência da
transmissão do espiroplasma pela cigarrinha D. maidis é maior que a da transmissão do
fitoplasma por esse inseto vetor (ALIVIZATOS, MARKHAM, 1986a; MOYA-RAYGOZA; NAULT
1998; OLIVEIRA et al., 2015a).
No Brasil, tem-se observado que, nas plantas de milho infectadas por ambos
os patógenos, geralmente predominam os sintomas da infecção por espiroplasma,
provavelmente em razão de a multiplicação desse microrganismo ser mais rápida que a do
fitoplasma (OLIVEIRA et al., 2007; 2015a).

7. Manejo / controle
Para o controle do complexo de enfezamento, recomenda-se a utilização de diversas
estratégias de monitoramento e manejo integrado de pragas (MIP), pois, sozinhas, nenhuma
é suficientemente eficiente.
Considerando-se a bioecologia dos patógenos e dos vetores, os métodos culturais
são os primeiros a ser observados:

• Tratamento de sementes com neonicotinoides (imidacloprido e tiametoxam) – são

eficientes no controle do vetor, porém atenção com curto efeito residual.

• Monitoramento e controle da cigarrinha.

• Evitar plantios tardios da cultura e escalonados em áreas próximas.

• Cultivares com maior resistência genética.

• Rotação de culturas.

• Erradicação de plantas tigueras ou voluntárias.

• Monitoramento e remoção de plantas com sintomas.

 TABELA 1. Recomendação de inseticidas para serem utilizados
no tratamento de sementes para o controle de cigarrinhas.

Produto Comercial Ingrediente Ativo Grupo Químico

Adage 350 FS Tiametoxam Neonicotinoide
Adage 700 WS Tiametoxam Neonicotinoide
Cruiser Opti Lambida-cialotrina + Tiametoxam Piretroide + Neonicotinoide
Cruiser 350 FS Tiametoxam Neonicotinoide
Cruiser 700 WS Tiametoxam Neonicotinoide
Gaucho FS Imidacloprido Neonicotinoide
Imidacloprid Nortox Imidacloprido Neonicotinoide
Imidacloprid 600 FS Imidacloprido Neonicotinoide
Inside FS Clotianidina Neonicotinoide
Much 600 FS Imidacloprido Neonicotinoide
Picus Imidacloprido Neonicotinoide
Poncho Clotianidina Neonicotinoide
Saluzi 600 FS Imidacloprido Neonicotinoide
Sombrero Imidacloprido Neonicotinoide

Fonte: adaptado de HORA, B., Plant Health Breeding - Monsanto.

Nota: a cigarrinha é sensível aos inseticidas; porém, como as infestações podem ocorrer em diferentes momentos
do ciclo vegetativo da cultura, o monitoramento periódico do inseto é necessário para maior eficácia no controle
químico do vetor. Na presença da praga, as pulverizações deverão ser frequentes, realizando-se a cada 7–10 dias
de intervalo e repetindo-se em caso de ressurgimento da infestação. Para melhores resultados, o controle químico
da cigarrinha deve ser associado a outras práticas de manejo. Em altas infestações, os insetos poderão inocular os
molicutes antes de morrer pela ação dos inseticidas, o que limita sua eficiência.

TABELA 2. Recomendação de inseticidas biológicos para serem utilizados

em aplicação foliar para o controle de cigarrinhas.

Produto Comercial Ingrediente Ativo Grupo Químico

Beauveria JCO Beauveria bassiana Biológico
Bouveriz WP Biocontrol Beauveria bassiana Biológico
Bovebio Beauveria bassiana Biológico
Granada FS Beauveria bassiana Biológico
Granada Beauveria bassiana Biológico
Fonte: adaptado de HORA, B., Plant Health Breeding - Monsanto.
 TABELA 3. Recomendação de inseticidas para serem utilizados
em aplicação foliar para o controle de cigarrinhas.

Ingrediente Ativo Grupo Químico

Imidacloprido Neonicotinoide
Clorpirifós Organofosforado
Tiametoxam Neonicotinoide
Lambda-cialotrina + Tiametoxam Piretroide + Neonicotinoide
Clorantaniliprole Diamida antranílica
Cotesia flavipes Biológico
Triflumurom Benzoilureia
Carbofurano Metilcarbamato de benzofuranila
Diflubenzurom Benzoilureia
Bacillus thuringiensis Biológico
Fipronil Pirazol
Lufenurom Benzoilureia
Tebufenozida Diacilhidrazida
Novalurom Benzoilureia
Trichogramma galloi Biológico
Fonte: adaptado de AGROFIT (2016).

8. Considerações finais
Em função da importância e do potencial de danos dessa doença, especialmente
em anos mais quentes, devemos adotar boas práticas de manejo integrado de pragas (MIP),
como o tratamento de sementes, a rotação de culturas, o monitoramento da cigarrinha e
seu controle, quando necessário. Vale ressaltar que, apesar dos surtos de enfezamento
no Brasil terem sido bastante sazonais, trata-se de uma doença de elevada severidade,
mas que pode ser manejada. Buscar informações técnicas constantemente é de extrema
importância, assim como a realização do monitoramento de cigarrinhas durante todo o
período vegetativo da lavoura.

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Autor:

Revisores: André Figueiredo e Uilson Santos

Editoração: Victor Santos

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