A ctA
N eurológicA
c olombiANA
Cabrales A.
Revisión
Neuropsicología y la localización de las funciones cerebrales superiores
en estudios de resonancia magnética funcional con tareas
Neuropsychology and the localization of superior brain functions in fMRI with task studies
Amelia Cabrales Paffen (1)
RESUMEN
El objetivo es destacar la capacidad de la resonancia magnética funcional con tareas para evaluar diversas
funciones cerebrales superiores, mediante la ejecución de paradigmas que producen activación cerebral de las
regiones involucradas. Resaltar la importancia del neuropsicólogo en la creación de paradigmas y en la interpretación de los resultados.
Se realizó una revisión no sistemática de la literatura cientíica recogida en las bases de datos de: Rev Neurol,
Neurology, Radiología, Neuroimage, J Neuroimaging, Science, Brain, Neuroscience and biobehavioral reviews,
journal of neuroscience, Eur J Radiol, Magnetic resonance in medicine, Neurosurgery, Neuroimagingclin,
Neuropsidologia latinoamericana, International journal of neuroscience, Science, Biol Psychiatry, Psychol Med,
Arch Gen Psychiatry, Psychiatry Res Neuroimaging, Neuro Report, Neuron, J ClinExpNeuropsychol, Proc
Natl Acad Sci U S A, Ann Neurol Neurobiol Aging, Neurosci Lett, Journal of Neuroscience. Los descriptores
utilizados fueron “Resonancia magnética funcional”, “Paradigmas” y “Neuropsicología”. Se seleccionaron los
artículos cientíicos de cualquier tipo y en español e inglés; desde el inicio de la indización de la fuente primaria
hasta noviembre de 2014.
Se recuperaron 42 artículos. Se analizaron todos los conceptos sobre resonancia magnética funcional, neuropsicología, funciones cerebrales superiores, áreas cerebrales activadas, paradigmas.
Los mapas de activación neuronal conirman la participación simultánea de diferentes áreas cerebrales, incluso
distantes, durante la ejecución de paradigmas. La participación del neuropsicólogo dentro del grupo multidisciplinario es muy importante por su conocimiento profundo de los factores involucrados en el desempeño de
las diferentes tareas cognitivas potencialmente evaluables por resonancia magnética funcional.
PALABRAS CLAVE: Neuropsicólogo, Paradigma, Áreas cerebrales, Funciones cerebrales superiores,
Resonancia magnética funcional (DeCS).
SUMMARY
To highlight the capacity of functional magnetic resonance imaging (fMRI) with tasks in order to measure
different higher brain functions by running paradigms that produce brain activation in the regions involved.
Highlighting the importance of the neuropsychologist in creating paradigms and interpreting results.
A non-systematic review of the scientiic literature contained in the databases was conducted: Rev Neurol,
Neurology, Radiología, Neuroimage, J Neuroimaging, Science, Brain, Neuroscience and biobehavioral reviews,
journal of neuroscience, Eur J Radiol, Magnetic Resonance in Medicine, Neurosurgery, Neuroimagingclin,
Neuropsicologia Latinoamericana, International Journal of Neuroscience, Biol Psychiatry, Psychol Med, Arch
Gen Psychiatry, Psychiatry Res Neuroimaging, Neuro Report, Neuron, J ClinExpNeuropsychol , Proc Natl
Acad Sci U S A, Ann Neurol Neurobiol Aging, Neurosci Lett, Journal of Neuroscience. The descriptors used
were: “functional MRI”, “Paradigms” and “Neuropsychology”. Papers in Spanish and English of any kind
were selected since the start of indexing the primary source until November 2014. 42 articles were retrieved.
The following concepts were analyzed: functional magnetic resonance imaging, neuropsychology, higher brain
functions, activated brain areas paradigms. The neural activation maps conirm the simultaneous involvement
of different brain areas, even distant ones, during the execution of paradigms. Neuropsychologist participation
within the multidisciplinary team is very important for its deep understanding of the factors involved in the
performance of different cognitive tasks potentially assessable by fMRI.
KEY WORDS. Neuropsychologist, Paradigm, ¨Brain areas, Higher brain functions, Functional magnetic
resonance imaging (fMRI) (MeSH).
(1) Ms. Neuropsicología. Centro Médico de la Clínica de Occidente. Cali.
Recibido:
30/03/14.
6/01/15.
Acta Neurol
Colomb.Aceptado:
2015; 31(1):92-100
Correspondencia: Amelia Cabrales: ameliacabrales@gmail.com
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Neuropsicología y la localización de las funciones cerebrales superiores en estudios de resonancia magnética funcional con tareas
El interés por entender el cerebro, su funcionamiento
y bases estructurales no es apenas actual; en el intento de
dar una explicación a este interés han surgido en la historia
diversas teorías. Una de esas teorías fue el localizacionismo
puro o la teoría de “mapas frenológicos”, propuesta a
principios del siglo XIX por, entre otros, Franz Joseph
Gall y Karl Kleist. Esta teoría planteaba que las funciones
cerebrales superiores se podían localizar en áreas especíicas
del cerebro. Paul Brocca determinó que cuando se produce
una alteración importante en la articulación del lenguaje, la
causa es una lesión en el tercio posterior del giro frontal
inferior del cerebro, y postuló “el centro de las imágenes
motoras de las palabras”. Por su parte, el psiquiatra Alemán
Carl Wernicke, asoció el tercio posterior del giro temporal
superior izquierdo con la comprensión del lenguaje oral,
proponiendo “el centro de las imágenes sensoriales de las
palabras” (1).
A pesar de las bases clínicas, Constantin von Monakow
y Kurt Goldstein pusieron en duda la veracidad de los
mapas frenológicos sin negar que la audición, la visión, el
movimiento y la sensación cutánea están representadas en
áreas especíicas de la corteza; surge entonces la teoría de
la equipotencialidad o integralidad o voces noéticas de los
procesos mentales, que establece que todo tejido neural participaba de manera conjunta ante una tarea cognitiva. Esta,
al igual que la frenología, pierde valor (1). Posteriormente,
Aleksandr Luria, tomando como base las teorías de Jackson,
Vygotsky, Pavlov, Berstein y otros, plantea que para entender
el funcionamiento del cerebro se debían reconsiderar todos
los conceptos existentes de la época, en cuanto a la relación
cerebro-funciones cerebrales.
Cuando se habla de función cerebral superior, esta debe
entenderse como un sistema funcional complejo y no como
una función aislada; así, por ejemplo, no debe entenderse
como análoga a la tiroides y la secreción de tiroxina, sino
como similar al sistema respiratorio, que incluye muchos
órganos del cuerpo funcionando al mismo tiempo y cada
uno realiza una función especíica que resulta necesaria
para el proceso inal, respirar (2). Al cambiar el concepto de
función cerebral a sistema funcional complejo, las funciones
no pueden localizarse en zonas restringidas de la corteza
cerebral o en grupos de células aislados, “sino que deben
estar organizados en sistemas de zonas que trabajan armónicamente, cada una de las cuales ejerce su papel dentro del
sistema funcional complejo, y que pueden estar situadas en
áreas completamente diferentes, y a menudo, muy distantes
del cerebro" (3). Por ejemplo, para realizar una actividad
cognitiva como leer se requiere de varios componentes
cerebrales, como: 1. control inhibitorio del comportamiento
y la atención, ejecutado por los lóbulos frontales, 2. análisis
visual que permita el reconocimiento y discriminación de los
grafemas y palabras, actividad que ejecuta el lóbulo occipital,
3. discriminación de grafemas similares y el espacio dentro
de la hoja, ejecutado por áreas temporo-parieto–occipitales, y 4. comprensión del sentido y signos de puntuación,
ejecutado por los lóbulos frontales, etc. (2).
Para deinir los componentes de cada actividad cognitiva Luria propuso el concepto de “factor”, que permite
relacionar el nivel psicológico de la actividad humana con
sus mecanismos psicoisiológicos. Ninguna acción o actividad cognitiva puede realizarse con un solo factor, o con la
activación de una sola zona cerebral. La realización de cada
acción o actividad cognitiva requiere de la participación de
diversos factores neuropsicológicos, es decir, de la activación
de diferentes zonas cerebrales, las cuales constituyen un
sistema funcional complejo (2, 3).
En la Tabla 1 se presentan algunos factores que participan en las diversas tareas cognitivas, su función y las áreas
cerebrales que involucran (4). Se considera que estos factores
son insuicientes para explicar todos los procesos cognitivos,
en especial los más elaborados como: abstracción, análisis,
síntesis, toma de decisiones, etc.
El análisis de cada factor que está involucrado en cada
actividad cognitiva determinada y las estructuras cerebrales
que constituyen su base es la labor del neuropsicólogo. Este
se lleva a cabo a través de la evaluación con test o baterías
neuropsicológicas(2). Este análisis, antes basado exclusivamente en la clínica neuropsicológica, actualmente se puede
hacer con el apoyo de técnicas de neuroimagen. La radiología y la neuropsicología se unen para hacer un trabajo conjunto gracias al desarrollo de técnicas de neuroimagen(5),
en especial la resonancia magnética funcional, que permite
el estudio de los cambios isiológicos del cerebro relacionados con procesos mentales durante la ejecución de una
tarea (6). Si partimos de la perspectiva de la neuropsicología
tradicional, en la que a cada sistema funcional (constituido
por diversos factores cognitivos, entendidos como etapas
de procesamiento) le corresponde un sistema cerebral (trabajo de diferentes regiones), entonces podemos establecer
que la información que obtendremos de las imágenes de
resonancia magnética funcional estará orientada a conocer
los sustratos anatómicos de los factores (7).
El uso de la resonancia magnética funcional se dio
inicialmente por Belleveau y sus colaboradores en 1991,
para demostrar que la percepción de estímulos visuales
incrementa el lujo sanguíneo en el córtex visual primario (8,
9). La popularidad de esta técnica se puede ver en múltiples
trabajos de investigación en la literatura cientíica, aunque no
todos los trabajos llegan a las mismas conclusiones. Algunos
de estos trabajos son:
- Estudios con pacientes con trastorno obsesivo compulsivo (TOC) (10-16), donde se hace comparación de
las áreas activadas ante determinadas tareas con sujetos
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Tabla 1. Factores neuropsicológicos, deinición y área cerebrales que involucran.
Factor
Función
Área cerebral
Programación y control
Garantiza el proceso de ejecución de una
tarea de acuerdo al objetivo (instrucción o
reglas establecidas)
Sectores prefrontales del hemisferio izquierdo
Organización secuencial de Garantiza el paso luente de un movimiento a Zonas premotoras del hemisferio izquierdo
movimientos y acciones
otro, inhibe el eslabón motor anterior para el
paso lexible al eslabón motor posterior
Oído fonemático
Garantiza la diferenciación de sonidos
verbales del idioma
Análisis y Síntesis
cenestésica
Sensibilidad táctil ina, así como la precisión Zonas parietales del hemisferio izquierdo
de posturas y poses, articulación del lenguaje
de acuerdo al punto y modo de articulación
Retención audio-verbal
Estabilidad de la huella Mnésica en la
modalidad audio verbal
Zonas temporales medias del hemisferio izquierdo
Retención visual
Estabilidad de la huella Mnésica en la
modalidad visual
Zonas occipitales
Perceptivo Analítico
Percepción y producción adecuada de rasgos Temporo-Parieto-Occipital hemisferio izquierdo
esenciales y su ubicación y las relaciones
espaciales entre los elementos de la situación
Perceptivo global
Percepción y producción adecuada de la
forma general, de los aspectos métricos y las
proporciones de objetos
Temporo-Parieto-Occipital hemisferio Derecho
Fondo general de
activación inespecíico
Fondo y estabilidad de la ejecución de la
acción
Estructuras subcorticales amplias. Formación reticular
Fondo general emocional
inespecíico
Fondo y estabilidad emocional
Estructura medio basales
sanos, y se pone de maniiesto que las posibles áreas
implicadas en el TOC incluyen el córtex orbitofrontal,
el estriado y el cíngulo anterior. Otros autores han
encontrado hiperactividad en el córtex cingulado, tanto
anterior como posterior.
- Propuestas respecto de pacientes con diagnóstico de
esquizofrenia (17-20) y alucinaciones auditivas en la
esquizofrenia, que airman que a la base de las alucinaciones habría una disfunción de las redes neuronales
responsables de la generación del lenguaje oral mediante
una activación en paralelo de las áreas de la percepción
del lenguaje externo (córtex auditivo-lingüístico) y de las
áreas motoras implicadas en el lenguaje subvocal.
- Estudios con esclerosis múltiple (21, 22), utilizando distintos paradigmas para evaluar procesos como: memoria
de trabajo y velocidad de procesamiento, en los que se
encontró mayor activación del córtex frontal y en ocasiones en córtex parietal en pacientes comparados con
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Zonas temporales del hemisferio izquierdo o derecho
para algunos idiomas
participantes sanos. También se pudo establecer que los
pacientes con esclerosis múltiple cuando presentan un
deterioro cognitivo “leve”, es decir, que logran concluir
con éxito las tareas propuestas pero requieren activar
más áreas cerebrales que una persona sana, lo cual se
ha deinido como activación compensatoria. Además,
los patrones de desactivación en reposo (red neural por
defecto o en inglés default-mode network) son distintos
en estos pacientes, no son inversamente proporcionales
al patrón de activación, sobre todo en pacientes con el
fenotipo primaria progresiva. (23-25).
- Investigaciones que proponen a los estudios de resonancia magnética funcional como biomarcador para el
diagnóstico de enfermedad de Alzheimer temprana. Se
ha logrado establecer con tareas de memoria episódica
que las áreas que se activan en sujetos sanos son las del
lóbulo temporal medial incluyendo activación del hipocampo y estructuras relacionadas (26-29). Esta activación
Neuropsicología y la localización de las funciones cerebrales superiores en estudios de resonancia magnética funcional con tareas
se ve disminuida en personas con antecedentes familiares
de demencia tipo enfermedad de Alzheimer y personas
con diagnóstico de déicit cognitivo, condición que se
considera un predictor de la enfermedad. (30, 31).
En Colombia el uso de la resonancia magnética funcional
no es frecuente; se hace ocasionalmente y sólo para establecer la lateralización de las funciones cerebrales superiores
para deinir mapas quirúrgicos.
Funciones del neuropsicólogo en estudios con
resonancia magnética funcional
Para realizar una resonancia magnética funcional con
éxito es indispensable la participación de un equipo multidisciplinario, conformado por un neuroradiólogo, un técnico
en resonancia, un bioingeniero y un neuropsicólogo. La
función del neuropsicólogo para estudios con resonancia
magnética funcional es determinante e irremplazable, e
incluye aspectos como:
1. Realizar una evaluación neuropsicológica al paciente
previa a la resonancia magnética funcional, que permita:
establecer un peril neuropsicológico del paciente y, con
esta información, seleccionar los paradigmas apropiados
para su evaluación según los hallazgos. Por otro lado,
debe permitir que se entrene al paciente para el estudio de
resonancia magnética funcional. Es importante establecer
el peril neuropsicológico del paciente porque la resonancia magnética funcional no permite valorar el estado de
todos los procesos cognitivos ni tampoco determinar el
grado de severidad de una alteración cognitiva. Tampoco
se puede conocer el desempeño del sujeto en diferentes
tareas como escritura, cálculo escrito y praxias, por la
limitación en la movilidad dentro del magneto.
2. Diseño de tareas o paradigmas. Un paradigma es un conjunto de estímulos que, organizados con determinadas
pautas temporales y de diseños, conforma las tareas que
debe desempeñar el sujeto durante la adquisición de las
imágenes por resonancia magnética funcional. Por medio
de los paradigmas se ponen en marcha procesos cognitivos para localizar la arquitectura funcional subyacente
a ellos. El diseño de los paradigmas debe tener una alta
especiicidad, equiparable a la especiicidad de las baterías neuropsicológicas, donde se busca independizar los
factores de cada función cerebral superior para evaluar
lo que realmente se pretende. Deben poder replicarse
para estudios control y estar diseñados acorde al nivel
educativo del sujeto. Así mismo, deben estar basados
en un sólido conocimiento de los procesos cognitivos
a estudiar, así como de sus posibles interacciones con
otros procesos que pueden ser reclutados durante el
experimento (32).
Existen básicamente dos tipos de diseños:
A. Diseños por bloques: se presentan dos situaciones,
una de activación con un estímulo especíico y otra de
control o reposo, con un estímulo neutro que evita la
activación. Las características que aseguran su éxito son:
duración para obtener una potencia de contraste máxima
entre activación y control (generalmente entre 20 y 30
segundos), periodicidad de los bloques (cada 5 segundos
y buscando que la condición de reposo coincida con la
respiración del evaluado para evitar variables extrañas),
número de bloques (a mayor número de bloques, mayor
potencia de contraste) y, por último, número de condiciones (4 por cada serie de bloques). El diseño por bloques
tiene las ventajas de poder implementarse y analizarse
con facilidad y de tener alta potencia estadística.
B. Diseños ligados a eventos: se caracterizan por presentar
las condiciones en forma aleatoria. Tal es el caso de
las tareas oddball, una tarea de reconocimiento de un
estímulo infrecuente que se intercala de forma aleatoria
con la probabilidad de baja aparición entre una serie
repetitiva de otro estímulo más frecuente, ante el cual no
se debe dar ninguna respuesta (33). Los diseños ligado a
eventos son menos susceptibles a fenómenos de habituación, expectación y a la disminución de la atención.
Sin embargo, comparado con el diseño en bloques, estos
diseños tienen una potencia estadística menor (34).
3. Supervisión del paciente mientras ejecuta los paradigmas,
para control experimental de las variables externas como
cansancio, sueño o desinterés (35).
4. Apoyo en la interpretación de los resultados, estableciendo relación entre las áreas cerebrales activadas y los
factores de la función cerebral evaluada por medio de
los paradigmas (5).
Aplicaciones y usos de la resonancia magnética
funcional en el contexto clínico
Existen diversas áreas y disciplinas donde la resonancia
magnética funcional juega un rol importante. Entre las
funciones que cumple se encuentran las siguientes:
1. Permite localizar un proceso cognitivo, tanto para deinir
la organización funcional del cerebro como para planear
una cirugía (36,37). Mapas funcionales y prequirúrgicos.
Permite deinir la distancia entre una determinada función y la lesión que se va a tratar e identiicar los efectos
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de la lesión en la representación cortical de la función
(38-40).
2. Permite estudiar el funcionamiento irregular del cerebro
en pacientes, estableciendo si hay cambios en las áreas
activadas comparados con sujetos sanos. Así, permite
caracterizar enfermedades neurológicas y psiquiátricas.
3. Caracteriza las respuestas y función de determinadas
regiones del cerebro.
4. Evalúa cómo se dan los procesos de plasticidad cerebral
por rehabilitación cognitiva y actividades compensatorias. Por ejemplo, en pacientes con esclerosis múltiple
(41), comprensión auditiva en pacientes con afasia
(42) y nuevo patrón de conectividad entre hemisferios
cerebrales meses después del inicio del tratamiento en
paciente con afasia (43).
5. Establece la conectividad funcional y efectiva, que diieren
de la conectividad estructural que se observa mediante
imágenes de tensor de difusión. Esta conectividad
funcional permite estudiar patrones de activación en
distintas regiones del cerebro así como su interacción
fundamentalmente en patologías neurológicas o psiquiátricas que no se deben a un daño focal, sino a alteraciones
en la transferencia de la información entre las regiones
neuronales (44,45).
6. Permite hacer seguimiento a tratamientos farmacológicos.
Constituya un biomarcador objetivo para evaluar la respuesta terapéutica y el pronóstico de los pacientes (46).
7. Permite deinir la dominancia hemisférica para funciones
cerebrales especíicas.
Activación de áreas cerebrales en resonancia
magnética funcional ante diferentes tareas
cognitivas
Para la interpretación de las áreas de activación cerebral,
además de tener conocimiento de los procesos neurocognitivos involucrados en los paradigmas utilizados en el
estudio, hay que tener en cuenta varias consideraciones
y evitar errores en la interpretación. Primero, es necesario considerar las diferencias individuales: conocer que
pueden presentarse diferentes situaciones que afectan el
acoplamiento neurovascular y que generan diferencias entre
los individuos en el estado de oxigenación. Entre estas
pueden estar la isquemia cerebral crónica, la proliferación
de astrocitos debido a una lesión cerebral que causa gliosis,
hipertensión arterial, diabetes o hipercolesterolemia y los
efectos de algunos medicamentos (47). Segundo, durante el
reposo en los paradigmas de diseño en bloques se pueden
activar regiones como la corteza ventral medial prefrontal o
área de Brodmann 10 y el Precúneo o área 7 de Brodmann;
esto corresponde a activación del “default-mode network”
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ampliamente caracterizado en resonancia funcional en
estado de reposo. Entre mayor sea el nivel educativo y por
ende la reserva cognitiva se observará mayor actividad en
el estado de reposo (48). Tercero, hay que tener en cuenta
que el hecho de que un área se active durante la ejecución
de una tarea no implica que esa área sea indispensable para
la tarea en cuestión (49). Cuarto, inversamente, el que no se
activen algunas áreas esperadas durante la ejecución de una
tarea, no permite asumir que no participan en el proceso; es
posible que participen pero que esto no sea capturado (50).
Se presentan a continuación, en la Tabla 2, las áreas que
se activan ante diferentes paradigmas, obtenidas en estudios
con sujetos sanos, sin antecedentes neurológicos, metabólicos, psiquiátricos o que reciban tratamientos farmacológicos.
CONCLUSIONES
La resonancia magnética funcional representa un avance
de las neurociencias y está ayudando a dilucidar in vivo el
funcionamiento cerebral. Permite, gracias a la activación, la
localización de los diferentes factores de las funciones cerebrales en áreas determinadas del cerebro, factores que han
sido deinidos hasta el momento pero siendo conscientes
de que son insuicientes para explicar todos los procesos
cognitivos. También permite entender el funcionamiento
cerebral en sujetos sanos a diferencia de otras técnicas que
solo se realizan cuando se presentan las lesiones y amplía el
conocimiento de las enfermedades neurológicas y psiquiátricas, sobre todo de las que no se pueden observar con
técnicas de neuroimagen. Esto último quizá hace posible
acercar estas especialidades históricamente disociadas.
Gracias a los diferentes mapas de activación cerebral nos
acercamos más a la neuropsicología clásica de Luria y nos
alejamos del localizacionismo puro, de la frenología o de
las voces noéticas de las funciones cerebrales. Se conirma
que una tarea cognitiva requiere de varias áreas cerebrales,
incluso distantes, trabajando armónicamente, ya que es un
sistema funcional. Sin embargo, para entender las redes
neuronales estructurales que establecen relación entre las
áreas activadas es necesario completar los estudios con
imágenes de tensor de difusión.
La función del neuropsicólogo es determinante en la
realización de estudios de resonancia funcional con tareas,
pues este puede crear los paradigmas gracias al conocimiento
sobre las funciones cerebrales superiores y lo que subyace
a estas. Así mismo puede independizar los “factores” para
evitar contaminación o artefactos que le resten validez al
estudio, puede adecuar los paradigmas a las limitaciones del
paciente, como el nivel educativo, por ejemplo. Adicionalmente, debe ayudar a controlar al sujeto durante el estudio
para evitar la introducción de variables extrañas y apoyar
en la interpretación de los resultados.
Neuropsicología y la localización de las funciones cerebrales superiores en estudios de resonancia magnética funcional con tareas
Tabla 2. Tareas cognitivas de lenguaje, memoria y atención y las área cerebrales que se activan
Función cerebral superior
Paradigma
Áreas cerebrales activadas
Lenguaje oral /
denominación, ante
estimulo auditivo y visual
En bloques
Activación: se pide al paciente que lea unas
frases, por ejemplo: “¿con qué escribe usted?”
y luego que seleccione dentro de un grupo de
palabras la respuesta adecuada. Se puede hacer
oralmente pero la respuesta del sujeto debe darse
generando la palabra silenciosamente
Control: se muestran una serie de símbolos no
lingüísticos
Corteza frontal inferior
Corteza temporal superior
Área de Heschl bilateral (corteza auditiva
primaria), cuando el estímulo es auditivo
Giro frontal medio
Estructuras parietales cuando el estímulo es visual
Lenguaje oral/decisión
semántica. Estímulo
visual
En bloques
Activación: se presenta al sujeto un par de
palabras que tengan relación semántica y una
de las dos palabras represente una categoría
subordinada
y dos palabras sin categoría semántica. Debe
decir “sí” o “no” cuando, las palabras expuestas
tengan o no relación semántica.
Control: se presentan pares de símbolos no
lingüísticos emparejados por la forma y debe
seleccionar cuáles son iguales.
Paradigma creado por Mary Machulda, PhD, L.P.
Mayo clinic, Rochester .
Otros trabajos (51)
Área izquierda de Broca
Corteza prefrontal dorsolateral inferior izquierda
Unión del giro temporal superior posterior y giro
supramarginal del lóbulo parietal
Giro temporal medio e inferior izquierdo
Áreas suplementarias de movimientos oculares
Áreas frontales de la mirada
En menor grado corteza visual primaria bilateral
Lenguaje /Lectura de
texto vs. Símbolos no
lingüísticos
Bloques
Activación: se presenta una narración muy corta
durante 10 segundos y después otra diferente,
que debe leer y entender silenciosamente.
Control: se presentan símbolos no lingüísticos en
los mismos tiempos de la narración. (52)
Giro temporal superior posterior del hemisferio
dominante para el lenguaje.
Giro angular parietal (área de Wernicke)
Giro frontal medio. Cuando hay respuesta
Áreas primarias y secundarias visuales ante
símbolos no lingüísticos
Lenguaje oral /rimas
Bloques
Activación: se presentan al pacientes pares de
palabras, unas riman y otras no. Debe responder
si riman o no.
Control: se presentan pares de símbolos iguales o
no y debe responder si o no, si son iguales.
Paradigma creado por:JT Laurito, MD, PhD.
(53-56)
Corteza prefrontal dorsolateral.
Giro frontal inferior
Giro temporal superior
Recubrimiento cortical del surco temporal superior
Giro fusiforme de la corteza temporo-occipital
ventral: área visual de las palabras
Lenguaje oral/producción
de palabras en silencio
Bloques.
Activación: se presenta al paciente una letra y
debe pensar en todas las palabras que inicien con
esa letra a excepción de palabras derivadas.
Control: se le presenta al sujeto un símbolo no
lingüístico (57).
Corteza prefrontal dorsolateral
Giro frontal inferior
Cíngulo- área del lenguaje.
Áreas motoras suplementarias
Regiones motoras y premotoras
En menor grado corteza posterior del lenguaje
(Wernicke) y corteza temporo-occipital ventral
Lenguaje oral/
denominación de objetos
simples
Bloques.
Activación: se presentan objetos sencillos o de
uso cotidiano que el paciente debe denominar
silenciosamente.
Control: se presenta un símbolo no lingüístico.
Paradigma creado por: JT Laurito, MD, PhD.
(53,58)
Giro frontal inferior/opérculo frontal
Corteza prefrontal dorsolateral o corteza premotora
Área motora suplementaria
Corteza temporo-occipital ventral
Corteza del lenguaje temporo parietal posterior
Giro temporal inferior
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Tabla 2. Tareas cognitivas de lenguaje, memoria y atención y las área cerebrales que se activan
Función cerebral superior
Paradigma
Áreas cerebrales activadas
Ocasionalmente, la corteza del opérculo temporo –
parietal y corteza temporo parietal
Áreas para reconocimiento de objetos: Giro
temporal inferior posterior y corteza temporooccipital bilateral.
Áreas visuales parietales incluido el surco
intraparietal para atención visual y procesos
visoespaciales
Lenguaje oral/escucha
pasiva
Bloques.
Activación: se lee para el paciente una narración
corta que debe escuchar.
Control: la narración se hace al revés (59)
Giro temporal superior
Capa de la corteza del surco temporal superior en
el área de Wernicke
Surco temporal superior y giro temporal medio más
anterior
En algunos sujetos se activa el giro frontal inferior
Lenguaje oral/comprensión
del lenguaje con estimulo
visual
Bloques.
Activación: se presentan al sujeto un par
de frases, la segunda frase es una pregunta
relacionada con la primera y debe responder si
están o no relacionadas.
Giro frontal medio (memoria de trabajo).
Área de Brocca izquierda en la corteza frontal
inferior izquierda
Giro temporal posterior superior. Área de
Wernicke.
Áreas hipocampales.
Áreas corteza prefrontal
Lóbulos occipitales: área visual suplementaria
Área visual frontal
Movimientos de los ojos: Surco precentral. Lóbulo
frontal medial y surco intraparietal.
Control: se presenta un símbolo no lingüístico.
Paradigma creado por: Keith Thulborn, MD,
PhD, L.P. University of Illinois, Chicago.
Lenguaje oral/escucha de
palabras
Bloques.
Activación: el paciente debe escuchar palabras
y se estimula al sujeto que la repita de manera
silenciosa.
Control: punto de ijación. (60)
Áreas temporales de recepción del lenguaje
incluyendo:
Corteza primaria auditiva temporal bilateral
Área de Wernicke
Memoria/memoria visual
Bloques:
Activación: dos condiciones: se presentan al
paciente varias fotos de objetos y se le pide
al paciente que las memorice, después se le
presenta otra lista donde hay uno o dos de los
objetos que se le pidió previamente memorizara.
Debe responder si están presentes o no. Se
colocan las fotos en un ángulo donde se
disminuya los movimientos oculares.
Control: punto de ijación
Paradigma creado por: Keith Thulborn, MD,
PhD,L.P. University of Illinois, Chicago
Hipocampo derecho.
Regiones corticales mesiotemporales y dorsolateral
prefrontal.
Lóbulos occipitales.
Atención/atención selectiva Bloques:
Activación dos condiciones: se escribe nombres
de diferentes colores por ejemplo azul, rojo y
verde, pero escrita en tinta de diferentes colores.
Por ejemplo azul escrito en verde. Se le pide
al sujeto que diga silenciosamente el color de
la tinta en la cual está escrita la palabra y que
inhiba la lectura.
Otra condición se escribe los mismos tres colores
con tintas de su mismo color.
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Cíngulo anterior, área 32 de Brodmann del
hemisferio derecho
Cíngulo central, áreas 31 y 23 de Brodmann del
hemisferio izquierdo
Núcleo caudado: cuerpo derecho y cola izquierda
Tálamo bilateral (61)
Neuropsicología y la localización de las funciones cerebrales superiores en estudios de resonancia magnética funcional con tareas
Agradecimientos
A la doctora Ana Cecilia Londoño, Neuroradiologa,
por su asesoría.
Conlicto de intereses
Los autores declaran no tener conlicto de intereses.
REFERENCIAS
1. ANOKHIN P.K. Problemas claves de la teoría del sistema funcional. Moscú: Ciencia; 1980.
2. LURIA, A.R. Las funciones corticales superiores del hombre.
Distribuciones Fontamara. S.A.; 1986.
3. LURIA, A.R. El cerebro en acción. Editorial Martinez Roca;
1984.
4. QUINTANAR L, SOLOVIEVA Y. Aproximación histórico
–cultural: Fundamentos teóricos metodológicos. En Eslava –
Cobos j, Mejía L, Quintanar L, Solovieva Y. Los trastornos del
aprendizaje, perspectivas neuropsicológicas. Colombia. Colección
Neurociencias. 2008; p. 147-181.
5. RIOS LAGO M. Neuropsicología y resonancia magnética funcional: Conceptos generales. Radiología. 2008; 50:351-65.
6. VAGHELA V, KESAVADAS C,, BEJOY T. Functional magnetic
resonance imaging of the brain: A quick review. Neurology India.
2010; 58(6), 879-885.
7. ARDILA A, BERNAL B. What can be localized in the brain?
Towards a “factor” theory on brain organization of cognition.
International Journal of Neuroscience. 2007; 117(7), 935-69.
8. BELLIVEAU JW ET AL. Functional mapping of the human
visual cortex by magnetic resonance imaging. Science. 1991;
254:716-719.
9. ROSEN BR ET AL. Susceptibility contrast imaging of cerebral
blood volume: Human experience. Magnetic resonance in medicine. 1991; 22(2):293-299.
10. BREITER HC, RAUCH SL. Functional MRI and the study of
OCD: from symptom provocation to cognitive-behavioral probes
of cortico-striatal systems and the amygdale. Neuroimage. 1997;
4: 127-38.
11. VAN VEEN V, CARTER CS. The anterior cingulate as a conlict
monitor: fMRI and ERP studies. PhysiolBehav. 2002; 77: 477-82
12. MALTBY N, TOLIN DF, WORHUNSKY P, O’KEEFE TM,
KIEHL KA. Dysfunctional action monitoring hiperactivatesfrontalstriatal circuits in obsessive compulsive disorder: an
eventrelated fMRI study. Neuroimage. 2005; 24: 495-503.
13. FITZGERALD KD, WELSH RC, GEHRING WJ, ABELSON
JL, HIMLE JA, LIBERZON I, ET AL. Error-related hyperactivity of the anterior cingulate cortex in obsessive-compulsive
disorder. Biol Psychiatry. 2005; 57: 287-94.
14. VIARD A, FLAMENT MF, ARTIGES E, DEHAENE S, NACCACHE, COHEN D, ET AL. Cognitive control in childhoodonset obsessivecompulsive disorder: a functional MRI study.
Psychol Med. 2005; 35: 1007-17.
15. REMIJNSE PL, NIELEN MA, VAN BALKOM AJ. Reduced
orbitofrontal-striatal activity on a reversal learning task in obsessivecompulsive disorder. Arch Gen Psychiatry. 2006; 63: 1225-36.
16. VAN DEN HEUVEL OA, VELTMAN DJ, GROENEWEGEN HJ, CATZ DC, ANTON JLM, VAN BALKOM AJ, ET
AL. Frontal-striatal dysfunction during planning in obsessivecompulsive disorder. Arch Gen Psychiatry. 2005; 62: 301-10.
17. LENNOX BR, PARK SBG, MEDLEY I, MORRIS PG, JONES
PB. The functional anatomy of auditory hallucinations in schizophrenia. Psychiatry Res Neuroimaging. 2000; 100:13-20.
18. WOODRUFF P, WRIGHT I, BULLMORE E, BRAMMER
MJ, HOWA RD RJ, WILLIAMS SCR, ET AL. Auditory hallucinations and the temporal cortical response to speech in
shizophrenia: a functional magnetic resonance imaging study.
Am J Psychiatry. 1997; 154: 1676 - 82.
19. DIERKS T, LINDEN DEJ, JANDL M, FORMISANO E,
GOEBEL R, LANFERMANN H, ET AL. Activation of
Heschl’sgyrus during auditory hallucinations. Neuron. 1999;
22:615-21.
20. DAVID A, WOODRUFF P, HOWA RD RJ, MELLERS JDC,
BRAMMER MJ, BULLMORE E, ET AL. Auditory hallucinations inhibit exogenous activations of association cortex. Neuro
Report. 1996; p. 932-6.
21. STAFFEN W, MAIR A, ZAUNER H, UNTERRAINER J,
NIEDERHOFER H, KUTZELNIGG A, ET AL. Cognitive
function and fMRI in patients with multiple sclerosis: evidence
for compensatory cortical activation during an attention task.
Brain. 2002; 125: 1275-82.
22. CHIARAVALLOTI ND, HILLARY FG, RICKER JH, CHRISTODOULOU C, KALNIN AJ, LIU W, ET AL. Cerebral activation patterns during working memory performance in multiple
sclerosis using fMRI. J ClinExpNeuropsychol .2005; 27: 33-54.
23. RAICHLE ME, MACLEOD AM, SNYDER AZ, POWERS
WJ, GUSNARD DA, SHULMAN GL. A default mode of brain
function. Proc Natl Acad Sci U S A. 2001; 98: 676-82.
24. GUSNARD DA, RAICHLE ME. Searching for a baseline: functional imaging and the resting human brain. Nat Rev Neurosci.
2001; 2: 685-94.
25. ROCCA MA, VALSASINA P, ABSINTA M, RICCITELLI
G, RODEGHER ME, MISCI P, ET AL. Defalult-mode netwrok
dysfuntion ang cogntive impairment in progressive MS. Neurology. 2010; 74: 1252-9.
26. GOLBY A, SILVERBERG G, RACE E, GABRIELI S, O’SHEA
J, KNIERIM K, STEBBINS G, GABRIELI J. Memory encoding
in Alzheimer’s disease: an fMRI study of explicit and implicit
memory. Brain. 2005; 128: 773–787.
27. GRÖN G, BITTNER D, SCHMITZ B, WUNDERLICH AP,
RIEPE MW. Subjective memory complaints: objective neural
markers in patients with Alzheimer’s disease and major depressive
disorder. Ann. Neurol. 2002; 51: 491–498.
28. HÄMÄLÄINEN A, PIHLAJAMÄKI M, TANILA H, HÄNNINEN T, NISKANEN E, TERVO S, KARJALAINEN PA,
VANNINEN RL, SOININEN H. Increased fMRI responses
during encoding in mild cognitive impairment. Neurobiol Aging.
2007; 28: 1889–1903.
29. RÉMY F, MIRRASHED F, CAMPBELL B, RICHTER W. Mental
calculation impairment in Alzheimer’s disease: a functional magnetic resonance imaging study. Neurosci. Lett. 2004; 358: 25–28.
30. JOHNSON SC, SCHMITZ TW, MORITZ CH, MEYERAND
ME, ROWLEY HA, ALEXANDER AL, HANSEN KW, GLEA-
Acta Neurol Colomb. 2015; 31(1):92-100
99
Cabrales A.
31.
32.
33.
34.
35.
36.
37.
38.
39.
40.
41.
42.
43.
44.
45.
46.
SON CE, CARLSSON CM, RIES ML, ASTHANA S, CHEN K,
REIMAN EM, ALEXANDER GE. Activation of brain regions
vulnerable to Alzheimer’s disease: the effect of mild cognitive
impairment. Neurobiol Aging. 2006; 27: 1604– 1612.
PETRELLA JR, KRISHNAN S, SLAVIN MJ, TRAN TT,
MURTY L, DORAISWAMY PM. Mild Cognitive Impairment:
Evaluation with 4-T Functional MR Imaging. Radiology. 2006;
240: 177–186.
MAESTÚ F, QUESNEY-MOLINA F, ORTIZ-ALONSO T,
CAMPO P, FERNANDEZ-LUCAS A, AMO C. Cognición
y redes neurales: una nueva perspectiva desde la neurimagen
funcional. Revista de neurología. 2003; 37 (10):962-966.
ZARAHN E, AGUIRRE GK, DÉSPOSITO M. A trial –based
experimental design for fMRI. Neuroimage.1997; 6:122-38.
CANLI T, ZHAO Z, BREWER J, GABRIELI J, CHAHILL L.
Event related activation in the human amygdala associates with
later memory for individual emotior al response. Journal of
Neuroscience. 2000; 20 (99):1-5.
SERGERIE K, CHOCHOL C, ARMONY J. The role of
the Amygdala in emotional processing: A quantitative metaAnalysisiof functional neuroimaging studies. Neuroscience and
biobehavioral reviews. 2008; 32 (4): 811-830.
ROSEN AC, GUR RC. Ethical considerations of neuropsychologist as functional magnetic resonance imagers. Brain cogn. 2002;
50:469-81.
BACIU M, LE BAS JF, SEGEBARTH C, BENABID AL. Presurgical. fMRI evaluation of cerebral reorganization and motor
deicit in patients with tumors and vascular malformations. Eur
J Radiol. 2003; 12:346-58.
AKANUMA N, KOUTROUMANIDIS M, ADACHI N,
ALARCON G, BINNIE CD. Pre-surgical assessment of
memory-related brain structures: the Wada test and functional
neuroimaging. Brain. 2003; 126:451-61.
SUNAERT S, YOUSRY TA. Clinical applications of functional
magnetic resonance imaging. Neuroimaging clin N AM 2001; 11:
221-36.
GALLIARD DW. Structural and functional imaging in children
with partial epilepsy, MRDDResearchreviw 2000; 6:220-6.
AUDOIN B, VAN AU DUONG M, RANJEVA J, IBARROLA
D, MALIKOVA I, CONFORT-GOUNY S, ET AL. Magnetic
resonance study of the inluence of tissue damage and cortical
reorganization on Pasat performance at the earliest stage of
multiple sclerosis. Human Brain Mapp. 2005; 24:216-28.
WARREN JE, CRINION JT, LAMBON MA, WISE R, WISE
RJS. "Anterior temporal lobe connectivity predicts functional
outcome after aphasic stroke." Brain. 2009; 132: 3428-3442.
ANSALDO A, GHAZI L, RUIZ A. Model-driven intervention in
bilingual aphasia: Evidence from a case of pathological language
mixing. Aphasiology. 2009; 24(2): 309- 324.
HE B, SHULMAN G, SNYDER A, CORBETTA M. The role
of impaired neuronal communication in neurological disorders.
Current opinion in Neurology 2007; 20(6):655-660.
ROSANOVA M, ET AL. Recovery of cortical effective connectivity and recovery of consciousness in vegetative patients.
Brain 2012; 5 (1): 1-13.
BUHMANN C, GLAUCHE V, STURENBURG HJ, OECHSNER M, WEILLER C, BUCHEL C. Pharmacologically modulated fMRI-cortical responsiveness to levodopa in drug-naive
hemiparkisonian patients. Brain. 2003; 126: 451-61.
Acta Neurol Colomb. 2015; 31(1):92-100
100
47. D’ESPOSITO M, DEOUELL L, GAZZALEY A. Alterations
in the BOLD fMRI signal with ageing and disease: a challenge
for neuroimaging. Nat Rev Neuroscience 2003; 4(10): 863 –
873.
48. SUMOUSKI JF, WYLIE GR, GONNELLA A, CHIARAVALLOTI N, DELUCA J. Premorbid cognitive leisure independently
contributes to cognitive reserve in multiple sclerosis. Neurology
2010; 75:1428-31.
49. ARMONY J, TREJO-MARTINE D, Y HERNANDEZ D.
Resonancia magnética funcional (RMf): Principios y aplicaciones
en Neuropsicología y Neurociencias cognitivas. Revista Neuropsicologia Latinoamericana. 2012; 4(2): 36-50.
50. LOGOTHETIS N. What we can do and what we cannot do with
fMRI. Nature 2008; 453(7197): 870- 878.
51. BINDER JR, FROST JA, HAMMEKE TA, COX RW, RAO SM,
PRIETO T. Human brain language areas identiied by functional
magnetic resonance. J Neurosci. 1997; 17:353-62.
52. GAILLARD WD, BALSAMO LM, IBRAHIM MA Z, SACHS
BA, BC, XU BS B. fMRI identiies regional specialization of neural
networks for reading in young children. Neurology. 2003; 60:94100.
53. LAURITO JT, BRYAN RN, MATHEWS UP, ULMER JU,
LOWE MJ. Functional Brain Mapping, Categorical Course in
Diagnostic Radiology: Neuroradiology, Oak Brook, IL RSNA.
2000: 79-104.
54. SALVAN CV, ULMER JL, DEYOE EA, WASCHER T,
MATHEWS VP, LEWIS JW, PROST R. Visual Object Agnosia
and Pure Word Alexia: Correlation of fMRI and Lesion Localization. JCAT: Vol. 28(1).
55. KEREKEN DA, LOWE M, HSING A, CHEN S, LURITO
J, MATHEWS V. Word rhyming as a probe of hemispheric
language dominance with functional magnetic resonance
imaging. Neuropsychiatry, NeuropsycholBehavNeurol. 2000;
13: 264-70.
56. BACIU M, KAHANE P, MINOTTI L, CHAMALLET A,
DAVID D, LE BAS JF, ET AL. Functional MRI assessment of
the hemispheric predominance for language in epileptic patients
using a simple rhyme detection task. Epilpticdisord 2001; 3:11724.
57. YETKIN FZ, SWANSON S, FISCHER M, AKANSEL G,
MORRIS G, MUELLER W, HAUGHTON V. Functional MR of
frontal lobe activations: comparison with Wada language results.
AJNR: Am J Neuroradio 1998; 19(6): 1095-1098.
58. SALVAN CV, ULMER JL, DEYOE EA, WASCHER T,
MATHEWS VP, LEWIS JW, PROST R. Visual Object Agnosia
and Pure Word Alexia: Correlation of fMRI and Lesion Localization. JCAT: 2004; 28(1): 63-67.
59. PHILLIPS MD, LOWE MJ, LURITO JT, DZEMIDZIC M,
MATHEWS VP. Temporal Lobe Activation Demonstrates SexBased Differences During Passive Listening. Radiology 2001;
220(1): 202-207.
60. HIRSCH, J., M. I. RUGE, ET AL. "An integrated functional
magnetic resonance imaging procedure for preoperative mapping
of cortical areas associated with tactile, motor, language, and
visual functions." Neurosurgery 2000; 47(3): 711-21; discussion
721-2.
61. SALGADO–PINEDA P, VENDRELL P, BARGALLÓ N,
FALCON C, JUNQUÉ C. Resonancia magnética funcional en
la evaluación de la actividad del cíngulo anterior mediante el
paradigma de Stroop. Revneurol. 2002; 34(7):607-611.