Anatomía Floral de Peristethium leptostachyum (Loranthaceae)
Alejandra Robles1, Lauren Raz2 & Xavier Marquínez1
1.
2.
Departamento de Biología, Universidad Nacional de Colombia (sisbio, COL0024669); arobless@unal.edu.co,
xmarquinezc@unal.edu.co
Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia; lraz@unal.edu.co
Recibido 10-III-2015.
Corregido 20-VIII-2015.
Aceptado 24-IX-2015.
Abstract: Floral anatomy of Peristethium leptostachyum (Loranthaceae). Peristethium leptostachyum
is a hemiparasite species of the family Loranthaceae, distributed in Colombia, Costa Rica, Ecuador, Peru,
Venezuela and Panama. Previously treated as Struthanthus leptostachyus, the species was recently transferred
to Peristethium together with other species of Cladocolea and Struthanthus. The present research describes the
inflorescence and floral morphoanatomy of Peristethium leptostachyum, detailing the structure of the androecium and gynoecium and the processes of microgametogenesis and megagametogenesis, thus allowing comparison with Struthanthus and Cladocolea. Flowering material was collected in February and August 2012, in Santa
María, Boyacá, Colombia. Histological sections were prepared and stained with astrablue-fuchsin and floral dissections were performed under a stereomicroscope. Peristethium leptostachyum shares inflorescence characters
with Cladocolea (determinate inflorescence, ebracteate terminal flower), but also with Struthanthus (pairs of
triads along the axis, deciduous bracts and actinomorphic flowers). The flowers of P. leptostachyum from Santa
María are clearly hermaphrodites with androecium and gynoecium fully developed. This observation contradicts
the description by Kuijt who reported this species to be dioecious. The androecium was observed to be similar
to that of Struthanthus vulgaris, with a glandular tapetum and simultaneous microsporogenesis; in contrast,
Cladocolea loniceroides has a periplasmodial tapetum and successive microsporogenesis. The gynoecium of
P. leptostachyum, like that of Cladocolea, Struthanthus and Phthirusa, has a unilocular ovary with a mamelon
and arquesporial tissue isoriented towards the style, which in turn is solid and amyliferous. Peristethium leptostachyum is similar to Cladocolea loniceroides and differs from Strutanthus vulgaris in presenting multiple
embryo sacs and an unlignified pelvis (hipostase). The presence of a solid stylar canal is proposed as a synapomorphy of the tribe Psittacanthinae. Given that P. leptostachyum shares characters with both Cladocolea and
Struthanthus generic placement cannot be clearly determined on the basis of anatomical evidence. Phylogenetic
studies that include representative species of all three genera are desirable to test hypotheses of monophyly. The
sexual system observed here in P. leptostachyum is different from that reported by Kuijt and more studies are
needed to identify the factors (geographic, ecological, etc.) that influence this variation. Rev. Biol. Trop. 64 (1):
357-368. Epub 2016 March 01.
Key words: Santalales, dioecious, hermaphrodite, hypostase, mamelon, microsporogenesis, Psittacanthinae,
glandular tapetum, periplasmodial tapetum.
El orden Santalales, compuesto por 18
familias, 160 géneros y aproximadamente 2 200 especies de plantas hemiparásitas u
holoparásitas (Mathiasen, Nickrent, Shaw, &
Watson, 2008; Nickrent, Malecot, & Vidal,
2010), conforma el grupo principal de plantas
parásitas de la flora tropical (Dueñas, 2001). La
familia Loranthaceae es la más representativa
del orden, con alrededor de 73 géneros y 960
especies (Dueñas, 2001; Nickrent et al., 2010).
Loranthaceae se distingue de las familias
afines por ser plantas hemiparásitas de raíces y ramas, mediante haustorios primarios
y secundarios, y con presencia o ausencia
de raíces epicorticales. Las hojas curvinervadas tienen disposición opuesta (raramente
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alterna o verticilada), las inflorescencias son
terminales o axilares, dispuestas en espigas,
racimos, umbelas o capítulos, siendo la unidad
básica generalmente un dicasio. Las flores son
bisexuales o unisexuales, de simetría radial o
bilateral, con un cáliz reducido (a manera de
aro, tubo o diente corto) y una corola gamopétala o coripétala, los estambres son libres o
epipétalos. Las anteras son basifijas o dorsifijas
con 2 o 4 lóculos. El ovario es ínfero y carece
de óvulos diferenciados, en su lugar se desarrolla una estructura denominada mamelón, conformada por una masa indiferenciada de tejidos
que contienen el saco embrionario. Los frutos
son siempre bayas (Nickrent et al., 2010).
Peristethium leptostachyum (Kunth) Tiegh.
forma parte de la tribu Psittacantheae Horan.
junto con Aetanthus, Cladocolea, Dendropemon, Desmaria, Ixocactus, Ligaria, Notanthera, Oryctanthus, Oryctina, Panamanthus,
Phthirusa, Psittacanthus, Struthanthus, Tripodanthus, Tristerix y Tupeia. La monofilia de
la tribu está sustentada por caracteres morfológicos, cariológicos y moleculares (Vidal &
Nickrent, 2008; Nickrent et al., 2010).
El género Peristethium Tiegh. fue propuesto originalmente por Van Thieghem
(1895), pero no fue reconocido por investigadores posteriores hasta Kuitj (2012). La especie
estudiada aquí, P. leptostachyum, fue descrita
originalmente como Loranthus leptostachyus
Kunth (1820), que además es el basiónimo
de la combinación Struthanthus leptostachyus
(Kunth) G. Don (1834).
Cuando Don (1834) realizó la transferencia, Struthanthus había sido recién monografiado por Martius (1830), quién reconoció
25 especies suramericanas definidas por los
siguientes caracteres genéricos: inflorescencia
como una espiga o racimo conformado por
pares de tríadas, las flores bisexuales y las
anteras dorsifijas sobre filamentos esbeltos.
Eichler (1868) en su tratamiento del género
corrigió la diagnosis genérica de Martius, indicando las especies como dioicas, cuyas flores
unisexuales presentan remanentes abortados de
los órganos del sexo contrario. Además, Eichler
agregó nueve especies mesoamericanas y 10
358
suramericanas al género. Actualmente no existe
una monografía de Struthanthus pero se calcula
que tiene entre 50 y 75 especies.
Kuijt (1975), en su monografía del género
Cladocolea Tiegh., señaló que la delimitación
entre este género y Struthanthus es incierta
dada la presencia de especies con características
intermedias. Estudios filogenéticos recientes
confirman esta relación de géneros hermanos
(Vidal & Nickrent, 2008). Actualmente, se
reconocen más de 30 especies de Cladocolea
(The Plant List, 2013), caracterizadas por sus
inflorescencias simples y determinadas, así
como la ausencia de bractéolas y anteras sésiles adnadas a los pétalos. La sexualidad de las
flores varía dentro de este género.
Kuijt (2012) restableció el género Peristethium Tiegh. incluyendo cuatro especies
transferidas de Struthanthus, entre ellas S.
leptostachyus; cinco provenientes de Cladocolea y cinco nuevas especies descubiertas en
los Andes de Colombia, Ecuador y Perú. Con
el reciente traslado de la especie Strutanthus
reticulatus (Simões, Gomes, & Barnes, 2014),
descrita por Rizzini (1980), el género Peristethium completa 15 especies.
Aunque no se han muestreado especies de
Peristethium en análisis filogenéticos, el género se incluye de manera preliminar en la Tribu
Psittacantheae, y específicamente en la subtribu Psittacanthinae (Vidal & Nickrent 2008,
Nickrent et al. 2010). Esta subtribu también
ha sido denominada “taxa de flores pequeñas
del Nuevo Mundo” (Vidal & Nickrent 2008) y
“complejo Struthanthus” (Kuijt, 2012).
El restablecimiento del género Peristethium (sensu Kuijt, 2012) se basó en tres
caracteres estructurales: (1) desarrollo de brácteas cartáceas en la base y a lo largo del eje de
la inflorescencia que subtienden mónadas y
tríadas; las brácteas tienden a ser persistentes
en la base de la inflorescencia y caducas a lo
largo del eje floral; (2) inflorescencia con una
flor solitaria terminal seguida por uno o más
pares de mónadas ebracteadas, y (3) presencia
de anteras sésiles o casi sésiles, epipétalas,
insertas en la mitad superior del pétalo.
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Kuijt (2012) describe los siguientes caracteres diagnósticos reproductivos de P. leptostachyum: una o dos inflorescencias axilares
de cerca de 12 cm de longitud, con pedúnculo
de 2 cm, varios entrenudos estériles y algunas
lenticelas de color marrón, con ≤ 12 pares de
tríadas sésiles, uno o dos pares de mónadas
sésiles y solitarias, y una flor terminal; mónadas y tríadas no hundidas en copas nodales,
cada inflorescencia subtendida por numerosos
pares de brácteas caducas en estado temprano,
brácteas florales y bractéolas caducas; flores
hexámeras, unisexuales, no hundidas en copas
nodales, botones de 4-5 mm; la flor femenina
es esbelta, la flor masculina es ancha y más
corta; anteras de la flor masculina sésiles,
algunas veces retorcidas, en dos series a alturas ligeramente diferentes por encima de la
media de los pétalos, en ocasiones con pelos
blancos directamente debajo; anteras en la flor
femenina estériles, en forma de correa; estigma
capitado, distinto, oblicuo; estilo esencialmente
recto, presente también en la flor masculina;
fruto de 7 x 5 mm, de forma elipsoidal, de color
rojizo inicialmente y al madurar de tonalidad
azul oscura.
En especies de algunos géneros de la subtribu Psittacanthinae que son afines a Peristhetium, tales como Cladocolea loniceroides (Cid,
2006), Phthirusa pyrifolia (Kuijt & Weberling,
1972), Strutanthus vulgaris (Venturelli, 1981,
1984a) y Struthanthus flexicaulis (Venturelli,
1984b), se han realizado estudios de estructura floral y embriología. Estudios similares
también se han realizado en géneros algo más
distantes, pero pertenecientes a la tribu Psittacantheae, como Psittacanthus (Gómez, Sánchez & Salazar, 2011), Tripodanthus (Cocucci
& Venturelli, 1982; Venturelli, 1983; Cocucci,
1983) y Tupeia (Smart, 1952). Finalmente, la
serie titulada “morphological and embryological studies in the family Loranthaceae”, registra
estudios en 13 especies de Loranthaceae, mismos que han sido compilados y analizados por
Bhatnagar y Johri (1983) y por Cocucci (1983).
En este estudio se describió y analizó la
morfología y anatomía de flores e inflorescencias de Peristethium leptostachyum, detallando
la estructura del androceo y gineceo, así como
los procesos de microgametogénesis y megagametogénesis. También se realizaron comparaciones con especies afines de la tribu
Psittacanthinae, buscando caracteres informativos para posteriores estudios taxonómicos
y filogenéticos, y para hacer precisiones en
relación con las diagnosis previas de la especie,
en particular, para definir si es dioica como
propone Kuijt, o si es hermafrodita como han
señalado otros investigadores.
MATERIALES Y MÉTODOS
Botones florales, inflorescencias jóvenes
y maduras, y flores maduras individuales de
Peristethium leptostachyum fueron recolectados en febrero y agosto 2012 en el Municipio de Santa María, localidad Cascada la
70 (4°56’24.57” N - 73°20’10.69”; Boyacá
- Colombia); junto con ejemplares testigo
depositados en el Herbario Nacional Colombiano (A. Robles-Sánchez, 001-002 COL). Los
micropreparados se encuentran en la colección del Laboratorio 101 del Departamento de
Biología, Universidad Nacional de Colombia,
sede Bogotá.
La determinación de la planta hasta el
nivel de especie fue llevada a cabo utilizando
las claves de Kuijt (2012) y confirmado por los
expertos Job Kuijt y Daniel L. Nickrent a partir
de fotografías de la planta en vivo y a partir
de material recolectado, respectivamente. Las
muestras recolectadas se fijaron en solución
FAA (10:5:85, Formol: ácido acético: EtOH 70
%) por 48 horas, y posteriormente, se trataron
siguiendo los protocolos convencionales de
Johansen (1940) modificados así: deshidratación en series de EtOH, 70 % por 24 horas,
90 %, 96 %, 100 % y 100 % por 4 horas c/u;
series de EtOH 100 % y agente aclarante Histoclear (90:10, 70:30, 50:50, 30:70, 100, 100);
imbibición en parafina (paraplast plus, 60 ºC)
tres veces por 24 horas c/u; secciones seriadas
o individuales en micrótomo de rotación (820
Spencer, American Optical Company, NY) y
fijación en láminas con aplicación del reactivo de Haupt (Ruzin, 1999). Las láminas se
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colocaron en horno a 60 ºC por 24 horas, luego
se desparafinaron mediante dos pasos por xilol
100 %, EtOH 50: xilol 50 por 3 minutos (x2),
seguido por hidratación en series de EtOH 100
%, 95 %, 70 %, 50 % y H2O destilada por 2
minutos, y tinción con astra-blue acidificado
(1g/100 mL de 2 % ácido tartárico) por 10
minutos, seguido por un lavado en H2O destilada por 2 minutos, y contratinción con fucsina
básica etanólica (0.1 g/100 mL de etanol al 50
%) por 20 minutos, lavado en agua destilada
por 15 segundos. Después de la tinción se realizó una deshidratación en series de EtOH (50
%, 70 %, 95 %, 100 %, 100 %; 1 minuto c/u),
y de etanol: xilol (70:30, 50:50; 2 minutos c/u),
xilol 100 % 2 veces por 3 minutos. Al final
se colocó citoresina sobre los portaobjetos, se
montó el cubreobjetos y se dejó secar a temperatura ambiente.
Los micropreparados se analizaron y
fotografiaron utilizando microscopios Nikon
Eclipse E100 y Olympus BX50 con cámaras AmScope MU300 y Motic Moticam Pro
282B respectivamente, las imágenes digitales se procesaron y editaron con el programa PhotoScape. Los órganos recolectados y
fijados se mantuvieron en etanol al 70 %.
Se realizaron observaciones y mediciones de
las inflorescencias y flores con estereoscopio
Nikon SMZ745T, tomándose fotografías con
una cámara Opticam PRO5. Las imágenes digitales se editaron con el programa PhotoScape.
RESULTADOS
Inflorescencia: P. leptostachyum presenta
inflorescencia en racimo, con una flor terminal
solitaria ebracteada (inflorescencia determinada), rodeada por pares de tríadas bracteadas que
se distribuyen en forma decusada a lo largo del
eje (Fig. 1A); las brácteas que cubren las tríadas en estado de botón floral se caen durante
la antesis. Tanto los ejes cortos que sostienen
las tríadas, como los pedicelos de las flores
son artículados. El desarrollo de las flores en el
racimo es acrópeto, esto es, primero abren las
tríadas de la base de la inflorescencia, continuando en orden hacia el ápice inflorescencial;
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todas las flores en antesis son hermafroditas,
hexámeras, con cuerpo esbelto y un tamaño de
ca. 6.7 x 1.5 mm (longitud x ancho; Fig. 1B
y Fig. 1C). Los frutos son bayas de ca. 7 x 5
mm, forma elipsoidal y de tonalidad rojiza a
azul oscura.
Los pedicelos son cortos y están recubiertos por una epidermis uniseriada conformada
por células cuadrangulares y cutícula delgada;
corteza y médula parenquimática sin idioblastos y seis (flor terminal) o siete (flor lateral)
haces vasculares dispuestos de forma concéntrica (Fig. 1D). En las flores laterales, uno de
los haces inerva las brácteas florales.
Anatómicamente, las brácteas florales en
epidermis abaxial y adaxial uniseriadas, formada por células alargadas, sin estomas; un
mesófilo indiferenciado compuesto por tres
capas de células parenquimáticas redondeadas
y un haz vascular de tipo colateral que ramifica
(Fig. 1E).
Perianto - cáliz y corola: Dado que el
ovario es ínfero, el cáliz de color verde pálido
se localiza sobre el ovario a manera de anillo
(calículo; Fig. 1F). En sección longitudinal, el
cáliz tiene 0.1 mm de anchura máxima y 0.27
mm de longitud (Fig. 1C). Las epidermis son
uniseriadas, la adaxial con células de recubrimiento pequeñas y alargadas, en tanto que la
abaxial con células más grandes y redondeadas
(Fig. 1C, Fig. 1F); el mesófilo parenquimático
es indiferenciado, con un máximo de 7-8 células en la base y sin vascularización.
La corola tiene seis pétalos (ocasionalmente siete) adnados en un 1/3 de su longitud
(4.2 x 0.8 mm), de color blanco amarillento
(Fig. 1A, Fig. 1B, Fig. 1C); la base que une el
anillo gamopétalo con el receptáculo floral es
delgada (articulada; Fig. 1C), seguida de una
zona amplia que incluye los pétalos y estambres adnados en el tercio basal (Fig. 1C); los
dos tercios terminales corresponden a la lámina
libre de los pétalos.
Epidermis uniseriada abaxial conformada
por células de recubrimiento redondeadas, con
cutícula delgada y epidermis adaxial con células más cuadradas, pero de un tamaño similar;
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Fig. 1. A. Inflorescencia de Peristethium leptostachyum con flores en desarrollo acrópeto; B. Flor individual en vista
longitudinal (las flechas indican la posición aproximada de las secciones transversales correspondientes a las figuras 1D, 1H,
1I, 2F y 2G; C. Sección longitudinal de la flor, D. pedúnculo floral; E. Bráctea floral; F. Cáliz y pétalos; G. Pétalos; H. Cáliz
y sépalos a nivel de la base de los filamentos; I. Antera joven con arquesporio; J. Detalle de saco polínico de antera joven;
K. antera con microsporas en primera y segunda división meiótica; L. Antera con tétradas. 1,2,3 = flores en tríadas, 1dm =
primera división meiótica, 2dm = segunda división meiótica, An = antera, Ar = arquesporio, Bt = bráctea, Cx = cáliz, Co =
conectivo, Ei = estratos intermedios, En = endotecio, Ep = células epidérmicas unidas por interdigitación; Es = estilo, Ex
= exotecio, Ne = nectario, Pe = pétalo, Pv = pelvis, Sp = sacos polínicos, Ta = tapetum, Te = tétradas. Cabezas de flecha
= haces vasculares. C-L. Microscopía óptica, safranina verde rápido. C,J: Secciones longitudinales: D-I, K,L. Secciones
transversales. Escalas: 5 mm en A; 1 mm en B; 500 mm en C; 200 mm en D-I; 100 mm en J,K; 50 mm en L.
Fig. 1. A. Peristethium leptostachyum inflorescence with flowers developing acropetally; B. Single flower in longitudinal
view (arrows indicate the approximate position of the corresponding cross sections to 1D, 1H, 1I, 2F and 2G; C. Longitudinal
section of the flower; D. Flower peduncle; E. floral bract; F. calyx and petals; G. petals; H. Calyx and sepals at the base
of the filaments; I. Young anther with archaesporium; J. Detail of young anther pollen sac; K. anthers with microspores in
the first and second meiotic divisions; L. Anther with tetrads. 1,2,3 = triad of flowers, 1dm = first meiotic division, 2dm =
second meiotic division, An = anther, Ar = archaesporium, Bt = bract, Cx = calyx, Co = connective, Ei = intermediate strata,
En = endothecium, Ep = epidermal cells connected by interdigitation; Es = style, Ex = exothecium, Ne = nectary, Pe = petal,
Pv = pelvis, Sp = pollen sacs, Ta = tapetum, Te = tetrads. Arrow heads = vascular bundles. C-L: Optical microscopy, fast
green-safranin. C,J: Longitudinal sections: DI,K,L. Cross sections. Scales: 5 mm in A; 1 mm en B; 500 mm in C; 200 mm
in D-I; 100 mm in J,K; 50 mm in L.
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mesófilo de 7 a 8 células de grosor, homogéneo
y conformado por células parenquimáticas,
forma casi cuadrangular y consistencia robusta
y un solo haz vascular central inmerso, con
xilema central y floema periférico. En los
botones florales, los pétalos están unidos entre
sí por interdigitación de las células epidérmicas
externas excepto en el extremo distal donde su
separación permite identificar el inicio de la
abertura floral (Fig. 1G, Fig. 1H y Fig. 2K).
Androceo y microsporogénesis: El androceo está conformado por seis estambres epipétalos, tres con filamentos largos (1.3 mm) y
tres con filamentos cortos (1 mm), intercalados
entre sí; en los dos casos, la base del filamento
es amplia, de cerca de 0.6 mm en el sitio de
inserción y de 0.2 mm en el centro. El único
haz vascular de cada pétalo ramifica y se introduce en el filamento de la antera proporcionando vascularización al estambre correspondiente
(Fig. 1H). El filamento de la antera presenta
epidermis uniseriada, de células cuadrangulares, corteza parenquimática, conformada por
células redondeadas y un haz vascular central.
El conectivo es anatómicamente similar al filamento (Fig. 1H, Fig. 1I).
Las anteras son dorsifijas, bitecas, de 1
mm de longitud y 0.6 mm de ancho. En cada
teca se ubican dos sacos polínicos de tamaño
similar (Fig. 1I). El exotecio es uniseriado, con
células de paredes muy delgadas, sin engrosamientos lignificados, con un grosor 10 µm y
un largo no mayor a 50 µm. El endotecio está
conformado por células grandes, de aspecto
cuadrangular y uniseriado, con engrosamientos
lignificados en forma de malla, esto es, con las
paredes externas, internas y laterales engrosadas, lo cual es especialmente visible en las
anteras maduras y dehiscentes (Fig. 2A). Los
estratos intermedios están reducidos a una sola
capa celular, delgada y alargada. Durante el
desarrollo no se acumulan reservas de almidón
en ninguna de las capas de la antera (Fig. 1I,
Fig. 1J, Fig. 1K y Fig. 1L, Fig. 2A).
El tapetum es secretor y está compuesto
por células cuadrangulares, robustas y binucleadas que rodean al tejido esporógeno desde
362
que es arquesporial hasta que finaliza la meiosis (Fig. 1I, Fig. J, Fig. 1K); una vez conformadas las tétradas, el tapetum y los estratos
intermedios se degradan (Fig. 1L y Fig. 2A).
Durante el proceso de desarrollo se forman
orbículas (Corpusculos de Ubisch), pequeñas
pero visibles. La dehiscencia de las anteras es
de tipo longitudinal y ocurre por deshidratación
de los tejidos que generan ruptura por tensión
del tabique entre los sacos polínicos de cada
teca y a lo largo de las células del estomio
(Fig. 2A). Las células del exotecio cercanas al
estomio se alargan al final del desarrollo de la
antera para facilitar la dispersión del polen.
Las células madre de los granos de polen
que conforman el arquesporio son redondeadas,
con núcleos prominentes y citoplasma denso,
con paredes lisas conformadas principalmente por calosa (Fig. 1I y Fig. 1J), las células
madre permanecen laxamente unidas durante
el proceso de microsporogénesis (primera y
segunda división meiótica; Fig 1K); generándose al final del proceso tétradas tetrahédricas
(raramente decusadas) por división simultánea
con conformación de paredes lisas de manera
centrípeta (Fig. 1L). Las microsporas resultantes son ovoidales. Solamente cuando se rompe
la pared de la célula madre son liberadas y
comienza la formación de exina e intina; adquiriendo la morfología definitiva de los grano de
polen, de un tamaño de ca. 20 µm, tricolpados,
de forma triangular con tres pequeños brazos
recorrido por un surco mediano, de simetría
isopolar, superficie psilada, algunos ligeramente cóncavos; binucleados (núcleos vegetativo y
generativo) al final de su desarrollo al interior
de la antera (Fig. 2A y Fig. 2B).
Vascularización floral, gineceo y megasporogénesis: Antes de describir la estructura
del gineceo (ovario infero), conviene describir la vascularización floral. El pedicelo
tiene 6 haces vasculares, excepcionalmente 7
(Fig. 1D). A la altura de la pelvis (Fig. 2C),
estructura sobre la que se desarrolla el ovario,
estos seis haces vasculares quedan en posición
externa (Fig. 2D, Fig. 2E), recorren el hipanto
e inervan los pétalos, bifurcando nuevamente
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Fig. 2. A. antera madura dehiscente; B. polen maduro; C. sección transversal de ovario a nivel de la pélvis; D. sección
transversal del ovario a nivel de los sacos embrionarios; E-F. detalle de saco embrionario inmerso en parenquima amilifero;
G. nectario; H. mamelón con diadas (doble flecha); I. mamelón con tétradas (doble flecha); J-K. estigma de flor en botón;
L. Detalle de la sutura del estigma en flor en botón; M. estigma de flor en antesis. Ce = canal del estilo, Ep = epidermis, Et
= estomio, Pm = polen maduro, Pv = pelvis, Pam = parénquima amilífero del mamelón, Pan = parénquima amilífero del
nectario, Pe = pétalos, Se = saco embrionario, Cabezas de flecha blancas = haces vasculares del mamelón, Cabezas de
flecha negras: haces vasculares del hipanto. Coloración: safranina verde rápido. F-I, K: Secciones longitudinales; A-E, J,
L,M: Secciones transversales. Escalas: 200 mm en C,D,J-L; 100 mm en A,E-H,M; 50 mm en B.
Fig. 2. A. Mature anther in dehiscence; B. mature pollen; C. ovary cross section at the level of the pelvis; D. ovary cross
section at the level of embryo sacs; E-F. detail of embryo sac immersed in starchy parenchyma; G. nectary; H. mamelon
with dyads (double arrow); I. mamelon with tetrads (double arrow); J-K. stigma of flower in bud; L. Detail of suture in the
stigma of flower in bud; M. stigma of flower at anthesis. Ce = style canal, Ep = epidermis, Et = stomium, Pm = mature
pollen, Pv = pelvis, Pam = starchy parenchyma of the mamelon, Pan = starchy parenchyma of the nectary, Pe = petals,
Se = embryo sac, white arrow heads = vascular bundles of the mamelon, black arrow heads: vascular strands of the
hypanthium. Colouring: safranin fast green. F-I, K: Longitudinal sections; A-E, J, L, M: Cross sections. Scales: 200 mm
en C,D,J-L; 100 mm en A,E-H,M; 50 mm en B.
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para alimentar las anteras (Fig. 1H). En tanto
que tres haces vasculares desconectados de los
del receptáculo (Fig. 2D, Fig. 2E) se localizan
alrededor del mamelón y continúan a lo largo
del pistilo, rodeando el tejido de transmisión
central, hasta la base del estigma.
El receptáculo floral esta recubierto por
una epidermis uniseriada y un tejido parenquimático conformado por células parenquimáticas grandes y redondeadas (8 a 12 capas,
con células en división periclinal), seguido por
células parenquimáticas más pequeñas y alargadas periclinalmente (6-7 capas) que rodean
a los seis haces conductores colaterales abiertos, separados por radios parenquimáticos de
una a cinco células de grosor y rodeando
una médula parenquimática de 4-6 células de
diámetro (Fig. 1D).
El receptáculo conforma una estructura en
forma de copa (hipanto) que rodea al ovario,
el cual se localiza sobre la pelvis (Fig. 1C y
Fig. 2C); el hipanto presenta una zona externa,
con células parenquimáticas muy vacuoladas
que incluye los seis haces vasculares y que
culmina en los pétalos, y una zona interna a
los haces conformada por parénquima de citoplasma más denso y abundantes amiloplastos
que culmina en el anillo nectarífero que rodea
al estilo (Fig. 2D); en sección longitudinal se
observan estomas apicales rematando el anillo
nectarífero (Fig. 2G).
En el centro de la flor y por encima de la
pelvis, manteniendo continuidad histológica
con el hipanto, se encuentra el ovario, alimentado por tres haces que lo recorren externamente (Fig. 2D y Fig. 2E) y continúan en el estilo.
El ovario es una estructura de tipo mamelón
sensu Brown, Nickrent y Gasser (2010) u
“ovario colectivo” (sensu Venturelli, 1984a),
esto significa que los megagametofitos (sacos
embrionarios) se desarrollan directamente de
una estructura ginecial central sin la formación
de óvulos (Fig. 2D, Fig. 2E).
Al inicio del desarrollo, el mamelón se
observa como una masa ovoidal de células
meristemáticas, mayores que el parénquima
circundante y en división activa (ver pares de
núcleos, Fig. 2H), localizada por debajo del
364
canal del estilo. El mamelón presenta inicialmente una epidermis y una línea de 4-6 células
subepidérmicas arquesporiales, las cuales se
alargan y dividen meióticamente dando lugar
a díadas y luego tétradas lineales (Fig. 2I). La
hipostasa (sensu Johri & Raj, 1969) o pelvis
(sensu Venturelli, 1984a), está conformada por
células de paredes engrosadas (Fig. 1C y Fig.
2C, Fig. 2H, Fig. 2I) y se localiza hacia la base
del arquesporio, separado de este por dos o tres
capas de células.
En la flor en antesis, el mamelón se ha
transformado en una estructura alargada, bordeada por los tres haces vasculares y conformada por un parénquima amilífero con una fuerte
tinción azul, rodeando a los sacos embrionarios
(2-4) que se localizan desde la pelvis hasta la
base del estilo (Fig. 1C, Fig. 2I). El parénquima
amilífero continúa en el estilo conformando el
tejido de transmisión (Fig. 1C, Fig. 2M).
Estilo y estigma: En las fases iniciales de
la ontogenia del estilo-estigma se observa una
estructura trímera que se fusiona por interdigitación epidérmica, conformando inicialmente
un estilo hueco que tiene continuidad hasta el
mamelón (Fig. 2J, Fig. 2K, Fig. 2L). En la flor
en antesis, el estilo es grueso (0.3 mm en la
base y 0.4 mm en el centro) y está conformado
por una epidermis uniseriada, con células cuadrangulares, un tejido parenquimático externo
formado por células irregulares, tres haces vasculares y un tejido parenquimático de transmisión central sólido con abundantes amiloplastos
(Fig. 2M). El estigma es capitado, con un grosor de 0.45 mm, con una epidermis uniseriada
de células redondeadas pero no glandulares y
sin cutícula evidente (Fig. 2K).
DISCUSIÓN
Entre las características morfológicas propuestas por Kuijt (2012) para la circunscripción de las especies al interior del complejo
Struthanthus se encuentran caracteres como:
Inflorescencias determinadas o indeterminadas,
unidades en las inflorescencias de tipo mónadas o tríadas, presencia o no de bracteolas en
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las mónadas, y presencia (en Peristethium) o
ausencia (en los demás géneros) de brácteas
cartáceas basales a la inflorescencia.
Los estados de carácter propuestos para
Peristhetium (Kuijt, 2012) están presentes en
P. leptostachyum, donde la inflorescencia es
determinada, conformada por una flor terminal
(mónada) ebracteada y seguida de tríadas bracteadas; sin embargo, es claro que el desarrollo
floral es acrópeto a diferencia de la condición
basípeta indicada por Kuijt (2012) para la
especie. La estructura inflorescencial es más
afín a la de Cladocolea, por ser determinada y conformada por mónadas ebracteadas
(Cid, 2006); y difiere de la de Struthanthus
spp., que es indeterminada y conformada por
tríadas con todas las flores bracteadas (Venturelli, 1981, 1984a, 1984b). Comparte no
obstante con Struthanthus vulgaris (Venturelli,
1984a) la presencia de pares de tríadas a lo
largo del eje floral, con brácteas caducas y
flores actinomorfas.
Entre las interpretaciones de la estructura
floral de P. leptostachyum de Kuijt (2012) y
el presente estudio se presentan diferencias
importantes. Kuijt (2012) describe la especie
como dioica; las flores masculinas como cortas y robustas, con tricomas cortos en la base
de los filamentos de las seis anteras sésiles,
siendo tres de ellas largas estériles y tres cortas
viables; y las flores femeninas largas, esbeltas
y con anteras estériles. En este trabajo todas
las flores observadas fueron hermafroditas, del
mismo tamaño y aspecto, y con androceo y
gineceo funcional. Las anteras no son sésiles,
sino adnadas a los pétalos.
En este trabajo todas las flores observadas
fueron del mismo tamaño y aspecto, hermafroditas, con desarrollo de polen viable en todas
las anteras (cortas y largas) de acuerdo con
la forma y características descritas por Feuer
& Kuijt (1985) y Kuijt (2012); así como con
desarrollo del mamelón típico y posteriormente, de sacos embrionarios viables, y con estilo
funcional, muy desarrollado y con tres haces
vasculares. Las anteras observadas no son sésiles, sino adnadas a los pétalos y con tricomas
en la parte inferior.
Aunque Kuijt (2012) señala que el género
Peristethium tiene especies dioicas y monoicas
con flores hermafroditas, siendo en algunos
casos incierta la asignación por material insuficiente en las colecciones; en la descripción de
Peristethium leptostachyum, basada en más de
30 especímenes, señala a la especie como dioica con flores unisexuales. Van Tieghem (1895)
y Engler (1897) señalaron a esta especie como
bisexual. Dado que las condiciones bisexual y
dioica se dan en poblaciones diferentes de la
especie P. leptostachyum, no descartamos la
posibilidad que exista variación interespecífica
en el sistema reproductivo, y de ser este el caso,
el fenómeno requiere más estudio. Se resalta la
importancia del uso de varias líneas de evidencia morfológica y anatómica para confirmar la
sexualidad en esta y otras especies.
El calículo (cáliz reducido) de Peristethium
leptostachyum es anular y carece de vascularización, condición típica de la familia Loranthaceae, excepto de los géneros basales donde si
se presentan tejidos vasculares (Kuijt, 2013),
anatómicamente se asemeja a Psittacanthus en
la ausencia de tricomas, drusas y esclereidas en
el cáliz (Gómez et al., 2011).
Kuijt (2013; cf. cuadro 1) al comparar los
géneros del complejo Struthanthus, considera
el caracter número de pétalos, que en las especies de Peristethium suele variar entre cuatro y
seis. La presencia de corola hexa o heptámera
encontrada en este trabajo en flores de un mismo
individuo de Peristethium leptostachyum genera dudas sobre la utilidad taxonómica de este
carácter; el número variable e impar de pétalos
monomórficos se contrapone a la idea de corola
biseriada propuesta por Wanntorp y De Craene
(2009) y apoya el concepto clásico de corola
monoseriada defendido por Kuijt (2013). La
interdigitación de la epidermis de los pétalos
en botón floral es compartida con Struthanthus
vulgaris (Venturelli, 1984a).
La vascularización de la flor de Cladocolea loniceroides, P. leptostachyum y Struthantus vulgaris (Venturelli, 1984a) es similar,
difiriendo únicamente en el número de haces
que recorren el estilo; presentándose tres haces
vasculares en las dos primeras especies, en
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Cid (2006)
Kuijt & Weberling (1972)
Venturelli (1981, 1984a)
Venturelli (1984b)
Venturelli (1983)
Smart (1952)
Esta investigación
Varios
uno (?)
Uno
varios, uno solo madura
Varios
Varios
Varios
Colenquimática
Colenquimática
Lignificada
Lignificada
Lignificada
Colenquimática
Colenquimática
Referencia
# de sacos embrionarios
Pelvis (hipostasa)
# Haces
vasculares estilo
3
4
6
?
?
?
3
Periplasmodial
Glandular
Glandular
glandular
glandular
glandular
glandular
Sucesiva
Simultánea
Simultánea
?
Simultánea
Simultánea
Simultánea
Microesporogénesis
Tapetum
•
Cladocolea loniceroides
Phthirusa pyrifolia
Struthanthus vulgaris
Struthanthus flexicaulis
Tripodanthus acutifolius
Tupeia antarctica
Peristhetium leptostachyum
Células con
engrosamientos
Endotecio
Endotecio + epidermis
Endotecio
Endotecio
Endotecio
Endotecio
Endotecio
TABLE 1
Features of the androecium, gynoecium and embryogenesis in species of the tribe Psittacanthinae (Loranthaceae)
CUADRO 1
Características del androceo, gineceo y embriogénesis en especies de la tribu Psittacanthinae (Loranthaceae)
366
lugar de seis en S. vulgaris, recorriendo el
gineceo y el estilo de la flor. En todas estas
especies, los haces vasculares que rodean al
mamelón propiamente dicho y recorren el estilo (Hm) no están unidas a la vascularización
principal de la flor, al menos hasta el momento
de la antesis. Dado que el gineceo contiene
tres haces vasculares y el estigma en las fases
iniciales revela tres lóbulos que se fusionan,
se propone como hipótesis que el ovario de
P. leptostachyum deriva, por reducción, de un
ovario tricarpelar.
Peristethium leptostachyum resulta más
afín a Struthantus vulgaris debido al tapetum
glandular y la microsporogénesis simultánea
(Venturelli, 1984a) difiriendo de Cladocolea
loniceroides quien presenta tapetum periplasmodial (ameboidal) y microsporogénesis sucesiva (Cid, 2006).
Con la circunscripción de especies propuesta por Nickrent et al. (2010), el gineceo en la tribu Psittacantheae tendría tres
condiciones diferentes:
•
Tupeia antarctica (subtribu Tupeinae;
Smart, 1952) presenta una estructura muy
simple, sin óvulo ni mamelón y con el
tejido arquesporial debajo de un tejido
amilífero sólido que recorre estilo y estigma, que se asemeja a los tipos extremos
de reducción encontrados en Helixanthera
y Moquiniella (Bhatnagar & Johri, 1983),
con la diferencia de que estos tienen canal
estilar abierto.
Tripodanthus acutifolius, el género más
tempranamente divergente (Vidal & Nickrent, 2008), de la subtribu Psittacanthinae, presenta un ovario trilocular con un
compitum abierto que conecta las tres
cavidades, con óvulos discretos, mamelón libre, sin integumento, pero con una
nucela o megasporangio bien diferenciado
y con la región placental superior, de tal
manera que el tejido arquesporial está en
el polo opuesto al estilo; el canal estilar es
cerrado y con tejido amilífero (Venturelli,
1983; cf. Fig. 2 de Cocucci, 1983); todas
estas características hicieron que Cocucci
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•
(1982) lo propusiera equivocadamente
como afín a Nuytsia y basal en la familia.
Cladocolea (Cid, 2006), Phthirusa (Kuijt
& Weberling, 1972), Struthanthus (Venturelli, 1981, 1984a, 1984b) y Peristhethium
(esta investigación), presentan un gineceo unilocular, con mamelón cuyo tejido
arquesporial se orienta hacia el estilo, el
cual es sólido y con tejido amilífero; asemejándose al observado en Helicanthes,
Amyema y otros géneros de la tribu
Lorantheae (Bhatnagar & Johri, 1983).
Santa María – Boyacá y al personal de A.E.S.
Chivor por la ayuda durante la fase de campo.
RESUMEN
AGRADECIMIENTOS
Peristethium leptostachyum es una especie hemiparásita de la familia Loranthaceae, distribuida en Colombia,
Costa Rica, Ecuador, Perú, Venezuela y Panamá. Previamente tratada como Struthanthus leptostachyus, la especie
fue recientemente fue reubicada en Peristethium junto con
otras que previamente estaban en los géneros Cladocolea
y Struthanthus. La decisión de reconocer a Peristethium
como género es controversial y fue tomada con base en
caracteres de la inflorescencia y de la flor; en tanto que
la monofilia de los tres géneros nombrados es incierta. En
esta investigación se estudió la morfoanatomía de flores e
inflorescencias de Peristethium leptostachyum, detallando
la estructura del androceo y gineceo, así como los procesos
de microgametogénesis y megagametogénesis; adicionalmente se realizaron comparaciones con especies afines
y precisiones en relación con las diagnosis previas. Se
recolectaron flores en diversas fases de desarrollo en Santa
María (Boyacá-Colombia), se prepararon y analizaron bajo
microscopio secciones histológicas teñidas con astrabluefucsina, además de disecciones bajo estereomicroscopio.
Los resultados mostraron que P. leptostachyum comparte
caracteres inflorenciales con Cladocolea (inflorescencia
determinada, flor terminal ebracteada), pero también con
Struthanthus (pares de tríadas a lo largo del eje, brácteas
caducas y flores actinomorfas). Las flores de P. Leptostachyum de Santa María son claramente hermafroditas, con
androceos y gineceos totalmente desarrollados; lo cual
contradice la descripción hecha por Kuijt que reporta una
condición dioica para esta especie. El androceo resultó
afín al de Struthanthus vulgaris, con tapetum glandular y
microsporogénesis simultánea; en contraste, Cladocolea
loniceroides presenta tapetum periplasmodial y microesporogénesis sucesiva. El gineceo de P. leptostachyum, al igual
que en Cladocolea, Struthanthus y Phthirusa, es unilocular
con mamelón y tejido arquesporial orientado hacia el estilo,
el cual es sólido y con tejido amilífero. P. leptostachyum es
afín a Cladocolea loniceroides y difiere de Struthanthus
vulgaris por presentar varios sacos embrionarios y pelvis
(hipostasa) no lignificada. La presencia de un canal estilar
sólido se propone como sinapomorfía de la tribu Psittacanthinae. Dado que P. Leptostachyum comparte caracteres anatómicos florales tanto con Cladocolea como con
Strutanthus, la relación entre estos tres géneros no queda
resuelta, se requieren estudios filogenéticos para establecer
esta relación y poner a prueba las hipótesis de monofilia de
cada uno de ellos.
A Daniel Nickrent y Job Kuijt por confirmar la determinación de la especie P. leptostachyum. A los pobladores del Municipio de
Palabras clave: Santalales, dioica, hermafrodita, hipostasa, mamelón, microesporogénesis, psittacanthinae, tapetum
glandular, tapetum periplasmodial.
Las propuestas clásicas de evolución del
gineceo en Loranthaceae, (Cocucci, 1982;
Bhatnagar & Johri, 1983), y particularmente
de la tribu Psittacantheae deben ser revisadas a
la luz de la filogenia de Nickrent et al. (2010);
no obstante, se propone como sinapomorfía
para la tribu, la presencia de un canal estilar
sólido cuando la flor esta en antesis; adicionalmente se considera la condición alternativa,
canal estilar abierto, como plesiomórfica en la
familia, pues en Peristethium se observa en la
ontogenia temprana de la flor (cf. Fig. 2J, Fig.
2K, Fig. 2L, Fig. 2M). En la tabla 1 se comparan algunas otras características del androceo,
gineceo y embriogénesis en las especies de la
tribu Psittacanthinae.
A manera de conclusión, dado que P. Leptostachyum comparte caracteres reproductivos
tanto con Cladocolea como con Struthanthus,
su relación con estos géneros no queda resuelta
en base a la evidencia anatómica. Se requieren estudios filogenéticos que incluyan especies representativas de los tres géneros para
evaluar las hipótesis de monofilia. El sistema sexual observado en esta investigación
difiere del reportado por Kuijt, por lo que se
requieren estudios para identificar los factores geográficos o ecológicos que influencian
dicha variación.
Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 64 (1): 357-368, March 2016
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