UNIVERSIDADE DO ESTADO DE MINAS GERAIS

UNIDADE FRUTAL
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO STRICTO SENSU EM CIÊNCIAS
AMBIENTAIS

ANÁLISE DOS SISTEMAS DE USO DA TERRA NO

CERRADO DO TRIÂNGULO MINEIRO: IMPACTOS SOBRE
A COMUNIDADE DE BESOUROS ROLA-BOSTA
(SCARABAEIDAE: SCARABAEINAE)

Pedro Gomes Peixoto

Biólogo

FRUTAL-MG
2021
 PEDRO GOMES PEIXOTO

ANÁLISE DOS SISTEMAS DE USO DA TERRA NO

CERRADO DO TRIÂNGULO MINEIRO: IMPACTOS SOBRE
A COMUNIDADE DE BESOUROS ROLA-BOSTA
(SCARABAEIDAE: SCARABAEINAE)
Dissertação apresentada à Universidade do
Estado de Minas Gerais, Unidade Frutal, como
parte das exigências do Programa de Pós-
Graduação em Ciências Ambientais, para a
obtenção do título de Mestre.

Orientadora
Dra. Vanesca Korasaki

Co-orientador
Dr. Jhansley Ferreira da Mata

FRUTAL-MG
2021
 23/07/2021 SEI/GOVMG - 32600483 - Ata

GOVERNO DO ESTADO DE MINAS GERAIS

PEDRO GOMES PEIXOTO

ANÁLISE DOS SISTEMAS DE USO DA TERRA NO CERRADO DO

TRIÂNGULO MINEIRO: IMPACTOS SOBRE A COMUNIDADE DE
BESOUROS ROLA-BOSTA (SCARABAEIDAE: SCARABAEINAE)

Dissertação apresentada à Universidade do

Estado de Minas Gerais, como parte das
exigências do Programa de Pós-Graduação em
Ciências Ambientais, área de concentração
Multidisciplinar, Linha de Pesquisa
Diagnóstico e Ecologia Ambiental, para à
obtenção do título de Mestre.

APROVADA em 22 de julho de 2021.

Profa. Dra. Ronara de Souza Ferreira Chânile Universidade de São Paulo (USP)

Profa. Dra. Sabrina da Silva Pinheiro de Almeida Universidade Federal de Viçosa

Profa. Dra. Vanesca Korasaki

Orientadora
1/2
Documento assinado eletronicamente por Vanesca Korasaki, Coordenadora e de
Curso, em 22/07/2021, às 17:12, conforme horário oficial de Brasília, com
fundamento no art. 6º, § 1º, do Decreto nº 47.222, de 26 de julho de 2017.
 23/07/2021 SEI/GOVMG - 32600483 - Ata
Documento assinado eletronicamente por Ronara de Souza Ferreira Châline, Usuário
Externo, em 22/07/2021, às 17:15, conforme horário oficial de Brasília, com
fundamento no art. 6º, § 1º, do Decreto nº 47.222, de 26 de julho de 2017.

Documento assinado eletronicamente por Sabrina da Silva Pinheiro de

Almeida, Usuário Externo, em 22/07/2021, às 17:17, conforme horário oficial
de Brasília, com fundamento no art. 6º, § 1º, do Decreto nº 47.222, de 26 de
julho de 2017.

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Referência: Processo nº 2350.01.0006265/2020-30 SEI nº 32600483

2/2

https://www.sei.mg.gov.br/sei/controlador.php?acao=documento_imprimir_web&acao_origem=arvore_visualizar&id_doc
e
umento=37791597&infra…
 Dedicatória
Dedico este trabalho em memória póstuma de
minha avó materna, Acidina Germano de
Carvalho, agradeço seus ensinamentos e pela
convivência.
It’s a new dawn É um novo amanhecer
It’s a new day É um novo dia
It’s a new life É uma nova vida
For me Para mim
And i’m feeling good E estou me sentindo bem
Nina Simone Feeling Good

Nina Simone – Feeling Good.

 AGRADECIMENTOS

Agradeço imensamente a oportunidade de cursar o Programa de Pós-Graduação em

Ciências Ambientais da Universidade do Estado de Minas Gerais (UEMG), Unidade Frutal,
enquanto trabalhava nesta instituição. Tratando-se de um período extremamente desafiador,
tanto por questões logísticas, quanto de infraestrutura para o desenvolvimento do trabalho,
assim, o nome do professor Prof. Dr. Gustavo Henrique Gravatim Costa (Coordenador do
Programa de Pós-Graduação), Profa. Dra. Vanesca Korasaki (Orientadora) e Prof. Dr.
Jhansley Ferreira da Mata, que abraçaram e permitiram tamanha oportunidade, a vocês tenho
somente que agradecer, me faltam palavras para o quão importante foi tudo isso que passei
durante o período em que estive vinculado ao programa.
Ao diretor e vice Prof. Dr. Allynson Takehiro Fujita e Prof. Dr. Leandro de Souza
Pinheiro, agradeço imensamente a confiança no meu trabalho, posso dizer com segurança que
nossos esforços durante o tempo que passei na UEMG e pude acompanhar, tornaram este
lugar bem melhor, continuem sua atuação com força e garra, pois a UEMG nos testa o tempo
todo, até o limite da paciência, mas pela educação e pelas ciências valem a pena todo e
qualquer esforço.
Agradeço a Elias Murakami da Silva por ser isso tudo que você é, um cara honesto e
realmente único, enfim um irmão de outra mãe, sem você muito provavelmente esse trabalho,
estas páginas e linhas não estariam preenchidos, deixo seu nome eternizado junto a estas
páginas, e assim eternizadas na minha memória e história de vida.
Ana Luiza Franco pela literal “força” durante as coletas, sua participação foi
essencial para o desenvolvimento do trabalho, conte comigo sempre.
Aos bons amigos do mestrado da primeira turma, agradeço a convivência e a
vivência, Lucas, Igor, Heytor, Monica, Cristiele, Jaqueline, Bruna, Lygia, Ana Paula. Deixo
também meus agradecimentos aos professores Rodrigo, Osânia, Mauricio agradeço a todos
vocês.
A República de Sodoma a qual devo mencionar “Vai Sodoma!” com toda a força...
Um ambiente extremamente tóxico e nocivo, mas também acolhedor. Pessoas únicas que
passaram por ali e talvez carreguem algum tipo de sequela mental ou física para vida graças
ao convívio comigo, “só lamento”, brincadeiras a parte, agradeço a cada um e faço questão de
citar-lhes pois são parte também deste trabalho pelo apoio: Pedro Henrique Coutinho
(Bolacha), Guilherme Henrique Pereira (Bin Laden), Carolina Cabeço, Sara Rafaela
(Sarinha), Leão (Agregado de Sodoma), Bruno Pieterzack (O “Cabeleileilo”), Rafael
Romanelli. Elias (Japanese), João Pedro, Eduardo Rodrigues.
Agradeço especialmente a você Eduardo, nossos caminhos tinham que se encontrar...
Não tenho palavras para agradecer toda a amizade que construímos, apenas obrigado por
tudo!
Agradeço a minha família, que teve períodos extremamente conturbados ao longo do
desenvolvimento deste trabalho, mas filho bem criado sabe que é com garra e persistência que
se vai longe. Agradeço a você minha mãe Divina Gomes, e a você meu irmão José Otávio
Gomes Peixoto por simplesmente estarem aqui ou aí comigo.
A minha noiva Ana Carolina Roque Cardoso, por ser tudo, e quando digo tudo é tudo
na minha vida, foram tantas homenagens que sinceramente me faltam palavras novas para
poder agradecer tudo o que somo juntos, apenas te amo.
Aos “Hellyeah” (José Augusto, Ulisses Brandão, Gilberto Soares, Guilherme Taiar,
Wesley Marques) por estarem sempre comigo o convívio com vocês é essencial na minha
vida Dedico a vocês estas palavras.
Por fim, deixo aqui ainda meus agradecimentos a todos da UEMG que fazem desta
unidade acadêmica única especial e também guerreira soberana das mudanças que guiam
outras unidades no caminho do desenvolvimento e da evolução. Em especial a Larissa Souza
Amaral que possui uma luz muito grande para iluminar a todos a seu redor, a Adriana B.
Alves com todo seu empenho e humanidade, além disso a todo corpo docente, técnicos
administrativos, artífices e também ao pessoal da limpeza, dedico vocês minhas palavras
finais.

A todos muito obrigado!

 RESUMO

As atividades humanas são os principais agentes de degradação dos ecossistemas, resultando

na perda de biodiversidade e, consequentemente na diminuição da disponibilidade de serviços
ecossistêmicos. Assim, o objetivo deste trabalho foi ampliar o entendimento sobre o efeito da
mudança de sistemas de uso da terra no Cerrado mineiro sobre a comunidade de besouros
escarabeíneos (Scarabaeidae: Scarabaeinae). Para tanto, foram selecionados quatro sistemas
de Uso da Terra (SUTs): floresta, seringueira, pastagem e soja. Em cada sistema, foram
avaliadas cinco áreas distantes entre si, cerca de 2 km. Armadilhas do tipo pitfall, iscadas com
fezes humanas, foram utilizadas para coletar os escarabeíneos, distribuídas em um transecto
de 300 m totais (uma armadilha a cada 50 m), distando 50 m de qualquer borda de cada SUT.
Avaliamos em cada SUTs a densidade e dimensão fractal do sub-bosque, profundidade da
serrapilheira, densidade e área basal arbórea, umidade, umidade e resistência do solo. Além,
disso foram avaliadas variáveis da paisagem por meio da utilização de ferramentas
geoespaciais. A partir da localização da pitfall central foi traçado um buffer de 2 km e
quantificado as taxas de uso da terra. Coletamos 2294 indivíduos, distribuídos em 34 espécies,
18 gêneros e cinco tribos Neotropicais: 207 indivíduos de três espécies da tribo Ateuchini,
192 indivíduos de seis espécies da tribo Deltochilini, 1339 indivíduos de 15 espécies da tribo
Coprini, 145 indivíduos de três espécies da tribo Onthophagini e 411 indivíduos de sete
espécies da tribo Phanaeini. A riqueza e biomassa dos escarabeíneos apresentou diferença
unicamente entre a floresta e a soja, sendo maior na floresta. Os SUTs não apresentaram
diferenças entre si. A composição da comunidade foi diferente entre os sistemas abertos (soja
e pastagem) dos sistemas fechados (floresta e seringueira). Os resultados reforçam
principalmente a importância da cobertura vegetal para a estruturação da comunidade de
besouros escarabeíneos. As variáveis ambientais locais e da paisagem foram preditores da
composição da comunidade de besouros rola-bosta. Este trabalho traz pela primeira vez,
dados acerca dos besouros rola-bosta da região de Frutal, MG, com destaque para a
informação de que os sistemas de uso da terra fechados e abertos abrigam comunidades
distintas, além disto, o sistema de cultura de soja apresentou impactos negativos sobre
comunidade de besouros no Cerrado Mineiro amostrado.

Palavras-chave: Besouro coprófago. Biodiversidade. Bioindicadores. Conversão de habitat.

Escarabeíneos.
 ANALYSIS OF LAND USE SYSTEMS IN THE CERRADO OF TRIANGULO
MINEIRO REGION: IMPACTS ON THE DUNG BEETLE COMMUNITY
(SCARABAEIDAE: SCARABAEINAE)

ABSTRACT

Human activities are the main agents of ecosystem degradation, preventing the loss of
biodiversity and, consequently, decreasing the availability of ecosystem services. Thus, the
objective of this paper was to broaden the understanding of the effect of land use change in
the Cerrado of Minas Gerais on the community of dung beetles (Scarabaeidae: Scarabaeinae).
For this purpose, four land use systems (LUS) were selected: forest, rubber, pasture and soy.
We collected five areas of each land use system that were a minimum 2 km apart. Pitfall traps,
baited with human feces, were used to collect the dung beetles, distributed in a total 300 m
transect (one trap every 50 m) and, 50 m from any edge of each LUS. In each LUS we
evaluated the density and fractal dimension of the understory, litter depth, tree density and
basal area, moisture, soil humidity and soil resistance. In addition, landscape variables were
evaluated using geospatial tools. From the location of the central trap, a 2 km buffer was
drawn and quantified as land use rates. We collected 2294 individuals, distributed in 34
species, 18 genera and five Neotropical tribes: 207 belonging to three species of the Ateuchini
tribe, 192 individuals to six species of the Deltochilini tribe, 1339 individuals to 15 species of
the Coprini tribe, 145 individuals of three species of the tribe Onthophagini and 411
individuals to seven species of the Phanaeini tribe. The richness and biomass of dung beetles
differ only between the forest and soybeans, being greater in the forest. The other LUSs do
not differ from each other. The composition community was different between open sites
(soybean and pasture) and closed systems (forest and rubber). The results mainly highlight the
importance of vegetation cover for the structuring of the dung beetle’s community. The local
environmental and landscape variables were predictors of the composition of the dung
beetle’s community. This work brings, for the first time, data about the dung beetles in the
region of Frutal, MG, highlighting the information that closed and open land use systems
shelter different communities. Additionally, the soy system has a negative effect on dung
beetle community in the Cerrado Mineiro.

Keywords: Biodiversity. Bioindicators. Dung beetle. Habitat conversion. Scarabs.

 LISTA DE FIGURAS

CAPÍTULO 3
Figura 1- Sistema de uso da terra amostrados, em Frutal, Minas Gerais. (A) Floresta, (B)
Seringueira, (C) Pastagem, (D) Soja..................................................................... 45
Figura 3- Diagrama de Venn indicando o compartilhamento de espécies em quatro
sistemas de uso da terra, Frutal, Minas Gerais.................................................... 51
Figura 4- Curva de rarefação baseada no número de indivíduos coletados, por
interpolação (linha continua) e extrapolação (linha tracejada) para quatro
sistemas de uso da terra coletado em Frutal, MG. Linha pontilhada
representa intervalo de confiança de 95%. Círculo fechado indica a riqueza
observada em cada sistema................................................................................ 52
Figura 5- Ranking de A. espécies e B. biomassa de besouros Scarabaeinae em quatro
sistemas de uso da terra, Frutal. Minas Gerais. A. Dichotomius nisus; B.
Onthophagus hirculus; C. Canthon conformis; D. Canthidium refugens; E.
Dichotomius carbonarius; F. Trichilium externepunctantum; G. Ontherus
appendiculatus; H. Canthidium sp. 3; I. Ontherus sp. 1; J. Ontherus sp. 3; K.
Genieridium bidens; L. Canthidium sp. 5; M. Ontherus sp. 2; N.
Coprophanaeus cyanescens; O. Coprophanaeus sptizi........................................ 53
Figura 6- Representação em box-plot (mediana e quartis) de parâmetros da comunidade
de besouros rola-bosta em diferentes sistemas de uso da terra, em Frutal, Minas
Gerais. A. Abundância, B. Riqueza e C. Biomassa. Letras diferentes em cima
das barras representam diferença estatística (p <0,05, teste de Kruskal Wallis,
seguido de teste de Dunn com correção de Bonferroni) ...................................... 54
Figura 7- Ordenação de componentes principais (PCO) dos sistemas de uso da terra
escalados pela composição da comunidade de besouros rola-bosta em Frutal,
Minas Gerais........................................................................................................ 55
Figura 8- Ordenação de distance-based redundancy analysis (dbRDA) para investigar as
relações entre a composição da comunidade de besouros rola-bosta em quatro
sistemas de uso da terra e as variáveis ambientais. Dim Frac: dimensão fractal,
Serrap: serapilheira, AB- Arbórea: área basal arbórea, Densidade: densidade
arbórea, Cond: condutividade do solo, Res 2,5 cm: resistência do solo a 2,5 cm,
pastagem, Sav_Camp: formação savânica campestre........................................... 57
 LISTA DE TABELAS

CAPÍTULO 3
Tabela 1- Descrição de cada sistema de uso da terra localizado no município de
Frutal............................................................................................................. 44
Tabela 2- Resultados da análise PERMANOVA (comparação entre grupos) e
PERMDISP (comparação na dispersão dos grupos) comparando pares dos
sistemas de uso da terra escalados pela composição da comunidade de
besouros rola-bosta em quatro sistemas de uso da terra em Frutal, Minas
Gerais................................................................................................ 56
Tabela 3- Resultado da análise de modelo linear baseado na distância (DistLM)
testada para a relação entre as variáveis ambientais (dimensão fractal,
densidade de sub-bosque, serapilheira, densidade de árvores,
condutividade do solo, resistência do solo a 2,5 cm, 30 cm, 60 cm,
formação florestal, formação de savana, pastagem, outros) e a composição
da comunidade de besouros rola-bosta no teste marginal (variação
explicada por uma única variável) e teste sequencial (variação explicada
adicionando uma nova variável a cada vez para obter o critério de ajuste
ideal) com base no critério de seleção ajuste R² (valores de P significativo
em negrito).................................................................................................... 58
 SUMÁRIO
Pagina
CAPÍTULO 1 - INTRODUÇÃO GERAL ............................................................................ 15
CAPÍTULO 2 - REFERENCIAL TEÓRICO ...................................................................... 17
2.1 Mudanças de Sistema de Uso da Terra ................................................................... 17
2.2 Características biológicas e ecológicas de besouros Scarabaeinae........................ 20
2.2.1 Evolução e diversificação .................................................................................... 20
2.2.2 Adaptações Morfológicas e Ecologia .................................................................. 22
2.3 Besouros rola-bosta como indicadores ambientais................................................. 25
2.4 Influência de variáveis ambientais sobre a comunidade de besouros rola-bosta 28
REFERÊNCIAS ..................................................................................................................... 30
CAPITULO 3 - ANÁLISE DOS SISTEMAS DE USO DA TERRA NO CERRADO DO
TRIÂNGULO MINEIRO: IMPACTOS SOBRE A COMUNIDADE DE BESOUROS
ROLA-BOSTA (SCARABAEIDAE: SCARABAEINAE ................................................... 42
1. INTRODUÇÃO .................................................................................................................. 42
3. MATERIAL E MÉTODOS ............................................................................................... 44
3.1. Áreas de estudo e coleta de besouros escarabeíneos ............................................. 44
3.2. Coleta de Variáveis Ambientais .............................................................................. 46
3.3. Análise de dados ....................................................................................................... 48
4. RESULTADOS ................................................................................................................... 50
4.1 Riqueza, abundância, biomassa e equitatividade ................................................... 50
4.2 Composição da comunidade e bioindicação ............................................................ 55
4.3 Efeito das variáveis ambientais na composição da comunidade ........................... 56
5. DISCUSSÃO ....................................................................................................................... 59
5.1 Riqueza, abundância, biomassa e equitatividade ................................................... 59
5.2 Parâmetros ambientais, composição da comunidade e bioindicação ................... 62
6. CONCLUSÕES................................................................................................................... 66
REFERÊNCIAS ..................................................................................................................... 67
 15

CAPÍTULO 1 - INTRODUÇÃO GERAL

Historicamente, o Brasil tem se consolidado no mercado internacional de

commodities agrícolas, devido, principalmente, à expansão de áreas agropastoris sobre o
bioma Cerrado, subsidiado por avanços de pesquisas e de tecnologias (LOPES; COX, 1977;
LOPES; COX, 1979; ARTUZO et al., 2018). Estas atividades acarretam alterações nos
sistemas de uso da terra, o que têm levado à perda maciça de habitats nativos e,
consequentemente da biodiversidade (JANTZ et al., 2015; KIM; SEXTON; TOWNSHEND,
2015) e de seus serviços ecossistêmicos associados (COSTANZA et al., 1997; COSTANZA
2000; DE-GROOT et al., 2010), acarretando uma ameaça à manutenção do equilíbrio dos
ecossistemas (CAJAIBA; SILVA, 2015).
Umas das mudanças visíveis na paisagem é a fragmentação de habitats, um processo
que causa modificações no ambiente, alterando os habitats e a paisagem como um todo
(LAURANCE, 2004). A fragmentação pode levar à um aumento do efeito de borda, que
interfere nos parâmetros físicos e químicos dessas áreas e, em muitos casos, pode favorecer a
colonização e estabelecimento de espécies invasoras e exóticas. Esses fatores,
consequentemente, podem levar a alterações na estrutura das comunidades vegetais e animais
(LAURANCE et al., 2002; LIU et al., 2018), como a perda de espécies, diversidade e ainda,
mudança na composição da comunidade e na abundância relativa, pois enquanto algumas
espécies podem se beneficiar das mudanças nos ambientes, outras não as toleram
(KORASAKI, 2010). Assim, estudos ecológicos sobre o impacto dos diferentes usos da terra
buscam entender essa dinâmica (e.g. GRIES et al., 2011; KORASAKI et al., 2013; BEIROZ
et al. 2017; MACEDO et al. 2020).
Neste sentido, a fauna de solo tem sido apontada como importante ferramenta para o
entendimento da dinâmica da mudança de uso da terra, pois suas comunidades são
diretamente impactadas pelas atividades antrópicas, em especial a Classe Insecta (CLUZEAU
et al., 2012). Dentre os insetos, a ordem Coleoptera que compreende os besouros, apresenta
uma megadiversidade de aproximadamente 350 a 375 mil espécies descritas, possuindo
enorme variação morfoanatômica, fisiológica, comportamental, ocupando diferentes nichos
(RAFAEL et al., 2012). Assim, seu estudo permite, além do conhecimento e descoberta de
novas e intrigantes espécies, a utilização na avaliação da qualidade ambiental (GHANNEM;
TOUAYLIA; BOUMAIZA, 2017).
Os besouros rola-bosta são utilizados com grande frequência como indicadores de
qualidade ambiental, pois são sensíveis a alterações do ambiente (NICHOLS et al., 2007;
 16

HERNÁNDEZ; VAZ-DE-MELLO, 2009). Seu uso como bioindicadores já está consolidado,

apresentando diversos resultados que corroboram e garantem seu uso com segurança para
avaliar o efeito da mudança de uso da terra (BARLOW et al., 2007; NICHOLS et al., 2008;
KORASAKI et al., 2013; MARTELLO et al., 2016; CAJAIBA et al., 2018; CORREA et al.,
2019; MACEDO et al., 2020).
Estes insetos também conhecidos como besouros escarabeíneos ou besouros rola-
bosta, são detritívoros e a maioria utiliza esterco de vertebrados, para obtenção de recursos
para reprodução e/ou alimentação das larvas e adultos (HANSKI; CAMBEFORTI, 1991;
NIERO; HERNANDEZ, 2017). Os besouros rola-bosta são importantes componentes bióticos
dos ambientes naturais, pois favorecem diversos serviços ecossistêmicos, principalmente
referentes à ciclagem de nutrientes terrestres, como a decomposição de matéria orgânica de
origem fecal (coprofagia) e também na decomposição de animais mortos (necrofagia)
(HANSKI; CAMBEFORTI, 2016). Eles possuem o hábito de construir túneis e galerias para a
incorporação do esterco, carcaça ou outro recurso alimentar e com isto, realizam o
revolvimento do solo, no processo chamado de bioturbação, onde promovem a aeração e
manutenção da fertilidade do solo (HALFFTER; MATTHEWS, 1966).
Diante do exposto, esse trabalho tem como objetivo estudar os besouros rola-bosta
como ferramenta de avaliação do impacto da mudança de sistema de uso da terra, em Frutal-
MG. Para isto, foram testadas as seguintes hipóteses: i) Os parâmetros da comunidade:
abundância, riqueza, biomassa e equitatividade de besouros rola-bosta diminui com o
aumento da intensidade de uso da terra; ii) A composição da comunidade se altera de acordo
com o uso da terra, iii) as variáveis ambientais locais e da paisagem influenciam a
composição da comunidade e iv) há presença de espécies indicadoras de cada sistema de uso
da terra.
 17

CAPÍTULO 2 - REFERENCIAL TEÓRICO

2.1 Mudanças de Sistema de Uso da Terra

O bioma Cerrado é composto por diversas fitofisionomias que lhe confere alta
diversidade estrutural, funcional e paisagística, sendo o segundo maior bioma do país
(EMBRAPA, 2020). As fitofisionomias do Cerrado são: Cerrado stricto sensu, campo sujo,
campo limpo, veredas, matas de galeria, campos de altitude e Cerradão (AB’SABER, 1983).
Seu território se estende por 11 estados brasileiros Bahia, Goiás, Tocantins, Mato Grosso,
Mato Grosso do Sul, Maranhão, Piauí, São Paulo, Minas Gerais, Rondônia e Paraná e Distrito
Federal (KLINK; MACHADO, 2005), abrangendo uma área total, originalmente de 204
milhões de hectares (EMBRAPA, 2020).
Trata-se de um bioma que possui estudos relativamente recentes quando comparados
a outros biomas brasileiros. Na região Neotropical, os estudos foram centralizados durante
muitos anos nos biomas Mata Atlântica e Amazônia (COLLI; VIEIRA; DIANESE, 2020), o
que implica no atraso das obtenções de informações e da valorização da importância do
Cerrado, sofrendo assim com a negligência nas políticas de conservação (OVERBECK et al.,
2015).
Essa falta de informações pode ter favorecido o desenvolvimento do senso comum
de que o bioma Cerrado é um bioma “pobre” em relação à riqueza de espécies e de
complexidade ecológica-funcional (OVERBECK et al., 2015), julgamento completamente
equivocado. A partir de estudos sobre a biodiversidade, foi verificado que este bioma abriga
uma grande riqueza de organismos, e está sob forte pressão de ações antrópicas, o que faz
com que seja considerado um hotspot da biodiversidade global (MYERS et al., 2000).
Portanto, apesar de sua importância, trata-se de um bioma que se apresenta desprovido de
ações e políticas públicas de proteção e conservação, o que torna este ambiente extremamente
vulnerável, levando o bioma a enfrentar consideráveis ameaças devido às perturbações
antrópicas (KLINK; MACHADO, 2005; OVERBECK et al., 2015).
O bioma encontra-se com cerca de apenas 3,1% de sua área total em áreas
protegidas, compostas por áreas de preservação permanente, como parques nacionais, sendo
esta a mais importante política pública para a conservação do Cerrado (GANEM et al., 2013),
outros 5,5% estão em áreas de conservação para uso sustentável de recursos (BRASIL, 2015).
Porém estima-se que 50% da área total do Cerrado já foi convertida para outros tipos de
 18

sistemas de uso da terra (BUSTAMANTE, 2015). As principais ameaças ao bioma estão no

avanço irrestrito da fronteira agrícola (GANEM et al., 2013).
A existência de amplas e relativamente planas áreas no Cerrado são decisivas para
sua ocupação e facilita os diversos usos pelo homem (KLINK; MOREIRA, 2002). Assim, há
um processo de substituição de áreas nativas para sistemas de uso agrosilvopastoris, este
processo inclusive, encontra-se estimulado por meio de políticas públicas, que descrevem o
Cerrado como a última fronteira agrícola (BOLFE; SANO; CAMPOS, 2020). A ocupação do
Cerrado começou a ser estimulada com a transferência da capital do Brasil e a construção do
Distrito Federal, ocorrida durante o processo de “marcha para o Oeste”, com objetivo de
povoamento e desenvolvimento do interior do País (CORREA et al., 1988).
O posicionamento interiorano de Brasília impactou o desenvolvimento da região
Centro-Oeste, favorecendo a ocupação do Cerrado. Além disso, a instalação de agentes de
desenvolvimento agrícola na região como o Ministério da Agricultura, financiadores,
representação de classes, órgãos de assistência rural, de ensino e de pesquisa continuaram este
favorecimento (CONTINI et al., 2020). Com isso, outras diversas regiões passaram a contar
com legislações específicas para ocupação, como o Fundo Constitucional de Financiamento
do Centro-Oeste, que visava garantir financiamento aos municípios em desenvolvimento na
região (BRASIL, 1989). Outro marco está na implementação da EMBRAPA – Cerrados, que
iniciou as pesquisas e transferências de conhecimento e tecnologias no bioma para o setor
agropecuário da região, possibilitando a ocupação e uso das terras (CONTINI et al., 2020).
Os produtos oriundos do agronegócio apresentam relevância para a economia do
Brasil. No país, a pecuária e os monocultivos são os principais sistemas de uso da terra
(IBGE, 2019), isto faz com o que o país esteja na categoria de grandes produtores, possuindo
alto impacto nos mercados internacionais (FARIA; HADDAD, 2014). Porém, há necessidade
de aplicação efetiva dos princípios de desenvolvimento sustentável, ou seja, atendendo as
necessidades atuais sem comprometer as futuras gerações (ONU, 1972), principalmente para
manutenção da produtividade e do respeito às normativas ambientais, visando a preservação
da qualidade ambiental.
O uso consciente da terra, focado no aumento da produtividade, por meio do manejo
e conservação das áreas agrícolas, pode garantir com que haja aumento da produção, sem que
necessariamente haja demanda para a expansão de novas terras, e consequentemente,
acarretaria na diminuição das taxas de desmatamento (FISCHER et al., 2014; LAPOLA et al.,
2014). Se o foco for unicamente a intensificação do uso da terra, os efeitos do aumento de
produtividade e da produção agrícola podem gerar aumento das emissões de gases do efeito
 19

estufa (SLADE et al., 2016), degradação ambiental, acarretando problemas socioeconômicos

(VALIN et al., 2013). Isso inicia um processo de mudanças de uso da terra (SUTs), em que há
uma tendência temporal de que novas áreas sejam modificadas a fim de geração de renda,
causando impactos adversos ao ambiente, como o avanço de áreas agrícolas sobre os poucos
remanescentes florestais (FARIA; HADDAD, 2014).
Esse é um padrão global, que pode ser observado em outras nações, pois o
crescimento da população global, alavanca toda uma demanda de recursos que alteram os
SUTs, por meio da construção de moradias, infraestrutura viária, elétrica, alimentícia, e
especialmente de proteínas de origem animal (FAO, 2019). O sistema produtivo capitalista
que rege regras de mercado e possuem suas relações de trocas globalizadas, tende a ignorar a
relevância dos ecossistemas e da natureza em si (SCHLEYER et al., 2017). Além disso os
cenários futuros também indicam incremento significativo da população humana, o que
implica necessariamente em mais consumo de recursos (BODIRSKY et al., 2015).
Este processo tem levado a alterações significativas das paisagens, pode-se dizer que
o uso da terra para atividades de agricultura tem reescrito completamente a superfície terrestre
do planeta, sendo que se estimam que 40% da superfície emersa do planeta está atualmente
sob uso desta atividade (FAO, 2019). A implicação direta desse fenômeno é o aumento de
pressões negativas sobre as áreas naturais, como o aumento da conversão da paisagem natural
em ambientes antropizados de graus variados (FOLEY et al., 2011), levando ao aporte de
gases do efeito estufa, como metano, e óxidos nitrosos (TUBIELLO et al., 2015; SLADE et
al., 2016), perda de biodiversidade e dos serviços ecossistêmicos associados a esta
biodiversidade (DE-GROOT et al., 2010; DOODY et al., 2016).
Assim, as mudanças nos SUTs e alterações climáticas são apontadas como as
principais ameaças a biodiversidade e aos serviços ecossistêmicos (SCHEFFERS et al., 2016).
Uma das muitas formas de avaliar a evolução dos cenários atuais é fazendo projeções por
meio de modelos e cenários, o que permite a exploração e evolução de impactos atuais e
futuros (URBAN et al., 2016) sobre a biodiversidade e os diversos habitats. A avaliação de
impactos das mudanças de habitats sobre as comunidades naturais é um dos maiores desafios
da ecologia (BARRAGÁN et al., 2011).
Assim, o desafio para o desenvolvimento de políticas ambientais na região do
Cerrado, envolve o entendimento de que a conversão de áreas nativas do Cerrado para outros
SUTs, que atualmente encontra-se na maior parte já alterados ou impactados pelas atividades
humanas. As espécies apresentam vulnerabilidades diferentes, o que pode variar amplamente
em grau e intensidade. Assim, as regiões com impacto humano têm maior probabilidade de
 20

apresentar espécies ameaçadas, isso porque as atividades humanas impõem rápidas e

diferentes pressões seletivas (MARCO-JR et al., 2020). Além disso, cada ecossistema
apresenta um conjunto de espécies diferentes ou compartilhadas com capacidades de
resiliência relativas (MARCO-JR et al., 2020).
Os sistemas atuais de avaliação de impactos ambientais sobre as comunidades não
levam em conta diversas especificidades e também de relações entre os parâmetros avaliados.
No caso do solo, por exemplo, as análises físico-químicas são insuficientes para determinação
de toda a gama das relações que ali ocorrem (MENDES; SOUSA; JUNIOR, 2015). Assim,
pode-se dizer que há expectativas quanto ao desenvolvimento de sistemas de avaliação de
impactos mais amplos, com a integração dos componentes avaliados.
Neste sentido, o desenvolvimento de estudos do componente biológico, tanto para
elaboração de índices mais amplos, quanto para avaliação de impactos ambientais, faz-se
extremamente necessário. Dentro de um cenário global, há o predomínio de paisagens
heterogêneas de uso da terra, com fragmentos florestais, imersos em matrizes
agrosilvopastoris, o que faz com que haja necessidade de estudos relacionados a
biodiversidade não apenas em áreas nativas, mas também nas manipuladas pelo homem
(FIALHO, 2014), predominantes na maioria das paisagens.

2.2 Características biológicas e ecológicas de besouros Scarabaeinae

2.2.1 Evolução e diversificação

Os besouros rola-bosta, são organismos detritívoros (HALFFTER; MATTHEWS,

1966; HALFFTER; EDMONDS, 1982; CAMBEFORT, 1991) que pertencem a superfamília
Scarabaeoidea, incluídas na família Scarabaeidae e compõem a subfamília Scarabaeinae
(GULLAN; CRANSTON, 2008; RAFAEL et al., 2012; BRUSCA; CRANSTON; SHUSTER,
2018), a diversidade da subfamília Scarabaeinae é da ordem de 6562 espécies descritas
(SCHOOLMEESTERS, 2020), atualmente presentes em praticamente todos os biomas do
planeta. No Brasil, há cerca de 726 espécies distribuídas em 63 gêneros (VAZ-DE-MELLO,
2020), com a exclusividade de 323 espécies (VAZ-DE-MELLO, 2011). A maior diversidade
pode ser encontrada nos ambientes savânicos e florestais (HANSKI; CAMBEFORT, 1991).
Estes organismos apresentam uma ampla representatividade no bioma Cerrado com
cerca de 44 espécies confirmadas (VAZ-DE-MELLO, 2020), porém se trata de uma região
com poucos estudos, mesmo sendo o segundo maior bioma brasileiro (EMBRAPA, 2020),
 21

com uma ampla diversidade de fitofisionomias que lhe confere a aparência de um mosaico de
diferentes tipos de vegetação reguladas pela disponibilidade de água e solo. Sendo eles o
Cerrado sensu stricto, campos, vereda, cerradão e mata de galeria (AB’SABER, 1983).
Os registros paleontológicos do grupo têm origem na descoberta da extinta espécie
Alloioscarabeus cheni Bai, Ahrens, Yang & Ren, 2012 (BAI et al., 2012), um espécime
notavelmente preservado da formação Jiulongshan da Mongolia, China. Dados moleculares
obtidos por Gunter e colaboradores (2016) dataram o espécime no período Jurássico Médio
118,8-131,6 milhões de anos atrás.
O hábito alimentar dos besouros rola-bosta primitivos, presume-se, saprófago
(utilizando-se de restos vegetais e animais) e micetófago (fungos). A utilização de recursos
fecais tem origem posterior, provavelmente no Cretáceo Médio, com a utilização de fezes de
dinossauros. A utilização de diversos recursos possibilitou um ou mais eventos de
diversificação do grupo, muito antes da dominação dos mamíferos, após o evento de extinção
dos dinossauros no final do Cretáceo (GUNTER et al., 2016).
O final do Cretáceo é marcado por um evento de extinção em massa, provavelmente
oriundo de um impacto de um meteoro contra a superfície terrestre, levando a morte imediata
de diversos organismos (PETRI, 2006). A perda dos recursos alimentares oriundos dos
dinossauros afetou o grupo, exigindo uma mudança alimentar para as fezes de pequenos
mamíferos insetívoros sobreviventes, o que levanta a hipótese de que a sobrevivência do
grupo se deu graças à exploração dos recursos fecais de mamíferos, e principalmente, das
espécies mais generalistas que utilizam mais de um recurso alimentar (GUNTER et al., 2016;
GALETTI et al., 2017).
Assim, o registro fóssil datado do período Jurássico indica que o supercontinente
Gondwana mantinha as condições necessárias para a existência do grupo, sendo que o mesmo,
aparentemente, originou-se na África (SCHOLTZ et al., 2009). Correspondente a um
ambiente tropical, porém, durante os eventos de deriva continental ao longo da história
geológica da Terra, os besouros rola-bosta foram levados a eventos de irradiação do grupo
(MONAGHAN et al., 2007). O que permitiu a origem de clados exclusivos em diversos
continentes, como as tribos Deltochilini (sinonímia para Canthonini), Coprini, Eurysternini,
Eucranini e Phaneini, para a América do Sul, Austrália e Madagascar (GUNTER et al., 2016;
MONAGHAN et al., 2007).
Assim, a origem e a diversificação do grupo encontram-se ainda em debate, porém, a
história evolutiva reconstruída do grupo dos Scarabaeidae, a qual os Scarabaeinae fazem
parte, destaca-se por ser altamente complexa, indicando forte laço com outras espécies,
 22

originalmente com os dinossauros e posteriormente com o grupo dos mamíferos, além das
angiospermas (GUNTER et al., 2016).

2.2.2 Adaptações Morfológicas e Ecologia

Os besouros escarabeíneos (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae) possuem uma

alimentação baseada em recursos fecais, isto ocorreu devido a importantes modificações no
seu aparelho bucal, que é em grande parte diferenciado dos demais integrantes da ordem
Coleoptera. O aparelho bucal apresenta uma mandíbula adaptada para a alimentação de
estruturas macias, e assim, é rica em cerdas que atuam como um filtro e possuem pequenas
estruturas microscópicas, que atuam como trituradores (HANSKI; CAMBEFORT, 2016).
Outro fator que os difere dos demais está na estrutura do aparelho reprodutor
feminino, que apresenta apenas um ovaríolo, ou ainda, pode se apresentar atrofiado, com um
grande ovário (HALFFTER et al., 2013). Esta característica faz com que haja um pequeno
número de ovos, com alto investimento para lidar com o recurso escasso, e bastante efêmero
que utilizam na alimentação (HALFFTER et al., 2013). Além disso, algumas espécies
apresentam cuidado parental, inclusive considerado como um comportamento sub-social
(BORNEMISSZA, 1969; HALFFTER; MATTHEWS, 1966; ZUNINO, 1991; YAMADA;
2007; HANSKI; CAMBEFORTI, 2016). Este comportamento indica um cuidado com a prole
antes mesmo da postura dos ovos (ZUNINO, 1991). Trata-se de uma estratégia de
sobrevivência, permitindo que a larva ecloda em um meio rico em alimento, diminuindo o
risco de predação (ROCHA, 2016). O cuidado parental dos escarabeíneos incluem
comportamentos de proteção e limpeza do ninho (BORNEMISSZA, 1969; SIMMONS;
RIDSDILL-SMITH, 2011), até mesmo das bolas-ninho que protegem as fases juvenis
(HALFFTER; MATTHEWS, 1966).
Os chifres são características marcantes do grupo, há grande diversidade de formas e
tamanhos, variando de saliências discretas até mesmo, estruturas compridas e pontiagudas,
com diferentes formas de ornamentações, mesmo dentro da mesma espécie (CUMMINGS;
EVANS; CHAVES-CAMPOS, 2018). Em geral, estes são considerados adornos dos machos,
porém chifres podem ser presentes, também em fêmeas. Nos machos tem a função de defesa e
seleção sexual, tanto para chamar a atenção das fêmeas e para lutar com outros machos, para
o acasalamento, quanto para defesa, pois os chifres são associados à defesa dos ninhos, uma
vez que permitem o fechamento de espaços e abertura dos túneis, em algumas espécies
(EMLEN; PHILIPS, 2006). Porém, o tamanho dos chifres não implica geneticamente em
 23

“melhores” machos, os recursos consumidos ao longo do desenvolvimento do estágio larval é

que garantem a qualidade do chifre, ou seja, chifres maiores não implicam em
qualidade/sucesso reprodutivo (HUNT, SIMMONS, 1997). Além disto, machos menores e
com chifres menores, ou sem chifres, podem apresentar estratégias que permitem vantagem
no acasalamento, como por exemplo se esgueirar, passando desapercebidos por machos
maiores com que utilizam seus chifres para defender as fêmeas em entradas de tuneis
(MOCZEK; EMLEN, 2000).
Os olhos também são característicos do grupo, há um prolongamento da gena que se
estende até a região ocular, sendo que em alguns casos permite a divisão completa.
Aparentemente possui a função de proteger os olhos durante o processo de escavação dos
túneis e galerias. Os olhos seccionados permitem a formação de dois órgãos distintos: o olho
inferior, que permite a visão usual e o superior que favorece a navegação (SCHOLTZ et al.,
2009). Assim, isso pode indicar que seja mais importante em espécies noturnas de áreas
abertas, que podem se orientar a partir das estrelas, especialmente da via láctea, como no caso
da espécie Scarabaeus satyrus (Boheman, 1860) (DACKE et al., 2013).
As antenas são do tipo lameladas, característica da superfamília Scarabaeoidea. Esse
tipo de antena possui uma grande superfície de contato, aumentando a percepção olfativa
destes organismos, o que permite a detecção dos recursos alimentares com maior eficiência
(RAFAEL et al., 2012).
Os besouros apresentam diferentes estratégias de uso do recurso alimentar, porém
basicamente todos fazem uso do líquido resultante do material em decomposição, rico em
microrganismos é que de fato, é utilizado para a alimentação dos rola-bosta (HALFFTER;
MATTHEWS, 1966), permitindo uma divisão em guildas funcionais, determinada a partir da
forma como o recurso alimentar é manipulado. De acordo com essa classificação, os besouros
podem ser divididos em: endocoprídeos (residentes), paracoprídeos (escavadores) e
telecoprídeos (roladores). No grupo dos residentes, os adultos alimentam-se no local de
deposição dos recursos e depositam seus ovos diretamente na massa de esterco, sem que haja
a construção de ninho ou câmaras, ou alocamento de esterco no solo, representados
principalmente por indivíduos da tribo Oniticelini (HALFFTER; MATTHEWS, 1966;
HANSKI; CAMBEFORTI, 2016).
Os escavadores constroem túneis verticais logo abaixo ou próximo ao recurso
alimentar, e fazem o transporte das massas para o interior, por meio da alocação de porções e
incorporação para o perfil do solo, este hábito pode ser encontrado principalmente nas tribos
Ateuchini, Coprini, Onthophagini e Phanaeini.
 24

Os besouros rola-bosta podem ser agrupados segundo sua preferência alimentar, o

grupo é composto por diversos organismos que, em geral, possuem hábitos detritívoros,
fazendo uso de carcaças (necrófagos), fezes (coprófagos), fungos (fungívoros), frutos
(frugívoros), generalistas (SLADE et al., 2011) e, há ainda os predadores evidenciados pela
espécie Canthon virens (Mannerheim, 1829) sobre as formigas (mirmecofagia)cortadeiras do
gênero Atta, (FORTI et al., 2012), de diplópodes por Deltochilum valgum acropyge (Bates)
(CANO, 1998), de milípedes por diversas outras espécies (KRELL, 2004), de cupins
(termitofagia). Além destes alguns podem assumir hábitos alternativos de dietas conforme a
disponibilidade de recursos no meio (HALFFTER; MATTHEWS, 1966; HALFFTER;
EDMONDS,1982; HALFFTER, 1991; HANSKI; CAMBEFORT, 1991; LOUZADA; VAZ-
DE-MELLO, 1997).
A maioria das espécies faz uso de ninhos construídos a partir da escavação e
deposição de porções de material fecal no interior de galerias simples ou complexas,
contribuindo com a incorporação materiais fertilizantes ao solo como o nitrato (YAMADA;
2007; BERTONE, 2004), além disso a escavação permite a aeração do solo, num processo
denominado bioturbação (BERTONE, 2004; LOUZADA; CARVALHO, 2009), e ainda
podem contribuir com a dispersão secundária de sementes permitindo um aumento na
colonização de diversas espécies vegetais (MACQUEEN; BEIRNE, 1975; MIRANDA;
SANTOS; BIANCHIN, 2000; ANDRESEN, 2002; VULINEC, 2002; SLADE et al., 2007;
BRAGA et al., 2017).
Os besouros rola-bosta utilizam os diversos recursos tanto para alimentação de
adultos como de imaturos. Uma das principais características de algumas espécies de rola-
bosta é o comportamento de confecção de porções, mais ou menos esféricas de esterco e,
posterior deslocamento por meio de rolamento até um local adequado para nidificação
(HALFFTER; MATTHEWS, 1966; NICHOLS et al., 2007; LOUZADA; CARVALHO,
2009; HANSKI; CAMBEFORTI, 2016).
Há evidências de evolução independente do hábito de rolagem, pelo menos cinco
vezes no grupo (GUNTER et al., 2016). Este comportamento apresenta vasto repertório como
rolamento solitário, fêmea no topo e macho atrás, macho no topo e fêmea atrás, entre outros
(HALFFTER; MATTHEWS, 1966). Isso levou à adaptação das pernas, no grupo dos
roladores as pernas anteriores apresentam-se como as de um besouro típico, com a tíbia
denteada (RAFAEL et al., 2012), já as pernas médias são utilizadas para dirigir o rolamento
da bola, assim apresenta um aspecto laminar, já as pernas posteriores em algumas espécies
possuem adaptações para a rolagem, como um maior comprimento (HANSKI;
 25

CAMBEFORT, 1991). Os roladores possuem o típico hábito de rolagem de porções,

frequentemente, mais ou menos esféricas de alimento, este pode ser conduzido por um único
indivíduo, quanto por um casal, sendo transportadas por certas distâncias e então são
enterradas (permitindo ampliação da síndrome de dispersão secundária zoocórica de
sementes), este hábito encontra-se descrito para espécies da tribo Canthonini, Eucranini e
Sisyphini, principalmente para espécies do gênero, Canthon e Deltochilum (HALFFTER;
MATTHEWS, 1966; HANSKI; CAMBEFORTI, 2016).
O olfato representa sua principal ferramenta na detecção de alimento e recursos para
nidificação (KINGSTON; COE, 1977), ao detectarem a presença do odor de interesse, inicia-
se o processo de busca do recurso (HANSKI; KRIKKEN, 1991), isso pode ocorrer a partir de
voos, ou até mesmo do empoleiramento e espera (HALFFTER; MATTHEWS, 1966).

2.3 Besouros rola-bosta como indicadores ambientais

Para avaliar o grau de alteração no meio e outros diversos impactos ambientais como
efeito da fragmentação, aumento do efeito de borda, entre outros, alguns organismos são
considerados bioindicadores, principalmente invertebrados. Para grupos de maior tamanho
corporal, esta avaliação pode ser mais dispendiosa em relação a custo, esforço amostral,
tempo, entre outros fatores. São utilizados parâmetros que incluem a presença/ausência de
táxons, abundância, riqueza, densidade, equitatividade, biomassa, composição, caracteres
morfológicos, entre outros. Assim, necessariamente os organismos utilizados nesta avaliação,
como bioindicadores, devem refletir o estado do ambiente por meio de seus parâmetros
populacionais ou comunitários, possuírem sensibilidade para isto, e serem conhecidos quanto
a sua biologia e suas relações com outras espécies (MCGEOCH, 2007).
A Classe Insecta1 corresponde aos animais com a maior diversidade dentro do
agrupamento dos invertebrados, estimativas indicam cerca de 5 milhões de espécies (STORK
et al., 2015). Este número cresce a cada ano com a descrição de novas espécies. Sua
importância se reflete na riqueza de organismos, com importância agrícola, veterinária,
biotecnológica, ecológica e médica.
Os insetos se destacam no quesito ambiental e ecológico pela sua participação em
importantes funções e serviços ecológicos, em entroncadas teias de relações intra e
interespecíficas (RAFAEL et al., 2012). Além disso, os parâmetros da comunidade, como alta

1
Insetos aqui utilizados em sentido amplo, contemplando todos os organismos pertencentes ao Sub-Filo
Hexapoda, Classe Insecta e suas 35 ordens incluindo Diplura com três ordens (BEUTEL et al., 2017).
 26

abundância, riqueza e biomassa, favorecerem os estudos de impactos ambientais e, assim, são

reafirmados como importantes indicadores da qualidade do meio (ROCHA et al., 2011).
Há diversos fatores que corroboram o uso dos insetos como bioindicadores, entre
eles as respostas rápidas às alterações e distúrbios ambientais, sua alta riqueza e ampla
diversidade de habitats que ocupam e sua alta densidade populacional (DUELLI; OBRIST;
SCHMATZ, 1999; AGOSTI et al., 2000; BUCHORI et al., 2018). Adicionalmente, a remoção
de organismos do ambiente é pouco impactante para suas populações, são fáceis de coletar e
apresentam ampla diversidade de ocupação trófica (TRIPLEHORN; JOHNSON, 2011).
Dentre os insetos, a ordem Coleoptera é uma das mais ricas em número de espécies e
distribuição, sua diversidade se reflete em importante atuação nas relações ecológicas. Além
disto, são sensíveis a mudanças ambientais, modificando seus parâmetros de comunidade e
permitindo seu uso como indicadores de distúrbios ambientais (RODRIGUES, 2016). As
famílias melhor estudadas e destacadas no papel de bioindicação, tanto de qualidade
ambiental bem como de impactos antropogênico são: Carabidae, Cerambycidae,
Chrysomelidae, Curculionidae, Dynastidae, Elateridae e Scarabaeidae (OLIVEIRA et al.,
2014).
Dentre os besouros, destacam-se os membros da família Scarabaeidae, sub-família
Scarabaeinae com grande número de espécies, sendo bem conhecidos do ponto de vista
taxonômico, biológico e ecológico (HALFFTER; MATTHEWS, 1966; HANSKI;
CAMBEFORTI, 1991; SIMMONS; RIDSDILL-SMITH, 2011). Desempenham notável papel
na ciclagem de nutrientes, promovendo a bioturbação do solo, aumento da fertilidade do solo,
dispersão secundária de sementes, controle de população e dispersão de moscas e outros
parasitas gastrointestinais do gado, além da regulação trófica e da polinização (NICHOLS et
al., 2008; BRAGA et al., 2012; BRAGA et al., 2013; GRIFFITHS et al., 2016). A relevância
aplicada desta família se estende ainda mais, pelo seu uso como bioindicadores de impactos
ambientais, como nas mudanças de SUTs (SHAHABUDDIN et al., 2010; KORASAKI et al.,
2013; SALOMÃO et al., 2019).
Em ambientes em que passam ou passaram por mudanças de SUTs, os parâmetros da
comunidade destes besouros são alterados e, podem se manter por muito tempo, o que causa
um impacto a longo prazo, mesmo assim, uma diversificação de habitats e recursos
alimentares podem garantir um aumento de serviços ecológico providos pelos besouros rola-
bosta, principalmente nas pastagens exóticas (CORREA et al., 2013), originárias da pecuária
 27

tradicional, que preza pela substituição de pastagens naturais pelas mais produtivas, como a
pastagem composta por Urochloa spp. (Syn. Brachiaria spp.)2
A homogeneização do uso da terra, é amplamente promovida pelos sistemas
convencionais de produção de alimentos, eles limitam os habitats naturais e favorecem a
exclusão de mamíferos selvagens, os quais reduzem a quantidade e a qualidade dos recursos
que os besouros necessitam (NICHOLS et al., 2007). Segundo Favila e Halffter (1997) os
besouros rola-bosta apresentam graus diferenciados de associação com habitats específicos,
existindo uma gama de espécies que ocorrem em ambientes abertos e espécies que jamais se
afastam de florestas. A associação dos besouros rola-bosta com os demais organismos que
habitam os ecossistemas favorece seu uso como bioindicadores de qualidade ambiental, sendo
indispensáveis seus estudos, para averiguação de qualidade do ambiente (RONQUI; LOPES,
2006), Porém, são necessários estudos amplos com as devidas associações para reforçar esta
afirmativa, uma vez que apesar de haverem inúmeros estudos de alterações da comunidade de
besouros rola-bosta com relação a habitats, os estudos associativos com a mastofauna são
escassos (NICHOLS et al., 2013a; RAINE; SLADE, 2019).
Desta forma, as modificações nos SUTs e a consequente alteração de seus habitas
podem provocar a alteração da estrutura da comunidade, incluindo a perda de espécies
(FAVILA; HALFFTER, 1997) e consequentemente as funções ecológicas associadas
(NICHOLS et al., 2013b). Pode-se destacar ainda a sazonalidade, um fator significativo para a
modulação da ocorrência desses besouros, pois durante os períodos chuvosos, com altas taxas
de umidade é o momento em que eles saem do solo para forragear e procurar parceiro sexual,
permitindo a sua disseminação (VASCONCELLOS et al., 2010).
Além disso, são organismos sensíveis as alterações ambientais, sendo afetados em
múltiplos fatores e escalas, possuem uma rápida resposta ambiental, com facilidade de coleta
e monitoramento, além de apresentarem diversas funções ecossistêmicas (NICHOLS et al.,
2008). Na mesma fitofisionomia, no caso do bioma Cerrado, pode haver comunidades
heterogêneas, como indicado por estudos no Cerrado sensu stricto que indicaram que
múltiplas localidades mesmo que identificadas sob o mesmo domínio, apresentam
heterogeneidade na comunidade, fazendo com que múltiplas localidades dentro da mesma
região necessitem de preservação, especialmente devido a estruturação da comunidade,

2
Ao longo de todo o trabalho foi utilizada a terminologia de Brachiaria uma gramínea predominante nas
pastagens tropicais, uma vez que recentemente houve publicação taxonômica incluindo-a no gênero Urochloa
dadas as controvérsias apresentadas no artigo em questão, consideramos Urochloa (Syn. Brachiaria).
 28

fornecidas a partir de “filtros” ambientais locais na seleção das espécies que ocorrem nestes
ambientes (CUNHA; FRIZZAS, 2020).

2.4 Influência de variáveis ambientais sobre a comunidade de besouros rola-bosta

O ambiente em que os organismos vivos estão presentes é altamente dinâmico, e

varia constantemente ao longo do tempo e espaço, assim, os organismos apresentam aparatos
moduladores para responder as diversas pressões ambientais, que podem ser fisiológicos,
químicos e até mesmo comportamentais (RICKLEFS; RELYEA, 2017). As alterações no
meio podem ser de origem antrópica ou até mesmo naturais, porém qualquer uma das
alterações nos parâmetros ambientais, em qualquer nível, pode influenciar diretamente a
presença e/ou ausência de organismos no ambiente (SILVA, 2017).
Os fatores bióticos, incluindo a interação com outros organismos, seja positiva ou
negativa, tanto de modo direto quanto indireto, são importantes fatores condicionadores da
comunidade de besouros escarabeíneos. Existe uma dependência destes organismos por
recursos providos pela presença e atividade de outras espécies, principalmente de vertebrados
(BOGONI et al., 2016). Deste modo, há uma grande influência da comunidade de vertebrados
sobre a comunidade de besouros rola-bosta amostrados (BOGONI et al., 2016). A interação
destes ao longo do tempo pode levar a especializações por meio de processos evolutivos entre
as espécies e os ambientes.
As variáveis locais influenciam a ocorrência de micro-habitat possuindo aspectos
bióticos e abióticos. Estas podem variar de acordo com o táxon alvo do estudo, no caso dos
rola-bosta, que possuem alta sensibilidade em escala local (HALFFTER, 1991). Neste sentido
a variável cobertura florestal é indicada como fator relevante para a estruturação da
comunidade destes besouros (NICHOLS et al., 2013b), a substituição de sistemas florestais
por áreas abertas como pastagens, por exemplo, pode acarretar na diminuição da diversidade
de besouros rola-bosta (GRIES et al., 2011).
Diversas espécies de besouros rola-bosta apresentam especificidade com o habitat
que ocupam (HALFFTER, 1991), suas populações podem ser limitadas espacialmente para
áreas abertas e/ou dominadas pelos diversos monocultivos e como efeitos práticos há perda da
distribuição de suas populações e até mesmo extinção local (GARDNER et al., 2008).
Em estudos relacionados à qualidade dos solos amostrados para pesquisas de
besouros rola-bosta, os fatores intrínsecos ao solo como: características do solo e grau de
compactação e a textura, parecem frequentemente relacionados à determinação da estrutura da
 29

comunidade do besouros rola-bosta (SIMMONS; RIDSDILL-SMITH, 2011; BEIROZ et al.,

2017). A resistência do solo e a umidade são importantes fatores preditores da diversidade,
pois influenciam a capacidade de construção dos ninhos no perfil do solo, importante
característica de algumas espécies (HANSKI; CAMBEFORT, 1991). Os parâmetros do solo
apresentam característica chave para a reprodução destes besouros (FINCHER, 1973), assim
as mudanças de SUTs e todas suas características de manejo podem influenciar a comunidade
existente.
Há diversas lacunas de conhecimento que impedem o entendimento amplo sobre as
variáveis ambientais bióticas e abióticas e a determinação da comunidade de besouros rola-
bosta, sendo que em geral as interações destas variáveis são responsáveis pelos
condicionantes da comunidade (SILVA, 2017). Os ambientes alterados pelas diversas
atividades humanas têm efeitos catastróficos para os insetos em geral (MULLER, 1972).
 30

REFERÊNCIAS

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 42

CAPITULO 3 - ANÁLISE DOS SISTEMAS DE USO DA TERRA NO

CERRADO DO TRIÂNGULO MINEIRO: IMPACTOS SOBRE A
COMUNIDADE DE BESOUROS ROLA-BOSTA (SCARABAEIDAE:
SCARABAEINAE

1. INTRODUÇÃO

As mudanças no SUTs estão constantemente modelando e remodelando a paisagem

em âmbito global, isso afeta os ecossistemas e processos ecossistêmicos em múltiplas escalas
(ELLIS; PONTIUS, 2007). O atual sistema econômico exerce ampla pressão sobre os
ecossistemas (SCHLEYER et al., 2017) e seus serviços ecossistêmicos associados,
principalmente pela ampliação da produção em escala industrial de alimentos, consumo de
água doce e combustíveis. Soma-se a isso práticas de gestão do uso da terra insustentáveis que
em geral resultam em agravamento da degradação ambiental (NELLEMANN et al., 2009). A
falta de planejamento da ocupação e uso do solo apresentam os principais aspectos de
degradação (GRECCHI et al., 2014). Trata-se de um padrão global, onde há uma constante
pressão sobre os biomas, especialmente em relação a busca por áreas para expansão da
produção agrícola. Este processo de expansão de áreas agrícolas e plantio de árvores de
interesse econômico têm grande influência sobre a biodiversidade, especialmente sobre os
besouros escarabeíneos (NICHOLS et al., 2007; HERNÁNDEZ; VAZ-DE-MELLO 2009;
GRIES et al., 2011; FILGUEIRAS et al., 2015; SILVA; HERNÁNDEZ 2016; GÓMEZ-
CIFUENTES et al., 2017).
O uso da terra destinado às culturas de interesse agropecuário constitui o maior tipo
de SUT de origem antropogênico (GRECCHI et al., 2014). Por um lado, temos que a
agricultura que representa nossa produção de commodities, biocombustíveis e fibras, porém a
intensidade do manejo acarretam em alterações nos ecossistemas que levam à perda maciça de
habitats e, consequentemente da biodiversidade (KIM; SEXTON; TOWNSHEND, 2015),
ameaçando a manutenção do equilíbrio dos ecossistemas (CAJAIBA; SILVA, 2015; SILVA;
HERNÁNDEZ, 2016).
A principal mudança visível na paisagem é a fragmentação de habitats, um processo
que causa modificações no ambiente e paisagem como um todo, levando também ao um
aumento do efeito de borda que interfere nos parâmetros físicos e químicos ambientais
(DAVIES-COLLEY et al., 2000; REDDING et al., 2003; HADDAD et al., 2015). Essas
alterações podem favorecer a colonização de espécies exóticas, e consequentemente, levar a
alterações na estrutura das comunidades vegetais e animais (LIU et al., 2018; BITENCOURT
 43

et al., 2020) e no fluxo faunístico (DESROCHERS; FORTIN 2000). Enquanto algumas

espécies sinantrópica podem se beneficiar das mudanças nos ambientes, outras sensíveis não
as toleram (e.g. GARDNER et al., 2008; KORASAKI et al., 2013; SILVA et al., 2018).
Assim, estudos ecológicos sobre o impacto dos diferentes usos da terra buscam entender essa
dinâmica. Verificando por meio desse tipo de estudo a avaliação dessas mudanças de habitats
sobre as comunidades naturais é um dos grandes desafios da ecologia (DAVIS; SCHOLTZ
2020).
Para avaliar o impacto da conversão do uso do solo, uma importante ferramenta é a
utilização de espécies indicadoras (PARMAR et al., 2016). Assim, os besouros rola-bostas
(Scarabaeidae: Scarabaeinae) são amplamente utilizados para este fim (e.g. NICHOLS et al.,
2007; NICHOLS et al., 2008; NICHOLS et al., 2011; SALOMÃO et al., 2019), pois possuem
um grande número de espécies, sendo bem conhecidos do ponto de vista taxonômico,
biológico e ecológico (NICHOLS et al., 2008). Esse grupo possui um notável papel na
ciclagem de nutrientes, promovendo a bioturbação do solo, aumento da fertilidade, dispersão
secundária de sementes, controle de população e dispersão de moscas e outros parasitas
gastrointestinais do gado, além da regulação trófica e da polinização (NICHOLS et al., 2008;
BRAGA et al., 2012; BRAGA et al., 2013; GRIFFITHS et al., 2016). Estes organismos
apresentam facilidade de coleta (VAZ-DE-MELLO, 1999), com baixo custo e eficiência de
captura (CORREA et al., 2018) alta sensibilidade às alterações ambientais e ampla
diversidade biológica e ecológica (GARDNER et al., 2008; NICHOLS et al., 2007).
O objetivo do trabalho é avaliar a resposta da comunidade de besouros rola-bosta em
diferentes sistemas de uso da terra (SUTs), por meio da comparação da estrutura da
comunidade a influência das variáveis ambientais locais e da paisagem. Para isto, foram
testadas as seguintes hipóteses: i) A abundância, riqueza, biomassa e equitatividade das
comunidades de besouros rola-bosta diminuem com o aumento da intensidade de uso da terra;
ii) A composição da comunidade de besourso escarabeíneos é diferente em cada uma das
SUTs, iii) as variáveis ambientais locais e da paisagem influenciam a estrutura e na
composição da comunidade de besouros escarabeíneos e iv) existem espécies indicadoras de
cada sistema de uso da terra.
 44

3. MATERIAL E MÉTODOS

3.1. Áreas de estudo e coleta de besouros escarabeíneos

Realizamos o estudo no município de Frutal, Minas Gerais (20º 1’ 11” S, 48º 55’ 10”
O), que possui uma área de 2.426 km² com 60.012 habitantes e densidade demográfica de 22
habitantes por km² (IBGE, 2020). O município está inserido no bioma Cerrado e apresenta
paisagem fragmentada, formada por pastagens, áreas de cultivos perenes, semi-perenes e
anuais, com poucos fragmentos florestais. O setor agropecuário movimenta grandes recursos
na região (IBGE, 2020). O clima da região é definido como Aw tropical com a estação seca e
fria ocorrendo no inverno e o verão apresenta a estação com maiores índices pluviométricos
(ALVARES et al., 2014), segundo a classificação Köppen-Geiger, apresentando temperatura
e precipitação média anual de 23,8ºC e 1626,9 mm, respectivamente (IBGE, 2020).
Coletamos besouros rola-bostas em quatro diferentes sistemas de uso da terra, sendo
cinco áreas de cada sistema, totalizando vinte áreas: floresta, seringueira, pastagem e soja
(Tabela 1; Figura 1), separadas entre si, por no mínimo 2 km (SILVA et al., 2020). Os
sistemas selecionados são importantes economicamente para o município, e foram escolhidos
a fim de formar um gradiente de intensidade de uso da terra, a floresta representando menor
intensidade, e a soja a maior intensidade de uso, a seringueira e a pastagem foram
considerados como sistemas intermediários de intensidade de uso.

Tabela 1- Descrição de cada sistema de uso da terra localizado no município de Frutal.

Sistema Descrição
Floresta Áreas com predominância de cobertura de espécies arbóreas nativas, sem
histórico de corte.
Seringueira Plantações de Hevea brasiliensis L. (árvore da seringa), os principais
manejos realizados são: limpeza do terreno, manutenção de palha para
controle do crescimento do estrato herbáceo e do sub-bosque.
Pastagem Áreas destinadas à produção pecuária, formado por pastagens exóticas, com
predominância de Urochloa spp. (Syn. Brachiaria spp.) em sistema
extensionista de produção.
Soja Áreas de monocultivo convencional de soja (Glycine max (L.) Merr.).
 45

Figura 1- Sistema de uso da terra amostrados, em Frutal, Minas Gerais. (A) Floresta, (B)
Seringueira, (C) Pastagem, (D) Soja.

Os besouros foram coletados com auxílio de armadilhas do tipo pitfall (19 cm de

diâmetro; 11 cm de profundidade), iscadas com fezes humanas (25 g). As armadilhas foram
instaladas ao longo de um transecto de 300 m, com cinco armadilhas, separadas 50 m e
também das bordas da área. As armadilhas permaneceram instaladas por um período de 48
horas; após esse período, as armadilhas foram recolhidas, os espécimes foram armazenados
em sacos plásticos, contendo álcool 70% (v/v), etiquetados com os dados de procedência e
encaminhados ao laboratório de Pesquisas Ambientais da Universidade do Estado de Minas
Gerais em Frutal, MG. No laboratório, com auxílio de estereomicroscópio, os besouros foram
triados, acondicionados em mantas entomológicas e secos em estufa a 40°C até a obtenção de
peso constante. Todos os indivíduos foram pesados em balança analítica de precisão (0,0001
g.) para obtenção da biomassa.
Os insetos foram morfotipados e comparados com a coleção de referência do
Laboratório de Ecologia de Insetos Sociais (LEIS) da Universidade Federal de Uberlândia.
Para algumas espécies foi realizada a confirmação pelo taxonomista Prof. O Dr. Fernando Z.
Vaz-de-Mello. Os espécimes vouchers estão depositados nas coleções da Universidade do
 46

Estado de Minas Gerais (UEMG), e na Seção de Entomologia da Coleção Zoológica da

Universidade Federal de Mato Grosso (UFMT).

3.2. Coleta de Variáveis Ambientais

Ao todo foram coletadas variáveis locais (densidade e dimensão fractal do sub-

bosque, densidade arbórea, área basal arbórea, altura de serapilheira, umidade e compactação
do solo) e da paisagem (classificação do uso do solo na paisagem).
Realizamos levantamento da densidade e dimensão fractal do sub-bosque, seguindo a
metodologia proposta por Nobis (2005). Analisamos fotografias do sub-bosque a partir de um
procedimento padronizado. Ao lado de cada armadilha um pano preto de 1 m2 foi esticado
verticalmente rente ao solo, e foram obtidas quatro fotografias perpendiculares ao anteparo,
em cada um dos quatro quadrantes ao redor da armadilha pitfall, a uma distância de 3 m,
totalizando 20 fotografias por área e 400 em todo o experimento.
As fotografias foram analisadas utilizando o programa SideLook 1.1.01 (NOBIS,
2005). O programa calcula a densidade da vegetação e a dimensão fractal da vegetação
herbácea por meio do contraste da imagem dicromática (porcentagem de pixels pretos e
brancos) disponível no software. A densidade da vegetação foi calculada pela fórmula:

pixels pretos
(altura x largura)x ( )
pixels brancos
DV =
largura

Onde, DV é a densidade da vegetação, a altura e a largura representam a área total do

anteparo. A dimensão fractal e a densidade da vegetação foram utilizadas como proxy da
complexidade da vegetação.
Para estimar a densidade e a área basal da vegetação arbórea utilizamos o método do
ponto quadrante. Em cada ponto amostral ao redor da pitfall foram delimitados quatro
quadrantes aleatoriamente, conforme Mitchell (2007). As árvores mais próximas em cada
direção foram selecionadas e aferidas o perímetro a altura do peito, com auxílio de fita
métrica, assim, com base nesse valor, foi realizada a medida de área basal (AB) conforme a
fórmula:

AB=P²/4π
 47

Onde, AB é a área basal das árvores e o P) é o perímetro.

A densidade da vegetação arbórea foi calculada, a partir da distância do ponto central
das pitfall nos quatro quadrantes ao redor do ponto central do transecto (norte, sul, leste,
oeste), até a árvore mais próxima, e foi aplicada a equação:

𝟒 (𝟒𝒏 − 𝟏)
𝑫 =
𝝅 ∑𝒏𝒊=𝟏 ∑𝟒𝒋=𝟏 𝑹𝟐𝒊𝒋

Onde D) densidade estimada, R) distância medida do ponto central até a árvore mais
próxima, n) número de pitfall, i) número de pontos de coleta, j) número do quadrante,
conforme Hijbeek e colaboradores (2013).
As medidas de densidade e área basal foram utilizadas como proxy da vegetação
arbórea. Sendo que árvores distando mais de 800 m do ponto central de cada pitfall foram
consideradas com valor zero.
A profundidade da serapilheira foi aferida com auxílio de paquímetro digital, um
ponto ao redor de cada pitfall.
Utilizamos um medidor portátil (Marca ICT, Modelo MPKit-406), que fornece dados
de condutância elétrica (mV) e conteúdo de água no solo em (%).
Aferimos a resistência do solo (kPa) com auxílio de um penetrômetro de cone
manual. Antes da coleta dos dados, realizamos a limpeza da serapilheira ao redor de cada
pitfall, totalizando cinco pontos de coleta por área. A resistência do solo foi realizada a cada
2,5 cm, até a profundidade de 60 cm.
Para avaliação dos dados da paisagem, para nossas unidades amostrais foram
registrados e processados no software ArcGIS 10.5. Ao redor da armadilha central de cada
área amostrada foi delimitado um buffer de 2 km e toda a cobertura do uso da terra foi
classificada. A classificação da cobertura do uso da terra foi realizada por meio do banco de
dados do Projeto Anual de Uso e Mapeamento do Solo Brasileiro MapBiomas - Coleção 4.1,
com coleção em escala 1:250.000 e a legenda RBG padronizada (SOUZA et al., 2020). A
plataforma visa mapear o uso do solo no Brasil com base em satélites como Landsat (5-TM,
7-ETM + e 8-OLI). Ao todo foram utilizadas nove classes de uso da terra: formação florestal,
formação savânica, formação campestre, outra formação natural não florestal, pastagem,
cultura anual ou perene, cultura semi-perene, mosaico de agricultura e pastagem,
infraestrutura urbana, mineração e corpo hídrico (SOUZA et al., 2020).
 48

3.3. Análise de dados

Para todas as análises a área foi considerada como réplica para evitar o efeito de
pseudo-repetição espacial. Para verificar a eficiência amostral foram calculadas curvas de
rarefação baseada no número de indivíduos capturados, com base na interpolação e
extrapolação, junto com o intervalo de confiança de 95%, por meio do pacote do R “iNext”. A
diferença do número de indivíduos, espécies e biomassa coletadas entre os diferentes sistemas
de uso da terra, foram realizados por meio do teste de Kruskal-Wallis (KW), seguido do teste
de Dunn post hoc, quando se detectava diferença entre sistemas. O teste post hoc foi realizado
com o ajuste de correção de Bonferroni, com o pacote “agricolae” (DE-MENDIBURU, 2009)
tendo como variável resposta a riqueza, biomassa e abundância e como variável determinante
o sistema de uso da terra. Estas análises foram realizadas no Programa R 4.0.3. (R
DEVELOPMENT CORE TEAM 2021). Foi confeccionado um diagrama de Venn para
indicar graficamente o número de espécies exclusivas e compartilhadas entre os diferentes
sistemas.
Para visualizar a ordenação da composição da comunidade de besouros rola-bostas
foi realizada uma Análise de Coordenadas Principais (PCO), baseada na matriz de
similaridade utilizando o índice de Bray-Curtis. Os dados foram padronizados e
transformados em raiz-quadrada. Utilizamos Análise de dispersões permutacionais
(permutational multivariate analysis of dispersion - PERMDISP) para testar a
heterogeneidade da dispersão multivariada entre os sistemas de uso da terra (ANDERSON et
al., 2006). As diferenças na composição da comunidade entre os sistemas de uso da terra,
foram analisadas por meio de Análise de variância permutacional (permutational multivariate
analysis of variance” - PERMANOVA) (ANDERSON, 2001). Essas análises foram
realizadas com o programa PRIMER v6 PERMANOVA+ (CLARKE; GORLEY, 2006).
A distribuição de abundância foi realizada a fim de verificar a equitatividade das
espécies de acordo com o sistema de uso da terra. Essas curvas ordenaram as espécies da mais
abundante para a menos abundante. Os ranks foram construídos para os diferentes sistemas de
uso da terra. Os dados foram transformados em (log + 1).
Para identificar espécies bioindicadoras de cada sistema de uso da terra foi utilizado
a análise de espécie indicadora (Indicator Species Analysis – IndVal), que leva em
consideração a ocorrência das espécies nas amostras dentro de cada sistema. Esta análise foi
realizada com o programa PC-ORD 4.10 (MCCUNE; MEFFORD, 1999). As espécies foram
categorizadas com valor de indicação (indication value - IV), sendo que acima de 70%
 49

(p<0,05) foram consideradas como indicadoras e as espécies com valores encontrados entre
45% a 70% (p<0,05) foram consideradas detectoras (DUFRENE; LEGENDRE, 1997;
MCGEOCH et al., 2007).
A relação entre a composição da comunidade de besouros rola-bostas e as variáveis
ambientais foram examinadas usando modelos lineares baseados na distância (distance-based
linear models - DISTLM) (LEGENDRE; ANDERSON, 1999). Antes, foi realizado uma
análise de correlação entre as variáveis, e as com R acima de 70 foram excluídas do modelo, a
fim de evitar redundância. As variáveis utilizadas após a exclusão foram: dimensão fractal e
densidade do sub-bosque, distância arbórea, área basal arbórea, densidade da vegetação,
profundidade de serapilheira, umidade do solo, resistências nas profundidades de 2,5, 30 e 60
cm, quantidade de formação florestal, savânica e de campo, pastagem e outras coberturas.
Utilizamos o procedimento de seleção step-wise e o R² ajustado como critério de seleção. O
DistLM foi ilustrado utilizando analise de redundância baseada na distância (distance-based
redundancy analysis - dbRDA) (LEGENDRE; ANDERSON, 1999). Essas análises foram
realizadas com o programa PRIMER v6 PERMANOVA+ (CLARKE; GORLEY, 2006).
DistLM e dbRDA foram construídas com matriz de dissimilaridade baseada no índice de
Bray-Curtis com os dados estandardizados e transformados em raiz quadrada, com 999
permutações. Essas análises foram realizadas com o auxílio do Programa Primer v.6 com
PERMANOVA+ (ANDERSON et al., 2008).
 50

4. RESULTADOS

4.1 Riqueza, abundância, biomassa e equitatividade

Coletamos 2294 indivíduos, distribuídos em 34 espécies, 18 gêneros e cinco tribos

neotropicais, sendo 207 indivíduos de três espécies da tribo Ateuchini, 192 indivíduos de seis
espécies da tribo Deltochilini, 1339 indivíduos de 15 espécies da tribo Coprini, 145
indivíduos de três espécies da tribo Onthophagini e 411 indivíduos de sete espécies da tribo
Phanaeini. Houve ocorrência de 25 espécies para o sistema de floresta, 17 para a pastagem, 19
para a seringueira e 17 para a soja (Tabela 2).

Tabela 2- Número de indivíduos por espécie de besouros rola-bosta coletados em quatro

sistemas de uso da terra em Frutal, Minas Gerais.
Sistema
Tribo/Espécie Total
Floresta Seringueira Pastagem Soja
Ateuchini
Agamopus viridis (Boucomont, 1928) - - 15 - 15
Genieridium bidens (Balthasar, 1938) - 1 101 73 184
Ateuchus sp. 1 - - 2 1 3
Coprini
Canthidium refulgens (Boucomont, 1928) 62 86 15 8 171
Canthidium sp. 1 3 3 - - 6
Canthidium sp. 2 1 3 - - 4
Canthidium sp. 3 6 26 11 - 43
Canthidium sp. 4 2 1 - - 3
Canthidium sp. 5 14 5 - 63 82
Dichotomius bos (Blanchard, 1843) 2 - 6 4 12
Dichotomius aff. carbonarius (Mannerhein, 60 33 - 44 137
1829)
Dichotomius glaucus (Harold, 1869) 8 - - - 8
Dichotomius nisus (Oliver, 1789) 240 77 116 80 513
Isocopris inhatus (German, 1824) - 1 - 1 2
Ontherus appendiculatus (Mannerheim, 16 31 - - 47
1829)
Ontherus sp. 1 26 13 11 18 68
Ontherus sp. 2 18 6 12 10 46
Ontherus sp. 3 21 12 - - 33
Deltochilini
Anomiopus sp. 1 3 - - - 3
Canthon conformis (Harold, 1868) 77 60 - 6 77
Canthon lituratus (Germar, 1824) 4 - - 4 8
Canthon ornatus (Redtennbacher, 1868) - - 6 - 6
Deltochilum aff. guyanense (Paulian, 1938) 1 - - 1
Pseudocanthon xanthurus (Blanchard, 1846) 4 - 14 - 28
Onthophagini
 51

Onthophagus buculus (Mannerheim, 1829) 25 - 13 3 41

Onthophagus hirculus (Billberg, 1815) 87 - - 87
Onthophagus ptox (Erichson, 1847) - 14 - 1 15
Phanaeini
Coprophanaeus cyanescens (d’Olsoufieff, 17 2 - - 19
1924)
Coprophanaeus spitzi (Pessôa, 1935) 4 1 5 1 11
Dendropaemon nitidicollis (d’Olsoufieff, - - 1 - 1
1924)
Diabroctis mimas (Linnaeus, 1758) - 1 - 1
Gromphas inermis (Harold, 1869) - - - 2 2
Phanaeus palaeno (Blanchard & Brullé, 5 - 12 - 17
1845)
Trichillum externepunctatum (Borre, 1886) 52 76 146 86 360
Número de Espécies 25 19 17 17 34
Número de Indivíduos 758 751 679 406 2294

Do total de espécies coletada, 17,4% (seis espécies) foram compartilhadas em todos

os SUTs, quatro espécies (11,76%) foram exclusivas da floresta e quatro espécies (11,76%)
ocorreram somente na pastagem, a soja apresentou uma única espécie exclusiva e nenhuma
espécie ocorreu exclusivamente no sistema de seringueira (Figura 3).

Figura 1- Diagrama de Venn indicando o compartilhamento de espécies em quatro sistemas

de uso da terra, Frutal, Minas Gerais

A curva de rarefação de espécies por interpolação e extrapolação, mostra que todas

as áreas se aproximaram da assíntota, com tendência de estabilização da curva, mostrando
 52

suficiência amostral (CHAO; JOST, 2012). A riqueza acumulada de espécies na floresta é

superior aos outros sistemas de uso da terra (Figura 4).

Figura 2- Curva de rarefação baseada no número de indivíduos coletados, por interpolação

(linha continua) e extrapolação (linha tracejada) para quatro sistemas de uso da
terra coletado em Frutal, MG. Linha pontilhada representa intervalo de confiança
de 95%. Círculo fechado indica a riqueza observada em cada sistema.

A espécie Dichotomius nisus (Hope, 1838) foi a espécie dominante em termos de

abundância na floresta, sendo também incluída entre uma das três mais representativas nos
outros sistemas de uso da terra (Figura 5A). A espécie Canthidium refugens (Boucomont,
1928) apresentou maior dominância no sistema de seringueira, enquanto Trichillum
externepunctatum (Preudhomme de Borre, 1880), apresentou maior dominância nos sistemas
de pastagem e soja (Figura 5A). Em relação à biomassa dos besouros rola-bosta, a espécie D.
nisus apresentou a maior dominância em todos os sistemas (Figura 5B).
 53

Figura 3- Ranking de A. espécies e B. biomassa de besouros Scarabaeinae em quatro

sistemas de uso da terra, Frutal. Minas Gerais. A. Dichotomius nisus; B.
Onthophagus hirculus; C. Canthon conformis; D. Canthidium refugens; E.
Dichotomius carbonarius; F. Trichilium externepunctantum; G. Ontherus
appendiculatus; H. Canthidium sp. 3; I. Ontherus sp. 1; J. Ontherus sp. 3; K.
Genieridium bidens; L. Canthidium sp. 5; M. Ontherus sp. 2; N. Coprophanaeus
cyanescens; O. Coprophanaeus sptizi.

O número de indivíduos não apresentou variação entre os sistemas de uso da terra

estudados (Figura 6A, Kruskal-Wallis, X2(3) = 3,4283, p = 0,3302), mas a riqueza de espécies
(Figura 6B, Kruskal-Wallis, X2(3) = 15,69, p = 0,0003) e biomassa (Figura 6C, Kruskal-
Wallis, X2(3) = 12,97, p = 0,00473) apresentaram diferenças entre os sistemas. A floresta
possui maior riqueza em relação ao sistema de soja (Figura 6B, Kruskal-Wallis X2(3) = 2,74;
p= 0,0365), já a seringueira e o pasto, não possuem diferença significativa entre os SUTs. A
biomassa dos besouros rola-bostas apresentou o mesmo padrão da riqueza de espécies, sendo
 54

diferente somente entre a floresta da soja (Figura 6C, Kruskal-Wallis, X2(3) = 3,54; p =
0,00241).

Figura 4- Representação em box-plot (mediana e quartis) de parâmetros da comunidade de

besouros rola-bosta em diferentes sistemas de uso da terra, em Frutal, Minas
Gerais. A. Abundância, B. Riqueza e C. Biomassa. Letras diferentes em cima das
barras representam diferença estatística (p <0,05, teste de Kruskal Wallis, seguido
de teste de Dunn com correção de Bonferroni).
 55

4.2 Composição da comunidade e bioindicação

A composição da comunidade de besouros rola-bosta apresentou diferença entre os

sistemas de uso da terra (PERMANOVA, Pseudo-F = 2,8982; p = 0,002). No teste pareado da
PERMANOVA os dois sistemas abertos (soja e pastagem) não apresentaram diferença entre
si, assim como os dois sistemas fechados (floresta e seringueira) (Figura 7; Tabela 3). Essas
diferenças ocorrem devido à alteração na composição da comunidade de besouros rola-bosta,
e isto é confirmado pelo teste de homogeneidade de variância multivariada dos pontos da
nuvem de dados, que indica que a dispersão é homogênea (PERMDISP, F = 0,4278, p = 0,83;
Tabela 3), portanto a diferença na comunidade é devido a variações na composição das
comunidades entre os sistemas fechados e abertos.

Figura 5- Ordenação de componentes principais (PCO) dos sistemas de uso da terra escalados
pela composição da comunidade de besouros rola-bosta em Frutal, Minas Gerais
 56

Tabela 2- Resultados da análise PERMANOVA (comparação entre grupos) e PERMDISP

(comparação na dispersão dos grupos) comparando pares dos sistemas de uso da
terra escalados pela composição da comunidade de besouros rola-bosta em quatro
sistemas de uso da terra em Frutal, Minas Gerais.

PERMANOVA PERMDISP
Grupo
T P (Perm.) T P (Perm.)
Soja X Floresta 1,7610 0,007 0,2970 0,888
Soja X Pastagem 1,0752 0,344 0,6901 0,600
Soja X Seringueira 1,8527 0,011 1,0940 0,282
Floresta X Pastagem 1,9018 0,011 0,7055 0,616
Floresta X Seringueira 0,9010 0,628 0,8459 0,619
Pastagem X Seringueira 2,3400 0,005 0,0255 0,984
*Em destaque as diferenças significativas.

Em relação à espécies que potencialmente podem ser bioindicadoras ambientais, a

espécie Agamopus viridis (Boucomont, 1928) apresentou valor de indicação de 60,0% (p =
0,0332) e a espécie Ontherus sp. 3 foi detectado com valor de indicação com o valor de
50,9% (p = 0.0384), ambas para o sistema de pastagem, às demais espécies não apresentaram
valor significativo para nenhum SUTs. Ambos os IVs foram inferiores a 70%, indicando que
as espécies se enquadram como detectoras ambientais de sistemas de pastagem.

4.3 Efeito das variáveis ambientais na composição da comunidade

O DistLM permitiu a identificação do melhor modelo preditivo com agrupamento de

8 variáveis ambientais (Tabela 3) para a composição da comunidade, sendo graficamente
visualizado por meio da dbRDA (Figura 8). Os dois primeiros eixos da dbRDA indicam
69,5% da variabilidade no modelo ajustado, um total de 35,1% da variação total na nuvem de
dados da comunidade de besouros rola-bosta. A sobreposição vetorial mostra que o primeiro
eixo dbRDA é fortemente relacionado com a resistência do solo a 2,5 cm, enquanto a altura
da serapilheira, densidade e área basal arbórea e resistência do solo a 2,5 cm de profundidade
estão relacionados com o segundo eixo da dbRDA (Figura 8). Essas quatro variáveis foram
significativas separadamente (teste marginal, Tabela 4) para explicar a composição da
comunidade. No teste sequencial, o melhor modelo inclui oito variáveis (área basal, densidade
da vegetação, dimensão fractal, formação savânica, pastagem, resistência do solo a 2.5 cm,
serrapilheira, umidade do solo) que juntas explicam mais e 60% da variação (Tabela 4).
 57

60

40

Serrap
20

Densidade
Pastagem
Res 2,5 cm
0
Dim Frac

Sav_Camp Cond

-20
Floresta
Seringueira
Pastagem
Soja
-40
-40 -20 0 20 40

Figura 6- Ordenação de distance-based redundancy analysis (dbRDA) para investigar as

relações entre a composição da comunidade de besouros rola-bosta em quatro
sistemas de uso da terra e as variáveis ambientais. Dim Frac: dimensão fractal,
Serrap: serapilheira, AB- Arbórea: área basal arbórea, Densidade: densidade
arbórea, Cond: condutividade do solo, Res 2,5 cm: resistência do solo a 2,5 cm,
pastagem, Sav_Camp: formação savânica campestre.
 58

Tabela 3- Resultado da análise de modelo linear baseado na distância (DistLM) testada para a
relação entre as variáveis ambientais (dimensão fractal, densidade de sub-bosque,
serapilheira, densidade de árvores, condutividade do solo, resistência do solo a 2,5
cm, 30 cm, 60 cm, formação florestal, formação de savana, pastagem, outros) e a
composição da comunidade de besouros rola-bosta no teste marginal (variação
explicada por uma única variável) e teste sequencial (variação explicada
adicionando uma nova variável a cada vez para obter o critério de ajuste ideal) com
base no critério de seleção ajuste R² (valores de P significativo em negrito).

Teste Marginal
Variável SS (Traço) Pseudo-F P Prop.
Dim Frac 2767.5 1.64780 0,106 0.083866
Den Sub bosque 2440.8 1.43770 0.174 0.073964
Serrap 5337.2 3.47300 0.001 0.16174
Densi-Arborea 4160.5 2.59680 0.01 0.12608
AB-Arborea 3777.3 2.32670 0.024 0.11447
Condut_mv 1946,0 1.12800 0.335 0.05897
R_2.5 3648.1 2.23730 0.033 0.11055
R_30 1206.5 0.68308 0.728 0.036562
R_60 1903,0 1.10160 0.359 0.057668
For Florestal 1632.5 0.93683 0.522 0.049471
For Sav_Cam 1527.7 0.87373 0.585 0.046294
Pasture 2836.8 1.69290 0.099 0.085964
Others 1363.5 0.77581 0.614 0.041319

Teste sequencial
Variável Adj R^2 SS(traço) Pseudo-F P Prop. Cumul.
+Serrap 0.115 5337.2 3.473 0.001 0.162 0.162
+R_2.5 0.165 3000.5 2.068 0.048 0.091 0.253
+Dim Frac 0.229 3226.5 2.408 0.018 0.098 0.350
+Pasture 0.274 2524.9 2.003 0.037 0.077 0.427
+Condut_mv 0.278 1354.0 1.080 0.366 0.041 0.468
+AB_Arborea 0.283 1358.3 1.090 0.359 0.041 0.509
+Densi_Arborea 0.295 1508.2 1.232 0.335 0.046 0.555
+For Sav_Cam 0.304 1399.2 1.158 0.351 0.042 0.597
 59

5. DISCUSSÃO

Esse trabalho traz informações sobre a resposta da comunidade de besouros rola-

bosta a intensificação do uso da terra em Frutal, Minas Gerais, região com alta intensidade
agrícola (IBGE, 2020) e sem estudos prévios com essa temática. Os extremos dos sistemas
(floresta e pastagem) apresentaram diferença na riqueza de espécies e na biomassa. A
composição da comunidade de besouros rola-bosta apresentou dois grupos distintos, um
formado pelos sistemas arbóreos (floresta e seringueira) e o outro formado pelos sistemas
abertos (pastagem e soja). Nossos resultados demostram que o sistema de soja é mais
prejudicial para comunidade de besouros rola-bosta, pois diminuem parâmetros da
comunidade quando comparados a floresta, porém fatores relacionados ao bioma que se insere
se mostraram determinantes, permitindo uma distribuição de uma comunidade homogênea
nos sistemas intermediários (pastagem e seringueira).

5.1 Riqueza, abundância, biomassa e equitatividade

As curvas de rarefação por interpolação e extrapolação de espécies (Figura 4),

indicam a eficiência do método empregado para coleta e é possível observar que o esforço
amostral foi satisfatório. As curvas se aproximaram da assíntota, com tendência de
estabilização ao longo das coletas que vão sendo realizadas e a probabilidade de acréscimo de
novas espécies se torna menos provável. Este dado é indicativo de suficiência amostral para as
áreas analisadas com os métodos empregados (CHAO; JOST, 2012).
Esta alta suficiência amostral pode ser explicada pela utilização de armadilhas pitfall,
iscadas com fezes humanas, que é a principal isca para captura de besouros rola-bosta nos
ambientes neotropicais (FILGUEIRAS et al., 2009). Isto, provavelmente devido aos processos
evolutivos, com o maior número de espécies fazendo uso destes recursos (HALFFTER;
MATTHEWS, 1966, HANSKI, CAMBEFORT; 2016).
Esperava-se a diminuição da abundância, riqueza, biomassa e equitatividade, com o
aumento da intensidade de uso da terra, assim como diferenciação da composição da
comunidade entre todos os sistemas de uso da terra, a partir de um gradiente crescente de
intensidade de uso da terra, sendo o sistema com a menor intensidade de uso a floresta,
seguido pela seringueira, pastagem e a de maior intensidade de uso a soja (pela ampla
utilização de implementos agrícolas e de agroquímicos). No entanto, a riqueza e a biomassa
 60

de espécies apresentaram diferenças somente entre o sistema floresta e soja, ambos extremos
do gradiente estudado (Figura 6).
A fragmentação, degradação e a substituição de sistemas naturais por sistemas
intensivos e extensivos de uso da terra alteram consistentemente a abundância (SÁNCHEZ-
DE-JESÚS et al., 2016), riqueza (NICHOLS et al. 2007; HERNÁNDEZ et al., 2014;
GÓMEZ-CIFUENTES et al., 2017) e biomassa de besouros rola-bosta (GARDNER et al.,
2008; SHAHABUDDIN et al., 2010), essas alterações podem estar associadas com a perda de
cobertura florestal e de seus componentes animais e vegetais (NICHOLS et al., 2007;
GÓMEZ-CIFUENTES et al., 2017). No nosso estudo, o sistema nativo é originalmente
aberto, o Cerrado. Esse bioma possui fitofisionomias que apresentam espécies adaptadas a
essas áreas nativas, naturalmente com menor cobertura do dossel, quando comparado com as
espécies que são de áreas nativas florestais, como o Bioma Amazônia e Mata Atlântica. Isto
pode ter influenciado a não diferenciação da riqueza, biomassa e abundância entre os sistemas
fechados e abertos, como floresta primária, seringueira e pastagem. No entanto, a agricultura
formada pela soja, apresentou grande alteração da riqueza e biomassa, indicando que é um
sistema que alterou a estrutura da comunidade, quando comparada com áreas nativas para a
comunidade de besouros escarabeíneos.
A composição da comunidade é um dos parâmetros mais sensíveis para detectar
impactos ambientais, incluindo mudança de uso da terra, para vários grupos animais (LO-
MAN-HUNG et al., 2008; RIBAS et al., 2012; KORASAKI et al., 2013). No nosso estudo,
houve formação de dois agrupamentos da composição da comunidade dos besouros rola-bosta
(Figura 7), um composto por sistemas abertos (soja e pastagem) e outro composto por
sistemas fechados (floresta e seringueira), indicando que a cobertura florestal é um fator
importante para a composição da comunidade. Segundo Nichols (2007) as áreas destinadas as
atividades humanas tem a tendência de diminuir a abundância de algumas espécies de áreas
fechadas para áreas abertas.
O padrão de dominância de abundância e biomassa foi em grande parte semelhante
em todos os sistemas de uso da terra. A espécie Dichotomius nisus (Hope, 1838) foi a espécie
mais dominante em termos de abundância na floresta, sendo representada como uma das
principais também, nos outros sistemas (Figura 5A-B).
O ranking de abundância demonstrou que a espécie Dichotomius nisus tem
dominância no sistema florestal (Figura 5A), mas é espécie amplamente distribuída em todos
os SUT avaliados. A espécie Canthidium refugens apresentou maior dominância de
indivíduos no sistema de seringueira, enquanto Trichillum externepunctatum, apresentou alta
 61

abundância no sistema de pastagem e soja (Figura 5A). Neste estudo, o gênero apresentou seis
representantes, sendo que C. refulgens foi dominante no sistema de seringueira (Figura 5A).
Em relação a biomassa dos besouros escarabeíneos, o padrão de equitatividade foi
semelhante, com a dominância representada pela espécie D. nisus em todos os sistemas de uso
da terra (Figura 5A).
Houve uma ampla ocorrência do gênero Dichotomius (Hope 1838), representadas
pelas espécies D. nisus e D. bos, D. aff. carbonarius e D. glaucus, essas espécies possuem as
maiores biomassas dentre os Scarabaeinae, com 170 espécies válidas (NUNES; VAZ-DE-
MELLO, 2013), sendo representativas em áreas de campos e outros sistemas abertos
(NUNES; VAZ-DE-MELLO, 2013). As espécies D. nisus e D. bos são espécies frequentes
nas pastagens do Brasil (e. g. MARCHIORI, 2003; RODRIGUES et al., 2010; TISSIANI;
VAZ-DE-MELLO, 2014), porém a abundância de D. bos no presente trabalho foi baixa em
relação às demais espécies do gênero Dichotomius e, especialmente quando comparado com
outros trabalhos do Cerrado brasileiro, em que encontram essa espécie como uma das mais
representativas em abundância e biomassa (e.g. MERRITT; ANDERSON, 1977;
MARCHIORI, 2003; RODRIGUES et al., 2010; TISSIANI; VAZ-DE-MELLO 2014;
CORREA; PURKER; ABOT, 2020). As espécies D. bos, D. nisus, e O. appendiculatus
ocorrem amplamente nos ambientes de pastagem (TISSIANI et al., 2017), sua importância
nesses sistemas é reconhecida pelo amplo incremento de biomassa, distribuição e o papel na
incorporação de esterco no solo (TISSIANI et al., 2017).
A espécie Genieridium bidens (Balthasar, 1938) é comumente capturada em
pastagens nas áreas de Cerrado. Diversas outras espécies desse gênero são capturadas em
formações campestres naturais, e demais fitofisionomias do Bioma Cerrado, de forma geral
com a presença de vegetação nativa (VAZ-DE-MELLO, 2008) (Figura 5), neste estudo houve
a ocorrência de uma única espécie.
Trichillum externepunctatum trata-se de uma espécie de pequeno porte (3 mm), que
tem papel fundamental na desestruturação do esterco bovino, pois nidificam e alimentam
diretamente no interior dos excrementos (TISSIANI; VAZ-DE-MELLO, 2014). Isso ocorre
principalmente no ambiente de pastagens, em que a desestruturação e remoção de
excrementos é significativa (TISSIANI; VAZ-DE-MELLO, 2014) devido a grande
quantidade produzida pelos bovinos. É mais encontrada em fitofisionomias não florestais e até
mesmo em ambientes antropizados (VAZ-DE-MELLO, 2008). Neste trabalho verificamos sua
ampla ocorrência em todos os SUTs, onde suas populações foram abundantes
 62

5.2 Parâmetros ambientais, composição da comunidade e bioindicação

As variáveis ambientais exercem papel fundamental na determinação da composição

da comunidade, uma vez que a presença/ausência de espécies dependem destes fatores
(DAVIS et al., 2001; VULINEC, 2002; RICKLEFS; RELYEA, 2017). Os recursos
alimentares em escalas espaciais e temporais têm um importante papel nesta definição, porém
a estrutura da vegetação é também apontada como importante fator da estruturação da
comunidade (MEDINA; ESCOBAR; KATTAN, 2002). Assim, a verificação de como, quanto
e quais fatores têm influência sobre a estruturação das comunidades possibilita a compreensão
das relações de medidas de diversidade biológica e os diversos fatores ambientais
(RICKLEFS; RELYEA, 2017). Neste estudo verificamos a formação de um agrupamento da
comunidade de áreas abertas e outro de áreas fechadas.
Os dados das variáveis ambientais locais e da paisagem reforçam a formação desses
grupos, possivelmente isso faz com que haja respostas dos besouros a alteração de habitats e
alimento disponível (VERDÚ; GALANTE, 2004), assim como condições ambientais macro e
microclimáticas (RIGHI et al., 2018). A ação humana, na maioria dos casos, tende a
transformar os sistemas fechados em abertos pela supressão da vegetação nativa e
intensificação do uso da terra para monocultivos agrícolas, essas atividades têm causado
declínios na diversidade de mamíferos (VIEIRA et al., 2009) as quais os besouros rola-bosta
se associam por meio do uso de suas fezes. Portanto, em geral, há maior sucesso dos besouros
rola-bosta em colonizar regiões de áreas florestadas, onde a cobertura ofertada pelo material
vegetal é mais densa, garantindo um maior sombreamento e retenção de umidade e
temperatura (RIGHI et al., 2018), quando comparadas às áreas abertas (SILVA, 2012).
Assim, as semelhanças observadas entre os diferentes sistemas de uso da terra
estudados se devem principalmente ao bioma Cerrado, bioma onde foi realizado nosso estudo.
Nas pastagens utilizadas para pecuária há maior abundância de esterco, porém advém
unicamente de um único mamífero, além de que o gado causa compactação do solo, que pode
ter efeitos negativos sobre a comunidade de besouros (ALMEIDA et al. 2011; GRIES et al.,
2011; FARIAS et al., 2015). Assim, era esperado um decréscimo nos parâmetros da
comunidade, com o aumento da intensidade de uso da terra, o que não foi observado para
todos os parâmetros. Este bioma evoluiu há milhões de anos como sistema nativo aberto, com
amplas áreas planas de savanas (KLINK; MACHADO, 2005), portanto apresenta espécies
adaptadas a áreas nativas abertas que conseguem colonizar ambientes exóticos também
abertos. No entanto, apesar dessa semelhança estrutural dos sistemas, essa mudança
 63

aparentemente sútil, afeta a comunidade de besouros escarabeíneos (ALMEIDA et al., 2011;

MACEDO et al., 2020).
A conversão do Cerrado em outros sistemas de uso da terra altera drasticamente a
paisagem, o que afeta a estrutura e a complexidade da vegetação (MACEDO et al., 2020).
Apesar dos besouros rola-bosta colonizarem ambientes modificados, a vegetação natural
comumente apresenta maior variedade de recursos e habitats para sobrevivência
(MARTELLO et al., 2016). Porém, neste bioma há indicações de que os parâmetros da
vegetação são mais importantes do que os recursos alimentares disponíveis para os besouros
rola-bosta (MACEDO et al. 2020). De fato, há vários estudos que indicam o importante papel
da vegetação como preditor da abundância e riqueza destes besouros (NICHOLS et al., 2007;
GÓMEZ-CIFUENTES et al., 2017; COSTA et al., 2017; MACEDO et al., 2020). Além disso,
as espécies presentes deste bioma podem apresentar persistência, se houver tempo suficiente e
o habitat possuir semelhança estrutural com a matriz original (COSTA et al., 2017), inclusive
sistemas exóticos (ALMEIDA et al., 2011).
As espécies de besouros rola-bosta presentes nas fitofisionomias campestres podem
ser numérica e qualitativamente diferentes entre campos nativos e exóticos (ALMEIDA et al.,
2011), do mesmo modo é possível que ocorra para os monocultivos de soja deste estudo.
Além disso, há uma certa tendência de que besouros com tamanho corporal maiores sejam
extintos mais frequentemente durante o processo das mudanças de SUTs (GARDNER et al.,
2008), porém essa tendência não é universal (LARSEN; LOPERA; FORSYTH, 2005),
quando observadas, há uma relação com a mudança de parâmetros abióticos dos ambientes
como o aumento da temperatura, este parece ser o principal fator para a substituição de
besouros de maior porte pelos de menores (GARDNER et al., 2008). Dessa forma, pode
explicar a variação de biomassa e de espécies entre as SUTs floresta e a soja. No entanto,
apresentaram-se diferentes em relação ao número de indivíduos, possivelmente por meio de
uma compensação funcional. Hipoteticamente o parâmetro de biomassa devia apresentar
intensas diferenças entre os SUTs, uma vez que há variação deste fator atrelado aos demais
componentes analisados nestes sistemas, como a disponibilidade de recursos, mudanças na
estrutura dos solos, da vegetação e intensidade do uso da terra (NICHOLS et al., 2007;
VERDÚ; GALANTE, 2004).
As diferenças encontradas na comparação entre a comunidade de besouros rola-bosta
no sistema de floresta e soja podem ser atribuídas ainda à intensidade de uso da terra. O
cultivo tradicional da soja apresenta ampla necessidade de aplicação de insumos para sua
manutenção (ARTUZO et al., 2018), intensificado o uso da terra, principalmente nos diversos
 64

monocultivos da região que alternam os ciclos de produção (cana-de-açúcar e soja). Logo, a

conversão de áreas de floresta nativa em áreas de plantio de soja faz com que haja maiores
taxas de perda de espécies e de biomassa de besouros rola-bosta, porém não há perda de
número de indivíduos (Figura 6). Além disso, as mudanças de sistema de uso da terra levam a
formação de mosaicos causando a formação de fragmentos de tamanhos diferentes que
coabitam com áreas usadas para outros SUTs com maior intensificação da ação humana
(ALEIXO, 1999).
A comunidade relacionada as áreas naturais de florestas do cerrado em geral
apresentam um pool de espécies que permite a ocupação de áreas abertas e fechadas, dadas a
heterogeneidade de habitats presentes neste bioma (CORREA et al., 2019). Segundo Oliveira
(2019) a modificação de SUTs neste ambiente pode levar a ampliação de ocorrência de
espécies em detrimento de outras.
Porém, os sistemas de produção florestais, como a silvicultura, podem apresentar um
efeito positivo sobre a comunidade de besouros rola-bostas (RIGHI et al., 2018), quando
comparados a outros sistemas como os monocultivos agrícolas, neste caso a soja. As áreas
destinadas a produção agrícola tendem a afastar grande parte dos mamíferos que promovem
recursos para os besouros rola-bosta (REYNOLDS et al. 2018), diminuindo a abundância e
diversidade da mastofauna, e impactando a estrutura da comunidade dos rola-bosta
(NICHOLS, 2008, NICHOLS, 2009). Assim, o aumento da variedade de habitats pode ser
considerado um importante fator para a manutenção da diversidade de espécies de rola-bosta e
a manutenção crítica dos serviços ecossistêmicos fornecidos (NICHOLS et al., 2008; BRAGA
et al., 2013; REYNOLDS et al., 2018).
Em relação às espécies com potencial de bioindicação, o gênero Deltochilum
representado neste estudo por D. aff. guyanense (Paulian, 1938) é uma ocorrência relevante,
pois este gênero é sensível à ação antrópica sobre o meio (BARRETTO et al., 2019). Sua
ocorrência foi limitada a um único individuo no ambiente de floresta. Dados da literatura
sugerem que sua ocorrência está relacionada a ambientes menos perturbados e com
incremento constante de matéria orgânica (POMPEO et al., 2016). Isso levanta novas
hipóteses, como a possíveis alterações na qualidade ambiental das florestas na localidade de
estudo, corroborado por meio de baixa ocorrência do gênero Canthon sendo limitada a três
espécies, que também é um indicador de boa qualidade ambiental (BOGONI; HERNÁNDEZ,
2014; BARRETTO et al., 2019). Além disso A. viridis e Ontherus sp. 3 foram identificados
com IV para os sistemas de pastagem, sendo consideradas espécies detectoras deste sistema.
Para ambas espécies foi identificada uma relação com o tempo de exposição de recursos
 65

fecais, ou seja; aparentemente há uma predileção por locais onde há abundância e deposição
frequentes de recursos (MARCHIORI, 2003), como pode ser observada nas pastagens
utilizadas pela pecuária.
 66

6. CONCLUSÕES

A composição da comunidade de besouros rola-bosta apresentou separação entre os

sistemas abertos (soja e pastagem) e fechados (floresta nativa e silvicultura) como esperado,
além disso houve diferenciação entre os sistemas nos extremos do gradiente de uso da terra
(floresta x soja) quanto a riqueza e biomassa. A composição da comunidade foi um parâmetro
com maior sensibilidade do que os parâmetros da comunidade (riqueza, abundância,
equitatividade e biomassa). A partir das variáveis ambientais locais e também da paisagem do
bioma em que se insere as áreas deste estudo, verifica-se que no bioma Cerrado, com
vegetação originalmente aberta, o uso da terra de pastagens e sistemas florestais plantados
podem ter impacto menor na comunidade do que sistemas mais intensos de uso, como
monocultivos de soja, que mostraram impacto sobre a comunidade de besouros escarabeíneos
quando comparados a floresta.
O uso de besouros rola-bosta como detectores de condições ambientais neste estudo
foi eficiente. O que pode indicar que a cobertura florestal é um parâmetro importante para a
separação da composição das comunidades que ocorrem nos SUTs abertos e fechados. A
densidade e área basal arbórea são um indicativo da cobertura florestal, sendo que esta
influência direta ou indiretamente a quantidade de serapilheira no solo, que foram
significativos, influenciando a composição da comunidade de besouros rola-bostas. A
resistência do solo a 2,5 cm também influenciou a composição da comunidade, assim como a
quantidade de áreas de pastagens na paisagem, indicando que tanto fatores locais, quanto da
paisagem são importantes para a comunidade de rola-bostas. Nossos dados corroboram com
outras pesquisas que indicam que as variáveis ambientais influenciam a comunidade
(REYNOLDS et al. 2018; FARIAS et al., 2017). Além disso, neste estudo foi possível
verificar a importância de outros sistemas de uso da terra, além dos naturais, para abrigar
espécies de besouros rola-bostas.
 67

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