Interciencia

ISSN: 0378-1844
interciencia@ivic.ve
Asociacin Interciencia
Venezuela

Gonzlez-Mendoza, Daniel; Grimaldo Jurez, Oncimo; Cervantes Daz, Lourdes

Los elementos potencialmente txicos en las plantas de manglar: una revisin de los mecanismos de
tolerancia involucrados
Interciencia, vol. 33, nm. 11, noviembre, 2008, pp. 817-820
Asociacin Interciencia
Caracas, Venezuela

Disponible en: http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=33913606

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los Elementos potencialmente txicos en

Las plantas de manglar: una revisIn de los
MECANISMOS de tolerancia involucrados
Daniel Gonzlez-Mendoza, Oncimo Grimaldo Jurez
y Lourdes Cervantes Daz
RESUMEN
Las plantas de manglar han desarrollado a travs de su evolucin una serie de mecanismos a nivel celular que le permiten establecerse en ambientes con altas concentraciones de metales. Externamente, involucra la participacin de microorganismos rizosfricos,
la formacin de placas de hierro y modificaciones en sus races. A
nivel interno, se menciona la participacin conjunta de exudados

l manglar es un ecosistema que se desarrolla en

las planicies y humedales
de costas, bahas y estuarios en regiones
tropicales y subtropicales del mundo, con
rboles que incluyen unas 54 especies, 20
gneros y 16 familias (Das et al., 2002).
Las plantas de manglar se caracterizan por
ser vivparas y presentar una serie de adaptaciones que les permiten sobrevivir en suelos inundados y con altas concentraciones
de NaCl (500mM), as como por poseer un
sistema radical especializado que desempea las funciones de anclaje al sustrato y suministro de O2 (Tomlinson, 1986).
Los manglares pueden ser
clasificados de acuerdo a los mecanismos
para prevenir el ingreso del exceso de sal en
sus clulas en especies secretoras, aquellas
que eliminan el exceso de sal a partir de rganos especficos (eg. glndulas secretoras)
en las hojas, y especies no secretoras, las
que se caracterizan por tener la capacidad
de modificar el ingreso de iones especficos
mediante el proceso de ultrafiltracin en la

radicales, metalotioneinas, y fitoquelatinas. La comprensin de los

mecanismos de tolerancia a metales por las plantas de manglar representa un factor clave en el conocimiento de la fisiologa de estas
plantas de gran importancia ecolgica y biotecnolgica. En este trabajo se describen los mecanismos de tolerancia a elementos potencialmente txicos presentes en algunas especies de manglares.

raz para impedir una absorcin excesiva de

sales (Morgany et al., 1999).
Los bosques de manglar
tienen una gran importancia para los ecosistemas costeros ya que ofrecen un hbitat para la
proteccin y desarrollo de diferentes especies
acuticas de importancia ecolgica y econmica, participan en la productividad y aporte de
nutrientes en los sistemas costeros y en el control de la erosin y la intrusin salina, y actan como barrera para la proteccin contra
tormentas (Lokman y Sulong, 2001; Abduluziz y Al-Khayri, 2003).
Elementos Potencialmente Txicos
en el Ecosistema de Manglar
El trmino elementos potencialmente txicos (EPT) se refiere a los
elementos esenciales y no esenciales que pueden generar sntomas de toxicidad e inhibicin
del crecimiento en las plantas (Dietz et al.,
1999). En el ecosistema costero, la presencia
de concentraciones elevadas de EPT tales
como Zn, Cu, Cd, Ni, Cr y Hg se debe prin-

cipalmente a factores antropognicos como la

urbanizacin, el desarrollo de zonas tursticas,
la industria petrolera, la actividad agropecuaria
y el desarrollo de la acuacultura, que aportan
cantidades importantes de estos contaminantes, representando un riesgo latente para la estabilidad de las distintas comunidades de las
especies de manglar (Cuong et al., 2005).
La anoxia y los cambios
del pH, salinidad, materia orgnica y actividad
microbiana son factores que modifican las caractersticas edficas del suelo y contribuyen a
incrementar la biodisponibilidad, acumulacin
y movilizacin de EPT en los ecosistemas de
manglar (Lacerda y Abrao, 1984; Lpez-Portillo, 2002; Machado et al., 2002; Gale et al.,
2006; Nascimento et al., 2006), donde el incremento de la biodisponibilidad y acumulacin de los EPT representa un riesgo a la integridad de plantas as como para otros organismos, debido a que los EPT pueden afectar los
niveles superiores de la cadena alimenticia,
tanto por ingesta directa como por la bioacumulacin a travs de la red trfica estuarina
(Selvaraj et al., 2004).

PALABRAS CLAVE / Contaminacin / Manglares / Metales/ Raz / Tolerancia /

Recibido: 92/05/2008. Modificado: 20/09/2008. Aceptado: 29/09/2008.

Daniel Gonzlez-Mendoza. Doctor en Ciencias, Centro de Investigaciones y Estudios Avanzados del Instituto Politcnico Nacional (Cinvestav-IPN) Mrida, Mxico. Profesor Investigador, Universidad Autnoma de Baja California (UABC). Direccin: Instituto de Ciencias Agrcolas, Carretera a Delta s/n. C.P. 21705, Ejido Nuevo Len, Baja California,
Mxico. e-mail: daniasaf@gmail.com
Oncimo Grimaldo Jurez. Doctor en Gentica Vegetal, Colegio de Postgraduados (COLPOS),
Montecillo, Mxico. Profesor Investigador, UABC, Mxico.
Lourdes Cervantes Daz. Doctor en Ciencias Agropecuarias, COLPOS, Montecillo, Mxico.
Profesora-Investigadora, UABC, Mxico.

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0378-1844/08/11/817-04 $ 3.00/0

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Efectos de los EPT en los Manglares

Los metales son una fuente
potencial de estrs oxidativo porque generan
la produccin de especies reactivas de O2
(ERO) y radicales hidroxilo que causan inactivacin de enzimas, peroxidacin de lpidos y
degradacin de protenas. Las plantas han desarrollado mecanismos antioxidantes que contribuyen a la disminucin del estrs oxidativo
mediante la sntesis de enzimas tales como
catalasa, peroxidasa y superoxido dismutasa,
que intervienen en la proteccin y, en consecuencia, en el mantenimiento del balance oxidante/antioxidante (MacFarlane, 2002).
En el caso de las especies
de manglares, la exposicin a metales puede
provocar efectos en su sistema antioxidante,
como lo son incrementos en la actividad de
las tres enzimas mencionadas (MacFarlane,
2002; Zahng et al., 2007). Generalmente es
posible observar que el efecto de la exposicin
a metales causa un incremento en la actividad
de enzimas antioxidantes por un periodo de
tiempo determinado, dependiendo de la especie de manglar, concentracin del metal, tejido
analizado y tiempo de duracin del estrs.
Posteriormente se observa que la generacin
de ERO en los distintos tejidos de las plantas
de manglar puede ocasionar oxidacin de cidos nucleicos, lipoperoxidacin de cidos grasos asociados a protenas de membrana y disminucin del proceso fotosinttico, as como
la toma y transporte de nutrientes (Zhang et
al., 2007; Gonzlez-Mendoza et al., 2007a).
Los cambios observados en las actividades de
las enzimas antioxidantes en las plantas de
manglar ha motivado que las respuestas bioqumicas, como la actividad de enzimas antioxidantes, sean consideradas como posibles
biomarcadores de efecto para determinar el
estrs que provocan de los iones metlicos en
el manglar (MacFarlane et al., 2001; Zhang et
al., 2007).
Interaccin EPT - Manglar
Los cambios evolutivos que
han dado origen a la tolerancia en diferentes
especies de plantas, estn representados por el
desarrollo de una serie de mecanismos eficientes y especficos (procesos adaptativos) que
permiten mantener dentro de rangos fisiolgicos permisibles la toma de elementos esenciales, adems de proporcionar la capacidad de
inactivar metablicamente a los elementos
esenciales y no esenciales cuando representan
un riesgo para la integridad celular (Cai y Ma
2002).
En el caso de las plantas
de manglar, diversos estudios indican que stas son tolerantes a la presencia de EPT debido a la participacin de diversos mecanismos
de tolerancia que han desarrollado a travs de
su proceso evolutivo. Trabajos realizados en
plntulas de Rhizophora mangle L., R. mucro-

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nata L., Avicennia alba L., Kandelia candel

L., y Aegiceras comiculatun L. expuestas a
Pb, Hg, Cd, Cu y Zn sugieren que la tolerancia de los mangles a los EPT puede ser dividida en mecanismos externos de tolerancia tales como la: formacin de placas de hierro y
microorganismos, y mecanismos internos de
tolerancia que incluyen precipitacin de los iones de EPT por grupos sulfuros extracelulares,
sntesis de exudados radicales, compuestos orgnicos y desarrollo de glndulas secretoras,
presentes en el tejido foliar de ciertas especies
de mangle que eliminan el exceso de iones en
el tejido (Walsh et al., 1979; Thomas, 1984;
Ronghua y Lin, 1989).
Mecanismos Externos de Tolerancia
En los manglares el proceso de adsorcin de metales puede ser influenciado por la presencia de placas de hierro
(Hansel et al., 2001), compuestas generalmente de ferilhidrita (63%) y goetita (32%), y en
menor proporcin de siderita (5%). Estas placas pueden moderar la absorcin de iones a
travs de las races e inducir una mayor acumulacin de iones en la rizosfera presente en
manglares (Kirby et al., 2002). Esto ha sido
observado en plantas de R. mangle y K. candel, en donde la formacin de placas de hierro
influye en la biodisponibilidad de Zn, Fe y Cd
(Machado et al., 2005; Jingchun et al., 2008).
Resultados similares han sido obtenidos en
otras plantas donde los grupos funcionales de
hidrxidos de hierro secuestran diferentes iones (As, Cu, Zn, Mn; Meng et al., 2002; Liu
et al.,2004). Sin embargo, aun cuando existen
evidencias de la participacin de las placas de
hierro en la retencin de iones en la rizosfera
de manglares, es importane continuar estudios
bsicos que evalen la participacin de estos
compuestos en la tolerancia a EPT.
Por otra parte, actualmente
se conoce de la presencia en la comunidad rizosfrica de microorganismos asociados a los
manglares que participan en la absorcin y retencin de metales. En este sentido, Mendes
de Souza et al. (2005) encontraron que cepas
de Cunninghamella elegans aisladas del sedimento de manglar mostraban la retencin de
Cu mediante la precipitacin intracelular por
polifosfatos. De manera similar se han identificado microorganismos en la rizosfera de Laguncularia racemosa y Avicennia germinans
que pueden generar cidos orgnicos que participaban en la absorcin de iones por la raz,
contribuyendo posiblemente en la tolerancia a
EPT (Vzquez et al., 2000).
Reportes recientes mencionan que el desarrollo del sistema radicular
(SR) influye directamente en la absorcin de
metales, ya que Gonzlez-Mendoza et al.
(2007b) encontraron que a menor desarrollo
del SR mayor absorcin de Cu y Cd en plantas de A. germinans, presentando las plantas
con mayor SR una menor acumulacin de

metales, debido posiblemente a la presencia de

exudados radicales (e.g. cidos orgnicos) que
podran disminuir en forma notable la toma
de esos iones por la raz.
Por otra parte, la capacidad
de A. germinans de acumular altas concentraciones de Cu y Cd en la raz (3000ppm) y en
menor proporcin en las partes areas (5ppm),
indica una posible estrategia de exclusin por
parte de la planta, en donde la raz acta
como una barrera para evitar la transferencia
de estos metales al tejido foliar (Baker, 1981;
Vogel-Miku et al., 2006; Gonzlez-Mendoza
et al., 2007b). Con base en la informacin
disponible es posible sugerir que las especies
de manglar son plantas fitoestabilizadoras, debido a que las altas concentraciones de metales son detectadas principalmente en raz. Resultados similares han sido reportados por
MacFarlane et al. (2003), Chen y Chen (2005)
y Jingchun et al. (2008) en plantas de A. marina y K. candel expuestas a Cu y Cd, respectivamente.
Mecanismos Internos de Tolerancia
El entendimiento de las bases moleculares y fisiolgicas de los mecanismos y estrategias que las plantas han desarrollado como resultado de la interaccin con los
EPT es complejo, debido a que involucra una
serie de etapas en las cuales se produce la activacin de diferentes procesos que actan a
distintos niveles de organizacin. Se ha demostrado que los exudados radicales estn formados principalmente por cidos orgnicos
(AO) de bajo peso molecular, generados principalmente a partir del ciclo de cidos tricarboxlicos (Young et al., 1998). La importancia
de los AO en la tolerancia a metales en el sistema radical de manglares se debe a que pueden influir en la solubilidad de elementos
esenciales y no esenciales de manera directa,
mediante la acidificacin, quelacin, precipitacin y procesos de xidoreduccin en la rizsfera, y de forma indirecta a travs de efectos
en la actividad microbiana, en las propiedades
fsicas de la rizsfera y en la dinmica de crecimiento de la raz (McKee y Mendelssohn,
1987; Marschner, 1995).
La participacin de los AO
en la tolerancia a metales en manglares se
observa principalmente en plantas expuestas
a Cd, como lo confirma los trabajos realizados por Haoliang et al. (2007) quienes demostraron que al exponer plantas de K. candel al Cd se presenta una mayor produccin
de AO asociados con la tolerancia a ese elemento, evitando as la entrada a la clula, lo
cual sugiere una posible estrategia de exclusin por parte de las plantas de manglar que
podra involucrar la participacin de AO en
los pices radicales, favoreciendo la disminucin de las concentraciones fitotxicas de
metales. El efecto de estos AO est bien documentado en la planta acutica Phragmites

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australis y en Zea mays (Ederli et al., 2004;

Wjcik y Tukiendorf, 2005), donde la produccin de AO y la presencia de una mayor
lignificacin de la raz favorecen la retencin
de metales en la rizosfera.
Fitoquelatinas y Metalotinoneinas en
Manglares
La quelacin es la capacidad de una molcula para formar un complejo
con un metal y as formar un nuevo compuesto con propiedades qumicas diferentes al original. Es un proceso homeosttico en el que
participan los ligandos de alta afinidad como
las fitoquelatinas (FQ) y las metalotioneinas
(MT), las cuales contribuyen a mantener estable la concentracin de iones de metales en el
citosol (Clemens, 2001). Los ligandos de alta
afinidad mejor caracterizados en las clulas de
plantas (Zenk, 1996) son las fitoquelatinas
(FQ) y las metalotioneinas (MT).
En las plantas, las FQ son
pptidos con la frmula general (-Glu-Cys)nGly (n=2-11), donde las estructuras (-GluCys)2-Gly (FQ2) y (-Glu-Cys)3-Gly (FQ3) son
las ms comunes (Cobbett y Goldsbrough,
2002). El mecanismo de accin de las FQ en
las plantas consiste en la formacin de complejos no txicos con iones de metales mediante la interaccin con los grupos tiol de
cistena (Cys), formando un complejo FQ-metal de bajo peso molecular (CBPM) que se
une a iones sulfuro (S2) en el citosol estabilizando al CBPM y formando molculas complejas de alto peso molecular (CAPM; Hirata
et al., 2005). Posteriormente, estas molculas
atraviesan el tonoplasto, posiblemente usando
protenas transportadoras tipo ABC; una vez
dentro de la vacuola, los AO presentes (malato, citrato, oxalato) retienen a los iones de los
metales y disocian el complejo FQ-metal (Salt
y Rauser, 1995).
A su vez, las MT son protenas de bajo peso molecular (4-8kDa) generadas transcripcionalmente y con capacidad de
ligar iones metlicos por su alto contenido en
residuos de cistena (30% del total de la protena) para evitar as una intoxicacin por metales. Las MT presentes en las plantas se
agrupan en cuatro tipos (Mt1, Mt2, Mt3 y
Mt4) de acuerdo con el ordenamiento de los
residuos de cistena en la protena y fueron
identificadas por primera vez en embriones
maduros de trigo como una protena quelante
del Zn (Cobbett y Goldsbrough, 2002). El
mecanismo de accin de las MT en la regulacin homeosttica y la tolerancia a metales en
las plantas no se conoce con exactitud; sin
embargo, se ha reconocido su participacin en
la tolerancia a metales en diferentes especies
de plantas, como es el caso de Oryza sativa y
Arabidopsis thaliana al ser tratadas con Cu,
Cd y Zn (Hsieh et al., 1996). La informacin
relevante sobre la accin de EPT a nivel molecular en la induccin de la expresin de los

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genes metalotioneina y fitoquelatina sintetasa

(enzima clave en la produccin de FQ) en
manglares es relativamente reciente.
Resultados obtenidos por
Gonzlez-Mendoza et al. (2007c) y Usha et
al. (2007) de manera independiente, sugieren
que la exposicin de plantas de Avicennia germinans y A. marina a diferentes dosis subletales de Cd y Cu son capaces de inducir la expresin diferencial de los genes de metalotioneina y fitoquelatina sintetasa. En este contexto, la induccin de transcriptos de los genes de
las MT en diferentes tejidos de estas plantas
de manglar coincide con las observaciones de
Roosens et al. (2003) en las plantas acuticas
Typha latifolia y Thlaspi caerulescens cuando
eran sometidas a bajas concentraciones de Cu
y Cd. Lo mismo reportan Zhang et al. (2005)
con respecto a la expresin del gen de la fitoquelatina sintetasa en plantas de Triticum spp.
y Allium sativum, expuestas a metales. Esto
indica que ambos genes en las plantas de
manglar podran tener una funcin en la
desintoxicacin de metales esenciales y no
esenciales.
Conclusiones
Las plantas de manglar han
desarrollado a travs de su proceso evolutivo
una serie de mecanismos bioqumicos para
poder crecer en ambientes con elevadas concentraciones de elementos esenciales y no
esenciales. No obstante, la mayora de los estudios de elementos potencialmente txicos en
manglares se han realizado a nivel de laboratorio o en microcosmos. En consecuencia, se
tiene poco conocimiento sobre la respuesta de
los mecanismos de tolerancia presentes en estas plantas a nivel de ecosistema. Futuros estudios en estas especies deben involucrar la
aplicacin de herramientas moleculares y bioqumicas a nivel de ecosistema, as como utilizar a Avicennia germinans y Rhizophora
mangle como plantas modelos para conocer
mejor el modo de accin de los mecanismos
de tolerancia en el mantenimiento homeosttico de las clulas vegetales presentes en las especies de manglar del continente americano.
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THE POTENTIALLY TOXIC ELEMENTS IN MANGROVE PLANTS: A REVIEW OF THE mechanisms of

tolerance INVOLVED
Daniel Gonzlez-Mendoza, Oncimo Grimaldo Jurez and Lourdes Cervantes Daz
SUMMARY
Mangroves have developed through evolution a number of potential mechanisms at the cellular level that let them settle in environments with high concentrations of metals. Externally, they involve the
participation of rhizosphere microorganisms, the formation of iron
plaques and changes in their roots. Internally, they involve the participation of radical exudates, metallothioneins, and phytochelatins.

The comprehension of metal tolerance mechanisms by mangroves is a

key factor in understanding of the physiology of these plants of great
significance to ecology and biotechnology. This paper describes the
mechanisms of tolerance to potentially toxic elements present in some
species of mangroves.

OS ELEMENTOS POTENCIALMENTE TXICOS NO MANGUEZAL PLANTAS: reviso dos mecanismos de

tolerncia INVOLUCRADOS
Daniel Gonzlez-Mendoza, Oncimo Grimaldo Jurez e Lourdes Cervantes Daz
RESUMO
As plantas de manglar desenvolveram atravs de sua evoluo uma
srie de mecanismos potenciais a nvel celular que lhe permitem se
estabelecer em ambientes com altas concentraes de metais: externamente, envolve a participao de microorganismos rizosfricos, a
formao de placas de ferro e modificaes em suas razes. Ao nvel
interno menciona-se a participao conjunta de exudados radicais,

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metalotioneinas, e fitoquelatinas. O entendimento dos mecanismos de

tolerncia a metais, pelas plantas de mangue pode representar um fator chave que no conhecimento da fisiologia destas plantas tm grande importncia ecolgica e biotecnolgica. Nesta reviso realiza-se
uma breve descrio dos mecanismos de tolerncia a elementos potencialmente txicos presentes em algumas espcies de manguezais.

NOV 2008, VOL. 33 N 11