Baron

DEPARTAMENT MICROBIOLOGIA I ECOLOGIA
LA FUNCIÓN DEL PLANCTON Y LOS TAPETES

MICROBIANOS EN EL PARQUE NACIONAL LAS TABLAS
DE DAIMIEL.
MARÍA MERCEDES BARÓN RODRÍGUEZ
UNIVERSITAT DE VALÈNCIA
Servei de Publicacions
2011
Aquesta Tesi Doctoral va ser presentada a València el dia 13 de
maig de 2011 davant un tribunal format per:
- Dra. Amparo Latorre Castillo

- Dr. Miguel Álvarez Cobelas
- Dr. Santos Cirujano Bracamonte
- Dr. Pedro Sánchez Castillo
- Dr. Javier Armengol Díaz
Va ser dirigida per:

Dra. María Antonia Rodrigo Alacreu
Dra. Carmen Rojo García-Morato
©Copyright: Servei de Publicacions

María Mercedes Barón Rodríguez
I.S.B.N.: 978-84-370-8508-1
Edita: Universitat de València
Servei de Publicacions
C/ Arts Gràfiques, 13 baix
46010 València
Spain
Telèfon:(0034)963864115
La función del plancton y los
tapetes microbianos en el Parque
Nacional Las Tablas de Daimiel
Directoras:
María Antonia Rodrigo Alacreu
Carmen Rojo García-Morato
Institut Cavanilles de Biodiversitat i Biologia Evolutiva

Universitat de València
2011
Índice
Índice
Tesis presentada por María Mercedes Barón Rodríguez para optar al grado de
Doctora en Ciencias Biológicas por la Universitat de València, con el título: “La
función del plancton y los tapetes microbianos en el Parque Nacional Las Tablas
de Daimiel”.
La doctoranda:
Las directoras de la Tesis:
María Antonia Rodrigo Alacreu Carmen Rojo García-Morato

Dra. en Ciencias Biológicas Dra. en Ciencias Biológicas
Profesora Titular de Ecología Profesora Titular de Ecología
Universitat de València Universitat de València
La investigación presentada en esta tesis se realizó en el grupo de Ecología Integrativa del

Institut Cavanilles de Biodiversitat i Biologia Evolutiva de la Universitat de València, y fue
financiada por la beca V Segles otorgada a M.M.B.R. por la Universitat de València y el
proyecto Fuentes y sumideros de carbono en el Parque Nacional Las Tablas de Daimiel,
I+D (financiado por el Ministerio de Medio Ambiente, Programa de la Red de Parques
Nacionales).
Índice
Índice
A Mario, a Eugenia,
a toda mi familia y
a Klaas
Índice
Índice
“In science it often happens that scientists say, "You know that's a really good
argument; my position is mistaken," and then they actually change their minds
and you never hear that old view from them again. They really do it. It doesn't
happen as often as it should, because scientists are human and change is
sometimes painful. But it happens every day. I cannot recall the last time
something like that happened in politics or religion.”
Carl Sagan
Índice
ÍNDICE
CAPÍTULO 1. INTRODUCCIÓN GENERAL ............................................................... 1
CAPÍTULO 2. MATERIAL, MÉTODOS Y DESCRIPCIÓN LIMNOLÓGICA DE LAS

ZONAS INUNDADAS ........................................................................ 9
2.1. INTRODUCCIÓN ........................................................................................ 9
2.2. ÁREA DE ESTUDIO Y ZONAS DE MUESTREO .......................................... 10
2.3. CALENDARIO, ESQUEMA DE MUESTREO Y TOMA DE MUESTRAS ....... 13
2.4. DETERMINACIÓN DE VARIABLES AMBIENTALES Y PIGMENTOS

FOTOSINTÉTICOS ................................................................................... 17
2.4.1. Determinación de la temperatura ambiente y precipitación
y variables físicas, químicas y pigmentos fotosintéticos del
agua ............................................................................................... 17
2.4.2. Determinación de pigmentos fotosintéticos del agua in situ ...... 18
2.4.3. Determinación de variables químicas y clorofila a ...................... 19
2.4.3.1. MATERIA EN SUSPENSIÓN ..................................................... 19
2.4.3.2. SÓLIDOS DISUELTOS .............................................................. 19
2.4.3.3. NUTRIENTES .......................................................................... 20
A. Nitrógeno total ......................................................................... 20
B. Nitrito........................................................................................ 21
C. Nitrato ...................................................................................... 21
D. Amonio ..................................................................................... 22
E. Fósforo total y ortofostato ........................................................ 22
F. Razón nitrógeno: fósforo........................................................... 23
2.4.3.4. CARBONO ORGÁNICO DISUELTO .......................................... 24
2.4.3.5. CLOROFILA a .......................................................................... 24
2.5. CARACTERIZACIÓN TAXONÓMICA DEL PLANCTON. DETERMINACIÓN

DE LA DENSIDAD Y BIOMASA PLANCTÓNICAS ..................................... 25
i
Índice
2.5.1. Fitoplancton ................................................................................... 25

2.5.1.1. PICOPLANCTON AUTOTRÓFICO ............................................. 25
2.5.1.2. NANOFITOPLANCTON Y MICROFITOPLANCTON ................... 27
2.5.2. Zooplancton ................................................................................... 28
2.5.2.1. CILIADOS ............................................................................... 28
2.5.2.2. METAZOOPLANCTON ............................................................ 30
2.5.3. Bacterioplancton ........................................................................... 35
2.5.3.1. TAXONOMÍA MOLECULAR BACTERIANA ............................... 35
A. Extracción de ADN .................................................................... 35
B. PCR, clonación y secuenciación ................................................. 36
C. Análisis de las secuencias .......................................................... 36
D. Alineamientos de las secuencias ............................................... 37
E. Criterio para establecer nuevos filogrupos ............................... 38
2.5.3.2. RECUENTO TOTAL DE BACTERIAS .......................................... 38

A. Recuento empleando el fotomicroscopio de epifluorescencia
y la tinción con DAPI ................................................................. 38
B. Recuento empleando el citómetro de flujo y la tinción con
SYTO 13 ..................................................................................... 39
2.5.4. Pirámides de biomasa ................................................................... 41
2.6. PRODUCCIÓN PRIMARIA Y RESPIRACIÓN DEL PLANCTON ................... 41
2.6.1. Diseño experimental in situ .......................................................... 41

2.6.1.1. OBTENCIÓN DE FRACCIONES PLANCTÓNICAS ....................... 41
2.6.1.2. COMPROBACIÓN DEL ÉXITO DE LAS FILTRACIONES .............. 44
2.6.1.3. INCUBACIÓN in situ ............................................................... 45
2.6.2. Determinación de la concentración de oxígeno ........................... 45
2.6.3. Cálculos de la producción primaria y respiración ......................... 49
2.6.3.1. PRODUCCIÓN PRIMARIA Y RESPIRACIÓN DE LAS
FRACCIONES DE TAMAÑO < 100 µm, < 3 µm y < 1,2 µm ...... 49
2.6.3.2. DETERMINACIÓN DE LA RESPIRACIÓN DEL
METAZOOPLANCTON ............................................................ 50
2.6.4. Balance metabólico ....................................................................... 51
ii
Índice
2.7. CARACTERIZACIÓN TAXONÓMICA DEL TAPETE MICROBIANO

(FITOBENTOS Y BACTERIAS). DETERMINACIÓN DE SU DENSIDAD
Y BIOMASA ............................................................................................ 52
2.7.1. Cálculo de la superficie ocupada por los tapetes microbianos .... 52
2.7.2. Determinación del peso seco del tapete microbiano por
unidad de volumen y área ............................................................ 52
2.7.3. Fitobentos...................................................................................... 53
2.7.4. Bacterias ........................................................................................ 54
2.7.4.1. TAXONOMÍA MOLECULAR BACTERIANA ............................... 54
A. Extracción de ADN, PCR, clonación y secuenciación ................. 54
2.7.4.2. RECUENTO BACTERIANO TOTAL............................................ 54
2.7.5. Determinación de los pigmentos fotosintéticos .......................... 57
2.7.5.1. EXTRACCIÓN DE PIGMENTOS FOTOSINTÉTICOS ................... 57
2.7.5.2. COMPARACIÓN TEMPORAL DE LOS ESPECTROS DE
ABSORCIÓN DE LOS PIGMENTOS FOTOSINTÉTICOS .............. 58
2.7.5.3. DETERMINACIÓN DE LA CONCENTRACIÓN DE
CLOROFILAS a, b y c y BACTERIOCLOROFILA a ..................... 58
2.7.5.4. DETERMINACIÓN DEL ÍNDICE DE MARGALEF ........................ 58
2.8. ÁNALISIS DE LA DIVERSIDAD Y MÉTODOS ESTADÍSTICOS ................... 60
2.8.1. Determinación de la riqueza y de las diversidades α y β ............. 60
2.8.2. Métodos estadísticos ................................................................... 61
2.9. DESCRIPCIÓN DE LAS ZONAS INUNDADAS DE ESTE ESTUDIO .............. 62
CAPÍTULO 3. BIODIVERSIDAD: FLORA, FAUNA Y BACTERIAS ............................ 75
3.1. INTRODUCCIÓN ...................................................................................... 75
3.2. RESULTADOS Y DISCUSIÓN .................................................................... 78

3.2.1. Composición taxonómica del fitoplancton y zooplancton........... 78
3.2.1.1. FITOPLANCTON ..................................................................... 79
3.2.1.2. ZOOPLANCTON ...................................................................... 93
3.2.2. Composición taxonómica del fitobentos .................................... 108
iii
Índice
3.2.3. Composición taxonómica bacteriana .........................................120
CAPÍTULO 4. ESTRUCTURA DEL PLANCTON Y DEL BENTOS. ANÁLISIS DE LA

RIQUEZA Y LA DIVERSIDAD .........................................................143
4.1. INTRODUCCIÓN ....................................................................................143
4.2. RESULTADOS ........................................................................................146

4.2.1. Fitoplancton y zooplancton .........................................................146
4.2.1.1. FITOPLANCTON ....................................................................146
A. Riqueza ...................................................................................146
B. Diversidad y equitatividad ......................................................151
4.2.1.2. ZOOPLANCTON ....................................................................156
A. Riqueza ...................................................................................156
4.2.1.3. RELACIÓN ENTRE LA DIVERSIDAD DEL FITOPLANCTON Y
DEL ZOOPLANCTON .............................................................165
4.2.2. Fitobentos ....................................................................................165
A. Riqueza ...................................................................................167
4.2.3. Bacterias ......................................................................................169
A. Riqueza, diversidad y equitatividad ........................................169
4.3. DISCUSIÓN ............................................................................................171

4.3.1. Riqueza y diversidad del plancton ..............................................171
4.3.2. Riqueza y diversidad del fitobentos............................................181
4.3.3. Riqueza y diversidad de bacterias: plancton, tapete
microbiano y sedimento ..............................................................182
CAPÍTULO 5. DINÁMICA DEL PLANCTON Y DE LOS TAPETES MICROBIANOS ..185
5.1. INTRODUCCIÓN ....................................................................................185
5.2. RESULTADOS ........................................................................................189

5.2.1. Plancton .......................................................................................189
5.2.1.1. BACTERIOPLANCTON ...........................................................189
iv
Índice
5.2.1.2. MICROALGAS ....................................................................... 190

A. La Entradilla ............................................................................ 193
B. Molemocho ............................................................................. 198
C. Puente Navarro ....................................................................... 202
D. Comparación del fitoplancton entre las tres zonas de
muestreo ................................................................................ 207
5.2.1.3. ZOOPLANCTON .................................................................... 208
A. La Entradilla ............................................................................ 208
B. Molemocho ............................................................................. 212
C. Puente Navarro ....................................................................... 217
D. Comparación del zooplancton entre las tres zonas de
muestreo ................................................................................ 220
5.2.1.4. RELACIONES ENTRE VARIABLES FÍSICAS, QUÍMICAS Y
LOS ORGANISMOS DEL PLANCTON ..................................... 221
A. La Entradilla ............................................................................ 221
B. Molemocho ............................................................................. 223
C. Puente Navarro ....................................................................... 224
5.2.2. Tapete microbiano ...................................................................... 227
5.2.2.1. EXTENSIÓN Y DESARROLLO DEL TAPETE MICROBIANO ...... 227
5.2.2.2. BACTERIAS ........................................................................... 231
A. Densidad y biovolumen........................................................... 231
B. Pigmentos fotosintéticos: bacterioclorofila a ......................... 234
5.2.2.3. FITOBENTOS ........................................................................ 236
A. Densidad y biovolumen........................................................... 236
B. Pigmentos fotosintéticos ........................................................ 238
5.3. DISCUSIÓN............................................................................................ 244

5.3.1. Plancton ....................................................................................... 244
5.3.1.1. BACTERIOPLANCTON ........................................................... 244
5.3.1.2. MICROALGAS ....................................................................... 248
5.3.1.3. ZOOPLANCTON .................................................................... 259
5.3.2. Tapete microbiano ..................................................................... 261
v
Índice
CAPÍTULO 6. METABOLISMO DEL PLANCTON: PRODUCCIÓN PRIMARIA Y

RESPIRACIÓN ...............................................................................267
6.1. INTRODUCCIÓN ....................................................................................267
6.2. RESULTADOS ........................................................................................269

6.2.1. Comprobación de los organismos presentes en las
fracciones seleccionadas .............................................................269
6.2.2. Dinámica del metabolismo (producción primaria neta,
respiración y producción bruta) de la fracción planctónica
de tamaño inferior a 100 µm ......................................................271
6.2.3. Relación de la producción primaria y la respiración con la
biomasa de los distintos grupos funcionales de tamaño
inferior a 100 µm .........................................................................273
6.2.3.1. DINÁMICA DE AUTÓTROFOS, MIXÓTROFOS Y
HETERÓTROFOS ...................................................................273
6.2.3.2. RELACIÓN ENTRE LAS VARIABLES DEL METABOLISMO
Y LA BIOMASA DE AUTÓTROFOS, MIXÓTROFOS
Y HETERÓTROFOS Y CON LAS VARIABLES AMBIENTALES ....277
6.2.3.3. PIRÁMIDES DE BIOMASA PLANCTÓNICA EN FUNCIÓN DE
LOS DISTINTOS NIVELES DE LAS VARIABLES
METABÓLICAS. .....................................................................279
6.2.3.4. RELACIÓN ENTRE LA PRODUCCIÓN PRIMARIA Y RIQUEZA
DE ESPECIES ........................................................................281
6.2.3.5. VARIABLES METABÓLICAS NORMALIZADAS .......................281
6.2.3.6. RAZÓN PRODUCCIÓN BRUTA/RESPIRACIÓN DEL
PLANCTON DE TAMAÑO INFERIOR A 100 µm .....................283
6.2.4. Dinámica del metabolismo (producción primaria neta,
respiración y producción bruta) del picoplancton
autotrófico y del nano y microfitoplancton ...............................285
6.2.5. Respiración de organismos heterotróficos .................................288
6.2.5.1. BACTERIOPLANCTON ...........................................................288
6.2.5.2. METAZOOPLANCTON ..........................................................291
6.2.6. Balance metabólico global de la comunidad planctónica
completa en el Parque Nacional Las Tablas de Daimiel
(PNTD) ..........................................................................................298
vi
Índice
6.3. DISCUSIÓN............................................................................................ 302

6.3.1. La productividad del plancton en el PNTD ............................ 302
6.3.2. La contribución de las fracciones planctónicas autótrofas
al metabolismo acuático del PNTD ....................................... 313
6.3.3. La respiración bacteriana ...................................................... 316
6.3.4. La respiración del zooplancton ............................................. 317
6.3.5. Pirámides de biomasa invertidas en el PNTD ....................... 322
CAPÍTULO 7. EL PLANCTON Y LOS TAPETES MICROBIANOS EN EL

CONTEXTO GLOBAL DEL CICLO DEL CARBONO EN EL
PARQUE NACIONAL LAS TABLAS DE DAIMIEL ............................ 325
7.1. INTRODUCCIÓN .................................................................................... 325
7.2. RESULTADOS Y DISCUSIÓN .................................................................. 328

7.2.1. El carbono en la biomasa de los distintos
compartimentos .................................................................... 329
7.2.2. La producción primaria de los distintos compartimentos
de autótrofos ......................................................................... 333
7.2.3. La respiración de los distintos compartimentos................... 342
7.2.4. El cociente emisor.................................................................. 344
7.2.5. Algunos comentarios sobre otros procesos del ciclo del
carbono en el PNTD durante el periodo de estudio ............. 345
7.2.6. Consideraciones finales ........................................................ 347
RESUMEN, CONCLUSIONES Y REFLEXIONES FINALES ...................................... 349
AGRADECIMIENTOS .......................................................................................... 363
REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS ........................................................................ 367
vii
Introducción general
Capítulo 1
Los humedales son los ambientes más valiosos en términos de capital y servicios
naturales (Costanza et al., 1997). En España, son los ambientes acuáticos más
comunes de origen natural (MIMAM, 2007; MIMAM, 2008); sin embargo, el
grado de conocimiento existente sobre su caracterización y funcionamiento
ecológicos es bastante deficiente en comparación con el que se tiene de los
lagos, los embalses o los ríos. Además, la mayoría de ellos se encuentra muy
amenazada en la actualidad por la acción humana, pues dichos ambientes han
estado o están sometidos a desecación y/o contaminación intensas (Álvarez et
al., 1992; Álvarez-Cobelas et al., 2005). Uno de los servicios que estos
maltratados ecosistemas pueden estar realizando es precisamente el de
sumidero de carbono, debido tanto a la producción primaria como a la
inmovilización del carbono en los sedimentos, efecto que superaría al efecto
fuente causado por las emisiones de carbono originadas por la respiración de los
organismos y a la mineralización de la materia orgánica (Mitsch & Gosselink,
2000). Pero su balance es muy sensible y, en general, puede afirmarse que la
tasa de respiración de los humedales, entendida como pérdida de carbono hacia
la atmósfera, se acerca a la de la producción primaria, llegando incluso a
superarla en algunas ocasiones (Hopkinson, 1992; Craft & Casey, 2000; Davison
& Artaxo, 2004; Duarte & Prairie, 2005). Los humedales, por tanto, no siempre
funcionarían como sumideros de carbono, sino también -a veces- como
emisores netos. Con la intención de averiguar si uno de los más importantes
1
humedales de la península Ibérica (el Parque Nacional Las Tablas de Daimiel,

PNTD de aquí en adelante) está funcionando en periodos de sequía como
sumidero o emisor de carbono, se ha llevado a cabo un proyecto pluridisciplinar
durante el periodo 2007-2009 (Fuentes y sumideros de carbono en el Parque
Nacional Las Tablas de Daimiel, I+D, financiado por el Ministerio de Medio
Ambiente, Programa de la Red de Parques Nacionales, Álvarez-Cobelas et al.,
2010a).
Una parte importante de la producción primaria en humedales la realizan las

microalgas, además de la vegetación sumergida y emergente (Brinson et al.,
1981). En aquellos lugares donde se desarrollan tapetes microbianos
(comunidades bentónicas formadas por diferentes capas de organismos
procarióticos y eucarióticos, como las cianobacterias filamentosas y unicelulares
y las diatomeas, principalmente), éstos también participan en la producción
primaria al actuar los organismos fotosintéticos que los constituyen
(Goldsborough & Robinson, 1996). Por otro lado, la respiración de los humedales
se debe mayoritariamente a las bacterias, el zooplancton, los productores
primarios, los macroinvertebrados y los vertebrados acuáticos en razón de su
biomasa relativa (Mitsch & Gosselink, 2000). Las fuentes y los sumideros de
carbono se han intentado cuantificar en Las Tablas de Daimiel, en el curso del
citado Proyecto y el objetivo de este trabajo es, precisamente, determinar la
importancia del plancton y de los tapetes microbianos en ese balance bajo dos
aproximaciones distintas y complementarias: una sintética y la otra
compartimentada. Es en esta última, que pretende tener en cuenta el
metabolismo de todos los grupos funcionales, en la que se enmarca el objetivo
último de esta tesis: determinar la importancia del plancton y de los tapetes
microbianos en el balance del carbono del humedal.
El enfoque analítico utilizado permite plantear otro objetivo: señalar la

relevancia de la estructura de la comunidad y su variación en los procesos de
producción (Perga & Gerdeaux, 2006; Rojo et al., 2008). Más concretamente, se
propone como objetivo comprobar si una mayor concentración de recursos
(fuente de nutrientes) se traduce en mayor riqueza y/o diversidad de los
consumidores (Dodson et al., 2000; Smith et al., 2005). Y además, si una mayor
riqueza y/o diversidad suponen una mayor eficacia de producción y si el
aumento de producción se debe por igual a todos los grupos implicados (Hooper
et al., 2005; Tilman et al., 2001).
2
La elección de este humedal para investigar sobre el balance del carbono viene
avalada porque Las Tablas de Daimiel es uno de los humedales más importantes
de España y, pese a ser una zona altamente protegida, ya que es Parque
Nacional desde 1973, sufre continuos episodios de falta de agua y
contaminación. Además, lleva siendo estudiado desde un punto de vista
científico desde 1992 y, por tanto, se dispone de gran cantidad de información
sobre las variaciones en su ambiente físico y químico, así como, sobre sus
comunidades biológicas más relevantes. Los frutos de estos esfuerzos han sido
publicados en numerosos artículos, que se irán citando a lo largo de los
diferentes capítulos de este trabajo. Además, una visión global sobre el Parque
se encuentra compendiada en dos libros: Las Tablas de Daimiel: Ecología
acuática y sociedad (Álvarez-Cobelas & Cirujano, 1996) y Ecology of threatened
semi-arid wetlands: Long-term research in Las Tablas de Daimiel (Sánchez-
Carrillo & Angeler, 2010).
El conocimiento que se tiene de la estructura y dinámica, sobre todo del

plancton, en el humedal tanto en épocas húmedas como en periodos secos, ha
permitido resaltar la gran influencia de la hidrología del Parque, con sus
inundaciones acompañadas de conexión entre enclaves y sus sequías que
provocan aislamiento (Angeler et al., 2010). Así, se ha podido plantear otro
objetivo: establecer el efecto de una desconexión extrema entre sitios en los
factores de control de la estructura planctónica y por ende en la producción
(Steiner & Leibold, 2004). Además, se han podido evaluar a) la evolución de la
diversidad β y b) se ha puesto de manifiesto la repercusión positiva sobre la
diversidad del mantenimiento artificial de una pequeña zona inundada.
La distribución de la información de que se dispone gracias al trabajo que

constituye esta tesis, se ha realizado siguiendo criterios clásicos de cualquier
texto científico y, más concretamente, en el estudio de comunidades: a parte de
este capítulo, que constituye una introducción general, se presenta un segundo
capítulo dedicado a los materiales y métodos utilizados que incluye extensa
información sobre las zonas inundadas del humedal objeto del estudio, tres
capítulos dedicados a la estructura y dinámica de las comunidades del plancton y
del tapete microbiano, uno para abordar el metabolismo del plancton y uno que
se dedica a estimar la participación del plancton y los tapetes microbianos en el
balance global del carbono con los datos de que se dispone en la actualidad;
todos los capítulos comienzan con una introducción propia al tema específico
3
que se aborda en ellos. Por último, se presenta un resumen junto con las
conclusiones más relevantes y algunas consideraciones finales y se incluye
también, como es preceptivo, la bibliografía citada.
El capítulo 2 (Material, métodos y descripción limnológica de las zonas

inundadas) intenta recoger, además del diseño del trabajo de campo, los muy
diferentes métodos que ha sido necesario utilizar al abordar el estudio de
organismos tan diferentes, desde bacterias hasta metazooplancton y en los
ambientes pelágico y bentónico. Además, se explican tanto las técnicas
analíticas propias del estudio físico y químico del agua, como las necesarias para
la determinación y evaluación de los microorganismos, ya sean de microscopía
óptica (plancton, bentos), métodos moleculares (bacterias) o automatizadas
(pigmentos), así como las relacionadas con las medidas de producción y
respiración del plancton. Por último, se intenta precisar los índices y la
estadística que se han ido utilizando en los diferentes capítulos.
Para una mejor comprensión de las reflexiones que se hacen a lo largo de este
estudio, basadas en la heterogeneidad del humedal, es decir, en las
peculiaridades ambientales de las zonas inundadas, se ha dedicado un amplio
apartado a ellas, quizá más extenso de lo habitual para unas estaciones de
muestreo, y que pretende informar de su transformación durante los años de
sequía y de su estado en el momento de su muestreo. Para esto último, se ha
incluido la caracterización física y química de las zonas estudiadas, que es el
resultado tanto del trabajo de la autora de este texto como del de los miembros
del grupo de Ecología de Sistemas (Instituto de Recursos Naturales, CSIC)
durante el desarrollo del proyecto antes citado.
En el capítulo 3 (Biodiversidad: flora, fauna y bacterias) se describen las

poblaciones del plancton (bacterioplancton, picoplancton autotrófico,
fitoplancton y zooplancton) y del tapete microbiano (fitobentos y bacterias). Se
pretende que este libro tenga, como primera parte de la estructura de las
comunidades estudiadas, las listas de especies y su descripción, información
que, por lo reducido del espacio en las publicaciones científicas actuales, ya
nunca se ofrece. La taxonomía del plancton y del bentos está en continua
revisión y la infalibilidad de las identificaciones o concordancia entre las
opiniones de los expertos es cada vez más difícil (por ejemplo Krammer & Lange-
Bertalot, 1991a-b; Krammer & Lange-Bertalot, 1997a-b; Round & Crawford,
4
1990). Por ello, creemos que es una actitud honesta y respetuosa con aquellos
que quieran trabajar con estas comunidades de organismos, tanto ahora como
en el futuro, el ofrecer toda la información posible sobre las poblaciones
encontradas. Por último, la estructura de las comunidades bacterianas es
determinante para la función general de toda la comunidad, en términos de
metabolismo del carbono y de nutrientes por ejemplo (Logue et al., 2008; Comte
& del Giorgio, 2009). Uno de los aspectos estructurales reside en conocer el
número, la identidad y la distribución de los diferentes filogrupos en las
comunidades bacterianas. Por ello, se ofrece esta información como muestra de
su biodiversidad, que resulta especialmente relevante dados los escasos
estudios de las comunidades microbianas del agua, de la interfase agua-
sedimento o de los tapetes microbianos de humedales (Baik et al., 2008), a
pesar de que los marcadores moleculares se utilizaran por primera vez para
determinar la diversidad bacteriana hace ya unos veinte años (Bottger, 1989;
Weisburg et al., 1991; Baker et al., 2003). Además, dado que la magnitud real de
la diversidad microbiana en la naturaleza es todavía parcialmente desconocida,
se espera que salgan a la luz muchas nuevas especies del agua y de los
sedimentos de ambientes como los humedales. Por otro lado, la realización de
esta parte de la tesis, que constituye una importante sección del trabajo, no
hubiera sido posible sin la colaboración del grupo de Genética Evolutiva del
Institut Cavanilles de Biodiversitat i Biologia Evolutiva de la Universitat de
València (D’Auria et al., 2010).
El capítulo 4 (Estructura del plancton y del bentos. Análisis de la riqueza y la

diversidad), relativo a la riqueza y diversidad de las comunidades estudiadas,
persigue al menos tres objetivos. En primer lugar, mostrar el valor de estas
variables estructurales y otras relacionadas con ellas como la equitatividad. La
magnitud y dinámica de estos descriptores permite caracterizar y evaluar a las
comunidades biológicas prediciendo también estados tróficos, contaminación o
estrés (Barnett & Beisner, 2007). Además, se realizan comparaciones con los
valores del humedal obtenidos en otros momentos o en otros sistemas. En
segundo lugar, esta descripción permitirá aportar información sobre la hipótesis
de los humedales como ecotonos altamente diversos (Ward & Tockner, 2001) y
sobre las hipótesis de cantidad y heterogeneidad del recurso como explicación
de su diversidad (Dodson et al., 2000), y si estas relaciones son similares entre
los diferentes grupos funcionales (Beisner & Peres-Neto, 2009). Pero además, en
5
este capítulo se reflexiona sobre las consecuencias funcionales de la diversidad

(Kinzig et al., 2001) y la diversidad de la metacomunidad: diversidad-área-
heterogeneidad (Steiner et al., 2005; Pithart et al., 2007; Fox, 2008) y
conectividad (Declerck et al., 2010). Temas que incluso se pueden abordar
respecto a la diversidad bacteriana, comparándola con las cifras de que se
dispone en ambientes acuáticos de agua dulce y buscando su relación con los
microambientes que un humedal somero, como Las Tablas de Daimiel, ofrece
(D’Auria et al., 2010). Resumiendo, en este capítulo se pretende determinar qué
factores afectan a la diversidad de las diferentes fracciones de organismos y
destacar las poblaciones o grupos funcionales relevantes en la variabilidad de la
diversidad, de modo que nos permita reflexionar sobre su potencial implicación
en la producción (Mulder & Elser, 2009; Vogt et al., 2010), temas de gran
relevancia en la ecología actual y para el objetivo último de este trabajo: el
balance de carbono de unas comunidades en un medio heterogéneo, con gran
cantidad de recursos y desconexión entre las masas de agua (Sánchez-Carrillo &
Angeler, 2010).
El capítulo 5 (Dinámica del plancton y de los tapetes microbianos) tiene como

objetivo describir las dinámicas de la producción de los organismos del plancton
y del tapete microbiano para determinar el posible patrón que éstas presentan
en un hidroperiodo extremadamente seco en un humedal semiárido como lo es
el PNTD. En este capítulo, además, se ha tratado de averiguar si el uso de
métodos más sencillos y rápidos puede registrar con suficiente precisión la
variación de algunas variables relacionadas con la calidad del agua en las que el
fitoplancton es protagonista. Tanto las abundancias de los diferentes grupos
funcionales o taxonómicos como su distribución en el humedal y su dinámica
permiten evaluar su estado trófico (OCDE, 1982; Willén, 2000), los posibles
efectos de la desconexión entre sitios (Angeler et al., 2010) y el acoplamiento o
no a la estacionalidad (McCormick et al., 1998). Entre las hipótesis de
estructuración de metacomunidades están las que consideran que la respuesta
de la comunidad es preponderantemente local, es decir los factores ambientales
del lugar serían importantes (modelo de nicho), y otras hipótesis que implican
que la explicación de la distribución de las comunidades se debe a factores
geográficos como la lejanía, la desconexión o el aislamiento de las masas de
agua (modelo neutral). Estas hipótesis están siendo actualmente comprobadas
en el plancton de lagunas someras o humedales (Soininen et al., 2007) y este
6
capítulo pretende seguir dicho enfoque. Para ello, se analiza qué factores
ambientales, ya sean abióticos o bióticos, explican mejor la varianza de la
producción de cada grupo funcional, puesto que, además, se sabe que en una
misma metacomunidad las comunidades individuales no se ajustan por igual a
los modelos antedichos (Thackeray, 2007).
El capítulo 6 (Metabolismo del plancton: producción primaria y respiración)

presenta el estudio del metabolismo del plancton y su relación con la biomasa
planctónica a lo largo del periodo de estudio, en uno de los enclaves, el más
representativo (La Entradilla) de lo que fue el humedal antaño. El balance entre
la producción primaria, realizada por el picoplancton autotrófico, el nano y el
microfitoplancton, y la respiración debida a ellos mismos más la de bacterias y
zooplancton reflejará la eficiencia del plancton en los flujos del carbono en este
humedal (Williams et al., 2002; del Giorgio & Williams, 2005). Aunque los
humedales son considerados muy productivos (Westlake et al., 1998), no hay
muchos estudios sobre su ciclo del carbono (Álvarez-Cobelas et al., 2010a) y
mucho menos sobre la relevancia de las fracciones microscópicas en los mismos.
Por eso, en este capítulo no sólo se presenta información sobre la producción
bruta, respiración y producción neta del plancton con idea de establecer si esta
comunidad se comporta globalmente como autotrófica o heterotrófica (Duarte
& Prairie, 2005), sino que, además, se muestra qué fracciones de dicho plancton
son relevantes en cada proceso, analizando las diferentes eficacias de los grupos
taxonómicos (Reynolds, 2006). Se ha considerado de manera especial los grupos
funcionales de los mixótrofos (del Giorgio & Gasol, 1995), se ha tenido en cuenta
el comportamiento de la fracción de menor tamaño (bacterias y picoplancton)
que se sabe que pueden ser muy relevantes (Smith & Kemp, 2001), así como la
importancia que puede adquirir el zoobentos en un humedal en desecación y la
interacción entre las cadenas tróficas planctónica y bentónica (Sierszen et al.,
2004). Además, para poder evaluar algunos de estos procesos (respiración) en
algunos grupos de organismos a lo largo del tiempo y establecer su posible
estacionalidad, se recurre tanto a medidas directas obtenidas por el conocido
método de Winkler (Carpenter, 1965) como a bases de datos, donde la relación
alométrica “tamaño frente a respiración” de zooplancton está ya demostrada
(Devol, 1979; Lampert, 1984).
El capítulo 7 (El plancton y los tapetes microbianos en el contexto global del ciclo
del carbono en el Parque Nacional Las Tablas de Daimiel) pretende sugerir una
7
idea global del humedal como fuente o sumidero de carbono, contando con la
participación del plancton y los tapetes microbianos. Aunque los humedales del
mundo se extienden solamente por una superficie de entre el 4% y 9% de la
tierra (Spiers, 1999), almacenan aproximadamente el 37% del carbono terrestre
global (Bolin & Sukamar, 2000). La función de los humedales en el ciclo del
carbono terrestre es particularmente compleja, puesto que en este tipo de
ambientes todos los aspectos de la producción y el consumo del dióxido de
carbono están íntimamente relacionados (Roehm, 2005). En general, las zonas
húmedas están consideradas como pequeños sumideros de dióxido de carbono
(Gorham, 1995) y grandes fuentes de metano, pues parece ser que contribuyen
con el 40% de metano emitido a la atmósfera anualmente (Khalil & Shearer,
1993). En este capítulo se ha integrado la información obtenida en los capítulos
anteriores en un contexto que incluye a los demás productores primarios
(vegetación acuática emergente y sumergida, principalmente) en el área
actualmente más representativa del humedal (La Entradilla). De este modo, con
datos propios de este trabajo, datos obtenidos de la bibliografía (Stevenson et
al., 1996; Liboriussen & Jeppesen, 2003) e información pertinente resultado del
proyecto sobre el balance de carbono en el Parque Nacional Las Tablas de
Daimiel (Álvarez-Cobelas et al., 2010a), se resalta la relevancia de los
microorganismos en dicho balance de carbono de un humedal y se relaciona con
los procesos de sequía y desecación que ya han sufrido y se prevén para un
futuro en humedales semiáridos.
Y por último, se presenta un apartado donde se resumen los resultados y se

extraen las conclusiones principales junto con las reflexiones más importantes.
8
Material, métodos y descripción de zonas inundadas
Capítulo 2
Material, métodos y descripción

limnológica de las zonas inundadas
2.1. INTRODUCCIÓN
En un texto científico el apartado de material y métodos no requiere

introducción, sin embargo, este trabajo quizás la necesite. Por el hecho de
estudiar comunidades de organismos muy diversos y atender a enfoques tanto
estructurales como funcionales, este capítulo es muy extenso. Se ha querido
presentar de modo exhaustivo, por ejemplo, métodos que no por sencillos son
poco polémicos, como el cálculo del biovolumen algal (Rott et al., 2007), algunos
que pueden ser novedosos para los interesados en este estudio, como los
referidos a la determinación de la taxonomía y diversidad bacteriana por
métodos moleculares (DÁuria et al., 2010), y otros con la intención de convertir
este libro en una especie de compendio o manual. Además, el Parque Nacional
Las Tablas de Daimiel (PNTD) es un humedal cambiante en el tiempo y con alta
heterogeneidad espacial. Así, para comprender el área de estudio se debe
describir cómo ha sido su evolución reciente y cómo es la limnología de las zonas
inundadas durante el periodo de estudio y esto hace que se le dedique un
extenso apartado dentro de este capítulo.
9
2.2. ÁREA DE ESTUDIO Y ZONAS DE MUESTREO
El presente trabajo se ha realizado en el Parque Nacional Las Tablas de Daimiel

(Figura 2.1), uno de los últimos exponentes de las denominadas llanuras de
inundación asociadas a cursos fluviales que existen en Europa. Se trata de un
humedal semiárido, situado en la llanura Manchega de la Comunidad Autónoma
de Castilla-La Mancha (39° N, 3° W, a 606 m de altitud), declarado Parque
Nacional en 1973 para prevenir la degradación que ya entonces le afectaba por
efecto de la desecación del área inundada, para luchar contra el paludismo y
crear tierras agrícolas. El Parque está incluido en las listas de Zonas Húmedas de
Importancia Internacional del Convenio Ramsar desde 1982, debido a su valor
ecológico y, en concreto, por la presencia de especies vulnerables, en peligro o
comunidades ecológicas amenazadas. Además, es un espacio designado como
Zona de Especial Protección para las Aves (ZEPA) por la Directiva Europea desde
1979. El humedal está formado por una serie de islas y zonas de aguas libres,
someras e interconectadas cuando la inundación lo permite (Sánchez-Carrillo et
al., 2000; Sánchez-Carrillo & Álvarez-Cobelas, 2010). En las últimas décadas, la
2
extensión inundable máxima del humedal comprende unos 18 km , con una
profundidad media de 0,9 m, dentro de una cuenca fundamentalmente agrícola
2
de 15.000 km , localizada, en buena parte sobre, el sobreexplotado acuífero 23,
con áreas de contacto con otros acuíferos vecinos. El PNTD ha estado sometido
a periodos secos y periodos húmedos, los cuales van de acorde al promedio de
la precipitación anual y se ven reflejados en el área de inundación (Figura 2.2).
Las Tablas de Daimiel son principalmente, agua, sedimentos, vegetación y

microorganismos. Aunque la vegetación emergente es bastante rica, contándose
21 especies, dos de ellas (Cladium mariscus, masiega y Phragmites australis,
carrizo) suponen más del 90% de la cobertura vegetal del humedal, aunque en
los últimos años se asista también a la expansión de la enea (Typha
domingensis). En cuanto a los macrófitos sumergidos, sus comunidades se
caracterizan por la presencia de carófitos (Chara hispida, Ch. vulgaris, Ch.
canescens) en las zonas de aguas más claras y Ceratophyllum submersum en las
que tienen un grado mayor de turbidez (Cirujano et al., 2010). Sobre esta matriz
y sus interacciones reposan otras comunidades valiosas pero menos abundantes
y de menor influencia sobre el funcionamiento de este ecosistema, como son los
vertebrados (aves, peces, etc.).
10
N
Zona Pasarelas
PNTD 100 m
EN
MM
3 km
PN
Figura 2.1. Localización del Parque Nacional Las Tablas de Daimiel (PNTD) y de las zonas de muestreo: La Entradilla (EN), Molemocho
(MM) y Puente Navarro (PN). También se presenta una fotografía aérea que muestra la zona del Parque donde se encontraba la zona de
muestreo La Entradilla, en la que se aprecia la presencia de pasarelas de madera que permiten transitar por encima de las zonas
inundadas.
11
A Temperatura del aire ( C)
may
mar
ago
ene
nov
sep
abr
feb
jun
oct
dic
jul
B
Precipitación (mm·mes-1 )
may
mar
ago
ene
nov
sep
abr
feb
jun
oct
dic
jul
Agua para mantener

C inundación
Área inundada (ha)
Figura 2.2. Promedios mensuales en el PNTD para el período comprendido de 1904 a

-1
2009: A) Temperatura del aire (°C) y B) Precipitación (mm·mes ). C) Patrón de inundación
anual en el PNTD desde 1944 hasta 2008. Se indican los momentos en que el parque
recibió agua transvasada de una cuenca al norte del humedal, para mantener la
inundación. Fuente: modificado a partir de Sánchez-Carrillo & Álvarez-Cobelas, 2010.
12
Las zonas de muestreo se han decidido, por un lado, por la existencia de agua y
por otra parte, porque son zonas ya usadas en trabajos previos (Álvarez-Cobelas
& Cirujano, 1996; Rojo et al., 2000). En 1992-1993 se estudiaron 18 enclaves
para atender a la heterogeneidad espacial; más tarde (Sánchez-Carrillo &
Angeler, 2010) solo Pata Gallina (PG, entrada del río Gigüela al parque por el
noreste), La Entradilla (EN, zona central), Molemocho (MM, antigua zona de
entrada del río Guadiana al humedal) y Puente Navarro (PN, final suroeste del
humedal) fueron estudiadas y en este estudio se seleccionaron las únicas zonas
con agua de entre las anteriores que fueron EN, MM y PN (Figura 2.1). Dichas
zonas se describen más ampliamente en el apartado 2.9.
2.3. CALENDARIO, ESQUEMA DE MUESTREO Y TOMA DE MUESTRAS
Los muestreos se realizaron desde abril de 2007 hasta diciembre de 2008, con
una periodicidad mensual, según se detalla en la tabla 2.1. Se ha cubierto, por
tanto, un periodo de 21 meses, que abarca dos periodos cálidos y secos y tres
periodos fríos y más húmedos (Figura 2.2A y B). Adicionalmente, se eligieron dos
épocas del año (un verano -junio de 2007- y un invierno -febrero de 2008-) para
la caracterización de la diversidad bacteriana por métodos moleculares en la
zona más representativa del PNTD, la cual fue La Entradilla (Tabla 2.1). Se
pretendía que estos dos momentos fueran representativos también de dos
situaciones hidrológicas distintas: el verano, con niveles de inundación más
bajos y el invierno, con mayor profundidad de la columna de agua (véase Figura
2.9A).
Puesto que los lugares de muestreo presentaban escasa profundidad, las

muestras de agua se tomaban a unos 10 cm por debajo de la superficie del agua
con la ayuda de un bote de 2 litros, sumergiéndolo de tal forma que se evitaba
tomar el agua superficial. La muestra tomada se repartía en diferentes alícuotas
de agua en recipientes distintos según el análisis a realizar, tal y como se
presenta en la tabla 2.2. Por su parte, las muestras para diversidad bacteriana
empleando taxonomía molecular, después de su obtención (Tabla 2.2) se
llevaron al laboratorio, en donde todo el volumen de la muestra de agua fue
prefiltrado a través de un filtro de 3 µm de diámetro de poro (Millipore). El agua
filtrada se concentró en un filtro Sterivex 0,2 µm (Millipore) para la extracción
del ADN.
13
14
Tabla 2.1. Calendario de muestreo y resumen de las variables consideradas en cada lugar de muestreo. La Entradilla (EN), Molemocho
(MM), Puente Navarro (PN). Las casillas coloreadas indican que se tomaron muestras y se analizaron las variables indicadas. En MM y PN
la toma de muestras de agua se detuvo por encontrarse secas dichas zonas de muestreo. Sedimento (Sedim.).
2007 2008
abr may jun jul ago sep oct nov dic ene feb mar abr may jun jul ago sep oct nov dic
Variables físicas y químicas
Riqueza, densidad y biovolumen o
biomasa de distintos grupos de
organismos. Pigmentos
Agua
fotosintéticos
Riqueza bacteriana (taxonomía
molecular)
Produccion primaria y respiración
EN
Riqueza, densidad y biovolumen de
fitobentos y bacterias. Pigmentos
fotosintéticos
Cálculo superficie
Tapete
microbiano
molecular)
Densidad y biovolumen bacteriana
Sedim.
molecular)
MM
Agua
fotosintéticos
PN
Agua
fotosintéticos
Tabla 2.2. Métodos de preservación y recipientes utilizados en la recolecta de las

distintas alícuotas de agua, tapete microbiano y sedimento según el análisis a realizar.
Recipiente Adición fijadores y

Análisis Tipo Volumen o Tamaño Tratamiento previo otras preservaciones
AGUA
Va ri a bl es Bote pl á s ti co 2l Refri gera ci ón y
quími ca s y os curi da d
cl orofi l a a
Ri queza , dens i da d Bote pl á s ti co 50 ml Formol 1-2% y
y bi ovol umen de (2) gua rda do en
pi copl a ncton os curi da d
a utotrófi co y
ba cteri opl a ncton
Ri queza , dens i da d Bote pl á s ti co 250 ml Gota s de l ugol

y bi ovol umen de
fi topl a ncton (na no-
mi crofi topl a ncton)
y ci l i a dos
Ri queza , dens i da d Bote pl á s ti co 50 ml Filtración agua por Formol 4%
y bi oma s a de malla de Nytal de
zoopl a ncton 45µm de poro
Di vers i da d Botel l a 2l Refri gera ci ón y
ba cteri a na pl á s ti ca os curi da d. Aná l i s i s
(ta xonomía es téri l (2) a ntes de 24 hora s
mol ecul a r)
TAPETE MICROBIANO
Ri queza , dens i da d Botes de 20 ml Sepa ra r ca da Formol 1-2% -
y bi ovol umen de vi dri o mues tra en tres os curi da d
fi tobentos y ca pa s
ba cteri a s
Pi gmentos Pl a ca Petri 5 cm de di á metro Sepa ra r ca pa Refri gera ci ón y

fotos i ntéti cos s uperfi ci a l os curi da d
Di vers i da d Pl a ca Petri 5 cm de di á metro Sepa ra r ca pa Refri gera ci ón y
ba cteri a na s uperfi ci a l os curi da d. Aná l i s i s
(ta xonomía a ntes de 24 hora s
mol ecul a r)
SEDIMENTO
Di vers i da d Tubo ti po 50 ml Sepa ra r ca da Refri gera ci ón y
ba cteri a na Fa l con es téri l mues tra en tres os curi da d. Aná l i s i s
(ta xonomía ca pa s a ntes de 24 hora s
mol ecul a r)
Dens i da d y
bi ovol umen de
ba cteri a s del
- s edi mento
15
Se realizó el seguimiento de los tapetes microbianos durante todo el periodo de

estudio. Para ello, cada mes, se tomaban tres muestras de la zona de las
pasarelas de La Entradilla (Figura 2.1). La ubicación exacta de las zonas de
muestreos se indica en la figura 5.25 del capítulo 5. En aquellos momentos en
que en una zona determinada no se apreciaba desarrollo del tapete, se sustituía
la zona de muestreo por otra lo más próximo posible a ella. Las muestras se
obtuvieron con la ayuda de un testigo de sedimento consistente en un pequeño
2
tubo de metacrilato de 2,5 cm de diámetro (4,9 cm de superficie de muestreo) y
6 cm de alto (Figura 2.3A). El cilindro se insertaba sobre el tapete microbiano y
sedimento del lugar de muestreo hasta una profundidad de aproximadamente 5
cm. Posteriormente, éste se tapaba por la parte superior en el agua, y
seguidamente por la parte inferior, con unos tapones de teflón, con el objeto de
no perder la muestra al momento de separarla del sedimento. Los testigos de
sedimento así obtenidos se fotografiaban en el mismo lugar de muestreo para
dejar constancia de las microestratificaciones que pudieran presentar.
Seguidamente, cada testigo se separaba en tres capas y se medía y anotaba el
espesor de cada una de ellas. Las muestras se fijaban las muestras añadiendo
formol hasta obtener una concentración final aproximada del 1% - 2% (Tabla
2.2). Con este procedimiento se conseguía evitar la alteración de la
microestratificación del tapete microbiano durante el traslado de las muestras
hasta el laboratorio. Para los análisis de pigmentos del tapete microbiano se
seguía el mismo procedimiento utilizando los testigos, pero sólo se separaba la
primera capa con una espátula y ésta se guardaba en una placa Petri de plástico
en oscuridad, sin utilizar ningún fijador y bajo refrigeración, hasta la llegada al
laboratorio, donde se refrigeraban para su posterior análisis (Tabla 2.2). Las
muestras de tapete microbiano para la caracterización de la diversidad
bacteriana se tomaron utilizando una espátula estéril y colocándolas en placas
Petri también estériles.
El sedimento de La Entradilla (Tabla 2.2) se muestreó exclusivamente para el

estudio de la diversidad bacteriana por métodos moleculares. Las muestras se
obtuvieron utilizando tubos tipo Falcon estériles, los cuales se modificaron para
la toma de la muestra. La modificación consistió en cortarlos y taparlos
posteriormente con parafilm teniendo especial cuidado para que mantuvieran
su esterilidad (Figura 2.3B). Las muestras de sedimento se tomaron en una zona
sin macrófitos sumergidos, hasta 10 cm de profundidad. Se seleccionaron dos
16
submuestras, cada una de aproximadamente 3 g y 1 cm de grosor. La primera

submuestra, la cual correspondía a la interfase agua-sedimento, se denominó
sedimento superficial (SS) y la segunda, obtenida a 5 cm de la parte superior, se
nombró sedimento profundo (SP). Las muestras se refrigeraron y se
mantuvieron en oscuridad para su análisis en la mayor brevedad posible (Tabla
2.2).
A B
Figura 2.3. A) Testigo de sedimento (diámetro: 2,5 cm) y placa Petri (diámetro: 5 cm)
utilizados para la obtención de las muestras de los tapetes microbianos. B) Tubo tipo
Falcon utilizado para la toma de muestras usadas en la caracterización de la diversidad
bacteriana por métodos moleculares en las muestras de sedimento.
2.4. DETERMINACIÓN DE VARIABLES AMBIENTALES Y PIGMENTOS

FOTOSINTÉTICOS
2.4.1. Determinación de la temperatura ambiente y precipitación y variables

físicas, químicas y pigmentos fotosintéticos del agua
Los datos de temperatura ambiente y precipitación se han obtenido de la

Estación Nacional de Meteorología 04112U situada en el PNTD (en las
proximidades del Centro de Recepción del Parque).
17
La temperatura del agua y la concentración de oxígeno disuelto se determinaron

in situ mediante un medidor YSI – 550A. Las medidas de conductividad y pH del
agua se realizaron también in situ utilizando un multímetro MM40 – CRISON.
2.4.2. Determinación de pigmentos fotosintéticos del agua in situ

La clorofila a in vivo se cuantificó in situ utilizando uno de los canales de un
fluorímetro de campo AquaFluor™ - Turner Designs (filtro de excitación 460 ± 20
-1
nm; filtro de emisión > 665 nm; LED azul. Rango de detección: 0 - 300 μg·l ,
-1
detección mínima: 0,3 μg·l ). Una muestra de agua de cada uno de las zonas de
muestreo elegidas se colocaba en la cubeta de medición del fluorímetro y se
obtenían valores de unidades relativas de fluorescencia (URFs). El fluorímetro
era calibrado previamente a cualquier medida utilizando agua destilada como
blanco y un patrón secundario sólido (Cod.# 8000952).
Para la transformación de las URFs en concentración de clorofila a, se realizó,

para cada lugar de muestreo, una regresión lineal entre los datos obtenidos
mediante el fluorímetro en URFs y los datos de concentración de clorofila a,
obtenidos a partir de la metodología descrita en el apartado 2.4.3.5.
La ficobilina de las cianobacterias más abundantes en aguas dulces y de algunas

algas rojas, la ficocianina (MacIsaac & Stockner, 1993), se determinó in situ en la
misma muestra de agua que sirvió para medir la clorofila a utilizando otro canal
del fluorímetro de campo AquaFluor™ - Turner Designs (filtro de excitación 595
nm; filtro de emisión 670 nm; LED amarillo. Rango de detección: 0 - 150,000
-1 -1
cel.·ml ; detección mínima: 150 cel.·ml ). Se obtenían también valores de
unidades relativas de fluorescencia (URFs) y del mismo modo que para la
clorofila a, el fluorímetro era calibrado previamente a cualquier medida
utilizando agua destilada como blanco y un patrón secundario sólido (Cod.#
8000952).
Para la transformación de las URFs en biovolumen de cianobacterias, se realizó,

para cada zona muestreada una regresión lineal entre los datos obtenidos por
tanto el fluorímetro en URFs y el biovolumen de cianobacterias, en el cual se
incluyó el biovolumen del picoplancton autotrófico como el biovolumen de las
cianobacterias pertenecientes al microplancton. Dicho biovolumen se obtuvo a
partir de la metodología descrita en el apartado 2.5.1.
18
Tanto para la clorofila a in vivo como para la ficocianina, se obtenía el promedio

de tres valoraciones de cada muestra ya que se estaba midiendo sobre una
suspensión celular y así se minimizaba el error.
2.4.3. Determinación de variables químicas y clorofila a por extracción

La determinación de estas variables la llevó a cabo el personal del equipo de
investigación del Instituto de Recursos Naturales del CSIC (Consejo Superior de
Investigaciones Científicas) en Madrid, que forma parte del grupo
interdisciplinar que está trabajando en el PNTD. Los procedimientos realizados
se describen a continuación.
2.4.3.1. MATERIA EN SUSPENSIÓN

Para la determinación de la materia en suspensión se empleó la metodología
propuesta por APHA (1992). Se filtró un volumen conocido de la muestra
homogeneizada, empleando un filtro de fibra de vidrio de 0,45 µm de diámetro
de poro, previamente secado (110°C) y pesado. Al finalizar dicho procedimiento,
se secó el filtro en una estufa a 110°C durante dos horas, colocando el filtro en
una cápsula-soporte (la cual fue pesada previamente con el filtro limpio). El filtro
y la cápsula se pesaron nuevamente y el procedimiento del ciclo de secado se
repitió hasta obtener un peso constante. Se empleó la siguiente fórmula para
obtener la materia en suspensión:
Materia en suspensión (mg·ml-1) = (A-B)/Volumen de la muestra filtrada (ml)

A= Peso del la cápsula-soporte más el filtro limpio que contiene el residuo sólido secado a 110°C (mg).
B= Peso de la cápsula-soporte más el filtro limpio secado a 110°C (mg).
2.4.3.2. SÓLIDOS DISUELTOS

Para la determinación de los sólidos disueltos se empleó la metodología
propuesta por APHA (1992), para lo cual fue necesario medir previamente el
residuo seco o compuestos solubles en el agua que se deshidratan a
temperaturas relativamente bajas. Para iniciar el procedimiento se preparó una
cápsula de evaporación, calentándola a 110°C al menos una hora, la cual se
introdujo posteriormente en un desecador para enfriarla y se pesó
seguidamente hasta obtener un peso constante. Se determinó un volumen de la
-1
muestra que nos permitiera obtener entre 100-250 mg·l de residuo. Luego se
evaporó la muestra en un baño de agua hasta la sequedad y después se secó la
19
muestra en la estufa a 110°C durante al menos dos horas. Finalmente se enfrió

en un desecador, pesando varias veces y repitiendo el ciclo secado-desecación
hasta obtener un valor constante de peso. Los cálculos que se realizaron para
obtener el residuo seco fueron los siguientes:
Residuo seco (mg·ml-1) = (P`-P)/Volumen de la muestra evaporada (ml)

P`= Peso del la cápsula vacía (mg), secada a 110°C
P= Peso del residuo y cápsula (mg), secados a 110°C
Tras evaluar el residuo seco (110°C), se introdujo la cápsula con la muestra

procesada en un horno tipo mufla (Carbolite), a una temperatura de 550°C, por
un periodo no inferior a dos horas determinando el residuo mineral.
Posteriormente la muestra se dejó enfriar en un desecador y cuando la cápsula
se encontraba a temperatura ambiente se pesaba, repitiendo el ciclo de secado-
desecación hasta obtener un peso constante. Los cálculos que se realizaron para
obtener los sólidos disueltos fueron los siguientes:
Sólidos disueltos (mg·ml-1) = (A-B)/Volumen de la muestra (ml)
A= Residuo seco (mg·ml-1), obtenido previamente.

B= Peso del residuo y cápsula (mg), secados a 550°C
-1
2.4.3.3. NUTRIENTES
Para expresar en mg·l , multiplicar por 1000
A. Nitrógeno total
Para la determinación del nitrógeno total (NT) se siguió la metodología descrita
por Bachmann y Canfield (1996). En un tubo de vidrio de tapón de rosca se
introdujeron 5 ml de la muestra, 5 ml de agua destilada y se le añadieron 1,5 ml
de la solución de oxidación (persulfato potásico y sosa) con el fin de oxidar el
amonio, las formas orgánicas y los compuestos del nitrato, así como todas las
formas del nitrógeno. Se tuvo en cuenta que quedara espacio para el
almacenamiento de los gases que se desprenden en la oxidación.
Posteriormente se introdujo cada tubo en el autoclave a 121°C, a 15 psi de
presión, durante 30 minutos. A continuación, a cada tubo se le adicionaron 0,2
ml de ácido sulfúrico concentrado y se medía la absorbancia de la muestra entre
200 y 300 nm en el espectrofotómetro inmediatamente, ya que la solución es
inestable. Se estimó una línea de base entre 240 y 190 nm (equivalente al
blanco), en la que se empleó agua destilada libre de nitrato, tratada del mismo
modo que a cada una de las muestras. Se calculó la segunda derivada y se tomó
20
el valor de absorbancia a 224 nm. Finalmente se extrapolaron los datos

obtenidos de la segunda derivada a 224 nm en la recta patrón realizada con
anterioridad para determinar la concentración de nitratos. Por interpolación
entre los puntos de la recta de calibración se obtiene el contenido de nitrato
para cada muestra.
B. Nitrito
Se empleó la metodología propuesta por APHA (1992). Ya que en general las
muestras del PNTD presentaban bastantes sólidos en suspensión, se filtró el
volumen a analizar (25 ml) de la muestra utilizando un filtro de 0,45 µm de
diámetro de poro. Luego se añadieron 15 ml de la solución tampón (pH=4,8), 5
ml de la solución Griess A y 5 ml de la solución Griess B. Tras la mezcla de todos
los reactivos con la muestra, se esperó media hora como tiempo de reacción. Se
realizaron las lecturas de la absorbancia del compuesto formado en un
espectrofotómetro a una longitud de onda de 520 nm. Se construyó una recta
de calibración con 5 patrones de nitrito y por interpolación entre los puntos de
dicha recta se obtuvo el contenido en nitrito para cada muestra.
Reactivos:
Solución tampón (pH = 4,78): 100 g de acetato sódico + 30 ml de ácido acético glacial
hasta 1000 ml de agua destilada.
Solución Griess A: 1,65 g de ácido sulfanílico + 125 ml de ácido acético glacial y agua
destilada hasta 500 ml.
Solución Griess B: 0,25 g de α-naftilamina, hervir en 100 ml de agua destilada durante
15 min, añadir 125 ml de ácido acético glacial y hasta 500 ml con agua destilada.
C. Nitrato
Se empleó la metodología propuesta por Rodier (1990), la cual, aunque no está
descrita para el análisis de aguas con bajas concentraciones de nitratos, se tuvo
que utilizar ya que la descrita por Bachmann y Canfield (1996) presentaba
interferencias y generaba una alta turbidez, situación que impedía la valoración
del nitrato. De esta manera, se procedió a utilizar la metodología para una alta
concentración de nitratos, pero con una curva patrón adaptada al rango de las
concentraciones del PNTD. La muestra se filtraba previamente por un filtro de
0,45 µm de diámetro de poro con el objeto de eliminar posibles interferencias
de partículas suspendidas; posteriormente a 10 ml de la muestra filtrada se le
añadía 1 ml de la solución de salicilato de sodio y en un baño de agua se
evaporaba hasta la sequedad, obteniendo así un residuo con nitratos presentes
21
en la muestra. Dicho residuo se recogió con 1 ml de ácido sulfúrico concentrado.

Posteriormente, se añadieron 10 ml de sal de Seignete y 10 ml de hidróxido
sódico al 30%, obteniendo una coloración amarilla cuya intensidad se medía en
un espectrofotómetro ultravioleta-visible. Finalmente, se introdujo la solución
resultante en matraces aforados de 25 ml, enrasando con agua destilada. Para
efectuar la lectura de la intensidad del color en el espectrofotómetro, a una
longitud de onda de 470 nm.
Reactivos:
Ácido sulfúrico concentrado (95-97%).
Salicilato de sodio: 0,5 g de C7H5NaO3 + 100 ml de agua destilada.
Hidróxido sódico al 30%: 30 g de NaOH + 100 ml de agua destilada.
Sal de Seignete: 100 g de tartrato de sodio y potasio + 3 g de NaOH hasta 1000 ml con
agua destilada.
D. Amonio
Se empleó la metodología propuesta por APHA (1992). A 100 ml de la muestra
se le añadieron 5 ml del precipitante alcalino (descrito más adelante) y se dejó
reposar como mínimo 12 horas. Posteriormente, se tomó una alícuota de la
muestra de 50 ml a la que se le añadió 1 ml de hidróxido de sodio 3N y se dejó
reposar 5 minutos. Seguidamente se añadió 1 ml de la solución Nessler y
nuevamente se dejó reposar, pero en esta ocasión, 10 minutos. Ya que la
coloración adquirida es estable aproximadamente 1 hora, en este tiempo se
realizó la lectura de la absorbancia a 420 nm. Para averiguar las concentraciones
de amonio, se interpolaban los datos de las absorbancias de las muestras en una
recta de calibración realizada con 5 patrones.
Reactivos:
Precipitante alcalino: 200 g de carbonato sódico y 200 g de hidróxido de sodio y se
enrasa con agua destilada hasta 1 l.
Solución hidróxido de sodio 3N: 120 g de hidróxido sódico hasta 1000 ml con agua
destilada.
E. Fósforo total y ortofosfato

Para la determinación del fósforo total y del ortofosfato se utilizó la metodología
propuesta por APHA (1992). Antes de iniciar el análisis, se realizó la limpieza del
material con HCl al 5%, aclarando con agua destilada en varias ocasiones. Para
transformar todo el fósforo en ortofosfato se realizó la oxidación de la muestra
22
con persulfato de amonio. En un vaso de precipitados se colocaron 50 ml de la

muestra a la cual se le añadieron 2 ml de acido sulfúrico 1:3 y una pequeña
cantidad de persulfato de amonio. La muestra se colocó en una placa calefactora
a evaporar hasta alcanzar un volumen final de aproximadamente 10 ml.
Posteriormente se añadieron unas gotas de solución indicadora de fenolftaleína
y se alcalinizó con una solución de hidróxido de sodio 8 N, hasta obtener un
ligero tono rosado. Seguidamente, la muestra se decoloró con una gota de ácido
sulfúrico concentrado, se dejó enfriar y se llevó a un volumen de 50 ml con agua
destilada en un matraz aforado. A continuación, se realizó la determinación de
ortofosfato, empleando 50 ml de muestra y, en el caso de la determinación de
fósforo total, usando los 50 ml de la muestra después de haber sido tratada para
eliminar los fosfatos. Así, los 50 ml de la muestra o de la muestra tratada se
colocaron en un matraz aforado y se añadieron 5 ml de la solución
sulfomolíbdico y una pequeña cantidad de ácido ascórbico. Se llevó a ebullición
durante 1 minuto agitando ocasionalmente para evitar proyecciones. Una vez
fría, se midió la absorbancia de las muestras a una longitud de onda de 820 nm.
Ya que el color se mantiene estable aproximadamente 45 minutos, se realizó la
lectura dentro de este tiempo. Para averiguar las concentraciones de fósforo
total y ortofosfato, se interpolaron los datos de las absorbancias en la recta de
calibración realizada con 5 patrones para cada variable.
Reactivos:
Solución sulfomolíbdico: Está compuesta de dos soluciones. A = 10 g de molibdato
amónico, disueltos en 70 ml de agua destilada y enrasado a 100 ml. B = 150ml de ácido
sulfúrico, sobre 150 ml de agua destilada. Se añadió la solución A sobre la B y se dejó
enfriar.
Para efectuar las lecturas de los nutrientes, se utilizó una cubeta de 2 cm de

recorrido de luz. Las lecturas se realizaban en un espectrofotómetro (Lambda 35
UV/VIS Spectrometer Perkin Elmer).
F. Razón nitrógeno:fósforo
La razón nitrógeno:fósforo (N:P) se calculó de dos formas distintas. En primer
lugar, se consideraron las fracciones de nitrógeno y fósforo total en moles, y en
segundo lugar se utilizó el nitrógeno y el fósforo inorgánico disuelto, en los
- -
cuales se incluyeron las concentraciones molares de nitrito (NO 2 ), nitrato (NO3 ),
23
+ 3-
amonio (NH4 ), y el ortofosfato (PO4 ), fracciones iónicas disponibles para ser
incorporadas por el fitoplancton.
A la hora de comparar la relación N:P en el ambiente estudiado con las

proporciones de estos elementos en la biomasa de los productores primarios
planctónicos, se asumió la composición celular de Redfield de N:P=16:1 átomos
(Redfield et al., 1963) que aunque no es la relación óptima bioquímica universal,
representa el promedio de esta relación para distintas especies de fitoplancton,
según lo describe Klausmeier et al. (2004).
2.4.3.4. CARBONO ORGÁNICO DISUELTO

Se empleó la metodología propuesta por Cuthbert y del Giorgio (1992), basada
en la coloración del agua. Se filtró la muestra a través de un filtro de 0,45 µm de
diámetro de poro, a fin de eliminar la turbidez debida a la materia en
suspensión. Se midió la absorbancia a 440 nm del blanco (agua destilada) y de
las muestras en un espectrofotómetro. Se usaron cubetas de 10 cm de paso
óptico.
-1
Color (mg Pt·l ) = 18,216 x A – 0,209
A= (Abs440 * 2,3) / anchura de la cubeta (en metros)

(metros)
Para determinar la concentración de carbono orgánico disuelto (COD), se
empleó la siguiente fórmula propuesta por Rasmussen et al. (1989):
-1 -1
mg COD·l =2,265 + 0,074 x (mg Pt·l )
2.4.3.5. CLOROFILA a
Para la extracción de la clorofila a se empleó la metodología propuesta por
Marker et al. (1980), para lo cual se filtró una cantidad determinada de agua
empleando un filtro de fibra de vidrio de 0,45 µm de tamaño de poro. Después
de la filtración, el filtro se colocó durante 20 minutos sobre papel secante en
oscuridad, para eliminar el agua absorbida y que ésta no diluyera el solvente de
extracción y, a su vez, para que la luz no degradase la clorofila. Posteriormente,
se enrolló el filtro y se introdujo en un tubo de centrífuga, añadiéndole 10 ml de
metanol al 90%. La extracción se realizó en un baño maría a 60 °C durante 15
minutos (sin sobrepasar los 65 °C porque el metanol hierve a esta temperatura y
se evapora) y se dejó enfriar. Después de transcurrido este tiempo, se centrifugó
a 3000 r.p.m. durante 15 minutos. Del sobrenadante se obtuvo una alícuota para
24
su lectura en el espectrofotómetro a las longitudes de onda de 665 y 750 nm,

utilizando como blanco metanol al 90%. Para calcular la concentración de
clorofila a se empleó la siguiente fórmula:
Clorofila a x Volumen Ancho de

= 13,9 x 10 ml de Abs 665 – Abs 750 x
la cubeta
(µg·l-1) x metanol x de agua
x
filtrado (l) (cm)
2.5. CARACTERIZACIÓN TAXONÓMICA DEL PLANCTON. DETERMINACIÓN DE LA

DENSIDAD Y BIOMASA PLANCTÓNICAS
2.5.1. Fitoplancton
2.5.1.1. PICOPLANCTON AUTOTRÓFICO

La fracción más pequeña del fitoplancton, de hasta 2 µm de tamaño,
denominada picoplancton autotrófico (PPA), se determinó a partir de muestras
de 50 ml tomadas del modo descrito en el apartado 2.3 de este capítulo. Estas
muestras se guardaron en oscuridad hasta el momento de su recuento con el fin
de preservar la autofluorescencia de estos organismos.
Para realizar los recuentos, se filtró un determinado volumen de la muestra

obtenida en cada zona de muestreo: La Entradilla (entre 10 y 15 ml),
Molemocho (entre 5 y 20 ml), y Puente Navarro (entre 0,1 y 0,35 ml). El volumen
dependía de la densidad del PPA en cada lugar de muestreo, el cual se
determinó con las muestras de los primeros meses de estudio, tras varias
pruebas, hasta obtener una densidad de organismos sedimentados que fuera la
óptima para el recuento; dicho volumen se siguió utilizando con ligeras
modificaciones, en función de la evolución de la densidad del PPA a lo largo del
tiempo. Para este procedimiento se usaron filtros negros de 2,5 cm de diámetro,
TM
de policarbonato y de 0,2 µm de diámetro de poro (Millipore - ISOTOPE
Membrane Filters –CAT N° GTBP02500) y un sistema de filtración por vacío. Los
filtros, después del filtrado y una vez secos, se montaron sobre portaobjetos
colocando una gota de aceite de inmersión no fluorescente tanto debajo como
encima del filtro y, finalmente, se colocó un cubreobjetos. Todas estas
manipulaciones se realizaron bajo escasa iluminación con el fin de mantener la
25
autofluorescencia del PPA. Los filtros se observaron con la ayuda de un

fotomicroscopio de epifluorescencia NIKON (Eclipse E800), que posee una
cámara Nikon digital (DXM1200F) acoplada. Se utilizaron los filtros adecuados
(EX 455-470, DM 500, BA 515 - luz azul; EX 510-560, DM 575, BA 590 - luz verde)
para la observación de la autofluorescencia del PPA (Weisse, 1988). En primer
lugar se observaba cada campo bajo excitación azul para detectar la
fluorescencia de la clorofila a de los picoeucariotas (coloración rojo oscura) y la
fluorescencia de la ficoeritrina (coloración amarilla anaranjada brillante) de las
picocianobacterias y posteriormente el mismo campo se observaba bajo
excitación verde para detectar la fluorescencia de la ficocianina (coloración roja)
o el tipo II de ficoeritrina (coloración anaranjada) de las picocianobacterias
(MacIsaac & Stockner, 1993). Se eligieron al azar un mínimo de 10 campos para
realizar los recuentos y estos campos enfocados se capturaron como imágenes.
Los recuentos se realizaron sobre las imágenes en la pantalla del ordenador, lo
que facilitaba el recuento si se compara con el conteo observando a través de
los oculares del microscopio. Las imágenes se recontaron empleando el
programa ImageJ Versión 1.43u (Rasband, 2010). Se recontaron un mínimo de
500 células en cada muestra a una magnificación de 1000X. Para determinar la
densidad celular se empleó la siguiente ecuación, en la que se considera el área
2
de la filtración, la cual fue de 188,69 mm y la de observación, que fue de
2
0,01116 mm .
Área de Área de x Volumen x Nº

Densidad celular = Nº de células x
filtración observación filtrado campos
(cel·ml-1) recontadas
(mm2) (mm2) (ml)
3· -1
Para la determinación del biovolumen (µm ·ml ), se midieron las dimensiones
de distintas células a partir de fotografías tomadas de las preparaciones y se
3· -1
calculó el biovolumen celular (µm ·cel ) utilizando la fórmula geométrica de la
3
esfera (Volumenesfera = 4/3·π·r ), ya que ésta era la forma más semejante a la de
los microorganismos observados (Rott, 1981). El biovolumen celular se
multiplicó por la densidad poblacional. Para el cálculo de la biomasa se asumió
-3
una densidad de 1 g·cm .
26
2.5.1.2. NANOFITOPLANCTON Y MICROFITOPLANCTON

Las muestras de agua para la determinación de la fracción fitoplanctónica
correspondiente al nanofitoplancton y microfitoplancton fueron obtenidas
como se describe en el apartado 2.3 de este capítulo (Tabla 2.2). De las muestras
obtenidas se sedimentó un volumen conocido (EN = 20 – 50 ml; MM = 5 ml; PN =
0,5 – 2 ml) en cámaras de Utermöhl. El recuento se hizo con un microscopio
invertido Olympus CK2 entre 400X y 1000X, según el tamaño de las algas. Para
estimar la densidad poblacional se recontaron al menos 500 organismos
unicelulares, filamentos o colonias (9% de error según Lund et al., 1958). La
-1
unidad de densidad poblacional utilizada para el fitoplancton fue ind·ml , donde
“individuo” corresponde a una célula, una colonia o un filamento, según la
especie en cuestión (Tabla 2.3A y 2.3B) y para determinar la densidad
poblacional se utilizó la siguiente fórmula:
Nº de células -
Densidad = Área de Área del x Volumen
filamentos – Nº campos
la placa campo sedimentado
ind·ml-1 colonias recontados
(mm2) (mm2) (ml)
(recontadas)
La identificación taxonómica se llevó a cabo con la siguiente bibliografía: la

revista Archiv für Hydrobiologie (Algologische Studien), la serie Süßwasserflora
von Mitteleuropa (Gustav fischer Velarg, Stuttgart) y la serie Das Phytoplankton
des Süßwassers (Ed. Schweizerbart´sche Verlagsbuchhandlung).
3 -1
Para el cálculo del biovolumen de los individuos recontados (µm ·ind ) se
emplearon las formas geométricas definidas para cada especie (Rott, 1981;
Hillebrand et al., 1999; Rott et al., 2007). Las fórmulas usadas se encuentran
consignadas en las tablas 2.3A y 2.3B. Inicialmente se obtuvo el promedio de las
dimensiones celulares, de las colonias o filamentos de, al menos, 20 individuos
de cada población o, en casos especiales, de los individuos encontrados. A
-1
continuación, se multiplicó la densidad poblacional (ind·ml ) por el biovolumen
medio de cada especie. Finalmente, el biovolumen poblacional se expresó en
3 -1 -3
mm ·l . Se consideró la densidad de cada célula como 1 g·cm para expresar el
biovolumen en biomasa, cuando fue necesario.
-1
Para expresar la biomasa fitoplanctónica en carbono (µgC·l ), se utilizaron las
fórmulas consignadas en la tabla 2.4 (Menden-Deuer & Lessard, 2000).
27
2.5.2. Zooplancton
2.5.2.1. CILIADOS
-1 -1
Para obtener la densidad (ind·ml ) y biomasa (µg·ml ) de los ciliados se utilizó la
misma metodología y muestras empleadas para el fitoplancton. Aunque las
muestras estaban fijadas con lugol, consideramos que la identificación de los
ciliados basándonos en su forma y su tamaño fue suficientemente inequívoca.
Se utilizaron las descripciones taxonómicas y ecológicas de Foissner y Berger
(1996) y Foissner et al. (1999).
3 -1
Para la obtención del biovolumen de los individuos recontados (µm ·ind ) se
emplearon las formas geométricas que más se parecían a los cuerpos de los
organismos (Sherr et al., 1986; Bojanid et al., 2006). Teniendo en cuenta la forma
geométrica definida para cada especie (Tabla 2.5) fue necesario obtener el
promedio de las dimensiones de, al menos, 20 individuos de cada población o,
en casos especiales, de los individuos encontrados. Para expresar el biovolumen
3 -1 6 3
poblacional (µm ·l ) en peso fresco (PF), se asumió que 1 µg = 10 µm y para
convertir PF en peso seco (PS) se asumió que PS = 0,1· PF (µg).
Para expresar la biomasa de los ciliados sin lorica y fijados con lugol en carbono
-1
(µgC·l ), se empleó la fórmula siguiente (Putt & Stoecker, 1989):
-1 3 -1
pgC ind. = 0,19 x (µm · ind. ).
Tabla 2.3. A) Figuras geométricas (y sus fórmulas) utilizadas para obtener el biovolumen
individual de los diferentes taxones fitoplanctónicos (Hillebrand et al., 1999). Medidas: r =
radio, d = diámetro, h = altura, l = lado, a = ancho a, b = ancho b y c = alto de la base.
Figura geométrica Fórmula

3
Esfera (4/3)·π·r
2
Esfera prolongada (1/6)·π·d h
2
Cilindro π·r ·h
2
Cono (1/3)·π·r ·h
Elipsoide (1/6)·π·a·b·h
2
Doble Cono ((1/3)·π·r ·h)·2
3
Cubo l
Prisma con base elíptica (1/4)·π·a·b·c
2
Gomphonemoide a ·(((π·(l-a))/4)+((l-(a·2))/3)
Prisma con base de un paralelogramo (1/2)·a·b·c
c
28
Tabla 2.3. B) Figura geométrica asignada a cada taxón fitoplanctónico para obtener el
biovolumen individual. Entre paréntesis (1) si las colonias las conforman células
separadas: Volumen celular x promedio del Nº de células por colonia y (2) si las colonias
las conforman células juntas: Volumen de la colonia. Si la colonia tiene forma de esfera
medimos el radio y con este valor obtenemos el biovolumen.
Taxón Figura Taxón Figura

CÉLULA CÉLULA
CYANOPHYCEAE DINOPHYCEAE
Synechococcus sp. Cilindro Ceratium hirundinella Tres conos
Synechocystis aquatilis Cilindro Gymnodinium mitratum Elipsoide
Synechococcus sp. Esfera Peridinium umbonatum Elipsoide
Synechocystis aquatilis Esfera EUGLENOPHYCEAE
COLONIAS Euglena sp. Elipsoide
CYANOPHYCEAE Euglena acus Elipsoide
Aphanocapsa delicatissima (1) Esfera Euglena gracilis Elipsoide
Aphanocapsa holsatica (1) Esfera Euglena oxyuris Elipsoide
Aphanothece minutissima (1) Cilindro Lepocindis ovum var. globula Elipsoide
Chroococcus microscopicus (1) Esfera Phacus pyrum Elipsoide
Chroococcus minor (1) Esfera Strombomonas verrucosa Esfera
Chroococcus minutus (1) Cilindro CRYPTOPHYCEAE
Cyanodictyon planctonicum (1) Cilindro Chroomonas sp. Esfera
Lemmemaniella cf. flexa (1) Cilindro Cryptomonas sp. Esfera
Merismopedia tennuissima (1) Esfera Cryptomonas erosa Elipsoide
Merismopedia punctata (1) Esfera Cryptomonas marsonii Elipsoide
Microcystis aeruginosa (1) Esfera Cryptomonas phaseolus Elipsoide
Microcystis flos-aquae (2) Esfera Cryptomonas rostratiformis Elipsoide
FILAMENTO Plagioselmis lacustris Cono + 1/2 Esfera
CYANOPHYCEAE Plagioselmis nannoplanctica Cono + 1/2 Esfera
Anabaena bergii Cilindro CHRYSOPHYCEAE
Geitlerinema cf. amphibium Cilindro Desmanella sp. Esfera
Geitlerinema cf. nematodes Cilindro Ochromonas sp. Esfera
Geitlerinema cf. tenue Cilindro Ochromonas cf. vischerii Esfera
Glaucospira sp Cilindro COLONIA
Limnothrix redekei Cilindro CHRYSOPHYCEAE
Oscillatoria tenuis Cilindro Desmarella moniliformis (1) Esfera
Phormidium formosum Cilindro BACILLAROPHYCEAE
Planktolyngbya brevicellularis Cilindro Amphora lineolata P. base elíptica
Planktolyngbya contorta Cilindro Aulacoseira granulata Cilindro
Planktolyngbya limnetica Cilindro Campylodiscus clypeus Cilindro
Planktothirx agardhii Cilindro Chaetoceros muelleri Cilindro
Pseudoanabaena sp. Cilindro Cyclotella cf. atomus Cilindro
Pseudoanabaene catenata Cilindro Cyclotella meneghiniana Cilindro
Pseudanabena cf. minima Cilindro Denticula elegans P. base elíptica
Spirulina meneghiniana Cilindro Entomoneis alata P. base elíptica
Entomoneis paludosa P. base elíptica
29
Continuación Tabla 2.3

CÉLULA CÉLULA
BACILLAROPHYCEAE CHLOROPHYCEAE
Fragilaria ulna P. base elíptica Dictyosphaerium pulchellum Esfera
Gomphonema sp. Gomphonemoide Golenkiniopsis cf. varians Esfera
Navicula sp. P. base elíptica Lagerheimia baltonica Elipsoide
Navicula cf. halophila P. base elíptica Lagerheima longiseta Elipsoide
Nitzschia acicularis P. base paralelog. Monoraphidium arcuatum Dos conos
Nitzschia cf. pusilla P. base paralelog. Monoraphodium circinale Dos conos
Nitzschia gracilis P. base paralelog. Monoraphidium contortum Dos conos
Nitzschia palea P. base paralelog. Monoraphidium dybowskii Dos conos
Nitzschia reversa P. base paralelog. Monoraphidium komarkovae Dos conos
Nitzschia sigmoidea P. base paralelog. Monoraphidium minutum Dos conos
CHLOROPHYCEAE Monoraphidium subclavatum Dos conos
Ankyra judayi Dos conos Oocystis sp. Esfera prolong.
Aulacomonas hyalina Esfera prolong. Oocystis lacustris Esfera prolong.
Carteria sp. Esfera Scenedesmus acuminatus Esfera prolong.
Chlamydomonas sp. Esfera Scenedesmus acutus Esfera prolong.
Chlamydomonas cf. altera Esfera Scenedesmus intermedius Esfera prolong.
Chlamydomonas cf. fusus Elipsoide Scenedesmus quadricauda Esfera prolong.
Chlamydomonas cf. Esfera Spermatozopsis exsultans Cilindro
reinhardtii Scourfielda cordiformis Esfera
Chlorella sp. Esfera Tetraedron minimum Cubo
Coleastrum microporum Esfera Tetraselmis sp. Elipse
Dictyosphaerium Esfera
ehrenbergianum
Tabla 2.4. Ecuaciones empleadas para expresar la biomasa del fitoplancton en carbono.
* Se considera el picoplancton autotrófico, las cianobacterias, las criptofíceas, las
crisofíceas, las euglenofíceas y las clorofíceas.
Organismo Fórmula
-1 3 -1 0,819
Dinoflagelados pgC·cel = 0,76 x (µm · cel )
-1 3 -1 0,811
Diatomeas pgC·cel = 0,288 x (µm · cel )
-1 3 -1 0,939
Resto* pgC·cel = 0,216 x (µm · cel )
2.5.2.2. METAZOOPLANCTON
Las muestras para el estudio de cladóceros, copépodos y rotíferos se colectaron

como se describe en el apartado 2.3 de este capítulo (Tabla 2.2). La
identificación y el recuento del metazooplancton se realizaron sobre muestras
30
procedentes de la filtración de volúmenes adecuados. Los volúmenes de

referencia se determinaron en los primeros muestreos, y se fueron modificando
en función de la densidad de zooplancton en cada zona de muestreo: La
Entradilla (6-14 l), Molemocho (8-20 l) y Puente Navarro (4-14 l).
Para la identificación y recuento del metazooplancton se utilizaron cámaras de

sedimentación apropiadas que permitieron el estudio en un microscopio
invertido Olympus CK2 a 400X - 1000X. Se utilizaron manuales específicos para la
identificación de cada grupo taxonómico (Alonso, 1996; Koste, 1978; Dussart,
1967; Dussart, 1969; Einsle, 1996; Orlova-Bienkowskaja, 2001; Segers, 1995;
Nogrady & Segers, 2002).
Para obtener la biomasa de rotíferos, cladóceros y copépodos se midió un

mínimo de 25 individuos de cada taxón y, en el caso de no alcanzar esta cifra en
algún grupo, se midió la totalidad de los organismos encontrados. La biomasa de
cada especie se calculó siguiendo las ecuaciones propuestas por Dumont et al.
(1975), Bottrell et al. (1976), Ruttner-Kolisko (1977), Rosen (1981), Lawrence et
al. (1987) y Malley et al. (1989). Dichas ecuaciones se encuentran consignadas
en las tablas 2.6 y 2.7. En el caso de los rotíferos, se calculó en primer lugar el
3 -1
biovolumen individual (µm ·ind ) y posteriormente éste se transformó en peso
6 3
fresco (PF) utilizando la equivalencia de 1 µg = 10 µm . Para transformar el PF
en peso seco (PS) se asumió que el 93% del contenido de los rotíferos es agua,
por tanto que PS (µg) =0,07 · PF (µg) (Malley et al., 1989), a excepción del género
Asplachna donde PS = 0,039·PF (µg) (Dumont et al., 1975). En el caso de los
cladóceros y los copépodos se utilizaron ecuaciones que permitían obtener
directamente el PS (µg).
-1
Para expresar la biomasa en carbono (µgC·l ) se utilizó, tanto para los rotíferos,
como para los cladóceros y copépodos, la siguiente fórmula: pgC = 0,48 · PF (pg)
(Anderson & Hessen, 1991).
En las muestras colectadas para la identificación y recuento de metazooplancton

(rotíferos, cladóceros y copépodos), se observaron organismos pertenecientes a
otros grupos, que como se verá en capítulos siguientes, hemos denominado
genéricamente “zoobentos”. Dichos organismos se identificaron como
ostrácodos, quironómidos, nemátodos, tecamébidos y larvas de insectos. Para el
recuento se siguió la metodología descrita en el apartado de metazooplancton.
31
Tabla 2.5. Figura geométricas usadas para calcular el volumen celular de los ciliados.
3 2 3
Volumenesfera = v =4/3·π·r y Volumenelipsoide = v =π/6·a ·b; donde (v) volumen en µm ; (a)
ancho en µm; (b) longitud en µm; (r) radio en µm.
Taxón Figura
Gymnostomatea
Cyclotrichium cf. viride Elipsoide
Enchelys cf. gasterosteus Elipsoide
Lagynophrya cf. acuminata Elipsoide
Monodinium sp. Esfera
Monodinium cf. balbianii Elipsoide
Monodinium cf. perrieri Esfera
Pelagolacrymaria cf. moserae Elipsoide
Pelagodileptus cf. trachelioides Esfera
Pelagovasicola cf. cinctum Elipsoide
Prostomatida
Coleps cf. hirtus Esfera
Pelagothrix cf. chlorelligera Esfera
Pelagothrix cf. plancticola Esfera
Urotricha sp. Esfera
Urotricha cf. globosa Esfera
Hymenostomata
Ctedoctema cf. acanthocryptum Elipsoide
Paramecium sp. Elipsoide
Uronema cf. nigricans Elipsoide
Peritrichia
Opisthonecta cf. henneguyi Esfera
Vorticella sp. Esfera
Oligothrichia
Codonella cf. cratera Esfera
Limnostrombidium cf. pelagicum Esfera
Pelagostrombidium sp. Elipsoide
Rimostrombidium cf. hyalinum Elipsoide
Hypothrichia
Euplotes cf. affinis Esfera
Colpodea
Colpoda cf. steinii Elipsoide
Suctoria
Heliophrya cf. minima Elipsoide
Sphaerophrya cf. magna Esfera
32
Tabla 2.6. Fórmulas usadas para calcular el volumen de los diferentes taxones de Rotifera
3
(Ruttner-Kolisko, 1977); (v) volumen en µm ; (a) longitud en µm; (b) ancho en µm. Se
indica cuando no ha sido posible obtener ecuación en la bibliografía para algunos
taxones, y se dan las ecuaciones de especies similares: Trichocerca sp. (1) y Euchlanis
dilatata (2)
Taxón Fórmula Taxón Fórmula

ROTIFERA Lecanidae
Bdelloidae (1) v=0,52ab2 Lecane cf. bulla (2) v=0,1a3
Brachionidae Lecane closterocerca (2) 3
v=0,1a
Brachionus angularis 3 Lecane lamellata (2) 3
v=0,12a v=0,1a
Brachionus calyciflorus 3 Lecane lateralis (2) 3
v=0,12a v=0,1a
Brachionus plicatilis v=0,12a3 Lecane luna (2) v=0,1a3
Brachionus quadridentatus v=0,12a3 Lecane cf. nana (2) v=0,1a3
Brachionus urceolaris v=0,12a3 Lecane cf. punctata (2) v=0,1a3
Keratella cochlearis var. tecta v=0,02a3 Lecane cf. scutata (2) v=0,1a3
Keratella quadrata 3 Notommatidae
v=0,22a
Keratella tropica 3 Cephalodella sp. (1) 2
v=0,02a v=0,52ab
Notholca acuminata 3 Cephalodella cf. gibba (1) 2
v=0,035a v=0,52ab
Notholca squamula 3 Eosphora sp. (1) 2
v=0,035a v=0,52ab
Euchlanidae Synchaetidae
Euchlanis dilatata v=0,1a3 Polyarthra dolichoptera v=0,28a3
Tripleuchlanis plicata (2) v=0,1a3 Synchaeta oblonga v=0,1a3
Mytilinidae Asplachnidae
Lophocharis salpina (1) 2 Asplanchna girodi 3
v=0,52ab v=0,23a
Lepadellidae Dicranophoridae
Colurella cf. uncinata (1) 2 Dicranophorus grandis (1) 2
v=0,52ab v=0,52ab
Lepadella patella (1) v=0,52ab2 Testudinellidae
Collothecidae Pompholyx sulcata v=0,15a3
3
Collotheca sp. v=1,8b Testudinella patina v=0,08a3
Hexarthridae
Hexarthra fennica 3
v=0,13a
-1
Para obtener la biomasa (µgPS·l ) de estos organismos se midieron un mínimo
de 25 individuos de cada grupo y, en el caso de no alcanzar esta cifra en algún
grupo, se midió la totalidad de los organismos encontrados. La biomasa de los
ostrácodos, nemátodos, quironómidos y larvas de insectos se calculó siguiendo
las ecuaciones propuestas por Wieser (1960), Warwick y Price (1979), Smock
(1980), Jensen (1983) y Johnston (1995) (Tabla 2.8). En el caso de los
33
3 -1
tecamébidos, se estimó su biovolumen (µm ·ind ) asumiendo formas
geométricas (Weisse et al., 1990; Gilbert et al., 1998). Se identificaron dos
géneros, Arcella y Astromoeba, a los individuos de los cuales se les asignó el
3
volumen de la esfera (Volumenesfera= 4/3·π·r ) y del cono con N puntas
2
(Volumencono= (1/3·π·r ·h) x N puntas), respectivamente. Para expresar el
3 -1 6 3
biovolumen poblacional (µm ·l ) en PF se asumió que 1 µg = 10 µm y para
convertir PF en PS se asumió que PS = 0,1· PF (µg).
-1
Tabla 2.7. Fórmulas usadas para calcular el peso seco (PS en µg·ind ). (L) longitud en mm;
(R) referencia utilizada: a) Bottrell et al. (1976), b) Dumont et al. (1975), c) Rosen (1981),
d) Lawrence et al. (1987) y e) Malley et al. (1989). Para los taxones que no ha sido posible
obtener ecuación en la bibliografía, se dan las ecuaciones de especies similares
(reseñadas entre paréntesis). En el caso de las especies en las que no ha sido estudiada la
variación de la biomasa individual con el tamaño corporal, pero de las que se dispone de
valores puntuales de biomasa en la bibliografía, se les ha adjudicado la misma para todos
los tamaños (*).
Taxón Especie referencia Fórmula R

CLADOCERA
Daphniidae
2,79
Daphnia magna PS = 6,214 x L (a)
3,28
Simocephalus exspinosus (Simocephalus vetulus) PS = 7,43 x L (b)
Ilyocryptidae
7,942
Ilyocryptus sordidus PS = 399,9 x L (c)
Chydoridae
3,48
Alona rectangula PS = 29,65 x L (b)
3,93
Chydorus sphaericus PS = 89,43 x L (b)
-1
Leydigia acanthocercoides (L. quadrangularis*) PS = 2 µg x ind (b)
Macrothirichidae
2,57
Macrothix hirsuticornis (Moina micrura) PS = 6,61 x L (b)
COPEPODA
0,47
Nauplios de cyclopoida PS = 2,01 x L (c)
2,30
Acanthocyclops robustus (Cyclops abyssorum) PS = 9,11 x L (a)
2,64
Eucyclops serrulatus (Tropocyclops prasinus) PS = 2,75 x L (d)
2,03
Nauplios de harpacticoida (Harpacticoida) PS = 1,85 x L (e)
4,40
Adulto de harpacticoida (Harpacticoida) PS = 12,51 x L (e)
34
-1
Para expresar la biomasa de los tecamébidos en carbono (µgC·l ) se asumió que
-1 3 -1 -1
pgC ind =0,11 x (µm · ind ) (Weisse et al., 1990), para los nemátodos: pgC ind =
0,514 x PF (pg) (Baguley et al., 2004) y para los quironómidos y ostrácodos: pgC
-1
ind = 0,463 x PF (pg) (Brey, 2001).
Tabla 2.8 Fórmulas usadas para calcular el biovolumen y la biomasa del zoobentos. PS =
-1 3
peso seco en µg·ind ; L = longitud en mm; V= volumen en mm ; dm=diámetro máximo en
mm.
Taxón Biomasa (fórmula) Referencia

2,8
Ostrácodos PS=28,42 x L Johnston, 1995
2
Nemátodos V=530 x L x dm PF=1,13 µg x V Warwick & Price, 1979; Wieser, 1960
PS= 0,25 x PF Jensen, 1983
2,32
Quironómidos PS=5,1 x L Smock, 1980
2.5.3. Bacterioplancton
2.5.3.1. TAXONOMÍA MOLECULAR BACTERIANA

Los análisis moleculares se realizaron con la colaboración del Grupo de Genética
Evolutiva y con el servicio de Marcadores Moleculares del Institut Cavanilles de
Biodiversitat i Biologia Evolutiva de la Universitat de València.
A. Extracción de ADN
El ADN se extrajo directamente del material recogido tras la filtración de las
muestras de agua en los filtros Sterivex (Steward et al., 2004). El agua de los
filtros se eliminó completamente insuflando aire en los mismos. Seguidamente,
a los filtros se les adicionó 1,8 ml de tampón STE (20% sacarosa, 50 mM Tris-HCl,
50 mM EDTA). La lisis se realizó añadiendo 100 μl de una solución de lisozima
-1
(50 mg·ml ) (Roche) a las muestras y éstas se incubaron a temperatura
ambiente durante 1 h. A continuación, se añadieron 80 μl de una solución de
-1
Proteinasa K (10 mg·ml ) (Sigma-Aldrich), a cada muestra y se incubaron
durante 1 hora a 60 °C. Los lisados fueron aspirados desde la entrada del filtro
Sterivex con una jeringa y se limpiaron utilizando una solución de
fenol::cloroformo, fenol::cloroformo::alcohol isoamílico. Luego, el ADN fue
purificado adicionando acetato de amonio y se precipitó con isopropanol a
-20 °C durante toda la noche. Al día siguiente, las muestras se centrifugaron a
15700 × g durante 30 minutos, se eliminó el sobrenadante y el material
35
sedimentado (pellet) se lavó con etanol al 70%. Los pellets se secaron al aire y se
resuspendieron en una solución tampón TE (10 mM TrisHCL: 1 mM EDTA).
B. PCR, clonación y secuenciación

Las secuencias del gen 16S del ADN ribosómico (ADNr) de las muestras fueron
amplificadas utilizando la reacción en cadena de la polimerasa (PCR), empleando
cebadores (primers) universales para Eubacteria directos y reversos: 27F(5'-
AGAGTTTGATYMTGGCTCAG-3 ') y 1492R(5'-TACGGYTACCTTGTTACGACT-3 '),
respectivamente (Lane, 1991; Yakimov et al., 2004). Las condiciones de la PCR
fueron: primero la desnaturalización a 95 °C (4 min), seguido por 30 ciclos de
desnaturalización, hibridación y una extensión a 95 °C (30 s), 53 °C (30 s), 74 °C
(1 minuto) y un paso final de extensión a 74 °C (10 minutos). Los productos de la
PCR fueron purificados por precipitación con acetato de amonio (0,1 volúmenes
de acetato de amonio 7,5 M, 2 volúmenes de etanol absoluto) y resuspendidos
en agua. Los productos se transformaron por electroporación en el vector TOPO-
XL del kit de clonación TOPOXL PCR (Invitrogen), según las instrucciones del
fabricante.
Las células transformadas se sembraron en placas con medio de cultivo LB

-1 -1
agarizado (Lysogeny Broth): 10 g·l de triptona, 5 g·l de extracto de levadura,
-1 -1
10 g·l de NaCl; agar 1% con kanamicina (concentración final de 50 mg ml ) para
el cribado (screening). Las colonias positivas se seleccionaron y cultivaron en el
medio de cultivo LB para la extracción de plásmidos empleando el kit Millipore
Plasmid MiniPrep96. Para la extracción de plásmidos se utilizó un robot
automatizado MULTIPROBE II-Robot Liquid Handing System (Packard). Los
insertos de los plásmidos purificados se secuenciaron mediante el método de los
terminadores ABI BigDye Terminator V3.1 (PE Applied Biosystems) utilizando los
cebadores M13 directos y reversos que flanquean el inserto. Todos los clones
fueron secuenciados en ambas direcciones y finalmente se superpusieron para
obtener la secuencia completa del gen 16S ADNr.
C. Análisis de las secuencias

En total se secuenciaron 703 clones procedentes de las muestras de verano de
2007, con una longitud promedio de 1215 nucleótidos. De las muestras de
invierno se secuenciaron 691 clones, con una longitud promedio de 1368
nucleótidos. Cada electroferograma se comprobó de forma manual con el
programa Geneious suite (v 3.7.1). No se detectaron quimeras utilizando la
36
función Chimera Check de la base de datos del Ribosomal Database Project

(RDP). Las relaciones taxonómicas para cada secuencia se atribuyeron
basándose en búsquedas por similaridad en un conjunto de datos de secuencias
de referencia procedente de la base de datos del RDP (Cole et al., 2009). Para
construir la base de datos de referencia se escogieron todas las secuencias con
una clara y definida atribución taxonómica más larga de 1200 nucleótidos. Para
que las búsquedas fueran más ágiles y correctas, la base de datos fue
“derreplicada” manteniendo sólo una secuencia de cada tipo. Esta selección se
llevó a cabo mediante el software CD-HIT (Li & Godzik, 2006) que permite
agrupar secuencias similares. Se fijaron los parámetros para crear los grupos al
99% de similaridad y 80% de solapamiento. La base de datos pública contenía las
secuencias de todas las Eubacteria y Archaea que son actualmente conocidas.
Para realizar la búsqueda de las secuencias más parecidas para cada una de las
secuencias procedentes del PNTD se ha empleado el programa BLAST (Basic
Local Alignment Search Tool, Altschul et al., 1990). Se escogieron las primeras 50
mejores coincidencias para asignar una posición taxonómica mínima pero fiable
mediante el programa “blast2lca” (Pignatelli, comunicación personal,
https://github.com/emepyc/Blast2lca) basado en la búsqueda del último
ancestro común. En el caso de que la posición taxonómica no fuese clara, se
utilizó el nivel jerárquico más alto que no ofrecía ninguna ambigüedad (phylum,
clase, orden, familia, género), dejando el nivel inferior como "no identificado".
Las agrupaciones en varios niveles de similaridad se obtuvieron con el programa
CD-HIT (empleando el 97% de similaridad y 70% de solapamiento).
D. Alineamientos de las secuencias

Cada secuencia se clasificó mediante la base de datos del RDP empleando las
herramientas proporcionadas por la misma página web
(http://rdp.cme.msu.edu/). Para cada una de ellas se escogían, desde la base de
datos, los tres mejores representantes que ofrecían información taxonómica.
Los datos de secuencias resultantes se separaron en subconjuntos según el
phylum de procedencia. Se hicieron grupos de phyla para que la construcción de
los árboles filogenéticos fuera más simple y correcta. Cada subconjunto de
secuencias se alineó con el programa “ssu-align”, específico para el alineamiento
de secuencias de RNA ribosomales basado en el software “Infernal” (Nawrocki et
al., 2009). Después del alineamiento se construyeron los árboles filogenéticos
mediante el software RAxML (Stamatakis et al., 2005; Stamatakis, 2006).
37
Las secuencias obtenidas de las muestras de verano de 2007 están publicadas y

son de libre acceso en el GenBank (www.ncbi.nlm.nih.gov/ Genbank / index.
html) con los números de acceso de FJ516762 a FJ517139. Las de las muestras
de invierno de 2008 lo estarán en breve.
E. Criterio para establecer nuevos filogrupos

Se consideraron nuevos filogrupos aquellos grupos obtenidos del análisis de
agrupamiento que contenían secuencias con una similaridad menor al 97% en
comparación con las de referencia.
2.5.3.2. RECUENTO TOTAL DE BACTERIAS
A. Recuento empleando el fotomicroscopio de epifluorescencia y la tinción

con DAPI
Para los recuentos se filtró un determinado volumen para cada zona de
muestreo: La Entradilla (1 ó 2 ml), Molemocho (0,25 ó 0,5 ml) y Puente Navarro
(0,05 ml). Dicho volumen dependía de la densidad del bacterioplancton en cada
zona de muestreo. Este volumen se determinó con las muestras de los primeros
muestreos, tras varias pruebas hasta obtener una densidad de organismos
sedimentados que fuera la óptima para el recuento; dicho volumen se siguió
utilizando con ligeras modificaciones en función de la evolución de la densidad
del bacterioplancton. Para este procedimiento se usaron filtros negros de 2,5 cm
de diámetro de policarbonato de 0,2 µm de diámetro de poro (Millipore -
TM
ISOTOPE Membrane Filters – CAT N° GTBP02500) y un sistema de filtración
por vacío. Los microorganismos contenidos en las diferentes muestras fueron
teñidos previamente con 4',6-diamidino-2-fenilindol (DAPI, Sigma-Aldrich
#D9564) (Porter & Feing, 1980). Para la tinción, se adicionaron 50 µl de una
-1
solución de DAPI (concentración de 1 µg·ml ) por cada mililitro de la muestra y
se dejó actuar durante 10 minutos en oscuridad, para evitar la pérdida de la
fluorescencia. Después de la filtración, y una vez secos los filtros, se realizó una
preparación de los mismos para su observación. Sobre un portaobjetos se
colocaron dos gotas de FluorSave (Calbiochem, #345789), un protector de la
fluorescencia del fluorocromo, una encima y otra debajo del filtro y, finalmente,
se colocó el cubreobjetos. Las preparaciones se observaron en un
fotomicroscopio de epifluorescencia NIKON (Eclipse E800) el cual tenía un juego
de filtros de observación para tinciones con DAPI (Nikon Ex340-380, DM 400, BA
435-485). Se eligieron al azar un mínimo de 10 campos para realizar los
38
recuentos y estos campos se capturaron como imágenes con una cámara Nikon
digital (DXM1200F) acoplada al microscopio. Las imágenes obtenidas facilitaban
el recuento ya que los microorganismos se podían observar con facilidad en la
pantalla del ordenador. Las imágenes se recontaron empleando el programa
ImageJ version 1.43u (Rasband, 2010). Se recontaron un mínimo de 500 células
en cada muestra a una magnificación de 1000X. Para determinar la densidad
celular se tuvo en cuenta la siguiente ecuación, en la que se considera el área de
2
la filtración, que fue de 188,69 mm y el área de observación, que fue de
2
0,01116 mm .

Densidad celular = Nº de células x
(mm2) (mm2) (ml)
Dado que el fluorocromo DAPI se combina con el ADN de cualquier organismo y

en los recuentos realizados estaban incluidos el bacterioplancton y el
picoplancton autotrófico (PPA), a esta densidad total se le sustrajo la densidad
de PPA para obtener así la abundancia final del bacterioplancton.
3 -1
Para la determinación del biovolumen celular bacteriano (µm ·cel ) se midieron
las dimensiones de distintas células a partir de fotografías tomadas de las
preparaciones y se utilizó la fórmula del volumen de la esfera (Volumen esfera =
3
4/3·π·r ), ya que ésta era la figura geométrica más semejante a la de los
3 -1
microorganismos más abundantes. El biovolumen poblacional (mm ·l ) se
calculó multiplicando el biovolumen celular medio por la densidad poblacional.
Para el cálculo de la biomasa se asumió una densidad celular bacteriana de
-3
1 g·cm (Linley et al., 1983).
-1
Para expresar la biomasa en carbono (µgC·l ) se empleó la ecuación propuesta
-1 3 -1 0,72
por Norland (1993), pgC cel = 0,12 x (µm · cel ) .
B. Recuento empleando el citómetro de flujo y la tinción con SYTO 13
Los estudios citométricos se realizaron en los laboratorios del Groupe de

Recherche Interuniversitaire en Limnologie et en Environnement Aquatique
(GRIL) de la Universidad de Quebec en Montreal (Canadá) durante una estancia
39
corta de investigación, bajo la supervisión del Dr. Paul del Giorgio y se siguió
fundamentalmente la metodología descrita por Gasol et al. (1999).
Se recontaron con esta metodología las bacterias de las muestras de agua de La

Entradilla, las mismas muestras que se utilizaron para el recuento por
microscopía de epifluorescencia, y de cada muestra se realizaron tres medidas.
Los microorganismos presentes en las muestras, que estaban fijadas con formol
al 1%, se tiñeron con SYTO 13 (Molecular Probes), tinción que presenta una alta
afinidad por los ácidos nucleicos y que posee máximos de absorción a 481-491 a
509-514 nm. Se utilizó a una concentración de 5 µM diluido en dimetil sulfóxido
(DMSO). A 250 µl de la muestra se le adicionaron 2 µl de SYTO 13 y se dejó
actuar durante 5 minutos en oscuridad para evitar la pérdida de la fluorescencia.
Posteriormente, se adicionaron 10 µl por cada 200 µl de muestra de una
solución de microesferas de látex (beads) fluorescentes en amarillo-verde
(Polysciences) de tamaño conocido (0,92 µm de diámetro) como patrón interno.
Previamente, para conocer la densidad de la solución de microesferas utilizadas
en el proceso, se calibró esta solución con una que contenía microesferas de
TM
referencia (BD TRUCOUNT , Cat N° 340334). Para los recuentos bacterianos se
empleó un citómetro de flujo FACScalibur (Becton & Dickinson), el cual está
equipado con un láser de argón (refrigerado por aire) de 15mW y que emite a
488 nm. Las muestras, previamente homogenizadas con la ayuda de un agitador
tipo vórtex, se pasaron por el citómetro a baja velocidad (aproximadamente
-1
18 µl·min. ) durante 20 segundos. Los datos fueron obtenidos y analizados
utilizando el programa Cell-Quest PRO. Los resultados se analizaron empleando,
como primer parámetro, la luz que es dispersada en un ángulo de 90° respecto
de la luz incidente del láser o side scatter (SSC), el cual es indicativo del tamaño
celular, y como segundo parámetro, la fluorescencia verde (FL1) obtenida de la
tinción empleada. Las bacterias fueron detectadas y su densidad fue
determinada basándose en la señal que dejaban en la gráfica obtenida al
representar en el eje de abcisas (X) el tamaño (side scatter, SSC) y, en el eje de
ordenadas (Y), la fluorescencia verde (FL1), donde aparecen para cada muestra
la cantidad de eventos por zonas (microesferas, bacterioplancton y ruido). Para
determinar la densidad total del bacterioplancton basada en la coloración de las
células y en las microesferas fluorescentes se empleó la siguiente fórmula:
Densidad = [#de eventos (bacterioplancton)/ #de eventos (beads)] x densidad beads

-1
(cel·ml ) Volumen de la muestra
40
2.5.4. Pirámides de biomasa

A partir de las biomasas expresadas en carbono de los diferentes tipos de
organismos planctónicos, se construyeron pirámides de biomasa basadas en un
criterio trófico, separando la biomasa de los organismos autótrofos, posibles
mixótrofos y heterótrofos. En el grupo de los autótrofos se incluyó la biomasa
del PPA y del nano y microfitoplancton, excluyendo aquellos organismos a los
que se les atribuye un reconocido carácter mixótrofo (combinación de funciones
autotróficas y heterotróficas). En el grupo de los mixótrofos se incluyeron las
euglenofíceas, los dinoflagelados, las criptofíceas y las algas pertenecientes al
género Ochromonas (Jones, 2000). Finalmente, dentro del grupo de los
heterótrofos se consideró el bacterioplancton y los ciliados.
Estas pirámides de biomasa se utilizaron en el estudio de la producción primaria

y respiración del plancton (consúltese el apartado siguiente) de modo que para
cada variable metabólica (producción bruta, respiración y producción primaria
neta), se construyeron tres pirámides de biomasa, en función de los niveles
(valores altos, medios y bajos) de cada variable metabólica. Estas
representaciones permiten determinar si el reparto de la biomasa de los
organismos planctónicos a diferentes niveles de producción y respiración se
dispone formando pirámides directas o bien invertidas (del Giorgio & Gasol,
1995).
2.6. PRODUCCIÓN PRIMARIA Y RESPIRACIÓN DEL PLANCTON
2.6.1. Diseño experimental in situ

Las medidas de producción primaria y respiración del plancton se obtuvieron
mediante incubación in situ de muestras de agua procedentes de la zona de La
Entradilla en botellas de Winkler. El método utilizado permitía detectar
variaciones en la concentración de oxígeno del agua, por su producción o
consumo tras el tiempo de incubación (Carignan et al., 2000).
2.6.1.1. OBTENCIÓN DE FRACCIONES PLANCTÓNICAS

En primer lugar, se decidió realizar medidas de producción primaria y respiración
de toda la comunidad planctónica en su conjunto. Sin embargo, dado que la
abundancia del zooplancton, especialmente del de mayor tamaño no era muy
elevada y, por tanto, la probabilidad de que estuviera repartido
41
homogéneamente en todas las botellas de incubación era muy baja, así como
que su escasa densidad no haría variar las concentraciones de oxígeno de forma
detectable por el método utilizado, se decidió retirar el mismo filtrando las
muestras por una malla de Nytal de 100 µm. De esta forma se trabajó con toda
la comunidad planctónica excepto el metazooplancton (Tabla 2.9). La respiración
del metazooplancton se determinó mediante unos procedimientos específicos
(véase más adelante).
Posteriormente, se intentó dilucidar la contribución de cada fracción planctónica

en producción y/o respiración al conjunto de la comunidad, por lo que se
realizaron distintas filtraciones sucesivas para incubaciones independientes
(Figura 2.4). La comunidad planctónica se fraccionó siguiendo el procedimiento
de filtración que se describe a continuación: se utilizaron filtros de 100 µm de luz
de malla (Nytal), de 3 µm de diámetro de poro (membrana de nitrocelulosa –
Millipore – # SSWP04700), de 1,2 µm (membrana de nitrocelulosa – Millepore -
# RAWP04700) y de 0,45 µm (membrana de nitrocelulosa – Millepore - #
HAWG04751). El agua filtrada contenía principalmente las fracciones
planctónicas indicadas en la tabla 2.9. Se eligieron los filtros de 3 µm porque,
como en general, la retención efectiva de los filtros es algo menor que la
indicada en su tamaño de poro (Smith & Kemp, 2001), los filtros de 3 µm
separaban así la fracción picoplanctónica (≤ 2µm) del resto. Todas las filtraciones
se realizaron en el interior de una caseta a pie del Parque, facilitada por el
director del PNTD. De esta forma, las muestras no estuvieron expuestas a la
radiación solar directa hasta el momento de su incubación. Los filtros se
cambiaban en varias ocasiones durante los filtrados para que no se colmataran,
evitando así problemas potenciales de roturas de las células y, por otro lado,
agilizando el filtrado. Para asegurar la homogeneidad del agua en las botellas de
incubación, los filtrados se reunían en un recipiente común hasta obtener el
volumen adecuado y entonces se repartían en las botellas. En general, los
filtrados se concluían en menos de 2 horas.
El agua filtrada por 100 µm (que contenía la fracción de organismos de tamaño

<100 µm) se distribuyó en 15 botellas de vidrio pyrex de 125 ml, 5 de ellas
fueron utilizadas para determinar la concentración inicial de O 2 y se fijaron
inmediatamente con los reactivos que se detallarán más adelante. Las 10
botellas restantes, 5 pintadas de negro por fuera, incluido el tapón (“oscuras”) y
5 transparentes (“claras”), se incubaron en el lugar de donde procedía el agua
42
muestreada. El agua filtrada por 3 µm (que contenía la fracción de organismos

de tamaño <3 µm) se distribuyó también en otro juego de 15 botellas de vidrio
de 125 ml y se procedió de igual forma que para el caso del agua filtrada por 100
µm. El agua filtrada por 1,2 µm (que contenía principalmente bacterioplancton)
se distribuyó en 10 botellas, 5 fueron utilizadas para determinar la
concentración inicial de O2 y las otras 5 (“oscuras”) se incubaron para
determinar la respiración. En todos los casos, las botellas se rellenaban
mediante el uso de un tubo flexible de goma que permitía llenarlas desde el
fondo sin que se produjera burbujeo del agua y, por tanto, aireación. El
volumen de agua se renovó varias veces con el fin de desplazar totalmente el
aire del interior de las botellas.
Tabla 2.9. Resumen de las filtraciones llevadas a cabo sobre las muestras de agua de La
Entradilla para las determinaciones de producción primaria y respiración de las distintas
fracciones del plancton. Se indica el grupo de organismos que, teóricamente, queda en el
agua filtrada por los distintos filtros. (*) Se comprobó que la mayoría del pequeño
metazooplancton y de los ciliados no atravesaba el filtro de 100 µm.
Filtro Organismos en el agua filtrada

<100 µm Fitoplancton – PPA – Bacterioplancton(*)
<3 µm PPA – Bacterioplancton
<1,2 µm Bacterioplancton
< 0,45 µm Prácticamente ningún organismo
Filtro >100 µm Zooplancton
Para la determinación de la respiración del zooplancton exclusivamente, que se

realizó en cuatro meses del periodo cálido de 2008, fue necesario concentrar los
organismos y se siguió el protocolo siguiente: tomando como referencia
aproximada la densidad zooplanctónica del muestreo anterior al de las
determinaciones de la respiración del zooplancton, se filtraron 10 litros de agua
de La Entradilla por filtros de Nytal de 100 µm de luz de malla. Los organismos
retenidos en el filtro eran mayoritariamente miembros del zooplancton. Esta
operación se repitió hasta 10 veces sobre otros tantos filtros para obtener 10
réplicas, 5 de las cuales se utilizaron para determinar la densidad
zooplanctónica. Cada uno de los 5 filtros restantes se introdujo en una botella
43
oscura Winkler de 125 ml que contenía agua de la zona de muestreo La

Entradilla, filtrada previamente por filtros de membrana de 0,45 µm de
diámetro de poro. Se pretendía, de esta forma, reducir en la medida de lo
posible (hubo una fuerte restricción por el tiempo que duraban las filtraciones)
la presencia de organismos distintos al zooplancton, incluso las bacterias, que
pudieran causar variaciones en la concentración de oxígeno por respiración. La
forma de rellenar las botellas con el agua filtrada fue la misma descrita
anteriormente. Además, otras 5 botellas Winkler fueron rellenadas con la misma
agua filtrada por filtros de 0,45 µm de poro, e inmediatamente se fijó el oxígeno
contenido en dicha agua con los reactivos descritos más adelante, con el fin de
determinar la concentración de O2 inicial para la experiencia del cálculo de la
respiración zooplanctónica. Para cerciorarse de que la inclusión de una malla de
Nytal dentro de las botellas no afectaba a la determinación de la concentración
de O2, se introdujeron mallas sin organismos en otras botellas que contenían la
misma agua filtrada y se procesaron igualmente que las botellas en donde se
determinó la concentración de O2 inicial.
2.6.1.2. COMPROBACIÓN DEL ÉXITO DE LAS FILTRACIONES
Para asegurarse que las filtraciones habían separado satisfactoriamente los

organismos por los tamaños deseados, después de cada filtración (por mallas de
100 µm de luz, por filtros de 3 µm, 1,2 µm y 0,45 µm de diámetro de poro) se
tomaba una muestra de cada fracción en frascos de 100 ml, que era fijada con
formol (1% de concentración final) y en ellas se recontaban en el laboratorio los
distintos tipos de organismos (bacterioplancton, picoplancton autotrófico,
fitoplancton, ciliados y zooplancton) según el esquema de recuentos indicado en
la tabla 2.10.
Tabla 2.10. Recuentos de los diferentes grupos de organismos realizados de las distintas
fracciones de agua filtrada por los diferentes filtros para la determinación de la
producción primaria y respiración.
Agua filtrada por:

Recuentos para: 100 µm 3 µm 1,2 µm 0,45 µm Filtro de 100 µm
Bacterioplancton X X X
PPA X X X
Fitoplancton X X X
Metazooplancton X X
44
El procedimiento para los recuentos y la obtención del biovolumen del

fitoplancton, del PPA, del bacterioplancton y la biomasa del zooplancton se
encuentra descrito en el apartado 2.5 de este capítulo.
2.6.1.3. INCUBACIÓN in situ

Todas las botellas (las 5 claras y las 5 oscuras de la fracción de organismos <100
µm, las 5 claras y las 5 oscuras de la fracción de organismos < 3 µm, las 5 oscuras
con la fracción de organismos de < 1,2 µm y las 5 oscuras con el agua filtrada por
0,45 µm junto con las mallas que habían retenido los organismos del
zooplancton) se incubaron sobre soportes transparentes de metacrilato (Figura
2.5), los cuales se diseñaron y construyeron para la incubación segura de las
botellas en el lugar apropiado (a la profundidad de procedencia del agua
muestreada). Las botellas que contenían la fracción < 100 µm, < 3 µm y < 1,2 µm
se incubaron durante 4 horas como mínimo y 7 horas como máximo (Carignan et
al., 2000) y las que contenían los filtros con el zooplancton durante 4 horas. Este
tiempo de incubación para la determinación de la respiración del zooplancton
con el método de la “botella cerrada” ha sido el utilizado en otros experimentos
(Zeiss, 1963; Lynch et al., 1986). Transcurrido el tiempo de incubación
pertinente, las botellas se sacaron del agua y se fijó el oxígeno disuelto en el
agua del interior de las mismas. Para ello, se utilizó el método de Winkler
(Carpenter, 1965) que utiliza como reactivos 1 ml de solución de sulfato de
manganeso (MnSO4) y 1 ml de solución de hidróxido de sodio + ioduro de sodio
(NaOH + NaI). Las botellas ya fijadas se trasladaron refrigeradas al laboratorio
para prevenir los cambios de temperatura, y por tanto, alteraciones en el
momento de la valoración.
2.6.2. Determinación de la concentración de oxígeno
Las valoraciones se realizaron en los laboratorios del Instituto de Recursos

Naturales del CSIC en Madrid empleando un sistema de titulación automático
(808 Tritando – Metrohm) con un potenciómetro (electrodo redox) y detección
para la finalización del análisis (Out et al., 1988). Dicho equipo fue facilitado por
la Dra. Nuria Navarro (Universidad Rey Juan Carlos, Madrid).
45
46
Agua de PNTD
Malla de Nytal
100 µm
Filtro de 3 µm
Botellas Winkler (5 réplicas) [O 2] t=0

Botellas Winkler (5 réplicas) [O2] t=0
Bacterioplancton
PPA
INCUBACIÓN: Botellas Winkler (5 réplicas) [O 2] t=F

(claras – oscuras) INCUBACIÓN: Botellas Winkler (5 réplicas) [O 2] t=F
(claras – oscuras)
Figura 2.4. Esquema de las filtraciones realizadas para conseguir la separación de las distintas fracciones de organismos planctónicos
para las medidas de producción primaria y respiración. Se esquematiza también el protocolo de incubaciones de las distintas fracciones
del plancton.
Agua del PNTD, pasada por
filtro de 3 µm
Filtro 1,2µm
Agua de PNTD
Filtro 0,45µm
Bacterioplancton 10L
Botellas Winkler (5 réplicas)[O 2] t=0

Filtro 100 µm
Botellas Winkler (5 réplicas) [O 2] t=0

(oscuras)
RESPIRACIÓN BACTERIOPLANCTON

(oscuras)
RESPIRACIÓN METAZOOPLANCTON
47
Continuación Figura 2.4.
Figura 2.5. Fotografías que ilustran el sistema empleado para la incubación de las botellas
de Winkler para determinar la producción primaria y respiración del plancton en La
Entradilla (PNTD). A) Soporte de incubación para mantener las botellas sumergidas a la
profundidad deseada y B) Detalle de las botellas “claras” y “oscuras” incubando in situ.
48
2.6.3. Cálculos de la producción primaria y respiración
2.6.3.1. PRODUCCIÓN PRIMARIA Y RESPIRACIÓN DE LAS FRACCIONES DE

TAMAÑO < 100 µm, < 3 µm y <1,2 µm
Con la concentración de O2 del agua de cada grupo de botellas (“iniciales”,

“claras” y “oscuras”) se realizaron los cálculos indicados en la tabla 2.11 para las
distintas incubaciones de las diferentes fracciones.
Tabla 2.11. Cálculos realizados para la determinación de las variables metabólicas a partir
de las concentraciones de O2 de las botellas “iniciales”, “claras” y “oscuras” de las
diferentes fracciones del plancton.
Variable Cálculo
O2 botella “inicial” = X O2 ± DE (DE: desviación estándar de 5 réplicas)
O2 botella “clara” = X O2 ± DE
O2 botella “oscura” = X O2 ± DE
Fotosíntesis Neta = ( X O2 botella “clara” - X O2 botella “inicial”) / # horas de incubación
(FN, mgO2·l-1h-1)
Respiración = ( X O2 botella “inicial” - X O2 botella “oscura”) / # horas de incubación
(R, mgO2·l-1h-1)
Fotosíntesis Bruta = FN + R
(FB, mgO2·l-1h-1)
Para la determinación de la producción primaria neta, respiración y producción

bruta del picoplancton autotrófico y del nano y microfitoplancton se realizaron
los cálculos consignados en la tabla 2.12.
Tabla 2.12. Cálculos realizados para determinar la producción primaria neta, respiración y
producción bruta del nano y microfitoplancton y del picoplancton autotrófico.
Nano y microfitoplancton Picoplancton autotrófico

FN FN (<100µm) - FN (<3µm) + R (<3µm) FN(<3µm)=FN (<3µm) + R(<1,2µm)
R R (<100µm)- R (<3µm) R (<3µm)- R (<1,2µm)
FB FN + R FN + R
La respiración del bacterioplancton se consideró a partir de los valores de la

respiración obtenida en el agua filtrada por 1,2 µm.
49
Para la transformación del O2 producido por fotosíntesis en carbono fijado, se

asumió el coeficiente fotosintético 1:1,2 (Williams & Robertson, 1991; Wetzel &
Likens, 2000), dado que una parte del fotosintetato producido es rápidamente
convertido a otros compuestos orgánicos (Laws, 1991); así, 1 mol de carbono
fijado equivale a 1,2 mol de oxígeno liberado. De manera que tras esta
transformación, la FN pasaremos a denominarla PPN (producción primaria neta)
y el FB pasará a PB (producción bruta).
En el caso de la respiración, se asumió el coeficiente respiratorio de 1:1 para

todos los organismos (Parsons et al., 1977; Devol, 1979; Lampert, 1984; Williams
& Robertson, 1991); así, 1 mol de carbono respirado sería 1 mol de oxígeno
consumido.
-3 -1
Para el cálculo de las tasas diarias de producción primaria (mgC·m ·h a
-3 -1
mgC·m ·d ) se consideraron las horas de sol para cada día en el que se
realizaron las incubaciones. Para ello, se utilizaron los datos de la Estación
Nacional de Meteorología 04112U, situada en el PNTD, la cual mide, entre otras
variables, la radiación solar incidente cada 10 minutos. Se consideraron las horas
iniciales y finales del periodo diario iluminado, aquéllas en las que se registró
-2
más y menos de 25 wat·m de radiación incidente, respectivamente. Se asumió
que la tasa respiratoria de todos los organismos fue la misma que la calculada
para el periodo horario de los experimentos durante las 24 horas del día.
Se normalizó la producción primaria utilizando la biomasa del fitoplancton

-1
(mgPF·l ) y la concentración de clorofila a. La respiración se normalizó utilizando
la biomasa planctónica en PF (peso fresco).
2.6.3.2. DETERMINACIÓN DE LA RESPIRACIÓN DEL METAZOOPLANCTON

La respiración del metazooplancton se estimó a partir de las incubaciones con el
agua filtrada por <0,45 µm y posterior adición del filtro de 100 µm con los
organismos en él retenidos. El valor de respiración obtenido se dividió por 80,
pues los organismos adicionados a la botella de incubación, cuyo volumen era de
125 ml, procedían de un volumen de 10 litros, con lo cual el zooplancton estaba
concentrado 80 veces dentro de las botellas con respecto a su densidad natural.
Las variaciones de temperatura del agua a lo largo del periodo de incubación

durante los experimentos de determinación de la respiración del
50
metazooplancton se registraron con un medidor YSI – 550A instalado en la zona

de muestreo de La Entradilla durante todo el día, el cual realizaba las mediciones
cada 10 minutos.
Además, las tasas respiratorias del metazooplancton fueron estandarizadas a

20 °C siguiendo la ley de van't Hoff y aplicando un Q 10 de 2 (Hernández-León &
Ikeda, 2005).
Las tasas respiratorias del metazooplancton en los meses en los que no fueron
determinadas empíricamente, se calcularon a partir de la aplicación de la
ecuación alométrica a la que se le añadió un término corrector de los cambios
de la temperatura estacional (Devol, 1979):
-1 -1 gamma beta·T°
Respiración (µlO2·l ·h ) = alfa x PS xe
donde alfa es la tasa de consumo de oxígeno por unidad de masa a 0°C, beta y
gamma son coeficientes empíricamente deducidos y determinados a partir de
regresiones utilizando datos publicados (Devol, 1979) y T° es la temperatura.
-1 -1 -1 -1
Para transformar µlO2·l ·h a µmolO2·l ·h , asumimos que 1 mol de O2 equivale
a 24,04 litros de O2, con lo cual 1µl de O2 equivale a 0,041597 µmol O2.
2.6.4. Balance metabólico

Para determinar la función de la biota acuática como fuente o sumidero de
carbono se calculó la razón entre la producción bruta (PB) y la respiración (R). Si
PB/R es >1, se considera que dicha comunidad actúa de manera netamente
autotrófica (sumidero de carbono), si PB/R es <1, la comunidad se comporta
heterotróficamente (fuente de carbono), y si PB/R=1 la comunidad está en
equilibrio metabólico (Odum, 1956).
Se calculó el balance metabólico para la fracción planctónica de tamaño inferior

a 100 µm y para toda la comunidad de plancton (incluido el metazooplancton).
Asimismo, se estimó el cociente emisor de los distintos grupos de organismos,

como la relación entre el carbono emitido y el carbono incorporado (Cui et al.,
2005), de manera que los valores de dicho cociente menores que 1 indican una
situación de sumidero de carbono y mayores que 1, la situación inversa, fuente
de carbono.
51
2.7. CARACTERIZACIÓN TAXONÓMICA DEL TAPETE MICROBIANO (FITOBENTOS

Y BACTERIAS). DETERMINACIÓN DE SU DENSIDAD Y BIOMASA
Dado que la terminología usada en las descripciones de los tapetes microbianos

es bastante diversa (Rejmanková & Komárková, 2000), aquí se han utilizado los
criterios propuestos por Stevenson et al. (1996) y McCormick et al. (1998),
quienes discriminan entre el metafiton (tapetes flotantes), el epifiton (las algas
perifíticas que viven sobre otros organismos) y el epipelon (los tapetes del fondo
de zonas inundadas). El metafiton se origina a partir del epifiton y del epipelon
por desprendimiento de los organismos de los sustratos sobre los que se
encontraban adheridos y quedan flotando en la superficie del agua. Los
desarrollados en el PNTD son principalmente de tipo epipelon, en los cuales se
encuentran algas bentónicas con movilidad y en sedimento blando incluidas en
una matriz junto con bacterias (Goldsborough & Robinson, 1996).
2.7.1. Cálculo de la superficie ocupada por los tapetes microbianos
Durante cada campaña de muestreo (de noviembre de 2007 a diciembre de

2008) se realizó un recorrido por las pasarelas en la zona de La Entradilla (Figura
2.1), inspeccionando la presencia o no de tapetes microbianos en las áreas
inundadas. La cobertura aproximada de los tapetes se marcaba sobre una
fotografía de satélite ampliada de la zona. Estas imágenes con las indicaciones
de la extensión de los tapetes microbianos se digitalizaron para poder calcular
dicha área ocupada por los mismos en cada mes de muestreo. Para cuantificar
dicha área se empleó el programa ImageJ versión 1.43u (Rasband, 2010).
2.7.2. Determinación del peso seco del tapete microbiano por unidad de
volumen y área
Con la finalidad de presentar los datos de los organismos del tapete microbiano
por unidad de peso seco a partir de un volumen conocido, se determinó el peso
seco de las muestras de las distintas capas (véase apartado 2.3) del tapete
microbiano, cuidadosamente homogeneizadas previamente. Para ello, se
extrajeron 0,5 ml de cada muestra y dicha alícuota se depositó en un tubo, el
cual se colocó en una estufa de desecación a 70°C durante 24 horas. Para
conocer el peso de la muestra del volumen conocido se pesó el tubo con la
52
muestra seca y sin ella posteriormente, empleando una balanza de precisión

(0,00001 g).
Para determinar el peso seco del tapete microbiano por unidad de área
conocida, se obtuvieron muestras de la capa superficial del tapete microbiano
2
de un área de 1 cm y 1-2 mm de grosor y se obtuvo el peso seco empleando la
metodología descrita anteriormente.
2.7.3. Fitobentos
A partir de la primera capa del tapete microbiano separada en el campo (que

2
poseía una superficie de 4,9 cm ), se procedió al recuento del fitobentos o algas
bentónicas. Para ello, a cada muestra se le adicionaron 10 ml de formol al 1%,
posteriormente se homogenizó y se extrajo 1 ml con una pipeta automática cuya
punta desechable había sido ligeramente ensanchada para facilitar el paso de las
partículas aglomeradas. Se utilizó la misma punta en todas las ocasiones para
evitar variaciones en el volumen, limpiándola cada vez entre muestra y muestra.
El volumen obtenido fue colocado en un tubo de tapón de rosca estéril al que se
le añadieron 8 ml de formol 1%. Cada tubo fue agitado durante 10 minutos con
un agitador Falc Mix 20 a 3000 rpm. Posteriormente los tubos se introdujeron en
un baño de ultrasonidos (Elmasonic S30H – 37 KHz) (Epstein & Rossel, 1995),
durante 15 minutos para liberar las algas adheridas a una sustancia gelatinosa
que presentaba el tapete microbiano. Se controló la temperatura del baño de
ultrasonidos de manera que no superara los 10°C, adicionando hielo triturado.
Tras finalizar la sonicación, los tubos fueron agitados de nuevo con el agitador
durante 10 minutos y finalmente se dejaron sedimentar durante 15 minutos
para que las partículas gruesas de sedimento se depositaran en el fondo del
tubo antes de proceder al recuento de las algas del sobrenadante. De cada tubo
se extrajo 1 ml, el cual se dejó sedimentar 4 horas en una cámara de Utermöl.
Para la identificación y el recuento de las poblaciones se utilizó un microscopio
invertido Olympus CK2 a 400X y 1000X. Para estimar la densidad poblacional se
recontaron al menos 500 individuos (9% de error según Lund et al., 1958). Se
contaron los organismos unicelulares, los filamentos y las colonias, calculando la
-2
densidad como número de ind·cm . Para expresar la densidad por unidad de
área, se multiplicó el valor obtenido por el volumen total de la muestra y se
dividió por el área del testigo de sedimento con el que se tomaron las muestras
2
(4,9 cm ).
53
Para el cálculo del biovolumen de los individuos recontados del tapete

3 -1
microbiano (µm ·cel ) se emplearon las fórmulas de las figuras geométricas
definidas para cada especie (Rott, 1981; Hillebrand et al., 1999). Dichas fórmulas
se encuentran consignadas en la tabla 2.3A y la correspondencia para las
respectivas algas se muestra en la tabla 2.13. Inicialmente se obtuvo el
promedio de las dimensiones de, las células, de las colonias o filamentos, de al
menos 20 individuos de cada población o en casos especiales de los individuos
3 -2
encontrados. El biovolumen poblacional se expresó en mm ·cm . Se consideró la
-3
densidad celular de 1 g·cm para transformar el biovolumen en biomasa,
cuando fue necesario.
2.7.4. Bacterias
2.7.4.1. TAXONOMÍA MOLECULAR BACTERIANA

A. Extracción de ADN, PCR, clonación y secuenciación
Las muestras empleadas para este análisis fueron las obtenidas como se
describe en el apartado 2.3. Para la extracción y purificación del ADN bacteriano
en las muestras de tapete microbiano y sedimento (superficial y profundo), se
empleó el kit de ADN PowerSoilTM (MoBio) y se siguieron las instrucciones del
fabricante. Se utilizó la metodología descrita en el apartado 2.5.3.1 (dedicado a
los métodos para el bacterioplancton) para la realización de las PCR, clonación y
secuenciación del ADN de las bacterias del tapete microbiano y del sedimento,
así como del resto de los pasos.
2.7.4.2. RECUENTO BACTERIANO TOTAL
A partir de las tres muestras del tapete microbiano y de las tres capas separadas
en el campo y de las muestras de sedimento tomadas en dos ocasiones (verano
de 2007 e invierno de 2008), se procedió al recuento total de bacterias. Para
ello, cada muestra fue perfectamente homogenizada con la ayuda de una
espátula; posteriormente, se extrajeron 0,1 ml con una pipeta automática cuya
punta desechable había sido ligeramente ensanchada para facilitar el paso de las
partículas aglomeradas. Se utilizó la misma punta para todas las muestras con el
fin de evitar variaciones en el volumen, limpiándola y secándola cuidadosamente
cada vez entre muestra y muestra. El volumen obtenido fue colocado en un tubo
de tapón de rosca estéril al que se le añadieron 7,9 ml de agua del grifo. El agua
utilizada fue previamente filtrada para retirar la posible presencia de bacterias
54
TM
empleando un filtro de 0,2 µm de diámetro de poro (ISOTOPE Membrane
Filters, Millipore – CAT. N° GTBP02500) y se mantuvo estéril por la adición de
unas gotas de formol concentrado después de la filtración. Posteriormente, cada
tubo fue agitado durante 10 minutos con un agitador Falc Mix 20 a 3000 rpm.
Seguidamente, los tubos se introdujeron en un baño de ultrasonidos durante 10
minutos (Elmasonic S30H – 37 KHz) para liberar las bacterias adheridas a las
partículas del sedimento (Epstein & Rossel, 1995). Se controló la temperatura
del baño de ultrasonidos de manera que no superara los 10°C, adicionando hielo
triturado. Tras finalizar la sonicación, los tubos fueron agitados de nuevo con el
agitador durante 3 minutos y finalmente se dejaron sedimentar durante
15 minutos, para que las partículas gruesas de sedimento se depositaran en el
fondo del tubo antes de proceder al recuento de las bacterias del sobrenadante.
Al igual que para el bacterioplancton, para los recuentos de las bacterias del
sedimento y de los tapetes se utilizó la tinción con DAPI (4',6-diamidino-2-
fenilindol) (Porter & Feig, 1980). Se extrajeron 100 µl del sobrenadante de la
muestra procesada y se procedió de igual forma que la descrita en el apartado
2.5.3.2.A.
Para determinar la densidad bacteriana se empleó la siguiente fórmula, en

donde el valor de la dilución fue 80 ya que de 0,1 ml de la muestra 7,9 ml fueron
2
de agua de grifo filtrada. El área de la filtración fue de 188,69 mm y el área de
2
observación de 0,01116 mm .

Densidad celular = Dilución x Nº de células x
(mm2) (mm2) (ml)
Para expresar la densidad bacteriana por unidad de área, se multiplicó el valor

obtenido por el volumen total de la muestra y se dividió por el área del testigo
2
de sedimento (4,9 cm ). Para expresarla por unidad de peso seco (PS), dividimos
la densidad bacteriana obtenida por el PS del tapete microbiano o del sedimento
(apartado 2.7.2).
55
Tabla 2.13. Aplicación de las figuras geométricas para obtener el biovolumen del
fitobentos. Entre paréntesis (1) si las colonias las conforman células separadas: Volumen
celular x promedio del Nº de células por colonia y (2) si las colonias las conforman células
juntas: Volumen de la colonia, ej. si la colonia tiene forma de esfera medimos el radio y
con este valor obtenemos el biovolumen de la colonia en conjunto.

CYANOPHYCEAE BACILLAROPHYCEAE
COLONIA CÉLULA
Aphanocapsa sp. (1) Esfera Achnanthes cf. minutissima P. base elíptica
Aphanothece nebulosa (1) Cilindro Amphora coffeaeformis P. base elíptica
Cyanosarcina huebeliorum (2) Esfera Amphora commutata P. base elíptica
Chroococcus microscopicus (1) Esfera Amphora lineolata P. base elíptica
Chroococcus minutus (1) Cilindro Amphora ovalis P. base elíptica
Chroococcus prescottii (1) Esfera Anomoeneis sphaerophrora P. base elíptica
Merismopedia sp. (1) Esfera Bacillaria paradoxa Cubo
Microcystis aeruginosa (1) Esfera Campylodiscus clypeus Cilindro
Microcystis flos-aquae (2) Esfera Ciste Chaetoceros muelleri P. base elíptica
CÉLULA Craticula accomodiformis P. base elíptica
Rhabdogloea sp. Cilindro Cyclotella meneghiniana Cilindro
Synechococcus elongatus Cilindro Cymatopleura solea Cubo
Synechocystis aquatilis Cilindro Cymbella pusilla P. base elíptica
FILAMENTO Diatoma moniliformis P. base elíptica
Geitlerinema cf. amphibium Cilindro Encyonema sp. P. base elíptica
Geitlerinema cf. nematodes Cilindro Entomoneis alata P. base elíptica
Glaucospira sp. Cilindro Fragilaria pinnata P. base elíptica
Leptolyngbya polysiphoniae Cilindro Fragilaria ulna P. base elíptica
Oscillatoria tenuis Cilindro Gomphonema affine Gomphonemoide
Phormidium sp. Cilindro Haslea sp. P. base elíptica
Pseudanabaena catenanta Cilindro Mastogloia smithii P. base elíptica
Schizothrix penicillata Cilindro Nitzschia amphioxoides P. base paralelog.
Spirulina menenghiniana Cilindro Nitzschia capitellata P. base paralelog.
Nitzschia palea P. base paralelog.
Nitzschia sigmoidea P. base paralelog.
Pinnularia viridis Cubo
Rhopalodia operculata P. base elíptica
Sellaphora pupula Cubo
3 -1
Para la determinación del biovolumen (µm ·cel ) se midieron las dimensiones de
distintas células a partir de fotografías tomadas de las preparaciones y se
determinó el biovolumen celular utilizando la fórmula geométrica de la esfera
3
(Volumenesfera=4/3·π·r ), ya que ésta era la forma más semejante a la de los
microorganismos encontrados. El biovolumen poblacional se expresó en
56
3 -2
µm ·cm . Para el cálculo de la biomasa se asumió una densidad celular
-3
bacteriana de 1 g·cm (Linley et al., 1983).
2.7.5. Determinación de los pigmentos fotosintéticos
2.7.5.1. EXTRACCIÓN DE PIGMENTOS FOTOSINTÉTICOS

El análisis de los pigmentos fotosintéticos se realizó sobre las muestras
refrigeradas de la capa superficial del tapete microbiano donde se encontraban
en mayor abundancia los organismos fotosintéticos. Para ello, se pesó un
mínimo de 0,4 g (peso fresco), a los que se les adicionaron 2 ml de la solución de
extracción (acetona 80: metanol 15: agua 5), se homogenizó y se dejó en la
oscuridad durante 10 minutos para que los pigmentos se extrajeran.
Posteriormente se centrifugaron los tubos durante 5 minutos a 3500 rpm,
extrayendo y recogiendo en un tubo aparte el sobrenadante. Este proceso se
repitió 3 veces más y en la última adición del solvente, los tubos que contenían
las muestras de los tapetes y los que contenían los pigmentos ya extraídos, se
guardaron en el congelador durante 24 horas. Transcurrido este tiempo los
tubos con las muestras del tapete se centrifugaron y el sobrenadante se añadió
a los tubos que recogían todo el extracto de cada muestra.
Para obtener el espectro de absorción desde 350 nm a 800 nm de los pigmentos

fotosintéticos de los tapetes microbianos se empleó un espectrofotómetro
Hitachi U-2001 UV/Vis y el software UV Solutions 2.0, empleando como “blanco”
la solución de extracción utilizada (acetona 80: metanol 15: agua 5). En el caso
de que el valor de la absorbancia sobrepasara la unidad, se realizaron diluciones.
Para determinar el peso seco de la muestra del tapete microbiano de la que se

habían extraído los pigmentos, una vez eliminado todo el volumen de solvente,
se dejó la muestra en el fondo del tubo y se colocaron los tubos en una estufa a
70°C durante 24 horas. Transcurrido este tiempo, empleando una balanza de
precisión, se pesaron los tubos con y sin el tapete microbiano para obtener
mediante la diferencia el peso seco (PS).
2.7.5.2. COMPARACIÓN TEMPORAL DE LOS ESPECTROS DE ABSORCIÓN DE LOS

PIGMENTOS FOTOSINTÉTICOS
Para determinar las posibles diferencias entre las formas de los espectros de
absorción de los pigmentos fotosintéticos que indicarían cambios en las
57
comunidades algales (espaciales y/o temporales), se compararon las distintas

réplicas de cada mes de muestreo, los promedios de dichas réplicas mes a mes,
así como los promedios de cada estación del año y entre estaciones. Se
señalaron en las gráficas las diferencias más relevantes.
2.7.5.3. DETERMINACIÓN DE LA CONCENTRACIÓN DE CLOROFILAS a, b y c y

BACTERIOCLOROFILA a
Para determinar la concentración de las clorofilas a, b y c en el tapete
microbiano se emplearon las fórmulas consignadas en la tabla 2.14 (Jeffrey &
Humphrey, 1975). Para determinar la concentración de la bacterioclorofila a en
los momentos en que estuvo presente en los tapetes microbianos se empleó la
fórmula propuesta por Takahashi y Ichimura (1970) (Tabla 2.14).
2.7.5.4. DETERMINACIÓN DEL ÍNDICE DE MARGALEF

Se calculó el índice de Margalef, el cual es el cociente entre la absorbancia o
densidad óptica de los extractos de pigmentos a las longitudes de onda de 430 y
665 nm (relación carotenoides/clorofila, Abs430/ Abs665). Este índice proporciona
una relación entre una zona del espectro en la que absorben todos los
carotenoides y aquélla en que únicamente absorbe la clorofila. Además, dicho
índice se basa en que la clorofila a es el pigmento que se sintetiza más
rápidamente y a la vez el que se destruye con mayor rapidez, mientras que otros
pigmentos se acumulan y son más resistentes a la degradación que la clorofila a.
Así, los cultivos viejos y en general todas las poblaciones que presentan baja
productividad, se caracterizan por presentar menor concentración de pigmentos
y, por lo tanto, la relación de la clorofila a con el resto de los pigmentos es
menor o mayor dependiendo de la antigüedad de las poblaciones. Por lo tanto,
con dicho índice se obtienen valores bajos en poblaciones que crecen
rápidamente y aumenta cuando las poblaciones son más estáticas (Margalef,
1998). Aunque su aplicación más idónea sería para cultivos y comunidades
naturales de composición quasi-monoespecífica, puede utilizarse, con cierta
cautela, para comunidades compuestas por varias especies (Vassal’lo, 2010).
58
Tabla 2.14. Fórmulas utilizadas para el cálculo de la clorofila a, b y c y bacterioclorofila a. PS: peso seco de las muestras de tapete
microbiano. Abs 775 y Abs 830: medida de la turbidez del extracto en acetona-metanol de los pigmentos.
Pigmento Fórmula
Clorofila a = [11,85 x (Abs 665 - Abs 750 ) - 1,54 x (Abs 645 - Abs 750 ) – 0,08 x (Abs 630 - Abs 750 )] x Volumen solvente
(µg·g-1 PS) PS x Ancho de la cubeta
Clorofila b = [-5,43 x (Abs 665 - Abs 750 ) + 21,03 x (Abs 645 - Abs 750 ) – 2,66 x (Abs 630 - Abs 750 )] x Volumen solvente
Clorofila c = [-1,67 x (Abs 665 - Abs 750 ) - 7,6 x (Abs 645 - Abs 750 ) + 34,52 x (Abs 630 - Abs 750 )] x Volumen solvente
Bacterioclorofila a = [25,2 x (Abs 772 – Abs 830 )] x Volumen solvente
59
2.8. ANÁLISIS DE LA DIVERSIDAD Y MÉTODOS ESTADÍSTICOS
2.8.1. Determinación de la riqueza y de las diversidades α y β
En el caso de la comunidad planctónica y del fitobentos (tapete microbiano) se

determinó la riqueza como número de especies. El índice de Shannon-Wiener, H
(Shannon & Weaver, 1963), como medida de la diversidad α, fue calculado a
partir de la densidad y el biovolumen o biomasa. Dicho índice se calculó a partir
de la densidad con el fin de comparar los resultados obtenidos con otros
trabajos, mientras que, a partir del biovolumen, en el caso del fitoplancton y
algas bentónicas, y la biomasa en el caso del zooplancton, ya que de esta
manera el índice describe los cambios de la estructura de la comunidad
relacionables con aspectos funcionales de la misma (Rojo & Álvarez-Cobelas,
1993; Figueredo & Giani, 2001). Adicionalmente se calculó la equitatividad,
basada en el biovolumen o biomasa.
Para calcular la diversidad y la equitatividad se empleó el programa estadístico

MVSP versión 3.1. (Kovach, 2007). Las fórmulas utilizadas fueron las siguientes:
Índice de Shannon-Wiener:
H = –Σ ni/n log2(ni/n) ni = abundancia del taxón i

n = abundancia total de individuos
Equitatividad:
H = Índice de Shannon-Wiener
J = H/Hmax
Hmax = log2 (S)
S = riqueza o número de taxones
Para determinar las posibles asociaciones interespecíficas entre las zonas de

muestreo y los meses de muestreo de fitoplancton y zooplancton (ciliados y
metazooplancton), se utilizó el índice de similaridad de Jaccard (Jaccard, 1912)
con posterior agrupación empleado el método de enlace medio, conocido como
UPGMA (Unweighted Pair Group Method with Arithmetic Mean), en función de
las especies planctónicas (fitoplancton y zooplancton). Dicho índice se obtuvo a
partir de una matriz de presencias/ausencias. Además, se empleó el coeficiente
de similitud de Jaccard (índice de similaridad, Jaccard, 1912) para expresar el
grado en el que dos muestras son semejantes por las especies presentes en
60
ellas, por lo que este índice sería una medida inversa de la diversidad β, que se
refiere al cambio de especies entre dos estaciones (Pielou, 1975; Magurran,
1988). El intervalo de valores para el índice de Jaccard oscila dese 0, cuando no
hay especies compartidas entre ambas estaciones, hasta 1, cuando dos
estaciones tienen la misma composición de especies.
En el caso de la composición de la comunidad bacteriana determinada por

taxonomía molecular, el análisis de rarefacción se llevó a cabo utilizando el
programa estadístico paleontológico PAST versión 1.19 (Hammer et al., 2001).
Dicho programa se utilizó también para calcular, los índices de diversidad
(dominancia, Shannon-Wiener y equitatividad). El índice de Shannon-Wiener se
calculó utilizando logaritmo neperiano, ya que en taxonomía molecular
bacteriana se emplea generalmente el índice en esta forma. Los índices de
diversidad se calcularon sobre la abundancia de las secuencias de las unidades
taxonómicas operacionales (OTUs) a nivel de orden y con las agrupaciones
obtenidas teniendo en cuenta como parámetros el 97% de similaridad y el 70%
de solapamiento. La dominancia se calculó de la siguiente forma:
2 ni = número de individuos del taxón i

D = Σ (ni/n)
n = número total de individuos
2.8.2. Métodos estadísticos
Los análisis estadísticos realizados se pueden dividir principalmente en tres

bloques: i) comparación de medias, ii) ajustes lineales con análisis de correlación
y iii) análisis de clasificación multivariante. Cada uno de ellos tiene unos
requisitos y pruebas de significación (Sokal & Rohlf, 1973; Podani, 2000), por
eso, todas las comprobaciones comunes se van a comentar sólo una vez y se
detallarán aquellos análisis que fueron particulares de algún caso. Todos ellos se
llevaron a cabo con el paquete estadístico SPSS versión 15 (2006).
Para los análisis de varianza (ANOVA) de una o dos vías, previamente se evaluó si
los datos presentaban: a) distribución normal, para lo cual se empleó la prueba
de Kolmogorov-Smirnov, utilizando un nivel de significación de p<0,05, y b)
homogeneidad de las varianzas de las variables (prueba de Levene p> 0,05). Si se
comparaban más de dos medias, se realizaba un análisis a posteriori de
Bonferroni para distinguir entre quiénes se daban las diferencias
61
estadísticamente significativas de las medias. En el caso de los datos que no

presentaban distribución normal u homogeneidad de varianzas, se utilizó el
análisis no paramétrico de Kruskal-Wallis (p<0,05).
Para determinar la posible covariación entre las variables, se utilizó el

coeficiente de correlación de Pearson. En el caso de dos variables que pudieran
tener dependencia lineal se realizó su ajuste a una recta y cuando el análisis
incluía múltiples variables, la significación del coeficiente de correlación se
ajustó según Bonferroni (Bland & Altman, 1995).
Para determinar si existía alguna semejanza entre las muestras de diferentes

fechas y lugares, basándonos en la distribución del biovolumen o la biomasa de
sus comunidades, se realizaron análisis de clasificación numérica, utilizando
como indicador de similaridad el coeficiente de correlación de Pearson y como
método de agrupamiento se empleó el UPGMA (Unweighted Pair Group Method
with Arithmetic Mean). Previamente, se normalizaron los datos
transformándolos logarítmicamente. Como indicador de la similaridad entre los
inventarios de los diferentes enclaves se utilizó el índice de Jaccard (Jaccard,
1912) sobre las matrices de presencia y ausencia de las poblaciones.
Se utilizó la prueba t-student para comprobar si los valores de la razón

Producción Bruta/Respiración diferían de la unidad (Sokal & Rohlf, 1973)
2.9. DESCRIPCIÓN DE LAS ZONAS INUNDADAS DE ESTE ESTUDIO
En el pasado, el humedal PNTD era el resultado del desbordamiento de dos ríos:

el Gigüela al nordeste y el Guadiana al este, así como del afloramiento de las
aguas del acuífero 23. Además, los diques de 14 molinos de agua contribuían a
cambiar las condiciones fluviales a un ambiente más lacustre. El paisaje de Las
Tablas era casi único en Europa, estando sujeto a la inundación superficial y a la
descarga de aguas subterráneas (Álvarez-Cobelas & Cirujano, 1996). Desde 1986
ya no existe aportación natural de aguas subterráneas por la sobreexplotación
del acuífero, recibiendo la mayor parte de las cargas hídricas por vía superficial a
través del río Gigüela, a menudo como consecuencia de un trasvase desde la
cuenca del Tajo o gracias a la explotación de pozos que aportan agua salinizada
(Álvarez-Cobelas & Cirujano 1996; Álvarez-Cobelas et al., 2010b). Desde el punto
de vista de aguas salobres, el sistema acuático de Las Tablas de Daimiel fue
62
catalogado en 1990 (Cirujano, 1990), como subsalino-hiposalino, basado en la

clasificación de Hammer (1986), mientras que en la actualidad se clasificaría
como hiposalino, ya que, por estar alimentado débilmente por un trasvase y,
sobre todo, por agua proveniente de pozos (Sánchez-Carrillo & Álvarez-Cobelas,
2010), el sistema se caracteriza por su elevada conductividad (Tabla 2.15).
Podemos comprobar que, aunque la temperatura media del aire en Las Tablas
de Daimiel en el periodo 2007-2008 (Figura 2.6) era un grado superior a la media
obtenida de 1900 a 1994 (14,1 °C), no se diferencia de las medidas para los años
de 1980 a 1994 (14,7 °C, Álvarez-Cobelas & Verdugo, 1996). La pluviosidad
medida para los primeros noventa años del siglo XX fue de 412 mm anuales de
media, y más concretamente para el periodo de 1980 a 1994, en el que se vivió
otro ciclo de sequía, fueron 371 mm anuales (Álvarez-Cobelas & Verdugo 1996);
sin embargo, para el periodo que ahora se estudia (Figura 2.6) la media fue de
25 mm, por tanto he aquí el motivo de la desecación. Las condiciones cada vez
más severas del clima no fueron además paliadas por trasvases en los años
anteriores al periodo que nos ocupa (2007-2008), produciéndose la más notable
sequía que nunca había sufrido este parque nacional, permitiendo el
crecimiento de vegetación palustre y terrestre allí donde debía haber espejos de
agua (Figura 2.7). Se puede evaluar la dureza del fenómeno si se comparan las
áreas máximas de inundación del humedal a lo largo del tiempo. El área máxima
2
inundada desde la década de 1980 hasta el 2007 fue de 18,15 km , una gran
2
reducción de área del humedal si lo comparamos con los 60 km inundables que
comprendía esta zona en el pasado (Sánchez-Carrillo & Álvarez-Cobelas, 2010).
Durante los años que incluye este estudio, el área inundada fluctuó entre 0,2 y
2
4 km .
Las tres áreas seleccionadas para este estudio eran y son claramente diferentes
entre sí, tanto por el origen y calidad del agua, como por su posibilidad de
conexión en épocas de máxima inundación y por la relevancia de las praderas de
vegetación sumergida (Sánchez-Carrillo & Angeler, 2010). Así, a mediados de los
2000, La Entradilla todavía era la zona central del humedal, paso del agua desde
la entrada noreste por el río Gigüela, con una profundidad mantenida entre
medio metro y uno, y caracterizada por una densa pradera de Chara hispida
(Rojo & Rodrigo, 2010). En los años 2007-2008, ante el efecto de la extrema
sequía, los gestores del PNTD mantenían artificialmente inundado este enclave
que, con sus pasarelas para la observación del paisaje internándose en el
63
humedal (Figura 2.1, 2.7 y 2.8A), es la zona más visitada del Parque. El agua
salina que la inundaba provenía de un pozo próximo, de los muchos que antes
había (Arauzo et al., 1996), y ya nunca le llegaba agua desde el Gigüela, que
antiguamente mitigaba la salinización (Tabla 2.15), por ello, era elevada su
conductividad (Figura 2.9). En cualquier caso, de este modo se consigue que, al
2
menos, se mantenga un área de unos 0,1 km inundada hasta finales de 2008,
aunque con menor profundidad (Tabla 2.15, Figura 2.9), y así continúe la
pradera de macrófitos y sea refugio de una de las pocas especies de peces (solo
tres en 2005) que parecen quedar en el Parque (Álvarez-Cobelas, 2010): el pez
exótico gambusia (Gambusia holbrooki). Un problema que se vivió, debido al
modo artificial de mantenimiento de La Entradilla, fue la rotura de una de las
piezas que sirven para extraer el agua en el pozo de alimentación, lo que
provocó un severo descenso de la inundación hasta prácticamente la desecación
durante algunos días en julio de 2008.
Precipitación
120 30
T. ambiente
100 25
Precipitación (mm)
80 20 Temperatura (°C)
60 15
40 10
20 5
0 0
dic-07
feb-08
dic-08
abr-07
abr-08
nov-07
nov-08
ene-08
sep-07
sep-08
may-07
may-08
oct-07
oct-08
jul-07
jun-08
jul-08
jun-07
mar-08
ago-07
ago-08
Figura 2.6. Promedio mensual de la temperatura ambiente (°C) y la precipitación mensual

(mm) en el PNTD durante el periodo de estudio (abril 2007 – diciembre 2008).
64
Tabla 2.15. Promedio (x), desviación estándar (DE), coeficiente de variación en porcentaje (CV), valor mínimo (Min) y máximo (Max) de
las variables físicas y químicas en La Entradilla (EN), Molemocho (MM) y Puente Navarro (PN) en el PNTD. OD: Oxígeno disuelto, COD:
carbono orgánico disuelto. La razón N:P se muestra calculada sobre la concentración molar de nitrógeno y fósforo total (N:P(totales)) y
sobre las concentraciones molares del nitrógeno inorgánico disuelto (nitrato + nitrito + amonio) y de ortofosfato (N:P (inorgánicos)).
EN MM PN
Variable Unidades
X DE CV Min Max X DE CV Min Max X DE CV Min Max
Nivel del agua m 0,43 0,11 26 0,2 0,6 0,25 0,08 31 0,12 0,35 0,17 0,07 41 0,1 0,38
Temperatura ºC 17,3 6,8 39 4,6 30,9 20,6 7,6 37 9,7 32,6 22,2 9,1 41 5,9 36,2
Conductividad mS·cm-1 8,9 2,1 24 3,1 13,3 2,6 0,9 36 2 5,7 11,8 4,3 37 2,5 19,3
pH 7,59 0,28 4 7,08 8,3 7,77 0,26 3 7,27 8,37 8,2 0,57 7 7,3 9,15
OD mg·l -1 11 4,5 41 4,4 21,6 9,5 3,1 33 5,2 16,5 8,7 3,6 42 0 13,7
Mat. susp. mg·l -1 101 210 208 2 897 51 29 58 4 104 331 258 78 42 884
Sól. disueltos mg·l -1 9850 1161 12 6782 12345 2304 586 25 412 2863 16522 7650 46 6292 36556
N-Total mg de N l -1 1,7 0,9 52 0,2 3,7 2,3 1,3 56 1 6,3 7,2 3 41 2,9 11,9
Nitrito mg de NO2 - l -1 0,06 0,04 74 0,01 0,16 0,12 0,09 74 0,02 0,39 0,11 0,08 71 0 0,25
Nitrato mg de NO3 - l -1 1,6 1,8 113 0,01 6,9 4,3 2,6 60 0,7 8,5 2,3 1,4 63 0,8 4,5
Amonio mg de NH4 + l -1 0,31 0,28 91 0,09 1,12 0,19 0,14 72 0,09 0,59 2,63 2,63 100 0,18 8,3
P-Total mg de P l -1 0,06 0,05 89 0,01 0,19 0,08 0,06 81 0,03 0,27 0,5 0,23 47 0,18 1,07
PO4 mg de PO4 l -1 0,03 0,03 101 0 0,12 0,04 0,07 193 0 0,27 0,25 0,17 67 0,03 0,7
N:P (totales) 124 108 87 6 327 83 35 43 15 137 39 27 68 9 91
N:P (inorgánicos) 233 238 102 8 954 532 358 67 14 1126 105 132 126 1 493
COD mg de C l -1 5,4 1,8 34 4,3 13,2 4,2 0,8 18 3,5 6 33 15,4 47 7,6 58,3
65
Figura 2.7. Distribución de la vegetación y áreas inundadas en el PNTD en 2007. Mapa

cedido por Santos Cirujano.
Molemocho (Figuras 2.1, 2.7 y 2.8B) era la entrada natural de agua del río
Guadiana en el humedal, llegaba a tener incluso metro y medio de profundidad
y escasa salinidad; con el tiempo no sólo dejó de recibir el agua del río, sino que
la zona sufrió tal compactación del lecho de turba que Molemocho inundado
llegó a ser una zona de salida de agua del Parque. El agua de pozo mantuvo
66
Molemocho durante los años ‘90, permitiendo que quedara algo de su anterior
rica vegetación junto con el lecho del Guadiana, pero su carácter tan somero
hacía, ya entonces, que la vegetación sumergida fuera devorada, cuando aún era
incipiente, por cangrejos y aves que allí se concentraban (Cirujano, 1996). Esta
zona, en 2007 (Figura 2.8B), aún mantenía una somera lámina de agua dulce
(Tabla 2.13, Figura 2.9) hasta que se produjo la desecación completa en mayo de
2008 (Figura 2.9); sus aguas contenían un característico color debido a la materia
disuelta proveniente de la turba y el viento contribuía a resuspender el
sedimento con facilidad, haciendo que fuera un agua altamente turbia (Álvarez-
Cobelas et al., 2010b; Rojo & Rodrigo, 2010). Por todo ello, aunque se llegaron a
observar macrófitos sumergidos, era una pobre pradera central que duró poco
tiempo y no se observaron peces durante los muestreos.
Puente Navarro está situado al límite suroeste del Parque (Figuras 2.1, 2.7 y
2.8C), donde se construyó una presa, de manera que actuaba de retención del
agua que transcurría por el humedal y le permitía llegar a tener cuatro metros,
que es la máxima profundidad del Parque en momentos de gran inundación
(Álvarez-Cobelas & Cirujano, 1996). El hecho de ser la zona más alejada de la
entrada de agua dulce al humedal (extremo noreste), es convertido
históricamente en el área de mayor salinización, así como en el lugar donde se
concentraba la materia orgánica del recorrido del agua por todo el humedal
(Álvarez-Cobelas & Cirujano, 1996). Además, junto con los dos enclaves
anteriores, es de las pocas zonas que conservaron vegetación sumergida incluso
en épocas de inundación mínima, como en 1993 (Cirujano, 1996). De los sitios
que se están comentando, éste es sin duda el que más cambios ha sufrido, ya
que durante la realización de este estudio no superó los cuarenta centímetros
de profundidad. Mantiene su altas concentraciones de materia orgánica (Tabla
2.13), las más altas de los tres lugares, pero no tanto por recoger el arrastre del
agua a través del humedal, ya que las masas de agua están claramente
desconectadas, sino por la resuspensión severa que tiene su sedimento rico en
estos materiales y que produce la relación inversa entre materia orgánica y
conductividad con la inundación (Álvarez-Cobelas et al., 2010b; Figura 2.9); ya
no presenta nada de vegetación sumergida, ni peces y fue secándose
progresivamente hasta junio de 2008.
En cuanto a otras variables químicas, los valores medios de pH durante el

periodo de estudio de este trabajo estuvieron cercanos a la neutralidad en EN y
67
MM y superaron ligeramente el valor de 8 en PN y el coeficiente de variación del

pH en los tres lugares no superó el 7% (Tabla 2.15). Esta constancia ya había sido
observada en otras épocas (Arauzo et al., 1996). En EN, las aguas estuvieron bien
oxigenadas en prácticamente todos los momentos del estudio, con valores
-1
medios de oxígeno disuelto (OD) de 11 mg·l y con máximos puntuales de más
-1
de 21 mg·l (Tabla 2.15); estos hechos están relacionados, entre otros factores,
con la actividad fotosintética productora de oxígeno de los carófitos que cubren
gran parte de EN (Cirujano et al., 2010). Las aguas de MM, que como hemos
visto también tuvieron praderas de macrófitos sumergidos, presentaron valores
-1 -1
de OD cercanos a 10 mg·l y con máximos de 16,5 mg·l . En cambio, en PN, y a
-1
pesar de que las concentraciones medias de OD fueron de alrededor de 9 mg·l ,
sufrió, en momentos puntuales, episodios de anoxia (Tabla 2.15). Tanto la
materia en suspensión como los sólidos disueltos (Tabla 2.13, Figura 2.10A y B)
-1
presentaron en promedio los valores más altos en PN (331 ± 258 mg·l y 16522
-1
± 7650 mg·l , respectivamente), lugar en el que también se presentó la mayor
-1
concentración promedio de carbono orgánico disuelto (33 ± 15 mg de C l ,
Figura 2.10C).
-1
La concentración de nitrógeno total (NT) fue máxima en PN (más de 7 mg·l ) y
mínima en EN (Tabla 2.15, Figura 2.11). En EN no se observó un patrón
estacional claro en la concentración de NT, los dos valores máximos se dieron
uno en otoño de 2007 y otro en verano de 2008. En PN la dinámica del NT
-1
muestra concentraciones siempre por encima de 3 mg·l y en MM cercanas a 3
-1
mg·l . Sus valores medios y su variabilidad concuerdan con las concentraciones
de las últimas décadas (Álvarez-Cobelas et al., 2010b). La concentración media
anual de nitrato fue máxima en MM, seguido de PN y finalmente EN (Tabla
2.15). Este gradiente de concentración de nitrato ha sido explicado por la posible
nitrificación en estas zonas más someras en desecación (Álvarez-Cobelas et al.,
2010b). En MM, la dinámica de la concentración de nitrato mostró los valores
máximos desde finales del verano de 2007 hasta finales de ese año. En cuanto a
las concentraciones de los compuestos reducidos de nitrógeno, nitrito y amonio,
el primero presentó promedios anuales máximos en MM y PN (mayores a 0,1
-1
mgNO2·l ) y las concentraciones de amonio medias fueron bastante elevadas en
PN y mucho menores en EN y MM (Tabla 2.15).
68
Figura 2.8. Zonas de muestreo en el Parque Nacional Las Tablas de Daimiel

consignadas en este trabajo. A) La Entradilla, B) Molemocho y C) Puente
Navarro.
69
EN
A
MM
0,6
PN
Nivel del agua (m)
0,4
0,2
0
dic-07
feb-08
dic-08
abr-07
abr-08
nov-07
nov-08
ene-08
sep-07
sep-08
may-07
may-08
oct-07
jul-08
jul-07
oct-08
jun-07
jun-08
ago-08
ago-07
mar-08
B 20
Conductividad (mS·cm-1 )
15
10
0
ene-08
sep-08
sep-07
oct-07
oct-08
jun-07
jun-08
jul-07
jul-08
ago-07
mar-08
ago-08
dic-07
feb-08
dic-08
abr-07
nov-07
abr-08
nov-08
may-07
may-08
Figura 2.9. Dinámica de la profundidad de la columna de agua (A) y de la conductividad

(B) en los tres lugares de estudio en el PNTD: La Entradilla (EN), Molemocho (MM) y
Puente Navarro (PN). MM y PN carecían de agua a partir de junio y julio de 2008,
respectivamente.
70
A 1000 EN
Materia en Suspención (mg·l-1)

900 MM
800
PN
700
600
500
400
300
200
100
0
dic-07
feb-08
dic-08
abr-07
nov-07
abr-08
nov-08
ene-08
sep-07
sep-08
may-07
may-08
oct-07
oct-08
jun-07
jun-08
jul-07
jul-08
ago-07
mar-08
ago-08
B
Figura 2.10. Dinámica de la materia en suspensión (A), solidos disueltos (B) y carbono
orgánico disuelto (COD) (C) en los tres lugares de estudio en el PNTD: La Entradilla (EN),
Molemocho (MM) y Puente Navarro (PN). MM y PN carecían de agua a partir de julio y
junio de 2008, respectivamente.
71
EN N-Total
Nitrato
A 9 0,3
P-Total
7,5
N-Total; NO3- (mg·l-1 )
P-Total (mg·l-1)
6 0,2
4,5
3 0,1
1,5
0 0
ene-08
sep-07
sep-08
oct-07
oct-08
jun-07
jun-08
jul-07
jul-08
ago-07
dic-07
feb-08
mar-08
ago-08
dic-08
abr-07
abr-08
nov-07
nov-08
may-07
may-08
B MM N-Total
Nitrato
9 0,3
P-Total
7,5
N-Total; NO3- (mg·l-1)
P-Total (mg·l-1 )
6 0,2
4,5
3 0,1
1,5
0 0
ene-08
sep-07
sep-08
oct-07
oct-08
jun-07
jun-08
jul-07
jul-08
ago-07
ago-08
dic-07
feb-08
mar-08
dic-08
abr-07
nov-07
abr-08
nov-08
may-07
may-08
C
PN N-Total
Nitrato
14 1,2
P-Total
12 1
N-Total; NO3- (mg·l-1)
P-Total (mg·l-1)
10
0,8
8
0,6
6
0,4
4
2 0,2
0 0
ene-08
sep-07
sep-08
oct-07
oct-08
jun-07
jun-08
jul-07
jul-08
ago-07
dic-07
feb-08
mar-08
ago-08
dic-08
abr-07
nov-07
abr-08
nov-08
may-07
may-08
-
Figura 2.11. Dinámica de las concentraciones de nitrógeno total, nitrato (NO 3 ) y fósforo
total en los tres lugares de estudio en el PNTD. A) La Entradilla (EN), B) Molemocho (MM)
y C) Puente Navarro (PN). MM y PN carecían de agua a partir de junio y julio de 2008,
respectivamente. Nótese la diferencia de escala en el eje Y en la gráfica de PN.
72
-1
La concentración de fósforo total (PT) osciló entre 0,01 y 1,07 mgP·l con valores
más altos en PN (Tabla 2.15; Figura 2.11); concentraciones tan extremas no se
habían observado en el Parque, más concretamente en PN desde la sequía del
1993 (Álvarez-Cobelas et al., 2010b). Sin embargo, en promedio no se observa
un aumento del fósforo en áreas centrales como MM, en los últimos diez años,
pese a que hay entradas por la zona de los trasvases con elevadísimas
concentraciones de este compuesto (Álvarez-Cobelas et al., 2010b), y esto se
debe a la desconexión del flujo de agua en el Parque. De la dinámica del fósforo
total es destacable el incremento de este nutriente en verano en los tres lugares
de estudio. Asimismo, el valor máximo del ortofosfato se encontró en PN (Tabla
2.15). Según el sistema de clasificación trófica de la OECD (Organization for
Economic Cooperation and Development, 1982), que fue desarrollado para lagos,
pero que puede ser aplicado, con cierta cautela, en el caso de humedales, y
basándose en las concentraciones medias anuales de fósforo total, dos de los
lugares de estudio del PNTD, EN y MM, se clasificarían como eutróficos y PN
como hipereutrófico.
La razón molar N:P, tanto la calculada con las fracciones totales como con los
compuestos realmente disponibles para los productores primarios (nitrógeno
inorgánico disuelto y ortofosfato), presentó valores medios anuales muy
elevados en las tres zonas de muestreo (Tabla 2.15) y solamente en algunos
meses este cociente estuvo por debajo del conocido valor 16 de Redfield et al.
(1963); por tanto, el fósforo, pese a su elevada concentración, podría llegar a ser
considerado como un factor limitante del crecimiento algal en algunos
momentos (Reynolds, 2006).
Algunas de las variables ambientales mencionadas covarían o muestran cierta

dependencia estadística; sin embargo, su comportamiento es local, de modo
que como se viene explicando, en cada uno de estos tres sitios las dinámicas de
los factores y por tanto sus relaciones, son diferentes. Al obtener el valor del
coeficiente de correlación de Pearson de las variables de la tabla 2.15, para cada
lugar y realizada la pertinente corrección de Bonferroni, destacaron algunas
relaciones estadísticamente significativas. En EN, el nivel del agua presentó
correlación inversa con los sólidos disueltos (r=-0,69; p<0,0001) y por otro lado
la razón N:P (empleando los nutrientes inorgánicos) se correlacionó con el
ortofosfato (r= -0,72; p<0,0001), de modo que las variaciones de este cociente
se deben a las fluctuaciones del fósforo. En MM, la profundidad de la columna
73
de agua presentó una correlación significativa con la concentración de P soluble

(r=0,95; p<0,0001), así, las concentraciones de P fueron más elevadas cuando la
lámina de agua era más profunda. Las concentraciones más elevadas de COD
fueron significativamente más altas en los momentos más cálidos del año. Las
concentraciones de amonio y nitrito estaban correlacionadas estadísticamente
(r=0,87; p<0,0001), indicando aumento concomitante de estos dos compuestos
reducidos del nitrógeno. Al igual que en EN, la concentración de P total se
correlacionó con la concentración de P soluble (r=0,87; p<0,0001). En Puente
Navarro, no existieron correlaciones estadísticamente significativas si teníamos
en cuenta la corrección de Bonferroni y esta falta de covariación se ha
observado a lo largo del tiempo (Álvarez-Cobelas et al., 2010b) debido a los
factores externos que gobiernan su hidrología por ser el final del parque donde
se reciben aguas de diferentes procedencias.
Se espera que la exposición detallada del paisaje y su limnología ayude a

comprender la “idiosincrasia” de los tres enclaves elegidos y su evolución, pues
ello es muy necesario para poder seguir las argumentaciones de los capítulos
sucesivos sobre las comunidades de microorganismos que allí habitan.
74
Biodiversidad: flora, fauna y bacterias
Capítulo 3
Biodiversidad:
flora, fauna y bacterias
3.1. INTRODUCCIÓN
Los humedales albergan una alta biodiversidad, principalmente por la gran

variabilidad ambiental que poseen, tanto espacial como temporal, lo que
permite que se desarrollen áreas de ecotono, donde además de las poblaciones
propias de ambientes acuáticos someros y terrestres se ubican aquéllas con
adaptaciones para sobrevivir a los cambios que presentan este tipo de sistemas
(Mitsch & Gosselink, 2000).
El Parque Nacional Las Tablas de Daimiel (PNTD) es un humedal, que tanto por
su ubicación como por su alta biodiversidad, ha sido inscrito en el convenio
Ramsar (Convención de zonas húmedas de importancia internacional, Irán,
1971) y es un espacio designado como Zona de Especial Protección para las Aves
(ZEPA) por la Directiva Europea (Troya & Bernués, 1990). A pesar de su
importancia, en los últimos años (hasta el invierno de 2009), y como se ha
comentado anteriormente, el PNTD se ha visto gravemente afectado por la
escasez de agua y la influencia de la eutrofización, así como por la salinización de
sus aguas, factores que pueden tener una gran influencia sobre la biodiversidad.
Las causas de los efectos mencionados son, principalmente, la sobreexplotación
75
de los recursos acuáticos subterráneos, la ausencia de caudal superficial para ser

inundada la zona y los ciclos climáticos naturales que han tenido lugar. De
manera que el agua que recibe actualmente el PNTD es, por un lado, de trasvase
a través del río Gigüela, la cual puede estar contaminada por los vertidos, entre
otros, de la población de Villarrubia de los Ojos (Aguilera et al., 2010; Álvarez-
Cobelas et al., 2010b), y por otro, se alimenta también de agua subterránea
obtenida de pozos.
La biodiversidad en el PNTD ha sido objeto de varios estudios previos los cuales

abordaban desde los organismos microscópicos hasta los vertebrados (Álvarez-
Cobelas & Cirujano, 1996; Sánchez-Carrillo & Angeler, 2010). Este capítulo, y
dado que este trabajo está enfocado principalmente a averiguar la función de
los microorganismos acuáticos en el metabolismo del humedal, tiene, como
primer objetivo, el describir en detalle la taxonomía, fenología y ecología de los
taxones de fitoplancton, ciliados y metazooplancton hallados en el periodo
comprendido entre abril de 2007 y diciembre de 2008 en las tres áreas del
humedal (La Entradilla, Molemocho y Puente Navarro) que se encontraban
inundadas durante el periodo de estudio, para poder asegurar de esta manera
que se tenía en cuenta la biodiversidad de un ambiente heterogéneo (Rojo et al.,
2000). El estudio del fitobentos y las bacterias del tapete microbiano, así como
los trabajos de taxonomía molecular bacteriana, se realizaron solamente en la
zona de La Entradilla (EN). El segundo objetivo de este capítulo es comparar los
resultados aquí obtenidos con los de los estudios previos realizados en el PNTD
con la intención de mostrar las posibles tendencias en el tiempo de la
biodiversidad de este ecosistema.
Por tanto, este capítulo se indican todas las especies de fitoplancton, ciliados y
metazooplancton halladas en el PNTD (Tablas 3.1, 3.2 y 3.3), pero además se
seleccionan algunas para ser descritas con mayor atención, resaltando las
especies, bien por su ubicuidad en el humedal, por su permanencia en el tiempo,
por su presencia relevante en alguna zona o por su valor indicador de la calidad
del agua. En concreto, se consideran especies relevantes aquéllas que por
ubicuas o permanentes se presentan en gran cantidad de muestras, y como
criterio de selección se eligió el hecho de que se encontraran presentes en el
50% o más del total de muestras. Aquellas especies que no cumplen el criterio
anterior pero se encontraron en los tres enclaves de estudio merecen ser
destacadas, siempre que su aparición no sea demasiado esporádica, y por ello se
76
seleccionaron de entre ellas las que presentan más de un 30% de ocurrencia.

Además, se tratan aquéllas que han permanecido durante un largo periodo (más
del 80% del total de las muestras) aunque sea en un solo lugar. Finalmente,
cuando de un grupo no se encuentra ninguna especie relevante (bajo los
criterios mencionados), se comenta el grupo en general, resaltando algunas
características importantes de sus especies, sea por su valor indicador o por su
dominancia dentro del grupo. De las especies seleccionadas se detalla su
fenología y distribución espacial en el PNTD, así como su abundancia, en
términos de densidad máxima.
Para determinar si una especie dada ha sido observada anteriormente en el

PNTD se cuenta con los artículos o capítulos de libros de Rojo (1996a), Rojo
(1996b), García Sánchez-Colomer (1996), Velasco (1996), Ortega-Mayagoitia &
Rojo (2000a y b), Ortega-Mayagoitia et al. (2000), Rojo et al. (2000) y Conforti et
al. (2005). En un intento de señalar su posible cosmopolitismo en el territorio
español se hace referencia a donde han sido encontradas con anterioridad
teniendo en cuenta las siguientes revisiones y trabajos específicos: Margalef et
al. (1976), Álvarez-Cobelas (1984), Álvarez-Cobelas y Gallardo (1988), Álvarez-
Cobelas et al. (1989), Velasco (1990), Ubierna-León y Sánchez-Castillo (1992),
Jaume (1993), Alonso (1996), Cambra et al. (1998), Cambra y Perera (1989), De
Manuel (2000), Pérez et al. (2001), Rifón-Lastra y Noguerol-Seaone (2001), Aboal
et al. (2003), Cantoral-Uriza y Aboal (2008), Fanés et al. (2009). Además, la
mención a su distribución internacional se ha realizado empleando la
información que ofrecen los libros usados para la clasificación de las especies y
que se han citado en el capítulo de métodos.
En el caso del fitobentos, en este capítulo se citan todas las especies halladas en
los muestreos mensuales de los tapetes microbianos desarrollados en la zona de
La Entradilla y se describen las especies de algas bentónicas observadas en más
del 80% de los meses de muestreo. Para determinar si las especies halladas han
sido citadas anteriormente en el territorio español, se ha consultado la siguiente
bibliografía: Álvarez-Cobelas y Gallardo (1988), Aboal et al. (2003) y Cantoral-
Uriza y Aboal (2008). Por otra parte, se ha utilizado la información que ofrece la
bibliografía empleada para la clasificación de las especies (véase capítulo 2) para
determinar su distribución a nivel mundial.
77
Por último, del estudio de las bacterias se muestran los resultados de la

biodiversidad hallada tras dos campañas de muestreo, una realizada en verano
de 2007 y la otra en invierno de 2008. En cada campaña se obtuvieron cuatro
muestras en la zona de La Entradilla: agua (A), sedimento superficial (SS),
sedimento profundo (SP) y tapete microbiano (TM). No existen trabajos previos
sobre la composición taxonómica de las comunidades bacterianas determinada
por métodos moleculares en el PNTD, y son escasos en otros humedales. Por
ello, las comparaciones sólo se podrán hacer con algún trabajo en Doñana
(López-Archilla et al., 2007) y algún humedal extranjero, así como con otros tipos
de ambientes.
3.2. RESULTADOS Y DISCUSIÓN
3.2.1. Composición taxonómica del fitoplancton y zooplancton
En el estudio del plancton de los tres enclaves en el PNTD entre los años 2007 y
2008 se han encontrado 102 taxones pertenecientes al fitoplancton y 70 taxones
pertenecientes al zooplancton (Tablas 3.1, 3.2 y 3.3). Al comparar los resultados
de este trabajo con los de otros estudios realizados sobre el plancton en el PNTD
durante los periodos 1992-1993 (García Sánchez-Colomer, 1996; Rojo, 1996a;
Rojo, 1996b; Velasco, 1996), 1996-1998 (Ortega-Mayagoitia & Rojo, 2000a;
Ortega-Mayagoitia & Rojo, 2000b; Rojo et al., 2000), 2000-2002 (Ortega-
Mayagoitia et al., 2000; Lionard et al., 2005) y en la recopilación de dichos
estudios hecha por Rojo y Rodrigo (2010), encontramos que 57 taxones de
fitoplancton y siete de zooplancton son nuevas citas para el PNTD.
La composición de la comunidad planctónica varió respecto al pasado, y se

observó un recambio hacia poblaciones propias de las situaciones de
eutrofización, salinización y desecación. Así por ejemplo, aparecen especies
bentónicas dentro de las cianobacterias (géneros Phormidium o Geitlerinema) o
las diatomeas (Amphora) y aumenta la presencia de especies litorales (de los
géneros Cephalodella, Lecane, Lepadella y Testudinella) en el zooplancton,
mientras que géneros típicamente planctónicos (Alonso, 1996) han desaparecido
(Anuraeopsis, Ceriodaphnia). Propia de un ambiente salino es la presencia de
78
Chaetoceros muelleri y de Tetraselmis sp. y, por otro lado, el aumento registrado

de cianobacterias es esperable en unos lugares de tan alta contaminación.
3.2.1.1. FITOPLANCTON
Cyanophyceae
Se encontraron 30 taxones diferentes dentro de la Clase Cyanophyceae (Tabla

3.1). De éstas, solamente siete se habían encontrado con anterioridad en el
PNTD, por lo que 23 de ellas son nuevas citas para el humedal y según las
revisiones realizadas, siete de ellas podrían ser primer registro para España (se
indican las especies en la tabla 3.1) y todas las especies han sido encontradas en
Europa (Komárek & Anagnostidis, 1999; Komárek & Anagnostidis, 2005).
Algunas especies, como Microcystis flos-aquae y Synechocystis aquatilis que se

han encontrado como nuevos registros para el Parque, se caracterizan por estar
presentes en sistemas acuáticos con amplio rango de contaminación (Rawson,
1956; Komárek & Anagnostidis, 1999), indicando, por lo tanto, que la
composición específica del Parque refleja cada vez más que el cuerpo de agua se
comporta como hipereutrófico, tal y como ya lo describían Rojo et al. (2000).
Además, seis de los taxones encontrados son considerados bentónicos. Esto
puede ser debido a que el Parque ha presentado hasta el momento de este
estudio un periodo largo de desecación, disminuyendo el nivel del agua y
favoreciéndose la mezcla del bentos con el plancton (Goldsborough & Robinson,
1996).
Merismopedia tennuissima Lemmermann 1898
Colonias gelatinosas multicelulares cuadráticas o rectangulares, compuestas por

células esféricas u ovales con un diámetro de 1 - 2 µm. Las colonias encontradas
estaban compuestas entre 4 y 32 células.
Especie presente en dos zonas de muestreo (EN y PN). En EN se encontró

principalmente de abril a noviembre de 2007, con una densidad máxima en julio
-1
de 2007 (87 ind·ml ). Por otra parte, en PN se encontró en todo el periodo de
3 -1
estudio, con valores máximos en febrero de 2008 (368 x 10 ind·ml ).
79
Es una especie señalada como particular de ambientes eutróficos (Komarék &

Anagnostidis, 1999), y de estaciones cálidas. Se caracteriza por captar grandes
cantidades de fósforo, apareciendo generalmente cuando el sistema presenta
altas concentraciones de este nutriente y la relación N/P es baja, así como
cuando la temperatura es elevada (Reynolds, 2006; Olrik, 1994). Es una especie
cosmopolita y común en Europa, citada anteriormente en España entre otros
lugares en la Albufera de Valencia (Romo & Miracle, 1994), en la laguna del
Porcal (Rojo & Álvarez-Cobelas, 1992) y en el PNTD (Ortega-Mayagoitia & Rojo,
2000a).
Microcystis flos-aquae (Wittrock) Kirchner 1898 (Figura 3.1)
Colonias compactas más o menos esféricas. Células esféricas con aerotopos, que
presentan un diámetro de 1,5 µm. Las colonias encontradas poseían un
diámetro de 10 a 90 µm.
Especie presente en las tres zonas de muestreo (EN, MM y PN). En EN se

encontró en el 86% de las muestras, con valores máximos en mayo de 2007 (69
-1 -1
ind·ml ). En MM, sólo se encontró en noviembre de 2007 (22 ind·ml ) y en PN
en octubre de 2007, mes en el cual se encontraron los valores máximos
3 -1
comparando las tres zonas (17 x 10 ind·ml ).
Figura 3.1. Fotografía al

microscopio óptico (campo
claro) de colonias de
Microcystis flos-aquae del
PNTD, teñidas con lugol.
Es una especie planctónica que se encuentra generalmente junto a otras

cianobacterias, en ambientes mesotróficos o ligeramente eutróficos según
Komárek y Anagnostidis (1999), aunque según Rawson (1956), en lagos de
Canadá, se encuentra principalmente en sistemas eutróficos. Se ha citado en
80
Europa, entre otros lugares en Suecia (Cronberg et al., 1999), Polonia

(Grabowska, 2005) e Italia (Bartolelli et al., 2005; Premazzi et al., 2005). Por otro
lado, en España ha sido encontrada entre otros lugares en el lago Sanabria,
como lo cita De Hoyos y Comín (1999). En el PNTD es registrada por primera vez.
Synechococcus sp. Nägeli 1849
Células cilíndricas con extremos redondeados, rectas o elípticas con ligeras

variaciones en su tamaño. Las dimensiones de las células encontradas fueron de
5 – 9 x 3 µm.
Género que se encontró en las tres zonas de muestreo (EN, MM y PN), en el

40% de las muestras, con mayor distribución temporal en EN (67%), seguido de
PN (33%) y en un solo mes de muestreo en MM. La densidad máxima la presentó
3 -1
en PN en invierno de 2007 (27 x 10 ind·ml ), mientras que en EN se
encontraron picos en verano e invierno de 2007 y en primavera de 2008 (435
-1
ind·ml ). Por su parte, en MM se encontró sólo en un mes de verano de 2007
-1
con una densidad de 80 ind·ml .
Es un género marino y de aguas dulces, es considerado como oportunista ya que

presenta crecimiento rápido cuando aumenta la concentración de nutrientes
(Stockner, 1988; Partensky et al., 1999; Reynolds, 2006). Ha sido citado
anteriormente en España (Negro et al., 2000; Rodrigo et al., 2001a; Serrano et
al., 2004) y en el PNTD.
Synechocystis aquatilis Sauvageau 1982 (Figura 3.2)
Células globulares y ovales, solitarias o en pares. Las células encontradas

presentaban un diámetro de 3 – 4 µm.
Especie presente en las tres zonas de muestreo (EN, MM y PN). Temporalmente

presentó mayor distribución en EN y en PN (86% y 87% de las muestras,
respectivamente), mientras que en MM sólo en un 21% de las muestras. Las
densidades máximas encontradas en las tres zonas de muestreo fueron: 927 x
3 -1 3 -1 -1
10 ind·ml en PN, 2 x 10 ind·ml en EN y 88 ind·ml en MM.
Es una especie planctónica, que se encuentra en pequeñas masas de agua con

amplio rango de contaminación. Es probablemente cosmopolita y ha sido
81
encontrada en todo el territorio europeo aunque no es muy frecuente (Komárek

& Anagnostidis, 1999). En España ha sido citada en embalses distribuidos a lo
largo de todo el país (De Hoyos et al., 2004; Reyes et al., 2008). En el PNTD es
registrada por primera vez.
Figura 3.2. Fotografía al microscopio óptico (campo

claro) de células de Synechocystis aquatilis del PNTD,
teñidas con lugol.
Geitlerinema cf. nematodes (Skuja) Anagnostidis 2001
Dimensiones de las células encontradas de 1,5 x 0,7 µm y 60 - 140 µm de largo

de los filamentos. A pesar de que es una especie que se caracteriza por bien
formar ser filamentos solitarios bentónicos en aguas continentales o de poder
desarrollar delgados tapetes microbianos (Komárek & Anagnostidis, 2005), en el
presente trabajo ha sido encontrada formando parte del plancton.
Especie que se observó en las tres zonas de muestreo, perdurando más en el

tiempo en EN (62% de las muestras) donde permaneció desde la primavera
hasta el otoño en los dos años de estudio (2007 y 2008). Sin embargo, sus
3 -1
valores máximos se dieron en PN (62 x 10 ind·ml ) donde estuvo presente sólo
en dos meses de invierno y dos de verano de 2008.
Esta especie ha sido encontrada por primera vez en el PNTD y puede que en
España.
Planktolyngbya contorta (Lemmermann) Anagnostidis et Komárek 1988
Filamentos solitarios, planctónicos, que se caracterizan por tener forma de

espiral, la cual puede ser regular o irregular (Komárek & Anagnostidis, 2005). Los
filamentos encontrados presentaban una longitud de 60 – 470 µm y las
dimensiones de sus células fueron de 4 x 1,5 µm.
82
Especie presente en dos zonas de muestreo (EN y PN). En EN su máxima

3 -1
densidad fue en julio de 2007 (662 x 10 ind·ml ), mes en el que en PN también
-1
se encontraron máximas densidades (123 ind·ml ). Por otra parte, en PN esta
especie apareció en el 80% de las muestras (desde abril 2007 a febrero 2008)
demostrando su persistencia.
Es una especie cosmopolita que se ha encontrado anteriormente en zonas

tropicales y en el norte de Europa (Komárek & Anagnostidis, 2005). En España se
ha citado en los humedales de Xeresa y Xeraco en Valencia (Villena & Romo,
2001) y en el PNTD es registrada por primera vez.
Dinophyceae
Se determinaron tres taxones dentro de la Clase Dinophyceae (Tabla 3.1); son

tres especies de amplia distribución en España y Europa (Álvarez-Cobelas, 1984;
Álvarez-Cobelas et al., 1989; Popovský & Pfiester, 1990; Pérez-Martínez &
Sánchez-Castillo, 2001). En el PNTD se encontraron solo en dos de las zonas de
muestreo (EN y MM) y sólo en EN se observaron las tres especies. Gymnodinium
mitratum y Peridinium umbonatum (Figura 3.3) presentaron un porcentaje de
ocurrencia de 52% y 57%, respectivamente, mientras que Ceratium hirundinella
únicamente un 5% (una sola muestra). En general, el total de dinofíceas alcanzó
-1 -1
valores máximos en primavera (1110 ind·ml ) y verano de 2008 (1033 ind·ml ).
De las tres especies solo Ceratium hirundinella es nueva cita para el humedal,
pues no aparece referenciada en los estudios anteriores del PNTD (Rojo, 1996a;
Ortega-Mayagoitia & Rojo, 2000a; Rojo et al., 2000). Esta especie se ha
encontrado en embalses con alto grado de salinización (Moyá & Ramón, 1981),
lo cual confirma el proceso de salinización que ha estado sufriendo el humedal
desde años atrás (Álvarez-Cobelas et al., 2010b).
Figura 3.3. Fotografía al microscopio óptico

(campo claro) de una célula de Peridinium
10 µm
umbonatum del PNTD, teñida con lugol.
83
Tabla 3.1. Taxones de fitoplancton encontrados en el PNTD (2007-2008) y porcentaje de

ocurrencia en cada uno de las zonas de muestreo (ocurrencia local): La Entradilla (EN),
Molemocho (MM) y Puente Navarro (PN). Porcentaje de ocurrencia en cada zona de
muestreo y en la suma de las tres zonas, frente al total de muestras (50) obtenidas en el
estudio (ocurrencia global). Se indica si los taxones son de ambiente bentónico (°),
pueden tener carácter mixotrofo (°°), los que son nuevas citas para España (*) y para el
PNTD (**) y los seleccionados para una descripción más detallada (+).
% ocurrencia % ocurrencia
Taxón Local Global
CYANOPHYCEAE EN MM PN EN MM PN TOTAL
Chroococcales
Aphanocapsa delicatissima W. West et G.S. Wes 1912 ** 29 0 53 12 0 16 28
Aphanocapsa holsatica (Lemmermann) Cronberg et Komárek
** 0 0 20 0 0 6 6
1994
Aphanothece minutissima (W. West) Komárková-Legnerová et
*, ** 10 0 67 4 0 20 24
Cronberg 1993
Chroococcus microscopicus Komárková-Legnerová et Cronberg
** 14 0 60 6 0 18 24
1994
Chroococcus minor (Kützing) Nägeli 1849 ** 24 14 40 10 4 12 26
Chroococcus minutus (Kützing) Nägeli 1849 ** 29 0 20 12 0 6 18
Cyanodictyon planctonicum Meyer 1994 *, ** 5 0 67 2 0 20 22
Lemmermanniella cf. flexa Hindák 1985 *, ** 0 0 20 0 0 6 6
Merismopedia tennuissima Lemmermann 1898 + 52 0 100 22 0 30 52
Merismopedia punctata Meyen 1839 ** 14 21 7 6 6 2 14
Microcystis aeruginosa (Kutzing) Kutzing 1846 ** 0 0 47 0 0 14 14
Microcystis flos-aquae (Wittrock) Kirchner 1898 **, + 86 7 40 36 2 12 50
Synechococcus sp. Nägeli 1849 + 67 7 33 28 2 10 40
Synechocystis aquatilis Sauvageau 1982 **, + 86 21 87 36 6 26 68
Oscillatoriales
Anabaena bergii Ostenfeld 1908 *, ** 0 0 7 0 0 2 2
Geitlerinema cf. amphibium (Agarh ex Gomont) Anagnostidis
° 10 0 13 4 0 4 8
1989
Geitlerinema cf. nematodes (Skuja) Anagnostidis 2001 °, *, **, + 62 36 27 26 10 8 44
Geitlerinema cf. tenue (Anisimova) Anagnostidis 2001 °,*, ** 0 0 33 0 0 10 10
Glaucospira sp Lagerheim 1892 ** 10 0 7 4 0 2 6
Limnothrix redekei (Van Goor) Meffert 1988 67 0 20 28 0 6 34
Oscillatoria tenuis Agardh ex Gomont 1892 ** 10 0 40 4 0 12 16
Phormidium formosum (Bory ex Gomont) Anagnostidis et
° 5 0 27 2 0 8 10
Komárek 1988
Planktolyngbya brevicellularis Cronberg et Komárek 1994 *, ** 43 0 0 18 0 0 18
Planktolyngbya contorta (Lemmermann) Anagnostidis et
**, + 14 0 80 6 0 24 30
Komárek 1988
Planktolyngbya limnetica (Lemmermann) Komraková-Legnerová
** 14 0 67 6 0 20 26
et Cronberg 1992
Planktothrix agardhii (Gomont) Anagnostidis et Komárek 1988 29 0 20 12 0 6 18
Pseudanabaena sp. Lauterborn 1915 ° 0 14 0 0 4 0 4
Pseudanabaena catenata Lauterborn 1915 °, ** 24 0 7 10 0 2 12
Pseudanabaena cf. minima (G.S. An) Anagnostidis 2001 °, ** 43 0 7 18 0 2 20
Spirulina meneghiniana Zanardini ex Gomont 1892 ** 52 0 13 22 0 4 26
84
Continuación Tabla 3.1.
Taxón Local Global
DINOPHYCEAE EN MM PN EN MM PN TOTAL
Ceratium hirundinella (O.F. Müller) Dujardin 1841 °°, ** 5 0 0 2 0 0 2
Gymnodinium mitratum Schiller 1933 °° 52 7 0 22 2 0 24
Peridinium umbonatum Stein 1883 °° 57 7 0 24 2 0 26
EUGLENOPHYCEAE
Euglena sp. Ehrenberg 1830 °° 10 57 20 4 16 6 26
Euglena acus Ehrenberg 1830 °° 0 36 0 0 10 0 10
Euglena gracilis Klebs 1883 °° 10 14 0 4 4 0 8
Euglena oxyuris Schmarda 1846 °° 0 7 0 0 2 0 2
Lepocinclis ovum var. globula (Perty) Lemmermann 1910 °° 0 7 0 0 2 0 2
Phacus pyrum (Ehrenberg) F. Stein 1878 °° 14 14 0 6 4 0 10
Strombomonas verrucosa (Daday) Deflandre 1930 °° 0 7 0 0 2 0 2
CRYPTOPHYCEAE
Chroomonas sp. Hansgirg 1885 °° 5 0 0 2 0 0 2
Cryptomonas sp. Ehrenberg 1838 °° 5 0 0 2 0 0 2
Cryptomonas erosa Ehrenberg 1832 °°, + 52 64 27 22 18 8 48
Cryptomonas marssonii Skuja °° 0 0 7 0 0 2 2
Cryptomonas phaseolus Skuja °° 0 29 13 0 8 4 12
Cryptomonas rostratiformis Skuja °° 10 0 0 4 0 0 4
Plagioselmis lacustris (Pascher & Ruttner) Javornick °° 14 0 13 6 0 4 10
Plagioselmis nannoplanctica (Skuja) Novarino, Lucas et Morrall
°° 0 50 20 0 14 6 20
1994
CHRYSOPHYCEAE
Desmarella sp. Kent 1880 10 0 13 4 0 4 8
Desmarella moniliformis Kent 10 0 0 4 0 0 4
Ochromonas sp. Wyssotzki 1887 °°, + 38 43 20 16 12 6 34
Ochromonas cf. vischerii Bourrelly *, **, °° 0 0 20 0 0 6 6
BACILLAROPHYCEAE
Amphora lineolata Ehrenberg 1838 °, **, + 95 7 0 40 2 0 42
Aulacoseira granulata Ehrenberg) Simonsen 1979 ** 10 0 0 4 0 0 4
Campylodiscus clypeus Ehrenberg 1845 °, ** 33 0 0 14 0 0 14
Chaetoceros muelleri Lemmerman 1898 + 43 21 80 18 6 24 48
Cyclotella cf. atomus Hustedt 1952 **, + 0 7 87 0 2 26 28
Cyclotella meneghiniana Kützing 1844 + 81 57 0 34 16 0 50
Denticula elegans Kützing 1844 ** 0 29 0 0 8 0 8
Entomoneis alata (Ehrenberg) Ehrenberg 1845 °, ** 29 0 0 12 0 0 12
Entomoneis paludosa (Smith) Reimer 1975 °,*, ** 0 7 0 0 2 0 2
Fragilaria ulna (Nitzsch) Lange-Bertalot 1980 ** 38 7 0 16 2 0 18
Gomphonema sp. Ehrenberg 1832 nom. cons. °, ** 0 7 0 0 2 0 2
Navicula sp. Bory de St. Vincent 1822 ** 43 14 0 18 4 0 22
Navicula cf. halophila (Grunow) Cleve 1894 **, + 86 0 0 36 0 0 36
Nitzschia acicularis (Kützing) Smith 1853 52 21 0 22 6 0 28
Nitzschia cf. pusilla Grunow 1862 emend. Lange-Bertalot 1976 ** 43 0 7 18 0 2 20
Nitzschia gracilis Hantzsch 1860 ** 0 0 20 0 0 6 6
Nitzschia palea (Kutzing) Smith 1856 10 43 7 4 12 2 18
Nitzschia reversa Smith 1853 ** 0 36 0 0 10 0 10
Nitzschia sigmoidea (Nitzsch) Smith 1853 ° 38 7 0 16 2 0 18
85
Taxón Local Global
CHLOROPHYCEAE EN MM PN EN MM PN TOTAL
Ankyra judayi (Smith) Fott 1957 ** 0 0 7 0 0 2 2
Aulacomonas hyalina Skuja 1956 ** 10 0 27 4 0 8 12
Carteria sp. Diesing 1866 em. Francé 1893 5 0 13 2 0 4 6
Chlamydomonas sp. Ehrenberg 1833 48 0 27 20 0 8 28
Chlamydomonas cf. altera Skuja 1956 ** 5 0 7 2 0 2 4
Chlamydomonas cf. fusus Ettl 1965 ** 0 7 0 0 2 0 2
Chlamydomonas cf. reinhardtii Dangeard 1888 ** 38 64 0 16 18 0 34
Chlorella sp. Beijerinck 1890 ** 19 0 0 8 0 0 8
Coelastrum microporum Nägeli in A. Br. 1855 ** 0 21 27 0 6 8 14
Dictyosphaerium ehrenbergianum Nägeli 1849 5 7 20 2 2 6 10
Dictyosphaerium pulchellum Wood 1872 ** 0 29 0 0 8 0 8
Golenkiniopsis cf. varians Théréz et Couté 1977 ** 14 0 0 6 0 0 6
Lagerheimia balatonica (Scherffel in Kol) Hindák 1978 ** 0 7 13 0 2 4 6
Lagerheima longiseta (Lemmerrnann) Wille 1909 ** 0 0 13 0 0 4 4
Monoraphidium arcuatum (Korshikov) Hindák 1979 0 29 0 0 8 0 8
Monoraphodium circinale (Nygaard) Nygaard 1979 ** 52 0 7 22 0 2 24
Monoraphidium contortum (Thuret) Komàrková-Legnerová
10 43 7 4 12 2 18
1969
Monoraphidium dybowskii (Woloszynska) Hindák et
** 5 0 0 2 0 0 2
Komárková-Legnerová 1969
Monoraphidium komarkovae Nygaard 1979 0 50 47 0 14 14 28
Monoraphidium minutum (Nägeli) Komarková-Legnerová 1969 5 0 33 2 0 10 12
Monoraphidium subclavatum Nygaard 1977 ** 19 7 27 8 2 8 18
Oocystis sp. A. Braun 1855 5 0 0 2 0 0 2
Oocystis lacustris Chodat 1897 **, + 33 21 80 14 6 24 44
Scenedesmus acuminatus (Largerheim) Chodat 1902 0 0 7 0 0 2 2
Scenedesmus acutus Meyen 1829 0 50 7 0 14 2 16
Scenedesmus intermedius Chodat 1926 ** 0 7 33 0 2 10 12
Scenedesmus quadricauda (Turpin) Brébisson sensu Chodat 0 50 60 0 14 18 32
Spermatozopsis exsultans Korschikoff 1913 0 7 0 0 2 0 2
Scourfieldia cordiformis Takeda 1916 ** 5 0 0 2 0 0 2
Tetraedron minimum (A. Braun) Hansgirg 1888 5 7 40 2 2 12 16
Tetraselmis sp. Stein 1878 **, + 90 7 0 38 2 0 40
Euglenophyceae
Se encontraron siete taxones de la Clase Euglenophyceae (Tabla 3.1), todos ellos

citados anteriormente en el PNTD y en España (Rojo, 1996a; Rojo et al., 2000;
Conforti et al., 2005). La zona de muestreo en la cual se encontraron todas las
especies fue MM y la mayor densidad del grupo ocurrió en primavera (1748
-1 -1
ind·ml ) y en otoño de 2007 (496 ind·ml ). Las especies más ocurrentes en el
tiempo de estudio fueron: Euglena sp., E. acus, E. gracilis y Phacus pyrum (Figura
3.4).
86

microscopio óptico (campo claro)
de una célula de Phacus pyrum
del PNTD, teñida con lugol.
Son especies en general cosmopolitas y asociadas a un incremento en el nivel

trófico o de la materia orgánica (Reynolds et al., 2002), utilizadas ampliamente
como indicadoras de estas condiciones. Sin embargo, en el estudio de Conforti
et al. (2005) sobre las euglenofíceas del PNTD, se constató la falta de correlación
entre la abundancia y riqueza de estas algas y la concentración de carbono
orgánico o los nutrientes inorgánicos. Falta de covariación atribuida
precisamente a la elevada concentración de estos compuestos; en estados
eutróficos o hipereutróficos las variaciones ya no serían indicadas por cambios
en la composición o abundancia de las euglenófitas.
Cryptophyceae
Se determinaron ocho taxones dentro de la Clase Cryptophyceae (Tabla 3.1),

distribuidos en las tres zonas de muestreo (EN, MM y PN). Las ocho especies se
han citado anteriormente en el PNTD y en España (Álvarez-Cobelas, 1984; Rojo,
1996a; Ortega-Mayagoitia & Rojo, 2000a; Rojo et al., 2000), incluso el género
Plagioselmis, anteriormente Rhodomonas (Javornický, 2003).
Cryptomonas erosa Ehrenberg 1832
Células cilíndrico-elipsoides, de 11 - 18 x 10 µm, dimensiones que coinciden con

las de la bibliografía (Fott, 1968), pero que son menores que las medidas por
Ortega-Mayagoitia & Rojo (2000a).
Es una especie que encontramos en todos las zonas de muestreo; además, se

encontró en el 48% de las muestras. En MM fue más persistente, donde estuvo
87
presente prácticamente durante todo el periodo de estudio (64% de las

muestras).
Las especies del género Cryptomonas suelen ser importantes al final del invierno
y en la primavera en lagos templados (Olrik, 1994). Esta fenología se cumplió en
el caso de Cryptomonas erosa, ya que en las tres zonas de muestreo la mayor
3 -1
densidad se presentó en invierno de 2007 (PN, 37 x 10 ind·ml ) y primavera de
3 -1 3 -1
2007 (EN, 2,7 x 10 ind·ml y MM, 2,6 x 10 ind·ml ).
Especie común en embalses y lagunas de España (Álvarez-Cobelas et al., 1989;

Alonso, 1998; Dasí et al., 1998) y citada anteriormente en el PNTD.
Chrysophyceae
Se determinaron cuatro taxones dentro de la Clase Chrysophyceae (Tabla 3.1),

distribuidos en las tres zonas de muestreo (EN, MM y PN). Tres especies de las
cuatro se han citado anteriormente en el PNTD y en España (Alonso, 1998; Rojo,
1996a; Ortega-Mayagoitia & Rojo, 2000a; Rojo et al., 2000; Bort et al., 2005).
Únicamente Ochromonas cf. vischeri no ha sido citada en el PNTD ni parece que
en el territorio español.
Ochromonas sp. Wyssotzki 1887
Las células poseen la parte posterior alargada y un tamaño entre 5 - 7 µm. Se

observó una población del género Ochromonas, el cual es propio de sistemas
acuáticos poco contaminados y salobres (Starmach, 1985) y sin embargo ya
había sido citado anteriormente en el PNTD (Rojo, 1996a; Ortega-Mayagoitia &
Rojo, 2000a; Rojo et al., 2000).
Esta morfoespecie se distribuye en las tres zonas de muestreo (EN, MM y PN).

En la zona de muestro EN alcanzó sus valores máximos durante el invierno de
3 -1
2007 (1,5 x 10 ind·ml ), mientras que en PN y MM los valores máximos se
3 -1 3 -1
presentaron en primavera de 2008 (186 x 10 ind·ml y 5 x 10 ind·ml ,
respectivamente).
Bacillariophyceae
Se determinaron 19 taxones dentro de la Clase Bacillariophyceae (Tabla 3.1), de

los cuales todos han sido citados anteriormente en España (Aboal et al., 2003) y
88
13 son nuevos registros para el PNTD al comparar con trabajos anteriores (Rojo,
1996a; Ortega-Mayagoitia & Rojo, 2000b; Rojo et al., 2000). Las especies nuevas
son, en su mayoría (Tabla 3.1), propias de sistemas acuáticos con alto grado de
salinización (Taylor et al., 2007), de hecho, nueve de ellas se citaron en
ambientes de las salinas en Málaga (Ubierna-León & Sánchez-Castillo, 1992).
Amphora lineolata Ehrenberg 1838 (Figura 3.5)
Especie con valvas de 45 - 60 x 7 µm y ancho de la valva de 25 - 30 µm, con

margen dorsal liso y arqueado.
Se encontró en dos zonas de muestreo, en EN y MM. En MM se detectó

-1
únicamente en octubre de 2007 con una densidad de 20 ind·ml . Por su parte,
en EN se observó en el 96% de las muestras del periodo de estudio, presentando
3 -1
las máximas densidades al final de la primavera de 2007 (4,9 x 10 ind·ml ) y al
3 -1
inicio del verano de 2008 (1,5 x 10 ind·ml ).
Es una especie cosmopolita y generalmente bentónica, aunque en el PNTD la

hemos encontrado formando parte del plancton. Se encuentra en lugares con
alto contenido de electrolitos y aguas salobres (Krammer & Lange-Bertalot,
1997a). Ha sido citada anteriormente en España (Aboal et al., 2003) y en el PNTD
es la primera vez que se registra.

microscopio óptico
(campo claro) de una
célula de Amphora
20 µm lineolata del PNTD,
teñida con lugol.
89
Chaetoceros muelleri Lemmerman 1898 (Figura 3.6)
Células de forma cilíndrica con dos cerdas muy largas y delicadas a ambos lados
de las valvas (Krammer & Lange-Bertalot, 1991a). El diámetro de los organismos
encontrados fue de entre 10 y 14 µm y el ancho de la valva de 9 µm. Además, se
caracteriza por presentar formas de resistencia.
Especie que se encontró representada en todo el PNTD (EN, MM y PN).

Temporalmente se encontró más ampliamente distribuida en PN (80%), que en
EN (43%) y que en MM (21%). Los valores máximos en las tres zonas de
3 -1 -1
muestreo se encontraron en primavera (EN: 4 x 10 ind·ml ; MM: 58 ind·ml ;
3 -1
PN: 193 x 10 ind·ml ).
Es un alga planctónica que se encuentra en aguas continentales salobres, a pesar

de que la mayor parte de las especies de este género son marinas (Krammer &
Lange-Bertalot, 1991a; Olrik, 1994).
Esta especie ha sido citada con anterioridad en España (Ubierna-León &

Sánchez-Castillo, 1992; Aboal et al., 2003) y en el PNTD.

claro) de un ciste de
Chaetoceros muelleri del PNTD,
teñido con lugol (indicado con
una flecha).
Cyclotella cf. atomus Hustedt 1952
Presenta frústulos cilíndricos y cortos. No presenta ornamentación en el área

central de sus frústulos y no son evidentes sus fascículos periféricos (Taylor et
al., 2007). El diámetro de las células encontradas fue de 5 - 6 µm y el ancho de la
valva de 2 µm.
90
Se encontró en dos zonas de muestreo, MM y PN. En MM solo en un mes de

-1
muestreo, alcanzando una densidad máxima de 220 ind·ml , mientras que en
PN se encontró en el 87% de los muestreos y se encontró el valor máximo en
3 -1
verano de 2007 (99 x 10 ind·ml ).
Especie planctónica, encontrada frecuentemente en aguas ricas en electrolitos

(Krammer & Lange-Bertalot, 1991a; Taylor et al., 2007). Ha sido citada
anteriormente en España (Dasí et al., 1998; Aboal et al., 2003; Negro & De
Hoyos, 2005; Reyes et al., 2008) y en el PNTD es registrada por primera vez.
Cyclotella meneghiniana Kützing 1844 (Figura 3.7)
Las células encontradas fueron de 10 - 22 µm de diámetro y de ancho de la valva

de 7 µm. Presenta estrías muy marcadas que forman un anillo en la periferia de
la valva (Taylor et al., 2007).
Se ha encontrado en EN y en MM. Las máximas densidades se dieron en EN en

3 -1 3
primavera de 2007 (1,5 x 10 ind·ml ) y en MM en verano de 2007 (2 x 10
-1
ind·ml ).
Especie con distribución cosmopolita, es típicamente planctónica, pero también

puede encontrarse en el bentos (Taylor et al., 2007). Ha sido citada en sistemas
eutróficos o con elevada cantidad de electrolitos en ríos y lagos (Krammer &
Lange-Bertalot, 1991a). Ha sido citada anteriormente en España, entre otros
lugares en la Albufera de Valencia (Romo & Miracle, 1994), en ríos temporales
(Aboal et al., 1996), en embalses (Dasí et al., 1998; Negro & De Hoyos, 2005), en
lugares oligo-mesohalinos (Ubierna-León & Sánchez-Castillo, 1992) y en el PNTD.
Figura 3.7. Fotografía al microscopio óptico

(campo claro) de una célula de Cyclotella
10 µm
meneghiniana del PNTD, teñida con lugol.
91
Navicula cf. halophila (Grunow) Cleve 1894
Dimensiones de los frústulos encontrados de 35 - 70 x 8 µm y ancho de la valva

de 4 µm.
Únicamente fue encontrada en EN en el 86% de los meses de muestreo. Por otra

parte, cabe destacar que los valores máximos encontrados para esta especie
-1
fueron en primavera y verano de 2007 y 2008 (máximo absoluto de 303 ind·ml
en abril de 2008).
Especie cosmopolita, presente a menudo en sistemas acuáticos salinos o aguas

salobres con alto contenido en electrolitos (Krammer & Lange-Bertalot, 1997a).
Ha sido citada anteriormente en España (Aboal et al., 2003) y en el PNTD es la
primera vez que se registra.
Chlorophyceae
Se determinaron 31 taxones dentro de la Clase Chlorophyceae (Tabla 3.1). De

estas especies solo 13 se habían encontrado con anterioridad en el PNTD (Rojo,
1996a; Ortega-Mayagoitia & Rojo, 2000b; Rojo et al., 2000), por lo que 18 de
ellas son nuevas citas para el humedal y, según las revisiones realizadas, cuatro
serían primer registro para España, aunque todas las especies han sido
encontradas en Europa.
Oocystis lacustris Chodat 1897
Células raramente aisladas, generalmente formando un cenobio madre con 2 - 4

células elipsoides. Las dimensiones encontradas de la colonia fueron de 6 - 12 x
4,5 µm.
Especie que se distribuyó en las tres zonas muestreadas en el PNTD (EN, MM y

PN). La zona de muestreo en que esta especie se distribuyó más ampliamente
fue PN (80% de las muestras), con mayores densidades en invierno de 2007 y en
3 -1
primavera de 2008 (24 x 10 ind·ml ). Por su parte, en EN y en MM los picos de
-1
densidad se presentaron en verano (220 ind·ml ) y en primavera de 2007 (331
-1
ind·ml ), respectivamente.
Se ha encontrado mayoritariamente en sistemas acuáticos como embalses, lagos

y estaques de aguas escasamente eutróficas (Fanés et al., 2009), sin embargo es
92
una clorofícea oportunista (Olrik, 1994), que soporta grandes variaciones de las
condiciones ambientales (Rojo & Álvarez-Cobelas, 1995). En España ha sido
citada anteriormente (Pérez et al., 2001; Bort et al., 2005; Fanés et al., 2009),
mientras que en el PNTD es registrada por primera vez.
Tetraselmis sp. Stein 1878 (Figura 3.8)
Alga unicelular y móvil. Posee cuatro flagelos, que nacen de una hendidura
apical que se observa en la parte anterior de la célula (Ettl, 1983). Dimensiones
de la células encontradas de 12 - 17 x 10 µm.
Taxón que se encontró en dos zonas de muestreo (EN y MM). En EN estuvo

ampliamente distribuida en el periodo de estudio, en el 90% de las muestras,
con cuatro picos a lo largo del estudio (verano y otoño de 2007, otoño e invierno
3
de 2008), presentando sus máximas densidades en otoño de 2008 (6 x 10
-1
ind·ml ). Por su parte, en MM solo se encontró en julio de 2007, mes que
3 -1
presentó densidades de 40 x 10 ind·ml .
Género eurihalino, común en aguas costeras y estuarinas (Ettl, 1983). Ha sido

citada ampliamente en el territorio español (Alonso, 1998; Cambra et al., 1998;
Bort et al., 2005), mientras que en el PNTD es la primera vez que se cita.

de una célula de Tetraselmis sp.
10 µm
del PNTD, teñida con lugol
3.2.1.2. ZOOPLANCTON
Se encontraron un total de 71 taxones de zooplancton en el estudio (Tablas 3.2 y

3.3), de los cuales 27 pertenecen a Ciliophora, 34 a Rotifera, siete a Cladocera y
tres a Copepoda. Los grupos que presentan mayor número de especies son
Ciliophora y Rotifera con un 38% y 48%, respectivamente. Además, se
93
encontraron organismos principalmente bentónicos pertenecientes a 4 grupos

(Tabla 3.4). Esto, al igual que en el fitoplancton, puede ser debido a que el
Parque durante el periodo de estudio se encontraba en una larga fase de
desecación, con disminuciones del nivel del agua, con lo cual se propició la unión
del bentos con el plancton.
Ciliophora
Se encontraron 27 especies de Ciliophora, distribuidas en siete Clases (Tabla 3.2)

y los grupos que presentaron mayor riqueza (más del 15%) (Tabla 3.2) fueron
Gymnostomatea (33%), Prostomatida (18%) y Spirotrichea (18%). En general, se
trata de especies euplanctónicas que pueden estar asociadas a macrófitos. Se
alimentan de bacterias y en algunos casos de rotíferos como es el caso de Coleps
cf. hirtus y Pelagothrix cf. plancticola. En cuanto a su distribución, en general son
cosmopolitas, aunque hay especies que se han citado solo para Europa y Asia
como Lagynophrya cf. acuminata, Monodinium cf. perrieri, Pelagodileptus cf.
trachelioides, Pelagovasicola cf. cinctum y Rimostrombidium cf. hyalinum
(Foissner et al., 1999). En estudios previos como es el caso de Rojo (1996b) los
ciliados no se determinaron taxonómicamente, por lo que este estudio aporta
por primera vez un listado de especies para el PNTD.
Uronema cf. nigricans Müller 1786
Perteneciente a la Clase Hymenostomata. Las dimensiones de los organismos

encontrados son de 17 - 30 µm x 9 µm, las cuales son ligeramente menores que
las citadas por Foissner et al. (1996) y puede deberse a la fijación.
Especie registrada en las tres zonas de muestreo (EN, MM y PN). En EN se

encontró en menos de la mitad de los meses de muestreo (43%) y la mayor
-1
densidad encontrada fue en otoño de 2007 con 1706 ind·l , mientras que en
MM se encontró con más frecuencia (57% de las muestras) y con un pico en
3 -1
primavera de 2008 de 248 x 10 ind·l . PN fue el lugar donde esta especie se
encontró más ampliamente distribuida temporalmente (67% de las muestras),
6 -1
con una densidad máxima en primavera de 2008 de 5 x 10 ind·l .
Es una especie eurihalina, que por su movilidad es más común en sistemas

pelágicos (Zimmermann-Timm et al., 1998). Se ha encontrado formando parte
del bentos, del perifiton y del plancton (Foissner et al., 1996; Tirjaková, 2003;
94
Mironova et al., 2009). Se alimenta fundamentalmente de bacterias y flagelados

heterotróficos (Foissner et al., 1996; Ayo et al., 2009). Esta especie ha sido citada
entre otros lugares en Alemania, en el estuario Elbe (Zimmermann-Timm et al.,
1998), en el mar Báltico (Mironova et al., 2009) y en España en el estuario del río
Nervión o en depuradoras (Puigagut et al., 2009; Urrutxurtu, 2004).
Rotifera
Se encontraron 34 especies del grupo Rotifera (Tabla 3.3), de las cuales cinco no
han sido citadas anteriormente en el PNTD y una es nueva cita para España (se
indican en la tabla 3.3). Cabe destacar las siguientes especies: Brachionus
angularis, B. calyciflorus y Pompholyx sulcata, por su valor indicador de sistemas
eutróficos (Pejler, 1983).
Todas las especies que han sido seleccionadas para su descripción, siguiendo los
criterios establecidos al inicio de este apartado, han sido citadas anteriormente
en España (Velasco, 1990; De Manuel, 2000) y en el PNTD (Velasco, 1996;
Ortega-Mayagoitia et al., 2000).
Bdelloidae Hudson 1884
Grupo de organismos de difícil determinación por lo que se realizó su

identificación solo a nivel de Clase. Los organismos encontrados presentaron un
amplio rango de tamaño, de 70 - 300 µm de largo.
Este grupo se distribuyó en las tres zonas de muestreo (EN, MM y PN). En MM la

-1 -1
densidad máxima fue de 14 ind·l , mientras que en PN fue de 133 ind·l y en EN
-1
de 1160 ind·l y presentó en este lugar el mayor porcentaje de ocurrencia (95%).
Es una Clase bentónica, que anteriormente ha sido citada en el PNTD como el

grupo de rotíferos más abundante en el Parque (Ortega-Mayagoitia et al., 2000).
Brachionus plicatilis Müller 1786 (Figura 3.9)
Los organismos encontrados de esta especie presentaban dimensiones entre

150 - 260 µm de largo (medidas obtenidas según Ruttner-Kolisko, 1977).
95
Tabla 3.2. Taxones de Ciliophora encontrados en el PNTD (2007-2008) y porcentaje de

ocurrencia en cada uno de las zonas de muestreo (ocurrencia local): La Entradilla (EN),
estudio (ocurrencia global).
Taxón Local Global
Gymnostomatea EN MM PN EN MM PN TOTAL
Cyclotrichium cf. viride Ga jews ka ja 1933 5 0 0 2 0 0 2
Enchelys cf. gasterosteus Ka hl 1926 10 0 0 4 0 0 4
Lagynophrya cf. acuminata Ka hl 1935 19 0 0 8 0 0 8
Monodinium s p. 5 0 0 2 0 0 2
Monodinium cf. balbianii Fa bre-Domergue 1888 10 0 0 4 0 0 4
Monodinium cf. perrieri Del phy 1925 5 7 0 2 2 0 4
Pelagolacrymaria cf. moserae Foi s s ner Berger et
0 0 7 0 0 2 0
Scha umburg 1999
Pelagodileptus cf. trachelioides (Za cha ri a s 1894) Foi s s ner
5 0 0 2 0 0 2
Berger et Scha umburg 1999
Pelagovasicola cf. cinctum (Voi gt 1901) Ja nkows ki 1980 29 0 13 12 0 4 12
Prostomatida
Coleps cf. hirtus (Mül l er 1786) Ni tzs ch 1827 19 0 13 8 0 4 8
Pelagothrix cf. chlorelligera Foi s s ner Berger et
33 0 27 14 0 8 14
Scha umburg 1999
Pelagothrix cf. plancticola Foi s s ner Berger et Scha umburg
5 0 7 2 0 2 2
1999
Urotricha s p Cl a pa rèd et La chma nn 1859 10 0 7 4 0 2 4
Urotricha cf. globosa Schewi a koff 1892 5 7 7 2 2 2 4
Hymenostomata
Ctedoctema cf. acanthocryptum Stokes 1884 10 0 7 4 0 2 4
Paramecium s p. 5 0 7 2 0 2 2
Uronema cf. nigricans Mül l er 1786 43 57 67 18 16 20 34
Peritrichia
Opisthonecta cf. henneguyi Fa uré-Fremi et 1906 0 0 7 0 0 2 0
Vorticella s p. 0 7 0 0 2 0 2
Spirotrichea
Oligothrichia
Codonella cf. cratera (Lei dy 1877) Imhof 1885 0 7 0 0 2 0 2
Limnostrombidium cf. pelagicum (Ka hl 1932) Kra i ner 1995 10 43 13 4 12 4 16
Pelagostrombidium s p. 0 57 7 0 16 2 16
Rimostrombidium cf. hyalinum (Mi ra bdul l a ev 1985) Petz
10 7 7 4 2 2 6
et Foi s s ner 1992)
Hypothrichia
Euplotes cf. affinis Duja rdi n 1842 48 0 13 20 0 4 20
Colpodea
Colpoda cf. steinii Ma upa s 1883 10 0 0 4 0 0 4
Suctoria
Heliophrya cf. minima (Rei der 1936) Foi s s ner 1988 19 0 7 8 0 2 8
Sphaerophrya cf. magna Ma upa s 1881 5 0 0 2 0 0 2
96
Especie que se encontró en las tres zonas de muestreo (EN, MM y PN). En EN se

registró en el 24% de los meses de estudio, con valores máximos en verano y
-1
otoño de 2008 (0,8 ind·l ). Por otra parte en MM y PN se presentó en el 71 –
-1
73% de las muestras, con densidades máximas en invierno (192 ind·l ) y
3 -1
primavera de 2008 (33 x 10 ind·l ), respectivamente.
Es una especie planctónica, politerma y habita en aguas con amplio rango de

salinidad (De Manuel, 2000). Es cosmopolita (Segers, 2007), en la península
Ibérica se ha citado en lagunas costeras salobres y en algunos embalses
españoles (Oltra & Miracle, 1984; Velasco, 1990; De Manuel, 2000).
Investigaciones recientes han puesto de manifiesto que B. plicatilis no es una
única especie sino un complejo de varios taxones (Ciros-Pérez et al.,2001).

claro) de especímenes de la
especie Brachionus plicatilis
del PNTD, fijados con
formol 4%.
Brachionus quadridentatus Hermann 1783 (Figura 3.10)

120 y 180 µm, de largo (medidas obtenidas según Ruttner-Kolisko, 1977).
Especie que se encontró en las tres zonas de muestreo (EN, MM y PN). Las
mayores densidades y el mayor porcentaje de ocurrencia (86%) fue encontrado
-1
en EN con 177 ind·l en otoño de 2007. En MM esta especie alcanzó su densidad
-1
máxima en primavera de 2008 con 7,3 ind·l y se presentó en el 43% de las
-1
muestras. En PN presentó densidades inferiores a 1 ind·l .
Es una especie eurihalina, común en sistemas acuáticos de poco volumen y

sistemas loticos (Sládeček, 1983). Es una especie cosmopolita, la cual está
97
distribuida ampliamente en Europa (Segers, 2007). Es la especie de rotífero más

común en España (De Manuel, 2000).

microscopio óptico (campo claro) de
Brachionus quadridentatus del PNTD,
fijado con formol 4%.
Keratella cochlearis var. tecta Gosse 1851
Los organismos encontrados de esta especie presentaban dimensiones de 120

µm de largo (medidas obtenidas según Ruttner-Kolisko, 1977).
Se registró en las tres zonas de muestreo (EN, MM y PN). Las mayores

-1
densidades fueron encontradas en EN en verano de 2007 (2 ind·l ), en MM en
-1 -1
primavera de 2007 (1 ind·l ) y en PN apenas apareció (0,2 ind·l en invierno de
2007). En cuanto al porcentaje de ocurrencia, fue mayor en EN (24%), seguido
de PN (20%) y MM (7%).
Es una especie euplanctónica, común en embalses y poco frecuente en sistemas

acuáticos someros y de poco volumen, euriterma y tolera un amplio rango de
mineralización (Sládeček, 1983; De Manuel, 2000). Es una especie cosmopolita
(Segers, 2007) y común en España (De Manuel, 2000; Velasco, 1990; Marcé et
al., 2005).
Keratella quadrata Müller 1786 (Figura 3.11)
Los organismos de esta especie encontrados en el PNTD presentaban

dimensiones entre 120 y 150 µm de largo (medidas obtenidas según Ruttner-
Kolisko, 1977).
98
En las tres zonas de muestreo se ha encontrado con valores máximos en las

-1 -1
primaveras: de 2008 en EN (15 ind·l ) y de 2007 en MM (800 – 4979 ind·l ) y en
-1
PN (38 ind·l ). Esta especie presentó un porcentaje de ocurrencia máximo en
MM (63%) y mínimo en PN (13%).
Es una especie euplanctónica, perenne, ya que aparece con igual frecuencia en

cualquier época del año, tolera un amplio rango de salinidad y temperatura (De
Manuel, 2000). Es cosmopolita y se encuentra distribuida ampliamente en la
península Ibérica (Velasco, 1990; De Manuel, 2000; Segers, 2007).

microscopio óptico (campo claro) de
Keratella quadrata del PNTD, fijada
con formol 4%.
Keratella tropica Apstein 1907
Los organismos encontrados de esta especie presentaban dimensiones de 110

µm de largo (medidas obtenidas según Ruttner-Kolisko, 1977).
Se encontró en las tres zonas de muestreo. En EN presentó el menor porcentaje

de ocurrencia (14%), seguido de PN (40%) y MM (43%). Las densidades de esta
-1
especie fueron mayores en el verano de 2007 tanto en EN (1,8 ind·l ), como en
3 -1
MM (1,1 x 10 ind·l ). En PN las densidades fueron mayores a finales de la
3 -1
primavera de 2007 (4,9 x 10 ind·l ).
Es una especie euplanctónica, termófila, que se encuentra generalmente en la

época estival ya que prefiere aguas cálidas (De Manuel, 2000). Es cosmopolita
(Segers, 2007), se ha encontrado distribuida ampliamente en el territorio
español (Velasco, 1990; De Manuel, 2000).
99
Tabla 3.3. Taxones de zooplancton encontrados en el PNTD (2007-2008) y porcentaje de

ocurrencia en cada una de las zonas de muestreo (ocurrencia local): La Entradilla (EN),
estudio (ocurrencia global). Se indica si los taxones son de ambiente litoral (°), los que son
nuevas citas para España (*) y para el PNTD (**) y los seleccionados para una descripción
más detallada (+).
Taxón Local Global
ROTIFERA EN MM PN EN MM PN TOTAL
Bdelloidae Huds on 1884 °, + 95 50 40 40 14 12 66
Brachionidae
Brachionus angularis Gos s e 1851 14 43 20 6 12 6 24
Brachionus calyciflorus Pa l l a s 1766 19 29 7 8 8 2 18
Brachionus plicatilis Mül l er 1786 + 24 71 73 10 20 22 52
Brachionus quadridentatus Herma nn 1783 + 86 43 27 36 12 8 56
Brachionus urceolaris Mül l er 1773 0 21 7 0 6 2 8
Keratella cochlearis va r. tecta Gos s e 1851 + 24 7 20 10 2 6 18
Keratella quadrata Mül l er 1786 + 29 64 13 12 18 4 34
Keratella tropica Aps tei n 1907 + 14 43 40 6 12 12 30
Notholca acuminata Ehrenberg 1832 + 52 21 13 22 6 4 32
Notholca squamula Mül l er 1786 + 62 21 13 26 6 4 36
Euchlanidae
Euchlanis dilatata Ehrenberg 1832 ° 14 0 0 6 0 0 6
Tripleuchlanis plicata Leva nder 1894 ° 0 0 0 0 0 0 0
Mytilinidae
Lophocharis salpina Ehrenberg 1834 ° 0 14 0 0 4 0 4
Lepadellidae
Colurella cf. uncinata Mül l er 1773 ° 62 0 13 26 0 4 30
Lepadella patella Mül l er 1786 °, + 81 14 7 38 4 2 44
Lecanidae
Lecane cf. bulla Gos s e 1851 ° 5 0 0 2 0 0 2
Lecane closterocerca Gos s e 1851 ° 0 29 0 0 8 0 8
Lecane lamellata Da da y 1893 °,+ 81 21 13 34 6 4 44
Lecane luna Mül l er 1776 ° 19 14 0 8 4 0 12
Lecane cf. nana Murra y 1913 ° 24 0 0 10 0 0 10
Lecane cf. punctata Murra y 1913 °,** 14 0 0 6 0 0 6
Lecane cf. scutata Ha rri ng & Myers 1926 °,** 38 0 0 16 0 0 16
Notommatidae
Cephalodella s p. Bory de St. Vi ncent 1826 ° 0 7 0 0 2 0 2
Cephalodella cf. gibba Ehrenberg 1832 °,+ 57 50 7 24 14 2 40
Eosphora s p. Ehrenberg 1830 °,** 5 0 0 2 0 0 2
100
Taxón Local Global
ROTIFERA EN MM PN EN MM PN TOTAL
Synchaetidae
Polyarthra dolichoptera Idel s on 1925 5 71 7 2 20 2 24
Synchaeta oblonga Ehrenberg 1831 0 57 0 0 16 0 16
Asplachnidae
Asplanchna girodi de Guerne 1888 0 29 0 0 8 0 8
Dicranophoridae
Dicranophorus grandis Ehrenberg 1832 °,*,** 0 7 0 0 2 0 2
Testudinellidae
Pompholyx sulcata Huds on 1885 ** 5 0 7 2 0 2 4
Testudinella patina Herma nn 1783 °, + 90 21 33 38 6 10 54
Hexarthridae
Hexarthra fennica Leva nder 1892 0 29 0 0 8 0 8
Collothecidae
Collotheca s p Ha rri ng 1913 ° 48 0 7 20 0 2 22
CLADOCERA
Daphniidae
Daphnia magna Stra us 1820 10 21 7 4 6 2 12
Simocephalus exspinosus Koch 1841 ° 19 0 0 8 0 0 8
Ilyocryptidae
Ilyocryptus sordidus Li évi n 1848 ° 0 21 0 0 6 0 6
Chydoridae
Alona rectangula Sa rs 1862 ° 14 57 0 6 16 0 22
Chydorus sphaericus O.F. Mül l er 1785 ° 0 36 0 0 10 0 10
Leydigia acanthocercoides Fi s cher 1854 °, ** 0 14 0 0 4 0 4
Macrothricidae
Macrothix hirsuticornis Norma n & Bra dy 1867 °, ** 0 7 0 0 2 0 2
COPEPODA
Cyclopoida
Acanthocyclops robustus Sa rs 1863 +
Na upl i os 95 100 47 40 28 14 82
Copepodi to 71 71 20 30 20 6 56
Adul to 38 71 27 16 20 8 44
Eucyclops serrulatus Fi s cher 1851
Na upl i os 14 50 0 6 14 0 20
Copepodi to 14 36 0 6 10 0 16
Adul to 14 21 0 6 6 0 12
Harpacticoida ° 57 0 0 24 0 0 24
101
Notholca acuminata Ehrenberg 1832

230 y 300 µm, de largo (medidas obtenidas según Ruttner-Kolisko, 1977).
Se encontró distribuida en las tres zonas de muestreo en el PNTD (EN, MM y

PN), con valores máximos a principios de la primavera de 2007 y 2008, en EN de
-1 -1 -1
9,8 y 14 ind·l , en MM de 9 ind·l y en PN de 4,6 ind·l . En el lugar que presentó
mayor porcentaje de ocurrencia temporal fue en EN (52%), seguido de MM
(21%) y PN (13%).
Es una especie heleoplanctónica de ambientes poco profundos, estenotérmica

de aguas frías. Generalmente se encuentra en el litoral aunque ocasionalmente
forma parte del plancton (De Manuel, 2000). Tiene una distribución paleártica y
áfrico-tropical (Segers, 2007) y se encuentra distribuida ampliamente en el
territorio español (Velasco, 1990; Velasco, 1996; De Manuel, 2000).
Notholca squamula Müller 1786

120 y 170 µm de largo (medidas obtenidas según Ruttner-Kolisko, 1977).
Se encuentra distribuida en las tres zonas de muestreo (EN, MM y PN). Presenta

sus mayores densidades en invierno o a principios de primavera. En EN se
encontraron dos máximos de densidad poblacional, uno en invierno de 2007 (29
-1 -1
ind·l ) y otro en primavera de 2008 (77 ind·l ). En MM las mayores densidades
-1
se presentaron en primavera de 2007 y 2008 (4,2 ind·l ), mientras que las
-1
densidades alcanzadas en PN fueron muy bajas (0,1 ind·l ).
Es una especie planctónica, que se encuentra frecuentemente en zonas litorales,

tolera un amplio rango de salinidad y es estenoterma de aguas frías (De Manuel,
2000). Es la especie más frecuente del género Notholca (Margalef et al., 1976).
Se encuentra distribuida en el territorio español (Morales, 1987; Velasco, 1990;
Quintana et al., 1998; Barón-Rodríguez, 2007).
Lepadella patella Müller 1786 (Figura 3.12)

102
Se encontró en las tres zonas de muestreo (EN, MM y PN). EN fue el lugar donde
presentó mayor porcentaje de ocurrencia, el 81%, con densidades máximas en el
-1
otoño de 2007 (4082 ind·l ). En MM se encontró en el 14% de los meses de
-1
muestreo y no superó 1 ind·l ; por su parte, en PN sólo se encontró en verano
-1
de 2007, con densidades máximas por debajo de 0,5 ind·l .

claro) de Lepadella patella del
20 µm PNTD, fijada con formol 4%.
Es una especie litoral, perifítica, encontrada ocasionalmente en el plancton

(Margalef et al., 1976). Es una especie cosmopolita (Segers, 2007), y se
encuentra ampliamente distribuida en el territorio español (Margalef et al.,
1976; Velasco, 1990; De Manuel, 2000).
Lecane lamellata Daday 1893

Se encontró en las tres zonas de muestreo (EN, MM y PN), con valores máximos
en verano y otoño. En EN se presentó en un 81% de las muestras, con máximos
-1
poblacionales en otoño de 2007 (574 ind·l ), mientras que en MM y PN se
presentó en el 21% y 13% de las muestras, con densidades máximas en otoño
-1 -1
(0,8 ind·l ) y verano de 2007 (0,5 ind·l ), respectivamente.
Es una especie litoral de aguas salinas (Segers, 1995). Tiene distribución neártica
y paleártica (Segers, 2007). Ha sido citada en la península Ibérica y en las islas
Baleares (Velasco, 1990; De Manuel, 1994).
103
Cephalodella cf. gibba Ehrenberg 1832

Se encontró representada en las tres zonas de muestreo (EN, MM y PN). En EN

estuvo presente en un 57% de las muestras con una densidad máxima de 2,2
-1
ind·l en el invierno de 2007, en MM en la mitad de las muestras, con máximos
-1
poblacionales en primavera de 2008 (6,5 ind·l ). En PN sólo se encontró en una
-1
muestra con una densidad muy baja (0,1 ind·l ).
Especie heleoplanctónica, común en aguas litorales dulces y ligeramente

salobres (Sládeček, 1983). Es cosmopolita y se ha encontrado a lo largo de todo
el territorio español (Margalef et al., 1976; Alfonso & Miracle, 1987; Velasco,
1990; De Manuel, 2000).
Testudinella patina Hermann 1783
Los organismos encontrados de esta especie presentaban dimensiones entre 90

y 200 µm de largo (medidas obtenidas según Ruttner-Kolisko, 1977).
Encontrada en las tres zonas de muestreo (EN, MM y PN). Su ocurrencia fue

mayor en EN (90%), seguida de PN (33%) y MM (21%). La mayor densidad de
-1
esta especie fue encontrada en otoño de 2007 en EN (42 ind·l ), mientras que
en MM y PN las densidades máximas se presentaron en primavera de 2008 y
-1
verano de 2007 respectivamente, con una densidad no superior a 1 ind·l .
Especie heleoplanctónica, litoral, euriterma, eurihalina, tolera salinidades

relativamente elevadas (Hutchinson, 1967; Ruttner-Kolisko, 1974). Es
cosmopolita (Segers, 2007), en España ha sido citada en humedales, lagunas y
embalses (Alfonso & Miracle, 1987; Carrillo et al., 1987; Velasco, 1990; De
Manuel, 2000).
Cladocera
Se encontraron siete taxones del grupo Cladocera (Tabla 3.3). De los cuales
ninguno se seleccionó para una descripción detallada ya que no cumplían los
criterios establecidos al inicio de este capítulo. Las especies se encontraron
distribuidas en las tres zonas de muestreo (EN, PN y MM). En PN se presentó
104
solo una especie de este grupo, Daphnia magna, en abril de 2007 y con
-1
densidades poblacionales bajas (1 ind·l ). En MM se encontraron seis de las
siete especies de cladóceros; la densidad máxima en esta zona de muestreo se
-1
registró en primavera de 2008 (56 ind·l ) y las especies encontradas en ese
momento fueron Daphnia magna y Chydorus sphaericus. En EN, aunque no se
-1
superaron los 2 ind·l , los meses en que se presentó mayor densidad de
cladóceros fueron entre mayo y julio de 2007, así como los meses de noviembre
de 2007 y abril de 2008.
En cuanto al valor indicador de los cladóceros en la calidad del agua, se sabe que
Chydorus sphaericus y Alona rectangula, son especies cosmopolitas, litorales,
que se encuentran asociadas a macrófitos, aunque igualmente pueden
encontrarse en la zona pelágica, pueden tolerar un amplio rango de condiciones
ambientales y aparecer en sistemas eutróficos (Margaritora, 1985; Smirnov,
1996; Marcé et al., 2005), y según describe Pejler (1983) Chydorus sphaericus es
indicador de sistemas eutróficos. Por su parte, Daphnia magna y Simocephalus
exspinosus, son especies que aparecen juntas, la segunda de ellas es
cosmopolita, las dos son eurihalinas, apareciendo tanto en aguas dulces como
salobres (Alonso, 1996; Orlova-Bienkowskaja, 2001).
Todas las especies tienen amplia distribución en Europa y han sido citadas
anteriormente en España (Smirnov, 1974; Margaritora, 1985; Alonso, 1996;
Smirnov, 1996; Orlova-Bienkowskaja, 2001; Marcé et al., 2005) y únicamente
Macrothirx hirsuticornis y Leydigia acanthocercoides no habían sido citadas en el
PNTD
Copepoda
Se encontraron dos especies del Orden Cyclopoida (Tabla 3.3), Acanthocyclops

robustus, la cual describiremos más adelante y Eucyclops serrulatus. Esta última
es una especie que prefiere aguas litorales, es euritérmica, sensible a variaciones
de pH y soporta un amplio rango de salinidad (Dussart, 1969; Einsle, 1996). Se
encontraron también organismos del orden Harpacticoida, aunque no se
determinaron a nivel de especie.
105
Las especies y órdenes de copépodos encontrados han sido citados

anteriormente en el PNTD (García Sánchez-Colomer, 1996; Ortega-Mayagoitia et
al., 2000).
Acanthocyclops robustus Sars 1863 (Figura 3.13)
El rango de las dimensiones de los organismos (adultos) encontrados fue de

1100 - 1200 µm de largo (medidas obtenidas según Lawrence et al., 1987).
Especie encontrada en las tres zonas de muestreo (EN, MM y PN). De los tres
estadíos discriminados, los nauplios fueron los que presentaron mayor
ocurrencia en las muestras: en EN en un 95% de las ocasiones, en MM el 100% y
en PN el 46%. Por su parte, los adultos presentaron ocurrencias mucho menores:
en EN el 38%, en MM el 71% y en PN el 27%. En cuanto a los valores de
densidad, el máximo fue encontrado en PN en verano de 2007, momento en el
cual tanto nauplios como copepoditos y adultos presentaron sus valores
-1 -1 -1
máximos. Nauplios con 2060 ind·l , copepoditos 80 ind·l y adultos 30 ind·l . En
-1
EN, las densidades máximas fueron en otoño de 2007 para nauplios (1180 ind l )
-1
y copepoditos (28 ind·l ), mientras que el máximo para adultos fue en invierno
-1
de 2007-2008, y no alcanzó 1 ind·l . En MM, las mayores densidades se
-1
presentaron en primavera de 2007 y 2008, para nauplios en el 2007 (1066 ind·l )
-1 -1
y para copepoditos (555 ind·l ) y adultos (19 ind·l ) en el 2008.
Es una especie que en la actualidad es considerada como plantónica y litoral,

habita en sistemas de aguas lénticas y es abundante en el plancton de sistemas
eutróficos. Es básicamente carnívora en su estado adulto (Caramujo & Boavida,
1998). Es cosmopolita y se ha encontrado ampliamente distribuida en Europa y
en el territorio español tanto en embalses (Jaume, 1993; Fernández-Rosado &
Lucena, 2001; Marcé et al., 2005) como en charcas y lagunas temporales, tales
como el Hondo de Elche (Rodrigo et al., 2001b), en lagunas del parque de
Doñana (Frisch et al., 2006) y en la Albufera de Valencia (Oltra, 1993; Alfonso,
1996).
106
Figura 3.13. Fotografía al microscopio

óptico (campo claro) de una hembra de
Acanthocyclops robustus del PNTD,
fijada con formol 4%.
“Zoobentos”
En las muestras recolectadas para el estudio del zooplancton se encontraron

otros grupos de organismos tales como los tecamébidos, quironómidos,
ostrácodos, y nemátodos, los cuales, en conjunto, estuvieron presentes en el
100% de las muestras de EN, en el 80% de PN y en el 86% de MM. Los
ostrácodos y quironómidos se encontraron en el 90% de las muestras de EN,
mientras que en MM y PN, los primeros no se encontraron en más del 75% y los
segundos en no más del 50% de las muestras (Tabla 3.4).
Los tecamébidos, identificados a nivel de género, eran de los géneros Arcella y

Astromoeba.
Tabla 3.4. Grupos de organismos del “zoobentos” encontrados en las muestras del PNTD
(2007-2008) destinadas al recuento de zooplancton y porcentaje de ocurrencia en cada
una de las zonas de muestreo (ocurrencia local): La Entradilla (EN), Molemocho (MM) y
Puente Navarro (PN). Porcentaje de ocurrencia en cada zona de muestreo y en la suma de
las tres zonas, frente al total de muestras (50) obtenidas en el estudio (ocurrencia global).
Taxón
Local Global
EN MM PN EN MM PN TOTAL
Tecamébidos 76 50 53 32 14 16 62
Quironómidos 90 36 47 38 10 14 62
Ostrácodos 90 71 40 38 20 12 70
Nemátodos 62 7 27 26 2 8 36
107
3.2.2. Composición taxonómica del fitobentos
En la mayoría de los humedales, las algas bentónicas son diatomeas,

cianobacterias y algas verdes (Goldsborough & Robinson, 1996). En lugares
expuestos a la desecación y sequía, los tapetes de cianobacterias predominan
(plocon), con especies de géneros como por ejemplo Lyngbya, Microcoleus,
Nostoc, Oscillatoria, Schizothrix, etc. Este es el caso de los tapetes algales
descritos por Rejmánkova y Komárková (2000) los cuales están compuestos por
cianobacterias de los géneros Leptolyngbya, Phormidium, Oscillatoria y
Chroococales. En cambio, en los humedales de turba, las diatomeas pennadas
suelen predominar (géneros como Amphora, Cocconeis, Cymbella, Epithemia,
Nitzschia, etc.). El fitobentos, fundamentalmente las diatomeas, está siendo
investigado y usado recientemente como indicador de las condiciones ecológicas
en humedales (Della Bella et al., 2007).
Los tapetes microbianos desarrollados en el PNTD no se caracterizan por ser

multimicroestratificados con dominancia de una única especie de cianobacterias
en sus capas superiores (Stal, 1995) y distintas capas de bacterias fotosintéticas,
sino que forman una capa relativamente gruesa (3 - 7 mm) de un conjunto de
especies distintas tanto de cianobacterias como de diatomeas, elementos
encontrados principalmente en la parte fototrófica del tapete microbiano
durante la mayor parte del tiempo. Este tipo de tapete ha sido encontrado en
muchos otros lugares (Jewson & Briggs, 1993; Aboal, 1996). Por otra parte, las
algas encontradas son propias del “epipelon”, en el cual se encuentran algas
bentónicas con movilidad y en sedimento blando (Goldsborough & Robinson,
1996) y por eso hay dominio de las diatomeas pennadas (Ubierna-León-Sánchez-
Castillo, 1992). Existen pocos estudios sobre este tipo de comunidad, ya que
generalmente los trabajos se enfocan más sobre el epifiton.
En las muestras obtenidas en la zona de La Entradilla se han encontrado 49

taxones de algas, unas de ellas estrictamente bentónicas y otras que, no siendo
propiamente de carácter bentónico, sino propias del plancton, están formando
parte de esta comunidad debido al caracter somero del humedal (Tabla 3.5). Se
identificaron 21 especies de la clase Cyanophyceae y 28 de la clase
Bacillariohyceae. Cuatro especies son nuevos registros para España (Tabla 3.5).
Solo 11 especies ya se habían citado anteriormente para el PNTD en el único
estudio realizado sobre algas bentónicas en dicho Parque (Aboal, 1996), en el
108
cual se muestrearon 18 zonas del humedal en dos campañas de muestreo

(primavera y otoño de 1993). Por ello, el 81% de las especies citadas resultan ser
nuevos registros para el PNTD.
Cyanophyceae
Se encontraron 21 taxones diferentes dentro de la Clase Cyanophyceae (Tabla

3.5). Dichos taxones se encuentran distribuidos ampliamente en España
(Álvarez-Cobelas & Gallardo, 1988; Komárek & Anagnostidis, 1999; Komárek &
Anagnostidis, 2005) y solo cinco de ellos han sido citados anteriormente en el
PNTD (Aboal, 1996; Rojo, 1996a).
Synechocystis aquatilis Sauvageau 1982
Las dimensiones de las células encontradas presentaban un tamaño similar al de

las encontradas en el plancton.
Especie que se encontró en el 90% de los meses de muestreo, con un valor

6 -2
máximo de densidad poblacional en otoño de 2007 (3,2 x 10 ind·cm ), lo que
supone el 4% de la biomasa de cianobacterias bentónicas en ese momento.
Adicionalmente su dinámica describe otros cuatro momentos en que la densidad
6 -2 6 -2
fue alta, en invierno (0,9 x 10 ind·cm ), primavera (1,4 x 10 ind·cm ), verano
6 -2 6 -2
(1,5 x 10 ind·cm ) y otoño (0,9 x 10 ind·cm ) de 2008.
Es destacable mencionar que es una especie planctónica y metafítica (Komárek

& Anagnostidis, 1999), por lo que fue encontrada en el plancton y en los tapetes
microbianos. Se describen más características propias de esta especie en el
apartado de composición planctónica.
Geitlerinema cf. amphibium (Agardh ex Gomont) Anagnostidis 1989
Filamentos que usualmente se encuentran formando delgados tapetes

microbianos solitarios (Komárek & Anagnostidis, 2005). Las dimensiones de las
células encontradas fueron de 6 x 3 µm y el tamaño de los filamentos de
140 µm.
Se encontró en el 80% de los meses de muestreo, con densidades máximas en

6 -2
verano de 2008 (3 x 10 ind·cm ), representando el 51% de la biomasa de
cianobacterias bentónicas en ese momento.
109
Especie bentónica, usualmente encontrada en el perifiton de aguas estancadas,

también en el lodo de sistemas acuáticos salobres, ríos y suelos. Especie
cosmopolita, distribuida en todo el mundo, se ha registrado también en el
plancton de lagos, considerada en ese caso como ticoplanctónica (Komárek &
Anagnostidis, 2005). Se ha citado, entre otros lugares, en los humedales de
Xeresa y Xeraco en España (Villena & Romo, 2001). Citada anteriormente en el
plancton del PNTD (Rojo, 1996a).
Geitlerinema cf. nematodes (Skuja) Anagnostidis 2001
Las dimensiones de las células encontradas presentaban un tamaño de los

filamentos similar a los encontrados en el plancton.
Especie que se encontró en la totalidad del periodo de muestreo, con máximos

6 -2
poblacionales tanto en el verano de 2007 (56 x 10 ind·cm ) como en el verano
6 -2
de 2008 (38 x 10 ind·cm ), representando el 31% y 53%, respectivamente, de la
biomasa de cianobacterias bentónicas.
Filamentos solitarios bentónicos y de aguas continentales. Es una especie de

agua dulce que puede formar delgados tapetes microbianos. Se encuentra
presente en pequeños cuerpos de agua (Komárek & Anagnostidis, 2005).
Phormidium sp. Kützing ex Gomont 1892
Los filamentos encontrados tenían una longitud de 300 - 375 µm y las células de
5 x 7,5 µm. Se pueden encontrar adheridos al sustrato, formando tapetes
microbianos o en algunos casos como filamentos parcialmente libres (Komárek
& Anagnostidis, 2005).
Población que se encontró en el 80% de las muestras en estudio y presentó dos

3 -2
picos de densidad, uno en invierno de 2008 (426 x 10 ind·cm ) y el otro en
3 -2
otoño (188 x 10 ind·cm ), los cuales representaron el 81% y el 48% de la
biomasa de cianobacterias bentónicas.
Las especies de este género son bentónicas y la mayoría cosmopolitas (Komárek

& Anagnostidis, 2005).
110
Es una especie de agua dulce, bentónica, perifítica, secundariamente

ticoplanctónica en aguas dulces, salobres, termales y saladas. Se encuentra
también en aguas estancadas y sistemas lóticos, en los cuales se puedan
presentar organismos epilitorales (Komárek & Anagnostidis, 2005). Es
cosmopolita, se ha citado entre otros lugares, en un arroyo de alta montaña
mediterráneo (Serrano et al., 2004) y en el PNTD.
Tabla 3.5. Taxones de fitobentos (tapetes microbianos) encontrados en el PNTD (2007-

2008). Presencia/ausencia (1/0) de cada taxón en cada estación del año (PRI: primavera;
VER: verano; OTO: otoño; INV: invierno). Total de ocurrencia en los meses de muestreo y
porcentaje de ocurrencia frente al total de muestras obtenidas en el estudio (20
muestras). Se indica si los taxones son: nuevas citas para España (*), los citados
anteriormente en el PNTD (**) y los seleccionados para la descripción detallada (+).
2007 - 2008 Ocurrencia

Taxón PRI VER OT INV PRI VER OT Total %
CYANOPHYCEAE O O
Chroococcales
Aphanocapsa s p. Nä gel i 1849 1 1 1 1 1 1 1 13 65
Aphanothece nebulosa Skuja 1964 1 1 1 0 0 0 1 4 20
Cyanosarcina huebeliorum Komá rek et
* 0 0 1 1 0 1 1 7 35
Ana gnos tidi s 1995
Chroococcus microscopicus Komá rková -Legnerová et
1 1 1 1 1 1 1 13 65
Cronberg 1994
Chroococcus minutus (Kützi ng) Nä gel i 1849 0 0 1 1 0 1 0 5 25
Chroococcus prescottii Drouet et Da i l y 1942 * 1 1 1 1 1 1 1 8 40
Merismopedia s p. Meyen 1839 0 0 0 0 0 1 0 1 5
Microcystis aeruginosa (Kutzi ng) Kutzi ng 1846 0 0 0 0 1 1 1 5 25
Microcystis flos-aquae (Wi ttrock) Ki rchner 1898 1 1 1 1 1 1 1 14 70
Rhabdogloea s p Schröder 1917 0 0 0 1 1 1 1 10 50
Synechococcus elongatus Nä gel i 1849 ** 0 0 1 0 0 0 0 2 10
Synechocystis aquatilis Sa uva gea u 1982 + 1 1 1 1 1 1 1 18 90
Oscillatoriales
Geitlerinema cf. amphibium (Aga rh ex Gomont) **,
0 1 1 1 1 1 1 16 80
Ana gnos tidi s 1989 +
Geitlerinema cf. nematodes (Skuja ) Ana gnos tidi s + 1 1 1 1 1 1 1 20 100
2001
Glaucospira s p. La gerhei m 1892 0 0 0 1 1 1 1 7 35
Leptolyngbya polysiphoniae (Frémy) Ana gnos tidi s 1 1 1 0 0 0 0 3 15
2001
Oscillatoria tenuis Aga rdh ex Gomont 1892 1 1 1 1 1 1 0 10 50
Phormidium s p. Kützi ng ex Gomont 1892 + 1 1 1 1 1 1 1 16 80
Pseudanabaena catenata La uterborn 1915 **, 1 1 1 1 1 1 1 16 80
Schizothrix penicillata (Kützi ng) Gomont 1892 ** 0 1 0 0 0 0 0 1 5
Spirulina meneghiniana Za na rdi ni ex Gomont 1892 + 1 1 1 1 1 1 1 17 85
111
2007 - 2008 Ocurrencia

Taxón PRI VER OT INV PRI VER OT Total %
BACILLARIOPHYCEAE O O
Achnanthes cf. minutissima Kützi ng 1833 + 1 1 1 1 1 1 1 16 80
Amphora coffeaeformis (Aga rdh) Kützi ng 1844 + 1 1 1 1 1 1 1 20 100
Amphora commutata Grunow 1880 + 1 1 1 1 1 1 1 19 95
Amphora lineolata Ehrenberg 1838 + 1 1 1 1 1 1 1 20 100
Amphora ovalis (Kützi ng) Kützi ng 1844 0 0 0 1 0 0 1 3 15
Anomoeoneis sphaerophora (Kützi ng) Pfi tzer 1871 ** 0 0 1 1 1 0 1 7 35
Bacillaria paradoxa Gmel i n 1791 1 1 0 1 1 1 1 13 65
Campylodiscus clypeus Ehrenberg 1845 + 1 1 1 1 1 1 1 18 90
Ci s te Chaetoceros muelleri Lemmerma n 1898 ** 0 0 1 1 0 0 1 4 20
Craticula accomodiformis La nge-Bertal ot 1993 * 1 1 1 0 1 0 1 9 45
Cyclotella meneghiniana Kutzi ng 1844 ** 0 0 1 1 0 1 1 6 30
Cymatopleura solea (Brébi s s on) Smi th 1851 1 1 0 0 1 1 1 8 40
Cymbella pusilla Grunow i n A. Schmi dt et a l . 1875 + 1 1 1 1 1 1 1 20 100
Diatoma moniliformis Kützi ng 1833 * 0 0 0 0 1 0 0 3 15
Encyonema s p. Kützi ng 1833 1 0 0 0 1 1 0 4 20
Entomoneis alata (Ehrenberg) Ehrenberg 1845 0 0 0 1 1 0 0 3 15
Fragilaria pinnata Ehrenberg 1843 + 1 1 1 1 1 1 1 20 100
Fragilaria ulna (Ni tzs ch) La nge-Bertal ot 1980 + 1 1 1 1 1 1 1 16 80
Gomphonema affine Kützi ng 1844 1 0 1 1 1 1 1 15 75
Haslea s p. Si mons en 1974 1 0 0 1 1 0 0 7 35
Mastogloia smithii Thwa i tes 1856 + 1 1 1 1 1 1 1 17 85
Nitzschia amphioxoides Hus tedt 1959 1 0 0 1 1 0 0 6 30
Nitzschia capitellata Hus tedt i n Schmi dt et a l . 1922 **, 1 1 1 1 1 1 1 18 90
Nitzschia palea (Kutzi ng) Smi th 1856 **, 1 1 1 1 1 1 1 19 95
Nitzschia sigmoidea (Ni tzs ch) Smi th 1853 **, 1 1 1 1 1 1 1 19 95
Pinnularia viridis (Ni tzs ch) Ehrenberg 1843 1 1 1 1 1 1 0 12 60
Rhopalodia operculata (Aga rdh) Ha ka ns s on 1979 1 1 0 1 1 0 1 6 30
Sellaphora pupula (Kützi ng) Meres chkows ky 1902 + 1 1 1 1 1 1 1 20 100
Spirulina meneghiniana Zanardini ex Gomont 1892
Tricomas que presentan una longitud promedio de 131 µm y las dimensiones de

las células de 7 x 1 µm.
Especie que se encontró en el 85% del tiempo de muestreo, con densidades

3 -2
mayores en verano de 2008 (172 x 10 ind·cm ), alcanzando únicamente el 0,3%
de la biomasa de cianobacterias bentónicas.
112
Especie marina, presente en litorales y también en pantanos y estanques salinos,

algunas veces ha sido encontrada en agua dulce y posiblemente es euriterma y
eurihalina (Komárek & Anagnostidis, 2005).
Bacillariophyceae
Se encontraron 28 taxones diferentes dentro de la Clase Bacillariophyceae (Tabla

3.5). Dichas especies se encuentran distribuidas ampliamente en España
(Alonso, 1998; Aboal et al., 2003) y 21 de ellas son citadas por primera vez para
el PNTD en el bentos. Achnanthes minutissima, Anomoeoneis sphaerophora,
Chaetoceros muelleri, Cyclotella meneghiniana, Nitszchia capitellata, N. palea y
N. sigmoidea son las especies que han estado citadas previamente para el
Parque (Aboal, 1996; Rojo, 1996a; Ortega-Mayagoitia & Rojo, 2000b).
Achnanthes cf. minutissima Kützing 1833
Las dimensiones promedio de sus valvas fueron de 22 x 5 x 5 µm.
Se ha encontrado en un 80% de los meses de estudio. Presentó dos picos de

6 -2 6
densidad, en otoño de 2007 (1,1 x 10 ind·cm ) y en verano de 2008 (1,4 x 10
-2
ind·cm ), los cuales representan el 3% y el 2% de la biomasa de diatomeas
bentónicas.
Es una especie que tiene distribución cosmopolita y es una de las diatomeas más
comunes en general. Según Krammer y Lange-Bertalot (1991b) se pueden
encontrar en aguas de composición muy diferente. Ha sido citada anteriormente
formando parte tanto del plancton como del bentos en España (Sabater et al.,
1987; Linares-Cuesta et al., 2007; Villena & Romo, 2001), citada también como
Achnanthidium minutissimum en aguas oligo-salinas (Cantoral-Uriza & Aboal,
2008) y en el PNTD.
Amphora coffeaeformis (Agardh) Kützing 1844 (Figura 3.14)
Las dimensiones promedio de sus valvas fueron de 30 x 18 x 5 µm.
Esta especie se ha encontrado en la totalidad de las muestras, con cuatro

3 -2
máximos poblacionales: en primavera (902 x 10 ind·cm ), en verano (568 x
3 -2 3 -2
10 ind·cm ), en otoño de 2007 (916 x 10 ind·cm ) y en otoño de 2008 (853 x
113
3 -2
10 ind·cm ). El porcentaje de biomasa de la especie con respecto a la biomasa
del grupo Bacillariophyceae no sobrepasó el 5%.

de una célula de Amphora
coffeaeformis de los tapetes
microbianos del PNTD, fijada con
formol 1%.
Es una especie bentónica, cosmopolita y que se encuentra en aguas con alto

contenido de electrolitos. Aparece en sistemas con aguas salobres o salinas
(Della Bella et al., 2007; Taylor et al., 2007; Cantoral-Uriza & Aboal, 2008).
Amphora commutata Grunow 1880 (Figura 3.15)
Las células tenían dimensiones de 44 – 80 x 10 µm y un grosor de la valva de 25 -

35 µm.
Se encontró en el 95% de los meses de estudio, con un pico en primavera de

3 -2
2008 (101 x 10 ind·cm ), el cual representa únicamente el 1% de la biomasa de
diatomeas bentónicas.
Es una especie cosmopolita y bentónica. Se encuentra en lugares con alto

contenido de electrolitos y aguas salobres (Krammer & Lange-Bertalot, 1997a).
Amphora lineolata Ehrenberg 1838
Células con dimensiones de 45 – 60 x 7 µm y grosor de la valva de 25 - 30 µm.
Se encontró en todos los meses de estudio, con un pico sobresaliente en

6 -2
primavera de 2008 (101 x 10 ind·cm ), y en este momento A. lineolata
representó el 76% de la biomasa de diatomeas bentónicas.
114

claro) de una parte del frústulo
Amphora commutata de los
tapetes microbianos del PNTD,
fijada con formol 1%.
Es una especie bentónica, cosmopolita, que se encuentra en lugares con alto

contenido de electrolitos y aguas salobres (Krammer & Lange-Bertalot, 1997a).
Campylodiscus clypeus Ehrenberg 1845 (Figura 3.16)
Las células encontradas presentaron un diámetro de 120 - 160 µm y un grosor

de la valva de 50 µm.
Se encontró en el 90% de los muestreos, con máximos poblacionales en otoño

3 -2 3 -2
de 2007 (30 x 10 ind·cm ), primavera (42 x 10 ind·cm ) y verano de 2008 (57 x
3 -2
10 ind·cm ), que representaban el 57%, 65% y 62%, respectivamente, de la
biomasa de diatomeas bentónicas.

claro) de células de
Campylodiscus clypeus de los
100 µm tapetes microbianos del PNTD,
fijadas con formol 1%.
115
Es una especie bentónica, cosmopolita, que se encuentra en aguas salinas y

especialmente en regiones costeras (Ubierna-León & Sánchez-Castillo, 1992;
Taylor et al., 2007).
Cymbella pusilla Grunow in A. Schmidtet al. 1875 (Figura 3.17)
Las dimensiones promedio de las células encontradas fueron de 27,5 x 3 µm y el

grosor de la valva de 3 µm.
Figura 3.17. Fotografía al microscopio óptico (campo

claro) de una célula de Cymbella pusilla de los
10 µm tapetes microbianos del PNTD, fijada con formol 1%
(indicada con una flecha).
Se encontró a lo largo de todo el periodo de estudio, con un máximo en invierno

6 -2
de 2008 (7 x 10 ind·cm ), representando únicamente el 9% de la biomasa de
diatomeas bentónicas.
Es una especie cosmopolita, se ha encontrado en aguas desde oligotróficas a

eutróficas, en sistemas con alto a moderado contenido de electrolitos. Ha sido
encontrada frecuentemente formando parte del bentos (Saros & Fritz, 2000;
Taylor et al., 2007).
Fragilaria pinnata Ehrenberg 1843
Presenta valvas de forma cruciforme a elíptica, con dimensiones promedio de

12,5 x 7,5 x 5 µm. Esta especie puede formar cortas cadenas.
116
Se ha encontrado en todos los meses de estudio, con valores máximos en verano

6 -2 6 -2
de 2007 (7 x 10 ind·cm ) e invierno de 2008 (9 x 10 ind·cm ), representando el
17% y el 24% de la biomasa con respecto a las diatomeas bentónicas.
Al contrario de lo que cabría esperar por hallarse en este humedal, es una

especie cosmopolita que se ha citado para aguas limpias (Krammer & Lange-
Bertalot, 1991a). Habita en aguas con alto a moderado contenido de electrolitos
y forma parte del bentos (Marchetto & Musazzi, 2001; Taylor et al., 2007).
Fragilaria ulna (Nitzsch) Lange-Bertalot 1980
Las dimensiones de las células encontradas fueron de 130 - 190 x 3 x 3 µm.

Pueden ser células adheridas a un sustrato por medio de un mucilago o de vida
libre.
Se encontró en el 80% de las muestras, con una densidad máxima en invierno de

3 -2
2008 (439 x 10 ind·cm ), la cual corresponde a poco más del 3% de la biomasa
total de diatomeas bentónicas.
Especie que se ha encontrado en ríos y lagos, formando parte tanto del plancton
como del bentos (Dasí et al., 1998; Padisák et al., 1998; Pasztaleniec & Połed,
2006; Della Bella et al., 2007). Es una especie cosmopolita que puede
presentarse en sistemas mesotróficos, eutróficos y en aguas alcalinas (Krammer
& Lange-Bertalot, 1991a; Taylor et al., 2007).
Mastogloia smithii Thwaites 1856
Presenta valvas de elíptico-lanceoladas a lineales-lanceoladas, con dimensiones

promedio de 35 x 12 x 10 µm.
3 -2
Se encontró en el 85% de las muestras, con picos en verano (440 x 10 ind·cm )
3 -2
y otoño de 2007 (448 x 10 ind·cm ), representando el 12 % y 8% de la biomasa
Es una especie bentónica de aguas salobres, pero puede aparecer en sistemas

con alto a moderado contenido de electrolitos (Krammer & Lange-Bertalot,
1997a; Taylor et al., 2007). Es una especie cosmopolita que se encuentra
ampliamente distribuida en el territorio español (Aboal et al., 2003). Entre los
117
lugares en que se ha citado está la cuenca del Segura (Aboal, 1989) y en sistemas
de la sierra de Ponce en Murcia (Aboal & Llimona, 1984).
Nitzschia capitellata Hustedt in Schmidt et al., 1922 (Figura 3.18)
Las dimensiones promedio de las valvas encontradas fueron de 20 x 4 x 4 µm.
Se presentó en el 90% de los muestreos, con máximos poblacionales en verano

3 -2 3 -2
(965 x 10 ind·cm ) e invierno (841 x 10 ind·cm ) de 2008, meses en los que no
superaba el 1% de la biomasa total de diatomeas bentónicas.
Es una especie que se ha citado en aguas salobres y ricas en electrolitos, además

tolera condiciones de extrema contaminación, considerada, por lo tanto, como
una especie indicadora de nivel trófico alto (Taylor et al., 2007). Se ha citado
anteriormente tanto en el plancton como en el bentos (Soininen et al., 2004;
Trobajo Pujadas, 2005; Della Bella et al., 2007).

óptico (campo claro) de una célula de
Nitzschia capitellata de los tapetes
microbianos del PNTD, fijada con formol
1% (indicada con una flecha).
Nitzschia palea (Kutzing) Smith 1856 (Figura 3.19)
Se encontró en el 95% de los muestreos, con un máximo en primavera de 2007

6 -2
(7 x 10 ind·cm ), lo que supone un 14% de la biomasa total de diatomeas
bentónicas.
Es una especie cosmopolita, de aguas salobres principalmente, común en

sistemas eutróficos altamente contaminados y con alto contenido de electrolitos
(Taylor et al., 2007; Cantoral-Uriza & Aboal, 2008). Esta especie ha sido citada
anteriormente tanto en el plancton como en el bentos (Trobajo Pujadas, 2005;
118
Della Bella et al., 2007; Tornés et al., 2007) y según Krammer y Lange-Bertalot
(1997b), es la especie del género Nitzschia que se encuentra más
frecuentemente en el plancton.

claro) de una célula de
Nitzschia palea de los tapetes
microbianos del PNTD, fijada
con formol 1%.
Nitzschia sigmoidea (Nitzsch) Smith 1853
Se encontró en el 95% de los muestreos, presentando su densidad máxima en

6 -2
primavera de 2007 (80 x 10 ind·cm ), que representa un 29% de la biomasa
Especie cosmopolita que se encuentra frecuentemente en ambientes de

mesotróficos a eutróficos, con elevada cantidad de electrolitos en el agua
(Krammer & Lange-Bertalot. 1997b). Es una especie que se ha citado tanto en el
plancton como en el bentos (Della Bella et al., 2007; Chatháin & Harrington,
2008), pero, según Krammer y Lange-Bertalot (1997b), la aparición de esta
especie en el plancton es anormal.
Sellaphora pupula (Kützing) Mereschkowsky 1902 (Figura 3.20)
Presenta valvas de forma elíptica, lineal-elíptica a lineal. Las dimensiones

promedio de las células encontradas presentaban valores de 30 x 6 x 6 µm.
Se encontró en todos los meses de muestreo, con una densidad máxima en

3 -2
primavera de 2007 (707 x 10 ind·cm ), representando el 3% de la biomasa total
de diatomeas bentónicas.
119
Especie cosmopolita, puede encontrarse en aguas con alto contenido de

electrolitos y aguas contaminadas (Taylor et al., 2007). Es una especie bentónica
(Evans et al., 2008). Se encuentra ampliamente distribuida en el territorio
español y se encuentra citada como Navicula pupula (Aboal et al., 2003).

óptico (campo claro) de una célula de
Sellaphora pupula de los tapetes
microbianos del PNTD, fijada con
formol 1%.
3.2.3. Composición taxonómica bacteriana
La densidad bacteriana del agua de la zona de La Entradilla fue muy similar en

verano y en invierno. En cambio, en el sedimento superficial y en el tapete
microbiano las densidades bacterianas fueron más elevadas en la época fría y
solo en el sedimento profundo se mantuvieron en valores relativamente
cercanos entre los dos momentos considerados (Tabla 3.6).
-1 -1
Tabla 3.6. Densidad bacteriana (cel·ml o cel·mgPS sedimento ) de los diferentes
ambientes donde se realizó el estudio taxonómico bacteriano. PS: peso seco.
Densidad
(x 106 cel·ml-1)* (x 106 cel·mg PS sed-1)**
Verano Invierno
Agua* 2,3 ± 0,03 2,9 ± 0,07
Sedimento superficial** 1,2 ± 0,11 8,3 ± 0,24
Sedimento profundo** 2,3 ± 0,14 1,8 ± 0,06
Tapete microbiano** 2,8 ± 0,09 8,8 ± 0,27
Se encontraron secuencias del gen 16S del ADNr que pertenecían a 16 phyla
distintos de bacterias en las muestras de verano y a 17 phyla en las de invierno,
en los diferentes ambientes estudiados en el PNTD: agua, sedimento superficial,
sedimento profundo y tapete microbiano (Tablas 3.7 y 3.8). Esta cifra representa
prácticamente el 75% de los phyla conocidos y cultivados de Eubacteria.
120
Muestras de estas mismas procedencias están siendo procesadas para el análisis

taxonómico molecular de Archaea, pero dado que no se cuenta todavía con los
resultados completos, su descripción no se aborda en esta tesis y queda
pendiente para publicaciones futuras. En el CD adjunto se incluyen las figuras
que recogen los árboles filogenéticos en los que se muestra la posición
taxonómica representativa de los clones de verano e invierno junto a las
secuencias más cercanas expuestas en las bases de datos públicas (Ribosomal
Database Project, RDP). De los 703 y 691 clones analizados en verano e invierno,
respectivamente, 603 y 517 coincidían en menos del 97% con las secuencias
expuestas en las bases de datos públicas, con lo cual se definieron 418 nuevos
filogrupos en verano y 301 en invierno.
Entre las muestras de verano e invierno se encontraron en común 14 phyla. La

diferencia radicó en que sólo en las muestras de verano se hallaron clones de los
phyla Synergistetes y Chlorobi, y en las muestras de invierno clones de los phyla
Deinococcus-Thermus, Fusobacteria y Gemmatimonadetes, si bien las secuencias
de estos phyla no alcanzaron a representar más del 2% de los clones
secuenciados en cada muestra.
De los 16 phyla encontrados en verano y de los 17 phyla en inverno, el phylum

más abundante fue Proteobacteria, que representó el 58% y 92% de los clones
en las muestras de agua obtenidas en verano e invierno, respectivamente, el
46% y 56% en el sedimento superficial, el 72% y 57% en el sedimento profundo y
el 68% y 53% en la muestra del tapete microbiano (Tablas 3.7, 3.8 y figura 3.22).
Las Proteobacteria comprenden un amplio rango de organismos (Garrity et al.
2005), las Alfaproteobacteria abarcan la mayoría de géneros fotótrofos pero
también que metabolizan componentes C1; las Betaproteobacteria comprenden
varios grupos de bacterias aerobias o facultativas que son a menudo altamente
versátiles en sus capacidades de degradación, pero también contienen géneros
quimiolitótrofos y algunos fotótrofos. Desempeñan una función importante en la
fijación de nitrógeno en varios tipos de plantas; entre las Gammaproteobacteria
se encuentran bacterias que oxidan metano o sulfuro de hidrógeno; las
Deltaproteobacteria abarcan un grupo de géneros predominantemente
aerobios, mixobacterias, que forman cuerpos fructíferos y un grupo de géneros
estrictamente anaerobios que contienen la mayor parte de las bacterias
reductoras de sulfato (Desulfovibrio, Desulfobacter, Desulfococcus, Desulfonema,
etc.) y de las bacterias reductoras de azufre (por ejemplo, Desulfuromonas)
121
junto con otras bacterias anaerobias con diferente fisiología; y las

Epsilonproteobacteria, que comprenden pocos géneros, son simbiontes en su
mayoría que habitan en el tracto digestivo de animales (p. e. peces) (Dworkin et
al., 2006). Proteobacteria es el grupo que presenta mayor número de divisiones
en la mayoría de sistemas acuáticos (Zwart et al., 2002) como ha sucedido en el
PNTD. Este phylum ha sido también el más abundante en lugares españoles
como el Parque Nacional de Doñana (López-Archilla et al., 2007) y en otros
estudios de humedales fuera de Europa (en Corea, Baik et al., 2008).
El segundo phylum más abundante en los dos muestreos fue Bacteroidetes, con
un 13% - 14% de representación tanto en las muestras de agua como del
sedimento superficial y del tapete microbiano, y un 11% en la de sedimento
profundo en las muestras de verano (Tabla 3.7), y con el 3% en la muestra de
agua, el 21% – 23% en las muestras de sedimento superficial y profundo y 16%
en la de tapete microbiano en invierno (Tabla 3.7 y Figura 3.22). Sus cuatro
clases estuvieron representadas en el PNTD. Los miembros de este phylum son
bacterias aerobias, microaerofílicas y anaerobias, típicas degradadoras e
hidrolizadoras de moléculas orgánicas complejas (celulolíticos o quitinolíticos) o
fermentadoras bajo condiciones anaerobias estrictas. Las secuencias obtenidas
en verano en el PNTD más próximas a las de bacterias cultivadas fueron
Flexibacter dorotheae, Lewinella nigricans y Muricauda flavescens; esta última es
una bacteria ligeramente halofílica aislada de un lago salado de Corea (Yoon et
al., 2005). En invierno, algunas secuencias presentaban más del 97% de
similaridad con géneros como Algoriphagus, en el caso de una secuencia
obtenida del sedimento superficial (especies de este género han sido aisladas de
tapetes microbianos y del Lago Longhu en China –Liu et al., 2009a-), el género
Flavobacterium, en el caso de una secuencia proveniente de la muestra de agua,
así como una secuencia de la muestra del tapete microbiano del PNTD muy
parecida a la especie Subsaxibacter broadyi, especie que ha sido asilada
anteriormente de tapetes microbianos de la Antártida que se caracterizan por la
dominancia de cianobacterias (Bownan & Nichols, 2005).
Tabla 3.7. (Páginas siguientes). Distribución del porcentaje de clones presentes en cada
Phylum, Clase y Familia en las muestras de verano de 2007 e invierno de 2008 de la zona
de La Entradilla del PNTD. A= agua, SS= sedimento superficial, SP= sedimento profundo y
TM= tapete microbiano. Los totales de los porcentajes de cada Phylum se muestran en
negrita. Se indican los grupos sin clasificar (SC).
122
Tabla 3.7. (Cabecera en hoja anterior)
Verano Invierno
CLASE FAMILIA A SS SP TM A SS SP TM
PHYLUM Acidobacteria
Acidobacteria Acidobacteriaceae 0,4 0,6 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 2,0
Holophagae Holophagaceae 0,4 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 2,0
0,8 0,6 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 4,1
PHYLUM Actinobacteria
Actinobacteria Acidimicrobiaceae 0,0 0,6 0,0 0,0 0,0 0,6 0,0 2,0
Actinosynnemataceae 0,0 0,6 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Conexibacteraceae 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 1,4
Corynebacteriaceae 0,0 0,0 0,7 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Iamiaceae 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 1,3 0,0
Microbacteriaceae 0,0 0,6 7,2 4,1 4,2 0,0 0,0 0,0
Nocardiaceae 0,4 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Promicromonosporaceae 0,0 0,0 0,0 0,7 0,0 0,0 0,0 0,0
Rubrobacteraceae 0,4 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Solirubrobacteraceae 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,7 0,0
Acidimicrobineae SC 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,6 0,0 0,7
Actinomycetales SC 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,6 0,0 0,0
Frankineae SC 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,6 0,0 0,0
Micrococcineae SC 0,0 0,0 1,3 1,4 0,0 0,0 0,0 0,0
Rubrobacteridae SC 0,4 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,7 0,0
1,3 1,8 9,2 6,2 4,2 2,6 2,6 4,1
PHYLUM Bacteroidetes
Bacteroidia Marinilabiaceae 0,0 0,6 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Porphyromonadaceae 0,4 0,6 0,0 0,0 0,0 1,3 0,0 0,0
Bacteroidales SC 0,0 0,6 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Cytophagia Cyclobacteriaceae 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,6 0,0 0,0
Cytophagaceae 0,4 2,4 1,3 0,0 0,0 1,3 0,0 0,7
Flammeovirgaceae 2,5 0,6 4,6 6,2 0,0 3,9 2,6 2,7
Cytophagales SC 0,0 0,0 0,0 0,7 0,0 1,3 2,6 0,0
Flavobacteria Cryomorphaceae 0,8 0,6 0,7 0,7 0,0 0,0 0,7 0,0
Flavobacteriaceae 0,8 0,0 3,3 3,4 3,0 0,6 7,8 4,8
Sphingobacteria Rhodothermaceae 0,4 0,0 0,0 0,0 0,0 0,6 0,7 0,0
Saprospiraceae 1,7 0,6 0,0 1,4 0,0 0,6 2,0 2,0
Sphingobacteriaceae 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,7 0,0
Sphingobacteriales SC 0,0 0,0 0,7 1,4 0,0 0,0 0,7 0,0
Bacteroidetes SC Bacteroidetes SC 7,5 7,8 0,0 0,0 0,0 11,0 5,2 5,4
14,6 13,9 10,5 13,7 3,0 21,3 22,9 15,6
PHYLUM Chlorobi
Chlorobia Chlorobiaceae 0,8 0,6 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
PHYLUM Chloroflexi
Anaerolineae Anaerolineaceae 1,3 3,6 0,0 0,0 0,4 2,6 0,0 2,0
Caldilineae Caldilineaceae 2,5 0,6 0,0 1,4 0,0 1,3 2,6 2,0
Dehalococcoidetes Dehalococcoidetes SC 1,3 0,0 0,0 0,0 0,0 0,6 0,0 0,0
Chloroflexi SC Chloroflexi SC 0,4 0,0 0,0 0,0 0,0 0,6 0,0 0,0
5,4 4,2 0,0 1,4 0,4 5,2 2,6 4,1
123
Verano Invierno
PHYLUM Cyanobacteria
Cyanobacteria SC Prochlorococcaceae 0,8 3,6 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,7
Chroococcales SC 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 2,0
Cyanobacteria SC 3,8 15,1 3,9 2,1 0,0 0,6 0,0 0,0
Oscillatoriales SC 0,0 0,6 1,3 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
4,6 19,3 5,3 2,1 0,0 0,6 0,0 2,7
PHYLUM Deinococcus-Thermus
Deinococci Trueperaceae 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,7
PHYLUM Firmicutes
Bacilli Bacillaceae 1,3 0,6 0,0 0,0 0,0 0,0 0,7 0,0
Carnobacteriaceae 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,7
Thermoactinomycetaceae 0,4 0,0 0,7 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Bacillales SC 0,4 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Clostridia Clostridiaceae 0,4 0,6 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Clo stridiales F. XII. Incertae Sedis 0,4 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Clo stridiales F. XVII.Incertae Sedis 0,4 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Natranaerobiaceae 0,4 0,0 0,0 0,0 0,0 0,6 0,0 0,0
Syntrophomonadaceae 0,4 0,0 0,0 0,0 0,0 0,6 0,0 0,0
Thermoanaerobacteraceae 0,0 0,6 0,0 0,7 0,0 0,0 1,3 0,0
Thermodesulfobiaceae 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,7 0,7
Thermolithobacteria Thermolithobacteraceae 0,4 0,6 0,0 0,0 0,0 0,0 0,7 0,0
4,6 2,4 0,7 0,7 0,0 1,3 3,3 1,4
PHYLUM Fusobacteria
Fusobacteria Fusobacteriaceae 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,7
PHYLUM Gemmatimonadetes
Gemmatimonadetes Gemmatimonadaceae 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 1,9 0,0 0,7
PHYLUM Lentisphaerae
Lentisphaerae SC Victivallaceae 0,4 0,0 0,0 0,0 0,0 0,6 0,0 0,0
PHYLUM Nitrospirae
Nitrospira Nitrospiraceae 3,3 1,2 0,0 0,0 0,0 1,9 0,7 0,7
PHYLUM Planctomycetes
Planctomycetacia Planctomycetaceae 1,7 3,6 0,7 3,4 0,0 3,2 4,6 8,8
PHYLUM Proteobacteria
(véase tabla 3.10) 58,2 45,8 72,4 67,8 91,9 56,1 56,9 53,1
PHYLUM Spirochaetes
Spirochaetes Spirochaetaceae 1,3 2,4 0,0 0,0 0,0 1,3 0,0 0,0
PHYLUM Synergistetes
Synergistia Synergistaceae 0,0 0,0 0,0 0,7 0,0 0,0 0,0 0,0
PHYLUM Tenericutes
Mollicutes Mycoplasmataceae 0,0 0,6 0,0 0,0 0,0 0,6 0,0 0,0
PHYLUM Bacteria SC
Bacteria SC Bacteria SC 2,1 1,2 0,7 1,4 0,4 1,3 2,0 0,0
PHYLUM Verrucomicrobia
Opitutae Opitutaceae 0,0 0,0 0,0 0,7 0,0 0,0 0,0 0,0
Puniceicoccaceae 0,0 0,0 0,7 0,0 0,0 0,0 0,7 0,0
Opitutae 0,4 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,7 0,0
Verrucomicrobiae Verrucomicrobiaceae 0,4 2,4 0,0 2,1 0,0 1,9 3,3 3,4
0,8 2,4 0,7 2,7 0,0 1,9 4,6 3,4
124
Tabla 3.8. Distribución de porcentajes de clones presentes en el Phylum Proteobacteria

en cada Clase y Familia en las muestras de verano de 2007 e invierno de 2008 en el PNTD.
A= agua, SS= sedimento superficial, SP= sedimento profundo y TM= tapete microbiano.
Los totales de los porcentajes de cada Clase están destacados en negrita. Se indican las
clases y familias sin clasificar (SC).
Verano Invierno
Alphaproteobacteria Brucellaceae 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,6 0,0 0,0
Erythrobacteraceae 0,0 0,0 0,7 2,1 0,0 0,0 0,0 0,0
Hyphomicrobiaceae 0,4 0,6 0,7 0,0 0,0 3,2 2,0 0,7
Hyphomonadaceae 0,0 0,6 1,3 1,4 0,0 0,6 0,7 0,0
Methylobacteriaceae 0,0 0,0 0,0 0,0 0,4 0,0 0,0 0,0
Parvularculaceae 0,0 0,0 0,0 1,4 0,0 0,0 0,0 0,7
Phyllobacteriaceae 0,0 0,6 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Rhodobacteraceae 0,8 0,6 7,2 10,3 18,6 6,5 5,9 2,7
Rhodospirillaceae 0,0 2,4 0,7 0,0 0,0 2,6 2,0 4,1
Rickettsiaceae 0,0 0,0 0,0 1,4 0,0 0,0 0,0 0,0
Sphingomonadaceae 0,0 0,6 6,6 4,8 7,2 0,0 1,3 0,7
Alphaproteobacteria SC 2,5 1,8 2,6 2,1 0,4 1,3 3,3 2,7
Rhizobiales SC 0,8 0,6 1,3 0,7 0,4 1,9 0,0 0,7
Rhodospirillales SC 0,0 1,2 0,0 0,0 0,0 0,6 0,0 1,4
Xanthobacteraceae 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,7
4,6 9,0 21,1 24,0 27,1 17,4 15,0 14,3
Betaproteobacteria Burkholderiaceae 0,0 0,6 27,6 21,2 25,0 0,0 0,0 0,0
Comamonadaceae 0,0 0,0 4,6 3,4 34,3 0,0 0,0 0,7
Hydrogenophilaceae 3,8 1,8 0,0 0,0 0,0 1,9 2,6 0,7
Rhodocyclaceae 0,4 0,6 2,6 1,4 0,0 0,0 0,0 2,0
Betaproteobacteria SC 3,8 0,6 1,3 0,0 0,0 0,0 0,7 4,1
Burkholderiales SC 1,3 0,6 3,9 5,5 2,5 0,6 0,7 1,4
9,2 4,2 40,1 31,5 61,9 2,6 3,9 8,8
Gammaproteobacteria Acidithiobacillaceae 0,0 0,6 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Aeromonadaceae 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,7
Alteromonadaceae 0,0 1,2 0,0 0,0 0,0 0,0 2,0 1,4
Chromatiaceae 2,9 2,4 0,0 0,0 0,0 5,2 5,2 0,0
Coxiellaceae 0,0 0,6 0,7 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Ectothiorhodospiraceae 0,0 0,0 0,0 0,0 0,4 0,0 0,0 0,0
Hahellaceae 0,0 0,0 2,6 0,0 0,0 0,0 0,7 0,0
Methylococcaceae 0,0 0,0 0,7 0,0 0,0 1,3 0,0 0,0
Moraxellaceae 0,0 0,0 0,0 0,0 0,4 0,0 0,0 0,0
Oceanospirillaceae 0,0 0,0 0,0 0,0 0,8 0,0 0,0 0,0
Pseudomonadaceae 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 1,3 0,0 0,0
Shewanellaceae 0,0 0,0 0,7 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Sinobacteraceae 1,3 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 1,3 0,7
Chromatiales SC 0,4 2,4 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Gammaproteobacteria SC 3,3 2,4 1,3 2,7 0,0 3,9 2,6 4,1
Vibrionaceae 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,7 0,0
Xanthomonadaceae 0,8 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
8,8 9,6 5,9 2,7 1,7 11,6 12,4 6,8
125
Verano Invierno
Deltaproteobacteria Bacteriovoracaceae 0,0 0,0 0,7 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Bdellovibrionaceae 0,0 0,0 0,7 0,0 0,0 0,0 0,7 0,7
Desulfarculaceae 0,8 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Desulfobacteraceae 12,6 10,2 0,0 0,7 0,4 7,1 10,5 7,5
Desulfobulbaceae 1,3 1,8 0,0 0,0 0,0 3,2 2,6 2,0
Desulfohalobiaceae 0,4 0,0 0,0 0,0 0,0 0,6 0,7 0,0
Desulfomicrobiaceae 0,4 1,2 0,0 0,0 0,0 0,6 0,7 0,0
Desulfonatronumaceae 0,8 0,0 0,0 0,0 0,0 0,6 0,7 0,0
Desulfovibrionaceae 1,3 0,0 0,7 0,0 0,0 0,0 0,7 0,0
Desulfuromonadaceae 0,4 0,0 0,0 0,7 0,0 0,6 0,7 5,4
Geobacteraceae 5,9 2,4 0,0 0,7 0,0 3,9 2,6 2,0
Haliangiaceae 0,4 0,6 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Myxococcaceae 0,8 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,7 0,0
Pelobacteraceae 1,3 0,6 0,0 0,7 0,0 0,0 1,3 0,0
Phaselicystidaceae 0,0 0,0 0,7 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Polyangiaceae 0,8 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Syntrophaceae 1,3 1,2 0,0 0,0 0,0 1,9 2,0 0,0
Syntrophobacteraceae 1,7 0,0 0,0 0,0 0,4 1,9 0,7 0,0
Deltaproteobacteria SC 3,3 1,8 0,7 0,0 0,0 0,6 1,3 0,7
Desulfuromonadales SC 0,4 0,0 0,0 0,0 0,0 0,6 0,0 1,4
Myxococcales SC 0,0 0,0 0,0 1,4 0,0 0,6 0,0 0,0
Nannocystineae SC 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,7
Sorangiineae SC 0,0 0,6 0,7 2,7 0,0 0,0 0,0 0,7
33,9 20,5 3,9 6,8 0,8 22,6 25,5 21,1
Epsilonproteobacteria Campylobacteraceae 0,4 0,0 0,7 1,4 0,0 1,3 0,0 0,7
Helicobacteraceae 0,4 0,0 0,0 1,4 0,0 0,0 0,0 0,0
Nautiliaceae 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,6 0,0 0,0
Epsilonproteobacteria SC 0,0 0,0 0,0 0,0 0,4 0,0 0,0 0,0
0,8 0,0 0,7 2,7 0,4 1,9 0,0 0,7
Proteobacteria SC Proteobacteria SC 0,8 2,4 0,7 0,0 0,0 0,0 0,0 1,4
0,8 2,4 0,7 0,0 0,0 0,0 0,0 1,4
58,2 45,8 72,4 67,8 91,9 56,1 56,9 53,1
El phylum Cyanobacteria fue bastante abundante en las muestras del sedimento

superficial de verano, representando un 19%, frente a tan solo un 1% en
invierno, mientras que en el resto de muestras de verano solo supuso entre un 2
- 5% y en invierno un 3% (Tabla 3.7, Figuras 3.21 y 3.22). La mayor abundancia
de secuencias de Cyanobacteria en la interfase agua-sedimento en verano es
explicable por la confluencia de organismos de dos hábitats, los que sedimentan
de la columna de agua y los de hábitos propiamente bentónicos, pero resulta
paradójico que en invierno la representación de secuencias sea tan baja. Las
secuencias obtenidas de Cyanobacteria en las muestras de verano presentan
126
cierta semejanza con aquéllas de los géneros Lyngbya, Halomicronema y

Leptolyngbya. En cambio, otras se afiliaron con secuencias de cianobacterias no
cultivadas y no identificadas, tanto para las muestras de verano como las de
invierno. Organismos del género Halomicronema se han aislado de ambientes
bénticos salinos (Abed et al., 2002).
Verano 07
Invierno 08 A SS SP TM
Acidobacteria
Actinobacteria
Bacteroidetes
Chlorobi
Chloroflexi
Cyanobacteria
Deinococcus-Thermus
Firmicutes
Fusobacteria
Gemmatimonadetes
Lentisphaerae
Nitrospirae
Planctomycetes
Proteobacteria
Spirochaetes
Synergistetes
Tenericutes
Bacteria SC
Verrucomicrobia
50
100
50
100
0
0
100
50
0
50
100
0
Porcentaje(%)
Figura 3.21. Distribución de la frecuencia de clones presentes en cada Phylum, en las

muestras de verano de 2007 e invierno de 2008 en los cuatro ambientes estudiados en el
PNTD. A= agua, SS= sedimento superficial, SP= sedimento profundo y TM= tapete
microbiano.
127
Las secuencias relacionadas con los phyla Chloroflexi y Actinobacteria

representaron entre el 1% y el 9% y se obtuvieron tanto del plancton como del
tapete microbiano en las muestras de verano y en las de invierno. Al phylum
Chloroflexi pertenecen bacterias filamentosas fototrópicas anoxigénicas, que
pueden ser bastante termófilas y se han encontrado frecuentemente en
manantiales de aguas calientes, aunque estudios de ecología microbiana han
puesto de manifiesto la presencia de estas bacterias verdes no del azufre en las
zonas anóxicas de sistemas de agua dulce estratificados (Gich et al., 2001). Pero
más recientemente, Shrestha et al. (2009) detectaron secuencias de Chloroflexi
en suelos anegados, tanto oxigenados como anóxicos. La mayoría de secuencias
obtenidas en verano de este phylum en los diferentes ambientes están más
relacionadas con el género Caldilinea, mientras que las secuencias de invierno lo
están con los géneros Caldilinea y Leptolinea. A las bacterias del phylum
Actinobacteria se les atribuye una importante función ecológica en aguas
salobrosas (Holmfeldt et al., 2009), en cambio en el PNTD las secuencias
pertenecientes a este phylum no fueron demasiado abundantes, y además no se
corresponden con las de especies cultivadas. Esto mismo observaron Liu et al.
(2009b) en el lago Taihu, quienes no las detectaron en los lugares que
estudiaban de mayor nivel trófico.
Los phyla Acidobacteria, Planctomycetes y Nitrospirae están representados en

sistemas acuáticos similares al que nos ocupa, como es el caso del Parque
Nacional de Doñana (López-Archilla et al., 2007). Briée et al. (2007) también
encontraron filotipos de acidobacterias en una poza de aguas dulces, tanto en el
agua como en el sedimento, con mayor frecuencia en este último ambiente,
como sucedió en las muestras del PNTD en los momentos estudiados. La
secuencia semejante a la de la especie Ilumatobacter fluminis, encontrada en la
muestra de sedimento superficial en verano, ha sido registrada anteriormente
en muestras de sedimento de un estuario japonés (Matsumoto et al., 2009). La
mayoría de los géneros del phylum Nitrospirae son quimiolitótrofos, también
incluyen las bacterias nitrificantes y las sulfato-reductoras (desasimiladoras). En
el PNTD se han encontrado secuencias de este tipo en los ambientes más
aerobios.
128
Verano 07
Invierno 08 A SS SP TM
Acidobacteria
Actinobacteria
Chlorobi
Chloroflexi
Cyanobacteria 19%
Deinococcus-Thermus
Firmicutes
Fusobacteria
Gemmatimonadetes
Lentisphaerae
Nitrospirae
Planctomycetes
Spirochaetes
Synergistetes
Tenericutes
Bacteria SC
Verrucomicrobia
10
10
2
4
8
0
6
0
2
4
6
8
10
0
2
4
6
8
10
0
2
4
6
8
Porcentaje(%)
Figura 3.22. Distribución de la frecuencia de clones de los Phylum menos abundantes

(< 10%) en las muestras de verano de 2007 e invierno de 2008 en los cuatro ambientes
estudiados en el PNTD. A= agua, SS= sedimento superficial, SP= sedimento profundo y
TM= tapete microbiano.
El phylum Spirochaetes incluye bacterias quimiorganotróficas, anaeróbicas,

microaerofílicas, aerobias o anaerobias facultativas. Una de las secuencias del
agua de La Entradilla de este phylum coincide con la de una especie no cultivada
del género Spirochaeta y otra secuencia procedente de la muestra del tapete
microbiano es semejante a la de una espiroqueta endosimbionte. Briée et al.
(2007) también encontraron bacterias del género Spirochaeta en el plancton y
en los sedimentos del lago estudiado. Del phylum Firmicutes, poseedor de
129
bacterias fenotípicamente muy variadas, se encontraron pocas secuencias de las

clases Bacilli y Clostridia, las cuales se asemejan a las de bacterias del sedimento
no cultivadas. La especie a la que más se asemeja el clon del género Clostridium
(>97%) encontrada en verano en el PNTD ha sido aislada de tapetes microbianos
del Lago Fryxell en la Antártida (Spring et al., 2003). Algunas de las especies del
phylum Planctomycetes son quimioorganótrofos aerobios facultativos, que
realizan fermentaciones o respiración, aunque otros son autótrofos anaerobios
estrictos que llevan a cabo la oxidación anaeróbica del amonio usando nitrito
(proceso anammox; Jetten et al., 1998). Dado que los ambientes estudiados en
el PNTD difieren en cuanto a las condiciones redox, es plausible pensar que
bacterias de este grupo con metabolismos aerobios y anaerobios pueden
desarrollarse en ellos. Las especies conocidas del phylum Verrumicrobia son
capaces de fermentar una gran variedad de azúcares (bacterias
quimioheterotróficas aeróbicas o aeróbicas facultativas) y por tanto las bacterias
poseedoras de las secuencias de este phylum detectadas en el PNTD deben estar
participando en la degradación de la materia orgánica. Una de las secuencias
identificadas en el PNTD procedente del tapete microbiano es muy similar a la
de la especie Alterococcus agarolyticus. Otras secuencias del mismo ambiente
están relacionadas con el género Kocuria. Dos especies de este género son K.
palustris y K. rhizophila, que se aislaron de la rizosfera de los macrófitos
emergentes de un humedal del río Danubio en Hungría (Kovács et al., 1999). La
muestra del tapete microbiano analizada en el PNTD procedía también de un
lugar con abundantes helófitos. Las bacterias del género Truepera, del phylum
Deinococcus-Thremus se caracterizan por ser quimioorganotróficas, aeróbicas y
resistentes a la radiación. Dicho género ha sido establecido en el 2005 y
miembros de este género se han aislado de sistemas termales en La isla de San
Miguel en Las Azores (Albuquerque et al., 2005). Dentro del phylum
Fusobacteria se encuentran bacterias fermentativas anaerobias, y una secuencia
semejante a la especie de este phylum Cetobacterium somerae fue encontrada
en la muestra de tapete microbiano del PNTD. C. somerae ha sido aislada del
sistema digestivo de peces de agua dulce (Tsuchiya et al., 2008). El phylum
Gemmatimonadetes comprende organismos que se pueden encontrar en el
fango de sistemas de tratamiento de aguas residuales. Hasta el momento solo
existe un especie cultivada del género Gemmatimonas, G. aurantiaca (Zhang et
al., 2003). Organismos de este phylum también han sido encontrados
únicamente en las muestras de sedimento del lago somero francés estudiado
130
por Briée et al. (2007). El phylum Tenericutes presenta bacterias carentes de

pared celular, no son capaces de sintetizar los precursores del peptidoglicano,
con lo cual son parásitos primarios de varios animales y plantas, viviendo dentro
de las células del huésped. En nuestro trabajo se han encontrado en las
muestras de sedimento superficial. Anteriormente se han descrito organismos
de este phylum como parásitos de crustáceos en sistemas acuáticos de agua
dulce en China (Bi et al., 2008).
En cuanto a las diferencias entre la representación de los clones en cada hábitat

y entre los dos momentos estudiados en el PNTD, cabe destacar que en verano
se encontraron en todos los ambientes secuencias de los grupos más
abundantes (Proteobacteria, Bacteroidetes y Actinobacteria; Tabla 3.7) y de los
phyla menos abundantes tales como Firmicutes, Planctomycetes,
Verrucomicrobia y el grupo de bacterias sin clasificar. Por otra parte, los phyla
Acidobacteria, Chlorobi, Spirochaetes, Nitrospirae y Lentishaerae se hallaron
únicamente en las muestras de agua y de sedimento superficial. El phylum
Synergistetes se encontró exclusivamente en la muestra de tapete microbiano.
Por otro lado, en invierno, únicamente los phyla más abundantes se encontraron
en todos los ambientes estudiados (Actinobacteria, Bacteroidetes, Chloroflexi y
Proteobacteria). La muestra de agua se encontró representada únicamente por
cinco phyla de los cuales, cuatro fueron los más abundantes (mencionados
anteriormente) y el grupo de bacterias sin clasificar. Las secuencias de los phyla
que tenían una menor representación (Acidobacteria, Deinococcus-Thermus,
Fusobacteria, Gemmatimonadetes, Lentisphaerae, Nitrospirae, Planctomycetes,
Spirochaetes, Synergistetes, Tenericutes, Verrucomicrobia y el grupo de bacterias
sin clasificar) provenían de las muestras de sedimento y de tapete microbiano
(Tabla 3.7).
En cuanto a la distribución detallada del phylum más representado,

Proteobacteria (Tabla 3.8), se identificaron secuencias pertenecientes a 5 clases
(tanto en verano como en invierno), de las cuales las de las Alfa- y
Betaproteobacteria se encontraron principalmente en las muestras del
sedimento profundo y del tapete microbiano en verano, mientras que en
invierno se encontraron especialmente en las muestras de agua y de sedimento
superficial. Las Epsilonproteobacteria fueron menos abundantes (entre 0,4 –
2,7%) y se encontraron en todos los ambientes entre verano e invierno. Las
clases Gamma y Deltaproteobacteria fueron más abundantes en las muestras de
131
agua y sedimento superficial en verano, mientras que en invierno fueron

mayoritarias en las muestras de sedimento y tapete microbiano. La clase
Betaproteobacteria, tanto en verano (19%) como en invierno (24%), representó
numéricamente la clase más importante dentro del phylum Proteobacteria. Por
otra parte, el patrón general de lagos de agua dulce en el cual los phylum más
dominantes son Proteobacteria y Bacteriodetes (Zwart et al., 2002; Hahn, 2006),
fue encontrado en la estructura bacteriana de los ambientes estudiados en el
PNTD.
Con respecto a las familias de las clases de Proteobacteria, no todas estuvieron

representadas en los cuatro ambientes muestreados. Dentro de la clase
Alfaproteobacteria, las familias que presentaron un mayor número de
secuencias fueron Rhodobacteraceae y Sphingomonadaceae, tanto en verano
como en invierno. La familia Burkholderiaceae y la Comamonadaceae, fueron las
más representadas de la clase Betaproteobacteria. La familia Chromatiaceae fue
la más abundante de las Gammaproteobacteria en los dos momentos de
estudio, sin contar el grupo de secuencias que se asignaron a un tipo no
clasificado de Gammaproteobacteria que aparecieron en todos los ambientes de
verano y solo en las muestras de sedimento y tapete microbiano en invierno.
Dentro de las Deltaproteobacterias, la familia Desulfobacteraceae fue la más
abundante. La clase Epsilonproteobacteria fue la menos abundante del phylum,
presentando una frecuencia del 1% en verano y del 0,7% en invierno con
relación al total de secuencias estudiadas.
Algunas secuencias de Alfaproteobacteria eran similares a las de los géneros

Brevundimonas, Erythrobacter, Hyphomonas, Hyphomicrobium, Loktanella,
Methylbacterium, Rhizobium, Rhodobacter, Roseobacter y Sphingomonas. Sin
embargo, la mayoría de las secuencias coincidía más con las de bacterias no
cultivadas. Lo mismo sucedió con las secuencias de las Beta-, Delta- y
Gammaproteobacteria. Solamente unas pocas secuencias de Betaproteobacteria
se pudieron afiliar a secuencias de los géneros Aquincola, Curvibacter,
Hydrogenophaga, Propionivibrio, Roseateles y Thiobacillus. Algunas secuencias
de Deltaproteobacteria del PNTD eran coincidentes con las de los géneros
Desulphomicrobium, Bacteriovorax, Desulfosarcina y Desulfobacterium. En el
caso de las Gammaproteobacteria únicamente los géneros Aeromonas,
Marinomonas, Pseudomonas, Shewanella y Thiocapsa coincidían con las
secuencias detectadas en el PNTD. Una secuencia que coincidía con una especie
132
del género Aeromonas fue encontrada en la muestra de tapete microbiano en

invierno de 2008. Dicha especie ha sido hallada y aislada anteriormente de
ambientes acuáticos de agua dulce (Holder-Franklin et al., 1981; Allen et al.,
1983). Algunas secuencias encontradas en la muestra de agua en invierno de
2008 corresponden con las de las especies Marinomonas sp. y Marinomonas
primoryensis, las cuales se han descrito en ambientes salobres como lo son el
mar Ártico (Romanenko et al., 2003) y la costa del mar japonés (Yu et al., 2009),
aunque han encontrado que el género Marinomonas se adapta tanto a
ambientes de agua dulce como salobre (Kisand et al., 2005). Además, unas pocas
secuencias del PNTD coincidieron con las de un endosimbionte. Una secuencia
similar a la del género Arcobacter también se encontró en el humedal; a este
género pertenecen bacterias relacionadas con el ciclo del azufre (Briée et al.,
2007).
En la figura 3.23 se observa la distribución del porcentaje de similaridad de todas

las secuencias obtenidas en los cuatro ambientes y en los dos momentos
estudiados en el PNTD. En términos generales se puede observar que en verano
de 2007 la muestra de agua y de sedimento superficial presentan mayor número
de secuencias que aportan nuevos filogrupos, puesto que la similaridad con las
secuencias de las bases de datos públicas es inferior al 97%. En cambio, en
invierno las muestras de sedimento y de tapete microbiano aportan mayor
número de secuencias que constituyen nuevos filogrupos.
En verano de 2007 los 418 nuevos filogrupos se encontraron distribuidos de la

97 97
siguiente manera: 189 unidades taxonómicas operacionales (OTUs , el
superíndice indica el porcentaje de similaridad para crear los grupos) en la
97 97
muestra de agua, 117 OTUs en la muestra del sedimento superficial, 63 OTUs
97
en la muestra del sedimento profundo y 74 OTUs en la muestra del tapete.
Observamos el mayor número de clones asignados a nuevos filogrupos en el
phylum Proteobacteria (Figura 3.24), los cuales procedían de los diferentes
ambientes estudiados. En términos de número de filogrupos, el 54% (227)
pertenecen a Proteobacteria, distribuidos en las clases: Delta (103), Alpha (50),
Gamma (35), Beta (31) y 3 no clasificados. Las muestras de agua y de sedimento
superficial fueron las que presentaron mayor número de nuevos grupos de la
clase Deltaproteobacteria (65 y 26, respectivamente) así como de número de
clones. Dentro de la clase Deltaproteobacteria, la familia que presentó mayor
número de clones y de nuevos filogrupos fue Desulfobacteraceae. El resto
133
pertenece a diferentes órdenes de Deltaproteobacteria, como Bdellovibrionales,

Myxococcales y Syntrophobacterales. Con respecto a las Alfaproteobacteria, el
mayor número de nuevos filogrupos pertenecía a la familia Rhodobacteraceae.
También se encontraron en las muestras de los cuatro ambientes nuevos
filogrupos de Gammaproteobacteria menos abundantes, y que no se pudieron
asignar a ninguna familia (Figura 3.24 y 3.25). Dentro de las Betaproteobacteria
se asignaron grupos a los órdenes Burkholderiales y Rhodocyclales. En cuanto al
phylum Bacteroidetes, hubo 70 nuevos filogrupos considerando los cuatro
ambientes (Figura 3.24). La distribución en clases fue la siguiente: las secuencias
de Bacteroidetes predominaron en el agua y en el tapete microbiano, las de
Flavobacteria en el tapete y en el sedimento profundo y las de Sphingobacteria
en el agua, en el sedimento profundo y en el tapete. Además, también
encontramos clones que pertenecen a nuevos filogrupos aunque menos
representados en los phyla Acidobacteria, Actinobacteria, Chloroflexi,
Deferribacteres, Cyanobacteria, Firmicutes, Lentisphaere, Nitrospira,
Spirochaetes, Verrumicrobia, así como otros en la categoría “sin clasificar”. Cabe
mencionar que en estos phyla hubo clones procedentes de los cuatro ambientes
estudiados.
Por otro lado, en invierno de 2008, los 301 nuevos filogrupos se encontraron
97
distribuidos de la siguiente manera: 16 unidades taxonómicas operacionales
97 97
(OTUs ) en la muestra de agua, 113 OTUs en la muestra del sedimento
97 97
superficial, 110 OTUs en la muestra del sedimento profundo y 108 OTUs en la
muestra del tapete. Al igual que en el muestreo de verano, el mayor número de
filogrupos y de clones presentes en éstos se encontró en el phylum
Proteobacteria (Figura 3.26). Así, de los nuevos filogrupos, el 53% (159)
pertenecen a Proteobacteria y su distribución en las clases fue: Delta (67), Alpha
(45), Gamma (31) y Beta (12). A diferencia de lo sucedido en verano, los
ambientes en que se encontraron mayor número de filogrupos fueron los de
sedimento (superficial y profundo) y de tapete microbiano, con mayor número
de filogrupos en la clase Deltaproteobacteria (26, 31 y 21, respectivamente) y el
mayor número de clones en la clase Betaproteobacteria (familia
Burkolderiaceae), seguido de la clase Alphaproteobacteria (familia
Rhodobacteriaceae) (Figura 3.27).
134
97%
Nuevos
filogrupos
Figura 3.23. Distribución de la similaridad de los clones de bacterias en verano de 2007 e

invierno de 2008 en los cuatro ambientes seleccionados (A: agua, SP: sedimento
superficial, SP: sedimento profundo y TM: tapete microbiano) en La Entradilla en el PNTD.
La amplitud de la zona coloreada es proporcional al número de clones. La línea punteada
indica el 97% de similaridad.
En el phylum Bacteroidetes se hallaron 46 nuevos filogrupos provenientes

únicamente de las muestras de sedimento y de tapete microbiano (Figura 3.26).
El número de clones fue mayor en el grupo de Bacteroidetes en la categoría “sin
clasificar”, seguido de la clase Cytophagia, Flavobacteria y con menor
representación en la clase Sphingobacteria. Además, 85 nuevos filogrupos
pertenecientes a otros phyla fueron menos abundantes, tal es el caso de
Chloroflexi, Deferribacteres, Cyanobacteria, Firmicutes, Lentisphaere, Nitrospira,
Spirochaetes, Verrumicrobia, así como otros no identificados. Se encontraron
adicionalmente secuencias presentes en los nuevos filogrupos de los phyla
Actinobacteria, Chloroflexi, Nitrospirae y Planctomycetes, entre otros (Figura
3.26), procedentes de todos los ambientes.
La distribución de los clones que pertenecen a los nuevos filogrupos no fue

similar en invierno y en verano, ya que en invierno, se encontraron
mayoritariamente en dos familias (arriba mencionadas) del phylum
Proteobacteria, mientras que en verano, por una parte, se encontraron más
distribuidos entre los phylum y, por otra, el mayor número de clones se
encontró en la clase Deltaproteobacteria (Figuras 3.25 y 3.27).
135
Acidobacteria
Acidobacteria
Holophagae
Actinobacteria Agua
Bacteroidia Sedimento superficial
Sedimento profundo
Bacteriodetes
Cytophagia
Flavobacteria Tapete microbiano
Sphingobacteria
Bacteroidetes SC
Chlorobia
Anaerolineae
Chloroflexi
Caldilineae
Dehalococcoidetes
Chloroflexi SC
Cyanobacteria SC
Phylum y Clase
Thermolithobacteria
Firmicutes
Clostridia
Bacilli
Lentisphaerae SC
Nitrospira
Planctomycetacia
Alphaproteobacteria
Proteobacteria
Betaproteobacteria
Deltaproteobacteria
Epsilonproteobacteria
Gammaproteobacteria
Proteobacteria SC
Spirochaetes
Synergistia
Verrucomicrobia
Mollicutes
Verrucomicrobiae
Opitutae
Bacteria SC
0 25 50 75 100 125
Número de clones
Figura 3.24. Distribución de clones de nuevos filogrupos al nivel de Phylum y Clase

procedentes de las muestras de los cuatro ambientes de La Entradilla en el PNTD en
verano de 2007. Se consideraron nuevos filogrupos aquellos grupos que presentaban un
valor de similaridad con secuencias conocidas inferior al 97%.
136
Erythrobacteraceae
Hyphomicrobiaceae
Hyphomonadaceae
Parvularculaceae
Phyllobacteriaceae
Alpha
Rhodobacteraceae
Rhodospirillaceae
Rickettsiaceae
Alphaproteobacteria SC
Rhodospirillales SC
Rhizobiales SC
Burkholderiaceae
Comamonadaceae
Hydrogenophilaceae
B eta
Rhodocyclaceae
Betaproteobacteria SC
Burkholderiales SC
Bacteriovoracaceae
Bdellovibrionaceae
Desulfarculaceae
Desulfobacteraceae
Phylum Proteobacteria
Desulfobulbaceae
Desulfohalobiaceae
Desulfomicrobiaceae
Delta
Desulfonatronumaceae
Desulfovibrionaceae
Desulfuromonadaceae
Geobacteraceae
Haliangiaceae
Myxococcaceae
Pelobacteraceae
Phaselicystidaceae
Polyangiaceae
Syntrophaceae
Syntrophobacteraceae
Deltaproteobacteria SC
Desulfuromonadales SC
Myxococcales SC
Nannocystineae SC
Sorangiineae SC
Epsilon
Campylobacteraceae Agua
Helicobacteraceae
Acidithiobacillaceae Sedimento superficial
Alteromonadaceae Sedimento profundo
Chromatiaceae
Gamma
Coxiellaceae Tapete microbiano

Hahellaceae
Methylococcaceae
Sinobacteraceae
Xanthomonadaceae
Chromatiales SC
Gammaproteobacteria SC
Proteobacteria SC
0 10 20 30 40 50
Número de clones
Figura 3.25. Distribución de clones de los nuevos filogrupos dentro del Phylum
Proteobacteria de las muestras de los cuatro ambientes de La Entradilla en el PNTD en
verano de 2007. Se consideraron nuevos filogrupos aquellos grupos que presentaban un
137
Bacteriodetes Acidob acteria
Acidobacteria
Holophagae
Actinobacteria Agua
Bacteroidia Sedimento superficial
Cytophagia Sedimento profundo
Flavobacteria Tapete microbiano
Sphingobacteria
Bacteroidetes SC
Chlorobia
Anaerolineae
Chloroflexi
Caldilineae
Dehalococcoidetes
Chloroflexi SC
Cyanobacteria SC
Deinococci
Phylum y Clase
Thermolithobacteria
Firmicutes
Clostridia
Bacilli
Gemmatimonadetes
Lentisphaerae SC
Nitrospira
Planctomycetacia
Alphaproteobacteria
Proteobacteria
Betaproteobacteria
Deltaproteobacteria
Epsilonproteobacteria
Gammaproteobacteria
Spirochaetes
Verrucomicrobia
Mollicutes
Verrucomicrobiae
Opitutae
Bacteria SC
0 25 50 75 100 125
Número de clones
Figura 3.26. Distribución de clones de nuevos filogrupos al nivel de Phylum y Clase

procedentes de las muestras de los cuatro ambientes de La Entradilla en el PNTD en
invierno de 2008. Se consideraron nuevos filogrupos aquellos grupos que presentaban un
138
Erythrobacteraceae
Hyphomicrobiaceae
Hyphomonadaceae
Parvularculaceae
Phyllobacteriaceae
Alpha
Rhodobacteraceae
Rhodospirillaceae
Rickettsiaceae
Alphaproteobacteria SC
Rhodospirillales SC
Rhizobiales SC
Burkholderiaceae
Comamonadaceae
Hydrogenophilaceae
B eta
Rhodocyclaceae
Betaproteobacteria SC
Burkholderiales SC
Bacteriovoracaceae
Bdellovibrionaceae
Desulfarculaceae
Desulfobacteraceae
Phylum Proteobacteria
Desulfobulbaceae
Desulfohalobiaceae
Desulfomicrobiaceae
Delta
Desulfonatronumaceae
Desulfovibrionaceae
Desulfuromonadaceae
Geobacteraceae
Haliangiaceae
Myxococcaceae
Pelobacteraceae
Phaselicystidaceae
Polyangiaceae
Syntrophaceae
Syntrophobacteraceae
Deltaproteobacteria SC
Desulfuromonadales SC
Myxococcales SC
Nannocystineae SC
Sorangiineae SC
Epsilon
Campylobacteraceae Agua
Helicobacteraceae
Acidithiobacillaceae Sedimento superficial
Alteromonadaceae Sedimento profundo
Chromatiaceae
Gamma
Coxiellaceae Tapete microbiano

Hahellaceae
Methylococcaceae
Sinobacteraceae
Xanthomonadaceae
Chromatiales SC
Gammaproteobacteria SC
Proteobacteria SC
0 10 20 30 40 50
Número de clones
Figura 3.27. Distribución de clones de los nuevos filogrupos dentro del Phylum
Proteobacteria de las muestras de los cuatro ambientes de La Entradilla en el PNTD en
invierno de 2008. Se consideraron nuevos filogrupos aquellos grupos que presentaban un
139
Durante las prospecciones de los tapetes microbianos de la zona de La Entradilla

se observaron en los meses de mayo a octubre de 2008 unas manchas de fuerte
coloración rosácea incluidas en la superficie de los tapetes en algunas zonas.
Tales manchas estaban constituidas por una densa población de la bacteria que
aparece en la figura 3.28.
5 µm
Figura 3.28. Fotografías al microscopio óptico

donde se observa la bacteria que provoca las
manchas rosadas en los tapetes microbianos
del PNTD, junto con algunas cianobacterias y
diatomeas (véanse los gránulos de azufre en el
interior de las células bacterianas y la
coloración rosa en los bordes de la fotografía
5 µm
superior).
Se trata de bacterias de 6,7 ± 1,0 µm de largo x 1,6 ± 0,2 µm de ancho, con

forma ondulada/espiralada y que almacenan gránulos de azufre
intracelularmente (véase la figura 3.28). Se ha comprobado que contienen
140
bacterioclorofila a, tratándose por tanto de procariotas fotosintéticos. Por todas

estas características es probable que se trate de Cromatiáceas (Garrity et al.,
2005), más en concreto del género Thiospirillum (Imhoff, 2005a).
Morfológicamente también se asemejan a bacterias del género Rhodospirillum
(Imhoff, 2005b), si bien no es probable encontrar en las Rodospiriláceas tales
acumulaciones de azufre intracelular. Sin embargo, en las muestras del tapete
microbiano de verano de 2007 (aunque procedente de una zona distinta)
analizadas para taxonomía bacteriana no se han detectado secuencias
pertenecientes a la familia Chromatiaceae ni Rhodospirillaceae, pero sí se
encontraron en las muestras de agua y de sedimento superficial. Pero dado que
se desarrollan estrictamente en la superficie de los tapetes cubiertos por pocos
centímetros de capa de agua y, por tanto, presumiblemente en contacto directo
con oxígeno, podría tratarse de bacterias fotótrofas anoxigénicas aerobias. Este
tipo de microorganismos fue descubierto a finales de los años 70 del pasado
siglo en una bahía japonesa (Harashima et al., 1978) y desde entonces se han
descrito como ampliamente distribuidos, tanto en ambientes marinos (donde
pueden llegar a representar hasta el 16% de la comunidad bacteriana), como en
ambientes de agua dulce y de distinto nivel trófico (Masín et al., 2008). Así
mismo, se han aislado cepas de agua dulce de las superficies de tapetes
microbianos (Yukov & Gorlenko, 1990). Este grupo de organismos es
filogenéticamente diverso pero está compuesto principalmente por miembros
de las Alfa- y Gammaproteobacteria. Estos microorganismos contienen
bacterioclorofila a, pero, a diferencia de sus parientes cercanos, las bacterias
púrpuras no del azufre, son aerobios estrictos que requieren por tanto oxígeno
para la respiración y el crecimiento (Yurkov & Beatty, 1998). Sin embargo, este
tipo de microorganismos parece que no fijan carbono inorgánico en cantidades
relevantes (Kolber et al., 2001), sino que llevan a cabo un metabolismo
fotoheterotrófico para el que requieren una fuente de carbono orgánico, y la luz
solamente la utilizan como fuente adicional de energía, reduciendo, de esta
forma, los requerimientos metabólicos sobre las fuentes de carbono. En los
análisis de taxonomía bacteriana realizados obtuvimos secuencias semejantes a
las del género Erythrobacter, el cual ha sido descrito como poseedor de
bacterioclorofila a, y si bien este género se ha citado principalmente en
ambientes marinos (Yurkov & Beatty, 1998), vemos que el PNTD también puede
albergar este tipo de microorganismos. Sin embargo, la morfología de las
bacterias fotótrofas anoxigénicas aerobias descritas (Yurkov, 2006) es muy
141
diferente de la que presenta la bacteria de las manchas rosadas del PNTD. Por
tanto, nos inclinamos a pensar que se trata de Cromatiáceas que deben estar
viviendo en microaerofília, pues está descrito en la bibliografía que en los
tapetes microbianos se pueden establecer microestratificaciones en las
concentraciones de oxígeno y sulfhídrico (en sedimentos sulfatados) y fuertes
fluctuaciones diarias de estos gases que pueden originar situaciones de anoxia
en la superficie de los tapetes en algunos momentos del ciclo circadiano (van
Gemerden et al., 1989; Feazel et al., 2008). En cualquier caso, y aunque no ha
podido ser incluido en este trabajo, muestras de estos microorganismos
encontrados en los tapetes microbianos del PNTD están siendo procesadas para
su análisis taxonómico por métodos moleculares y, en breve, se dilucidará la
identidad de estas bacterias de manera segura.
142
Estructura del plancton y del bentos
Capítulo 4
Estructura del plancton y del

bentos. Análisis de la riqueza y la
diversidad
4.1. INTRODUCCIÓN
Tradicionalmente, el estudio de la biodiversidad se ha llevado a cabo teniendo

en cuenta tres indicadores: la riqueza específica, un índice de diversidad como el
de Shannon-Wiener y la equitatividad. El estudio de la riqueza específica, su
evolución o variabilidad permite describir la comunidad al tiempo que sugiere
los factores que están incidiendo en su estructura. La riqueza específica parece
estar asociada al estado trófico del sistema (Barnett & Beisner, 2007), es decir,
es dependiente de la producción, aunque no de un modo lineal (Dodson, 1992;
Dodson et al., 2000; Smith et al., 2005), se relaciona también con el tamaño del
sistema, de modo que una reducción del hábitat lleva consigo una pérdida de
riqueza (Pithart et al., 2007), así como con la heterogeneidad del habitat y su
carácter de metacomunidad (Rodrigo et al., 2003a, Rojo & Rodrigo, 2010), y por
último, con las perturbaciones (Hutchinson, 1961; Connell, 1978), como pueden
ser las variaciones hídricas (Reyes et al., 2008; Rojo et al., 2000; Angeler et al.,
2010).
143
Por su parte, los humedales son sistemas que se caracterizan por presentar una
gran heterogeneidad de ambientes, con lo cual el resultado esperado son altos
valores de riqueza de especies y diversidad (Ward & Tockner, 2001; Rodrigo et
al., 2003b; Pithart et al., 2007). Adicionalmente, cuando hablamos de humedales
semiáridos, éstos igualmente presentan una alta riqueza de especies y
diversidad que parece deberse a las perturbaciones hídricas (Rojo & Álvarez-
Cobelas, 2003; Jolly et al., 2008). El Parque Nacional Las Tablas de Daimiel
(PNTD), en el periodo de estudio, presentaba tres zonas de inundación (EN, MM,
PN), que eran diferentes en cuanto a su estado trófico, presencia o no de
vegetación e hidroperiodos y sufrían un descenso en el área inundada debido a
una perturbación hídrica de gran magnitud. El PNTD históricamente ha
2
presentado periodos de inundación que, cuando superaban las 15 km ,
permitían la conexión entre diferentes cuerpos de agua del humedal; dichos
periodos han estado seguidos de fases secas durante las cuales las masas de
agua se aislaban y reducían su tamaño (Angeler et al., 2010, Sánchez-Carrillo &
Angeler, 2010). Esta hidrología propia de humedales de zonas semi-áridas
permite la diferenciación local de hábitats (heterogeneidad) confiriendo una
riqueza global al sistema superior a la local (Rojo & Rodrigo, 2010), al tiempo
que se impide una reducción de especies debida al efecto de aislamiento y
competencia, ya que estos enclaves se encuentran suficientemente próximos
para permitir la dispersión de los organismos según su tamaño (Declerck et al.,
2010; Mazaris et al., 2010) y están periódicamente conectados (Angeler et al.,
2010; Sánchez- Carrillo & Angeler, 2010). Desde esta perspectiva, el largo
periodo de aislamiento de los cuerpos de agua que, debido a la pertinaz falta de
agua, se ha dado en el humedal (véase capítulo 2) estaría favoreciendo unas
comunidades muy diferentes entre enclaves, lo que paliaría, a nivel global, la
reducción de especies que se sufre a nivel local al disminuir el área de
inundación (Pithart et al., 2007). Sin embargo, cuando el aislamiento y la
reducción del área son severos pueden convertirse en factores de estrés,
expresión de procesos como la eutrofización, salinización y la falta de recambio
de especies, de modo que las poblaciones capaces de habitar en esos ambientes
serían las adaptadas a ellos, limitándose la riqueza y produciéndose una
homogenización de la composición específica entre enclaves con una pérdida
global de riqueza (Dodson et al., 2000; Thackeray, 2007). En este capítulo se
intenta abordar la riqueza de las diferentes comunidades microbianas (plancton,
bentos) y de metazooplancton desde estos puntos de vista, para intentar
144
concluir qué tendencia de las explicadas ocurren en un humedal semi-árido

sometido a una carencia de agua notable; además, el hecho de realizar el
estudio sobre diferentes fracciones de organismos que interactúan, nos permite
valorar la relevancia de los factores bióticos en la distribución de la riqueza
(Downing & Leibold, 2002).
Como es bien sabido, la diversidad es un concepto que integra tanto la riqueza

de taxones como la distribución de organismos en esas poblaciones (Shannon-
Weaver, 1963); y la equitatividad es la medida del cociente entre la diversidad
del sistema y la que podría alcanzar si tuviera la biomasa equitativamente
repartida entre sus especies (Marrugan, 1988). Esta idea de reparto, en el caso
que nos ocupa, es principalmente el reparto de la biomasa en especies y puede
reflejar la dominancia de alguna población en cuanto a biomasa (Rojo & Álvarez-
Cobelas, 1993) y, por tanto, estar directamente ligado a una función en la red
trófica (i.e., amplitud de dieta, reparto de nichos, Cózar et al., 2008; Rojo &
Salazar, 2010). Una diversidad menor, tanto por la reducción de especies como
por la dominancia de alguna de ellas, sugiere peor calidad del agua reflejando la
existencia de poblaciones mejor adaptadas a las condiciones de estrés (Dodson
et al., 2000). Además, se esperaría que en una comunidad en equilibrio, sin
grandes perturbaciones exógenas, la diversidad alcanzada por los diferentes
niveles tróficos estuviera correlacionada, mayor riqueza y reparto de recurso se
traduciría en mayor riqueza y reparto de consumidor (Barnett & Beisner, 2007).
Pero no se sabe en qué sentido esta correlación variaría en caso de extrema
perturbación, ya que las perturbaciones o las variaciones en los factores
abióticos pueden incidir de manera muy diferente en los distintos tipos de
organismos (Beisner & Peres-Neto, 2009). Por ello, en este capítulo se pretende
determinar qué factores afectan a la diversidad de las diferentes fracciones de
organismos estudiados, conocer si su respuesta a la perturbación es en el mismo
sentido o no, hecho de gran relevancia en la gestión del Parque, y por último,
destacar las poblaciones o grupos funcionales relevantes en la variabilidad de la
diversidad de modo que nos permita reflexionar sobre la conexión entre
factores abióticos, reparto de la biomasa, agentes dominantes y su potencial
implicación en la producción (Mulder & Elser, 2009; Vogt et al., 2010), objetivo
último de esta tesis.
145
4.2. RESULTADOS
4.2.1. Fitoplancton y zooplancton
4.2.1.1. FITOPLANCTON
A. Riqueza
La dinámica de la riqueza en cada una de las zonas de muestreo presentó

características propias (Figura 4.1). En EN, la riqueza fluctuó entre 10 (otoño de
2008) y 28 especies (invierno de 2008), con riquezas elevadas (más de 25
especies) en cualquiera de las estaciones en estudio (verano y otoño de 2007
invierno, primavera y otoño de 2008). Por su parte, en MM los valores de
riqueza fluctuaron entre 6 (invierno de 2008) y 24 especies (verano 2007), con
riquezas relativamente elevadas (más de 15 especies) en el verano de 2007. En
PN, los valores de riqueza que se encontraron oscilaron entre 14 y 26 especies
(verano 2007), con riquezas altas (más de 20 especies) tanto en estaciones
cálidas como frías (verano y otoño de 2007 e invierno y primavera de 2008).
30 EN MM PN
25
Riqueza (especies)
20
15
10
0
dic-07
feb-08
dic-08
abr-07
nov-07
abr-08
nov-08
ene-08
sep-07
sep-08
may-07
oct-07
may-08
oct-08
jun-07
jun-08
jul-07
jul-08
ago-07
mar-08
ago-08
Figura 4.1. Riqueza de especies de fitoplancton durante el periodo de estudio en las

diferentes zonas de muestreo: La Entradilla (EN), Molemocho (MM) y Puente Navarro
(PN). MM y PN carecían de agua a partir de junio y julio de 2008 respectivamente
146
La riqueza de especies de fitoplancton entre EN y PN presentó correlación

estadísticamente significativa (coeficiente de correlación de Pearson, r = 0,56;
p=0,035), la de MM no se correlacionó con ninguna de las otras dos zonas de
muestreo.
En cuanto al promedio anual (periodo de estudio en el que las zonas contenían

agua) de la riqueza en cada enclave: la zona de muestreo que presentó mayor
riqueza de especies fue EN (Figura 4.2), con un valor de 21 ± 5 (media y
desviación estándar), mientras que en PN se encontraron 19 ± 4 especies y en
MM 12 ± 6 especies, lugar de estudio en el cual se encontró la mayor
variabilidad temporal (CV = 51%). Un análisis de la varianza de una vía (ANOVA)
sobre la riqueza específica entre zonas de muestreo, indicó que había
diferencias estadísticamente significativas entre enclaves (p<0,0001) y el análisis
a posteriori indicó que las diferencias encontradas eran entre MM y EN
(p<0,0001) y entre MM y PN (p=0,001).
30
25
Riqueza (especies)
20
15
10
0
EN MM PN
Figura 4.2. Promedio y desviación estándar de la riqueza de especies de fitoplancton en

cada zona de muestreo durante el periodo de estudio (abril 2007 – diciembre 2008). EN:
La Entradilla, MM: Molemocho, PN: Puente Navarro
Cuando se promedia la riqueza de los tres lugares para cada momento (Figura
4.3), se observa que la mayor riqueza promedio ocurrió en verano de 2007 con
24 ± 4 especies y con un coeficiente de variación (CV) de la riqueza entre sitios
de 15%. La variación de la riqueza (CV) entre las tres zonas de muestreo
presentó una tendencia a ser mayor desde otoño de 2007 hasta la primavera de
2008, (recuérdese que a partir de aquí hasta diciembre MM y PN estuvieron
147
secos). La mayor variación (CV = 64%) se dio en los meses de invierno de 2008 y
la menor durante la primavera de 2007 (7%). Al comparar la riqueza específica
del fitoplancton mes a mes en el conjunto del PNTD, el ANOVA aplicado reveló
que no había diferencias estadísticamente significativas en el promedio de la
riqueza entre los diferentes meses de estudio (p>0,05).
35
30
Riqueza (especies)
25
20
15
10
5
0
dic-07
feb-08
abr-07
abr-08
nov-07
ene-08
sep-07
may-07
may-08
jul-07
jun-07
oct-07
ago-07
Figura 4.3. Promedio y desviación estándar de la riqueza de especies de fitoplancton mar-08
durante el periodo de estudio integrando las tres zonas de muestreo. Se muestra

solamente el periodo en el cual es posible promediar las tres zonas de muestreo (abril
2007 a mayo de 2008).
Cuando se obtiene el coeficiente de correlación entre los valores de riqueza

(todas la muestras) y los parámetros físicos y químicos (mencionados en el
capítulo 2, apartado 2.9) sólo resultaron ser estadísticamente significativas su
2
relación directa con la conductividad (R =0,24; p<0,0001) y la inversa con la
2 2
relación N:P (R = 0,13; p=0,02) y los nitratos (R = 0,12; p=0,02). Si se analizan las
relaciones de producción (o recurso), medida como concentración total de
fósforo, nitrógeno (Figura 4.4) y la razón N:P con la riqueza del fitoplancton se
observa que solo en PN el fósforo total y la razón N:P se relacionan con la
2
riqueza, con ajuste polinómico el primero y lineal el segundo (R =0,67; p=0,01 y
2
R =0,34; p=0,013, respectivamente).
148
30
A EN MM PN
25
Riqueza fitoplancton
20
15
10
0
0 0,2 0,4 0,6 0,8 1 1,2
Fósforo total (mg de P l-1)
B 30
EN MM PN
25
Riqueza fitoplancton
20
15
10
0
0 5 10 15 20
Nitrógeno total (mg de N l -1)
Figura 4.4. Relación entre la riqueza de fitoplancton en cada muestra y la concentración

total de fósforo (A) y nitrógeno del agua (B). Datos de los tres enclaves: La Entradilla (EN),
Molemocho (MM) y Puente Navarro (PN) durante el periodo de estudio (abril 2007 –
diciembre 2008).
La diversidad β o diversidad entre hábitats, calculada como el índice de

similaridad de Jaccard entre todas las muestras, permite observar que la
composición de especies de fitoplancton es más similar entre zonas de muestreo
que entre meses (Figura 4.5). Los enclaves más similares entre sí fueron EN y PN,
ya que el promedio de la similaridad entre pares de muestras (y la desviación
típica) alcanzó el 12% ± 5%, mientras que, por otra parte, y como habíamos visto
antes, MM fue la zona más diferente pues presentó un promedio del índice de
Jaccard del 8% ± 5% con EN y del 7% ± 6% con PN. De las 102 especies
encontradas en el conjunto del estudio (riqueza anual en el PNTD) 16 especies
estaban presentes en las tres zonas de muestreo, 16 especies se encontraron
149
únicamente en EN, 13 especies solamente en MM y 10 sólo en PN. De modo que

el 38% de las especies fueron exclusivas de un solo enclave.
PN-Oct-07
PN-Sep-07
PN-Nov-07
PN-Jun-08
PN-Ago-07
PN-Jul-07
PN-Abr-08
PN-Mar-08
PN-May-07
PN-Abr-07
PN-Jun-07
PN-Ene-08
PN-Dic-07
PN-Feb-08
PN-May-08
MM-Nov-07
EN-Oct-08
EN-Sep-08
EN-Jul-08
EN-Nov-08
EN-May-08
EN-Ene-08
EN-Dic-07
EN-Feb-08
EN-Abr-08
EN-Ago-07
EN-May-07
EN-Nov-07
EN-Oct-07
EN-Jul-07
EN-Jun-07
EN-Sep-07
EN-Jun-08
EN-Dic-08
EN-Ago-08
EN-Abr-07
EN-Mar-08
MM-Oct-07
MM-Sep-07
MM-Ago-07
MM-Jul-07
MM-May-07
MM-Abr-07
MM-May-08
MM-Jun-07
MM-Feb-08
MM-Ene-08
MM-Mar-08
MM-Abr-08
MM-Dic-07
0,88 0,68 0,48 0,28 0,08
UPGMA
Figura 4.5. Dendrograma basado en el índice de similaridad de Jaccard, obtenido a partir

de la matriz de presencias y ausencias (1/0) de especies de fitoplancton en todas las
zonas y meses de muestreo. EN: La Entradilla, MM: Molemocho, PN: Puente Navarro.
150
B. Diversidad y equitatividad
El índice de diversidad de Shannon-Wiener (H), obtenido a partir de la densidad

del fitoplancton (sin incluir el picoplancton autotrófico), presentó un rango entre
0,0 y 3,8 bits y el obtenido a partir del biovolumen entre 0,0 y 3,7 bits (Tabla
4.1). Se observa que, tanto para los valores de diversidad obtenidos a partir de la
densidad como del biovolumen, la zona de muestreo en la que se encontró
mayor diversidad fue PN, seguido de EN. MM presentó la menor diversidad
siendo a su vez, junto con PN, más variable que EN.
Tabla 4.1. Comparación del índice de diversidad de Shannon-Wiener (H) obtenido a partir
-1 3 -1
de la densidad (ind.·ml ) y el biovolumen (mm ·l ) del fitoplancton (sin PPA) en La
Entradilla (EN), Molemocho (MM) y Puente Navarro (PN). X : promedio, DE: desviación
estándar y CV: coeficiente de variación.
Índice de Shannon-Wiener (bits)

Densidad Biovolumen
X ± DE 2,4 ± 0,7 1,9 ± 0,5
CV (%) 31 26
EN
Mínimo 0,7 0,2

Máximo 3,7 2,6
X ± DE 1,8 ± 1,0 1,5 ± 0,7
CV (%) 58 47
MM
Mínimo 0,0 0,0

Máximo 3,7 2,4
X ± DE 2,6 ± 0,6 2,2 ± 1,0
CV (%) 23 46
PN
Mínimo 1,6 0,7

Máximo 3,8 3,7
Al comparar el índice de diversidad de Shannon-Wiener teniendo en cuenta o no

el biovolumen del picoplancton autotrófico no se observaron grandes
variaciones. La diversidad (sobre biovolumen) con el PPA cambia en EN a 2,0 ±
0,6 bits (CV = 29%) y en MM y PN a 1,4 ± 0,7 bits y 2,15 ± 0,88 bits,
respectivamente. La presencia de fitobentos en el plancton también puede
modificar la diversidad, por eso se comparan en este apartado los índices de
151
diversidad de Shannon-Wiener obtenidos incluyendo o no el biovolumen de las

especies del fitobentos halladas en el plancton al biovolumen de fitoplancton. En
promedio, presentaron valores muy similares (Tabla 4.2) y la correlación entre
los índices con o sin fitobentos en MM y PN fue de r = 0,98 y 0,99
respectivamente (p<0,0001). Sin embargo, no ocurre lo mismo en EN, donde el
valor promedio anual es similar en ambos casos pero su correlación no es
estadísticamente significativa (Figura 4.6).
Tabla 4.2. Promedio ( X ), desviación estándar (DE), coeficiente de variación (CV), valor
máximo y mínimo de la dinámica del índice de diversidad de Shannon-Wiener (H)
obtenido incluyendo o no el biovolumen de 14 especies de fitobentos encontradas
formando parte del fitoplancton (sin incluir el picoplancton autotrófico) Datos de La
Entradilla (EN), Molemocho MM), Puente Navarro (PN).

Con Sin
fitobentos fitobentos
X ± DE 1,9 ± 0,5 2,0 ± 0,6
CV (%) 29 30
EN
Mínimo 0,2 0,5

Máximo 2,6 2,6
X ± DE 1,5 ± 0,7 1,5 ± 0,7
CV (%) 48 50
MM
Mínimo 0,04 0,04

Máximo 2,4 2,4
X ± DE 2,2 ± 1,0 2,1 ± 0,9
CV (%) 44 45
PN
Mínimo 0,7 0,7

Máximo 3,7 3,4
En cuanto a la dinámica de la diversidad en cada una de las zonas de muestreo

(Figura 4.7), se encontró que en EN la diversidad fluctuó entre 0,2 (otoño de
2008) y 2,6 bits (primavera 2007), sin un aparente patrón estacional. En MM, la
diversidad varió entre 0,04 (primavera de 2008) y 2,4 bits (invierno de 2008).
También la diversidad en primavera y verano de 2007, así como en el invierno de
2008 destaca por presentar una tendencia a aumentar. En PN, los valores de
152
diversidad oscilaron entre 0,7 (primavera de 2008) y 3,7 bits (otoño 2007), y
tampoco se observó un evidente patrón estacional.
Fitoplancton con fitobentos

3 Fitoplancton sin fitobentos
2,5
Diversidad (H, bits)
1,5
0,5
0
may-07
may-08
ago-07
ago-08
abr-07
abr-08
jul-07
jul-08
mar-08
ene-08
sep-07
sep-08
jun-07
oct-07
oct-08
jun-08
dic-07
feb-08
dic-08
nov-07
nov-08
Figura 4.6. Dinámica de la diversidad del biovolumen del fitoplancton en La Entradilla
incluyendo o no las algas del fitobentos que se hallaban en el plancton.
A diferencia de lo que sucedía con la riqueza específica, no se obtuvieron

correlaciones estadísticamente significativas entre la dinámica de la diversidad
del fitoplancton de las distintas zonas de muestreo. Además, no se encontraron
diferencias estadísticamente significativas entre los promedios de diversidad de
las tres zonas en cada mes (ANOVA) y entre los promedios de la diversidad
calculada a lo largo del periodo de estudio en cada lugar (Kruskal-Wallis). Por lo
tanto, la diversidad fitoplanctónica no presenta patrón ni temporal ni espacial.
Estacionalmente encontramos que el valor promedio (entre las tres zonas de

muestreo) más elevado se encontró en primavera de 2007, con una diversidad
de 2,51 ± 1,0 bits y con un CV de 26% (Figura 4.8). La mayor variación de la
diversidad entre las tres zonas de estudio fue en primavera de 2008 (mayo)
debido a un bloom de Dictyosphaerium ehrenbergianum en MM, el cual
representó más del 90% del biovolumen del fitoplancton en ese enclave, la
153
diversidad disminuyó a 0,04 bits, con lo cual el CV para el conjunto de las tres
zonas para ese mes fue del 104%.
4
EN MM PN
3,5
3
2,5
2
1,5
1
0,5
0
dic-07
feb-08
dic-08
abr-07
nov-07
abr-08
nov-08
ene-08
sep-07
sep-08
may-07
oct-07
may-08
oct-08
jun-07
jun-08
jul-07
jul-08
ago-07
mar-08
ago-08
Figura 4.7. Dinámica de la diversidad (índice de Shannon-Wiener) del fitoplancton
durante el periodo de estudio en las diferentes zonas de muestreo (La Entradilla (EN),
Molemocho (MM) y Puente Navarro (PN)). MM y PN carecían de agua a partir de junio y
julio de 2008 respectivamente. Cálculos realizados sobre datos de biovolumen.
4
3,5
3
2,5
2
1,5
1
0,5
0
feb-08
dic-07
nov-07
abr-07
abr-08
ene-08
sep-07
may-07
may-08
oct-07
jun-07
jul-07
mar-08
ago-07
Figura 4.8. Promedio y desviación estándar de la diversidad del fitoplancton (índice de

Shannon-Wiener) integrando las tres zonas de muestreo durante el periodo de estudio en
el que es posible promediar los tres enclaves (abril 2007 a mayo de 2008). Cálculos
realizados sobre datos de biovolumen.
154
1
0,8
Equitatividad 0,6
0,4
0,2
0
EN MM PN
Figura 4.9. Promedio y desviación estándar de la equitatividad del fitoplancton en cada

zona de muestreo. Cálculos realizados sobre datos de biovolumen. EN: La Entradilla, MM:
Molemocho, PN: Puente Navarro.
La equitatividad presentó en promedio valores muy similares entre sitios, entre

0,5 ± 0,2 de PN y 0,4 ± 0,1 de EN (Figura 4.9). Estacionalmente encontramos que
el valor promedio (entre las tres zonas de muestreo) menor se encontró en
primavera de 2008 (0,2 ± 0,2) y el más elevado en la primavera de 2007 (0,7 ±
0,2) (Figura 4.10). En cualquier caso, no hay diferencias significativas entre las
medias espaciales o temporales.
0,8
Equitatividad
0,6
0,4
0,2
0
feb-08
dic-07
nov-07
abr-07
abr-08
ene-08
sep-07
may-07
may-08
oct-07
jun-07
jul-07
mar-08
ago-07
Figura 4.10. Promedio y desviación estándar de la equitatividad del fitoplancton

integrando las tres zonas de muestreo durante el periodo de estudio en el que es posible
promediar las tres enclaves (abril 2007 a mayo de 2008). Cálculos realizados sobre datos
de biovolumen.
155
A. Riqueza
Ciliados
Cuando se estudia la variación de la riqueza de ciliados en cada una de las zonas

y a lo largo del tiempo, se observa que, en promedio, la zona de muestreo que
presentó mayor número de especies fue EN (Figura 4.11), donde se encontraron
3 ± 2 especies, mientras que en PN y en MM se encontraron 2 ± 2 especies y 2 ±
1 especies, respectivamente. La mayor variación se encontró en PN (74%). La
dinámica de la riqueza de ciliados entre zonas de muestreo no estaba
correlacionada con significación estadística y no se encontraron diferencias
estadísticamente significativas entre la riqueza promedio de ciliados de las
diferentes zonas de muestreo (ANOVA; p>0,05).
Del conjunto de especies encontradas, solo cuatro estaban presentes en los tres
enclaves, ocho especies solo se encontraron en EN, tres solamente en MM y dos
únicamente en PN. De modo que el 48% de las especies (13 de un total de 27) se
hallaron en un solo lugar.
5
Riqueza (especies)
0
EN MM PN
Figura 4.11. Promedio y desviación estándar de la riqueza de especies de ciliados durante

el periodo de estudio, en cada zona de muestreo. EN: La Entradilla, MM: Molemocho, PN:
Puente Navarro.
156
La estación del año en que se encontró mayor riqueza de especies fue en

primavera de 2008 (Figura 4.12), con 5 ± 2 especies y un CV de 33%, mientras
que la menor riqueza y mayor variación se registro en primavera de 2007,
debido a que en las tres zonas muestreadas, solo en una de ellas se encontró
una especie. No se encontraron diferencias estadísticamente significativas de la
riqueza media de ciliados entre los meses de muestreo (Kruskal-Wallis; p>0,05).
5
Riqueza (especies)
0
ene-08
sep-07
jun-07
oct-07
jul-07
ago-07
dic-07
feb-08
mar-08
abr-07
nov-07
abr-08
may-07
may-08
Figura 4.12. Promedio y desviación estándar de la riqueza de especies de ciliados durante
el periodo de estudio integrando las tres zonas de muestreo. Solo se muestra el periodo
en el cual es posible considerar los tres enclaves (abril 2007 a mayo de 2008).
Rotifera, Cladocera y Copepoda
La dinámica de la riqueza de rotíferos y crustáceos (Figura 4.13) en EN fluctuó

entre 4 (verano de 2008) y 17 especies (otoño de 2008), sin un aparente patrón
estacional. En MM, los valores de riqueza fluctuaron entre 6 (primavera de
2007) y 16 especies (otoño de 2007), mientras que en PN, los valores se
encontraron entre cero (enero de 2008) y 10 especies (verano de 2007). La zona
de muestreo que presentó mayor riqueza de especies en promedio fue EN
(Figura 4.14), con un valor de 12 ± 3 especies, mientras que en MM se
encontraron 11 ± 3 especies y en PN 4 ± 3 especies, y en esta última zona se
registró la mayor variación (CV = 68%).
157
18
EN MM PN
16
14
Riqueza (especies)
12
10
8
6
4
2
0
dic-07
feb-08
dic-08
abr-07
nov-07
abr-08
nov-08
ene-08
sep-07
sep-08
may-07
oct-07
may-08
oct-08
jun-07
jun-08
jul-07
jul-08
ago-07
mar-08
ago-08
Figura 4.13. Riqueza de especies de Rotifera, Cladocera y Copepoda durante el periodo de
estudio en cada zona de muestreo: La Entradilla (EN), Molemocho (MM) y Puente
Navarro (PN). MM y PN carecían de agua a partir de junio y julio de 2008,
respectivamente.
16
14
12
Riqueza (especies)
10
0
EN MM PN
Figura 4.14. Promedio y desviación estándar de la riqueza de especies de Rotifera,

Cladocera y Copepoda, en cada zona de muestreo. EN: La Entradilla, MM: Molemocho,
PN: Puente Navarro.
158
No existe correlación estadísticamente significativa en la dinámica de la riqueza

de especies de zooplancton entre las zonas de muestreo. El análisis de la
varianza reveló diferencias significativas en el promedio de la riqueza entre
zonas (p<0,0001) y el análisis a posteriori determinó que los lugares que
presentaban tales diferencias significativas fueron PN vs EN y PN vs MM
(p<0,0001, en ambos casos).
Considerando las tres zonas de muestreo en conjunto (Figuras 4.15), la riqueza

promedio máxima se encontró en verano de 2007 (13 ± 3 especies), con una
variación del 23%. En términos de variación, los meses que presentaron mayor
CV fueron enero (96%) y mayo (75%) de 2008. Al evaluar estadísticamente las
varianzas entre sí, encontramos que no había diferencias significativas en el
promedio de la riqueza de zooplancton entre los meses de estudio (p>0,05).
18
16
14
Riqueza (especies)
12
10
8
6
4
2
0
dic-07
feb-08
nov-07
abr-07
abr-08
ene-08
sep-07
may-07
may-08
oct-07
jun-07
jul-07
ago-07
mar-08
Figura 4.15. Promedio y desviación estándar de la riqueza de especies de Rotifera,

Cladocera y Copepoda durante el periodo de estudio integrando las tres zonas de
muestreo. Solo se muestra el periodo en el cual es posible considerar los tres enclaves
(abril 2007 a mayo de 2008).
La riqueza del zooplancton de todas las muestras en su conjunto no presentó

ninguna relación concluyente con las condiciones ambientales. Sin embargo,
localmente presentó una correlación negativa y estadísticamente significativa en
2 2
EN con la conductividad (R = 0,22; p=0,04), en MM con el amonio (R = 0,46;
159
2
p=0,01) y en PN con la conductividad (R = 0,66; p=0,015) y los sólidos disueltos
2
(R =0,62; p=0,02). Respecto a su relación con los recursos (fitoplancton
principalmente) (Figura 4.16), no se observó, ni global ni localmente (enclaves),
relación significativa alguna, salvo una relación inversa con el biovolumen del
2
bacterioplancton (R = 0,67; p=0,01) en PN.
A
18
16 EN MM PN
Riqueza zooplancton
14
12
10
8
6
4
2
0
0 100 200 300 400
Clorofila a (µg·l-1)
B
18
16
Riqueza zooplancton
14
12
10
8
6
4
2
0
0 200 400 600 800
Biovolumen fitoplancton (mm3·l-1)
Figura 4.16. Relación entre la riqueza de zooplancton en cada muestra y la concentración
de clorofila a y el biovolumen de fitoplancton. Datos de los tres enclaves: La Entradilla
(EN), Molemocho (MM) y Puente Navarro (PN) durante el periodo de estudio (abril 2007 -
diciembre 2008).
160
El análisis de agrupamiento realizado a partir del índice de similaridad de Jaccard

sobre la matriz de presencias y ausencias de las especies de zooplancton en
todas las zonas y meses de muestreo (Figura 4.17) revela que la composición de
especies de EN fue lo suficientemente diferente para conformar un grupo
separado en el dendrograma. De las 44 especies de zooplancton (sin ciliados)
halladas en el periodo de estudio en el PNTD, 16 estaban presentes en las tres
zonas de muestreo, ocho especies solo en EN, 12 únicamente en MM y todas las
especies que se encontraron en PN se hallaron también en EN o en MM. De
modo que el 45% de las especies se encontraban en un solo lugar.
PN-Nov-07
MM-May-07
PN-Dic-07
PN-Abr-08
PN-Oct-07
PN-Sep-07
PN-May-08
PN-Ago-07
PN-Mar-08
PN-Abr-07
MM-Jun-07
PN-Jun-07
PN-May-07
PN-Feb-08
MM-Abr-08
MM-Mar-08
MM-Feb-08
MM-Ene-08
MM-May-08
MM-Abr-07
MM-Dic-07
MM-Nov-07
MM-Oct-07
MM-Jul-07
PN-Jul-07
MM-Sep-07
MM-Ago-07
EN-Oct-07
EN-Sep-07
EN-Jul-07
EN-Ago-07
EN-Oct-08
EN-Jul-08
EN-Jun-08
EN-May-08
EN-Feb-08
EN-May-07
EN-Nov-07
EN-Ene-08
EN-Dic-07
EN-Dic-08
EN-Nov-08
EN-Sep-08
EN-Abr-08
EN-Mar-08
EN-Jun-07
EN-Abr-07
EN-Ago-08
0,94 0,74 0,54 0,34 0,14

UPGMA
Figura 4.17. Dedrograma basado en el índice de similaridad de Jaccard, obtenido a partir
de la matriz de presencias y ausencias (1/0) de especies de zooplancton en todas las
zonas y meses de muestreo. EN: La Entradilla, MM: Molemocho, PN: Puente Navarro.
161
El índice de diversidad de Shannon-Wiener (H), obtenido a partir de la densidad

del zooplancton (Rotifera, Cladocera y Copepoda), presentó un rango en el PNTD
entre 0,0 y 3,0, y el calculado a partir de la biomasa mostró una variación entre
0,0 y 2,4 bits (Tabla 4.3). Tanto para los valores de diversidad calculados a partir
de la densidad como de la biomasa (Figura 4.18), la mayor diversidad promedio
se dio en EN (máximo de 2,0 bits en primavera de 2008), seguido de MM
(máximo de 2,4 bits en otoño) y PN (máximo de 1,8 bits en otoño), al igual que
sucedía con la riqueza de especies. Por otra parte, la zona de muestreo que
presentó mayor variación fue PN, seguido de MM y la que se mantuvo más
constante fue EN (Figura 4.18).
El análisis de la varianza aplicado sobre los valores de diversidad promedio de

cada zona de muestreo (Tabla 4.3) reveló que existían diferencias
estadísticamente significativas (p=0,001) y el análisis a posteriori, determinó que
las diferencias se daban entre EN y PN (p=0,001).
2,5
EN MM PN
2
1,5
0,5
0
dic-07
feb-08
dic-08
abr-07
nov-07
abr-08
nov-08
ene-08
sep-07
sep-08
may-07
oct-07
may-08
oct-08
jun-07
jun-08
jul-07
jul-08
ago-07
mar-08
ago-08
Figura 4.18. Dinámica de la diversidad de Rotifera, Cladocera y Copepoda, durante el

periodo de estudio en las diferentes zonas de muestreo: La Entradilla (EN), Molemocho
(MM) y Puente Navarro (PN). MM y PN carecían de agua a partir de junio y julio de 2008,
respectivamente. Cálculos realizados sobre datos de biomasa.
Las tres zonas de muestreo (Figura 4.18) no presentaban la misma dinámica de

la diversidad de zooplancton (p>0,05). La diversidad del zooplancton sólo
2
presentó relación con un factor abiótico en MM (amonio; R =0,25; p=0,05). En
162
2
EN la diversidad se correlacionó con el biovolumen de crisofíceas (R =0,36;
2
p=0,04), y en PN con el biovolumen del bacterioplancton (R =0,76; p=0,005) y de
2
euglenofíceas (R =0,56; p=0,03).
Tabla 4.3. Comparación del índice de diversidad de Shannon-Wiener (H’) obtenido a

-1 -1
partir de la densidad (ind.·l ) y la biomasa (µgPS·l ) del zooplancton en La Entradilla (EN),
Molemocho (MM) y Puente Navarro (PN). X : promedio, DE: desviación estándar y CV:
coeficiente de variación.

Densidad Biomasa
X ± DE 1,9 ± 0,7 1,3 ± 0,5
CV (%) 35 38
EN
Mínimo 0,8 0,4

Máximo 3,0 2,0
X ± DE 1,7 ± 0,7 0,9± 0,6
CV (%) 40 70
MM
Mínimo 0,2 0,01

Máximo 2,8 2,4
X ± DE 0,8 ± 0,8 0,6 ±
0,6
CV (%) 108 113
PN
Mínimo 0 0
Máximo 2,3 1,8
La diversidad del zooplancton (Figura 4.19) presentó en promedio mayor valor

en verano de 2007 (1,6 ± 0,1 bits, CV de 7 %). En general, la variación de la
diversidad durante los meses de estudio (integrando en cada mes las tres zonas
de muestreo) presentó un coeficiente de variación superior al 70% en 10 de los
21 meses en estudio y un análisis de la varianza determinó que no existieron
diferencias estadísticamente significativas (p>0,05) entre los meses de estudio.
La equitatividad presentó valores entre 0 (primavera de 2008 en PN) y 0,9

(invierno de 2008 en PN), en promedio mostró valores más altos en EN que en
las otros dos zonas de muestreo (Figura 4.20). A nivel temporal, se encontraron
tres picos distribuidos en verano y otoño de 2007 e invierno de 2008 (Figura
4.21).
163
2,5
1,5
0,5
feb-08
dic-07
nov-07
abr-07
abr-08
ene-08
sep-07
may-07
may-08
oct-07
jun-07
jul-07
mar-08
ago-07
Figura 4.19. Promedio y desviación estándar de la diversidad de Rotifera, Cladocera y

Copepoda (índice de Shannon-Wiener) durante el periodo de estudio integrando las tres
zonas de muestreo. Solo se muestra el período en el cual es posible considerar los tres
enclaves (abril 2007 a mayo de 2008). Cálculos realizados sobre datos de biomasa.
0,6
0,5
0,4
Equitatividad
0,3
0,2
0,1
0
EN MM PN
Figura 4.20. Promedio y desviación estándar de la equitatividad de Rotifera, Cladocera y

Copepoda en cada zona de muestreo. EN: La Entradilla, MM: Molemocho, PN: Puente
Navarro. Cálculos realizados sobre datos de biomasa.
Comparando la diversidad zooplanctónica, considerando solo la biomasa de

Rotifera, Cladocera y Copepoda (Tabla 4.3) con la obtenida a partir de dichos
grupos más la biomasa de los ciliados, encontramos poca variación en la
diversidad promedio (EN: 1,7 ± 0,5 bits; MM: 1,2 ± 0,5 bits; PN: 0,7 ± 0,6 bits).
164
1
0,9
0,8
0,7
Equitatividad 0,6
0,5
0,4
0,3
0,2
0,1
0
feb-08
dic-07
nov-07
abr-07
abr-08
ene-08
sep-07
may-07
oct-07
may-08
jun-07
jul-07
mar-08
ago-07
Figura 4.21. Promedio y desviación estándar de la equitatividad de Rotifera, Cladocera y
Copepoda durante el periodo de estudio integrando las tres zonas de muestreo. Solo se
muestra el período en el cual es posible considerar los tres enclaves (abril 2007 a mayo de
2008). Cálculos realizados sobre datos de biomasa.
4.2.1.3. RELACIÓN ENTRE LA DIVERSIDAD DEL FITOPLANCTON Y DEL

ZOOPLANCTON
No se encontraron correlaciones estadísticamente significativas entre la

diversidad del fitoplancton con la del zooplancton en cada una de las zonas de
muestreo (Figura 4.22).
4.2.2. Fitobentos
A. Riqueza
Se encontraron un total de 49 especies de algas bentónicas en el tapete

microbiano de la zona de La Entradilla (detalladas en el capítulo anterior). La
riqueza presentó valores entre 16 (invierno de 2008) y 24 especies (primavera
de 2008) (Figura 4.23) y en promedio, a lo largo del estudio, se encontraron 19 ±
2 especies (CV del 12%). Un análisis de la varianza reveló que no existieron
diferencias estadísticamente significativas (p>0,05) en el promedio de la riqueza
de algas bentónicas a lo largo del año.
En general, en cada uno de los meses se encontraron menos especies de

Cyanophyceae (rango 3 – 14 especies y media 10 ± 3 especies; CV del 26%) que
de Bacillariophyceae (rango de 14 – 24 especies y media 17 ± 3 especies; CV del
15%) (Figura 4.24).
165
A
166
C
B
Diversidad (H, bits) Diversidad (H, bits)
0,5
1,5
2,5
0
1
2
3
0,5
1,5
2,5
0
1
2
3
0,5
1,5
2,5
3,5
0
1
2
3
4
2008, respectivamente.
abr-07 abr-07 abr-07
may-07 may-07 may-07
jun-07 jun-07 jun-07
jul-07 jul-07 jul-07
ago-07 ago-07 ago-07

sep-07 sep-07 sep-07
oct-07 oct-07 oct-07
nov-07 nov-07 nov-07
dic-07 dic-07 dic-07
EN
ene-08 ene-08
PN
ene-08 MM
feb-08 feb-08 feb-08
mar-08 mar-08 mar-08
jun-08 jun-08
jun-08
jul-08 jul-08
jul-08
ago-08 ago-08
ago-08
sep-08 sep-08
sep-08
oct-08 oct-08
oct-08
nov-08 nov-08
nov-08
Zooplancton
dic-08
Fitoplancton
dic-08
Zooplancton
Fitoplancton
Zooplancton
dic-08
Fitoplancton
(MM) y C) Puente Navarro (PN). MM y PN carecían de agua a partir de junio y julio de

Figura 4.22. Dinámica de la diversidad de Shannon-Wiener del fitoplancton y del
zooplancton a lo largo del periodo de estudio en: A) La Entradilla (EN), B) Molemocho
30
25
Riqueza (especies) 20
15
10
ene-08
sep-07
sep-08
oct-07
oct-08
jun-07
jun-08
jul-08
jul-07
ago-07
feb-08
mar-08
ago-08
dic-07
dic-08
abr-07
nov-07
abr-08
nov-08
may-07
may-08
Figura 4.23. Riqueza de especies de algas bentónicas del tapete microbiano a lo largo del
periodo de estudio. Las barras verticales indican la desviación estándar de las tres
muestras tomadas en cada mes.
25 Cyanophyceae
Bacillariophyceae
20
Riqueza (especies)
15
10
0
dic-07
feb-08
dic-08
abr-07
abr-08
nov-07
nov-08
ene-08
sep-07
sep-08
may-08
may-07
oct-07
oct-08
jun-07
jul-07
jun-08
jul-08
ago-07
mar-08
ago-08
Figura 4.24. Riqueza de especies del fitobentos (Cyanophyceae y Bacillariophyceae) del

tapete microbiano a lo largo del periodo de estudio. Las barras verticales indican la
desviación estándar de las tres muestras tomadas en cada mes.
En promedio, la diversidad del fitobentos obtenida a partir del biovolumen fue

de 2,1 ± 0,4 bits con un CV del 20% y la equitatividad de 0,5 ± 0,1 con un CV del
19%. La menor diversidad y equitatividad se encontraron en verano de 2007 (1,1
167
bits y 0,3, respectivamente) y los valores más altos para estas variables en
invierno de 2008 (2,8 bits y 0,6, respectivamente) (Figura 4.25). Un análisis de la
varianza reveló que no existieron diferencias estadísticamente significativas
(p>0,05) del promedio de la diversidad del fitobentos entre meses.
A 4
3,5
3
2,5
2
1,5
1
0,5
0
ene-08
sep-07
sep-08
oct-07
oct-08
jun-07
jun-08
jul-08
jul-07
mar-08
ago-07
dic-07
feb-08
ago-08
dic-08
abr-07
nov-07
abr-08
nov-08
may-07
may-08
B
0,9
0,8
0,7
0,6
Equitatividad
0,5
0,4
0,3
0,2
0,1
0
ene-08
sep-07
sep-08
oct-07
oct-08
jun-07
jun-08
jul-08
jul-07
ago-07
feb-08
mar-08
ago-08
dic-07
dic-08
abr-07
nov-07
abr-08
nov-08
may-07
may-08
Figura 4.25. Promedio y desviación estándar de A) Índice de diversidad de Shannon-

Wiener y B) Equitatividad del fitobentos del tapete microbiano a lo largo del periodo de
estudio. Las barras verticales indican la desviación estándar de las tres muestras tomadas
en cada mes. Cálculos realizados sobre datos de biovolumen.
168
4.2.3. Bacterias
A. Riqueza, diversidad y equitatividad
La riqueza y diversidad bacterianas se evaluaron por medio de técnicas

moleculares y como mencionamos en el capítulo 3, se encontraron organismos
de 16 y 17 phyla diferentes en las campañas de muestreo de verano (2007) e
invierno (2008) respectivamente, de los cuales el phylum más representado en
ambas ocasiones fue Proteobacteria, con el 60% y el 68% de los clones
estudiados.
Los análisis de rarefacción (Figuras 4.26) tanto para las muestras de verano
como las de invierno, indican que las curvas presentan una mayor tendencia a la
estabilización cuando se considera el análisis a nivel del grupo taxonómico
Orden (Figuras 4.26A y C). Además, podemos observar que el ambiente mejor
estimado es el de agua, dado que sus curvas son las que más se estabilizan. En
cambio, las curvas no presentaron ninguna tendencia a estabilizarse cuando se
describen a partir de los grupos obtenidos en agrupamientos empleando como
criterio el 97% de similaridad y el 70% de solapamiento (Figuras 4.26B y D).
Los valores del índice de diversidad de Shannon-Wiener (véase capítulo 2,

apartado 2.8.1) obtenido a partir de las OTUs (unidades taxonómicas
operacionales), a nivel de Orden y similaridad mayor o igual a 97% en verano de
2007 presentaron los valores menores en la muestra de sedimento profundo y
los mayores en la muestra de agua (Tabla 4.4 y 4.5). Por otra parte, en la
muestra de invierno no se mantuvo este patrón, ya que la menor diversidad se
encontró en la muestra de agua y la mayor en la del sedimento y del tapete
microbiano. Así, comparando las dos campañas de muestreo, el ambiente que
presentó mayor variación fue el agua, ya que en verano mostró los menores
valores de dominancia en la comunidad bacteriana, mientras que en invierno el
índice de dominancia fue el máximo de todos los ambientes estudiados (Tabla
4.4 y 4.5). De manera similar que las variables mencionadas anteriormente, la
equitatividad, presentó los valores más elevados en las muestras de agua en
verano y menores en dichas muestras en invierno.
169
A 50 Verano-2007
Número de OTUs
40
A
30
SS
20 SP
10 TM
0
109
121
133
145
157
169
181
193
205
217
229
1
13
25
37
49
61
73
85
97
Número de secuencias
B
250
Número de OTUs
200
150
100
50
0
13
25
37
49
61
73
85
97
109
121
133
145
157
169
181
193
205
217
229
1
C
50 Invierno-2008
Número de OTUs
40
30
20
10
0
14
27
40
53
66
79
92
105
118
131
144
157
170
183
196
209
222
235
1
D 140
Número de OTUs
120
100
80
60
40
20
0
105
118
131
144
157
170
183
196
209
222
235
1
14
27
40
53
66
79
92
Figura 4.26. Curvas de rarefacción de las secuencias del gen 16S de las bacterias
obtenidas en las muestras de verano de 2007 (A y B) e invierno de 2008 (C y D) en el
PNTD, calculadas a partir de: A y C) Nivel de Orden y B y D) 97% similaridad y 70% de
solapamiento. Las líneas describen las muestras de agua (A), sedimento superficial (SS),
sedimento profundo (SP) y tapete microbiano (TM). OTUs: unidades taxonómicas
operacionales.
170
Tabla 4.4. Riqueza, dominancia, diversidad de Shannon-Wiener y equitatividad de la

abundancia de las secuencias de las unidades taxonómicas operacionales (OTUs) de las
muestras obtenidas en verano de 2007 e invierno de 2008 en La Entradilla. Índices
calculados al nivel de Orden. A: agua, SS: sedimento superficial, SP: sedimento
profundo y TM: tapete microbiano.
orden
OTU VERANO INVIERNO
A SS SP TM A SS SP TM
N° de secuencias 239 166 152 146 236 155 153 147
Riqueza 47 45 29 25 15 40 38 41
Dominancia 0,05 0,06 0,16 0,13 0,43 0,05 0,05 0,05
Índ. Shannon-Wiener 3,4 3,3 2,5 2,6 1,3 3,3 3,3 3,4
Equitatividad 0,89 0,87 0,74 0,81 0,48 0,89 0,90 0,90
Tabla 4.5. Riqueza, dominancia, diversidad de Shannon-Wiener y equitatividad de la

abundancia de las secuencias de las unidades taxonómicas operacionales (OTUs) de las
muestras obtenidas en verano de 2007 e invierno de 2008 en La Entradilla. Índices
calculados con las agrupaciones del 97% de similaridad y 70% de solapamiento. A:
agua, SS: sedimento superficial, SP: sedimento profundo y TM: tapete microbiano.
97
OTU VERANO INVIERNO
A SS SP TM A SS SP TM
N° de secuencias 239 166 152 146 236 155 153 147
Riqueza 198 127 79 84 27 122 119 116
Dominancia 0,01 0,02 0,05 0,03 0,21 0,01 0,01 0,01
Índ. Shannon-Wiener 5,2 4,6 3,8 4,0 2,0 4,7 4,7 4,7
Equitatividad 0,98 0,95 0,87 0,91 0,62 0,97 0,98 0,98
4.3. DISCUSION
4.3.1. Riqueza y diversidad del plancton
La riqueza de especies de fitoplancton no es muy diferente entre los enclaves

estudiados en el PNTD, siendo en aquél cuya área de inundación se mantiene
artificialmente casi constante (EN) donde se observa mayor riqueza, pero no
muy diferente de la que observamos en uno de los lugares más castigado del
Parque (PN), que estando aislado y con menos de 20 cm de profundidad en la
mayoría de meses de estudio, llegó incluso a secarse al año de comenzar este
trabajo. La diferencia en la riqueza entre los tres sitios se acentuó con el paso del
171
tiempo debido sobre todo a la pérdida de especies en MM. De modo que la

riqueza del fitoplancton fue similar en el lugar de inundación constante a la de
uno de los dos en desecación, y uno de estos lugares más estresados perdió
especies y el otro no. Por tanto, la hidrología no parece ser una explicación
directa del comportamiento de la riqueza a una escala local (pocas hectáreas) en
un periodo corto (un ciclo estacional), ni en cuanto a sus fluctuaciones como
cabría esperar (Connell, 1978), ni por la reducción del área (Pithart et al., 2007).
A esas escalas espacio-temporales, ¿qué factores estarán siendo determinantes

de la riqueza fitoplanctónica? Parece que el aumento de la conductividad, allí
donde ocurre (PN principalmente y EN), va ligado a un aumento de riqueza y las
aguas de MM, que mantienen una baja conductividad, tienen menor riqueza y
ésta decrece conforme se deseca la zona. El hecho de que los nuevos registros
para el Parque de dinoflagelados, diatomeas y clorofíceas (más detalles en el
capítulo 3), en su mayoría, se caracterizan por habitar en sistemas acuáticos con
alto grado de salinización (Taylor et al., 2007; Ettl, 1983) apoyaría estos datos.
Por otra parte, cuando se encuentra alguna correlación de los nutrientes y la
riqueza es en el sentido de una disminución de esta última cuando el fósforo
puede resultar limitante. Sin embargo, (véase capítulo 2) el agua en cualquier
lugar del PNTD tiene una concentración de P total que difícilmente permite
hablar de limitación por nutrientes, salvo el caso de pulso de nitrato como
ocurre en MM y PN, y que se explica por la nitrificación ligada a la alta
concentración de materia orgánica en periodos de desecación (Álvarez-Cobelas
et al., 2010b). Por tanto, la relación “a más recurso-más riqueza” (Barnett &
Beisner, 2007) que sería esperable en un rango empezaría en la oligotrofia (Rojo,
1998), no ocurre cuando el rango de la concentración de nutrientes señala
situaciones de eu-hipereutrofía (Álvarez-Cobelas et al., 2010b; Krurk et al.,
2009). Así, se observa en el PNTD un amplio rango de riqueza en similares
concentraciones de P o N (ver MM y EN) y un amplio rango de concentraciones
de P (siempre muy elevadas) con similar riqueza (PN); esto nos muestra de
nuevo, como ya se vio en estudios previos (Ortega-Mayagoitia, 2001; Rojo &
Rodrigo, 2010) que los nutrientes no parecen ser los determinantes de la riqueza
del fitoplancton a escala local, ni de conjunto, como también ha sido
demostrado en otros paisajes de masas de agua agrupadas (Kruk et al., 2009).
Pero, ¿cómo afecta esta diferencia de sitios y respuestas al conjunto del Parque?
Aquellos lugares de mayor riqueza, al parecer ligada al fenómeno de
172
salinización, presentan, además, una flora planctónica común y esto no ocurría

anteriormente donde la disparidad de flora en lugares y fechas era tal que,
nunca, a nivel específico, se pudo observar un agrupamiento espacio-temporal
de las muestras (Rojo, 2004). En este periodo de estudio cada lugar presenta una
comunidad que se agrupa cronológicamente, luego la sustitución de especies es
un continuo (Allen et al., 1977), y se distingue de las demás, sus trayectorias son
propias, pero el conjunto anual de PN se asemeja al conjunto anual de EN (flora
compartida). Al comparar los resultados de este trabajo (2007-2008) con los
resultados obtenidos de los otros estudios previos realizados en el PNTD
teniendo en cuenta tres enclaves en 1996-1998 (Ortega-Mayagoitia & Rojo,
2000a; Ortega-Mayagoitia & Rojo, 2000b; Rojo et al., 2000) y en 2000-2002
(Lionard et al., 2005), podemos establecer que la riqueza anual promedio de los
tres lugares varió respectivamente de 43 especies en el año considerado
húmedo a 102 en el seco (2001-2002), y con una sequía continuada desde
entonces, actualmente ha disminuido hasta 60 (Tabla 4.6). Esta oscilación se
observa asimismo en la riqueza anual del Parque (Tabla 4.6). El proceso de
desconexión entre enclaves ocurrido desde 1998 favorece la heterogeneidad
espacial y con ello la riqueza de especies (Angeler et al., 2010). Sin embargo, la
desconexión continuada, el aislamiento y la pérdida de área acaban provocando
la pérdida de especies.
Si analizamos en detalle la pérdida o ganancia de especies (Tabla 4.7), se

constata un aumento de riqueza entre el año húmedo y el seco (1998-2002) muy
similar entre lugares y que suponen un aumento de especies del 16% más en el
Parque que, en promedio, en los lugares por separado; y al analizar las pérdidas,
el Parque pierde globalmente un 40% más especies que sus lugares
aisladamente. Esto supone que se están perdiendo las especies que eran
exclusivas de los sitios. Sin embargo, al analizar la pérdida de especies en el
Parque (2002-2008) nos encontramos con un proceso muy diferente: las pocas
especies nuevas son muy diferentes entre lugares ya que la ganancia neta anual
de especies en el PNTD fue un 40% superior a la ganancia promedio entre los
enclaves y la pérdida de especies global solo fue un 4% mayor que el promedio
local de pérdidas. De modo que, el hecho de que la riqueza disminuya
drásticamente, se ve mitigado porque las pocas especies nuevas son diferentes
entre los lugares. Por tanto, el mantenimiento de condiciones extremas favorece
la pérdida de especies que eran comunes pero permite la entrada de especies
173
no comunes y esto parece deberse a que son dos los vectores que explican el
recambio de flora: la salinización (EN, PN) y la eutrofización (MM).
Resumiendo, el comportamiento del cambio en la riqueza del fitoplancton hasta

la fecha se correspondería con las ideas de: a) ganancia global de especies ligada
al aislamiento con conectividad (Angeler et al., 2010; Mazaris et al., 2010) y b)
múltiples estados alternativos posibles de ese conjunto de especies bastante
similar entre sitios de alta productividad (Steiner & Leibold, 2004). Sin embargo,
los datos de este estudio se corresponden mejor con la idea de una pérdida neta
de especies debida a las condiciones extremas como la reducción de hábitat
(Pithart et al., 2007), aunque permiten un efecto mitigado sobre la diversidad β,
pues la selección de especies (Fox, 2008) se está produciendo ante dos tipos de
factores ambientales que funcionan como filtros de selección.
Tabla 4.6. Riqueza específica de fitoplancton en diferentes enclaves del PNTD. Número de
especies nuevas (+), especies perdidas (-) entre los años comparados y cambio neto de la
riqueza del fitoplancton en La Entradilla (EN), Molemocho (MM), Puente Navarro (PN) y
(PG) Patagallina y en el conjunto del Parque. Se indica con un asterisco el lugar objeto de
comparación. Las referencias se citan en el texto.
PG, EN* MM PN X DE PNTD

1997-1998 41, 34* 51 45 43 7 71-86
2001-2002 99 102 104 102 3 120-136
2007-2008 68* 51 62 60 9 88-102
1997-98/2001-02 +70,-5 (65) +67, -16 (51) +67, -8 (59) +81,-16 (65)
2001-02/2007-08 +23, -74 (-51) +39, -81 (-42) +49, -81 (-32)
1997-98/2007-08 +54, -27 (27)* +37, -37 (0) +48, -31 (16) +70, -48 (22)
Cuando se estudia la evolución espacio-temporal de la riqueza de los

productores secundarios, debemos tener en cuenta dos hipótesis. Por un lado,
aquélla que supone una covariación de la riqueza del productor secundario y el
primario (Hutchinson, 1959; Barnett & Beisner, 2007) y, por otro, aquélla que
singulariza el comportamiento de la riqueza de los diferentes grupos debido a su
muy diferente respuesta al ambiente (Kruk et al., 2009). En primer lugar, nos
encontramos con una evidencia de la primera hipótesis; la riqueza de los
ciliados, a nivel local y durante un año, es similar a la del fitoplancton, a saber: el
lugar mantenido hídricamente tiene mayor riqueza que los otros dos, aunque
estas diferencias no son significativas, y en nada se parecen sus variaciones a lo
largo del tiempo, ni existe un patrón estacional. Esta concordancia nos
174
recordaría la idea de que las condiciones abióticas afectan a los organismos en

función de sus tamaños (Finlay & Esteban, 2009; Kruk et al., 2009; Rojo &
Salazar, 2010).
Por otro lado, cuando analizamos la riqueza de zooplancton de mayor tamaño y

complejidad (rotíferos, cladóceros y copépodos), la respuesta ya no es la misma
y se encuentra una diferencia significativa entre la riqueza de los enclaves,
siendo en este caso EN y MM similares entre sí y muy superiores en riqueza a
PN, aunque de nuevo se observa la falta de estacionalidad y de covariación de
sus trayectorias. Los posibles factores de control recuerdan los relacionados con
la riqueza del fitoplancton pero de un modo inverso: el aumento de la salinidad,
los sólidos disueltos -como en PN, con poquísima profundidad-, y el amonio, que
resultan directamente de la desecación y de la descomposición de materia
orgánica, parecen disminuir la riqueza del zooplancton. Además, no existe
relación entre la riqueza del zooplancton y del fitoplancton en ninguno de los
lugares, ni globalmente considerando todo el Parque. Por tanto, nos
encontramos con información que avalaría la segunda hipótesis, una falta de
concordancia entre la riqueza del productor primario y el consumidor: los
factores abióticos de selección de caracteres serían más explicativos que las
relaciones de competencia y reparto de nicho.
En cuanto a la diversidad β o riqueza zooplanctónica en el conjunto del Parque,

observamos que, de nuevo, como ocurría con el fitoplancton, la fauna de uno de
los lugares se diferencia de los otros dos, pero en este caso es EN, el más
estable, el que presenta una composición bien distinta. La diversidad β del
Parque es superior, en cuanto al porcentaje de especies localmente exclusivas, a
la del fitoplancton y podría deberse principalmente al mantenimiento de un área
inundada y con vegetación (Declerck et al., 2005; Declerck et al., 2007) y a la
mayor dificultad de dispersión entre localidades del zooplancton frente al
fitoplancton como comprobaron Beisner et al. (2006) y en contra de la idea de
igual dispersabilidad de todos los microorganismos acuáticos (Mazaris et al.,
2010). La riqueza local es similar en aquellos lugares que han mantenido
vegetación (EN y MM), corroborando la importancia de la existencia de
vegetación sumergida para la riqueza del zooplancton, efecto citado
anteriormente entre otros, en planos de inundación (van den Brink et al., 1994)
y en el humedal de Doñana (Serrano & Toja, 1998). Pero el agrupamiento de las
comunidades demuestra faunas comunes en diferentes épocas en aquellos
175
enclaves con severa desecación (PN y MM) y por tanto siendo diferentes de las
de EN.
Los estudios del PNTD realizados anteriormente sobre zooplancton se llevaron a

cabo sobre muestras obtenidas en 1992-1993 (García Sánchez-Colomer, 1996;
Rojo, 1996b; Velasco, 1996), en 1996-1998 (Ortega-Mayagoitia et al., 2000) y
fueron recopilados por Rojo y Rodrigo (2010). Al comparar la composición de
especies del zooplancton con las especies encontradas en este estudio, se
observa que tan solo dos son nuevas citas para el parque (véase tabla 3.3 del
capítulo anterior) y sin embargo, el proceso de desecación (Sánchez-Carrillo &
Álvarez-Cobelas, 2010) se traduce en pérdida de las especies existentes (Tabla
4.7). Esta pérdida neta de especies es compensada únicamente por la
incorporación de especies del litoral, propia de un aumento en la relevancia del
sedimento y las orillas en el sistema local, hecho descrito igualmente en un
estudio de 44 masas de agua de España Central (Boronat et al., 2001), en donde
se enfatiza que la temporalidad y el desarrollo del litoral definía la distribución
de especies.
Tabla 4.7. Riqueza específica de zooplancton en diferentes enclaves del PNTD. Número
de especies nuevas (+), especies perdidas (-) entre los años comparados y cambio neto de
la riqueza del zooplancton en La Entradilla (EN), Molemocho (MM) y Puente Navarro (PN)
y en el conjunto del Parque. Las referencias se citan en el texto.
EN MM PN X DE PNTD
1997-1998 32 40 35 36 4 56
2001-2002 47
2007-2008 30 32 21 28 6 42
1997-98/2001-02 +18, -11 (+7)
2001-02/2007-08 +8, -23 (-15)
1997-98/2007-08 +13, -15 (-2) +9, -17 (-8) +7, -21 (-14) +13, -27 (-14)
Es destacable la disminución del número de especies en los géneros Brachionus,

Lecane, Cephalodella y Daphnia, y la pérdida de especies como Anuraeopsis fissa
y Bosmina longirostris (planctónicas - Pejler, 1983; Alonso, 1996), el género
Ceriodaphnia (planctónico – Alonso, 1996) y la mayoría de especies de
Copepoda. Al mismo tiempo, el zooplancton actual se caracteriza por ser
principalmente litoral, como es el caso de los géneros Cephalodella, Lecane,
Lepadella y Testudinella (entre otros rotíferos). En cuanto a los cladóceros y
176
copépodos, todas las especies son características del litoral o se encuentran

comúnmente en estos sistemas e incluso las dos especies que son nuevas citas
para el humedal (Macrothrix hirsuticornis y Leydigia acanthocercoides)
presentan esta característica (Alonso, 1996). Además, la pérdida de especies,
sobre todo de cladóceros, también puede ser debida a la salinización ya que en
este tipo de ambientes hay menor presencia de este grupo de organismos
(Alonso, 1991).
En cuanto a la diversidad del fitoplancton, en primer lugar observamos su no

concordancia con las variaciones de riqueza, de modo que la información que
obtengamos de su análisis se deberá en mayor medida a las variaciones de la
distribución de organismos (equitatividad, Marrugan, 1988). Y estas
distribuciones se pueden ver modificadas si se incluyen poblaciones de grupos
funcionales (i.e., PPA, fitobentos) que usualmente no se analizan conjuntamente
con el fitoplancton, como ya ha sido demostrado por Rojo y Álvarez-Cobelas
(1993) con la intención de recordar la dificultad de comparar trabajos sobre
diversidad. En el PNTD se hace necesaria la valoración de la diversidad teniendo
en cuenta el PPA por su relevancia en humedales eutróficos y con materia
orgánica (Ortega-Mayagoitia et al., 2002; Rodrigo et al., 2003a) y las algas
bentónicas debido a lo somero de los sitios estudiados (Aboal, 1996, Angeler et
al., 2010; Tessier & Woodruff, 2002). Además, se debe tener en cuenta que el
índice de diversidad calculado sobre la distribución del biovolumen resulta más
ilustrativo para abordar temas relacionados con la producción, la dominancia en
función de los recursos y la estabilidad (Padisak, 1993; Rojo & Álvarez-Cobelas,
1993), que son los intereses de esta tesis; por ello, aunque se ha hecho el
esfuerzo de calcular el índice de diversidad sobre las distribuciones de densidad
para que quede constancia y pueda ser comparado con los datos así obtenidos
por otros autores, centraremos la discusión en explicar la variabilidad del índice
de diversidad del biovolumen algal. En primer lugar, siendo similares las
diversidades de EN y PN y superiores a MM, como ocurría con la riqueza, no
existe una gran diferencia en el reparto del biovolumen de los diferentes sitios,
como indica su similar equitatividad. Sólo la variabilidad temporal indica el
hecho de que MM y PN, que son los sitios que sufrieron el proceso de
desecación, presentaron menor estabilidad en su diversidad. A esta escala
espacio-temporal, no se observa ninguna relación entre el estado trófico y la
diversidad, ya que PN presentaba mayores concentraciones de nutrientes que
177
EN (capítulo 2) y por tanto, al igual que ocurría con la riqueza, podemos asegurar
que el modelo de menor diversidad conforme aumenta el estado trófico o el
estrés, sugiriendo poblaciones dominantes seleccionadas en la competencia o
por su adaptación (Dodson et al., 2000), no ocurren en las situaciones de estrés
hídrico, salinización o elevada eutrofización que presentan los enclaves del PNTD
(capítulo 5). Una clave que ayuda a entender este hecho es la no observación de
un patrón estacional donde se den periodos de estabilidad con disminución de la
diversidad (Rojo & Álvarez-Cobelas, 1993; Sommer et al., 1993). La variabilidad
de la diversidad en PN es casi el doble que en EN, de modo que se está
produciendo un efecto antagónico: el lugar de máxima producción es también el
más perturbado.
La inclusión del PPA no modifica sustancialmente la diversidad ni siquiera en

MM o PN donde su presencia llegó a ser importante (se detalla en capítulo 5). Al
incluir el fitobentos, que podría ser relevante tanto por la presencia de
vegetación sumergida (en MM y EN) como por lo somero de la capa de agua
(MM y PN), no se han observado grandes cambios en la diversidad salvo
puntualmente en EN, y esto se debe al escaso número de especies que se
detectaron en el plancton y su relativamente poca abundancia (i.e. Amphora
lineolata, ver capítulos 3 y 5). De modo que ante una extrema sequía, la
relevancia de otros grupos funcionales no se deja apreciar en la diversidad del
biovolumen fitoplanctónico.
Resulta difícil comparar la riqueza específica observada y la diversidad calculada

en comunidades de diferentes lugares, pues los autores las han obtenido en
base a diferentes esfuerzos de muestreos (periodicidad y duración); además,
como ya se ha demostrado, no se comporta igual la variable riqueza promedio
anual y riqueza acumulada anual (Thackeray, 2007), ni las diversidades de las
densidades o los biovolumenes (Rojo & Álvarez-Cobelas, 1993), todas ellas
variables elegidas por unos u otros autores. Sin embargo, por revisar la idea de
que en los humedales la riqueza y la diversidad son elevadas (Ward & Tockner,
2001; Rodrigo et al., 2003b) y que podría tener relación con el área inundada
(Pithart et al., 2007) hemos llevado a cabo una búsqueda que, aunque no sea
exhaustiva, representa una diversidad de ambientes (Tabla 4.8). Como ya se ha
comentado, dentro del humedal objeto de este estudio, una disminución del
área de inundación, y por tanto, menor conectividad y menor área local, no
llevan asociados una menor diversidad. Al contrario, como ya se había
178
observado para un solo enclave en el PNTD, menor área puede implicar mayor
riqueza (Rojo & Rodrigo, 2010). Resultados similares encontraron Kruk et al.
(2009) al estudiar un rosario de masas de agua geográficamente próximas. Pero
si se comparan humedales de lugares muy distintos, con similar estado trófico y
parecido esfuerzo de muestreo (indicados con negrita en la tabla 4.8), vemos
que el área de inundación covaría con la riqueza (riqueza = 49 + 0,6 área (ha);
2
R =0,76; p=0,006), aunque la escasez de datos nos permitan únicamente
sugerirlo. De nuevo observamos que la escala espacio-temporal es determinante
para abordar los patrones de riqueza (Leibold et al., 2004). En cuanto a la
diversidad, únicamente se puede destacar que alcanza valores superiores si se
calcula con el biovolumen y éstos pueden ser elevados tanto en un humedal
(PNTD) como en lagos.
Tabla 4.8. Riqueza y diversidad del fitoplancton del PNTD y de otros sistemas acuáticos.
(se indica entre paréntesis si son varias masas de agua). Estado trófico (ET): O =
Oligotrófico, M = Mesotrófico, E = Eutrófico, H = Hipereutrófico). Área de inundación.
Tiempo del periodo de estudio y entre paréntesis número de muestreos. Riqueza en
número de especies. Diversidad de Shannon-Wiener (bits); cuando se obtuvo a partir del
biovolumen se indica con *. Celdas en blanco, indican que no se encontraron datos,
lugares en negrita usados para algunos cálculos explicados en el texto.
Localidad ET Área Tiempo Riqueza Diversidad Referencia
(ha) (meses) Rango
Humedal PNTD E-H 428-1355 24 (24) 94 0,002 – 4* Rojo et al. , 2000
20-400 21 (21) 102 0,03 – 2,6* Presente estudio
102 0,001 - 2,7 Presente estudio
Humedal Cap de Terme M 4 6 (11) 38 Villena & Romo, 2001
(Xeraco, Valencia)
Humedal Doñana (Andalucía) E 2500 24 - 11 224 0,37 - 2,9 Reyes et al., 2007
Humedal Xeresa (Valencia) M 0,5 6 (11) 49 Villena & Romo, 2001
Humedales Bhopal (2) E 1500 24 71 - 76 Neelam et al., 2009
(India) O 1500 33 - 58
Humedales de Iraq (6) 24 (5) 317 1,6 - 2,4 Al-Obaidi et al ., 2009
Humedales de Vilama (13) 157000 y 1 0,01 - 2,85 Mirande & Tracanna,
y de Pozuelos (3) (Argentina) 1647 2009
Albufera de Menorca E 50 18 (18) 50 Pretus, 1989
Albufera de Valencia E 2300 96 131 Romo & Miracle, 1994
Marjal La Safor (32) (Valencia) H-E 1300 12 (2) 128 0,1 - 3,2 Rodrigo et al., 2003a
Plano de Inundación Chatla 1750 12 - 4 34 Laskar & Gupta, 2009
(India) La Cruz (Cuenca)
Laguna M 1,4 18 (11) 133 Dasí & Miracle, 1991
Laguna La Colgada (Ruidera) O 103 18 (18) 62 Rojo et al., 2007
Lago Lobardzu (Latvia) E 9 24 (60) 1,2 – 4* Trifonova, 1993
Lago Volvi (Grecia) M 6800 24 (24) 0,95 - 3,9* Moustaka-Gouni, 1992
179
En cuanto a la diversidad del zooplancton, se observa un patrón similar al de su

riqueza: EN y MM tienen una comunidad zooplanctónica más diversa que PN y
no presentan un patrón estacional determinado. Además, en este enclave de
menor diversidad, ésta y la equitatividad son más variables, indicando no sólo
posibles dominancias sino también que éstas ocurren como pulsos o blooms. El
lugar de mayor diversidad y más estable fue EN que, como ya hemos
comentado, no sólo estuvo siempre inundado, si no que esto permitió el
mantenimiento de la comunidad de macrófitos sumergidos y ésta parece ser una
de las claves para el mantenimiento de su diversidad (Kuczyoska-Kippen &
Joniak, 2010), debido, en parte, a la existencia de planctívoros que mantienen la
coexistencia de especies competidoras en el zooplancton (Gliwicz et al., 2010),
que allí se encontraron sustancialmente más representados que en las zonas en
desecación. No se puede afirmar que exista una relación de la diversidad
zooplanctónica con su recurso, entendido éste como los productores primarios y
las bacterias, ya que únicamente en PN se constató una relación inversa con
estas últimas. Sin embargo, llama la atención que la diversidad del zooplancton
aumente al tiempo que la presencia de fitoflagelados que pueden ser
mixótrofos, como crisofíceas o euglenofíceas (Lampert & Sommer, 2007). De
modo que esta hipótesis de mayor diversidad relacionada con mayor recurso no
se corrobora, como ya observaron Declerck et al. (2007), ni tampoco la idea de
que a mayor diversidad de recurso mayor diversidad del consumidor
(Hutchinson, 1959). Sin embargo, se ha podido constatar la importancia del área
de inundación al comparar la riqueza de zooplancton en otros momentos de
inundación del propio Parque (Tabla 4.9) y otros lugares; así, utilizando la
información de la tabla 4.9 se observa que hay una correlación significativa entre
el total de la riqueza y la riqueza de rotíferos frente al área en hectáreas (b=
2 2
0,08, R =0,89, p=0,014 y b=0,06, R =0,89, p=0,016 respectivamente) siempre
que no se utilice la información de áreas superiores a 1000 ha. Y comparando los
datos de la riqueza de crustáceos en humedales de la tabla 4.9 con los ofrecidos
por Thackeray (2007) y Dodson (1991) para lagos europeos, donde entre 10-
1000 ha del lago la riqueza no supera las 10 especies de crustáceos, se observa
que la riqueza es muy superior en los humedales. Evidentemente, son pocos
datos para un metanálisis, pero aún así sugieren que el zooplancton es sensible
al área de inundación como metacomunidad, pero no linealmente ni todos los
grupos por igual, y de nuevo se resalta que existe un factor de escala espacial al
comparar riquezas de metacomunidades (Declerck et al., 2010).
180
Por todo ello, otras razones que no estén relacionadas con la competencia
deben ser las que expliquen la variabilidad de la diversidad del zooplancton, por
ejemplo, las relaciones indirectas entre producción primaria y vegetación
sumergida (Declerck et al., 2007) o el área inundada y la metacomunidad.
Independientemente de la destrucción del área inundada que afecta de

diferente modo al fitoplancton o al zooplancton y como se ha visto,
posiblemente de un modo no lineal como se está discutiendo recientemente
(Scheffer et al., 2006), y de los recursos que son sobreabundantes, parece
quedar claro que dos motores impiden el colapso de la biodiversidad
planctónica en el PNTD: el mantenimiento de un enclave con inundación
continua y su pradera de macrófitos, así como el hecho de que los cambios
debidos al estrés hídrico son de dos naturalezas diferentes: salinización y
eutrofización.
4.3.2. Riqueza y diversidad del fitobentos
Como ya señalaba Aboal (1996), el fitobentos del PNTD es principalmente

epipelon y siguen siendo diatomeas y cianobacterias los grupos dominantes. La
riqueza específica anual mostrada en ese único trabajo sobre el fitobentos de
Las Tablas de Daimiel es aproximadamente de 30 y 10 especies de diatomeas y
cianobacterias, respectivamente en lugares como PN y MM (no había muestras
de EN), dominancia de las diatomeas que se sigue observando en la actualidad,
de manera que cuando ocurre la máxima riqueza de diatomeas, ésta representa
tres veces más que la riqueza de cianobacterias. El periodo en el que se realizó
aquel estudio (1992 - 1993) también fue, como ya ha sido comentado (capítulo
2), de gran sequía, y por ello la variación estacional de estío a otoño húmedo no
era evidente (Aboal, 1996), pero la eutrofización debida a ese largo estiaje se
veía reflejada por una pérdida de riqueza, sobre todo de diatomeas, que
también se ha observado actualmente ya que la dinámica de la riqueza de
diatomeas se asemeja a una unimodal con valores máximos en el invierno-
primavera. Por otra parte, las cianobacterias no presentaban, ni antes ni ahora,
respuesta en el tiempo.
Los valores de diversidad calculados sobre la densidad o sobre el biovolumen no

pueden en modo alguno ser comparables cuando las algas del fitobentos son de
181
tamaños tan dispares (detalles en capítulo 3); pero se comprueba que, al igual
que ocurría en MM y PN en aquel año, la diversidad del fitobentos en EN no
varía significativamente entre meses. En aquellos lugares de flujo de agua se
notaba más el estiaje (1992 - 1993) y la diversidad en otoño era menos de la
mitad que en primavera. Sin embargo, en los cuerpos de agua o tablazos, la
diversidad se mantenía constante en el tiempo, como ocurre en el periodo de
este estudio en EN.
Dentro de los pocos estudios que se han realizado en tapetes microbianos de

aguas dulces está el de Rejmanková y Komárková (2000), en el cual se
identificaron un total de 42 especies de cianobacterias, principalmente de
Chroococcales, el de van Duyl et al. (2000) en un estuario en Holanda, en el que,
aunque no cuantificaron el número de especies, por medio de la determinación
de pigmentos fotosintéticos determinaron que las algas dominantes eran
diatomeas, el de Sekar et al. (2002), en un embalse de la India, quienes
encontraron 20 especies de clorofíceas, 8 de diatomeas y 12 de cianobacterias y
el de Domozych y Domozych (2008), en el que realizaron el seguimiento de
tapetes microbianos compuestos por clorofíceas, diatomeas y cianobacterias en
humedales cercanos a Nueva York (EEUU). Como se puede observar son
demasiado escasos y diversos los resultados publicados como para enmarcar la
estructura del tapete microbiano de PNTD en algún patrón observacional.
4.3.3. Riqueza y diversidad de bacterias: plancton, tapete microbiano y

sedimento
La riqueza bacteriana en los ambientes del PNTD en los que se ha estudiado es

elevada, a pesar de que, como indican las curvas de rarefacción, podría estar
todavía subestimada, ya que en dichas curvas se aprecia como no se alcanza una
zona de total estabilidad con el esfuerzo de caracterización realizado, en
concreto cuando se llevó a cabo el análisis con grupos obtenidos teniendo en
cuenta el 97% de similaridad y el 70% de solapamiento. A pesar de ello, la
diversidad bacteriana es alta en los cuatro ambientes, especialmente en la
columna de agua durante el momento cálido y en la interfase agua-sedimento.
La riqueza y diversidad bacteriana entre las muestras de estos dos orígenes en
verano fue más similar entre ellas que con la del resto de ambientes (la riqueza y
182
diversidad de los cuales es, a su vez, más semejante entre la muestra del
sedimento profundo y del tapete microbiano). En un ambiente tan somero como
La Entradilla, la resuspensión de la superficie del sedimento se puede producir
con mucha facilidad (Sánchez-Carrillo & Angeler, 2010) y de esta manera es muy
probable encontrar los mismos organismos compartiendo el ambiente
bentónico y pelágico, como hemos visto también que sucedía con las especies
de fitoplancton. En cambio, resulta paradójico que la diversidad bacteriana de la
columna de agua en invierno fuera tan baja a pesar de que la densidad
bacteriana se mantuvo en niveles similares (Tabla 3.6, capítulo 3).
Tabla 4.9. Riqueza y diversidad del zooplancton del PNTD y de otros sistemas acuáticos.
(Se indica entre paréntesis si son varias masas de agua). Estado trófico (ET): O =
Oligotrófico, E = Eutrófico, H = Hipereutrófico. Área de inundación. Tiempo del periodo de
estudio y entre paréntesis número de muestreos. Riqueza en número de especies de
rotíferos (ROT), cladóceros (CLA) y copépodos (COP) y en su conjunto (TOTAL). Las celdas
en blanco indican que no se encontraron datos.
Localidad ET Área Tiempo Riqueza Referencia
(ha) (meses) ROT CLA COP TOTAL
Humedal PNTD E-H 45-800 12 (5) 33 6 5 44 Ga rcía Sá nchez-Col omer, 1996;
Vel a s co, 1996
428-1355 18 (18) 66 15 10 91 Ortega -Ma ya goi tia et al ., 2000
40-400 21 (21) 34 7 3 44 Presente estudio
Humeda l es Doña na (19) E 2500 4 (2) 37 17 12 66 Fa hd et al., 2000
(Anda l ucía )
Humeda l Empordà (33) 54 19 2 6 27 Brucet, 2004
(Ca tal uña )
Humeda l es Bhopa l (2) E 3229 24 23 - 26 Neel a m et al ., 2009
(Indi a ) O 32 - 40
Humeda l Vi l l a (Perú) 5 10 (3) 17 7 3 27 Ia nna cone & Al va ri ño, 2007
Al bufera de Menorca E 50 18 (18) 22 Pretus , 1989
Al bufera de Va l enci a E 2300 36 62 9 5 76 Al fons o & Mi ra cl e, 1990
Emba l s e La Concepci ón E 292 12 25 10 2 37 Ferná ndez-Ros a do & Lucena ,
(Má l a ga ) 2001
No solo la riqueza y diversidad bacteriana en sentido absoluto fue diferente

entre los cuatro hábitats estudiados en el PNTD, sino que la identidad de las
especies bacterianas fue distinta (véase capítulo 3). Las muestras de agua y
sedimento superficial fueron las más ricas durante el verano en phyla
bacterianos y algunos de ellos fueron exclusivos en estos dos ambientes.
Asimismo, las muestras de sedimento y tapete microbiano también mostraron
phyla exclusivos (Tabla 3.7). Estos datos apoyan la idea de que el ambiente
183
produce una selección de microorganismos con la fisiología apropiada (Stevens

et al., 2005; Niederberger et al., 2008) que, en definitiva, afecta a la riqueza
final.
La mayor diversidad bacteriana registrada en el agua, especialmente en verano,

y en la interfase agua-sedimento en comparación con la de los otros dos hábitats
podría estar relacionada, entre otros factores, con la influencia de la vegetación
sumergida de este lugar, las densas praderas de carófitos que se mantienen a lo
largo de todo el año, de manera que muchos otros organismos tales como algas
epifíticas, zooplanctontes, macroinvertebrados, peces, etc., asociados a dicha
vegetación, pueden proporcionar nutrientes, superficies de contacto, etc., en
definitiva, una gran variedad de microambientes (Basu et al., 2000) a las
bacterias que se traduciría en la elevada diversidad bacteriana acuática
encontrada.
Los valores del índice de Shannon-Wiener para la diversidad bacteriana

obtenidos en el PNTD son del mismo orden de magnitud, o incluso superiores, a
los ofrecidos en otros estudios que utilizaron una metodología similar para
describir la diversidad bacteriana (Tabla 4.10), tanto humedales (Baik et al.,
2008; Ahn et al., 2007), como charcas y lagos (Briée et al., 2007; Lehours et al.,
2007), sistemas de latitudes frías (Niederberger et al., 2008) o el mar (Zaballos et
al., 2006), lo que hace que se pueda considerar este humedal manchego como
un importante reservorio de biodiversidad bacteriana.
Tabla 4.10. Diversidad de Shannon-Wiener (bits) bacteriana en el PNTD y en otros

sistemas acuáticos. Ambientes: columna de agua (A), sedimento superficial (SS),
sedimento profundo (SP) y tapete microbiano (TM). Se consideraron los datos de las
unidades taxonómicas operacionales a nivel de Orden y 97% de similaridad .
Localidad Ambiente Diversidad Referencia
Humedal PNTD (EN) A 1,3 – 5,2 Presente estudio
SS 3,3 – 4,7
SP 2,5 – 4,7
TM 2,6 – 4,7
Humedal Woopo (Korea) A 4,4 Baik et al., 2008
Humedal –microcosmos (12) SS 2,9 - 3,1 Ahn et al., 2007
Norte de Victoria (Antártida) SS 3,3 - 4,0 Niederberger et al., 2008
Lago Pavin (Francia) A 3,1 - 3,6 Lehours et al., 2007
Estanque en Francia A, 3,3 - 4,0 Briée et al., 2007
SS 3,9
Mar Jónico A 4,0 Zaballos et al., 2006
184
Dinámica del plancton y de los tapetes microbianos
Capítulo 5
Dinámica del plancton y de los

tapetes microbianos
5.1. INTRODUCCIÓN
El plancton es un componente importante en los sistemas acuáticos y el estudio

de la dinámica planctónica es relevante para observar cambios en el sistema
acuático, cambios que pueden ser producidos por factores antrópicos como la
eutrofización (Rojo, 1998; Reynolds et al., 2000) y la salinización (Rodrigo et al.,
2001b; Jolly et al., 2008) o fluctuaciones hidrológicas causadas por las
condiciones meteorológicas pero también por causas antrópicas (Rojo et al.,
2000; Álvarez-Cobelas et al, 2001; Reyes et al., 2008). En particular, los
humedales, por sus características, son los sistemas acuáticos más fuertemente
influidos por estos cambios (Mitsh & Gosselink, 2000; Jolly et al., 2008) y, por lo
tanto, los organismos que habitan en ellos.
El plancton del Parque Nacional Las Tablas de Daimiel (PNTD) se ha estudiado

desde 1992 (Álvarez-Cobelas & Cirujano, 1996) y su dinámica desde 1996 hasta
2002 (Ortega-Mayagoitia et al., 2000; Rojo et al., 2000; Ortega-Mayagoitia et al.,
2002; Lionard et al., 2005; Rodrigo et al., 2003a; Rojo & Rodrigo, 2010). En
dichos trabajos se describe como el plancton de este humedal representa un
185
buen ejemplo de desajuste al modelo integrador del plancton conocido como

PEG (Plankton Ecology Group, Sommer et al., 1986), desarrollado para lagos
templados, extensos, profundos y moderadamente eutróficos. En el caso del
PNTD, al tratarse de un humedal semiárido que ha sufrido a lo largo de su
historia fuertes fluctuaciones hidrológicas (Sánchez-Carrillo & Álvarez-Cobelas,
2001), la variabilidad espacial y temporal es muy acusada, de manera que
algunos de estos estudios (p.e. Angeler et al., 2010) se han centrado en
entender los patrones espaciales y temporales en momentos en que el sistema
se encontraba fuertemente fragmentado por la disminución del área inundada.
El periodo de tiempo que se ha considerado durante la realización de esta tesis
constituye una fase del humedal en que los niveles de inundación representan
mínimos históricos (es el caso extremo en que el humedal está totalmente
fragmentado, con solo tres zonas inundadas temporalmente - La Entradilla,
Molemocho y Puente Navarro) y, por otro lado, el agua que cubría las partes
inundadas era de origen distinto según la zona del humedal (agua subterránea
bombeada versus agua principalmente superficial). Por tanto, resulta
interesante comparar las dinámicas del plancton de este nuevo periodo de
extremado estrés hídrico con las ofrecidas por estos organismos en el pasado del
humedal y comprobar si tanto la producción como su dinámica, son disimilares
entre sitios debido a un elevado componente azaroso y fuertemente ligado a las
condiciones locales (Steiner & Leibold, 2004).
Por otro lado, en los humedales, por sus características de zonas someras, con
inundación variable, etc., existe otro componente importante, los tapetes
microbianos, compuestos por asociaciones más o menos complejas de algas,
cianobacterias y bacterias (Stal, 1995; Stevenson et al., 1996). Estos tapetes
pueden formar una capa de cierto grosor que cubre los sedimentos
directamente y también las partes sumergidas de muchas plantas acuáticas. En
algunas ocasiones los tapetes microbianos pueden separarse del sustrato y flotar
en el agua colaborando con la liberación de organismos al medio planctónico. La
ecología y la biogeoquímica de los tapetes microbianos se ha estudiado en
diversos ambientes, tales como los sedimentos marinos de zonas intermareales
(Villbrandt et al., 1991), marjales salados (Currin & Paerl, 1998), humedales
tropicales (Rejmánková & Komárková, 2000), zonas cercanas a los casquetes
polares (Fernández-Valiente et al., 2007), etc. Los tapetes microbianos se han
estudiado desde hace relativamente pocos años en España, (Esteve et al., 1992;
186
Guerrero & de Wit, 1992; Jonkers et al., 2003) en diferentes tipos de ambientes,
ya sean marinos o hipersalinos, en lagos y, escasamente, en humedales. En el
PNTD, únicamente se cuenta con el estudio realizado por Aboal (1996), en el que
describe las especies y las comunidades algales perifíticas, haciendo hincapié en
la taxonomía y en la distribución espacial en este humedal. En él, sólo se
estudian muestras de dos épocas de un mismo año en distintos enclaves del
Parque, pero no en La Entradilla. Hasta el momento no se ha realizado un
seguimiento más detallado de los tapetes de este humedal que el que se ofrece
en esta tesis.
Por todo lo argumentado anteriormente, el primer objetivo del presente

capítulo es describir las dinámicas de los organismos del plancton
(bacterioplancton, picoplancton autotrófico, fitoplancton y zooplancton) y del
tapete microbiano (fitobentos y bacterias) para determinar el posible patrón que
éstos presentan en un hidroperiodo extremadamente seco en un humedal
semiárido como lo es el PNTD. En este capítulo, además, se ha tratado de
averiguar si el uso de métodos más sencillos y rápidos puede registrar con
suficiente precisión la variación de algunas variables relacionadas con la calidad
del agua en las que es protagonista el fitoplancton.
Desde hace mucho tiempo existe un creciente número de investigaciones de

campo y trabajos experimentales de laboratorio que tratan de averiguar los
factores primordiales en la regulación de las comunidades planctónicas
(Carpenter & Kitchell, 1993; Sommer et al., 1986; Beisner & Peres-Neto, 2009).
También es bien sabido que los humedales son sistemas en los cuales las
características físicas, químicas y biológicas son particulares y los diferencian
mucho de, por ejemplo, otros sistemas más estables como lagos profundos
(Wetzel, 2001; Reyes et al., 2008). Entre los factores relacionados con la
regulación de las poblaciones de organismos planctónicos se ha destacado una
combinación, sinergia y/o antagonismo de los efectos “desde arriba” y “desde
abajo” sobre las cadenas tróficas (Dickman et al., 2008; Morales-Baquero et al.,
2006). Ejemplos de estas complejas relaciones que pueden enmascarar los
factores reguladores son, la omnivoría de algunos consumidores, como ya se
demostró en este mismo humedal (Ortega-Mayagoitia et al., 2002), o la
mixotrofía (Tittel et al., 2003). A ello hay que añadir todo el conjunto de las
características particulares de cada sistema: estado trófico y periodicidad de
entrada de nutrientes (McQueen et al., 1989; Sarnelle, 1992), profundidad de la
187
masa acuática (Jeppesen et al., 1998), presencia o no de vegetación sumergida

(Jeppesen et al., 1997a), tipo y cantidad de peces (Northcote, 1988; Angeler et
al., 2002a), régimen de luz y limitación luminosa (Reynolds, 1997), variaciones
climáticas, y un largo etcétera.
En trabajos anteriores sobre el PNTD se han realizado estudios (tanto de campo

como experimentos de laboratorio) para determinar los factores de control de
los distintos organismos del plancton (Ortega-Mayagoitia, 2001). En ellos se
concluye que, en general, el control del fitoplancton “desde abajo”, por los
nutrientes, es débil y que el control “desde arriba” (por el zooplancton) ocurre
solamente en épocas determinadas y que el resto del tiempo las relaciones
tróficas son irrelevantes tanto para la composición taxonómica como para la
dinámica de la biomasa fitoplanctónica. También resaltan otros factores como
importantes en la regulación del plancton: la heterogeneidad física del humedal,
las características morfológicas y sedimentológicas, las perturbaciones
hidrológicas, la cobertura vegetal, los posibles efectos alelopáticos de los
macrófitos sumergidos, etc. (Ortega-Mayagoitia et al., 2002; Ortega-Mayagoitia
et al., 2003).
El PNTD ha cambiado profundamente desde que se realizaron aquellos estudios,

especialmente en cuanto al régimen de inundaciones se refiere y el tipo de agua
que inunda el humedal (Sánchez-Carrillo & Angeler 2010). En el momento de
este estudio, la desconexión entre zonas inundadas y la disminución del área de
inundación fueron las más acusadas que se conocían. Así pues, en este capítulo
también se pretende relacionar la biomasa de productores primarios y
consumidores planctónicos del PNTD con las nuevas características ambientales
locales y ello se basará en las correlaciones entre dinámicas. Aunque se entiende
que las correlaciones son muestra de una covarianza y no estrictamente de una
relación causa-efecto, son útiles para enmarcar el ambiente en el que se
encuentran las comunidades y, en algún caso, sugerir interacciones. Por tanto, el
segundo objetivo de este capítulo es lograr determinar o proponer los posibles
factores de control de los diferentes grupos de organismos planctónicos en el
PNTD durante el periodo de estudio que abarca esta tesis, y tratar de establecer
si son los mismos en los tres lugares muestreados y si hay diferencias con
respecto a épocas anteriores del Parque, y por tanto, se podrá reflexionar sobre
la relevancia de los factores de control conocidos frente a los efectos del
aislamiento y el estrés ambiental local (Angeler et al., 2010; Fox, 2008).
188
5.2. RESULTADOS
5.2.1. Plancton
5.2.1.1. BACTERIOPLANCTON
Para la cuantificación del bacterioplancton se emplearon las metodologías

descritas en el apartado 2.5.3.2 del capítulo 2. En EN la mayor abundancia del
bacterioplancton (Tabla 5.1; Figura 5.1A) ocurrió en los veranos de 2007 y 2008
6 -1 6
(4,9 y 6,1 x 10 cel·ml , respectivamente) y en la primavera de 2008 (6,5 x 10
-1
cel·ml ). En MM se encontraron los valores más altos en las primaveras de 2007
6 -1
y 2008 (6,4 y 3,8 x 10 cel·ml respectivamente, Figura 5.1B). En PN
encontramos dos máximos destacables (Figura 5.1C), uno en otoño de 2007
6 -1
(195,8 x 10 cel·ml ), que supuso la máxima concentración hallada en el PNTD, y
6 -1
otro en primavera de 2008 (149,1 x 10 cel·ml ). Como se ve, el patrón
estacional supone mayores concentraciones en periodos cálidos. La densidad
promedio anual de bacterioplancton en EN y MM fue similar y del orden de 3 x
6 -1
10 cel·ml , mientras que en PN fue casi 30 veces mayor (Tabla 5.1). Las
diferencias en las biomasas bacterianas entre las tres zonas muestreo las reveló
un análisis de la varianza (ANOVA, p<0,0001) y una prueba a posteriori en la que
se pone de manifiesto que PN es el lugar que significativamente mayor biomasa
que EN y MM (p<0,0001).
Los valores de densidad bacteriana ofrecidos hasta el momento corresponden a

los obtenidos mediante el método de recuento total con microscopía de
epifluorescencia tras tinción con DAPI. Adicionalmente, los recuentos de
bacterioplancton de las muestras de EN se realizaron por citometría de flujo
(véase capítulo 2) (Figura 5.2). La variabilidad entre las réplicas no fue muy alta
pues el coeficiente de variación de los tres replicados para todas las muestras
supuso entre el 0,5% y el 9%. Este método rindió los valores de densidad
6
bacteriana que aparecen en la figura 5.2B y C. Los mínimos fueron de 0,5 x 10
-1 6 -1 6
cel·ml y los máximos de 15 x 10 cel·ml , con valores medios de 6 x 10 ± 4 x
6 -1
10 cel·ml y un coeficiente de variación del 70%. Los valores obtenidos por este
segundo método son, en general, más elevados que los obtenidos por recuento
microscópico (Figura 5.2C) pero existió una buena correlación entre ambos tipos
de medidas (r=0,61; p=0,005) (Figura 5.2B).
189
6 -1 3 -1
Tabla 5.1. Estadísticos básicos de la densidad (x 10 cel·ml ) y del biovolumen (mm ·l )
del bacterioplancton. Promedio ( X ), desviación estándar (DE), coeficiente de variación
(CV), valor mínimo (Min) y máximo (Max). Cálculos realizados sobre los datos
representados en la figura 5.1.
Densidad Biovolumen
X DE CV Min Max X DE CV Min Max
EN 2,9 1,5 53 0,8 6,5 0,3 0,2 53 0,1 0,7
MM 3,1 1,5 47 1,4 6,4 0,4 0,2 47 0,2 0,7
PN 88,5 48,3 54 40,7 195,8 10,0 5,5 54 4,6 22,1
5.2.1.2. MICROALGAS
Dentro de los productores primarios planctónicos, a lo largo de este texto, se va

a utilizar el término fitoplancton para referirse a las microalgas de tamaño
superior a 2 µm, y picoplancton autotrófico (PPA) para las de dimensiones
inferiores a 2 µm. Ambas fracciones se analizaron separadamente (véase
capítulo 2, apartados 2.5.1.1 y 2.5.1.2) y se comentarán del mismo modo, a
menos que se indique lo contrario. Además, cabe señalar que en las muestras
procedentes de la columna de agua se encontraron organismos propiamente
planctónicos y también algas bentónicas, por lo que detallaremos la presencia
de estas últimas, ya que pueden ser relevantes en las medidas de la producción
primaria del plancton, pero no se han considerado en la presentación de la
dinámica de las microalgas
-1
Figura 5.1. (Página siguiente). Dinámica de la densidad (cel·ml ) y del biovolumen
3 -1
(mm ·l ) del bacterioplancton durante el tiempo de estudio. Zonas de muestreo: A) La
Entradilla (EN), B) Molemocho (MM) y C) Puente Navarro (PN). La ligera diferencia que se
observa entre la dinámica de la densidad y del biovolumen en PN se debe a la escala
utilizada en cada una de las variables. Nótese la diferencia de escala en la gráfica de PN.
En la gráfica de EN, se indica con una flecha el momento en que el lugar de muestreo se
secó por unos días. MM y PN carecían de agua a partir de junio y julio de 2008,
respectivamente.
190
C
B
A
Biovolumen (mm3·l-1) Biovolumen (mm3·l-1) Biovolumen (mm3·l-1)
10
15
20
25
0
5
0,8
0,2
0,4
0,6
0,2
0,4
0,6
0,8
0
ene-08 ene-08 ene-08
Biovolumen
Biovolumen
Biovolumen
feb-08
EN
feb-08 feb-08
PN
MM
Densidad
Densidad
Densidad
0
0
1
2
3
4
5
6
7
0
1
2
3
4
5
6
7
50
100
150
200
250
191
Densidad (x 106 cel·ml-1) Densidad (x 106 cel·ml-1)

Densidad (x 106 cel·ml-1)
A B 7
R2= 0,37 ; p= 0,005
6

5
Microscopía
4
0
0 5 10 15
Citometría de flujo
C
16 Citometría de flujo
14 Microscopía
Densidad (x 10 6 cel·ml-1 )
12
10
8
6
4
2
0
dic-07
feb-08
dic-08
abr-07
nov-07
abr-08
nov-08
ene-08
sep-07
sep-08
may-07
oct-07
may-08
oct-08
jun-07
jun-08
jul-07
jul-08
mar-08
ago-08
ago-07
Figura 5.2. A) Ejemplo de una representación gráfica de los resultados del citómetro de
flujo correspondiente al bacterioplancton de una muestra de agua de EN (abril de 2007)
teñida con SYTO 13. El eje x equivale a la dispersión lateral (side scatter SSC-H), variable
relacionada con el tamaño de la célula y el eje y equivale a la fluorescencia verde (FL1-H).
Se indican con flechas las poblaciones del bacterioplancton (gris) y las microesferas
fluorescentes (negro). B) Correlación de las densidades celulares obtenidas empleando
citometría de flujo (tinción con SYTO 13, promedio de tres réplicas) y microscopía (tinción
-1
con DAPI) (n=19). C) Dinámica de la densidad (cel·ml ) del bacterioplancton en la zona de
muestreo La Entradilla, obtenida con las dos metodologías. La ausencia de datos para la
densidad celular empleando el citómetro de flujo en junio y julio de 2008 se debe a la
pérdida de las muestras de esos meses para este análisis.
192
A. La Entradilla
La dinámica del PPA en EN se caracterizó por presentar un pico máximo en

otoño de 2007, mientras que el resto de meses de estudio las densidades no
3 -1
sobrepasaron las 60 x 10 cel·ml (Tabla 5.2; Figura 5.3A). El PPA representó
entre el 39% y el 97% de la densidad total de los productores primarios
planctónicos. En términos de biovolumen, la mayor proporción del PPA en el
total de microalgas planctónicas fue del 21% en otoño de 2007.
El PPA representó, en promedio, el 3% ± 5% del picoplancton total (PPA +

bacterioplancton heterotrófico), con un valor mínimo en verano de 2008 (0,1%)
y el máximo en otoño de 2007 (22%).
3 -1
Tabla 5.2. Estadísticos básicos de la densidad y del biovolumen (mm ·l ) del picoplancton
autotrófico (PPA) y del fitoplancton, en La Entradilla (EN). Promedio ( X ), desviación
estándar (DE), coeficiente de variación (CV%), valor mínimo (Min) y máximo (Max).
Cálculos realizados sobre los datos representados en la figura 5.3. La densidad del PPA
3 -1 3 -1.
esta expresada en 10 cel·ml y la del fitoplancton en 10 ind·ml
EN
X DE CV Min Max
Densidad 37 52 139 5 229
PPA
Biovolumen 0,1 0,1 139 0,0 0,4
Densidad 3,9 3,1 81 0,1 12
Fitoplancton
Biovolumen 3,6 2,9 81 0,02 13
3 -1
En EN, la densidad media del fitoplancton fue de 3,9 x 10 ind·ml y la máxima
3 -1
de 11,8 x 10 ind·ml (final de primavera de 2007), con picos en las estaciones
del año más cálidas (primavera-07, otoño-07, verano-08 y otoño-08). Destaca el
alto CV (81%) y la falta de patrón en la dinámica de la densidad del fitoplancton
(Figura 5.3A). El biovolumen total del fitoplancton en EN fue muy variable a lo
largo de los 21 meses estudiados (Figura 5.3B); presentó una media de 3,6
3 -1
mm ·l con un coeficiente de variación del 81% (coeficiente de similar magnitud
al de la densidad). El momento en que se encontró el mayor valor de
3 -1
biovolumen algal fue a mediados de la primavera de 2007 (13 mm ·l ), además
3 -1
se superaron los 5 mm ·l en cuatro ocasiones, tanto en otoño de 2007 como en
verano y otoño de 2008.
193
Las especies dominantes en los picos de biovolumen (Figura 5.3B) fueron: en

primavera de 2007 Tetraselmis sp. (55%) y Chlamydomonas cf. reinhardtii (29%),
en otoño de 2007 Tetraselmis sp. (51%), Microcystis flos-aquae (15%),
Peridinium umbonatum (11%) y Chlamydomonas cf. reinhardtii (10%), en
primavera de 2008 Microcystis flos-aquae (62%), Chlamydomonas sp. (18%) y
Euglena sp. (19%) y en verano y otoño de 2008 Tetraselmis sp. (89% y 86%,
respectivamente).
La distribución relativa del biovolumen total del fitoplancton en los grupos

taxonómicos muestra la falta de un evidente patrón estacional, aunque se
observe la relevancia de las cianobacterias desde otoño hasta verano y las
clorofíceas con mayor presencia en los veranos y otoños (Figura 5.3C). También
resulta destacable la dominancia puntual de los dinoflagelados a mediados de
los veranos de los dos años de estudio con un 60% y 87% de representación en
el biovolumen.
Adicionalmente, como componentes en las muestras del plancton encontramos

las microalgas bentónicas (descritas en el capítulo 3), las cuales pueden alcanzar
concentraciones relevantes, llegando a representar el 69% de la densidad total
de las microalgas en la muestra de plancton (otoño de 2008), casi
exclusivamente por la presencia de la diatomea bentónica Amphora lineolata. En
la figura 5.4 podemos observar que la mayor densidad alcanzada por las algas
bentónicas en la muestra de plancton fue a mediados de la primavera de 2007
3 -1
(11,8 x 10 ind·ml ), momento en el cual su densidad representó el 53% de la
densidad total de microalgas en el plancton y las especies dominantes fueron
Geitlerinema cf. nematodes (31%) y Amphora lineolata (22%). Por otro lado, en
términos de biovolumen, las algas bentónicas supusieron entre el 6% y el 99% de
las microalgas en el plancton, y las especies más importantes fueron Amphora
commutata (44% - 72%) y Campylodiscus clypeus (17% - 47%) (Figura 5.4).
3 -1 -1
Figura 5.3. (Página siguiente). Dinámica del biovolumen (mm ·l ) y densidad (cel·ml o
-1
ind·ml ) de A) PPA, B) Fitoplancton (se mencionan las especies dominantes, las que
representan conjuntamente más del 80% del biovolumen) y C) Porcentaje del biovolumen
de los grupos taxonómicos fitoplanctónicos, en la zona de muestreo La Entradilla (EN). Se
indica en las gráficas con una flecha el momento en que el lugar de muestreo se secó por
unos días.
194
C
B
A
Biovolumen (mm3·l-1) Biovolumen (mm3·l-1)
10
12
14
0
2
4
6
8
40%
60%
20%
100%
0%
80%
0,1
0,4
0
0,2
0,3
0,5
abr-07
abr-07 abr-07
may-07
may-07 may-07
Tetraselmis sp.
CYANOPHYCEAE
ago-07
CRYPTOPHYCEAE
ago-07
CHLOROPHYCEAE
ago-07
Tetraselmis sp.
Chlamydomonas cf. reinhardtii

nov-07 nov-07
Microcystis flos-aquae
nov-07
Peridinium umbonatum
Biovolumen
Chlamydomonas cf. reinhardtii

Biovolumen
feb-08 feb-08 feb-08

EN
DINOPHYCEAE
CHRYSOPHYCEAE
abr-08 abr-08
Euglena sp.
abr-08
Densidad
jun-08 jun-08
Chlamydomonas sp.
jun-08
Densidad

sep-08 sep-08
sep-08
oct-08 oct-08
oct-08
nov-08 nov-08
EUGLENOPHYCEAE
Tetraselmis sp.
nov-08
BACILLAROPHYCEAE
dic-08 dic-08
dic-08
0
2
4
6
8
0
10
12
50
100
150
200
250
Densidad (x 103 ind·ml-1)
195

Geitlerinema cf. nematodes EN

60 Amphora lineolata 12

Biovolumen (mm3·l-1)
50 10
40 8
Amphora commutata
30 Campylodiscus clypeus 6
Campylodiscus clypeus
20 Amphora commutata
4
10 2
0 0
mar-08
dic-07
feb-08
dic-08
may-07
may-08
ago-07
ago-08
abr-07
abr-08
jul-07
jul-08
nov-07
nov-08
ene-08
oct-07
oct-08
jun-07
sep-07
jun-08
sep-08
Biovolumen Densidad
3 -1 -1
Figura 5.4. Dinámica del biovolumen (mm ·l ) y de la densidad (ind·ml ) de microalgas
bentónicas encontradas formando parte del plancton en la zona de muestreo La
Entradilla (EN). Se mencionan las especies de algas bentónicas dominantes en términos
de densidad (mayo de 2007) y de biovolumen (noviembre de 2007, marzo y junio de
2008). Se indica en la gráfica con una flecha el momento en que el lugar de muestreo se
secó por unos días.
En este estudio también se analizó la concentración del pigmento fotosintético

clorofila a en el agua como medida indirecta, pero rápida, de la biomasa de
productores primarios planctónicos (Figura 5.5). Como se vio en el capítulo 2, se
uso el método de extracción de clorofila y otro, que consistía en medir la
clorofila in vivo e in situ. En EN las medias anuales obtenidas por el primer
-1
método fueron cercanas a 10 µg·l pero se obtuvieron algunos máximos
-1
puntuales elevados, especialmente los más de 50 µg·l en mayo de 2007. La
correlación entre la clorofila a y el biovolumen algal fue alta y estadísticamente
significativa (p<0,0001, Figura 5.5), aunque gracias a los valores extremos.
En la figura 5.6 se muestra la correlación entre las unidades relativas de

fluorescencia para la clorofila a in vivo y la concentración de clorofila a calculada
por el método de extracción en el laboratorio durante los distintos muestreos.
Se observa que en EN la correlación es estadísticamente significativa aunque
existe cierta dispersión en los valores más bajos de clorofila: en algunas
muestras se encontraron altos valores de fluorescencia que se correspondían
196
con bajos valores de clorofila a medida por extracción, y viceversa. Las razones
de estas diferencias se discuten más adelante.
70 EN
80 Biovol. fitoplancton = 1,1 Clorofila a + 1,3

60 R2=0,83; p<0,0001
50 60
40
30 40
20
20
10
0 0
0 20 40 60
may-07
may-08
ago-07
ago-08
abr-07
abr-08
jul-07
mar-08
jul-08
ene-08
oct-08
jun-07
oct-07
jun-08
sep-07
sep-08
dic-07
feb-08
dic-08
nov-07
nov-08
Figura 5.5. Dinámica de la concentración de clorofila a (izquierda) y relación entre la

clorofila a y el biovolumen algal (derecha) en La Entradilla (EN). Se indica en la gráfica de
la izquierda con una flecha el momento en que el lugar de muestreo se secó por unos
días.
También, como se ha indicado en el capítulo 2, se midió in situ la fluorescencia

correspondiente al pigmento ficocianina, presente principalmente en las
cianobacterias. En cuanto a la correlación entre las unidades relativas de
fluorescencia URFs de ficocianina y el biovolumen de cianobacterias y del
picoplancton autotrófico (PPA) en La Entradilla, no se obtuvieron relaciones
estadísticamente significativas.
70 EN
60 Clor a = 0,79 Fluorescencia + 1,32
50 R2= 0,46; p=0,001
40
30
20
10
0
0 10 20 30 40 50
Fluorescencia de clorofila a in vivo
Figura 5.6. Relación entre las unidades relativas de fluorescencia (URF) para la clorofila a
in vivo y la concentracion de clorofila a calculada por el método de extracción de
pigmentos en La Entradilla (EN).
197
B. Molemocho
El PPA presentó las densidades máximas a final de primavera e inicio del verano
3 -1
de 2007, mientras que el resto de meses no sobrepasó las 200 x 10 cel·ml
(Tabla 5.3; Figura 5.7A). En términos de biovolumen, la mayor proporción del
PPA en el fitoplancton total en MM fue del 86% (primavera 2007).
El PPA representó en promedio el 3% ± 5% del picoplancton total (PPA +

bacterioplancton heterotrófico), con un valor de cero entre finales de primavera
e inicios de verano de 2008, y un máximo del 13% en verano de 2007.
3 -1
autotrófico (PPA) y fitoplancton, en Molemocho (MM). Promedio ( X ), desviación
Cálculos realizados sobre los datos presentados en la figura 5.7. La densidad del PPA esta
3 -1 3 -1
expresada en 10 cel·ml y la del fitoplancton en 10 ind·ml .
MM
X DE CV Min Max
Densidad 148 219 148 12,1 761
PPA
Biovolumen 0,3 0,4 148 0,002 1,34
Densidad 16 26 158 0,3 20
Fitoplancton
Biovolumen 63 174 276 0,01 660
En MM la densidad media del fitoplancton durante el periodo de estudio fue 16

3 3 -1
x 10 ± 26 x 10 ind·ml (sin tener en cuenta el bloom de mayo de 2008). La
6 -1
densidad máxima de 20 x 10 ind·ml se observó a comienzos de la primavera de
2008 (Figura 5.7B) como en el año anterior, en el que también hubo un máximo
3 -1
primaveral (91 x 10 ind·ml ). Esta dinámica tan irregular se refleja en un
coeficiente de variación de la densidad del 158%.
3 -1
Figura 5.7. (Página siguiente). Dinámica del biovolumen (mm ·l ) y de la densidad
-1
(ind·ml ) de A) PPA, B) Fitoplancton (se mencionan las especies dominantes, las que
representan más del 80% del biovolumen, así como el valor de densidad y biovolumen en
mayo de 2008) y C) Porcentaje del biovolumen de grupos taxonómicos fitoplanctónicos,
en la zona de muestreo Molemocho (MM).
198
A MM
1,5 800

600
1
400
0,5
200
0 0
may-07
may-08
abr-07
abr-08
ago-07
jul-07
mar-08
ene-08
oct-07
jun-07
sep-07
dic-07
feb-08
nov-07
B Biovolumen Densidad
Dictyosphaerium pulchellum
120 Euglena sp. 100
Euglena gracilis

100 19,6 x 106 ind·ml-1

80
6,6 x 102 mm 3·l-1
80
Tetraselmis sp. 60
60
40
40
20 20
0 0
may-07
may-08
ago-07
abr-07
abr-08
jul-07
mar-08
ene-08
oct-07
jun-07
sep-07
dic-07
feb-08
nov-07
C Biovolumen Densidad
100%
80%
60%
40%
20%
0%
mar-08
dic-07
feb-08
may-07
may-08
ago-07
abr-07
abr-08
jul-07
nov-07
ene-08
sep-07
oct-07
jun-07
CYANOPHYCEAE DINOPHYCEAE EUGLENOPHYCEAE

CRYPTOPHYCEAE CHRYSOPHYCEAE BACILLAROPHYCEAE
CHLOROPHYCEAE
199
El biovolumen del fitoplancton en MM presentó un valor promedio de 63 ± 174

3 -1
mm ·l . La dinámica del biovolumen del fitoplancton (Figura 5.7B) se caracteriza
por presentar tres grandes picos (CV = 276%), en las primaveras de 2007 (101
3 -1 3 -1 3 -1
mm ·l ) y 2008 (660 mm ·l ) y en el verano de 2007 (59 mm ·l ). En esos picos
las especies dominantes con más del 80% del biovolumen fueron: dos especies
del género Euglena (Euglena sp. 75% y Euglena gracilis 17%), Tetraselmis sp.
(82%) y Dictyosphaerium pulchellum (99%). Esta última fue la especie dominante
en el bloom que se encontró a finales de la primavera de 2008.
En lo que se refiere a la distribución relativa del biovolumen en los grupos

taxonómicos, en MM encontramos que las euglenofíceas dominaron con más
del 80% en seis meses de muestreo (Figura 5.7C). Las euglenofíceas dominan
tanto en momentos de primavera como de verano o invierno; puntualmente se
observa un dominio de clorofíceas (primavera), cianobacterias (otoño) o
crisofíceas (invierno).
Por otra parte, al igual que en EN, se encontraron microalgas bentónicas (Figura
5.8), pero en muy poca concentración (0,01% – 4,8%); únicamente fueron
relevantes cuando la población de la especie Denticula elegans alcanzó en
3 -1
verano de 2007 un biovolumen de 20 mm ·l , lo que representó el 70% del
biovolumen de las microalgas en el plancton.
La correlación entre la clorofila a y el biolomunen algal en MM fue también

estadísticamente significativa (Figura 5.9), como sucedía en EN, y del mismo
modo, existieron correlaciones estadísticamente significativas entre las unidades
relativas de fluorescencia para la clorofila a in vivo y la concentración de clorofila
a calculada por el método de extracción en el laboratorio durante el periodo de
estudio (Figura 5.10). Además, al igual que en EN no existió una correlación
siginificativa entre las URFs para la ficocianina y el biovolumen de cianobacterias
y PPA.
200
MM
25 70
Denticula elegans

60
20
50
15 40
10 30
20
5
10
0 0
may-07
may-08
ago-07
abr-07
abr-08
jul-07
mar-08
ene-08
oct-07
jun-07
sep-07
dic-07
feb-08
nov-07
Biovolumen Densidad
3 -1 -1
Figura 5.8. Dinámica del biovolumen (mm ·l ) y densidad (ind·ml ) de microalgas
bentónicas encontradas formando parte de la muestra tomada en la columna de agua de
la zona de muestreo Molemocho (MM). Se menciona la especie dominante, en agosto de
2007, la cual representa el 70% del biovolumen de microalgas en el plancton.
30 MM
120 Biovol. fitoplancton = 2,8 Clorofila a - 10,7
25 R² = 0,71; p<0,0001
100
20
80
15 60
10 40
5 20
0 0
mar-08
dic-07
feb-08
may-07
may-08
ago-07
abr-07
abr-08
jul-07
nov-07
ene-08
jun-07
oct-07
sep-07
0 10 20 30

clorofila a y el biovolumen algal (derecha) en Molemocho (MM). Esta zona de muestreo
estuvo seca a partir de junio de 2008.
201
30 MM
Clor a = 0,74 Fluorescencia - 1,49
25
R2= 0,86; p<0,0001
20
15
10
5
0
0 10 20 30 40
pigmentos en Molemocho (MM).
C. Puente Navarro
En el PPA de PN encontramos cuatro picos destacables, dos en primavera de

2007, uno en otoño de 2007 y otro en invierno de 2008, el cual fue el valor
máximo en todo el tiempo de muestreo (Figura 5.11A y Tabla 5.4). El PPA en
este lugar de estudio representó entre el 76% y el 99% del biovolumen de la
fracción fitoplanctónica. En términos de biovolumen, la mayor proporción del
PPA en el fitoplancton total en PN ocurrió en la primavera de 2007 (43% – 77%).
El PPA representó, en promedio, el 30% ± 16% del picoplancton total (PPA +

bacterioplancton heterotrófico), con un valor mínimo en primavera de 2008
(0,7%) y el máximo a finales del verano de 2007 (49%).
3 -1
Figura 5.11. (Página siguiente). Dinámica del biovolumen (mm ·l ) y de la densidad
-1
(ind·ml ) de A) PPA, B) Fitoplancton (se mencionan las especies dominantes, las que
representan más del 80% del biovolumen) y C) Porcentaje del biovolumen de grupos
taxonómicos fitoplanctónicos, en la zona de muestreo Puente Navarro (PN).
202
A PN
120 70

100 60
50
80
40
60
30
40
20
20 10
0 0
may-07
may-08
ago-07
abr-07
abr-08
jul-07
mar-08
ene-08
oct-07
jun-07
jun-08
sep-07
dic-07
feb-08
nov-07
B Biovolumen Densidad
700 5

600
Microcystis flos-aquae Oscillatoria tenuis 4
500 Synechocystis aquatilis Microcystis aeruginosa
Plangtolyngbya limnetica Cryptomonas erosa 3
400 Chaetoceros muelleri
Plangtolyngbya contorta
Chaetoceros muerelli
300 Microcystis aeruginosa
2
200
1
100
Chroococcus minor
0 0
may-07
may-08
ago-07
abr-07
abr-08
jul-07
mar-08
ene-08
jun-07
sep-07
oct-07
jun-08
dic-07
feb-08
nov-07
Biovolumen Densidad
C
100%
80%
60%
40%
20%
0%
may-07
may-08
ago-07
abr-07
abr-08
jul-07
mar-08
ene-08
oct-07
jun-07
sep-07
jun-08
dic-07
feb-08
nov-07
CYANOPHYCEAE DINOPHYCEAE EUGLENOPHYCEAE

CRYPTOPHYCEAE CHRYSOPHYCEAE BACILLAROPHYCEAE
CHLOROPHYCEAE
203
El rango de la densidad fitoplanctónica en PN (Figura 5.11B) se encontraba entre

6 -1 6 -1
0,2 x 10 ind·ml (verano 2007) y 4,3 x 10 ind·ml (invierno 2008), con un
6
coeficiente de variación (CV) de 104% y una densidad media de 1,1 x 10
6 -1
± 1,1 x 10 ind·ml . Se encontraron tres picos, dos en el 2007, en verano (2,5 x
6 -1 6 -1
10 ind·ml ) y en otoño (2,0 x 10 ind·ml ) y uno en el 2008 en invierno (4,3 x
6 -1
10 ind·ml ). En términos de densidad fitoplanctónica, las especies que
conjuntamente representaban más del 80% fueron: en verano de 2007
Synechocystis aquatilis (38%), Planktolyngbya contorta (27%), P. limnetica (12%)
y Merismopedia tennuissima (7%); en otoño de 2007 Chroococcus microscopicus
(63%), Merismopedia tennussima (13%) y Synechocystis aquatilis (10%) y en
invierno de 2008 las especies dominantes fueron Chroococcus minor (43%),
pequeños flagelados (32%) y Chroococcus microscopicus (15%).
3 -1
autotrófico (PPA) y del fitoplancton, en Puente Navarro (PN). Promedio ( X ), desviación
Cálculos realizados sobre los datos presentados en la figura 5.11. La densidad del PPA
3 -1 3 -1
esta expresada en 10 cel·ml y la del fitoplancton en 10 ind·ml .
PN
X DE CV Min Max
Densidad 20957 16122 77 968 57197
PPA
Biovolumen 37 28 77 2 101
Densidad 1096 1141 104 161 4337
Fitoplancton
Biovolumen 166 144 87 16 585
El biovolumen total del fitoplancton en PN, al igual que en los otros lugares de
estudio, no describió un patrón estacional determinado ya que se observa una
dominancia casi continua de las cianobacterias. Los cinco picos de biovolumen
más importantes se encontraron distribuidos en las cuatro estaciones (Figura
3 -1
5.11B). El primer pico se encontró en verano de 2007 (260 mm ·l ), en donde
cinco especies se repartían el 80% del biovolumen, siendo dominante
Microcystis flos-aquae (31%). El segundo máximo (que fue el absoluto) se dio en
3 -1
otoño de 2007 (585 mm ·l ) y estuvo formado casi en exclusividad por M. flos-
aquae, quien representó el 88% del biovolumen. El siguiente pico, también en
204
3 -1
otoño de 2007, alcanzó un biovolumen fitoplanctónico de 210 mm ·l y fue la
suma de cuatro especies con las que se alcanzó el 80% del biovolumen, siendo
Oscillatoria tenuis (33%) la dominante (Figura 5.11B). En invierno de 2008 se
3 -1
originó el cuarto pico poblacional (198 mm ·l ), siendo Chroococcus minor
(50%), junto con otras tres especies, las que alcanzaron el 80%. Y finalmente la
3 -1
diatomea Chaetoceros muelleri constituyó el 86% del quinto pico (280 mm ·l )
de la primavera de 2008.
La variación temporal de los grupos taxonómicos en PN se caracteriza por la

dominancia de las cianobacterias en 12 de los 15 meses de muestreo,
principalmente en el periodo comprendido entre el verano de 2007 y la
primavera de 2008; solamente en la primavera de 2007 dominaron las
diatomeas y las clorofíceas (Figura 5.11C).
Las algas bentónicas encontradas en las muestras de la columna de agua (Figura

5.12) presentaron un pico en otoño de 2007 y las especies dominantes fueron
Geitlerinema cf. tenue (7% del biovolumen de algas en el plancton) y G. cf.
amphibium (5%).
PN
20 Geitlerinema cf. tenue 5
Geitlerinema cf. amphibium

4
15
3
10
2
5
1
0 0
may-07
may-08
ago-07
abr-07
abr-08
jul-07
mar-08
ene-08
oct-07
jun-07
sep-07
jun-08
dic-07
feb-08
nov-07
Biovolumen Densidad
3 -1 -1
Figura 5.12. Dinámica del biovolumen (mm ·l ) y de la densidad (ind·ml ) de microalgas
bentónicas encontradas formando parte de la muestra tomada en la columna de agua de
la zona de muestreo Puente Navarro (PN). Se mencionan las especies dominantes, en
noviembre de 2007, las cuales representan el 12% del biovolumen de microalgas en el
plancton.
205
Al observar la dinámica de la concentración de clorofila a (Figura 5.13) se

aprecian grandes fluctuaciones en los primeros momentos del estudio. Los
-1
valores medios anuales de clorofila a en PN fueron superiores a 100 µg·l y los
-1
máximos mayores de 350 µg·l . No hubo correlación estadísticamente
significativa entre la clorofila a y el biovolumen algal en esta zona de muestreo
(Figura 5.13). Por otra parte, sí la hubo entre la clorofila determinada in vivo y las
concentraciones calculadas por el método de extracción de pigmentos (Figura
5.14), debido a los valores extremos.
400 PN
350 700
Biovolumen fitoplancton (mm3·l-1) 600
300
250 500
200 400
150 300
100 200
50 100
0 0
mar-08
dic-07
feb-08
may-07
may-08
ago-07
abr-07
abr-08
jul-07
nov-07
ene-08
0 100 200 300 400

jun-07
oct-07
sep-07
jun-08

clorofila a y el biovolumen algal (derecha) en Puente Navarro (PN). Esta zona de
muestreo estuvo seca a partir de julio de 2008.
400 PN
Clor a = 0,88 Fluorescencia - 12,89
a (µg·l-1)
300 R² = 0,61; p=0,001
200
Clorofila
100
0
0 100 200 300 400
pigmentos en Puente Navarro (PN).
206
Con respecto a la correlación entre las URFs de ficocianina y el biovolumen de

cianobacterias y del picoplancton autotrófico (PPA), supuestos poseedores de
este pigmento, únicamente se obtuvo una relación estadísticamente significativa
en este lugar, en el que la abundancia de PPA fue muy elevada (r=0,66; p=0,02;
Figura 5.15).
Biovolumen Cyanophyceae (mm3·l-1)

100 PN 600
80 500
Fluorescencia (x 1000)
400
60
300
40
200
20 100
0 0
may-07
may-08
ago-07
abr-07
abr-08
jul-07
mar-08
ene-08
oct-07
jun-07
sep-07
jun-08
dic-07
feb-08
nov-07
Fluorescencia Biovolumen
Figura 5.15. Dinámica de las unidades relativas de fluorescencia (URF) de ficocianina y de

la suma del biovolumen de las Cyanophyceae y el picoplancton autotrófico (PPA),
poseedores de este pigmento, en Puente Navarro (PN).
D. Comparación del fitoplancton entre las tres zonas de muestreo
Considerando las tres zonas como un conjunto, en general, el PPA, presentó

valores de densidad y biovolumen máximos en PN y mínimos en EN (Tablas 5.2,
5.3 y 5.4). La densidad del PPA en las tres zonas de muestreo no describió un
patrón determinado a lo largo del tiempo de estudio y, en términos estadísticos,
la correlación entre las dinámicas del biovolumen del PPA de los tres lugares de
estudio no fueron significativas (p>0,05). Por otra parte, un ANOVA determinó
que el biovolumen del PPA, presentaba diferencias estadísticamente
significativas entre zonas de muestreo (p<0,0001) y el análisis a posteriori reveló
que las diferencias se dieron entre todas las zonas de estudio (EN-MM, MM-PN y
EN-PN; p=0,04, p<0,0001 y p<0,0001, respectivamente).
207
De manera general, tanto la densidad como el biovolumen del fitoplancton

fueron mayores en la zona de muestreo PN, seguido de MM y finalmente los
menores valores se encontraron en EN. La diferencia entre las medias del
biovolumen de las zonas de muestreo se comprueba empleando un análisis no
paramétrico, Kruskal-Wallis (p<0,0001) ya que los datos no presentaban
homogeneidad de varianzas (p=0,006). Por otra parte, destaca el hecho de que
ninguna de las tres zonas sigue un patrón estacional determinado y la dinámica
descrita en cada uno de dichos lugares no describe una misma trayectoria, por lo
que la dinámica del biovolumen fitoplanctónico no presentó correlación a lo
largo del tiempo entre los tres enclaves.
En un intento por establecer semejanzas entre la comunidad planctónica de los

tres enclaves, aunque fueran con desfases temporales y sólo basadas en la
distribución de sus grandes grupos taxonómicos, se realizó un análisis de
agrupamiento sobre el conjunto de las muestras. Aunque las asociaciones de
grupos son débiles, y sólo aquéllos que son los dominantes en todo momento
como cianobacterias, PPA y clorofíceas se ven agrupados, el empaquetamiento
de muestras sí resulta ilustrador (Figura 5.16A y B). Las muestras de los tres
lugares aparecen prácticamente formando grupos separados sin importar el
momento del año.
Para la cuantificación del zooplancton se empleó la metodología descrita en el

apartado 2.5.2 del capítulo 2.
A. La Entradilla
3 -1
Los ciliados alcanzaron densidades entre 0,2 x 10 ind·l (primavera 2007) y 23 x
3 -1
10 ind·l (otoño de 2008) (Tabla 5.5), con picos (Figura 5.17) en verano de 2007
3 -1 3 -1 3 -1 3 -
(4 x 10 ind·l ), invierno (3 x 10 ind·l ), primavera (7 x 10 ind·l y 13 x 10 ind·l
1 3 -1
) y otoño de 2008 (23 x 10 ind·l ). La densidad de ciliados con relación a la del
zooplancton total (rotíferos, cladóceros y copépodos, incluidos los ciliados)
representó entre el 20% y 99,9% a lo largo del estudio.
208
EN - MM - PN
A CYANO
PPA
CHLOR
BACI
DINO
EUGLE
CRYPT
CHRYS
B 0,3 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0 1,1 1,2
EN-abr-07
EN-jul-07
EN-oct-07
EN-may-07
EN-ago-07
EN-oct-08
EN-sep-08
EN-nov-07
EN-jul-08
EN-jun-07
EN-sep-07
EN-jun-08
EN-ago-08
EN-may-08
EN-dic-07
EN-feb-08
PN-mar-08
MM-ene-08
MM-feb-08
EN-dic-08
PN-may-07
PN-ago-07
PN-may-08
PP-abr-07
PP-may-07
PN-jun-07
MM-jun-07
PN-jul-07
PN-sep-07
PN-oct-07
PN-feb-08
PN-abr-08
PN-nov-07
PN-ene-08
EN-ene-08
EN-abr-08
EN-mar-08
MM-nov-07
MM-may-07
MM-dic-07
MM-abr-08
MM-may-08
EN-nov-08
MM-jul-07
MM-ago-07
MM-sep-07
MM-oct-07
MM-abr-07
MM-mar-08
PN-dic-07
0,0 0,2 0,4 0,6 0,8 1,0 1,2

Figura 5.16. Dendrogramas del análisis de agrupamiento (coeficiente de Pearson,
UPGMA) basado en el biovolumen de los grupos taxonómicos del fitoplancton de todas
las zonas de muestreo. Agrupado por: A) Grupos taxonómicos y B) Meses del año de
todas las zonas. Las muestras se agrupan prácticamente por el lugar de muestreo,
Azul( )=EN, Rojo( )=PN y Verde( )=MM. La escala indica la distancia de la conexión.
209
-1
La biomasa de ciliados media fue 23 ± 38 µgPS·l (Tabla 5.5) con picos en otoño
-1 -1 -1
de 2007 (32 µgPS·l ), invierno (91 µgPS·l ), primavera (159 µgPS·l ) y otoño de
-1
2008 (48 µgPS·l ) (Figura 5.17). Las especies dominantes con respecto a la
biomasa zooplanctónica en dichos picos (Figura 5.17 y 5.18C) fueron: en otoño
de 2007 Enchleys cf. gasterosteus (24%) y Coleps cf. hirtus (8%), en invierno
Pelagodileptus cf. trachelioides (69%) y Enchleys cf. gasterosteus (11%), en
primavera, Lagynophrya cf. acuminata (91%) y en otoño de 2008, Euplotes cf.
affinis (75%). La biomasa relativa de los ciliados con respecto a la biomasa
zooplanctónica varió entre el 0,1% y el 99,7% y la mayor representación se
registró en el año 2008.
-1 -1
Tabla 5.5. Estadísticos básicos de la densidad (ind·l ) y la biomasa (µgPS·l ) de ciliados,
rotíferos, cladóceros y copépodos en La Entradilla. Promedio ( X ), desviación estándar
(DE), coeficiente de variación (CV%), valor mínimo (Min) y máximo (Max). Cálculos
realizados sobre los datos representados en las figuras 5.17 y 5.18. El mínimo de los
cladóceros hace referencia al mes de estudio en que se encontró la menor densidad y
biomasa de entre aquellos meses en que dichos organismos estaban presentes. La
3 -1
densidad de los ciliados se expresa en: x 10 ind·l .
EN Densidad Biomasa
Ciliados x 103 4 5 140 0,2 23 23 38 166 0,1 159
Rotíferos 387 1338 346 0,4 6198 14 41 302 0,02 191
Cladóceros 0,4 0,8 191 0,7 3,0 6,6 13 203 0,1 47
Copépodos 75 274 367 0,02 1269 74 263 353 0,02 1217
La dinámica de la densidad del metazooplancton no mostró un patrón estacional

aparente, y se caracterizó por presentar tres picos, uno en otoño de 2007 con
-1 -1
7467 ind·l y los otros dos en invierno y verano de 2008 con 246 ind·l y 323
-1
ind·l respectivamente (Figura 5.18A). El gran pico de densidad de octubre está
relacionado con el hecho de que en este momento la profundidad de la columna
de agua era baja (véase Figura 2.9A) y no había agua libre por encima de la
pradera de carófitos, de manera que la muestra de agua que se tomó procedía
de entre la vegetación sumergida. La media de la densidad fue de 462 ± 1610
-1
ind·l (CV 348%). Los organismos dominantes en los tres máximos de densidad
fueron los rotíferos Bdelloidea, Brachionus quadridentatus, Notholca squamula,
Lepadella patella y Lecane lamellata.
210
EN
200 Euplotes cf. affinis 25
Densidad (x 103 ind·l-1)

Lagynophrya cf. acuminata
Biomasa (µgPS·l -1)
20
150
Pelagodileptus cf. trachelioides 15
100 Enchleys cf. gasterosteus
10
Enchleys cf. gasterosteus
50 Coleps cf. hirtus 5
0 0
may-07
may-08
ago-07
ago-08
abr-07
abr-08
jul-07
jul-08
mar-08
ene-08
oct-07
oct-08
jun-07
sep-07
jun-08
sep-08
dic-07
dic-08
feb-08
nov-07
nov-08
Biomasa Densidad
-1 -1
Figura 5.17. Dinámica de la biomasa (µgPS·l ) y la densidad (ind·l ) de ciliados en La
Entradilla (se indican las especies dominantes en los máximos de biomasa, las que
representan más del 80% de la biomasa). Se indica en la gráfica con una flecha el
momento en que el lugar de muestreo se secó por unos días.
La biomasa del zooplancton (sin incluir los ciliados) a lo largo del tiempo de
-1 -1
estudio alcanzó valores entre 0,03 µgPS·l (verano 2008) y 1408 µgPS·l (otoño
2007), presentando un coeficiente de variación anual del 319%. Los picos de la
-1
biomasa se encontraron en primavera de 2007 con 80 µgPS·l , en otoño de 2007
-1 -1
con 1408 µgPS·l , en primavera de 2008 con 42 µgPS·l , en verano de 2008 con
-1 -1
41 µgPS·l y en otoño de 2008 con 32 µgPS·l (Figura 5.18A). Al analizar la
variación de la biomasa de cladóceros, copépodos y rotíferos encontramos que
la biomasa de los copépodos a lo largo del estudio dominó frente a la de los
otros dos grupos (Figura 5.18B), debido a la presencia de Acanthocyclops
-1
robustus y presentó valores medios de 74 ± 263 µgPS·l frente a cladóceros y
-1 -1
rotíferos cuyas medias de biomasa fueron de 14 ± 41 µgPS·l y 7 ± 13 µgPS·l ,
respectivamente (Tabla 5.5).
Los cladóceros, por su parte, dominaron en algunos meses de las primaveras de

2007 (Simocephalus exspinosus - 37%) y 2008 (Daphnia magna - 94%) e inicios
de verano de 2007 (69%), mientras que los rotíferos lo hicieron sólo en un mes
de invierno (60%) y uno en primavera de 2008 (45%), ya que el resto del periodo
de muestro, como mencionamos anteriormente, dominaron los copépodos (en
211
otoño de 2007 representaron del 80% al 86%, en verano el 82% – 83% y en

otoño de 2008 el 96% – 97%).
Adicionalmente se encontraron formando parte de las muestras en las que se

determinó el metazooplancton organismos tales como ostrácodos,
quironómidos, nemátodos y tecamébidos (lo que hemos denominado
“zoobentos”). La densidad de estos organismos fue, en promedio, de 78 ± 143
-1 -1
ind·l , con densidades mínimas en primavera de 2007 (0,3 ind·l ) y máximas en
-1
otoño de 2007 (666 ind·l ). En dicho pico, los organismos que representaron
-1
más del 50% de la densidad del zoobentos fueron los quironómidos (150 ind·l ),
-1 -1
los ostrácodos (130 ind·l ) y los nemátodos (90 ind·l ). En términos de biomasa,
-1
el zoobentos supuso entre 2,3 y 1466 µgPS·l .
B. Molemocho
3 3 -1
Los ciliados presentaron densidades medias de 49 x 10 ± 72 x 10 ind·l (Tabla
3 -1 3 -1
5.6), con picos en verano (88 x 10 ind·l ) y otoño de 2007 (62 x 10 ind·l ) e
3 -1
invierno de 2008 (283 x 10 ind·l ) (Figura 5.19). La densidad de ciliados con
relación a la del zooplancton total (rotíferos, cladóceros y copépodos, incluidos
ciliados) representó entre el 85% y 99,8% a lo largo del estudio.
-1
La biomasa de ciliados media fue de 67 ± 118 µgPS·l (Tabla 5.6), con picos en
-1 -1
verano (69 µgPS·l ) y otoño de 2007 (96 µgPS·l ) e invierno de 2008 (463
-1
µgPS·l ). Las especies dominantes con respecto a la biomasa zooplanctónica en
dichos picos (Figura 5.19 y 5.20C) fueron: en verano de 2007 una especie no
determinada del grupo Hymenostomata (70%), en otoño de 2007 Uronema cf.
nigricans (64%) y Limnostrombidium cf. pelagicum (8%) y en invierno de 2008
Uronema cf. nigricans (37%). La biomasa relativa de los ciliados con respecto a la
biomasa zooplanctónica varió entre el 0,6 y el 79%.
-1 -1
Figura 5.18. (Página siguiente). Dinámica de: A) biomasa (µgPS·l ) y densidad (ind·l )
total del metazooplancton (se mencionan las especies dominantes, las que representan
más del 80% de la biomasa), B) Porcentaje de la biomasa de Rotifera, Cladocera y
Copepoda y C) Porcentaje de la biomasa Rotifera, Cladocera, Copepoda, y ciliados, en la
zona de muestreo La Entradilla (EN). Se indica en las gráficas con una flecha el momento
en que el lugar de muestreo se secó por unos días.
212
C
B
A
80%
20%
40%
60%
100%
0%
100
20
40
60
80
100%
20%
40%
60%
80%
0%
abr-07 abr-07
abr-07
may-07 may-07
may-07
jun-07 jun-07
jun-07
Acanthocyclops robustus
jul-07
Simocephalus exspinosus
jul-07 jul-07
ago-07
ROTIFERA
ago-07 ago-07
ROTIFERA
7467 ind·l-1

1408 µgPS·l-1

ene-08
CLADOCERA
ene-08 ene-08 Biomasa
feb-08
CLADOCERA
feb-08 feb-08
EN

abr-08 abr-08
abr-08
may-08
may-08 may-08
COPEPODA
COPEPODA
jun-08
jun-08 jun-08
Daphnia magna
Densidad
jul-08
jul-08
Bdelloidae
jul-08
ago-08
ago-08 ago-08
sep-08
sep-08 sep-08 oct-08
CILIADOS
oct-08 oct-08 nov-08

nov-08 nov-08 dic-08
dic-08 dic-08
0
100
200
300
400
500
600
213
Densidad (ind.·l -1)

-1 -1
Tabla 5.6. Estadísticos básicos de la densidad (ind·l ) y de la biomasa (µgPS·l ) de
ciliados, rotíferos, cladóceros y copépodos en Molemocho (MM). Promedio ( X ),
desviación estándar (DE), coeficiente de variación (CV%), valor mínimo (Min) y máximo
(Max). Cálculos realizados sobre los datos representados en las figuras 5.19 y 5.20. El
mínimo de los ciliados y cladóceros hace referencia al mes de estudio en que se encontró
la menor densidad y biomasa de entre aquellos meses en que los dichos organismos
3 -1
estaban presentes. La densidad de los ciliados se expresa en: x 10 ind·l .
MM Densidad Biomasa
Ciliados x103 49 72 145 4 283 67 118 178 6 463
Rotíferos 690 1323 192 13 5130 33 66 199 1 259
Cladóceros 8 16 206 0,2 56 80 208 261 0,1 725
Copépodos 291 408 140 1 1589 331 492 149 0,5 1895
La dinámica de la densidad del metazooplancton en MM (Figura 5.20A) presentó

-1 -1
dos picos en primavera de 2007 (6720 ind·l y 1442 ind·l ) y uno en invierno de
-1
2008 (1449 ind·l ). El valor medio de la densidad a lo largo del periodo de
-1
estudio fue de 991 ± 1700 ind·l , con una variación (CV) del 172%. Los
organismos dominantes en los tres picos fueron los rotíferos Keratella quadrata,
K. tropica y el copépodo Acanthocyclops robustus. Adicionalmente, al incluir los
ciliados en la densidad zooplanctónica, encontramos que cuando se consideran
llegan a suponer del 85% al 99,9% de la densidad total.
-1
En promedio mensual, la biomasa zooplanctónica ascendió a 445 ± 580 µgPS·l ,
con una variación (CV) del 130%. Se encontraron tres picos (Figura 5.20A): en la
-1 -1
primavera de 2007 (2158 µgPS·l ), en la primavera (975 µgPS·l ) e invierno de
-1
2008 (762 µgPS·l ), durante los cuales las especies que representaron más del
80% de la biomasa fueron: Acanthocyclops robustus en primavera de 2007 e
invierno de 2008 (88% y 94% respectivamente) y Daphnia magna (74%) junto
con A. robustus (23%) en la primavera de 2008.
Al igual que en EN, el grupo que dominó la biomasa zooplanctónica en casi todos
los meses a lo largo del estudio fue el de los copépodos, exceptuando algún mes
del verano de 2007 con un 78% de rotíferos o en primavera y verano de 2008
donde puntualmente los cladóceros alcanzaron un 52% y 74% respectivamente
(Figura 5.20B). La mayor biomasa encontrada de dichos grupos fue: en
primavera de 2007 la de los rotíferos y copépodos, y en primavera de 2008 la de
los cladóceros.
214
MM
Biomasa (x 103 µgPS·l-1) 0,5 Uronema cf. nigricans 300

0,4 250
200
0,3
Uronema cf. nigricans 150
0,2 Limnostrombidium cf. pelagicum
100
0,1 Hymenostomata
50
0 0
may-07
may-08
ago-07
abr-07
abr-08
jul-07
mar-08
ene-08
oct-07
jun-07
sep-07
dic-07
feb-08
nov-07
Biomasa Densidad
-1 -1
Figura 5.19. Dinámica de la biomasa (µgPS·l ) y la densidad (ind·l ) de ciliados en
Molemocho (se indican las especies dominantes en los máximos de biomasa, las que
representan más del 80% de la biomasa).
En Molemocho también se encontraron organismos tales como ostrácodos,

quironómidos, nemátodos y tecamébidos. La densidad media de estos
-1
organismos fue de 4 ± 6 ind·l , con mínimos de cero en primavera de 2007 y
-1
máximos en verano de 2007 (21 ind·l ). Cuando se presentó la máxima densidad
-1
y por tanto biomasa (33 µgPS·l ) del “zoobentos”, los organismos que
representaron el 85% en términos de densidad y el 88% en términos de
-1 -1
biomasa, fueron los quironómidos (3 ind·l ; 21 µgPS·l ) y algunos organismos
-1 -1
del género Astroameba (15 ind·l ; 8 µgPS·l ).
-1 -1
Copepoda y C) Porcentaje de la biomasa Rotifera, Cladocera y Copepoda y ciliados, en la
zona de muestreo Molemocho (MM).
215
C
B
A
216
Biomasa (x 103 µgPS·l-1)
0,5
1,5
1
2,5
0
2
100%
20%
40%
60%
80%
0%
100%
20%
40%
60%
80%
0%
abr-07 abr-07
abr-07
may-07 may-07
may-07
jun-07 jun-07
jun-07
ROTIFERA
ago-07 ago-07
ROTIFERA
ago-07
Biomasa
CLADOCERA
CLADOCERA
MM
nov-07
nov-07 nov-07

ene-08
Densidad
COPEPODA
ene-08 ene-08
COPEPODA
feb-08
feb-08 feb-08
mar-08
mar-08 mar-08
Daphnia magna
abr-08
CILIADOS
abr-08 abr-08
may-08
may-08 may-08
0
1
2
3
4
5
6
7
8

C. Puente Navarro
6 6 -1
Los ciliados presentaron densidades medias de 1,3 x 10 ± 1,7 x 10 ind·l (Tabla
6 -1 6
5.7), con picos (Figura 5.21) en verano (1 x 10 ind·l ) y otoño de 2007 (4 x 10
-1 6 -1 6 -1
ind·l ), en invierno (6 x 10 ind·l ) y primavera de 2008 (3 x 10 ind·l ). La
densidad de ciliados con relación a la del zooplancton total (rotíferos, cladóceros
y copépodos, incluidos ciliados) representó entre el 97 y 100% a lo largo del
estudio.
-1
La biomasa de ciliados media fue 2202 ± 3321 µgPS·l (Tabla 5.7), con picos en
-1 -1
verano (1838 µgPS·l ) y otoño de 2007 (2443 µgPS·l ), en invierno (11458
-1 -1
µgPS·l ) y en primavera de 2008 (7145 µgPS·l ) (Figura 5.21). Las especies
dominantes y en algunos casos que representaron más del 80% de la biomasa
con respecto al zooplancton en los picos mencionados (Figura 5.21 y 5.22C)
fueron: en verano Uronema cf. nigricans (79%) y Urotricha sp. (13%), y en otoño
de 2007 Ctedoctema cf. acanthrocryptum (91%). En invierno de 2008 dominó
Uronema cf. nigricans con más del 80% de la biomasa y en primavera las
especies dominantes fueron Uronema cf. nigricans (52%), Pelagothrix cf.
plancticola (27%) y Coleps cf. hirtus (18%). La biomasa relativa de los ciliados con
respecto a la biomasa zooplanctónica fue del 77% al 100%.
-1 -1
Tabla 5.7. Estadísticos básicos de la densidad (ind·l ) y de la biomasa (µgPS·l ) de
ciliados, rotíferos y copépodos en Puente Navarro (PN). Promedio ( X ), desviación
Cálculos realizados sobre los datos representados en las figuras 5.21 y 5.22. Se excluyeron
los cladóceros ya que únicamente se encontraron en un mes en el periodo de estudio. El
mínimo hace referencia al mes de estudio en que se encontró la menor densidad y
biomasa de entre aquellos meses en que dichos organismos estaban presentes. La
6 -1
densidad de los ciliados se expresa en x 10 ind·l .
PN Densidad Biomasa
6
Ciliados x10 1,3 1,7 132 0,03 5,8 2202 3321 151 58 11458
Rotíferos 3584 8562 239 0,4 33508 333 1096 329 0,01 4281
Copépodos 156 558 358 0,1 2170 165 583,0 353 0,1 2270
217
La densidad zooplanctónica presentó valores medios a lo largo del estudio de

-1
3739 ± 8587 ind·l , con una variación (CV) del 229%. Se encontraron densidades
-1
entre 0,5 y 33507 ind·l (Figura 5.22A), máximo alcanzado en primavera de 2008
y que supone la mayor concentración de zooplancton en Las Tablas de Daimiel
durante el periodo de este estudio. Otros dos picos a lo largo del tiempo de
-1 -1
estudio se dieron en primavera (6183 ind·l ) y en verano de 2007 (6849 ind·l ).
Las especies dominantes en los tres máximos poblacionales fueron: el copépodo
Acanthocyclops robustus y los rotíferos Keratella tropica, Brachionus angularis y
B. plicatilis. Al incluir los ciliados en la densidad del zooplancton total éstos
supusieron entre el 0% y el 100%.
Uronema cf. nigricans

PN Pelagothrix cf. plancticola
14 Coleps cf. hirtus 7
Uronema cf. nigricans

12 6
10 5
8 4
Ctedoctema cf. acanthorcryptum
6 3
4 Uronema cf. nigricans 2
Urotricha sp.
2 1
0 0
may-07
may-08
ago-07
abr-07
abr-08
jul-07
mar-08
ene-08
oct-07
jun-07
sep-07
jun-08
dic-07
feb-08
nov-07
Biomasa Densidad
-1 -1
Figura 5.21. Dinámica de la biomasa (µgPS·l ) y la densidad (ind·l ) de ciliados en Puente
Navarro (se indican las especies dominantes en los máximos de biomasa, las que
representan más del 80% de la biomasa).
-1 -1
Copepoda (en enero de 2008 no se registraron organismos de estos grupos) y C)
Porcentaje de la biomasa de Rotifera, Cladocera, Copepoda y ciliados, en la zona de
muestreo Puente Navarro (PN).
218
C
B
A
0
1
2
3
4
5
20%
40%
100%
60%
80%
0%
100%
0%
20%
40%
60%
80%
abr-07 abr-07
abr-07
may-07 may-07
may-07
jun-07 jun-07
jun-07
ROTIFERA
jul-07 jul-07
jul-07
ROTIFERA
CLADOCERA
Biomasa
nov-07 nov-07
CLADOCERA
nov-07
PN
COPEPODA
COPEPODA
feb-08 feb-08
feb-08
Densidad
mar-08 mar-08
mar-08
abr-08 abr-08
abr-08
CILIADOS
may-08
may-08 may-08
Brachionus plicatilis
jun-08
jun-08 jun-08
0
5
10
15
20
25
30
35
40
219

La biomasa del zooplancton a lo largo de este trabajo (Figura 5.22A) presentó

-1 -1
valores entre 0,1 µgPS·l (invierno 2008) y 4281 µgPS·l (verano 2008), con una
-1
media de 497 ± 1201 µgPS·l y una variación (CV) del 241%. Destaca además
otro máximo en la dinámica de la biomasa, en primavera de 2007 (2329
-1
µgPS·l ). Las especies dominantes fueron: en primavera de 2007 Acanthocyclops
robustus (97%), y en primavera de 2008 Brachionus plicatilis (100%). Los
cladóceros se encontraron únicamente en un mes de primavera de 2007 (0,9
-1
µgPS·l ). No se observaron ni rotíferos ni copépodos en las muestras de varios
-1 -1
meses del estudio y las biomasas máximas fueron 4281 µgPS·l y 2270 µgPS·l
respectivamente (Tabla 5.7).
Al analizar la variación del porcentaje de la biomasa de cladóceros, copépodos y

rotíferos encontramos que tanto copépodos como rotíferos fueron dominantes
en algún momento del tiempo de estudio (Figura 5.22B): los rotíferos en
primavera de 2007 (77 - 97%) y primavera (100%) e invierno de 2008 (71- 80%) y
los copépodos en verano (62-100%), otoño de 2007 (100%) y también en algún
mes de primavera de 2008 (100%). Al incluir los ciliados en la biomasa
zooplanctónica total (Figura 5.22C) encontramos que este grupo representó más
del 80% del zooplancton en algunos meses de verano de 2007 (93%) y de
primavera de 2008 (89% - 97%) y en todos los meses de otoño de 2007 e
invierno de 2008 el 100% de la biomasa o prácticamente este valor.
Se encontraron además, ostrácodos, quironómidos, nemátodos y tecamébidos.

-1
La densidad promedio de estos organismos fue de 2 ± 4 ind·l (rango entre 0 y
-1
14 ind·l ), con valores máximos en invierno de 2008, momento en el cual estos
-1
grupos de organismos alcanzaron valores de biomasa de 9 µgPS·l con la
-1 -1
siguiente representación: nemátodos (12 ind·l ; 0,5 µgPS·l ), ostrácodos (1,4
-1 -1 -1 -1
ind·l ; 3 µgPS·l ) y quironómidos (0,7 ind·l ; 6 µgPS·l ).
D. Comparación del zooplancton entre las tres zonas de muestreo
De modo general, tanto la densidad como la biomasa de zooplancton, e incluso

de ciliados, fue muy superior en PN que en los demás lugares de estudio. La
prueba no paramétrica Kruskal-Wallis indicó que sí existían diferencias
estadísticamente significativas en el promedio de las biomasas zooplanctónicas
entre los tres lugares de estudio (p=0,013). Además, la dinámica de la biomasa
220
de zooplancton en los tres lugares no fue similar entre ellos, tal y como lo pone
de manifiesto la ausencia de correlaciones significativas entre los lugares de
estudio.
Los análisis de agrupamiento en cada uno de los lugares de estudio no describen

una agrupación determinada entre cladóceros, copépodos, rotíferos o ciliados
que se repita. Por lo tanto, con la intención de determinar si existía cierta
covariación temporal o espacial en los lugares de estudio, se realizó un nuevo
análisis de agrupamiento global (Figura 5.23), en el cual se vuelve a encontrar la
falta de asociación entre los grupos de zooplancton. Pero, al contrario de lo que
ocurría con el fitoplancton, los grupos de muestras son una mezcla de fechas y
lugares. Por tanto, el zooplancton resulta mucho más variable y compartido,
tanto en el tiempo como en el espacio, que los productores primarios del
plancton.
5.2.1.4. RELACIONES ENTRE VARIABLES FÍSICAS, QUÍMICAS Y LOS ORGANISMOS

DEL PLANCTON
Se presentan los resultados estadísticamente significativos obtenidos del análisis

de correlación de Pearson en los tres lugares de estudio (EN, MM y PN). En
primer lugar se muestran las correlaciones entre las variables ambientales y los
organismos del plancton (Tablas 5.8, 5.11 y 5.13) y posteriormente entre los
distintos grupos de organismos planctónicos (Tablas 5.9 y 5.14). Además, se
indican en una tabla las ecuaciones de las regresiones lineales múltiples del
bacterioplancton, PPA, grupos taxonómicos del fitoplancton y biomasa de los
grupos del zooplancton (Tablas 5.10, 5.12 y 5.15).
A. La Entradilla
El bacterioplancton se correlacionó con el N-Total (Tabla 5.10), en cambio, el

PPA y el fitoplancton en su conjunto no presentaron correlación con ninguna de
las variables físicas y químicas en estudio. En cuanto a los grupos taxonómicos
del fitoplancton, sólo se obtuvo una correlación significativa y positiva con la
razón N:P en el caso de las crisofíceas, mientras que el biovolumen de los
dinoflagelados y su porcentaje de representación estuvieron correlacionados
con la temperatura ambiente y del agua (Tabla 5.8).
221
EN - MM - PN
A
ROTIFERA
CLADOCERA
COPEPODA
CILIADOS
0,6 0,7 0,8 0,9 1,0 1,1 1,2 1,3
EN-abr-07
B EN-may-08
EN-jun-07
EN-jul-07
MM-may-08
MM-abr-08
EN-may-07
EN-ago-07
MM-oct-07
EN-sep-08
EN-nov-07
EN-ene-08
MM-ene-08
EN-dic-07
MM-jul-07
EN-nov-08
MM-feb-08
MM-dic-07
MM-ago-07
MM-mar-08
MM-may-07
EN-sep-07
EN-oct-07
MM-abr-07
PP-may-07
PN-may-07
MM-jun-07
EN-feb-08
EN-oct-08
EN-mar-08
PN-jun-07
PP-abr-07
EN-jul-08
MM-nov-07
EN-dic-08
EN-jun-08
PN-oct-07
PN-nov-07
PN-dic-07
PN-ene-08
PN-feb-08
EN-ago-08
MM-sep-07
PN-sep-07
EN-abr-08
PN-may-08
PN-ago-07
PN-mar-08
PN-abr-08
PN-jul-07
0,0 0,2 0,4 0,6 0,8 1,0 1,2 1,4 1,6
Figura 5.23. Dendrogramas del análisis de agrupamiento (coeficiente de correlación de

Pearson, UPGMA) basado en la biomasa del zooplancton (Rotifera, Cladocera y
Copepoda), incluidos los ciliados, en todas las zonas de muestreo. Agrupado por: A)
Grupos taxonómicos y B) Meses de todas las zonas de muestreo. La escala indica la
distancia de la conexión, obsérvese la diferencia entre escalas.
222
Tabla 5.8. Valores de los coeficientes de correlación de Pearson (r) estadísticamente

significativos (se muestra la probabilidad en cursiva) entre las variables biológicas y las
variables físicas y químicas, en La Entradilla. Únicamente mostramos los valores con la
corrección de Bonferroni p<0,001 (n=21). Grupos taxonómicos del fitoplancton en
3 -1
biovolumen (mm ·l ).
Dinoflagelados %Dinoflagelados
Temp. amb. r 0,70 0,70
p 0,0001 0,0001
Temp. agua r 0,68 0,6
p 0,001 0,001
Con respecto a las relaciones estadísticas entre los distintos grupos de

organismos del plancton cabe destacar que el bacterioplancton presentó
correlación significativa e inversa con el PPA (Tabla 5.10). Solo los grupos de las
cianobacterias y las clorofíceas mostraron correlación con el fitoplancton en su
conjunto (Tabla 5.9). En lo que respecta al zooplancton y sus grupos
taxonómicos, solo los rotíferos y los copépodos mostraron correlación con el
conjunto del zooplancton. Los cladóceros presentaron correlación inversa con el
porcentaje de los rotíferos (Tablas 5.9 y 5.10)

significativos (se muestra la probabilidad en cursiva) entre las variables biológicas, en La
Entradilla. Únicamente mostramos los valores con la corrección de Bonferroni p<0,001
3 -1
(n=21). Fitoplancton y grupos taxonómicos del fitoplancton en biovolumen (mm ·l ).
-1
Zooplancton total, rotíferos, cladóceros y copépodos (µgPS·l ).
Fito Zoo Rot %Rot

Ciano r 0,69
p 0,001
Chlor r 0,67
p 0,0001
Rot r 0,71
p 0,0001
Clad r -0,70
p 0,001
Cop r 0,91 0,77
p 0,0001 0,0001
B. Molemocho
El bacterioplancton, el conjunto del fitoplancton y del zooplancton no

presentaron correlación significativa alguna con las variables físicas, químicas, ni
223
con ninguno de los grupos organismos del plancton estudiados, si bien la

concentración de clorofila a estuvo correlacionada con el P total (Tabla 5.12).
Por su parte, de los grupos que componen el fitoplancton, las crisofíceas y el
porcentaje de las mismas se correlacionaron con la temperatura del ambiente y
del agua.
Tabla 5.10. Ecuaciones de las regresiones lineales múltiples del biovolumen del
bacterioplancton, PPA, grupos taxonómicos del fitoplancton y biomasa de los grupos del
zooplancton (n=21), en La Entradilla (EN). (p<0,001).
Ecuación R2
Log bacterioplancton= - 0,28 Log PPA – 0,81 Log N-Total + 7,09 0,55
Log cianobacterias = 0,79 Log diatomeas + 0,186 Log crisofíceas – 2,17 Log N-Total – 1,24 0,74
Log dinoflagelados = 7,24 Log temp. del ambiente – 4,03 0,49
Log diatomeas = 0,42 Log cianobacterias + 0,45 Log ciliados + 0,57 Log clorofila a +3,21 0,64
Log crisofíceas = 3,23 Log N:P + 8,261 Log N-Total + 1,286 Log cianobacterias – 15,44 Log Sol.dis. +45,97 0,78
Log rotíferos = 0,75 Log copépodos + 1,63 Log COD + 1,58 Log OD + 0,11 Log crisofíceas – 0,81 0,89
Log cladóceros = -0,60 Log ciliados – 0,51 Log rotíferos + 1,29 0,52
Log copépodos = 0,89 Log rotíferos – 1,06 Log nitrato + 0,34 Log precipitación + 0,44 0,77
Log ciliados = -0,69 Log cladóceros + 0,45 Log diatomeas – 0,48 Log rotíferos – 1,69 0,69
El PPA se correlacionó de manera inversa con la biomasa de cladóceros y el

porcentaje de copépodos (Tabla 5.11). Los copépodos mostraron correlación con
el zooplancton total.
Por otra parte, se destaca en los análisis de regresión lineal múltiple que las
variables que co-varían con los grupos taxonómicos fitoplanctónicos en general
son, principalmente, otros grupos taxonómicos o en algunos casos la
temperatura del agua, la biomasa o el porcentaje de copépodos. En el caso de
los grupos del zooplancton las variables que muestran covariación son variables
de distinta naturaleza en cada caso (Tabla 5.12).
C. Puente Navarro
El bacterioplancton, el PPA y el conjunto del fitoplancton no presentaron

correlación significativa con ninguna de las variables físicas y químicas
consideradas. En cambio, la clorofila a sí estuvo correlacionada inversamente
224
con nutrientes (amonio y nitrato) (Tabla 5.15). Algunos grupos taxonómicos del
fitoplancton están correlacionados con los nutrientes (nitrito y amonio).

significativos (se muestra la probabilidad en cursiva) entre las variables biológicas, en
Molemocho. Únicamente mostramos los valores con la corrección de Bonferroni p<0,001
3 -1
(n=14). Fitoplancton y grupos taxonómicos del fitoplancton en biovolumen (mm ·l ).
-1
Zooplancton total, rotíferos, cladóceros y copépodos en biomasa (µgPS·l ).
PPA Baci Zoo %Clad %Cop

PPA r -0,81 0,86
P 0,001 0,0001
%Dino r -0,84
p 0,0001
Clad r -0,84 -0,84
p 0,0001 0,0001
Cop r 0,94
p 0,0001
Tabla 5.12. Ecuaciones de las regresiones lineales múltiples del biovolumen del PPA,
grupos taxonómicos del fitoplancton y biomasa de los grupos del zooplancton (n=14), en
Molemocho (MM). (p<0,001).
Ecuación R2
Log PPA= 9,71 Log porcentaje de copépodos – 13,98 0,74
Log clorofila a= 12,11 Log P-Total – 0,295 Log porcentaje de rotíferos + 0,79 0,77
Log dinoflagelados = 2,82 Log copépodos + 7,57 Log OD – 13,24 0,74
Log euglenofíceas = 1,04 Log criptofíceas + 1,19 Log diatomeas – 2,74 pH + 15,77 0,94
Log criptofíceas = 0,73 Log euglenofíceas – 0,95 Log diatomeas + 3,38 pH
0,96
+ 3,61 Log bacterioplancton - 40,75
Log crisofíceas =-12,11 Log tem. del agua + 2,72 Log copépodos +12,68 0,81
Log zooplancton = 0,15 Log dinoflagelados + 17,84 Log amonio - 20,28 Log nitrito + 0,7
0,92
Log criptofíceas + 1,59
Log cladóceros =-4,38 Log porcentaje de copépodos + 9,04 0,70
Log copépodos = 0,19 Log dinoflagelados + 12,86 Log amonio – 11,64 Log nitrito +1,70 0,93
En cuanto a las relaciones entre los distintos grupos de organismos planctónicos,

el bacterioplancton se correlacionó con el porcentaje de copépodos (Tabla 5.14).
Los rotíferos se correlacionaron con el zooplancton total. Entre los grupos de
zooplancton destaca la relación inversa entre los copépodos y los ciliados (Tabla
5.15).
225

significativos (se muestra la probabilidad en cursiva) entre las variables biológicas y las
variables físicas y químicas, en Puente Navarro. Únicamente mostramos los valores con la
corrección de Bonferroni p<0,001 (n=14). Grupos taxonómicos del fitoplancton en
3 -1
biovolumen (mm ·l ).
Clor a Cryp %Baci
pH r -0,94
p 0,0001*
Nitrito r -0,94
p 0,0001*
Amonio r -0,90
p 0,001*

significativos (se muestra la probabilidad en cursiva) entre las variables biológicas, en
Puente Navarro. Únicamente mostramos los valores con la corrección de Bonferroni
p<0,001 (n=14). Fitoplancton y grupos taxonómicos del fitoplancton en biovolumen
3 -1 -1
(mm ·l ). Zooplancton total, rotíferos, cladóceros y copépodos en biomasa (µgPS·l ).
%Eugle Zoo %Cla %Cop
Bact r -0,92
p 0,0001*
Cryp r 0,95
p 0,0001*
Rot r 0,92
p 0,0001*
Cla r 0,95
p 0,0001*
Tabla 5.15. Ecuaciones de las regresiones múltiples del biovolumen del bacterioplancton,
grupos taxonómicos del fitoplancton y biomasa de los grupos del zooplancton (n=14), en
Puente Navarro (PN). (p<0,001).
Ecuación R2
Log bacterioplancton= -0,22 Log porcentaje de copépodos + 7,16 0,86
Log clorofila a = – 2,04 Log amonio – 0,78 Log nitrato + 2,99 0,91
Log cianobacterias = 19,34 Log nitrito – 0,35 Log porcentaje de cladóceros + 0,15 Log
0,96
euglenofíceas + 6,91
Log euglenofíceas = 4,55 Log Z + 17,96 Log porcentaje de cladóceros + 0,476 Log
0,99
ortofosfato – 0,28
Log criptofíceas =- 7,03 pH +3,21 Log Z +4,03 Log conductividad + 44,3 0,98
Log diatomeas = 4,28 Log porcentaje de rotíferos + 2,05 Log copépodos – 2,84 pH
0,96
+22,27
Log rotíferos = 10,65 Log temp. del agua + 2,97 N:P – 1,22 Log materia en suspensión –
0,99
0,18 Log ciliados – 13,6
Log copépodos = - 4,49 Log conductividad – 1,05 Log N:P – 0,29 Log ciliados + 21,71 0,98
226
5.2.2. Tapete microbiano
5.2.2.1. EXTENSIÓN Y DESARROLLO DEL TAPETE MICROBIANO
El aspecto que presentaban los tapetes microbianos se puede observar en la

figura 5.24 y un esquema de la variación de la extensión ocupada en la zona de
las pasarelas de La Entradilla en la figura 5.25 (véase capítulo 2, apartado 2.3 y
2.7).
Figura 5.24. Aspecto de los tapetes microbianos en el PNTD en la zona de las pasarelas de
La Entradilla. El aspecto visual de los tapetes microbianos se caracterizaba por presentar
una coloración marrón en términos generales, aunque en algunos casos presentó una
coloración verdosa y en algunos lugares concretos se apreciaron manchas rosadas.
227
N EN
Pasarelas
x
x Islas
x
*
nov-07 dic-07
100 m
ene-08 feb-08
mar-08 abr-08
Figura 5.25. Extensión y desarrollo de los tapetes microbianos (manchas de color verde
oscuro y rosado) en la zona de las pasarelas de madera que rodean la zona de La
Entradilla en el PNTD, entre noviembre de 2007 y diciembre de 2008. En el esquema de
noviembre de 2007, se indica en azul la ubicación del lugar de muestreo del agua en La
Entradilla (EN) y los lugares donde se muestrearon los tapetes microbianos con una equis
(x) y las manchas rosadas con un asterisco (*). La distribución espacial del tapete
microbiano corresponde a zonas no vegetadas.
228
may-08 jun-08
jul-08 ago-08
sep-08 oct-08
Continuación Figura 5.25
229
nov-08 dic-08
La superficie ocupada por los tapetes en el tiempo de estudio presentó un

4 4 2
promedio de 1 x 10 ± 0,3 x 10 m , y una variación del 30% (CV) con valores
3 2 3
mínimos en invierno de 2008 (6 x 10 m ) y máximos en verano de 2008 (14 x 10
2
m ) (Figura 5.26).
Área del tapete microbiano (x104 m2)
1,5
0,5
0
may-08
ago-08
abr-08
jul-08
mar-08
ene-08
oct-08
jun-08
sep-08
dic-07
feb-08
dic-08
nov-07
nov-08
Figura 5.26. Variación del área ocupada por los tapetes microbianos en la zona de las
pasarelas de La Entradilla del PNTD.
Las muestras del tapete microbiano se obtuvieron a partir de los 3 pequeños

testigos de sedimento en la zona de las pasarelas (consúltese tabla 2.2) y,
empleando la metodología descrita en el capítulo 2, se cuantificó la densidad y el
biovolumen de las bacterias y algas bentónicas, así como se realizaron los
230
espectros de absorción de los pigmentos de las algas y bacterias con pigmentos,

cuando las hubo, presentes en el tapete microbiano. Al separar por capas el
tapete microbiano, el grosor de la capa superficial (CS) fue de 3 – 5 mm, el de la
capa intermedia (CI) de 2 – 3 mm, y el de la capa profunda (CP) de 3 – 6 mm.
5.2.2.2. BACTERIAS
A. Densidad y biovolumen
La densidad y el biovolumen de las bacterias del tapete microbiano se han

expresado por unidad de superficie (Figura 5.27) y de peso seco de material del
tapete (Tabla 5.16). Por unidad de superficie, la densidad presentó valores
8 8 -2 3 -2
medios de 7 x 10 ± 6 x 10 cel·cm y el biovolumen de 0,03 ± 0,03 mm ·cm ,
3 -2
con mínimos en verano de 2007 (0,001 mm ·cm ) y máximos en invierno de
3 -2
2008 (0,1 mm ·cm ) (Figura 5.27), caracterizándose por la ausencia de un patrón
estacional aparente. Por otra parte, el biovolumen de las bacterias del tapete
microbiano presentó diferencias estadísticamente significativas entre los meses
de muestreo (K-W; p<0,0001), así como en las estaciones de los años de estudio
(ANOVA; p=0,001), dándose las diferencias entre la primavera de 2007 con el
verano (p=0,002) y otoño de 2007 (p=0,013), así como con el invierno (p=0,002),
la primavera (p=0,013) y el otoño de 2008 (p=0,004).
0,25 5
Densidad (x 109 cel·cm-2)
Biovolumen (mm3·cm-2)
0,2 4
0,15 3
0,1 2
0,05 1
0 0
may-07
may-08
abr-07
ago-07
abr-08
ago-08
jul-07
jul-08
mar-08
ene-08
oct-07
oct-08
jun-07
sep-07
jun-08
sep-08
dic-07
feb-08
dic-08
nov-07
nov-08
Biovolumen Densidad
9 -2 3 -2
Figura 5.27. Dinámica de la densidad (x 10 cel·cm ) y del biovolumen (mm ·cm ) de las
bacterias del tapete microbiano, en la zona de las pasarelas de La Entradilla. Las barras
verticales indican la variabilidad espacial a nivel horizontal (tres zonas de muestreo).
231
9 -1
Tabla 5.16. Estadísticos básicos de la densidad (x 10 cel·mgPS ) y el biovolumen
3 -1
(mm ·mgPS ) de las bacterias del tapete microbiano por unidad de peso seco de material
del tapete a lo largo del estudio en la zona de las pasarelas de La Entradilla. Promedio
( X ), desviación estándar (DE), coeficiente de variación (CV%), valor mínimo (Min) y
máximo (Max).
Bacterias del tapete microbiano por unidad de peso seco

X DE CV Min Max
Densidad 8,7 7,8 111 1,5 32,1
Biovolumen 0,4 0,4 111 0,1 1,6
El biovolumen (por unidad de superficie) de las bacterias del tapete microbiano

con relación al fitobentos, presentó valores máximos en verano y otoño de 2007
e invierno de 2008 (9%, 7% y 9%, respectivamente, Figura 5.28).
100
Porcentaje (%)
95
90
85
ene-08
sep-08
sep-07
oct-08
oct-07
jun-07
jun-08
jul-07
jul-08
feb-08
dic-07
mar-08
ago-08
dic-08
ago-07
abr-07
abr-08
nov-07
nov-08
may-07
may-08
% Fitobentos % Bacterias
3 -2
Figura 5.28. Dinámica del porcentaje del biovolumen por unidad de superficie (mm ·cm )
que representan el fitobentos y las bacterias del tapete microbiano en la capa superior.
Obsérvese que el eje Y solo muestra el rango de 85% – 100%.
Al analizar las bacterias del sedimento procedentes de las tres capas en las que
se fraccionó cada testigo en las diferentes estaciones del año encontramos que,
en promedio, la capa intermedia (CI) y la capa profunda (CP) presentaron valores
9 9 -2
medios similares (1,2 x 10 ± 0,7 x 10 cel·cm ), aunque la variación de la CI fue
232
ligeramente superior (64%) a la CP (60%). La capa superior (CS) presentó la

9 9 -2
menor densidad media (1,04 x 10 ± 0,8 x 10 cel·cm ) y el mayor CV (74%). La
dinámica de la densidad de las bacterias del sedimento de cada capa no mostró
un patrón determinado pero sí presentó mayores valores en verano y otoño de
2007 (Figura 5.29) con respecto a otras estaciones del año. La densidad de
bacterias del tapete (capas y estaciones del año) no presentó diferencias
significativas entre capas, pero sí entre estaciones del año (p<0,0001) (ANOVA
de dos vías), encontrando el análisis a posteriori las diferencias entre la
primavera de 2007 con el verano (p=0,002) y otoño de 2007 (p=0,004), además
entre verano y otoño de 2007 con verano (p=0,007 y p=0,002, respectivamente)
e invierno de 2008 (p=0,012 y p=0,04, respectivamente). Además, la interacción
capas-estaciones resultó ser estadísticamente significativa (p=0,023) de modo
que las diferencias entre capas cambian con el tiempo.
La densidad y el biovolumen bacterianos expresados por unidad de peso se

pueden observar en la tabla 5.17.
6 Capa superficial
Capa intermedia
5
Densidad (x 109 cel·cm-2)
Capa profunda
0
Prim-07 Ver-07 Oto-07 Inv-08 Prim-08 Ver-08 Oto-08
Figura 5.29. Variabilidad espacial (en profundidad: capa superficial, capa intermedia y
9 -2
capa profunda) de la densidad (x 10 cel·cm ) de las bacterias de los tapetes microbianos
del PNTD. Las barras verticales indican la variabilidad espacial a nivel horizontal (tres
zonas).
233
9 -1
Tabla 5.17. Estadísticos básicos de la densidad (x 10 cel·mgPS ) y el biovolumen
3 -1
(mm .·mgPS ) de las bacterias del tapete microbiano por unidad de peso seco a lo largo
del estudio en la zona de La Entradilla en las tres capas fraccionadas. Promedio ( X ),
desviación estándar (DE), coeficiente de variación (CV%), valor mínimo (Min) y máximo
(Max).
Densidad Biovolumen
Capa superficial 14 11 77 2 32 0,7 0,5 77 0,1 1,6
Capa intermedia 12 9 74 2 29 0,6 0,4 74 0,1 1,4
Capa profunda 9 5 57 3 16 0,4 0,2 57 0,2 0,8
B. Pigmentos fotosintéticos: bacterioclorofila a
Al realizar en cada campaña de muestreo la observación de los tapetes

microbianos para la cuantificación del área ocupada (apartado 2.7.1 del capítulo
2), se observaron entre mayo y octubre de 2008 unas manchas rosadas (Figura
5.25) aisladas pero integradas en la superficie del tapete microbiano (Figura
5.30). Dichas manchas las constituían una densa población de una especie de
bacteria poseedora de bacterioclorofila a (véase el capítulo 3), como lo reveló el
espectro de absorción del extracto de acetona-metanol en el que se observaban
los máximos de absorción característicos de este pigmento bacteriano (353-360
nm y 770-772 nm; Figura 5.31). Las concentraciones de bacterioclorofila a
-1 -1
fueron muy elevadas: 3679 µgBclor·gPS en junio y 9344 µgBclor·gPS en julio
de 2008. También es destacable la baja proporción (inferior a 1) de carotenoides
(máximo de absorción a 474-476 nm) frente a bacterioclorofila a, lo que sugiere
un estado fisiológico fotosintético muy activo por parte de estos
microorganismos. En los espectros de absorción no se observaron los máximos
correspondientes a las clorofilas a, b y c, lo cual indica que las densidades de las
algas bentónicas, algunos ejemplares de las cuales se observaron en las
preparaciones para observación al microscopio, eran irrelevantes en estas zonas
rosáceas.
234
Figura 5.30. Manchas rosadas presentes en el tapete microbiano encontradas en la zona

de La Entradilla del PNTD en verano de 2008, originadas por poblaciones bacterianas
poseedoras de bacterioclorofila a.
1
359-360
jun-08 jul-08
0,8
770-771
Absorbancia
0,6
474
0,4
582-583
353-354
0,2
476-477 770-772
581-583
0
350 400 450 500 550 600 650 700 750 800
Longitud de onda (nm)
Figura 5.31. Espectros de absorción de los pigmentos fotosintéticos extraídos en acetona-

metanol de los organismos que constituían las manchas rosadas presentes en el tapete
microbiano en el PNTD en verano de 2008. Se indican las longitudes de onda a las que se
encontraron los picos.
235
5.2.2.3. FITOBENTOS
A. Densidad y biovolumen
La densidad promedio de fitobentos de la primera capa de los tapetes

microbianos, incluyendo los valores de las 3 zonas a lo largo del tiempo, fue de
7 7 -2
2,9 x 10 ± 1,8 x 10 ind·cm , con un coeficiente de variación (CV) del 62%.
Destaca la dominancia en densidad de especies de cianobacterias frente a las
diatomeas (Figura 5.32A). Las especies dominantes en la mayoría de los meses
de estudio fueron Geitlerinema cf. nematodes y Fragilaria pinnata.
En términos de biovolumen (Figura 5.32B), la dinámica de las algas encontradas

en el tapete microbiano no describió un patrón determinado, pues durante 2007
el máximo se dió en diciembre (promedio de las tres muestras de 46 ± 21
3 -2 3 -2
mm ·cm ) y, en cambio, en 2008 hubo un gran máximo en abril (109 mm ·cm ).
En el 2008 la biomasa algal de los tapetes microbianos fue superior a la de 2007.
En términos estadísticos, el biovolumen del fitobentos presentó diferencias
significativas entre los meses de muestreo (K-W; p=0,006), así como en las
estaciones de los años de estudio (ANOVA; p=0,001), presentando las
diferencias entre la primavera de 2007 con la primavera (p=0,036) y el otoño de
2008 (p=0,003), con lo que no se observan patrones estacionales.
Las especies que representaron más del 80% del biovolumen en cada uno de los
picos observados fueron, principalmente, Amphora lineolata y Campylodiscus
clypeus (Figura 5.32B). Por otra parte, es destacable mencionar que en
septiembre de 2007, aunque se presentó la mayor densidad, el biovolumen de
algas no fue relevante, ya que el pico obtenido en la densidad fue debido a
Geitlerinema cf. nematodes, cianobacteria que presenta un biovolumen en
3 -1
promedio de 34 ± 27 µm ·ind , mientras que en abril de 2008 ocurrió el caso
contrario, la densidad no fue elevada pero se encontró el mayor biovolumen a lo
largo del tiempo de estudio, debido a que el alga dominante fue Campylodiscus
3
clypeus, diatomea que presenta un biovolumen promedio de 770 x 10 ± 311 x
3 3 -1
10 µm ·ind .
236
A Cyanophyceae
Bacillariophyceae
128 x 106 ind·cm -2 106 x 106 ind·cm -2
100
Geitlerinema cf. nematodes Geitlerinema cf. nematodes
Rhabdogloea sp.
Densidad (x 106 ind·cm-2)
80
Geitlerinema cf. nematodes
60 Geitlerinema cf. nematodes
Fragilaria pinnata
40
20
may-08
may-07
ago-07
ago-08
abr-07
abr-08
jul-07
jul-08
mar-08
ene-08
sep-07
oct-07
sep-08
oct-08
jun-07
jun-08
feb-08
dic-08
dic-07
nov-07
nov-08
B
350 mm 3·cm -2
140 Amphora lineolata
Biovolumen (mm3·cm-2)
120 Campylodiscus clypeus

Amphora lineolata
Amphora lineolata
60
40
20
0
may-08
may-07
ago-07
ago-08
abr-07
abr-08
jul-07
jul-08
mar-08
ene-08
sep-07
sep-08
oct-07
oct-08
jun-07
jun-08
dic-07
feb-08
dic-08
nov-07
nov-08
Figura 5.32. Dinámica de las algas de la primera capa del tapete microbiano en la zona de
-2 3 -2
las pasarelas de La Entradilla. A) Densidad (ind·cm ) y B) Biovolumen (mm ·cm ). Se
indican las especies más representativas tanto en densidad como en biovolumen. Las
barras verticales indican la variabilidad espacial a nivel horizontal (tres zonas).
237
B. Pigmentos fotosintéticos
Para la determinación de los pigmentos fotosintéticos se obtuvo el espectro de

absorción de los extractos en solventes orgánicos, tal y como se describe en el
apartado 2.7.5 del capítulo 2.
Los espectros de absorción se caracterizaban por presentar picos que se

encontraban en todos los espectros. Los mayores se localizaban entre 430 – 440
nm y entre 660 – 670 nm, los cuales corresponden a los máximos de absorción
de la clorofila a. Por su parte, un pico menor se encontró entre 615 – 630 nm,
que corresponde al espectro de absorción de los carotenos (Figura 5.33).
Adicionalmente existían unos hombros, uno se encontraba en la mayoría de los
meses (475 – 480 nm) y corresponde al espectro de absorción de los carotenos y
el otro se encontró en muy pocas ocasiones (415 – 420 nm) y corresponde
también al espectro de absorción de la clorofila a (Figura 5.33).
En términos generales, los espectros de absorción fueron muy similares en las

tres muestras obtenidas cada mes de los tapetes microbianos (véase el ejemplo
ilustrado en la figura 5.33 correspondiente a dos de los meses estudiados: enero
y febrero de 2008). En cambio, las diferencias de los espectros de absorción
entre meses de muestreo fueron mayores (Figura 5.33), específicamente en la
región del espectro comprendida entre 400 y 500 nm.
Al comparar la trayectoria de los espectros de absorción entre estaciones del

año consecutivas (Figura 5.34), encontramos que los cambios en las trayectorias
radican en los picos entre 415 – 420 nm y entre 475 – 480 nm. En la figura 5.34
se puede observar que el pico de 415 – 420 nm aparece en otoño de 2007 y
verano de 2008 y desaparece en primavera y en otoño de 2008. Por su parte, el
pico de entre 475 y 480 nm se encuentra presente en las estaciones del tiempo
de estudio, y únicamente se puede diferenciar un pronunciamiento del mismo
en otoño de 2008. Al comparar los espectros de absorción entre estaciones
correspondientes a los años de estudio 2007 y 2008 (Figura 5.35), encontramos
que las trayectorias se conservan generalmente de un año para otro, aunque
entre veranos de los dos años se observa el pronunciamiento del pico del
espectro entre 415 – 420 nm (verano 2008) y la práctica desaparición del
hombro entre 475 – 480 nm (verano 2008).
238
A
1 ene-08
415 - 420 nm Muestra 1
0,8 430 - 410 nm Muestra 2
Muestra 3
0,6
Absorbancia
0,4 660 - 670 nm
615 - 630 nm
0,2
0
350 450 550 650 750
B
1 feb-08
430 - 410 nm Muestra 1
0,8 Muestra 2
Muestra 3
0,6 475 - 480 nm
Absorbancia
0,4 660 - 670 nm
615 - 630 nm
0,2
0
350 450 550 650 750
Figura 5.33. Espectros de absorción de los pigmentos fotosintéticos extraídos en acetona

y metanol de las tres muestras obtenidas del tapete microbiano en el PNTD procedentes
de la zona de las pasarelas La Entradilla en: A) enero y B) febrero de 2008. Se indican las
longitudes de onda de los máximos de absorción.
239
1 Prim-07 1 Ver-07
415 - 420 nm 415 - 420 nm
0,8 Ver-07 0,8 Oto-07
Absorbancia
Absorbancia
475 - 480 nm
0,6 0,6
0,4 0,4
660 - 670 nm
615 - 630 nm
0,2 0,2
0 0
350 450 550 650 750 350 450 550 650 750
Longitud de onda (nm) Longitud de onda (nm)
0,8 Oto-07 0,8 415 - 420 nm Inv-08
Inv-08 Prim-08
0,6 0,6
Absorbancia
Absorbancia
0,4 0,4
0,2 0,2
0,0 0
350 450 550 650 750 350 450 550 650 750
1 Prim-08 1 Ver-08
415 - 420 nm
0,8 Ver-08 0,8 Oto-08
Absorbancia
Absorbancia
475 - 480 nm
0,6 0,6
0,4 0,4
0,2 0,2
0 0
350 450 550 650 750 350 450 550 650 750

metanol de muestras del tapete microbiano en el PNTD procedente de la zona de las
pasarelas de La Entradilla. Cada espectro es el promedio de tres muestras de cada mes y
de tres meses de cada estación del año. Se comparan los espectros de absorción entre las
estaciones del año. Se indican las longitudes de onda de los picos y hombros que
representan las diferencias.
240
1 Prim-07
0,8 Prim-08
Absorbancia
0,6
0,4
0,2
0
350 450 550 650 750
1 Ver-07
415 - 420 nm
0,8 Ver-08
475 - 480 nm
Absorbancia
0,6
0,4
0,2
0
350 450 550 650 750
1,0 Oto-07
0,8 Oto-08
Absorbancia
0,6
0,4
0,2
0,0
350 450 550 650 750
0,8
Inv-08
0,6
Absorbancia
0,4
0,2
0
350 450 550 650 750

metanol de muestras del tapete microbiano en el PNTD procedentes de la zona de las
pasarelas de La Entradilla. Se comparan los espectros de absorción entre las estaciones
de los años 2007 y 2008. Se señalan las diferencias principales entre las curvas.
241
La clorofila a fue el pigmento mayoritario en los tapetes microbianos, seguida de

la c (relativamente abundante en las diatomeas) (Tabla 5.18). No se detectó
presencia de clorofila b a lo largo del estudio, con la excepción de un mes en
-1
otoño de 2008 (33 µgClor b·gPS sedimento ). En lo que se refiere a la dinámica
de las clorofilas a y c del tapete microbiano, parece que se repite en los dos años
un patrón semejante: concentraciones de los dos pigmentos más elevadas en
primavera y menores en los veranos (Figura 5.36A). La ratio clorofila a/clorofila c
(Figura 5.36B) se mantuvo por encima de 5 durante todo el estudio, con valores
más elevados en el verano y otoño de 2008 (a excepción del gran máximo de
diciembre de 2007).
No hubo correlación estadísticamente significativa entre la biomasa algal total

(cianobacterias más diatomeas) y la concentración de clorofila a de los tapetes
microbianos, así como tampoco entre la biomasa de diatomeas y la clorofila c.
Tabla 5.18. Estadísticos básicos de las concentraciones de clorofila a y c de los tapetes

-1
microbianos del PNTD por unidad de peso seco (µgClor·gPSsedimento ) y de área
-2
(µgClor·cm ). Promedio ( X ), desviación estándar (DE), coeficiente de variación (CV%),
valor mínimo (Min) y máximo (Max).
Tapete microbiano
-1 -2
µgClor·gPSsedimento µgClor·cm
Clorofila a 820 420 51 30 2812 47 25 51 2 164
Clorofila c 116 80 69 0 440 7 5 69 0 26
El índice de Margalef (la proporción entre la absorbancia total de pigmentos

clorofílicos y no clorofílicos y la absorbancia de la clorofila) presentó valores
promedio entre 2,3 y 3,0, con una baja variación (CV = 7%) a lo largo del tiempo
(Figura 5.37), pero a pesar de ello, el análisis Kruskal-Wallis reveló que sí había
diferencias estadísticamente significativas en el valor promedio de este índice en
la escala temporal considerada (p=0,0007).
242
A
3000 Clorofila a Clorofila c
2500
Clorofila (µg·gPS-1)
2000
1500
1000
500
0
may-07
may-08
ago-07
ago-08
abr-07
abr-08
jul-07
jul-08
mar-08
ene-08
sep-07
oct-07
sep-08
oct-08
jun-07
jun-08
feb-08
dic-08
dic-07
nov-07
nov-08
B
20
15
Clorofila a / Clorofila c
10
0
may-07
may-08
ago-07
ago-08
abr-07
abr-08
jul-07
jul-08
mar-08
ene-08
oct-07
oct-08
jun-07
sep-07
jun-08
sep-08
dic-07
feb-08
dic-08
nov-07
nov-08
Figura 5.36. A) Dinámica de la concentración de la clorofila a y la clorofila c

-1
(µgClor·gPSsedimento ) de los organismos fotosintéticos de los tapetes microbianos del
PNTD y B) dinámica de la razón entre de estos dos pigmentos. Las barras verticales
indican la desviación estándar de las tres muestras tomadas cada mes. El mes de julio de
2007 no se pudieron muestrear los tapetes microbianos.
243
3,5
3
Índice de Margalef
2,5
1,5
0,5
0 ene-08
sep-07
sep-08
jul-07
oct-07
jul-08
oct-08
jun-08
jun-07
ago-07
dic-07
feb-08
mar-08
ago-08
dic-08
abr-07
abr-08
nov-07
nov-08
may-07
may-08
Figura 5.37. Índice de Margalef (Abs433/Abs665) calculado sobre los valores de absorbancia
de los pigmentos fotosintéticos de los organismos de los tapetes microbianos del PNTD a
lo largo del tiempo de estudio. Las barras verticales indican la desviación estándar de las
tres muestras en cada mes. El mes de julio de 2007 no pudieron muestrearse los tapetes
microbianos.
5.3. DISCUSIÓN
5.3.1. Plancton
Al comparar las densidades del bacterioplancton encontradas en el presente

estudio con las citadas en estudios referentes a épocas anteriores en el PNTD se
observa, en términos generales, un aumento en la densidad de estos
microorganismos: conforme perdura la sequía de 1996 hasta 1997 y de 1998
(único año húmedo de ese periodo (Angeler et al., 2010) hasta el 2000. De modo
que aunque los cambios hidrológicos a nivel del Parque no afectan exactamente
igual a cada zona (Tabla 5.19) la tendencia queda confirmada por el largo
periodo de escasez hídrica hasta el 2008: aumento de la densidad de
bacterioplancton y de la disparidad entre sitios.
244
Con respecto a la magnitud de las densidades del bacterioplancton en

comparación con otros sistemas acuáticos tipo humedal (Tabla 5.20), la carga
bacteriana de EN y MM está dentro del rango de valores comúnmente
encontrados en sistemas eutróficos (Farnell-Jackson & Ward, 2003; Rojo &
Rodrigo, 2010). Cabe resaltar las elevadísimas densidades de bacterias en PN
(cercanas a 200 millones de células por mililitro) que se corresponden con el
nivel de hipereutrofia de este lugar y superan con mucho a las encontradas en
sistemas también hipereutróficos como los lagos Søbygård (en Dinamarca;
Jeppesen et al., 1997b) o Elmenteita (en Kenia; Bird & Kalff, 1986).
Tabla 5.19. Promedios anuales de las densidades del bacterioplancton (valores mínimos y
máximos entre paréntesis) en el PNTD. nd: no se dispone de datos. Promedio ( X ) y
desviación estándar (DE). La Entradilla (EN), Molemocho (MM) y Puente Navarrro (PN).
Fuente de los datos de 1996 a 1998 Ortega-Mayagoitia et al. (2002), de 2000 Rodrigo et
al. (2003) y de 2007 y 2008 el presente estudio.
Bacterioplancton (x 106 cel·ml-1)

Año EN MM PN X ± DE
1996 1,2 (0,6 – 2,3) 1,1 (0,2-2,0) 1,5 (0,4-2,2) 1,3 ± 0,2
1997 1,8 (1,0 – 3,1) 1,5 (0,8-2,3) 2,3 (0,7-10,1) 1,9± 0,4
1998 1,5 (0,3 – 2,7) 1,4 (0,4-4,7) 1,7 (0,4-6,4) 1,5 ± 0,2
2000 nd 7,5 (1,8-16,8) 9,2 (0,4-17,0) 8,4 ± 1,2
2007 2,4 (0,8 – 4,9) 3,3 (1,6 – 6,4) 77,0 (40,7 – 195,8) 27,6 ± 42,8
2008 3,3 (1,5 – 6,5) 2,9 (1,4 – 4,0) 103,9 (41,1 – 149,1) 36,7± 58,3
En cuanto a la dinámica del bacterioplancton durante este estudio en

comparación con los periodos anteriores del humedal, en EN, por un lado, no se
repite el patrón estacional entre 2007 y 2008, y por otro, se asemejan a épocas
pasadas (Ortega-Mayagoitia et al., 2002) en que la biomasa bacteriana fue más
elevada en la estación cálida. En MM, 2007 repitió los máximos bacterianos de la
época estival encontrados en 1998, 1999 y 2000 (Rodrigo et al., 2003a) pero la
diferencia residió en los dos máximos encontrados en 2007, frente al pico
unimodal de años precedentes. En PN se repiten los máximos de la época
invernal observados en 1997 y 2000 (Rodrigo et al., 2003a). De nuevo se observa
cómo no sólo las abundancias sino también las dinámicas son propias de los
enclaves y diferentes entre si en un mismo humedal y que, además, la
estacionalidad no es un factor de control único.
245
Tabla 5.20. Rangos de densidad del bacterioplancton en el PNTD y en otros sistemas

acuáticos con diferentes estados tróficos. Estado trófico (ET): O = Oligotrófico, M =
Mesotrófico, E = Eutrófico, H = Hipereutrófico. Entre paréntesis lugares de muestreo del
presente estudio: La Entradilla (EN), Molemocho (MM) y Puente Navarrro (PN).*: medias
anuales. n.d.: no se dispone de esta información.
Localidad ET Densidad Referencia

6 -1
(x 10 cel·ml )
Humedal PNTD E 0,8 – 6,5 (EN) Presente estudio
E 1,4 – 6,4 (MM)
H 40,7 – 195,8 (PN)
Marjal de La Safor Rodrigo et al., 2003a
H hasta 36,6
(Valencia)
Humedal Talladega Farnell-Jackson & Ward, 2003
n.d 0,70 – 3,9*
(Alabama, EEUU)
Humedal Kramet-Niyaz 2,6 -6 Saunders et al., 1980
5– 20
Lago Batorin Saunders et al., 1980
E 6,4
(Bielorrusia)
Lago Chernoe (Rusia) E 4 Saunders et al., 1980
Lago Elmenteita (Kenia) H 10,7 - 22,4 Bird & Kalff, 1986
Lagos Monte Everest Sommaruga & Casamayor, 2009
O 0,24 - 1,2
(Nepal)
Lago Søbygård Jeppesen et al., 1997b
E 8,1 - 16,3
(Dinamarca)
Lago Rodó (Uruguay) H 1,5 - 20 Sommaruga, 1995
Lagunas de Ruidera Rodrigo et al., 2003a
O-M 0,24 - 2,4
(Castilla La Mancha)
Lago Vyrts’yarv Saunders et al., 1980
E 4,4
(Estonia)
Embalse Hartbeesport Sommaruga & Robarts, 1997
H 4,0 - 44,2
(Sudáfrica)
El análisis de los posibles factores que afectan a la producción de

bacterioplancton nos corrobora lo anteriormente comentado. En cada enclave
parece que su varianza queda explicada por procesos diferentes. Una de las
variables físicas de control de las poblaciones bacterianas es la temperatura
(Sommaruga & Robarts, 1997), principalmente por la influencia que tiene sobre
los procesos metabólicos de los seres vivos; sin embargo, y al igual que en el
estudio realizado en el PNTD desde 1996 a 2000 por Rodrigo et al. (2003a), en
246
este periodo 2007-2008 no se ha encontrado correlación entre el

bacterioplancton y la temperatura en ninguno de los lugares de estudio. Por otro
lado, en muchos ambientes acuáticos existe una clara relación entre la biomasa
bacteriana y la biomasa fitoplanctónica (del Giorgio & Peters, 1993) en el sentido
de que los lugares con mayor desarrollo fitoplanctónico contienen más
bacterias, puesto que los organismos fotosintéticos excretan sustancias
orgánicas que son sustratos cómodamente utilizables por el bacterioplancton
(Carrillo et al., 2002; Medina-Sánchez et al., 2004). Dicha relación se ha
encontrado a lo largo del tiempo en MM únicamente, lugar que no tiene las
mayores concentraciones de fitoplancton y sólo presentó macrófitos
temporalmente. Pero este hecho puede ser menos evidente en lugares con
praderas estables de vegetación sumergida, vegetación palustre y tapetes de
algas bentónicas que pueden estar suponiendo un aporte continuo de carbono
orgánico (Goldsborough & Robinson, 1996; Álvarez-Cobelas et al., 2010b) y sería
el caso de EN; en PN, en cambio, las concentraciones tanto de aportes de
carbono orgánico como de algas son tan elevadas que no es fácil dilucidar sobre
dichas relaciones. Además, en ninguna de las tres zonas de estudio el
bacterioplancton mostró relación, ni directa ni inversa, con el carbono orgánico
disuelto (COD), como ya observaron Jeppesen et al. (1997a), del Giorgio y Peters
(1993) y Søndergaard (1993) en sus trabajos; la escala temporal de este trabajo
no permite ahondar más en estas hipotéticas relaciones. Otro de los factores
relacionados con el bacterioplancton que sólo se ha presentado en una de las
zonas, en EN, es la concentración de N total, relación inversa que ya se puso de
manifiesto en estudios previos del PNTD (Rojo & Rodrigo, 2010). Este tipo de
relación inversa también se ha dado en ambientes marinos como en el mar
Adriático (Caroppo, 2002) y al norte del océano Atlántico (Kirchman et al., 1991).
En cuanto a un posible control del biovolumen bacteriano por las interacciones

bióticas, no se ha observado ninguna relación que recuerde la herbivoría por
ciliados o rotíferos, aunque sí con mixótrofos como las crisofíceas (Tittel et al.,
2003) y una relación inversa con los copépodos que podría explicarse por una
posible acción de bacterivoría de las fases juveniles de los copépodos (Vezina &
Pace, 1994). Otro aspecto no considerado en nuestro estudio y que podría
controlar la biomasa bacteriana es la presencia de virus bacteriófagos. Aunque
existe todavía poca información sobre la relevancia ecológica de este tipo de
247
organismos en humedales, ya se sabe que pueden ejercer una importante

influencia sobre la mortalidad bacteriana y algal (Farnell-Jackson & Ward, 2003).
En el ámbito metodológico, los estudios que han comparado las estimas de

abundancia bacteriana a partir de citometría de flujo con las densidades
celulares obtenidas mediante la tinción con DAPI y la microscopía de
epifluorescencia han concluido que la primera técnica puede proporcionar
valores que van desde el 72% al 141% de los valores de la segunda metodología
(del Giorgio et al., 1996). La utilización de los dos métodos diferentes para el
recuento total de bacterioplancton en las muestras de EN rindió
concentraciones que estuvieron estadísticamente correlacionadas, si bien, en
general, la citometría de flujo ofreció valores de densidad bacteriana más
elevados que la microscopía de epifluorescencia y el rango de variación fue del
30% - 400%, superior al ofrecido por los autores citados anteriormente. El
coeficiente de correlación entre las dos técnicas aquí obtenido es semejante al
encontrado por otros autores que también se han dedicado a comparar ambos
métodos, como es el caso de Gasol et al. (1999), pero inferior al presentado en
el estudio de Troussellier et al. (1999). Quizá, el hecho de que en ambos casos
citados las muestras analizadas fueran de origen marino, mientras que, en el
caso que nos ocupa, se trata de muestras de un humedal, podría explicar el
recuento más variable y más elevado por citometría que hemos conseguido en
la mayoría de las muestras. Cabe la posibilidad de que en el agua del humedal
exista mayor cantidad de partículas (coloides orgánicos débilmente
fluorescentes y otras partículas orgánicas detríticas, del Giorgio et al., 1996) que
supusieran interferencias en el recuento por citometría, las cuales podrían
generar mayor ruido, y por tanto, cierta incertidumbre (principalmente
sobreestima) en la concentración celular bacteriana.
5.3.1.2. MICROALGAS
El picoplancton autotrófico (PPA) se ha estudiado anteriormente en el PNTD

entre 1992 - 1993, 1996 - 1998 y 1999 – 2001 en diferentes zonas del humedal.
En el estudio realizado en 1992 y 1993 (Rojo, 1996a) el rango de densidad de
5 5 -1
PPA fue de 0,1 x 10 a 15 x 10 cel·ml , superior a los registrados en otros años
hasta el momento (Tabla 5.21), aunque al utilizar otra metodología y abarcar
muchos más lugares del Parque hace poco adecuada la comparación. Los
248
promedios anuales de PPA en el PNTD aumentan desde 1996 hasta la actualidad,

y el momento de mayor precipitación (1998) no significó ni un ligero descenso
en su densidad global como ocurría con las bacterias. Se observa también la
disparidad del comportamiento entre los diferentes sitios del parque. Así, hasta
el año 2000, se observa un máximo de densidad en cada enclave en un año
diferente (Tabla 5.21). A partir de ese momento, el crecimiento promedio del
PPA para el Parque se acelera, sobre todo debido a las máximas concentraciones
que se dan en PN; el máximo de más de 33 millones de células de PPA por
mililitro alcanzado en 2001 en PN ya superaba en diez veces el máximo del
embalse hipereutrófico húngaro descrito en la minirevisión de Sommaruga y
Robarts (1997) como el valor más elevado de la literatura, condición que se
mantiene (Tabla 5.22). Unos años más tarde, en el PNTD se ha vuelto a superar
6 -1
dicho record (57 x 10 cel·ml ) en el mismo lugar. Resumiendo, en EN aumenta
el biovolumen de PPA ligeramente sin una clara diferencia con otros periodos
estudiados, en MM, que se estaba desecando durante este estudio no aumenta
con respecto a los años anteriores, tanto secos como húmedos, y en PN crece
exponencialmente.
Tabla 5.21. Promedios anuales de las densidades del picoplancton autotrófico (PPA) en el
PNTD (valores mínimos y máximos entre paréntesis). nd: no hay dato. Promedio ( X ) y
desviación estándar (DE). Fuentes para los datos de 1996 a 1998: Ortega-Mayagoitia et
al., (2002), de 2000 y 2001: Rodrigo et al., (2003a) y de 2007 y 2008 el presente trabajo.
PPA (x 105 cel·ml-1)

Año EN MM PN X ± DE
1996 0,03 (0,001 – 0,1) 0,2 (0,001 – 1,5) 0,02 (0,001 - 0,05) 0,08± 0,10
1997 0,14 (0,001 – 1,5) 0,2 (0,001 – 2,5) 1,8 (0,001 – 7,4) 0,71± 0,94
1998 0,08 (0,001 – 0,6) 3,9 (0,001 – 2,5) 4,6 (0,001 – 14,8) 2,86± 2,43
2000 nd 8,3 (0,0009 – 4,9) 2,0 (0,0001 – 7,1) 5,15± 4,45
2001 nd 2,5 (0,001 – 13,1) 47,9 (0,02 – 335) 25,20± 32,10
2007 0,6 (0,03 – 2,3) 1,59 (0,1 – 7,6) 208,1 (24,4 – 473,4) 70,10± 119,52
2008 0,2 (0,04 – 0,3) 1,13 (0,1 – 1,7) 211,8 (9,7 – 572,0) 71,04± 121,90
La dinámica de la abundancia del PPA no describió un patrón estacional

repetitivo en EN en los dos años estudiados. El periodo que esta zona estuvo
seca, unos días en julio de 2008, seguramente colaboró a acentuar estas
diferencias. Tampoco se detectó en ninguno de los dos años el pico primaveral
249
de algunos lagos como el Constanza, el Maggiore (Weisse, 1993; Stockner et al.,

2000) y también mostrado en ambientes más eutróficos e hipereutróficos (Vörös
et al., 1991; Sime-Ngando, 1995; Jasser, 1997), si bien otras muchas masas
acuáticas tampoco exhiben máximos primaverales (Hawley & Whitton, 1991;
Pick & Agbeti, 1991; Søndergaard, 1991; Maeda et al., 1992), sino máximos en
verano y otoño como en EN en 2007. La dinámica de MM no puede compararse
entre los dos años de estudio al carecer de dos ciclos estacionales completos
(por desecación de la zona de muestreo), pero al comparar el año 2007 con 1999
y 2000, resalta la falta de coincidencia en los máximos, que fueron mucho más
tempranos en los años precedentes (Rodrigo et al., 2003a). La dinámica del PPA
en PN tampoco es demasiado semejante a la exhibida en años anteriores, salvo
en que los dos máximos tan elevados comentados anteriormente fueron en la
misma época del año (en febrero en 2001 y en marzo en 2008).
Tabla 5.22. Máximo valor de densidad del PPA en el PNTD y en otros sistemas acuáticos
de elevado nivel trófico. Estado trófico (ET): E= Eutrófico, H = Hipereutrófico. Zonas de
muestreo: La Entradilla (EN), Molemocho (MM) y Puente Navarro (PN).
Localidad ET Densidad Referencia

5 -1
x 10 cel·ml
Humedal PNTD :
2,3-7,6-572
EN-MM-PN E-H Presente estudio
Marjal de La Safor (Valencia) H 0,33 Rodrigo et al., 2003a

Lago Apopka (Florida) H 13 Stockner et al., 2000
Lago Arresø (Dinamarca) H 0,1 Søndergaard, 1991
Lago Balaton (Hungría) H 2,1 Vörös et al., 1991
Lago Rodó (Uruguay) H indetectable Sommaruga, 1995
Embalse Marcali (Hungría) H 3,4 Vörös et al., 1991
Tal y como se observó para el conjunto de datos de picoplancton de 1996 a 2000

(Rojo & Rodrigo, 2010), sigue sin existir relación con la temperatura como han
observado así mismo otros autores (Pick & Agbet, 1991; Stockner & Shortreed,
1991; Szelag-Wasielewska, 1999) y en contra de lo encontrado en algunos lagos
(Caron et al., 1985; Weisse, 1988; Malinsky-Rushansky & Berman, 1991; Burns &
Stockner, 1991). Otro factor relevante a ser analizado es la luz. Dado que el PPA
está compuesto por organismos fotosintéticos, se ha visto que la cantidad y
calidad de luz afectan considerablemente sus dinámicas en lagos y océanos
250
(Vörös et al., 1998; Callieri et al., 2001) y también se ha propuesto para

humedales, donde el descenso en la profundidad de la columna de agua
eliminaría la posibilidad de defensa ante cantidad y calidad de luz que pudieran
ser nocivas (Angeler et al., 2002b; Angeler & Rodrigo, 2004). Aunque no se
dispone de datos sobre la intensidad luminosa subacuática en el PNTD durante
el periodo de estudio, la escasa profundidad de la columna de agua en todas las
zonas y la relativamente alta transparencia del agua (especialmente en EN)
puede hacernos suponer que no ha habido limitación por la luz para el PPA y, si
a caso, inhibición. Por tanto, no parece ser éste un factor que esté siendo
determinante en el desarrollo del PPA durante este periodo de
extraordinariamente bajos niveles de agua, por ejemplo en PN, donde fue tan
abundante.
Por otra parte, existen evidencias de que la razón N:P puede determinar la
dominancia de las picocianobacterias sobre el nano- y microfitoplancton en
lagos (Stockner et al., 2000) y que altos coeficientes (>25:1 molar) y, no
necesariamente el estado trófico, pueden controlar el biovolumen de PPA. En el
PNTD durante el periodo 2007 - 2008 la razón molar N:P siempre fue muy
elevada (con la excepción de algunos meses puntuales), y especialmente cuando
se considera esta razón para los compuestos inorgánicos solubles tanto de
nitrógeno como de fósforo. En el PNTD nunca se ha encontrado esta relación
(Rojo & Rodrigo, 2010), en un lugar hipereutrófico no se espera un efecto de la
competencia entre productores primarios de diferentes fracciones de tamaño
(Rojo et al., 2000).
Los componentes del PPA y, concretamente las picocianobacterias, constituyen

una fuente disponible para muchos microdepredadores (Weisse, 1988; Sherr et
al., 1991), especialmente cuando se trata de organismos unicelulares no
formadores de colonias como es el caso del PPA del PNTD, y sus altas tasas de
crecimiento son comparables a las del bacterioplancton heterotrófico, por lo
que los convierten en un componente importante de las redes tróficas
microbianas de muchos sistemas acuáticos (Sommaruga & Robarts, 1997) y su
abundancia, por tanto, podría estar regulada ”desde arriba” por los
depredadores. Así, al contrario que ocurría con el bacterioplancton, se puede
sugerir herbivoría por los cladóceros (relación inversa, Stockner et al., 2000;
Horn & Horn, 2008) y control “desde arriba” por los copépodos (relación directa,
Adrian & Schneider-Olt, 1999; Hansen, 2000) en las zonas inundadas donde fue
251
escasa o inexistente la vegetación (PN y MM); relaciones tróficas que no

consiguen mitigar el crecimiento masivo del PPA en PN. En EN, el enclave con
macrófitos más estables, la abundancia de PPA fue la menor del Parque lo que
sugiere un mayor control por depredación coincidente con una mayor presencia
de zooplancton protegido por la vegetación sumergida. Sin embargo, no
presentó relación con ningún otro grupo funcional y este hecho ya se comprobó,
incluso experimentalmente, en la comunidad planctónica del PNTD, siendo la
razón la omnivoría del copépodo Acanthocyclops robustus (Ortega-Mayagoitia et
al., 2002). Contrariamente a lo ocurrido en épocas pasadas en el PNTD (Ortega-
Mayagoitia et al., 2002; Rojo & Rodrigo, 2010) no hay covariación del PPA con el
bacterioplancton o la hay débilmente inversa. En algunas ocasiones se han
encontrado los mismos factores de control biótico para el PPA y el
bacterioplancton, como es el caso de este mismo humedal en épocas pasadas
(Rodrigo et al., 2003a), pero en este nuevo periodo (2007-2008) no ha sido así;
las relaciones tróficas que les afectan deben ser diferentes. Por otro lado, la
representación media actual del PPA en el conjunto del picoplancton total
(bacterioplancton + PPA) es muy baja (3%, con la excepción de PN, 23%).
Con respecto al fitoplancton, existe un patrón descrito en la literatura que indica

la bajada de representación de la biomasa del PPA con respecto al fitoplancton
total con el aumento del nivel trófico (Bell & Kalff, 2001; Vörös et al., 1998). En
estudios previos del PNTD (Rojo; 1996a; Ortega-Mayagoitia et al., 2002) ya se vio
que la contribución del PPA puede ser alta en un sistema eutrófico como este
humedal, en especial en PN (Rojo & Rodrigo, 2010). En este último periodo
estudiado ha llegado a constituir entre el 20% y el 86% del biovolumen
fitoplanctónico total puntualmente, siendo el máximo un porcentaje muy alto en
comparación con los estudios realizados anteriormente en el PNTD (Rojo, 1996a;
Ortega-Mayagoitia et al., 2002; Rodrigo et al., 2003a) en los cuales se
encontraron contribuciones de hasta un 40% entre 1992 y 1993, del 15% en PN
entre el 1997 y 1998; del 15%-22% como máximo en MM (1999-2001) y del 31%
en PN (2000-2001). Una razón de la gran variación que supone la contribución
del PPA al conjunto del fitoplancton encontrada en el mismo humedal reside en
el hecho de que, como describen Bell y Kalff (2001), el PPA no está vinculado
sólo al nivel trófico (y en el PNTD no está nada relacionado con el nivel trófico),
sino también a otros factores tan importantes como la profundidad de la
columna de agua, escasa en sistemas someros. El carácter somero propicia la
252
resuspensión y con ello la incorporación del merofitoplancton del sedimento y

de la zona litoral, reduciendo la representación del picoplancton respecto al
microfitoplancton. Por todo ello, no se encuentran relaciones entre estas dos
fracciones de potenciales competidores. La alternancia entre ambos
competidores (picoplancton frente a nano-microplancton) que ha sido descrita
anteriormente en este humedal y en otros lugares (Rodrigo et al., 2003a;
Sommaruga & Robarts, 1997) ya no se observa, y además su comportamiento no
es igual entre enclaves, por tanto, la competencia no sería el mecanismo que
explique su evolución.
El componente mayor del fitoplancton (> 2 µm) en el PNTD ha sido estudiado

desde 1992, por lo que se cuenta con estudios útiles en el momento de
comparar el fitoplancton a través del tiempo. PN y MM presentan densidades y
biovolumenes superiores a los encontrados en los estudios anteriores (Tabla
5.23; Rojo, 1996a; Rojo et al., 2000; Lionard et al., 2005), mientras que en EN los
valores son similares a los del pasado, debido seguramente a sus condiciones
hídricas mantenidas artificialmente (Sánchez-Carrillo & Álvarez-Cobelas, 2010).
Además, cabe destacar que, al igual que se observó en las dinámicas del PPA, el
aumento significativo de la concentración de estos productores primarios se dio
a partir de 2001 (Tablas 5.14 y 5.23), como también una mayor divergencia entre
los lugares. Se ha acelerado el crecimiento del fitoplancton en estos años de
sequía extrema, siendo PN el de mayor producción, coincidiendo con su carácter
de final residual del trascurso del agua por el humedal y el hecho de llegar a
tener menos de 20 cm de profundidad (Sánchez-Carrillo & Álvarez-Cobelas,
2010). Comparando la variabilidad anual del biovolumen en cada lugar con la
que se calculó para los diferentes años durante el periodo 1996-2002, se
observa que MM (CV 70% - 45% en 2007-2008, respectivamente) sigue siendo el
lugar más estable y, no sólo fue más estable, sino que presentó menor
variabilidad que en años anteriores (Rojo & Rodrigo, 2010); el más perturbado,
tanto antes como ahora, fue PN, pero en la actualidad su variación anual (103% -
161%) no es mayor que la presentada con anterioridad (Rojo & Rodrigo, 2010) y
además es muy similar a la de EN (100% - 152%) que, como sabemos, mantuvo
un régimen hídrico bien diferente.
3 -1
Siguiendo el criterio de Willén (2000) de que, superados los 2,5 mm ·l de
biovolumen algal, el ambiente es eutrófico y fijándonos en las medias anuales de
concentración de clorofila a y según el sistema de clasificación de la
253
Organization for Economic Cooperation and Development (OECD, 1982), las tres
zonas inundadas se deben considerar eutróficas o hipereutróficas. En el 52% de
las ocasiones, el biovolumen algal de las aguas de EN indica que se trata de
aguas eutróficas, clasificación que coincide si utilizamos como criterio las medias
anuales de concentración de clorofila a y las concentraciones de fósforo total
(véase capítulo 2). En MM, el promedio anual del biovolumen algal supera el
3 -1
valor de 10 mm ·l , que haría que esta agua se considerara hipereutrófica (De
Hoyos, 2008) y eutrófica en cuanto a clorofila a, ya que se llegó a alcanzar un
-1 -1
valor cercano a 30 µg·l y el promedio anual fue de 10 µg·l . PN, es un lugar
hipereutrófico tanto por los biovolumenes algales, que siempre estuvieron muy
3 -1
por encima de 10 mm ·l (De Hoyos, 2008), como por sus concentraciones de
clorofila a y fósforo total.
Tabla 5.23. Promedios ( X ), desviaciones estándar (DE) y coeficiente de variación (entre

paréntesis) del biovolumen del fitoplancton. Entre 1996 y 1998 y en el presente estudio
se presentan X y DE de La Entradilla (EN). De 1996 a 2000 se presentan X y DE de
Molemocho (MM) y Puente Navarro (PN). En negrita se presentan los datos del presente
estudio. Referencias: Rojo et al., 2000 y Rojo & Rodrigo, 2010.
3 -1
Fitoplancton (mm ·l )
Año Biovolumen Zona de muestreo
1996-1998 4 ± 6 (130) EN
6 ± 5 (84) MM
1996
16 ± 18 (114) PN
15 ± 18 (122) MM
1997
8 ± 8 (104) PN
19 ± 19 (102) MM
1998
14 ± 7 (49) PN
35 ± 27 (75) MM
2000
24 ± 16 (66) PN
9 ± 5 (59) MM
2001
48 ± 111 (230) PN
32 ± 33 (102) MM
2002
40 ± 49 (122) PN
4 ± 4 (99) EN
2007 24 ± 34 (142) MM
181 ± 175 (97) PN
4 ± 2 (67) EN
2008 13 ± 30 (221) MM
143 ± 89 (62) PN
254
De acuerdo con la clasificación anterior, al comparar el fitoplancton del PNTD

con otros sistemas acuáticos (Tabla 5.24), encontramos que las densidades y
biovolumenes únicamente son tan elevados como los del sistema hipereutrófico,
de aguas contaminadas agrícola, urbana e industrialmente, la Albufera de
Valencia y el humedal hipereutrófico Mezéshegyi-tó (Hungría), que es un
estanque de peces planctívoros y donde las cianobacterias filamentosas de gran
tamaño pueden alcanzar una extraordinaria producción (Borics et al., 2000).
Tabla 5.24. Biovolumen del fitoplancton en el PNTD y en otros sistemas acuáticos. Estado
trófico (ET): E = Eutrófico, H = Hipereutrófico.
Localidad ET Biovolumen Referencia

3 -1
(mm .·l )
Humedal PNTD Presente estudio
EN 3,6 (0,02 - 13,0)
H
MM 63,2 (0,1 - 660)
PN 166 (15,7 - 585)
Albufera de Valencia Villena & Romo, 2003
H 140 ± 66
(Valencia)
Marjal de La Safor Rodrigo et al., 2003a
H Hasta 47
(Valencia)
Humedal lÉmpordà López-Flores, 2005
H 13,8 (5,4 - 34,5)
(Cataluña)
Humedal Mezéshegyi-tó Borics et al., 2000
H 5,6 – 870
(Hungría)
Se debe aquí recordar que la producción primaria, tanto a nivel del Parque
(metacomunidad) como localmente, no se corresponde con el patrón de la
riqueza (ver capítulo 4); a más riqueza y diversidad no hay mayor producción, es
decir, no es el aprovechamiento de nichos (competencia) quien genera la
producción, sino los mejor adaptados al ambiente físico o el tipo de red trófica,
cuestiones éstas en pleno debate en la ecología actual (Kinzig et al., 2001).
Al comparar las dinámicas del biovolumen del fitoplancton de los tres lugares
estudiados en este trabajo con la información que se tiene de años anteriores
(Rojo et al., 2000) se puede concluir que el de EN nunca fue estacional y nunca
repite su dinámica; aunque mantiene los grupos de algas que son dominantes
desde 1996: cianobacterias y clorofíceas (Rojo et al., 2000). El fitoplancton de
MM tampoco presenta un patrón inter- o intranual, pero repite la composición
255
de crisofíceas dominantes en invierno que ya fue descrita por Rojo et al. en 2000
y por Lionard et al. en 2005; además, era de las zonas con más euglenófitos en el
pasado debido a su proximidad a la entrada de agua con gran cantidad de
materia orgánica por el Guadiana y a los descensos de profundidad que sufría
(Rojo et al., 2000). En la actualidad, MM sigue siendo el lugar de los estudiados
con más euglenófitos aunque no es el que más materia en suspensión y carbono
orgánico presenta. Conforti et al. (2005) han demostrado la falta de relación
directa de este grupo algal con la materia orgánica cuando ésta es siempre tan
elevada. MM podría considerarse como un reducto de los euglenófitos, un
interesante efecto de la separación acentuada entre los lugares que produce
disimilaridad en las poblaciones dominantes entre sitios y la relevancia de los
reclutamientos o el propágulo local (Angeler et al., 2000, Conforti et al., 2005;
Angeler et al., 2010). Muy diferente resulta la dinámica a lo largo del tiempo del
biovolumen de fitoplancton en PN. Además de no presentar patrones
estacionales y por tanto, no repetirse entre años, tampoco ha mantenido los
grupos dominantes. Así, las criptofíceas fueron dominantes en los años 90, y
junto con ellas, las diatomeas, clorofíceas y cianobacterias se alternaron en los
años 2000 a 2002. Sin embargo, en la actualidad (2007 - 2008) son dominantes
las cianobacterias, y poblaciones de grandes colonias de cianobacterias como
Microcystis aeruginosa pueden perdurar en un estado de lento metabolismo
produciendo discordancia entre el biovolumen algal y la clorofila analizada (Rojo
et al., 2010).
Aunque el comportamiento del biovolumen y los grupos algales relevantes

parezcan tan dispares entre lugares, el análisis de agrupamiento del conjunto de
los inventarios ofrece cierta pauta: los tres enclaves presentan comunidades
propias que no se parecen (agrupan) a la de los otros lugares en ningún
momento, por tanto, la falta de correlación de sus dinámicas no es un efecto de
desfase temporal. Además, se asemejan a ellas mismas cronológicamente, con
lo que la sustitución de unos grupos por otros siempre se hace con unas
combinaciones locales de esos grupos. Ello sustenta la idea de que la
desconexión entre zonas, aún siendo éstas próximas, genera un aumento de la
disimilaridad y multiplicidad de estados alternativos diferentes entre localidades
(Angeler et al., 2010; Steiner & Leibold, 2004). Y por otra parte, siendo los
lugares tan diferentes, también se observa un patrón en las algas que quedan
separadas, no tanto por el grupo taxonómico al que pertenecen, sino por su
256
grupo funcional, lo que está más de acuerdo con la idea de selección de

caracteres (Fox, 2008): mixótrofos móviles frente a autótrofos generalmente no
móviles. Los primeros están asociados a los lugares y momentos que permiten
cierta estabilidad junto con vegetación sumergida en descomposición y aporte
de materia orgánica (EN –pero no el periodo invernal- y MM) donde estarían
bien adaptados (Reynolds, 2006; Reynolds et al., 2002). Los segundos se
relacionarían con PN que funcionó, como ya se ha dicho, como un charco
extremadamente somero y, por tanto, continuamente perturbado (alta
resuspensión y estrés lumínico).
El biovolumen de fitoplancton no se relacionó con ningún parámetro físico ni

químico en ninguno de los tres lugares de estudio, de modo que no son las
condiciones locales o los recursos, siempre muy abundantes, quienes dirigen la
producción primaria de esta fracción planctónica. Como ya venimos explicando,
la complejidad de los lugares tan someros y aislados hace que no pueda ser
evidente la interacción simple entre factores (Angeler et al., 2010), de modo que
las relaciones con la conductividad o la limitación por nitrógeno que se
observaron antaño (Rojo & Rodrigo, 2010) ya no se detectan. En cuanto a la
posible respuesta de los diferentes grupos algales a los factores abióticos, de
nuevo se observa que su respuesta es escasa y diferente en cada lugar, así los
dinoflagelados covarían con la temperatura en EN que es el lugar que permite en
cierta medida el efecto de la estacionalidad, motivo éste ya descrito para el caso
del Lago Erken (Suecia) y el del estuario Perch en Massachusetts (USA)
(Rengefors & Anderson, 1998; Anderson & Rengefors, 2006). Las criptofíceas
parecen ser más abundantes cuando el pH es menor en PN, pero no se observa
ninguna relación con la producción primaria total (fitoplancton o clorofila a).
Respecto a los nutrientes, la abundancia relativa de criptofíceas y cianobacterias
se relaciona directamente con algún compuesto de nitrógeno y de modo inverso
lo hacen las diatomeas en PN y en ningún lugar más. Es imposible, por tanto,
establecer ningún control físico o “desde abajo” sobre las asociaciones
fitoplanctónicas. Desde que comenzó la extrema escasez de agua, a partir de
1998, (que aún se padecía en 2008) y hasta el año 2002, parecía que la pérdida
de zona inundada y fenómenos asociados a la evaporación, como la salinización
o eutrofización, daban respuesta a la variabilidad del biovolumen algal (Rojo &
Rodrigo, 2010); ahora ya no es así, la sequía extrema hace los lugares
257
vulnerables y seguramente con una frecuencia de perturbación tal que sus

abundancias pueden ser estocásticas (Steiner & Leibold, 2004).
Para concluir debemos analizar si las posibles relaciones tróficas explicarían la

dinámica del productor primario. El control que ejerce el zooplancton sobre el
fitoplancton y que ha sido ampliamente descrito (McQueen et al., 1989; Pérez-
Ruzafa et al., 2002), fue de importancia en trabajos previos en el PNTD (Ortega-
Mayagoitia et al., 2003). Dentro del periodo de este estudio y en los tres lugares
de muestreo, no se ha encontrado relación alguna entre los diferentes grupos
taxonómicos de productores secundarios y primarios, como también se ha
constatado en otros humedales litorales eutróficos (Rojo, 2004). Esta falta de
evidencia de la depredación como mecanismo puede deberse al tipo de red
trófica basada en herbívoros de pequeño tamaño y depredador omnívoro
(Ortega-Mayagoitia et al., 2003). Pero también, otro factor que puede estar
influyendo en la relación fitoplancton-zooplancton es la acción depredadora de
los peces planctívoros sobre el zooplancton (van de Bund et al., 2004). Aunque
no se dispone de valores cuantitativos de la presencia de estos tipos de peces, se
sabe, por observación directa y por la bibliografía, que están presentes en el
PNTD (Angeler et al., 2007). Así, en el periodo de este estudio las gambusias
estaban presentes incluso en PN (capítulo 2). Un control “desde arriba” (ejercido
por los zooplanctívoros) podría generar bajadas de la densidad y biomasa de
zooplancton, dependiendo de los tamaños de los peces planctívoros (Angeler et
al., 2007; Meerhoff et al., 2007) con la consiguiente elevación de la biomasa de
determinados grupos de fitoplancton (Borics et al., 2000).
Con respecto al uso de los dos métodos distintos para obtener las
concentraciones de clorofila algal empleados a lo largo del desarrollo de esta
tesis, cabe destacar que ha habido correlación entre ambos en las tres zonas del
humedal estudiadas, especialmente en MM. Sin embargo, se han observado
algunas discrepancias entre los valores obtenidos por el método de extracción
de pigmentos y la fluorescencia in vivo de la clorofila de las muestras, que
pueden residir en el hecho de que la fluorescencia de una concentración celular
de algas dada está afectada por un alto número de factores, entre ellos: (i) la
cantidad de radiación a la que las células han estado sometidas previamente a la
toma de las medidas, (ii) el estado fisiológico y (iii) los factores ambientales
principalmente. Otra razón de estas discrepancias estriba en el diferente
volumen de la muestra considerado en ambos análisis. Por otro lado, también se
258
encontró una alta correlación entre la biomasa de cianobacterias y el pigmento

ficocianina, pero en este caso solamente en PN, lugar en el que la abundancia de
cianobacterias, especialmente de las picocianobacterias, fue muy elevada; si
bien, también hubo falta de correspondencia entre ambas variables en algunos
momentos del año. Dicha discrepancia puede explicarse por las diferencias en la
composición específica de las cianobacterias a lo largo del año, el distinto
contenido en pigmentos de las distintas especies y en función de su estado
fisiológico (Fogg & Thake, 1987; Sandgren, 1988), la abundancia de otras
ficobilinas (ficoeritrina, por ejemplo: Stoeckner et al, 2000), etc. Salvando estas
particularidades, la medida rápida de la ficocianina in vivo se ha revelado como
un buen indicador de la presencia de cianobacterias en PN. Así pues, se ha
puesto de manifiesto que dos métodos relativamente sencillos y fáciles de
utilizar para controlar algunas variables de calidad del agua (clorofila, cantidad
de cianobacterias), especialmente interesantes en tareas de gestión de un
Parque Nacional, se correlacionan bien con los datos que se obtendrían con
otros métodos más complejos y que requieren de la intervención de personal
especialista, sobre todo para aquellos rangos de valores de estrés que son los
preocupantes para una gestión que quiera ser rápida y eficaz.
El zooplancton del PNTD ha sido estudiado entre 1992 y 1993 (García Sánchez-
Colomer, 1996; Rojo, 1996b, Velasco 1996) y entre 1996 y 1998 (Ortega-
Mayagoitia et al., 2000). Si comparamos los resultados obtenidos de la biomasa
de zooplancton en este periodo de estudio (Tablas 5.5, 5.6 y 5.7) con los datos
-1
máximos reseñados para 1992–1993 (ciliados: 0,06 mgPS·l , rotíferos: 0,01
-1 -1
mgPS·l y crustáceos: 0,80 mgPS·l ) se concluye que ha habido un aumento de
todos los grupos. Sin embargo, al comparar con la abundancia de zooplancton
hallada en 1996 – 1998, vemos que la evolución de los diferentes grupos ha sido
bien distinta (Tabla 5.25); si se observan los grupos en aquellos lugares donde
han alcanzado sus mayores concentraciones, se ve que los ciliados y los rotíferos
han aumentado considerablemente en promedio respondiendo a la
eutrofización (Velasco 1996), los copépodos se mantienen casi igual y los
cladóceros, que nunca fueron relevantes en el PNTD (Ortega-Mayagoitia et al.,
2000), se han reducido aún más. Los cladóceros (i.e., Simocephalus exspinosus y
Daphnia magna) alcanzan sus mayores poblaciones en EN y MM, ambos con
vegetación sumergida (Alonso, 1996; Orlova-Bienkowskaja, 2001). Pero además,
259
estas variaciones son muy heterogéneas en el espacio (Tabla 5.25) de modo que,
tanto en EN como en MM, decrece la biomasa anual promedio de zooplancton,
al contrario que en PN donde la biomasa se ha duplicado. También es PN el lugar
con un mayor cambio ambiental desde los 90 ya que en aquel momento
(Ortega-Mayagoitia et al., 2000) presentaba una profundidad máxima de 4 m
con afluentes irregulares pero continuos de agua (recuérdese la descripción en
el capítulo 2), mientras que durante este estudio se encontraba en proceso de
desecación.
Nos encontramos con un ecosistema (metacomunidad) basado en una compleja

red trófica donde ciliados y rotíferos (Brachionus plicatilis) son los herbívoros
más eficaces. Se pueden destacar dos tipos de redes en los diferentes lugares:
una de ciliados, donde ellos mismos son los herbívoros y pueden ser los
carnívoros (i.e. géneros Coleps, Pelagothrix) y un segundo tipo con los rotíferos y
el voraz copépodo Acanthocyclops robustus como depredador omnívoro. Esta
última red ha sido reconocida en otros humedales hipereutróficos y algo
salobres como la Albufera de Valencia (Romo et al., 2005; García-Chicote et al.,
2007), el marjal de Torreblanca (Gómez et al., 1995), el embalse Foix (Marcé et
al., 2005) y el humedal de lÉmpordà (Quintana, 2002).
Tabla 5.25. Promedios ( X ), desviaciones estándar (DE) y máximos (Max) de la biomasa de

ciliados, Rotifera, Cladocera, Copepoda y total metazooplancton (sin ciliados). De
Cladocera no se presenta X ni DE ya que se encontraron organismos únicamente o
principalmente en primavera. (* Ortega-Mayagoitia et al., 2000).
-1
Biomasa (mgPS·l )
1996-1998* Presente estudio
Grupo Lugar PNTD X ± DE Max Lugar PNTD X ± DE Max
Ciliados EN 0,02 ± 0,01 28,0 PN 2,2 ± 3,3 11,5
Rotifera MM 0,05 ± 0,04 0,5 PN 0,3 ± 1,1 4,3
Cladocera PN Primavera 2,5 MM Primavera 0,7
Copepoda MM 0,3 ± 0,2 2,1 PN 0,2 ± 0,6 2,3
Total EN 0,2 ± 0,04 EN 0,1 ± 0,3 1,4
MM 0,9 ± 0,2 MM 0,5 ± 0,6 2,2
PN 1,3 ± 3,0 PN 2,7 ± 3,3 11,5
260
En términos generales, la dinámica del zooplancton, que se veía fuertemente

influida por la hidrología del sistema (Rojo & Rodrigo, 2010), está respondiendo
cada vez más al efecto de la fuerte desconexión entre sitios, como ocurría con el
fitoplancton (Angeler et al., 2010), de modo que, en cada zona inundada, sus
peculiares condiciones abióticas y la cantidad de recursos (picoplancton)
parecen ser la explicación de su variabilidad y no están siendo neutralizadas por
la dispersión (Declerck et al., 2010; Mazaris et al., 2010), ni respondiendo a su
anterior composición como cabría esperar por la idea de los bancos de
propágulos (Angeler & Álvarez-Cobelas, 2005). Desde esta perspectiva, la
producción secundaria está relacionada con el recurso pero no con la
producción primaria de fitoplancton como cabría esperar (Peters, 1983) y está
fuertemente ligada a una selección ambiental, por ejemplo, un crecimiento
dependiente de la temperatura (Álvarez-Cobelas et al., 2006) y la selección de
copépodos o cladóceros en función de la salinidad. De modo que se comprueba
que existe una explicación a la dinámica de la red trófica muy local, que no sólo
se basa en el consumo sino también en las adaptaciones de las poblaciones
zooplanctónicas al microambiente, como se ha argumentado ya en lagos (Rojo &
Salazar, 2010), y que explica la disimilaridad dentro de un mismo humedal,
aunque sus zonas húmedas puedan tener conectividad (Declerck et al., 2010).
Para acabar, como ya apuntaron anteriormente otros autores (Keddy, 2000;

Ortega-Mayagoitia et al., 2002; Rojo & Rodrigo, 2010), la regulación del plancton
en humedales puede ser muy compleja por la interacción, sinérgica o no, con la
que actúan muchos factores, porque muchas variables pueden considerarse
operativas en ciertos momentos y en otros no, al posible enmascaramiento de
unos factores con otros, y a las diferentes escalas temporales de eventos y
respuestas, en definitiva, complicando la evidencia de un control del plancton en
humedales.
5.3.2. Tapete microbiano
Las bacterias en el tapete microbiano constituyen un porcentaje muy bajo del

biovolumen que las incluye junto al fitobentos, de hecho no superan el 9%.
Aunque este estudio no es extensivo en el tiempo parece que su biomasa es
mayor en los meses cálidos (verano a otoño) como cabía esperar, y en
prácticamente todas las muestras del estudio, las capas no superficiales
presentaron mayor concentración de bacterias. Por otro lado, en ambientes
261
como los humedales distróficos que poseen aguas escasamente oxigenadas

cerca del sedimento se ha observado el desarrollo de bacterias fotosintéticas
púrpuras del azufre (Goldsborough & Brown, 1991) como ha sucedido en
algunas ocasiones y en algunos lugares concretos en los tapetes del PNTD.
Además, las concentraciones de bacterioclorofila a encontradas fueron muy
-2
elevadas. Los 215 – 546 µg Bclor a·cm registradas en La Entradilla superan en
mucho los valores máximos ofrecidos por Esteve et al. (1994) y por Martínez-
Alonso et al. (2006) para los tapetes microbianos multilaminados del Delta del
-2
Ebro (47 y 70 µg Bclor a·cm , respectivamente). Aunque no disponemos de
medidas de la concentración de oxígeno en el agua sobreyacente a estos
tapetes, es posible que fuera baja, a pesar de lo somero del lugar, puesto que en
algunas ocasiones las manchas rosadas estaban rodeadas de sedimento desnudo
de coloración negra, lo que indicaría sulfato-reducción y por tanto anoxia y
disponibilidad de sustancias reducidas del azufre que pueden utilizar las
bacterias fotosintéticas. Ello es esperable por las concentraciones elevadas de
-1
sulfato en los sedimentos de La Entradilla (22,6 mg·g de sedimento ; M. Álvarez-
Cobelas, comunicación personal). El hecho de que estas zonas del sedimento
estén desnudas estaría relacionado con la toxicidad que las altas
concentraciones de sulfhídrico suponen para algunas algas y cianobacterias y
que no pueden tolerar (Stal, 1995). Además aunque las condiciones de anoxia no
sean continuas, esto no impediría el desarrollo de las bacterias sulfato-
reductoras, puesto que se ha visto en algunos estudios que éstas pueden tolerar
altas concentraciones de oxígeno, necesitando solo periodos ocasionales de
anoxia (Stal, 1995; Cypionka, 2000). En cualquier caso, no contamos con
suficiente información que nos permita descifrar los factores que desencadenan
el crecimiento puntual de las bacterias rosadas en los tapetes microbianos del
PNTD y este tema queda pendiente para investigaciones futuras.
Está descrito en la bibliografía científica el aumento del desarrollo de los tapetes

algales con el proceso de eutrofización tanto en ríos como en lagos y humedales
(Tourville Poirier & Cattaneo, 2010). La biomasa de epipelon algal en el PNTD
presentó durante el periodo de este estudio una tendencia creciente, con algún
momento incluso de bloom (abril 2008), y por tanto, no fue estacional. La
tendencia se vería explicada por la desecación y la falta de estacionalidad,
observada también en otros lugares (McCormick et al., 1998) e interpretada en
el sentido de que el bentos es un hábitat deposicional mientras que el perifiton
262
flotante o adherido posee tasas de crecimiento variables que dependen de las

estaciones. Al contrario de lo que sugirió Aboal (1996) en su estudio de algas
bentónicas realizado sobre una muestra de primavera y otra de otoño en el
PNTD, no hubo una alternancia de los grupos de algas en el tiempo. Por el
contrario, las algas del tapete funcionan como una asociación de cianobacterias
filamentosas de pequeño tamaño y elevada densidad junto con diatomeas de
ambientes salinos (Owen et al., 2004; Ubierna-León & Sánchez-Castillo, 1992) de
gran tamaño y que por tanto, siendo menos abundantes, aportan casi la
totalidad de la biomasa. Esta dominancia de diatomeas se mantuvo durante los
dos años de estudio sin patrones estaciones y resulta sorprendente la constancia
de las especies de la asociación a lo largo del tiempo.
Entre los factores que afectan al desarrollo de las algas bentónicas del epipelon
en humedales cabe destacar la variabilidad estacional del ambiente físico, los
recursos y los depredadores. Dentro de los primeros se encontrarían la luz, la
temperatura del agua y el hidroperiodo; pero, como ya se ha comentado
(McCormick et al., 1998), el epipelon es menos sensible a estos factores y de
hecho ni la biomasa total de algas, ni la biomasa de cada uno de sus grupos
dominantes (diatomeas y cianobacterias) en el tapete microbiano estudiado en
el PNTD estuvieron relacionadas con estos factores (ver la dinámica de los
factores en capítulo 2). También se debe tener en cuenta la conductividad, y
aunque ésta sea capaz, con su aumento, de producir decrecimientos severos de
las algas bentónicas (Herbst & Blinn, 1998), en EN ésta no varió demasiado y, por
tanto, difícilmente se puede relacionar con el aumento del biovolumen algal.
Respecto a la calidad de la luz, cuando el tapete es muy denso, las microcapas
inferiores pueden estar limitadas por la radiación luminosa (Goldsborough &
Robinson, 1996). No sería el caso que nos ocupa, pues el tapete alcanza como
máximo 10 mm. Por otro lado, si hay mucha luz llegando a la superficie del
tapete los organismos fotosintéticos pueden estar fotoinhibidos (Robinson &
Pip, 1983) o incluso dañados por la acción deletérea de la radiación ultravioleta
(Stal, 1995). Respecto al papel de los recursos, se sabe que los sedimentos de los
humedales normalmente contienen más N y P que el agua sobreyacente, como
ocurre en el PNTD (Álvarez-Cobelas, comunicación personal) y serán, por tanto,
la fuente principal de nutrientes para estas algas; las concentraciones de
nutrientes en el sedimento suelen ser menos variables que en el agua de ahí que
la dinámica de la biomasa no sea demasiado variable (McCormick et al., 1998),
263
salvo en el caso que nos ocupa, donde los aportes continuos de agua rica en
nitratos frente a la evaporación hacen que el lugar sea un acumulador de
nutrientes en el sedimento (Álvarez-Cobelas et al., 2010b) y por tanto, podrían
ser los recursos los factores que estén explicando el crecimiento algal. Y por
último, los invertebrados herbívoros (cladóceros, copépodos y ostrácodos) se
han descrito como los principales depredadores de los tapetes algales
(Goldsborough & Robinson, 1996) y las algas bentónicas (epipelon + epifiton)
pueden contribuir desproporcionadamente a los niveles tróficos superiores
comparado con el carbono derivado del fitoplancton y los macrófitos (Squires et
al., 2009). Sin embargo, y aunque no se ha muestreado específicamente estos
grupos funcionales de productores secundarios, si se sabe que el mayor aporte
de zoobentos encontrado en las muestras de zooplancton de la escasa capa de
agua en EN, es debido a rotíferos de litoral, que no serían consumidores de
fitobentos tan grande. En cualquier caso, sería necesario un estudio más
detallado del tapete microbiano para concluir sobre el efecto de todos estos
factores.
Con el estudio de los espectros de absorción de los pigmentos de las algas del
tapete microbiano en diferentes momentos también se ha puesto de manifiesto
la baja variación de la composición algal a lo largo del tiempo, pequeñas
variaciones en los hombros y picos de la región de longitudes de onda entre 400
y 500 nm se corresponderían con los cambios principalmente en las
proporciones de los pigmentos accesorios (ficobilinas principalmente en el caso
de las cianobacterias y fucoxantinas principalmente en las diatomeas). En
cualquier caso, se requiere de la utilización de técnicas más precisas
(cromatografía líquida de alta resolución, HPLC – Havens et al., 1999-) para la
discriminación e identificación de los pigmentos del tapete microbiano y esta
tarea queda pendiente para trabajos futuros. Por otro lado, no es raro encontrar
falta de correlación estadística entre la concentración de pigmentos y la biomasa
algal. En un estudio de un lago subtropical donde se comparaba el epifiton y el
epipelon mediante la técnica de HPLC para los pigmentos con los recuentos
algales, ambos métodos indicaban que diatomeas y cianobacterias eran los
organismos dominantes (Havens et al., 1999). Sin embargo, obtenían diferencias
grandes en la biomasa de ambas divisiones algales aplicando los dos métodos y
no había un patrón de covariación consistente. Estos autores atribuían las
diferencias a las variaciones en las proporciones pigmentos accesorios/clorofilas
264
causadas por las diferencias en el régimen climático subacuático a lo largo del

tiempo. Además, recordamos de nuevo que los diferentes grupos taxonómicos
tienen diferente composición de pigmentos, requerimientos de luz y respuestas
fotosintéticas (Vymazal, 1994; Reynolds, 2006), de hecho, la proporción de
clorofila frente a la producción cambia incluso cuando las algas dominantes no lo
hacen (Fogg & Thake, 1987; Sandgren, 1988).
Por otro lado, la concentración de clorofila a del fitobentos del tapete

microbiano del PNTD es de las más elevadas en comparación con los datos de la
bibliografía referentes al contenido de este pigmento en el epipelon de
humedales y lagos someros del mundo. Los valores que más se aproximan a los
aquí obtenidos son los ofrecidos por Liboriussen y Jeppesen (2003) para un lago
somero danés de aguas transparentes (véase Tabla 5.26). En esta tabla se
observa como las concentraciones de clorofila por unidad de superficie del
epipelon de humedales de agua dulce son, en general, más bajas que en los
humedales salinos. Goldsborough y Robinson (1996) atribuyen estas diferencias,
en parte, a los distintos procedimientos a la hora del muestreo. En los estudios
de humedales de agua dulce, se ha utilizado tradicionalmente la técnica del
papel que recoge las algas que migran de la superficie del sedimento a dicho
papel, y de ahí se evalúa la concentración de pigmentos (Eaton & Moss, 1966),
con lo que únicamente se consideran las algas móviles. En cambio, en los
estudios de humedales salados se ha usado generalmente la técnica de tomar
testigos de sedimento intacto y de ahí extraer los pigmentos, con lo que de este
modo se incluyen tanto las especies algales móviles como no móviles, pero
también los pigmentos de los detritos (Goldsborough & Robinson, 1996). Esta
última técnica ha sido la utilizada en nuestro estudio y quizá por ello los valores
de la concentración de clorofila del epipelon del PNTD se aproximan más a los de
los humedales salinos y a los de algunos humedales de agua dulce en los que se
ha utilizado la técnica de trabajar con el sedimento intacto (Shamess, 1980). Por
otra parte, los valores de la concentración de clorofila del epipelon del PNTD son
próximos a los rangos superiores de la concentración de este pigmento en el
epifiton de algunos humedales (Goldsborough, 1993).
Tabla 5.26 (Página siguiente). Rangos de concentración de clorofila por unidad de

superficie en el epipelon de humedales de agua dulce y salina del mundo, junto con
algunos lagos someros y el epipelon del primer metro de profundidad del lago Baikal, en
comparación con la concentración en el epipelon del PNTD. Se incluyen también algunos
datos de este pigmento en el epifiton de humedales y lagos someros.
265
Tabla 5.26 (cabecera en hoja anterior)
Ecosistema Clorofila a Referencia

-2
mg·m
Epipelon
Agua dulce Entradilla (PNTD) 479 (17-1642) Presente estudio*
Humeda l es de Ma ni toba 1-2 Ca mpea u et al., 1994
(Ca na dá )
Humeda l es de Ma ni toba 7,5 Ga bor et al., 1994
(Ca na dá )
Humeda l de l a regi on entre- 0,4 - 5 Murki n et al., 1991
l a gos , Ma ni toba (Ca na dá )
Humeda l de l a regi on entre- 0,4 - 4 Murki n et al., 1994
l a gos , Ma ni toba (Ca na dá )
Humeda l de Ma s s a chus ettes 95-193 Es tra da et al., 1974
(EEUU)
Humeda l Del a wa re (EEUU) 92-127 Ga l l a gher & Da i ber, 1974
Del ta de Ma ni toba (Ca na dá ) 4 (1-18) Robi ns on et al., 1997a
La gos s omeros eutrófi cos del SW 13 - 435 Sha mes s , 1980
de Ma ni toba (Ca na dá )
Del ta del Ma ckenzi e (Ca na dá ) 2 - 14 Ra ml a l et al . 1994
Del ta del Ma ckenzi e (Ca na dá ) 2 - 73 Squi res et al . 2009
La go tra ns pa rente (Di na ma rca ) 256-409 Li bori us s en & Jeppes en, 2003
La go turbi o (Di na ma rca ) 19-53 Li bori us s en & Jeppes en, 2003
La go Ba i ka l (Rus i a ) 100 Noza ki et al ., 2002
La gos y ríos (Es pa ña ) 2-370 Ma rga l ef, 1960
Bi ofi l m de humeda l es del río 1-9 Roberts on et al., 2001
Murra y (Aus tra l i a )
Salinos Es tua ri o Ems (Al ema ni a ) 29 - 247 de Jonge & Col i jn, 1994
Es tua ri o de Ca rol i na del Sur 20 - 150 Pi nckney & Zi ngma rk, 1991
(EEUU)
Es tua ri o de Ca rol i na del Sur 60 - 102 Pi nckney & Zi ngma rk, 1993a
(EEUU)
Es tua ri o de Ca rol i na del Sur 34 - 85 Pi nckney & Zi ngma rk, 1993b
(EEUU)
Humeda l del Mi s s i s s i ppi (EEUU) 57 - 160 Sul l i va n & Montcrei ff, 1988
Humeda l de Texa s (EEUU) 231 Ha l l & Fi s her, 1985
Epifiton
Humeda l es (Ca na dá ) 7-650 Gol ds borough, 1993
Turbera (Ca na dá ) 2-238 Gol ds borough, 1993
Del ta del Ma ckenzi e (Ca na dá ) 0,2-8 Ra ml a l et al . 1994
La gos de l a Experimental Lake Area 10-80 Squi res et al ., 2009
(Ca na dá )
266
Metabolismo del plancton
Capítulo 6
Metabolismo del plancton:

producción primaria y respiración
6.1. INTRODUCCIÓN
La función que las comunidades planctónicas desempeñan en los ciclos

biogeoquímicos, especialmente en el del carbono, puede deducirse a partir de la
determinación de su balance metabólico, que involucra tanto la producción
primaria bruta como la respiración (Rivkin & Legendre, 2001; Navarro et al.,
2004). El balance de estos procesos rinde la producción neta de la comunidad
(William, 1998). Por su parte, la fotosíntesis tiene como resultado fijar carbono
inorgánico el cual se transforma en material celular; dicho en otras palabras,
este proceso determina la cantidad de carbono que es transferido al ecosistema.
Por otro lado, la respiración realizada por todos los organismos del plancton
tiene como resultado la liberación de CO2. Así, el balance entre la producción
primaria y la respiración contribuye a definir la eficiencia del plancton en los
flujos de carbono en los sistemas acuáticos (Williams et al., 2002; del Giorgio &
Williams, 2005).
Por otra parte, es fundamental entender la relación de la producción primaria y

la respiración con la biomasa planctónica, ya que esto da una idea de qué
organismos concretamente son los que determinan el metabolismo planctónico
267
del sistema. Los océanos y los lagos templados son los sistemas acuáticos más
estudiados con respecto a dicha relación (Duarte & Agustí, 1998; del Giorgio et
al., 1999; del Giorgio & Williams, 2005). Basándose en pirámides de biomasa, del
Giorgio y Gasol (1995) y Gasol et al. (1997) encuentran que sólo en algunas
ocasiones los autótrofos son la base de las mismas, con los heterótrofos y, en su
momento, los mixótrofos alimentándose de aquéllos. Por otro lado, estos
mismos autores describen cómo en ambientes oligotróficos las pirámides de
biomasa pueden ser invertidas, dominando por consiguiente los heterótrofos en
el sistema. La explicación principal reside en que dichos sistemas pueden verse
abastecidos con fuentes externas de carbono (Duarte & Prairie, 2005). Otra
relación establecida de la productividad con la estructura del plancton es aquélla
que sugiere que, a igualdad de recursos, una mayor diversidad implicaría mayor
aprovechamiento de los mismos y, por tanto, mayor productividad (Hooper et
al., 2005; Tilman et al., 2001).
A pesar de que los humedales son considerados como fuentes de biodiversidad y

-2 -1
altamente productivos (600 - 2000 gC·m ·año , Mitsch & Gosselink, 2000;
Moore & Garratt, 2006), los pocos estudios realizados hasta la fecha en este tipo
de ambientes sobre flujos de carbono y metabolismo describen, en su mayoría,
la producción global del sistema, sin detenerse en la fracción planctónica,
posiblemente porque, comparativamente con el resto de la biomasa, esta
fracción es considerada despreciable (Mitsch & Gosselink, 2000). Por lo tanto, la
mayoría de las medidas de producción primaria en humedales se han centrado
en los macrófitos sumergidos y emergentes (Robinson et al., 1997b). Hasta el
momento, la dinámica del metabolismo del plancton de sistemas acuáticos tipo
humedal se ha estudiado escasamente, y especialmente poco en el caso de la
península Ibérica (Curco et al., 2002; López-Archilla et al., 2004; Sousa et al.,
2010), donde desde hace pocos años que los humedales han sido considerados
como objeto de estudio (Montes et al., 2004), y por tanto, el conocimiento de
las relaciones entre la biomasa de las distintas fracciones del plancton y las
variables metabólicas es todavía muy pobre.
En este capítulo se presenta el estudio del metabolismo del plancton y su

relación con la biomasa planctónica en el Parque Nacional Las Tablas de Daimiel
(PNTD), y en concreto en la zona de muestreo de La Entradilla (EN) siguiendo
mensualmente la variabilidad anual (de julio de 2007 a diciembre de 2008) de las
variables metabólicas de distintos grupos funcionales del plancton. Los objetivos
268
que se pretenden conseguir son los siguientes: 1) calcular el balance global del
metabolismo del plancton para concluir si éste actúa de fuente de carbono
(producción bruta (PB) < respiración (R)) o sumidero de carbono (PB>R); 2)
determinar las posibles relaciones entre la producción bruta, la respiración y la
producción primaria neta del plancton (PPN) con la biomasa de los grupos
planctónicos dividida en autótrofos (A), posibles mixótrofos (M) y heterótrofos
(H), y establecer si la PB, la R y la PPN específica están determinadas por la
biomasa de un grupo taxonómico en particular; 3) determinar cómo están
distribuidas la pirámides de biomasa (A, M y H) utilizando como gradiente los
distintos rangos en las variables metabólicas (PB, R y PPN) y 4) comprobar la
posible relación de la diversidad con la producción.
En primer lugar, se presentan los datos concernientes a la fracción planctónica

de tamaño inferior a 100 µm, con lo que la gran mayoría del zooplancton quedó
excluido de este análisis. Seguidamente, se muestra la contribución al
metabolismo de cada fracción: el picoplancton autotrófico, el nano y
microfitoplancton, el bacterioplancton y el zooplancton. Finalmente, se presenta
el balance global del metabolismo de la comunidad planctónica en el PNTD,
considerando todos los actores en conjunto.
6.2. RESULTADOS
6.2.1. Comprobación de los organismos presentes en las fracciones

seleccionadas
Para poder determinar la contribución de cada fracción planctónica al

metabolismo acuático en el PNTD se realizaron filtraciones sucesivas del agua
que se iba a incubar (véase capítulo 2, apartado 2.6). En general, el éxito de las
filtraciones fue elevado para el objetivo que se perseguía alcanzar (Tabla 6.1). En
el caso del bacterioplancton, la filtración realizada utilizando filtros de 3 µm de
diámetro de poro no redujo prácticamente la densidad bacteriana; la filtración
por filtros de 1,2 µm de diámetro de poro sólo disminuyó la densidad de
bacterias en un 10%, quedando el 90% restante en el agua a incubar, y la
filtración por 0,45 µm redujo la abundancia bacteriana en un 85%. La filtración
por mallas de Nytal de 100 µm de luz de malla redujo únicamente la densidad de
picoplancton autotrófico en un promedio del 6% (aunque la variación fue alta en
algunos momentos en que se realizaron las mediciones). Al filtrar por 3 µm, el
269
PPA quedó reducido al 60%, y tras la filtración por 1,2 µm solo quedó el 6%, en
promedio, en el filtrado. No se observó rastro de PPA en el agua filtrada por
filtros de 0,45 µm. La abundancia del micro y nanofitoplancton se redujo en un
23% de media al filtrar por 100 µm y esta fracción plantónica estuvo
prácticamente ausente en el agua que había sido filtrada por filtros de 3 µm de
diámetro de poro. La reducción del zooplancton fue prácticamente total tras el
filtrado por 100 µm. No se encontró ningún cladócero, copépodo adulto o
copepodito, ni ningún ostrácodo, quironómido o nemátodo en el agua filtrada y
-1
solamente se observaron algunos nauplios (1 ± 1 ind·botella , error estándar
-1
EE), algunos tecamébidos del género Arcella (1 ± 1 ind·botella ) y pocos
especímenes del grupo Rotifera, los cuales fueron: tres taxones del género
Brachionus, Cephalodella cf. gibba, Lepadella patella, Lecane punctata y
-1
Colurella cf. uncinata, con una densidad promedio de 1 ind·botella (EE de 1
-1
ind·botella ), mientras que algunos pequeños Bdelloidea alcanzaron en
-1
promedio 4 ± 2 ind·botella . En promedio, el porcentaje de reducción de los
rotíferos fue del 34% (Tabla 6.1). En lo que se refiere a los ciliados, solamente en
el mes de junio de 2008 se detectaron estos organismos en el agua filtrada por
-1
100 µm en una densidad de 3645 ind·botella , que no supuso apenas reducción
respecto de la densidad del agua intacta. En cambio, en el resto de los meses no
se observaron ciliados en el agua filtrada por 100 µm que contenían las botellas
de incubación.
Tabla 6.1. Porcentajes de reducción (media y error estándar, EE) de las concentraciones
de bacterioplancton, picoplancton autotrófico (PPA), nano y microfitoplancton,
tecamébidos del género Arcella, ciliados, nauplios y rotíferos en el agua después de cada
filtración por cada uno de los filtros indicados (para más detalles consúltese el capítulo 2).
Filtro Bacterioplancton PPA Nano y

microfitoplancton
X EE X EE X EE
100 µm -- -- 6 36 23 22
3 µm 0 9 40 10 99 0,4
1,2 µm 10 7 94 12 -- --
0,45 µm 85 6 100 0 -- --
Filtro Arcella Ciliados Nauplios Rotíferos

X EE X EE X EE X EE
100 µm 64 16 90 11 90 11 34 14
270
Para poder determinar las tasas respiratorias del metazooplancton in situ, y

como ya se describió en el capítulo 2, los organismos se tuvieron que concentrar
80 veces respecto a su densidad natural en La Entradilla. Las densidades en las
botellas de incubación de todos los organismos retenidos en los filtros que
participaron en la respiración aparecen en la tabla 6.2. Como era esperable
(capítulo 5) hubo grandes variaciones de los grupos más representados
dependiendo del mes considerado.
-1
Tabla 6.2. Densidad (ind.·botella ) promedio (y error estándar, EE) del metazooplancton
y zoobentos (organismos retenidos en las 5 mallas de Nytal de 100 µm de luz de poro
procedentes, para cada una, de 10 litros de agua de la zona de muestreo de La Entradilla)
en el periodo estival de 2008 (para más detalles consúltese el capítulo 2), que han servido
para los cálculos de las tasas de respiración por unidad de biomasa. Dentro del zoobentos
aparecieron especímenes de ostrácodos, quironómidos, nemátodos y tecamébidos.
Rotifera Cladocera Copepoda Zoobentos

X EE X EE X EE X EE
may-08 5 2 30 6 13 3 3 1
jun-08 4 1 1 0 1 0 4 1
jul-08 53 11 0,2 0,2 67 25 39 10
ago-08 70 17 0 0 7 2 29 4
6.2.2. Dinámica del metabolismo (producción primaria neta, respiración y

producción bruta) de la fracción planctónica de tamaño inferior a
100 µm
La producción bruta (PB) de la fracción planctónica de tamaño inferior a 100 µm

-1 -1
presentó un valor medio en el periodo de estudio de 1,4 ± 1 mgO2·l ·d , con
-1 -1
mínimos durante los meses de diciembre de 2007 y 2008 (0,3 mgO2·l ·d ),
-1 -1
mientras que el valor máximo fue en mayo de 2008 (3,8 mgO2·l ·d ), seguido de
junio y septiembre de ese mismo año (Figura 6.1A). En cuanto a la variabilidad
interanual, comparando el mismo periodo (julio-diciembre) en los dos años de
estudio, se observa que el valor medio de la PB resultó ligeramente superior en
2008, aunque no hubo diferencias estadísticamente significativas (F=0,09;
p=0,77), dado que la variabilidad fue amplia en ambos periodos (CV del 61% en
2007 y del 44% en 2008).
271
3
A PB 2,5
4
2
PB (mgO 2·l-1·d-1)
PB (mgO 2 ·l-1 ·d-1 )
3
1,5
2
1
1 0,5
0 0
ene-08
sep-07
sep-08
oct-07
oct-08
jul-07
jun-08
jul-08
ago-07
dic-07
feb-08
mar-08
ago-08
dic-08
abr-08
nov-07
nov-08
may-08
jul-dic 07 jul-dic 08
B
2
8
R
1,5
6
R (mgO2·l-1·d-1)
R (mgO 2 ·l-1 ·d-1 )
1
4
0,5
2
0 0
ene-08
sep-07
sep-08
oct-07
oct-08
jun-08
jul-07
jul-08
ago-07
ago-08
dic-07
feb-08
mar-08
dic-08
nov-07
abr-08
nov-08
may-08
C 3
PPN 1,5
2
PPN (mgO2·l-1·d-1)
1
1
PPN (mgO 2 ·l-1 ·d-1 )
0 0,5
feb-08
dic-07
dic-08
abr-08
nov-07
nov-08
ene-08
sep-07
sep-08
may-08
oct-07
oct-08
jul-07
jun-08
jul-08
ago-07
mar-08
ago-08
-1
-2 0
-3
Figura 6.1. Dinámica del metabolismo planctónico y su variación interanual (julio a

diciembre de 2007 y 2008) en el PNTD. A) Producción bruta (PB); B) Respiración (R); C)
Producción primaria neta (PPN) de la comunidad planctónica de menos de 100 µm de
tamaño (zooplancton excluido). La flecha indica el breve periodo en que la zona de
muestreo de La Entradilla estuvo seca.
272
En cuanto a la respiración (R), el promedio en el periodo de muestreo fue 1,5 ±

-1 -1 -1 -1
1,5 mgO2·l ·d , con picos en agosto de 2007 y mayo de 2008 (2,4 mgO 2·l ·d y
-1 -1
6,6 mgO2·l ·d , respectivamente) (Figura 6.1B). El valor mínimo se presentó en
-1 -1
diciembre de 2008 (0,3 mgO2·l ·d ) y la media para el mismo periodo de los dos
años de estudio no presentó diferencias estadísticamente significativas, siendo
escasamente superior en el 2007 (F=0,11; p=0,74). La producción primaria neta
(PPN) presentó valores positivos solo en algunos meses (el 39% de las
ocasiones), con los máximos al final del periodo estival de ambos años (1,8
-1 -1 -1 -1
mgO2·l ·d en octubre de 2007 y 2,3 mgO2·l ·d en septiembre de 2008; este
último, al cabo de un mes de ser reinundada la zona de La Entradilla) (Figura
6.1C). El resto de los meses presentó valores negativos, indicando que el proceso
metabólico de la respiración supera al de la producción para esta fracción
planctónica. El valor mínimo de PPN se registró en mayo de 2008 (-2,8
-1 -1
mgO2·l ·d ), coincidiendo con el máximo absoluto de respiración (Figura 6.1B).
-1 -1
El valor medio de PPN en el periodo de estudio fue de -0,09 ± 1,1 mgO2·l ·d y la
media de PPN para el mismo periodo de los dos años fue más del doble en 2008
que en 2007, aunque en términos estadísticos no hubo diferencias significativas
(F=0,28; p=0,61), dada la amplia variabilidad en los dos años de estudio (CV del
683% en el 2007 y del 282% en el 2008).
La respiración estuvo directamente correlacionada con la producción bruta

(Figura 6.2A; r=0,68; p=0,002) de un modo lineal aunque, a partir de los
-1 -1
2 mgO2·l ·d de PB, la covariación es claramente menor. Sin embargo, es por los
valores extremos que la respiración y la PPN se llegan a correlacionar
significativamente (Figura 6.2B; r= -0,75; p<0,0001). Además, en esta relación se
observa que cuando la PPN ≤ 0 existe una tendencia decreciente entre R y PPN:
los valores más altos de R se corresponden con los valores más negativos de
PPN, mientras que en PPN > 0 no existe tendencia alguna.
6.2.3. Relación de la producción primaria y la respiración con la biomasa de los

distintos grupos funcionales de tamaño inferior a 100 µm
6.2.3.1. DINÁMICA DE AUTÓTROFOS, MIXÓTROFOS Y HETERÓTROFOS
La biomasa total del plancton de tamaño menor de 100 µm en el periodo de

-1
muestreo alcanzó valores medios de 594 ± 337 µgC·l . El componente autótrofo
-1
(Figura 6.3A) presentó valores promedio de 346 ± 276 µgC·l , con máximos en
273
octubre de 2007 y en septiembre y noviembre de 2008. La comparación de la

biomasa de autótrofos para el mismo periodo de los dos años de estudio
muestra que se alcanzaron valores medios más elevados en 2008, aunque dicha
diferencia no fue estadísticamente significativa (F=0,51; p=0,49); además, cabe
resaltar la mayor variabilidad en el 2008 (CV del 59% en 2007 y del 111% en
2008).
A
7
R = 1,02 PB + 0,059
6 R2=0,46; p=0,002
5
R ( mgO 2·l-1d-1)
4
3
2
1
0
0 1 2 3 4
PB ( mgO 2·l-1d-1)
B
7
6
R2=0,56; p<0,0001
5
R ( mgO 2·l-1d-1)
4
3
2
1
0
-3 -2 -1 0 1 2 3
PPN ( mgO 2·l-1d-1)
Figura 6.2. Relación entre la respiración (R) y A) la producción bruta (PB) y B) la

producción primaria neta (PPN) de la comunidad planctónica de tamaño inferior a 100
µm.
274
A
1200 Autótrofos
1000
1000
800
Biomasa de A (µgC·l-1)
Biomasa de A (µgC·l-1 )
800
600
600
400
400
200 200
0 0
dic-07
feb-08
dic-08
abr-08
nov-07
nov-08
ene-08
sep-07
sep-08
may-08
jul-07
oct-07
jul-08
jun-08
oct-08
ago-07
mar-08
ago-08
B
Mixótrofos
300 200
250
Biomasa de M (µgC·l-1 )
(µgC·l-1 )
150
200
Biomasa de M
150 100
100
50
50
0 0
dic-07
feb-08
dic-08
nov-07
abr-08
nov-08
ene-08
sep-07
sep-08
oct-07
may-08
oct-08
jun-08
jul-07
jul-08
ago-07
mar-08
ago-08
C
400 200
Ciliados
350
Bacterioplancton
(µgC·l -1)
Biomasa de H (µgC·l -1 )
300 150
250
Biomasa de H
200 100
150
100 50
50
0 0
dic-07
feb-08
dic-08
nov-07
nov-08
abr-08
ene-08
sep-07
sep-08
may-08
oct-07
oct-08
jun-08
jul-07
jul-08
mar-08
ago-07
ago-08
Figura 6.3. Dinámica de la biomasa (en carbono) de los distintos grupos funcionales de la
fracción planctónica de tamaño inferior a 100 µm y variación interanual (julio a diciembre
de 2007 y 2008) de los promedios. A) autótrofos, B) posibles mixótrofos (euglenofíceas,
dinoflagelados y criptofíceas principalmente) y C) heterótrofos (bacterioplancton y
ciliados principalmente). La flecha indica el breve periodo en que la zona de muestreo de
La Entradilla estuvo seca. Obsérvese el cambio en la escala del eje Y.
275
Por otra parte, la biomasa de posibles mixótrofos (euglenofíceas, dinoflagelados

y criptofíceas principalmente, consúltese capítulo 2) presentó valores medios de
-1
alrededor de 82 ± 87 µgC·l y máximos en agosto para el año 2007 y en mayo y
agosto de 2008 (Figura 6.3B). Los valores mínimos se detectaron durante el
invierno de 2007 y en junio y julio de 2008. En cuanto a los valores medios para
el mismo periodo de ambos años, no hubo prácticamente diferencias en la
biomasa de mixótrofos (F=0,00004; p=0,99). La biomasa de heterótrofos,
bacterioplancton y ciliados principalmente con algún flagelado heterotrófico,
-1
presentó valores medios de 117 ± 76 µgC·l con picos en los meses de
septiembre de 2007 y febrero y junio de 2008 (Figura 6.3C). La biomasa media
de heterótrofos para el mismo periodo (julio-diciembre) de ambos años fue
superior en 2008 (F=4,94; p=0,05). En la mayor parte del periodo de estudio la
biomasa de los autótrofos dominó sobre el resto, pero hubo algunos momentos
en que fueron minoritarios (Figura 6.4). Para más detalles sobre la distribución
de la biomasa del plancton de tamaño menor a 100 µm consúltese el capítulo 5
(Figuras 5.1, 5.3 y 5.17).
100%
80%
60%
40%
20%
0%
mar-08
dic-07
feb-08
dic-08
may-08
ago-07
ago-08
abr-08
jul-07
nov-07
jul-08
nov-08
ene-08
oct-07
oct-08
sep-07
jun-08
sep-08
Autótrofos Mixótrofos Heterótrofos
Figura 6.4. Porcentaje de la biomasa (en carbono) de autótrofos, posibles mixótrofos y

heterótrofos (bacterioplancton y ciliados) a lo largo del periodo de estudio en la zona de
muestreo de La Entradilla. La flecha indica el breve periodo en que la zona estuvo seca.
276
6.2.3.2. RELACIÓN ENTRE LAS VARIABLES DEL METABOLISMO Y LA BIOMASA DE

AUTÓTROFOS, MIXÓTROFOS Y HETERÓTROFOS Y CON LAS VARIABLES
AMBIENTALES
La producción bruta presentó correlación estadísticamente significativa con la

biomasa planctónica total de la fracción planctónica de tamaño inferior a 100
µm (r=0,61; p<0,001, Figura 6.5A) y con la suma de la biomasa de heterótrofos y
mixótrofos (r=0,64; p=0,013, Figura 6.5B). En cambio, la PB no mostró
correlación estadísticamente significativa con la biomasa de autótrofos (Figura
6.5C). La respiración estaba correlacionada significativamente con la suma de la
biomasa de mixótrofos y heterótrofos (r=0,81; p<0,0001; Figura 6.5D). Al
comparar las dinámicas de cada grupo (mixótrofos, bacterioplancton y ciliados)
con la dinámica de la respiración, pudimos observar que los picos de respiración
no se correspondían con un único grupo, sino con todos en conjunto (véanse las
figuras 6.1B, 6.3B y 6.3C). La PPN presentó correlación positiva y
estadísticamente significativa con la biomasa de los autótrofos (r=0,57; p=0,03;
Figura 6.5E) y negativa con la suma de la biomasa de heterótrofos y mixótrofos
(r=-0,57; p=0,03, Figura 6.5F).
Tanto la producción bruta como la respiración estaban correlacionadas con la

2 2
temperatura (R =0,20; p=0,04 y R =0,24; p=0,02, respectivamente), pero no la
producción primaria neta. Ésta se correlacionó significativamente con la materia
2
en suspensión (R =0,29 p=0,02) y de manera negativa con el carbono orgánico
2
disuelto (R =0,26; p=0,029). No hubo correlaciones estadísticamente
significativas de ninguna de las variables del metabolismo con otras variables
físico-químicas, tales como la concentración de ortofosfato, de nitrógeno y
fósforo total, la salinidad, etc.
Figura 6.5. (Página siguiente). Relación de la producción bruta (PB) con: A) la biomasa
planctónica total de la fracción de tamaño menor de 100 µm (por lo tanto zooplancton
excluido), B) la biomasa de mixótrofos + heterótrofos, C) la biomasa de autótrofos (no
existe correlación estadísticamente significativa); D) Relación de la respiración (R) con la
suma de la biomasa de posibles mixótrofos y heterótrofos. Relación de la producción
primaria neta (PPN): E) con la biomasa de autótrofos y F) con la biomasa de mixótrofos +
heterótrofos.
277
A PB = 0,0023x Biomasa planctónica total+ 0,159 B PB = 0,005 Biomasa M+H + 0,54

4 R² = 0,42; p<0,0001 4 R2=0,21; p=0,013
3 3
PB (mgO2·l-1·d-1)
PB (mgO2·l-1·d-1)
2 2
1 1
0 0
0 500 1000 1500 0 100 200 300 400
Biomasa planctónica total (µgC·l-1) Biomasa Mixótrofos + Heterótrofos (µgC·l-1)
C D
4 7
R = 0,01 Biomasa M+H - 0,41
6
R2= 0,43; p<0,0001
3 5
PB (mgO2·l-1·d-1)
R (mgO2·l-1·d-1)
4
2
3
2
1
1
0 0
0 500 1000 0 100 200 300 400
Biomasa Autótrofos (µgC·l )-1 Biomasa Mixótrofos + Heterótrofos (µgC·l-1)

E F
3 PPN = 0,002 Biomasa A - 0,854 3 PPN = - 0,0052 Biomasa M+H + 0,945
R2=0,31; p=0,03
R2=0,23; p=0,03
2 2
PPN (mgO 2·l-1·d-1)
PPN (mgO 2·l-1·d-1)
1 1
0 0
0 500 1000 0 100 200 300 400 500
-1 -1
-2 -2
-3 -3
Biomasa Autótrofos (µgC·l-1) Biomasa Mixótrofos + Heterótrofos (µgC·l-1)
Figura 6.5 (Pie de figura en página anterior).
278
6.2.3.3. PIRÁMIDES DE BIOMASA PLANCTÓNICA EN FUNCIÓN DE LOS DISTINTOS

NIVELES DE LAS VARIABLES METABÓLICAS
Las pirámides de biomasa se construyeron según los criterios descritos en la

sección 2.5.4 del capítulo 2. Estas pirámides de biomasa, considerando los tres
rangos establecidos en la producción bruta (baja, media y alta), muestran una
distribución bastante similar, con un claro predominio de los autótrofos, quienes
representan entre el 55% y 62% (Figura 6.6A), aún cuando la biomasa total fue
muy diferente en los momentos de producción bruta alta en comparación con
los de PB baja, siendo la biomasa total (de la fracción de tamaño menor a 100
µm) prácticamente el doble en la primera situación que en la segunda (992 y 441
-1
µgC·l , respectivamente).
En cuanto a la respiración, la distribución de los porcentajes de biomasa

plantónica de cada grupo funcional en los diferentes intervalos de respiración
considerados sí fue diferente. Cuando se produjeron los valores más altos de
respiración, los autótrofos y los heterótrofos estuvieron igualmente
representados (alrededor del 40%, Figura 6.6B). Sin embargo, cuando se
midieron los valores intermedios y bajos de respiración, la biomasa de
autótrofos dominó (56% - 62%).
En las pirámides de biomasa construidas a partir de los tres niveles de

producción primaria neta (Figura 6.6C), se observa como los autótrofos
dominaron en las tres situaciones establecidas, pero especialmente en el rango
de valores más elevado de PPN. En este caso los posibles mixótrofos fueron
minoritarios (solo representaron un 11%). En los valores de PPN más bajos la
proporción de posibles mixótrofos cobró relevancia, llegando a suponer el 28%
de la biomasa total planctónica cuando se daban los valores más negativos de
PPN. En este último caso, los posibles mixótrofos y los heterótrofos suponían el
56% de la biomasa total.
279
PB Heterótrofos Mixótrofos Autótrofos

mg O2·l-1·d-1 Biomasa total
A 15 (µgC·l-1)
3-5 22
62 992
27
1,5 - 3 14
59 572
28
0 -1,5 17
55 441
0 20 40 60 80
R
Biomasa total
B mg O2·l-1·d-1
(µgC·l-1)
41
3-7 19
40 621
20
1-3 18
62 579
29
0-1 15 493
56
0 20 40 60 80
C PPN Biomasa total

mg O2·l-1·d-1 (µgC·l-1)
17
0,4 - 2,4 11
72 774
29
-0,5 - 0,4 14
57 449
28
-3,0 - -0,5 28
44 560
0 20 40 60 80
Porcentaje (%)
Figura 6.6. Distribución del porcentaje promedio de la biomasa planctónica (autótrofos,

posibles mixótrofos y heterótrofos) de tamaño inferior a 100 µm, en tres rangos (alto,
medio y bajo) de: A) producción bruta (PB); B) respiración (R); C) producción primaria
neta (PPN).
280
6.2.3.4. RELACIÓN ENTRE LA PRODUCCIÓN PRIMARIA Y LA RIQUEZA DE ESPECIES
El análisis de regresión del logaritmo de la riqueza específica del fitoplancton

(incluyendo algas bentónicas) y el logaritmo de la producción bruta, ajustado
2
con un modelo cuadrático, mostró una escasa varianza explicada de R = 0,29
(p<0,05). Sin embargo, no se observó ninguna relación estadísticamente
significativa entre la PB y la riqueza del zooplancton, ni en valores totales ni para
la riqueza de los diferentes grupos (rotíferos, cladóceros y copépodos).
Otra aproximación ha sido promediar la riqueza y el valor de la diversidad, tanto

del fitoplancton como del zooplancton (incluyendo ciliados), para aquellos
rangos ya comentados de PB (baja, media y alta). En este caso se observa que el
valor promedio de riqueza o diversidad tanto para productores primarios como
secundarios sigue una tendencia inversa a la PB, de modo que los valores
menores de ambos indicadores de diversidad se dieron en los momentos en los
que la PB fue mayor (Figura 6.7). Sin embargo, un análisis ANOVA no demostró
diferencias significativas del promedio de estas variables entre los rangos de
producción.
6.2.3.5. VARIABLES METABÓLICAS NORMALIZADAS
La producción primaria neta (PPN) con las dos variables del fitoplancton
(clorofila a y biomasa algal en peso fresco), mostró una dinámica muy semejante
en ambos casos, además fue similar a la del PPN sin considerar qué biomasa
realiza dicha producción, con la diferencia de que los picos de PPN se suavizan
cuando se expresa por unidad de biomasa. Los valores medios fueron de 0,4 ±
-1 -1 -1 -1
5,7 mgC·mg Clor a ·h -0.002 ± 0,007 mgC·mgPF ·h , con tres picos máximos en
octubre de 2007, en marzo y septiembre de 2008 y dos picos mínimos en agosto
de 2007 y mayo de 2008. En cuanto a la relación entre esta variable normalizada
y los grupos taxonómicos algales solamente se encontró relación con un grupo
algal, el de las clorofíceas: la PPN normalizada con la biomasa se correlacionó
2
estadísticamente con el porcentaje de clorofíceas (R =0,25; p=0,03) y la PPN
2
normalizada con la clorofila a lo hizo con la biomasa de clorofíceas (R =0,25;
p=0,03), lo que indica la importancia de dicho grupo en la PPN de este sistema
acuático.
281
La respiración normalizada con la biomasa planctónica de tamaño menor a 100

µm y con la clorofila a (Figura 6.8) mostraron una dinámica similar a la obtenida
en la respiración sin referir a la biomasa (Figura 6.1: máximos en agosto de 2007
y en mayo de 2008), con valores en dichos meses de 0,015 y 0,024
-1 -1
mgC·mg PF ·h , en el caso de la respiración normalizada con la biomasa y de 13
-1 -1
y 18 mgC·mg Clor a ·h . Los valores promedio fueron de 0,007 ± 0,006
-1 -1 -1 -1
mgC·mg PF ·h y 4,9 ± 4,4 mgC·mg Clor a ·d , respectivamente.
A PB Riqueza zooplancton Riqueza fitoplancton

mgO2·l-1·d-1
12
3-5
17
14
1,5 - 3
21
16
0 - 1,5
22
0 5 10 15 20 25
Riqueza
B Diversidad zooplancton Diversidad fitoplancton
PB
mgO2·l-1·d-1
1,4
3-5
1,5
1,9
1,5 - 3
1,9
2,1
0 - 1,5
1,9
0 0,5 1 1,5 2 2,5

Diversidad
Figura 6.7. Promedio de riqueza (A) y diversidad (índice de Shannon-Wiener, B) del
fitoplancton, incluyendo las algas bentónicas, y el zooplancton, incluyendo los ciliados, en
tres rangos de la producción bruta de la fracción menor a 100 µm.
282
R/Clor a R/B
20 0,03
R/Clor a (mgC·mgClor a-1·h-1)
15
R/B (mgC·mgPF-1·h-1)
0,02
10
0,01
5
0 0
mar-08
dic-07
feb-08
dic-08
may-08
ago-07
ago-08
abr-08
jul-07
jul-08
nov-07
nov-08
ene-08
oct-07
oct-08
sep-07
jun-08
sep-08
Figura 6.8. Dinámica de la respiración de la comunidad de tamaño menor a 100 µm
-1 -1
normalizada con la clorofila a (mgC·mgClor a ·h ) y la biomasa total en peso fresco (PF)
-1 -1
(mgC·mgPF ·h ). La flecha indica el breve periodo en que la zona de muestreo de La
Entradilla estuvo seca.
6.2.3.6. RAZÓN PRODUCCIÓN BRUTA/RESPIRACIÓN DEL PLANCTON DE TAMAÑO

INFERIOR A 100 µm
La relación PB/R presentó valores entre 0,5 en diciembre de 2007 y 5 en octubre

de 2007. Solo en el 22% de los meses la comunidad fue netamente autotrófica y
en el 50% de las ocasiones la comunidad funcionó de manera netamente
heterotrófica. Los seis restantes meses la razón PB/R apenas distó de 1 (Figura
6.9). Aunque el promedio de la relación PB/R durante el periodo de estudio fue
1,2 ± 1,1 lo que indicaría en términos de ciclo anual que esta fracción
planctónica se comportó de manera autotrófica (PB/R >1), actuando de
sumidero de carbono, la prueba t-student puso de manifiesto que dicho
promedio no difirió estadísticamente de la unidad (t-student; p=0,376).
Tanto en situaciones en las que el sistema se comportaba como autotrófico

como en las que lo hacía como heterotrófico, la biomasa promedio de
autótrofos fue superior a la de mixótrofos y heterótrofos (Figura 6.10), pero en
la segunda ocasión cobraron relevancia los organismos con metabolismo
posiblemente mixotrófico y la biomasa de heterótrofos también fue superior.
283
3
PB/R
2
PB/R >1 Autotrófico
1
PB/R <1 Heterotrófico
may-08
ago-07
ago-08
abr-08
jul-07
jul-08
mar-08
ene-08
oct-07
oct-08
sep-07
jun-08
sep-08
dic-07
dic-08
feb-08
nov-07
nov-08
Figura 6.9. Cociente Producción Bruta/Respiración (calculado a partir de las tasas diarias
de producción y consumo de oxígeno) de la fracción de plancton de tamaño inferior a 100
µm durante el periodo de estudio en el PNTD. Los valores PB/R > 1 indican que el sistema
funciona autotróficamente, es decir, se comporta como sumidero de carbono y los
valores PB/R < 1 sugieren que el sistema se comporta heterotróficamente o como fuente
de carbono. La flecha indica el breve periodo en que la zona de muestreo de La Entradilla
estuvo seca.
Heterótrofos Mixótrofos Autótrofos
PB/R >1
PB/R <1
0 200 400 600 800

Biomasa (µgC·l-1)
Figura 6.10. Media y desviación estándar de la biomasa planctónica separada en
autótrofos, posibles mixótrofos y heterótrofos (excluido el metazooplancton) cuando el
sistema planctónico se comportaba como autotrófico (PB/R < 1) o como heterotrófico
(PB/R < 1) en las situaciones más alejadas del balance metabólico.
284
6.2.4. Dinámica del metabolismo (producción primaria neta, respiración y

producción bruta) del picoplancton autotrófico y del nano y
microfitoplancton
Para determinar la contribución del picoplancton autotrófico y del nano y

microfitoplancton al total del metabolismo planctónico, se consideraron las
incubaciones de las distintas fracciones de tamaño de organismos del plancton
después de las filtraciones (véase capítulo 2). La producción bruta (PB) del nano
y microfitoplancton mostró dos máximos muy evidentes en octubre de 2007 y
-3 -1
septiembre de 2008 (Figura 6.11A). El valor promedio fue 22 ± 20 mgC·m ·h .
La respiración del nano y microfitoplancton (Figura 6.11B) mostró un patrón

muy similar al ofrecido por el conjunto de la comunidad de tamaño inferior a
100 µm (Figura 6.1B), con la diferencia de que el máximo para el nano y
microfitoplancton se produjo en junio de 2008 en lugar de en mayo del mismo
-3 -1
año. Los valores medios fueron de 12 ± 9 mgC·m ·h .
La producción primaria neta del nano y microfitoplancton (Figura 6.11C) también

mostró prácticamente el mismo patrón que el de la comunidad de menos de 100
µm, con los dos máximos netos de finales de los veranos. El valor más negativo
-3 -1
se obtuvo en junio de 2008 y el promedio fue de 8 ± 22 mgC·m ·h . Los
máximos de PPN coinciden principalmente con los picos de biomasa (50% y 89%)
de las clorofíceas de pequeño tamaño (Tetraselmis sp. o Chlamydomonas sp.;
véase la tabla 6.3). En cambio, en algunos mínimos (agosto de 2007) dominaron
los dinoflagelados (Tabla 6.3).
Tabla 6.3. Biovolumen de los taxones fitoplanctónicos dominantes y su contribución a la

biomasa total algal en los momentos en que se midieron los máximos (octubre de 2007 y
marzo y septiembre de 2008) y mínimos (agosto de 2007 y junio de 2008) de producción
primaria neta del nano y microfitoplancton en el PNTD.
Min Max Max Min Max

ago-07 oct-07 mar-08 jun-08 sep-08
Taxón mm3·l-1 % mm3·l-1 % mm3·l-1 % mm3·l-1 % mm3·l-1 %
Tetraselmis sp. ó Chlamydomonas sp. 2,41 50 0,89 18 0,55 27 0,79 89
Peridinium umbonatum 1,36 60 0,53 11
Microcystis flos-aquae 0,3 13 0,68 15 3,06 62 0,96 48
Oscillatoria tenuis 0,22 11
285
C
B
A
286
PPN (mgC·m-3·h-1) R (mgC·m-3·h-1) PB (mgC·m-3·h-1)
30
40
10
20
60
70
80
0
10
20
0
30
40
50
-30
-20
-10
10
20
30
40
50
60
70
0
jul-07 jul-07
jul-07
ago-07 ago-07
ago-07
sep-07 sep-07
sep-07
oct-07 oct-07
oct-07
nov-07 nov-07
nov-07
dic-07 dic-07
dic-07
ene-08 ene-08
ene-08
feb-08 feb-08
feb-08
mar-08 mar-08
mar-08
abr-08 abr-08
abr-08
may-08 may-08
may-08
jun-08 jun-08
jun-08
jul-08 jul-08
jul-08

oct-08 oct-08
R
oct-08
PB
nov-08 nov-08
PPN
nov-08
indica el breve periodo en que la zona de muestreo de La Entradilla estuvo seca.

Producción bruta (PB); B) Respiración (R); C) Producción primaria neta (PPN). La flecha
Figura 6.11. Dinámica del metabolismo del nano y microfitoplancton en el PNTD. A)
Se encontraron correlaciones estadísticamente significativas entre la PB y PPN

2
del nano y microfitoplancton con la biomasa de estas microalgas (R =0,60;
2
p<0,0001 y R =0,53; p=0,001, respectivamente). En cambio, no se observó
relación estadísticamente significativa de esta biomasa con la respiración de
dichos organismos. La respiración del nano y microfitoplancton se correlacionó
2
significativamente con la de la fracción de < 100 µm (R =0,53; p=0,001). La
diversidad y la riqueza del nano y microfitoplancton no presentaron correlación
estadísticamente significativa con las variables metabólicas.
La PPN del picoplancton autotrófico (PPA) pudo determinarse con precisión

solamente en algunos meses y en la mayoría de las ocasiones fue negativa, sólo
-
en mayo, noviembre y diciembre de 2008 mostró valores positivos (56 mgC·m
3 -1 -3 -1 -3 -1
·h , 2,5 mgC·m ·h y 4,4 mgC·m ·h , respectivamente).
La respiración del PPA, cuando pudo ser determinada en esta fracción

-3 -1
planctónica (a partir de mayo de 2008), osciló entre 0,11 mgC·m ·h en octubre
-3 -1
de 2008 y 6,8 mgC·m ·h en junio de ese mismo año (Figura 6.12). Se encontró
una relación estadísticamente significativa entre la biomasa y la respiración del
2
PPA (R =0,63; p=0,03).
<3µm (PPA + Bacterioplancton) PPA

80
60
R (mgC·m-3·h-1)
40
20
0
mar-08
feb-08
dic-07
dic-08
may-08
ago-07
ago-08
abr-08
jul-07
jul-08
nov-07
nov-08
ene-08
sep-07
oct-07
jun-08
sep-08
oct-08
Figura 6.12. Dinámica de la respiración (R) del picoplancton autotrófico y de la fracción de

plancton de tamaño inferior a 3 µm (PPA y bacterioplancton) en el PNTD. La flecha indica
el breve periodo en que la zona de muestreo de La Entradilla estuvo seca.
287
La respiración de la fracción picoplanctónica (< 3 µm: PPA y bacterioplancton) y

la del nano y microfitoplancton no estuvieron estadísticamente correlacionadas
(p>0,05). También hubo correlación entre la respiración del PPA y la respiración
2
del nano y microfitoplancton (R =0,53; p=0,04). La respiración de la fracción
inferior a 3 µm se correlacionó con la respiración de la fracción total (<100 µm)
2
(R =0,84; p=0,001).
La contribución mínima de la respiración del nano y microfitoplancton al total de

la respiración de la comunidad planctónica de tamaño inferior a 100 µm fue del
13% y la máxima del 83% (media: 53% ± 21%) (Figura 6.13A). La fracción de
plancton de tamaño inferior a 3 µm (PPA y bacterioplancton) representó entre el
17% y el 87% (media: 45% ± 21%) (Figura 6.13B). Cuando se pudo determinar la
contribución exclusiva del PPA, los valores variaron entre menos del 1% y el 23%
(media: 8% ± 7%).
La producción bruta fitoplanctónica normalizada con la clorofila a varió entre 0,7

-1 -1
y 17 mgC·mgClor a ·h (Figura 6.14). Los valores mínimos se registraron en
otoño de 2007 y los máximos en octubre de 2007 y en marzo de 2008. Cuando la
normalización se realizó con la biomasa de autótrofos el rango de variación fue
-1 -1
de 0,001 y 0,1 mgC·mgPF ·h .
6.2.5. Respiración de organismos heterotróficos
Desde mayo de 2008 se pudo determinar la respiración del bacterioplancton en

la fracción de organismos más pequeños conseguida con los filtrados. Los
-3 -1
valores de respiración oscilaron entre 3 y 71 mgC·m ·h (Figura 6.15). Este
máximo se produjo en mayo de 2008, momento en el que la biomasa bacteriana
era bastante elevada (Figura 6.3). Exceptuando esa ocasión, el valor medio de
-3 -1
respiración bacteriana fue 5,1 ± 1,6 mgC·m ·h .
Se obtuvo una relación estadísticamente significativa entre la biomasa y la

respiración bacteriana (Respiración de bacterioplancton= 0,53 x biomasa de
2
bacterioplancton – 27,8; R =0,82; p=0,005), debida sobre todo al valor puntual
máximo.
288
A 100
80
Respiración (%)
60
40
20
may-08
ago-07
ago-08
abr-08
jul-07
jul-08
mar-08
ene-08
sep-07
oct-07
sep-08
oct-08
jun-08
dic-07
feb-08
dic-08
nov-07
nov-08
B Nano y microfitoplancton
100
80
Respiración (%)
60
40
20
0
mar-08
dic-08
dic-07
feb-08
may-08
ago-07
ago-08
abr-08
jul-07
jul-08
nov-07
nov-08
ene-08
oct-07
oct-08
jun-08
sep-08
sep-07
<3µm (PPA + Bacterioplancton) PPA Bacterioplancton
Figura 6.13. Contribución de la respiración de las distintas fracciones planctónicas a la

respiración total de la comunidad de tamaño inferior a 100 µm en el PNTD. A) Nano y
microfitoplancton y B) Fracción de plancton de tamaño inferior a 3 µm (PPA y
bacterioplancton) y ambas por separado desde mayo de 2008. La flecha indica el breve
periodo en que la zona de muestreo de La Entradilla estuvo seca.
289
PB/Clor a PB/B 0,1 mgC·mgPF-1 ·h-1

20
0,02
PB/Clor a (mgC·mgClor a-1·h-1)
PB/B (mgC·mgPF-1·h-1)
15
0,015
10 0,01
5 0,005
0 0
mar-08
dic-07
feb-08
dic-08
may-08
ago-07
ago-08
abr-08
jul-07
jul-08
nov-07
nov-08
ene-08
oct-07
oct-08
sep-07
jun-08
Figura 6.14. Dinámicas de la producción bruta fitoplanctónica normalizada con la sep-08

-1 -1
clorofila a (mgC·mgClor a ·h ) y con la biomasa en peso fresco (PF) de autótrofos
-1 -1
(mgC·mgPF ·h ). La flecha indica el breve periodo en que la zona de muestreo de La
Entradilla estuvo seca.
80
60
R (mgC·m-3·h-1)
40
20
0
may-08
ago-08
jul-08
oct-08
jun-08
sep-08
dic-08
nov-08
Figura 6.15. Dinámica de la respiración del bacterioplancton a partir de mayo de 2008 en

el PNTD cuando se consideró por separado esta fracción planctónica. La flecha indica el
breve periodo en que la zona de muestreo de La Entradilla estuvo seca.
290
La respiración del bacterioplancton estuvo estadísticamente correlacionada

tanto con la respiración de la fracción planctónica de tamaño inferior a 100 µm
2 2
(R =0,79; p=0,003) y con la respiración de la fracción de < 3 µm (R =0,99;
p<0,0001).
La representación que la respiración del bacterioplancton supuso con respecto a

la de la comunidad planctónica total (de tamaño inferior a 100 µm) varió entre el
13% y el 70%, siendo este último valor el correspondiente a mayo de 2008,
cuando la respiración bacteriana fue muy elevada (promedio: 36% ± 21%, Figura
6.13B).
6.2.5.2. METAZOOPLANCTON
Las tasas de respiración del metazooplancton se determinaron empíricamente in

situ en cuatro momentos durante la época estival de 2008 mediante unos
experimentos ex profeso. Las concentraciones de oxígeno en las botellas
”iniciales” y en las “oscuras” que sirvieron para el cálculo de las tasas
respiratorias presentaron distribución normal y homogeneidad de varianzas (con
la excepción del mes de mayo) en los cuatro meses de estudio. Los análisis de la
varianza realizados revelaron que había diferencias estadísticamente
significativas entre los promedios de la concentración de oxígeno en las cinco
botellas “iniciales” y en las cinco “oscuras” (Tabla 6.4). El porcentaje de
reducción de oxígeno de las botellas “iniciales” a las “oscuras” osciló entre el
10% y el 25%.
Tabla 6.4. Resultados (estadísticos y probabilidad) de las pruebas Levene para comprobar
la homocedasticidad y ANOVA para comparar las medias en la concentración de oxígeno
entre las botellas “iniciales” y “oscuras” durante los experimentos de determinación de
las tasas respiratorias del metazooplancton en el PNTD.
Mes Prueba Levene Prueba ANOVA

Estadístico p F p
may-08 8,8 0,025 63,8 <0,0001
jun-08 3,0 0,180 12,8 0,037
jul-08 0,7 0,439 34 0,004
ago-08 3,9 0,097 33,2 0,001
291
Las filtraciones realizadas para concentrar los organismos del metazooplancton a

la hora de determinar las tasas respiratorias (véase capítulo 2) retuvieron,
además de rotíferos, cladóceros y copépodos, organismos del zoobentos como
ostrácodos, quironómidos, nemátodos y tecamébidos y resultó imposible el
separar estos últimos de los anteriores. La biomasa del zoobentos representó el
2%, el 27%, el 69% y el 93% de la biomasa total en mayo, junio, julio y agosto,
respectivamente. La biomasa del conjunto de todos los organismos
(metazooplancton y zoobentos) fue muy elevada en mayo, debido a la gran
abundancia de cladóceros (96%), principalmente de la especie Daphnia magna.
En junio, aunque los cladóceros siguieron siendo dominantes, la biomasa total
bajó drásticamente. En julio y agosto ésta fue más elevada, con dominio de
ostrácodos, quironómidos y copépodos, éstos últimos especialmente en julio. La
biomasa de rotíferos en ningún mes superó el 2,5% de la biomasa total (Figura
6.16; Tabla 6.5).
La tasa de la respiración de la comunidad del metazooplancton (incluyendo el

-1 -1
zoobentos recogido en los filtros) osciló entre el mínimo de 0,01 mgO2·l ·d de
-1 -1
agosto y el máximo de 0,09 mgO2·l ·d de mayo (Figura 6.17).
140 Rotifera
120 Cladocera
100 Copepoda
80 Zoobentos
60
40
20
0
may-08 jun-08 jul-08 ago-08
-1
Figura 6.16. Biomasas totales (µgPS·l ) y proporción de los distintos grupos de los
organismos retenidos en los filtros con los que se determinó la respiración de la fracción
planctónica de tamaño mayor de 100 µm en el periodo estival de 2008 en el PNTD. La
flecha indica el breve periodo en que la zona de muestreo de La Entradilla estuvo seca.
292
Tabla 6.5. Biomasas promedio del metazooplancton (n=5 muestras) en cada mes de los
distintos grupos de los organismos retenidos en los filtros con los que se determinó la
respiración de la fracción de tamaño mayor de 100 µm en el periodo estival de 2008 en el
PNTD.
-1
Biomasa del metazooplancton (µgPS·l )
Mes Rotifera Cladocera Copepoda Zoobentos
may-08 0,02 130,3 2,0 2,0
jun-08 0,01 4,3 0,1 1,7
jul-08 0,28 0,5 8,0 19,4
ago-08 0,39 0,0 0,7 15,2
Con la excepción del mes de junio de 2008 en la que hubo discrepancia entre la
biomasa y la respiración del metazooplancton (incluido el zoobentos), en el resto
de los meses se observó una relación estadísticamente significativa entre ambas
variables (Respiración del metazooplancton = 0,0007 x biomasa del
2
metazooplancton – 0,003; R =0,98; p=0,03).
0,1
Resp. metazoop. (mgO2·l-1·d-1)
0,09
0,08
0,07
0,06
0,05
0,04
0,03
0,02
0,01
0
may-08 jun-08 jul-08 ago-08
Figura 6.17. Tasas respiratorias del metazooplancton (incluido el zoobentos) en el PNTD

en el periodo estival de 2008. La flecha indica el breve periodo en que la zona de
muestreo de La Entradilla estuvo seca.
Cuando se realizaron las incubaciones de las botellas para calcular la respiración

del metazooplancton, la temperatura promedio del agua del periodo de
incubación fue de 20,8 °C (± 0,34), 23,7 °C (± 0,8), 22,2 °C (± 1,1) y 25,8 °C (± 1,2),
293
en mayo, junio, julio y agosto de 2008, respectivamente. Dada la influencia de la

temperatura sobre las tasas metabólicas, la respiración de cada uno de los
meses se estandarizó a una temperatura constante de 20°C (Tabla 6.6) y estas
tasas estandarizadas, cuando se consideran por unidad de biomasa en peso seco
de los organismos que las producen, rindieron valores de 0,5 a 0,8
-1 -1
µmolO2·mgPS ·h . En el mes de junio se obtuvo un valor anormalmente alto.
La tasa respiratoria del metazooplancton (incluido el zoobentos), con respecto a

la del total de organismos planctónicos (véanse la figura 6.1 y la tabla 6.7)
supuso solamente alrededor del 1%, incluso en el mes de mayo en que aquélla
fue mucho más elevada, pero en ese mes la respiración del bacterioplancton
también fue alta por la biomasa de bacterias (véanse las figuras 6.1 y 6.13).
Por otro lado, la respiración del metazooplancton y del zoobentos de estos

cuatro meses se obtuvo también a partir de la ecuación alométrica descrita por
Devol (1979) en la que se tiene en cuenta el peso de los organismos, una serie
de constantes y la temperatura ambiental (para más detalles véase el capítulo
2). Los valores de respiración de metazooplancton, en general, fueron
ligeramente superiores a los obtenidos con el método de Winkler, y se
correlacionaron de manera significativa con los valores de la respiración
obtenida empíricamente (Tasa respiratoria calculada= 1,5 x Tasa respiratoria
2
empírica – 0,006; R = 0,99; p=0,01).
Tabla 6.6. Tasas respiratorias del metazooplancton (incluyendo el zoobentos), expresadas

a temperatura constante (20°C) y normalizadas por unidad de peso seco de los
organismos en el periodo estival de 2008 en el PNTD.
Tasa respiratoria del metazooplancton

Mes Temp. amb. Temp. 20°C Normalizada con biomasa (20°C)
-1 -1 -1 -1 -1 -1
µmolO2·l h µmolO2·l h µmolO2·mgPS ·h
may-08 0,114 0,108 0,80
jun-08 0,036 0,028 4,60
jul-08 0,018 0,015 0,55
ago-08 0,013 0,009 0,53
294
-1 -1
Tabla 6.7. Tasa respiratoria del plancton (mgO2·l ·h ) y porcentaje que supone la
respiración del zooplancton con respecto al plancton total.
Respiración planctónica Respiración del

<100µm + metazooplancton metazooplancton
-1 -1
mgO2·l ·h %
may-08 0,274 1,3
jun-08 0,151 0,8
jul-08 0,061 1,0
ago-08 0,033 1,3
Una vez comprobada la buena correlación entre ambos métodos, se calculó la

respiración del metazooplancton para todo el periodo de estudio a partir de la
ecuación alométrica citada. La dinámica de las tasas respiratorias del
metazooplancton calculadas de esta manera muestra valores máximos en el
periodo final del verano y principios del otoño de 2007 (Figura 6.18A), cuando se
-1 -1
registraron los máximos de 1,8 µmolO2·l ·h , coincidiendo con el máximo de
biomasa debido al copépodo Acanthocyclops robustus y la biomasa de
zoobentos (véase Figura 5.18A). Se recuerda que en este mes la mayoría de los
organismos recogidos en la filtración era de origen bentónico, dado que fue el
único momento de todo el periodo de tiempo considerado en este trabajo en
que no había agua libre y se tomó la muestra entre los carófitos.
Según indican los cálculos de la respiración por grupos de organismos mayores

de 100 µm (Figura 6.18B), desde el principio del estudio (abril de 2008 hasta
finales de julio) la respiración se debió principalmente a los cladóceros;
posteriormente dominó la respiración de los rotíferos y los copépodos junto con
la del zoobentos en invierno. Durante esta época fría las tasas respiratorias
fueron bajas y debidas principalmente a los rotíferos. En primavera, la
proliferación de cladóceros supuso una nueva subida de la respiración, la cual se
redujo posteriormente durante el periodo cálido y sólo mostró un nuevo pico en
septiembre, debido principalmente a los rotíferos.
En relación a la respiración planctónica (fracción < 100µm + metazooplancton y

zoobentos), la respiración del metazooplancton representó en promedio el 7% ±
17%, con un máximo en octubre de 2007 cuando alcanzó el 74% (Figura 6.19A).
En el periodo comprendido de mayo a diciembre de 2008, que es cuando se
estudió la tasa respiratoria del bacterioplancton, picoplancton autotrófico, nano
295
y microfitoplancton y del metazooplancton, se observó que en promedio la

mayor tasa respiratoria durante el estudio la presentó el nano y
microfitoplancton (promedio: 55% ± 22%, Figura 6.19B).
A
1,8 µmolO 2·l-1·h-1
0,6
Respiración metazoop. (µmolO 2·l-1·h-1)
0,5
0,4
0,3
0,2
0,1
0
may-07
may-08
ago-07
ago-08
abr-07
abr-08
jul-07
jul-08
mar-08
ene-08
oct-07
oct-08
jun-07
sep-07
jun-08
sep-08
dic-07
feb-08
dic-08
nov-07
nov-08
B
100%
Porcentaje de Respiración
80%
60%
40%
20%
0%
mar-08
dic-07
feb-08
dic-08
may-07
may-08
ago-07
ago-08
abr-07
abr-08
jul-07
jul-08
nov-07
nov-08
ene-08
oct-07
jun-07
sep-07
jun-08
sep-08
oct-08
Rotifera Cladocera Copepoda Zoobentos
Figura 6.18. A) Dinámica de la tasa respiratoria del metazooplancton (incluido el

zoobentos) calculada a partir de la ecuación alométrica con las biomasas del
metazooplancton y B) Porcentaje de la tasa respiratoria de los grupos del
metazooplancton en la zona de muestreo de La Entradilla en el PNTD. La flecha indica el
breve periodo en que la zona de muestreo de La Entradilla estuvo seca.
296
La respiración del metazooplancton supuso con respecto a la producción bruta

de la fracción de tamaño inferior a 100 µm un promedio del 7% (DE: 14%),
pasando del mínimo del 0,3% al máximo del 62%.
A
100%
Porcentaje Respiración
80%
60%
40%
20%
0%
may-08
ago-07
ago-08
abr-08
jul-07
jul-08
mar-08
ene-08
sep-07
oct-07
sep-08
oct-08
jun-08
dic-07
feb-08
dic-08
nov-07
nov-08
Inferior a 100µm Metazooplancton + zoobentos
100%
B
80%
60%
40%
20%
PPA
0%
Nano y microfitoplancton
may-08
ago-08
jul-08
sep-08
oct-08
jun-08
dic-08
nov-08
Bacterioplancton
Metazooplancton + zoobentos
Figura 6.19. A) Porcentaje que supone la tasa respiratoria del plancton de tamaño inferior
a 100 µm y del metazooplancton (incluido el zoobentos) respecto del total (Respiración
<100µm + metazooplancton + zoobentos) en la zona de muestreo de La Entradilla en el
PNTD. B) Porcentaje que representa la respiración de las distintas fracciones del plancton
determinada entre mayo y diciembre de 2008 en el PNTD.
297
6.2.6. Balance metabólico global de la comunidad planctónica completa en el

Parque Nacional Las Tablas de Daimiel (PNTD)
Los valores promedio (y mínimos y máximos) de producción bruta, respiración y

producción primaria neta de la comunidad en su conjunto, considerando
también el metazooplancton y zoobentos, se encuentran especificados en la
tabla 6.8. No hubo grandes variaciones con respecto a los ofrecidos por la
fracción planctónica de tamaño inferior a 100 µm.
Tabla 6.8. Tasas metabólicas (en distintas unidades para su mejor comparación con la
bibliografía) (producción bruta –PB–, respiración –R– y producción primaria neta –PPN–)
y relación PB/R de la comunidad completa del plancton incluyendo el zoobentos.
Tasas metabólicas y PB/R

X DE Min Max
-1 -1
PB (mgO2·l ·h ) 0,05 0,06 0,01 0,24
-1 -1
R (mgO2·l ·h ) 0,07 0,06 0,01 0,28
-1 -1
PPN (mgO2·l ·h ) -0,02 0,08 -0,22 0,19
-1 -1
PB (mgO2·l ·d ) 1,4 1,0 0,3 3,7
-1 -1
R (mgO2·l ·d ) 1,7 1,5 0,3 6,6
-1 -1
PPN (mgO2·l ·d ) -0,2 1,0 -2,9 2,3
-1 -1
PB (µmolO2·l ·h ) 1,7 1,8 0,2 7,5
-1 -1
R (µmolO2·l ·h ) 2,1 1,9 0,4 8,6
-1 -1
PPN (µmolO2·l ·h ) -0,5 2,5 -6,8 5,9
-1 -1
PB (µmolO2·l ·d ) 45 30 10 115
-1 -1
R (µmolO2·l ·d ) 52 46 10 207
-1 -1
PPN (µmolO2·l ·d ) -7 32 -92 71
-1 -1 -3· -1
PB (mgC·l ·h o gC·m h ) 0,021 0,018 -0,001 0,078
-1 -1 -3· -1
R (mgC·l ·h o gC·m h ) 0,026 0,023 0,005 0,103
-1 -1 -3· -1
PPN (mgC·l ·h o gC·m h ) -0,005 0,025 -0,068 0,059
-1 -1
PB (mgC·l ·d ) 0,5 0,3 0,1 1,2
-1 -1
R (mgC·l ·d ) 0,6 0,6 0,1 2,5
-1 -1
PPN (mgC·l ·d ) -0,1 0,3 -0,9 0,7
PB/R 1,0 0,6 0,5 2,9
Se observaron relaciones estadísticamente significativas de la respiración con la

2 2
PB (R =0,54; p<0,0001) y la PPN (R =0,57; p<0,0001), y de la PPN con la relación
2
PB/R (R =0,63; p<0,0001). Por otra parte, tanto la PPN como la PB/R presentaron
correlaciones estadísticamente significativas con la biomasa de nano y
298
microfitoplancton y de autótrofos, así como con la materia en suspensión, y en

el caso de la PPN con el COD y la PB/R con la concentración de ortofosfato (Tabla
6.9).
Tabla 6.9. Relación entre la PPN y la razón PB/R con la biomasa del nano y
microfitoplancton, los autótrofos, el carbono orgánico disuelto (COD), la concentración
de ortofosfato y de materia en suspensión.
Variable PPN PB/R

2
Nano y microfitoplancton R 0,31 0,54
p 0,017 0,001
2
Autótrofos R 0,31 0,54
p 0,02 0,001
2
Ortofosfato R 0,45
p 0,004
2
COD R 0,31
p 0,024
2
Materia en suspensión R 0,28 0,61
p 0,032 <0,001
Cuando se considera el balance metabólico del conjunto de todos los

organismos planctónicos en La Entradilla (Figura 6.20), se observa que las
diferencias son mínimas con respecto a lo mostrado por la comunidad de
tamaño inferior a 100 µm, por lo cual el metazooplancton influye poco en el
cómputo global del metabolismo del plancton. Únicamente en el momento de
gran biomasa del metazooplancton (octubre de 2007), en el que ocurrió una alta
respiración por parte del metazooplancton (76% del total), la comunidad,
aunque siguió comportándose como sumidero de carbono, vio rebajada la
relación PB/R de 5 a 1,2. Considerando el conjunto de datos del periodo de
estudio, el promedio de PB/R fue de 1,0 ± 0,6 y dicho promedio no difirió
estadísticamente de la unidad (t-student; p=0,98).
Si se esquematizan (Figura 6.21) las situaciones en que la comunidad completa

se comporta de manera netamente autotrófica (marzo y septiembre de 2008) y
las que se comporta de forma netamente heterotrófica (julio, agosto,
noviembre, diciembre de 2007 y enero, febrero, abril, mayo y junio de 2008), se
observa como en la segunda situación (PB/R<1) existe una pirámide de biomasa
invertida en la que los heterótrofos (metazooplancton, zoobentos, ciliados,
299
bacterioplancton y posibles mixótrofos) superan a los autótrofos (PPA y nano y

microfitoplancton). En cambio, cuando PB/R >1, la pirámide posee una mayor
base de autótrofos (especialmente de nanofitoplancton: 60% frente al 40% que
supone el microfitoplancton) (Figura 6.21). Más concretamente representan dos
escenarios, en uno de los cuales (fuente de C) se incorpora al plancton el
zoobentos y en el fitoplancton se minimiza fundamentalmente el
nanofitoplancton (19% frente al 81% que supone el microfitoplancton); en el
otro escenario (sumidero de C), más planctónico, lo dominante es el
nanofitoplancton. Aunque puede que la actividad de todos los organismos sea
potencialmente una fuente de carbono orgánico disuelto para el sistema
planctónico, es muy probable que el crecimiento bacteriano se sustente
principalmente por los aportes alóctonos de COD por parte de la vegetación
acuática y del sedimento de turba, especialmente en el escenario de PB/R<1. El
que no se aprecien diferencias entre la biomasa bacteriana promedio de los dos
escenarios podría estar relacionado con la función bacterívora de los ciliados,
quienes, de hecho, incrementan su biomasa promedio en el escenario PB/R<1.
3,5 verano otoño invierno primavera verano otoño

PB/R (Comunidad completa)
3
2,5
2
1,5 PB/R >1 : Sumidero de C
1
PB/R <1: Fuente de C
0,5
0
mar-08
dic-07
feb-08
dic-08
may-08
ago-07
ago-08
abr-08
jul-07
nov-07
jul-08
nov-08
ene-08
oct-07
oct-08
sep-07
jun-08
sep-08
Figura 6.20. Cociente Producción Bruta/Respiración (a partir de las tasas diarias de

producción y consumo de oxígeno) del conjunto del plancton (incluido el
metazooplancton) en el PNTD (PB/R > 1: sumidero de carbono; PB/R < 1: fuente de
carbono). La flecha indica el valor del cociente PB/R que ha variado de manera
importante al considerar la función del metazooplancton.
300
PB/R >1  Sumidero de C

Zoobentos
Metazooplancton
R
CO 2
R
Nanofitoplancton Microfitoplancton
Ciliados
R R
CO 2 Macrófitos
R
Posibles Sedimento
mixótrofos COD
COD >3 µm
R
COD
COD MS <3 µm
CO 2 Bacterioplancton
COD
R Picoplancton R Biomasa (µgC·l -1
)
autotrófico 0 200
PB/R <1  Fuente de C Zoobentos
Metazooplancton
CO 2 Nanofitoplancton R
Microfitoplancton
R R
COD Ciliados
Posibles R R Macrófitos
mixótrofos
Sedimento
COD R
COD
COD >3 µm
MS <3 µm
CO 2
COD
Bacterioplancton
R Picoplancton
autotrófico R Biomasa (µgC·l -1
)
0 200
Figura 6.21. Esquema conceptual en el que se muestran las relaciones entre la estructura
de tamaños de la comunidad y la red trófica planctónica y las dos situaciones del balance
PB/R (sumidero y fuente de carbono) en aquellas situaciones más alejadas del valor 1. La
longitud de las cajas que designan los grupos planctónicos refleja la media mensual
-1
(según la escala adjunta) de la biomasa planctónica (en µC·l ) de dichos grupos
funcionales en las dos situaciones. Las flechas indican las hipotéticas relaciones tróficas
dominantes. COD: carbono orgánico disuelto. MS: materia en suspensión.
301
6.3. DISCUSION
6.3.1 La productividad del plancton en el PNTD
Está descrito en la bibliografía que la producción primaria en humedales es

generalmente alta, debido al alto reciclado de nutrientes y a la elevada radiación
solar en estos ecosistemas someros, especialmente en los de la región
mediterránea (Keddy, 2000). Basándonos en los valores de referencia que
ofrecen del Giorgio et al. (1997) para clasificar los sistemas acuáticos en
-1 -1
productivos o no (70-120 µgC·l ·d ), los valores de producción para el conjunto
del plancton obtenidos en el Parque Nacional Las Tablas de Daimiel durante el
periodo 2007-2008 nos permiten considerar este sistema acuático, en promedio,
-1 -1
como productivo (PB = 450 ± 302 µgC·l ·d ), y solamente en algunos momentos
-1 -1
puntuales del año (98 µgC·l ·d ) estaría en el límite entre un sistema no
productivo y productivo.
La comparación de los datos obtenidos en este estudio con respecto a los de

otros sistemas acuáticos parecidos no resulta fácil por distintas razones. En
primer lugar, por la escasez de estudios en humedales (Robarts et al. 1995;
Robinson et al., 1997b; Waiser & Robarts, 2004; López-Archilla et al., 2004;
Rodrigo & Rojo, 2010; Álvarez-Cobelas et al., en prensa). Pero, por otro lado,
también supone un inconveniente la diferente metodología utilizada por los
diversos autores (Falkowski & Raven, 1997; González et al., 2008). La mayoría de
los estudios sobre producción primaria en humedales y lagunas someras que nos
14
constan se han realizado utilizando el método de incorporación de C (Robarts
et al., 1995; Robinson et al., 1997b; Waiser & Robarts, 2004), o determinando el
balance metabólico del sistema acuático a partir de todos los componentes del
ecosistema, no solo la fracción planctónica (López-Archilla et al., 2004). Este
último método se basa en el registro de medidas diarias de oxígeno disuelto en
el agua en comunidades no aisladas del ambiente natural. Este tipo de trabajos
da una medida integrada del balance general del metabolismo del ecosistema
sin poder conseguir información sobre la participación exacta de cada fracción o
14
componente biológico del ecosistema. El método de incorporación de C puede
infraestimar la producción primaria bruta, pues parte del CO2 incorporado por
los productores primarios es liberado inmediatamente en forma de carbono
orgánico disuelto y, de este modo, dicha parte no se evalúa al medir la
radiactividad incorporada en la biomasa algal (del Giorgio & Duarte, 2002). En
302
cambio, con los métodos basados en la variación de la concentración de O 2,

como el que nos ocupa, no se produce la infraestima de la producción primaria
bruta, pero la mayoría de trabajos que utilizan este método lo hacen en el mar
(Satta et al., 1996; Smith & Kemp, 2001; Navarro et al., 2004; Duarte et al., 2004;
etc.). Dentro de esta metodología basada en el balance final de oxígeno también
existen diferencias con respecto al modo de incubación, variando desde
incubaciones in situ (este trabajo, Satta et al., 1994; Carignan et al., 2000;
Navarro et al., 2004), a incubaciones en el laboratorio tratando de mimetizar las
condiciones del campo y utilizando un electrodo de Clark para medir las
variaciones de la concentración de oxígeno (Álvarez-Cobelas et al., en prensa). A
pesar de las diferencias entre estos procedimientos, algunos autores (Bender et
al., 1987; Álvarez-Cobelas et al., en prensa) describen cómo dichos métodos
pueden rendir resultados comparables. Otra razón de la dificultad de
comparación estriba en las diferencias en los factores de conversión (cociente
fotosintético, cociente respiratorio, etc.) utilizados por los distintos autores que
no siempre son los mismos para los diferentes organismos, así como las
unidades con que se expresan las variables metabólicas (por unidad de volumen
de agua, integradas por unidad de superficie, por unidad de biomasa y/o
clorofila, etc.). Finalmente, otro inconveniente a la hora de las comparaciones
reside en las fracciones planctónicas realmente consideradas en cada uno de los
estudios. En el trabajo de Álvarez-Cobelas et al. (en prensa) se retiraba el
zooplancton de gran tamaño, pero también el bacterioplancton, en algunos
otros trabajos se eliminaba el zooplancton, pero no el bacterioplancton (Robarts
et al., 1995; Robinson et al., 1997b). Evidentemente todos los métodos tienen
ventajas e inconvenientes y obviamente depende del objetivo que se persiga y
del tipo de sistema en el que se trabaje el que se utilice uno u otro como más
apropiado.
Por otro lado, la manera de determinar si un sistema acuático actúa como

netamente autotrófico o netamente heterotrófico, es decir, el cálculo del
cociente entre la producción bruta y la respiración (PB/R), puede verse afectada
por la forma de realizar dicho cálculo (utilización de tasas horarias versus tasas
diarias, diferencias en los cocientes fotosintéticos y respiratorios usados por los
distintos autores que pueden variar entre un 10% y 20%, pues oscilan entre 0,85
y 1,25 lo más frecuentes, etc.). Así, a título de ejemplo está el trabajo de Duarte
y Agustí (1998) quienes, a partir de la compilación de resultados sobre
303
metabolismo acuático en 452 sistemas naturales, que incluían tanto ríos, lagos,
humedales y sistemas costeros, como la zona biogénica del mar abierto,
calcularon que, teniendo en cuenta las variaciones apuntadas anteriormente, el
cociente PB/R indicaría un sistema netamente autotrófico con significación
estadística (95% de confianza ± 16%) cuando éste tomara valores mayores que
1,16, y sería netamente heterotrófico cuando los valores fueran inferiores a
0,84. Teniendo en mente estas salvedades, vamos a comparar las variables
metabólicas del plancton del PNTD del periodo 2007-2008 con otros lugares,
tanto humedales como otro tipo de sistemas. Se ha recurrido para la
comparación, principalmente, a los datos reunidos en el volumen del
International Biological Programme (IBP, Le Cren & Lowe-McConnell, 1980)
relativos a lagos someros así como a trabajos específicos de la literatura
científica. Como puede observarse en la tabla 6.10, los valores de producción
bruta obtenidos en el PNTD están dentro de los rangos ofrecidos para otros
sistemas semejantes. Son inferiores a los de las lagunas someras españolas
citadas en López-Archilla et al. (2004) y Florín & Montes (1998), en los que la PB
estimada no solo hacía referencia al plancton, sino a todos los elementos
-3 -1
acuáticos. Los valores medios de PB del PNTD (45 mmolO2·m ·d ) son muy
parecidos a los del humedal del lago Manitoba (Robinson et al., 1997b), a los de
la producción bruta del fitoplancton de los lagos Warniak (Polonia) y Trummen
(Suecia) (Westlake et al., 1980) y a los del lago Waterloo (Canadá, del Giorgio &
Peter, 1994). En cambio, los valores medios son superiores a los de otros
muchos lagos europeos incluidos en el trabajo del IBP (Westlake et al., 1980),
como el lago Neusiedlersee (Austria), el lago Kattehale Mose (Dinamarca), o de
otras partes del mundo (por ejemplo el lago Chad (R. Chad), lago Chilwa
(Malawi), etc.). En cambio, como es obvio, superan los valores ofrecidos por
zonas de bahía del mar Mediterráneo (Navarro et al., 2004; Duarte et al., 2004) y
tanto a los de la zona oeste como la este de este mar (Regaudie-de-Gioux et al.,
2009) y del mar Negro (Grégorie & Soetaert, 2010). En cambio, el promedio de
PB en el PNTD fue muy similar a la del estuario del Duero (Portugal, Azevedo et
al., 2006) y el rango muy parecido al de la bahía Chesapeake (EEUU, Smith &
Kemp, 2001).
Los valores de la respiración de la comunidad plantónica del PNTD (Tabla 6.10),

al igual que sucede con la PB, están dentro de los rangos para lagos de agua
dulce (Duarte & Agustí, 1998), son inferiores a los de algunas de las lagunas
304
someras españolas (medición de todos los componentes, no solo plancton;

López-Archilla et al., 2004; Florín & Montes, 1998). Los valores promedio de la
-3 -1
respiración en La Entradilla (52 mmolO2·m ·d ) son ligeramente superiores a los
del lago Waterloo (Canadá, del Giorgio & Peters, 1994) y el lago Paul (Wisconsin,
Cole et al., 2000). También son superiores a los de ciertos ambientes del medio
marino, en cambio son del mismo orden que los del estuario del Duero
(Portugal, Azevedo et al., 2006).
La PPN en el PNTD fue negativa en varios meses (así como el promedio anual:
-3 -1
-7 mmolO2·m ·d ) como sucedía también en los humedales de los Everglades de
Florida (Hagerthey et al., 2010), en el lago Paul (EEUU, Cole et al., 2000) y en los
ambientes marinos del mar Mediterráneo (Navarro et al., 2004; Regaudie-de-
Gioux et al., 2009) (Tabla 6.10). Respecto a los valores máximos de PPN en La
Entradilla, éstos fueron superiores a los de un humedal checo, a los del lago
Neusiedlersee (Austria), el lago Trummen (Suecia) y el lago Ramgarh (India)
(Westlake et al., 1980).
Cuando comparamos la relación entre la producción bruta y la respiración en el

PNTD con la de otros trabajos (Tabla 6.10), se observa que ésta se encuentra
dentro del rango ofrecido para algunos lagos de agua dulce (del Giorgio &
Peters, 1994; Duarte & Agustí, 1998) y un rango de variación muy parecido al
obtenido por nosotros en la fracción de plancton de tamaño inferior a 100 µm lo
ofrecen Smith y Kemp (2001) para la bahía Chesapeake (Tabla 6.10). Los valores
mensuales de PB/R máximos (alrededor de 3) en La Entradilla son muy similares
a los determinados en el lago somero y eutrófico Waterloo de Canadá (del
Giorgio & Peters, 1994).
Algunos de los estudios que documentan la relación entre la producción bruta y

la respiración en distintos ecosistemas, aunque principalmente son sobre
medios marinos, revelan que los lugares con altas producciones brutas (PB)
tienden a tener altas tasas de respiración (Duarte & Agustí, 1998), aunque
también indican que la respiración puede variar hasta 10 veces para una
producción bruta dada. En nuestro estudio hemos encontrado correlación
positiva entre la PB y la R, indicando que en los momentos de mayor PB la
respiración era mayor. Sin embargo, la falta de correlación entre la PB/R y la PB
sugiere que el balance autotrofía y heterotrofía es independiente de la magnitud
de la producción planctónica per se, como ha sucedido en otros ambientes
305
(Duarte & Agustí, 1998). Con respecto al valor absoluto de la relación PB/R, en el
caso de los ecosistemas de agua dulce, se observó inicialmente el patrón de que
la PB/R está generalmente por debajo de 1 en ambientes oligotróficos y
mesotróficos y por encima de 1 en los eutróficos (del Giorgio & Peters, 1993), e
incluso que la respiración bacteriana por sí sola excedía la PPN en sistemas no
productivos (del Giorgio et al., 1997; Cole, 1999). Por otro lado, del Giorgio y
Peters (1994) sugieren que el balance entre autotrofía y heterotrofía en el
plancton de agua dulce depende más del potencial de la fotosíntesis del
fitoplancton que de las entradas de carbono externo. En el lago Paul (EEUU, Cole
et al., 2000), un lago eutrófico y somero, se encontró que sólo el 10% del tiempo
la PB/R fue superior a 1 (en el PNTD en el 22% de las ocasiones) estando el resto
de las ocasiones entre 0,4 y 0,8; además, el enriquecimiento con nutrientes de
otros lagos en ausencia de fuerte planctivoría incrementaba la frecuencia de las
situaciones en las que tal relación superaba la unidad, mientras que si se
producía en lagos con intensa planctivoría, la PB/R era mayor que 1 en el 61% de
las ocasiones. Todos los lagos estudiados por Cole et al. (2000) funcionaban con
un metabolismo netamente heterotrófico pero dichos autores observaron que la
configuración de las cadenas tróficas afectaban fuertemente la razón entre la PB
y la R (bajo la dominancia de grandes zooplanctontes la influencia de los
nutrientes apenas afectaba la PB/R, pero si no dominaba el zooplancton de gran
tamaño, el enriquecimiento de nutrientes aumentaba mucho más la PB que la R,
pues el fitoplancton no estaba tan sometido a una gran presión de depredación).
Por otra parte, lagos canadienses (de oligotróficos a mesotróficos) estudiados
por Carignan et al. (2000) se revelaron como netamente autotróficos, con PB/R
de alrededor de 1,7. De hecho, estos autores han llegado a cuestionar los
resultados de funcionamiento netamente heterotrófico de los ecosistemas
acuáticos propuestos por algunos autores. Sin embargo, parece que finalmente
existe consenso en considerar la prevalencia de la heterotrofía neta de muchos
sistemas acuáticos (Duarte & Prairie, 2005), tanto de agua dulce como marinos,
y los resultados obtenidos en el PNTD constituyen una nueva evidencia, al
menos durante la mayor parte del año, del funcionamiento como fuente de
carbono del plancton. Por otro lado, otros estudios también sugieren que
aunque haya relación entre la producción bruta y la respiración, el balance PB/R
no es estático sino que varía ampliamente tanto temporal (como sucede en La
Entradilla) como espacialmente (Smith & Kemp, 2001). Esto es lo que hemos
observado en el PNTD en la escala temporal: en primer lugar, el metabolismo de
306
la fracción planctónica de tamaño inferior a 100 µm en La Entradilla durante el

periodo de estudio tendió a ser autotrófico (actuaría de sumidero de carbono) si
consideramos la escala anual (PB/R = 1,2), pero con grandes diferencias entre los
distintos meses como hemos podido constatar. Incluso se puede considerar que
en este sistema (como también han sugerido otros autores para otros
ecosistemas; Karl et al., 2003; Navarro et al., 2004) se podrían dar momentos
puntuales de metabolismo todavía más intenso que no habrán quedado
registrados por la frecuencia mensual de las mediciones, pues estamos tratando
con organismos del plancton, de tiempos de generación cortos (Lampert &
Sommer, 2007). Así, si consideramos la escala estacional, el metabolismo del
PNTD de la fracción planctónica de tamaño inferior a 100 µm cambió de
periodos de heterotrofia (producción neta negativa, actuaría de fuente de
carbono) en otoño-invierno, incluso parte de la primavera, a periodos
claramente autotróficos solamente en el verano tardío, hecho observado los dos
años considerados en este estudio. Únicamente en momentos puntuales de
comienzos del periodo cálido se registraron valores fuertemente negativos de la
producción primaria neta de la comunidad planctónica (mayo 2008), debido, por
un lado, a una elevada respiración bacteriana y, por otro, por la presencia de
grupos algales con carácter mixótrofo. La naturaleza autotrófica o heterotrófica
de los sistemas acuáticos varía ampliamente, dependiendo de muchos factores
biofísicos, siendo la hidrología un elemento determinante en los procesos de
cualquier masa acuática (Wetzel, 2001). El proceso de desecado que
experimentó el lugar donde se determinaba la producción primaria y respiración
en el PNTD y su posterior reinundación podría haber estimulado el florecimiento
de una pequeña clorofícea que generó los máximos absolutos de PPN de
septiembre de 2008 en la comunidad planctónica (véase más adelante).
En cambio, cuando se considera el conjunto de la comunidad (incluido el

metazooplancton) el balance metabólico en promedio anual (PB/R = 1,003)
indicaba que la comunidad planctónica no era ni netamente autotrófica ni
netamente heterotrófica, presentando en la mayor parte del tiempo un balance
metabólico decantado a la heterotrofía como se ha descrito en el estudio de
Hagerthey et al. (2010) en los Everglades de Florida. Estos autores observan en
su estudio a largo plazo (10 años) que independientemente del tipo de hábitat
considerado (incluyen nueve distintos), en el 96% de sus registros de
metabolismo acuático, la columna de agua es netamente heterotrófica y
307
atribuyen esta situación a la gran biomasa de organismos existentes y a la alta

productividad de la vegetación acuática que genera un alto stock de carbono.
En el PNTD la PPN estuvo negativamente correlacionada con el carbono orgánico

disuelto (COD). del Giorgio y Peters (1994) han descrito como el COD puede
influir sobre el metabolismo del plancton a través de procesos tanto físicos
como químicos y biológicos. El COD de origen húmico afecta al clima luminoso
subacuático reduciendo la penetración luminosa. Asimismo, el COD puede
atrapar nutrientes limitantes (Fe, etc.) del agua, no dejándolos disponibles para
el fitoplancton. Todo ello podría hacer disminuir la producción primaria.
Además, mayores concentraciones de COD incentivarían el crecimiento
bacteriano e indirectamente el de otros componentes heterotróficos del
plancton, con lo que el COD contribuiría a la respiración de la comunidad
planctónica, reduciendo la PPN de la comunidad. Por otro lado, la relación
positiva entre la PPN y la materia en suspensión podría ser una simple
covariación de estas dos variables, más aún si se tiene en cuenta que en el
análisis de la materia en suspensión están incluidos los organismos vivos
(fitoplancton entre otros) y que los mayores valores de PPN se dieron cuando la
biomasa autotrófica (y del conjunto del plancton) fue mayor (véase la figura 6.6).
Aunque también está descrito que la materia orgánica particulada puede afectar
los procesos metabólicos de los ecosistemas acuáticos (del Giorgio & Peters,
1994).
Tabla 6.10. (Páginas siguientes). Rangos de producción bruta (PB), respiración (R) y
1
producción primaria neta (PPN : en el caso de este estudio representa la producción del
plancton neta, en otros casos supone la producción neta del ecosistema acuático y en
otros la producción neta sólo del fitoplancton) en lagunas someras españolas y
humedales del mundo y en otros tipos de ecosistemas acuáticos indicando el método
utilizado y el periodo que comprendió el estudio. Se muestran los datos de las variables
metabólicas expresados en las unidades ofrecidas por los autores en las publicaciones
referidas y en las últimas columnas aparecen los valores uniformizados a una única
-3 -1
unidad (mmolO2·m ·d ) para su comparación. En la primera columna aparece junto con
el sitio de estudio la profundidad que los diversos autores utilizaron para integrar sus
datos y que nos han servido para expresar la PB, R y PPN por unidad de volumen.*: indica
datos de producción solo del fitoplancton.
308
Tabla 6.10 (cabecera en la página anterior)
Tasa metabólica Unidades Duración Método Referencia Tasa metab. (mmolO2·m-3·d-1)

Sistema acuático 1 R PB según ref. PB/R estudio R PB
PPN PPN1
-92 0,5 jul/2007- -92 -
(Entradilla ) PNTD 10 - 210 10 - 115 mmolO2·m-3·d-1 Winkler Presente estudio 10 - 210 10 - 115
71 2,9 dic/2008 71
18 ± -3 -1 1996 - El ectrodo de Ál va rez-Cobel a s et 22 ±
(Entra di l l a ) PNTD --- --- mgC·m ·h --- --- ---
32* 1998 Cl a rk al. , en prens a 38*
La guna Sa nta Ol a l l a (Es pa ña ) 1,81 - -2 -1 ma y/1998- Va ri a ci ón O2 en López-Archi l l a et al.,
--- 2,3 - 15,5 gO2·m ·d --- --- 47 - 1097 72 - 484
Prof. i nt. (m): 0,45 - 1,2 15,8 feb/2000 col umna a gua 2004
La guna de Al ba rdi os a (Tol edo) 4,88 - -2 -1 jun- Va ri a ci ón O2 en Fl orín & Montes , 660 -
--- 5,6 - 20,5 gO2·m ·d --- --- 575 - 3041
Prof. i nt. (m): 0,13 - 0,4 25,8 jul /1991 col umna a gua 1998 2412
La guna del Ma s ega r
5,01 - jul - Va ri a ci ón O2 en Fl orín & Montes , 669 -
(Ai gua mol l s de l 'Empordà , --- 7,1 - 13,2 gO2·m -2·d -1 --- --- 474 - 1106
11,7 a go/1992 col umna a gua 1998 1253
Gi rona )
Prof.
La guna (m):
i nt.de l a 0,22
Mermejuel
- 0,44 a Va ri a ci ón O2 en Fl orín & Montes ,
--- 0,53 2,8 gO2·m -2·d -1 --- a br-92 --- 221 1167
(Tol edo) col umna a gua 1998
Prof.
La guna (m):
i nt.de Sa 0,06 0,09
l i cor-(Ci uda d Rea l ) Va ri a ci ón O2 en Fl orín & Montes ,
0,64 1,09 gO2·m -2·d -1 --- ma r-92 --- 222 378
Prof. i nt. (m): 0,09 col umna a gua 1998
La guna de Al ca hozo (Compl . La g.
0,19 - -2 -1 ene/1992- Va ri a ci ón O2 en Fl orín & Montes ,
Ma nja va ca s , Ci uda d Rea l ) --- 0,3 - 7,5 gO2·m ·d --- --- 80 - 2229 57 - 5824
19,57 ene/1993 col umna a gua 1998
Prof. i nt. (m): 0,08 - 0,13
Humeda l Jes á rko (Repúbl i ca
100 --- --- gC·m-2·a -1 --- 1968 C14 Wes tla ke et al., 1980 21 --- ---
Checa ) Prof. (m): 1,3
Humeda l del La go Ma ni toba
-2 -1 1985 - 14 Robi ns on et al. ,
(Ca na dá ) --- --- 76 - 298* mgC·m ·d --- C --- --- 38 - 42*
1989 1997b
Prof. i nt. (m): 0,18 - 0,78
Humeda l del NW (Ca l ga ry, 0,7 -
--- --- 0,6 - 400* mgC·m -3·h -1 --- --- C14 Roba rts et al., 1995 --- ---
Ca na dá ) 480*
Dos humeda l es de pra dera 8,8 - 3911 ma y/1998 - Wa i s er & Roba rts , 0,9 - 391
--- --- mgC·m -3·d -1 --- C14 --- ---
(Sa s ka tchewa n, Ca na dá ) prom. oct/2000 2004 prom. 61
612
309
310

1
Sistema acuático PPN R PB según ref. PB/R estudio PPN1 R PB
Humeda l de l os Evergl a des
-226 -2 -1 0,08 s ep/1996 - Va ri a ci ón O2 en Ha gerthey et al., -595
(Fl ori da , EEUU) 75 - 326 14 - 213 mmol O2·m ·d 150 - 836 29- 546
8 1,03 di c/2005 col umna a gua 2010 16
Prof. i nt. (m): 0,38 - 0,5

Humeda l tipo tundra (Al a s ka - Al exa nder et al.,
--- --- 0,6* gC·m-2·a -1 C14 0,08*
EEUU) Prof. (m): 2 1980
0,027 - 0,028 - 0,08 0,09 -
La gos de a gua dul ce --- gO2·m -3·d -1 --- Va ri os métodos Dua rte & Agus tí, 1998 --- 0,8 - 1166
37,3 36,3 5,9 1134
(a) 1968-1970
La go Neus i edl ers ee (Aus tri a ) (a) (b) gC·m -2·a -1 14 (a) (b)
41 --- 2090* (b)
--- (a) C Wes tla ke et al., 1980 6 --- 7*
Prof. (m): 2 kJ·m -2·a -1
La go Ka tteha l e Mos e 0 - 400 -2 -1 14 7
--- --- mgC·m ·d --- --- C Nyga a rd, 1955 --- ---
(Di na ma rca ) Prof. (m): 3 (80) (0-37)
La go Fl os ek (Pol oni a )
--- --- 7730* kJ·m -2·a -1 --- --- C14 Wes tla ke et al., 1980 --- --- 18*
Prof. (m): 3
La go Wa rni a k (Pol oni a )
Prof. (m): 1,2
(a) -2 -1
La go Trummen (Sueci a ) 180 - gC·m ·a 1969-1972
(a) --- 11800*(b) (b)
--- (b) C14 Wes tla ke et al., 1980 20-29 --- 32* (b)
Prof. (m): 2,5 260 kJ·m -2·a -1
La go Chedenja rvi (Rus i a ) -2 -1 14
--- --- 4435* kJ·m ·a --- --- C Wes tla ke et al., 1980 --- --- 9*
Prof. (m): 3,4
La go Ba tori n (Rus i a ) -2 -1 14
Prof. (m): 3
La go Cha d (Repúbl i ca de Cha d) -2 -1 14
Prof. (m): 3,8
730 - (a) -2 -1 1970-1971 67 -
La go Chi l wa (Ma l a wi ) gC·m ·a
(a) --- 6400*(b) (b) -2 -1
--- (a) C14 Wes tla ke et al., 1980 (a) --- 15* (b)
Prof. (m): 3 130 kJ·m ·a 119
Sistema acuático PPN1 R PB según ref. PB/R estudio PPN1 R PB
La go Ancha r (Indi a ) -2 -1 14
Prof. (m): 3
La go Koda i ka na l (Indi a )
Prof. (m): 3
La go Ooty (Indi a )
Prof. (m): 2
La go Ra mga rh (Indi a ) -2 -1 14
56 --- --- gC·m ·a --- 1967-1968 C Wes tla ke et al., 1980 6 ---
Prof. (m): 2,5
La go Yeca ud (Indi a ) -2 -1 14
--- --- 41340* kJ·m ·a --- --- C Wes tla ke et al., 1980 --- --- 94
Prof. (m): 3
La go Wa terl oo (Ca na dá ) del Gi orgi o & Peters ,
--- 280 337* mgC·m -3·d -1 1,2 1991 C14 --- 28 34*
Prof. medi a (m): 2,9 1994
Sonda O2
La go Pa ul (Wi s cons i n, EEUU) -1 -1
-18 30 20 µmol O2·l ·d i ns tal a da in Col e et al., 2000 -18 30 20
Prof. (m): 3,9
situ
La go Ka ra kul (Chi na )
Prof. (m): 3,8
La go Toma ha wk (Nueva -2 -1 14
--- --- 9 - 301* gC·m ·a --- --- C Mi tchel l , 1989 --- --- 2 - 55*
Zel a nda ) Prof. (m): 1,5
La go Bora x (Ca l i forni a , EEUU) 10 - 524 0,6 - 29
--- --- mgC·m -2·d -1 --- 1961-1962 C14 Wetzel , 1964 --- ---
Prof. (m): 3 -7 (249) (14)
Cha rca entre el s i s tema duna r 0,5 - 1,8
46,6 27 92,3 mgC·m -2·d -1 1973-1974 C14 Ba rko et al., 1977 26 15 51
del La go Mi chi ga n (EEUU) Prof. (1,45)
La go Wi ngra (Wi s cons i n, EEUU)
Prof. (m): 2,7
311
312

1
Sistema acuático PPN R PB según ref. PB/R estudio PPN1 R PB
0,00112 0,0008 - -3 -1 0,05 0,025 -
Ma r a bi erto --- gO2·m ·d --- Va ri os métodos Dua rte & Agus tí, 1998 --- 0,035 - 72
- 2,29 12,7 45,7 397
-3 -
-9,3 0,72 - 0,14 - µmol O2·dm ·d 0,83 ± jun/2001-
Ba hía de Pa l ma (Es pa ña ) Wi nkl er Na va rro et al. , 2004 -9 - 5 0,7 - 11 0,14 - 14
4,8 10,45 14,02 1 0,33 oct/2002
6,82 ± -3 - 0,58 ma r/1992- 7 ± 1,7 4

Ba hía de Bl a nes (Es pa ña ) --- --- µmol O2·dm ·d Wi nkl er Sa tta et al. , 1996 ---
1,73 1 0,98 1994 ± 0,4
4,64 - 2,56 ± ma r/1992-
Ba hía de Bl a nes (Es pa ña ) µmol O2·l -1·d -1 0,65 Wi nkl er Dua rte et al., 2004 --- 0,3 - 5 2,6 ± 0,1
0,29 0,13 nov/1998
Ma r Medi terra neo (Oes te) -18,6 2,4 - 2,1 - 9 jun/2006 - Rega udi e-de-Gi oux 2 - 13 2-9
mmol O2·m -3·d -1 0,6 Wi nkl er -19 - 11
(2 cruceros ) 11,1 13,1 0,6 - 8 jul /2007 et al., 2009 0,6 - 17 0,6 - 8
Ma r Medi terra neo (Es te) -6,4 0,9 - 8,9 1,1 - 15,1 ma y/2006 - Rega udi e-de-Gi oux 1-9 1 - 15
mmol O2·m -3·d -1 1,3 Wi nkl er -6 - 12
(2 cruceros ) 11,8 0,1 - 8,2 0,1 - 2,9 jun/2007 et al., 2009 0,1 - 8 0,1 - 3
Ba hía Ches a pea ke (Vi rgi ni a -
Ma ryl a nd, EEUU) 0,95-
--- 41 - 325 117 - 709 µmol O2·m -2·d -1 1996-1997 Wi nkl er Smi th & Kemp, 2001 --- 10 - 46 25 - 122
Comuni da d Compl eta 4,1
Prof. i nt. (m): 4,1 - 7,1
Ba hía Ches a pea ke (Vi rgi ni a -
Ma ryl a nd, EEUU) 10,1 - -2 -1 0,1
--- 2,7 - 336 µmol O2·m ·d 1996-1997 Wi nkl er Smi th & Kemp, 2001 --- 2,2 - 36 0,7 - 58
Comuni da d < 3 µm 210,3 2,3
Prof.int. (m): 4,1 - 5,8
Es tua ri o del Duero (Portuga l ) 4,7 - 1879 -2 -1
di c/2002 - 14
0,7 - 283
--- 1154 mgC·m ·d --- C Azevedo et al. , 2006 --- 145
Prof. Int. (m): 0,13 - 1,2 prom. 2003 prom. 48
320
Ba hía Apa l a chi col a (Fl ori da , 96 - 1812 ma y/1993 - 19 - 362
--- --- mgC·m -2·d -1 --- C14 Mortaza vi et al. , 2000 --- ---
EEUU) Prof. i nt. (m): 0,5 750 ± 68 ma y/1996 150 ± 14
Ma r Negro -2 -1 Ca l cul a do con Grégori e & Soetaert,

1,6 6,3 7,9 mol C·m ·año --- --- 0,046 0,15 0,23
Prof. i nt. (m): 115 model o 2010
6.3.2. La contribución de las fracciones autótrofas al metabolismo acuático del

PNTD
Los modelos del tamaño del fitoplancton y la estructura de las redes tróficas
sugieren que el tamaño de los autótrofos por sí mismo puede explicar parte de
las relaciones de producción y respiración en comunidades planctónicas
(Legendre & Lefévre, 1995). Para llegar a este conocimiento es necesario
fraccionar las comunidades. Aunque en el medio marino hay tradición de dividir
la comunidad planctónica para determinar producción del fitoplancton, tampoco
son demasiados los trabajos que consideran tanto producción como respiración
conjuntamente con respecto a la distribución de tamaños de los organismos
(Smith et al., 1986; Blight et al., 1995; Smith & Kemp, 2001) y desconocemos que
existan trabajos en ecosistemas acuáticos tipo humedal que hayan fraccionado
los distintos componentes del plancton para conocer su contribución exacta al
metabolismo del carbono. En el caso que nos ocupa, la representación del
picoplancton autotrófico en el conjunto de los productores primarios
planctónicos del PNTD fue baja (3% en promedio, véase el capítulo 5), con lo que
su contribución a la PPN del humedal también lo fue; únicamente en algunos
meses aislados supuso un porcentaje importante de la PPN de toda la
comunidad. Smith y Kemp (2001) determinaron la contribución de la fracción
planctónica de tamaño inferior a 3 µm en la Bahía de Chesapeake y describen
que la PB de dicha fracción picoplanctónica (incluyendo los hetrótrofos también)
variaba ampliamente entre el 1% y el 77% con respecto a la producción de la
comunidad planctónica en su conjunto. Por otro lado, la respiración del
picoplancton medida por dichos autores respecto a la comunidad total fue, de
media, del 54% y ambas estaban correlacionadas. Los citados autores atribuyen
los cambios en el balance metabólico de su ecosistema a los cambios en la
distribución de tamaños del fitoplancton entre el PPA y las algas de mayor
tamaño.
Vemos que la influencia de los productores primarios de tamaño más pequeño

(<2 µm) en La Entradilla no explica la variabilidad de la producción. Lo que sí se
observa en el PNTD con respecto a la relación entre la producción primaria neta
y los tamaños del fitoplancton es la influencia de la proporción entre
nanofitoplancton y microfitoplancton y la composición de especies. Observamos
el siguiente patrón: en la dinámica del fitoplancton hay una sustitución
alternante de estrategas S (sensu Olrik, 1994), tales como Peridinium
313
umbonatum, Microcystis flos-aquae, etc., acompañados de pulsos de estrategas

C de pequeño tamaño, tales como las especies de los géneros Tetraselmis o
Chlamydomonas. Estas últimas se caracterizan por presentar altas tasas de
crecimiento en condiciones favorables de luz y nutrientes, por lo que son
cosmopolitas y buenas competidoras (Reynolds, 2006). De hecho, el máximo
absoluto de producción primaria neta se produjo cuando había un claro dominio
en biovolumen del alga Tetraselmis sp., justo un mes después de que se hubiera
secado el humedal por un breve periodo de tiempo y se hubiera re-inundado a
continuación, combinado con una dominancia de metazooplancton no herbívoro
(véase capítulo 5). En cambio, los estrategas S son poblaciones formadas por
individuos de gran tamaño y bajas tasas en los procesos metabólicos, tales como
la tasa de crecimiento, la respiración o la capacidad fotosintética (Reynolds,
2006; Olrik, 1994). En los momentos de dominancia de este tipo de algas la PPN
fue mínima. Comparando este patrón con el observado en PNTD entre 1996 y
1998 se observó la alternancia en los grupos dominantes: entre cianobacterias
grandes (p.e. Planktothrix agardhii) y clorofíceas o criptofíceas de pequeño
tamaño (p.e. especies de los géneros Pteromonas y Cryptomonas), coincidiendo
la dominancia de estas algas más pequeñas con los picos de productividad (Rojo
et al., 2000; Álvarez-Cobelas et al., en prensa). Así, vemos que un patrón
estructuralmente similar produce máximos de productividad primaria en varios
momentos separados en el tiempo en este humedal, aunque las poblaciones
planctónicas no sean exactamente las mismas. Por el contrario, el fitoplancton
puede actuar como una fracción netamente heterotrófica cuando, por ejemplo,
las poblaciones dominantes son mixótrofas o puramente fagotróficas (como
muchos flagelados; Olrik, 1994) o se encuentran en periodos de senescencia
(Sandgren, 1988; Rodrigo et al., 2009). En el PNTD la producción primaria neta
fue negativa cuando, en algunos casos, Gymnodinium mitratum (alga
apoclorótica) fue co-dominante con una población en declive de Microcystis flos-
aquae. Vemos, pues, que este humedal no posee un metabolismo netamente
heterotrófico en su conjunto (aunque en la mayoría de los meses el balance
PB/R fue <1), gracias principalmente a la función que desempeñan las pequeñas
algas (el nanofitoplancton) de rápido crecimiento que se ven favorecidas por las
fluctuaciones hidrológicas que experimenta el humedal y que acaban
interrumpiendo las sustitución autogénica de los estrategas S (Olrik, 1994;
Reynolds, 2006).
314
Por otra parte, una relación muy debatida entre la función (producción) y la
riqueza de especies se puede analizar ahora a la vista de los datos de esta tesis.
La hipótesis de que una mayor productividad es debida a una mayor riqueza de
productores primarios al tiempo que ésta permite una mayor riqueza de
consumidores (Dodson et al., 2000) fue comprobada, en parte, al comparar
lagos de diferente estado trófico y teniendo en cuenta una aproximación a su
producción bruta anual. Con la información obtenida en este estudio se ha
intentado comprobar si esta hipótesis se confirma a una menor escala espacio-
temporal: un solo humedal y medidas puntuales de la estructura y función del
plancton. Como se ha visto en los resultados, se observa cierta disminución de
los indicadores de diversidad tanto de productores primarios como de
secundarios cuando ocurren los valores mayores de productividad, aunque de
un modo no significativo, y este resultado es claramente contrario a la hipótesis
planteada y confirmada para escalas más amplias. La misma falta de relación se
observa cuando se realiza un ajuste de regresión, que sólo en el caso de la
riqueza del fitoplancton y con un modelo cuadrático, presenta una débil
relación, en cualquier caso nada parecido a las significativas relaciones
unimodales entre riqueza y función presentadas por Dodson et al. (2000). Como
hemos visto, los picos de mayor productividad se deben a crecimientos rápidos y
puntuales de algas pequeñas y esta producción no se expresa como aumento de
la diversidad de consumidores, sino como una sustitución entre consumidores
especializados en diferentes dietas (véase capítulo 5). De modo que existe un
claro factor de escala espacio-temporal en la base de esta hipótesis que
relaciona estructura (riqueza) y función (producción): a escala local será más
fácil entender el aumento de la producción ligada al crecimiento de productores
primarios estrategas C que se reflejarán en mayor o menor diversidad de los
consumidores secundarios en función de la complejidad de la red trófica
(Ortega-Mayagoitia et al., 2003).
La producción bruta de una comunidad algal bajo condiciones saturantes de luz

b
y expresada por unidad de clorofila (P max) ha sido descrita como una medida del
estado fisiológico del ensamblado algal en su estado natural (Falkowski, 1981) y
determina el límite superior de la tasa de crecimiento del fitoplancton. Harris
(1980, 1986, etc.) y Talling (1984) han revisado vastamente los factores que
influyen sobre la producción normalizada. El rango de variación de la producción
-1 -1
bruta normalizada con la clorofila a osciló entre 0,7 y 17 mgC·mg Clor a ·h en
315
-1 -1
el PNTD. El mínimo supera ligeramente el valor de 0,5 mgC·mg Clor a ·h que
aporta Williams et al. (2002) para poblaciones de fitoplancton que crecen bajo
condiciones de baja radiación luminosa y bajas temperaturas, es decir en
condiciones desfavorables. Por otro lado, el máximo se acerca bastante al valor
-1 -1
de 25 mgC·mg Clor a ·h citado por Williams et al. (2002) para situaciones de
crecimiento ideal bajo elevada intensidad lumínica y abundancia de nutrientes.
El rango de variación de la PB/Clor a registrado en el PNTD es bastante más
amplio que el obtenido en la bahía de Sagami (Japón, Hashimoto et al., 2005;
-1 -1
1,2- 6 mgC·mg Clor a ·h ). Para entender la falta de concordancia entre la PB de
los productores primarios planctónicos (normalizada con la biomasa de
autótrofos o la clorofila a) se debe considerar que los diferentes grupos
taxonómicos algales tienen composiciones específicas de pigmentos
fotosintéticos, asimismo requerimientos de calidad de luz y eficiencia
fotosintética distintos (Reynolds, 2006). La producción normalizada con la
clorofila es probable que cambie con la composición del fitoplancton, incluso
cuando el grupo fitoplanctónico dominante no ha cambiado (Fogg & Thake,
1987; Sandgren, 1988). En nuestro trabajo, diferentes asociaciones algales
causaron que la tasa asimilatoria por unidad de clorofila variara ampliamente. El
incremento en la producción normalizada se ha observado cuando dominaban
las algas pequeñas de rápido crecimiento, hecho también observado en
estuarios californianos (Lehman, 2007).
6.3.3. La respiración bacteriana
Distintos estudios han mostrado que la contribución del bacterioplancton a la

respiración planctónica total es importante en sistemas oligotróficos, pero
menor en sistemas eutróficos (del Giorgio et al., 1997; Biddanda et al., 2001;
Navarro et al., 2004). En el PNTD esta contribución fue del 13% - 70 % y presentó
correlación estadísticamente significativa con la respiración de la fracción
inferior a 100 µm, indicando que la variación de la respiración de ese plancton
de menos de 100µm es atribuible principalmente a la respiración del
picoplancton, en concreto del bacterioplancton, como también fue descrito por
Smith y Kemp (2001) en la bahía de Chesapeake. En otros estudios, se describe
como la contribución bacteriana a la respiración oscila alrededor del 50%
(Westlake et al., 1980; Berman et al., 2010), pero puede llegar a representar más
del 90% (Biddanda et al., 2001; Biddanda & Cotner, 2002) (Tabla 6.11). Otros
autores ofrecen un rango para la respiración bacteriana que va del 30% al 60%
316
de la producción fitoplanctónica y en sistemas no productivos llega a superar la

producción primaria neta del fitoplancton (del Giorgio et al., 1997). El gran
máximo de respiración bacteriana detectado en mayo de 2008, relacionado con
una alta densidad bacteriana, coincide con un gran desarrollo de poblaciones de
la especie Daphnia magna. El estudio de Darchambeau et al. (2003) pone de
manifiesto que los especímenes de Daphnia pueden secretar el exceso de
carbono en sus cuerpos a través de la excreción de carbono orgánico disuelto
(COD) y éste podría ser el impulsor del incremento del metabolismo bacteriano
(Medina et al., 2004) observado en esos momentos en el PNTD. Aunque también
es cierto, como se ha descrito para muchos lagos, que las fuentes de COD
alóctonas pueden sustentar una fracción relevante de la respiración del sistema
acuático (Cole et al., 2000).
Algunos autores han comentado la respiración normalizada con la clorofila

(Ganf, 1974; Westlake et al.,1980) en ecosistemas someros como el humedal
-1 -1
Jezáko en la República Checa (0,2 – 4,5 mgO2·mg Clor a ·h ), el lago George en
-1 -1
Uganda (0,3 – 1,8 mgO2·mg Clor a ·h ) y el lago Tjeukemmer en Holanda (1 – 3
-1 -1 -1 -1
mgO2·mg Clor a ·h ) y citan valores máximos de 10 mgO2·mg Clor a ·h cuando
la actividad bacteriana era alta, generalmente en los meses más cálidos del año.
-1 -1
Los valores medios obtenidos del PNTD (13 ± 12 mgO2·mg Clor a ·h ) se
aproximan bastante a los valores máximos aportados por los citados autores, en
cambio no mostraron correlación significativa con la temperatura.
6.3.4. La respiración del zooplancton
Las tasas respiratorias de los organismos zooplanctónicos pueden estar

altamente influidas por la cantidad disponible de alimento (Lampert & Bohrer,
1984; Jensen et al., 2006), así como por la capacidad de movimiento de los
organismos (Hernández-León & Ikeda, 2005). Las tasas respiratorias
determinadas en nuestros experimentos en los que los zooplanctontes sí podían
desplazarse, pero no disponían de comida, representan valores intermedios
entre las tasas metabólicas estándar (cuando los organismos carecen incluso de
la posibilidad de nadar; Hernández-León & Ikeda, 2005) y las tasas metabólicas
activas, cuando los animales están desarrollando su máxima actividad
alimenticia y nadadora (Hernández-León & Ikeda, 2005) y serían más próximas,
aunque algo inferiores, a las naturales que se podrían haber dado con presencia
317
de comida (tasas metabólicas de rutina; Hernández-León & Ikeda, 2005). En

cualquier caso, suponen una primera aproximación experimental a la respiración
de la comunidad natural zooplanctónica en un humedal español. Por otra parte,
hemos obtenido una buena correlación entre las tasas respiratorias del
zooplancton calculadas empíricamente y las obtenidas a partir de la ecuación
alométrica que considera el peso de los organismos, los coeficientes específicos
de los grupos zooplanctónicos y la temperatura. Devol (1979) también encontró,
en general, buena concordancia entre la respiración zooplanctónica estimada
con la ecuación citada y las tasas respiratorias obtenidas en su caso a partir de
los análisis de actividad del sistema de transporte electrónico (método ETS por
sus siglas en inglés). Estas buenas correlaciones nos ofrecen confianza a la hora
de extrapolar la respiración zooplanctónica para todo el periodo de estudio a
partir de la aplicación de la ecuación alométrica (Hernández-León & Ikeda,
2005).
Por otro lado, el rango de la respiración del zooplancton cuando se cuantificó

con los experimentos ex profeso durante el periodo cálido de 2008 en el PNTD se
encuentra dentro de los ofrecidos por otros autores para comunidades naturales
de zooplancton (Devol, 1979; Jenkins & Buikema, 1998; Tabla 6.12). Devol (1979)
presentó datos de tasas respiratorias de la comunidad zooplanctónica en el
epilimnion de dos lagos del oeste norteamericano (lago Washington y lago
Findley) por un periodo de un año y obtuvo el máximo en mayo (0,005
-1 -1 -1 -1
mgO2l h ) y finales del mes de octubre (0,0034 mgO2l h ), respectivamente.
Por otro lado, Jenkins y Buikema (1998) registraron los máximos de respiración
del zooplancton en 12 charcas experimentales de Virginia (EEUU), asimismo en
los meses de mayo y junio principalmente. En nuestro caso, el máximo de
respiración obtenido empíricamente, también observado a principios del
periodo cálido de 2008, está claramente relacionado con la proliferación de
cladóceros, más en concreto con ejemplares de la especie Daphnia magna. Los
máximos de respiración de 2007 coinciden con proliferaciones del copépodo
Acanthocyclops robustus y de organismos del zoobentos, al proceder esta
muestra de un momento en que la profundidad de la columna de agua había
disminuido y no quedaba agua libre por encima de las praderas de carófitos en
La Entradilla. La respiración expresada por unidad de biomasa zooplanctónica
también está dentro de los valores habituales encontrados en la bibliografía
(Bishop, 1968; Lampert, 1984; Hernández & Ikeda, 2005), tanto para
318
comunidades naturales como para especies concretas de zooplancton o grupos

(Tabla 6.13). La única excepción la constituye la tasa respiratoria del mes de
junio, en el que ésta fue alta para la biomasa encontrada en los filtros que
retuvieron los organismos. Una explicación podría residir en el hecho de que
realmente dentro de las botellas hubiera mayor biomasa por la presencia de
algunos organismos de gran tamaño que no quedaron reflejados en los
recuentos de las réplicas usadas para la determinación de la biomasa, lo cual
generaría una mayor actividad respiratoria. La respiración del zooplancton,
incluso considerando los otros organismos que participaron en las tasas
(quironómidos, nemátodos, tecamébidos, etc.), supuso durante la mayor parte
del tiempo sólo alrededor del 1% de la respiración del conjunto del plancton en
el PNTD. En los lagos estudiados por Devol (1979), la respiración de la
comunidad zooplanctónica nunca excedió del 60% de la producción primaria
bruta en el lago Washington; en cambio, en el lago Findley esta respiración sí
superó la PB durante la fase de crecimiento después del deshielo. En nuestro
caso, el valor máximo de la respiración con respecto a la producción bruta de la
fracción de menos de 100 µm, también representó como máximo un 62%.
319
320
Tabla 6.11. Tasas respiratorias del bacterioplancton en distintos ecosistemas en comparación con las medidas en el PNTD, indicando el
método utilizado y el periodo que comprendió el estudio. Se muestran los datos de las variables metabólicas expresados en las unidades
ofrecidas por los autores en las publicaciones referidas y en las últimas columnas aparecen los valores uniformizados a una única unidad
-3 -1
(mmolO2 m ·d ) para su comparación. En la primera columna aparece, junto con el sitio de estudio, la profundidad que los diversos
autores utilizaron para integrar sus datos y que nos han servido para expresar la respiración por unidad de volumen.
Tasa respiratoria Unidades Densidad Duración Método Referencia Tasa resp. (µmolO2·l-1·d-1)
5 -1
Sistema acuático Bacteriopl. Comunidad Según ref. % de CR x10 cél.·ml Bacteriopl. Comunidad
PNTD 0,01 - 0,19 0,01 - 0,28 -1 -1 36 ± 21 8 - 65 jul/2007- Winkler Presente estudio 7,5 - 142,5 9,8 - 209,8
mgO2·l ·h
dic/2008
Ba hi a de Pa l ma 0,27 - 3,64 0,72 - 10,45 µmol O2·dm -3·d -1 26 - 97 2,1 - 1,5 jun/2001- Wi nkl er Na va rro et al. , 0,27 - 3,64 0,72 - 10,45
oct/2002 2004
La go Ki nneret (Is ra el ) 1104 ± 511 2185 ± 607 mgC·m -2d -1 49 ± 10 --- ene/2001- Wi nkl er Berma n et al., 1,97 ± 0,887 3,79 ± 1,05
Prof. i nt. (m): 15 di c/2007 (comuni da d). 2010
Ca l cul a da
(Ba cteri a s )
La go Mi rror (EEUU) Método 1= 2,75 --- mmol C·m -2·d -1 --- 11,3 - 0,4 --- Ti mi di na H 3 - Col e et al., 1989 0,018 - 0,273 ---
Prof. i nt. (m): 6,5 Método 2= 3,6 Ba l a nce de
ca rbono
10 l a gos de Mi nes ota (EEUU) 0,019 - 0,221 0,023 -1 -1 9 - 91 15,0 - 85,0 jun- Wi nkl er Bi dda nda et al., 0,46-5,3 0,82-41,81
µmol O2·l ·h
1,742 a go/1998 2001
La gos de Quebec (Ca na dá ) 0,8-4,3 --- -1 -1 --- --- --- --- Comte & del 1,6 - 8,6 ---
µgC·l ·h
Gi orgi o, 2009
Humeda l es de Quebec 1,8 - 9,8 --- -1 -1 --- --- --- --- Comte & del 3,6- 19,6 ---
µgC·l ·h
(Ca na dá ) Gi orgi o, 2009
Tabla 6.12. Tasas respiratorias de las comunidades zooplanctónicas de algunos ecosistemas del mundo y de especies concretas o
solamente algunos grupos zooplanctónicos junto con las obtenidas en el PNTD (*: indica tasas medidas empíricamente in situ con
el método Winkler en verano de 2008; **: indica tasas calculadas a partir de la ecuación alométrica para todo el periodo de
estudio). Las tasas se presentan por unidad de volumen y por unidad de biomasa (peso seco) de los organismos.
Temperatura Tasa respiratoria de zooplancton Referencia

µmolO2·l-1·h-1 µmolO2·mgPS -1·h-1
Comunidades naturales
PNTD 20 °C 0,009 - 0,108* 0,53 - 0,8* Presente estudio
Var. estacional 0,013 - 0,275 **
12 cha rca s experi mental es Va r. es taci ona l 0,0093-0,15 0,008-0,05 Jenki ns & Bui kema , 1998
(EEUU)
La go Fi ndl ey (EEUU) V. es taci ona l 0,0014-0,11 Devol , 1979
La go Wa s hi ngton (EEUU) V. es taci ona l 0,0029-1,56 Devol , 1979
La go Ki nneret (Is ra el ) 15-28 °C 0,11 ± 0,04 Berma n et al., 2010
La go Mi rror (EEUU) 20 °C 0,16 ± 0,03 Col e et al., 1989
Zoopl a ncton epi pel á gi co 20-25 °C 0,75 Hérna ndez-León & Ikeda , 2005
Especies o grupos de zooplancton
Rotifera
Brachionus s pp. 20 °C 0,43-0,92 La mpert,1984
Brachionus plicatilis 20 °C 0,28-0,67 Hi ra ta & Ya ma s a ki , 1987
Brachionus calyciflorus 19 °C 0,32-0,78 Jens en et al., 2006
Cladocera y Copepoda
Cl a dóceros 15-25 °C 0,21-0,75 La mpert,1984
Copépodos y cl a dóceros 18-20 °C 0,59 ± 0,02 Bi s hop, 1968
Copépodos 8-20 °C 0,19-1,05 La mpert,1984
Eudiaptomus vulgaris (L. Conceja ) 20 °C 0,72 ± 0,22 Rojo et al. , en prens a
Dioithona oculata 0,6 Hérna ndez-León & Ikeda , 2005
Zoobentos
321
Chaoborus s pp. 18-20 °C 0,58-0,67 La mpert,1984
Os trá codos 30°C 0,98-1,59 Ikeda , 1970
6.3.5. Pirámides de biomasa invertidas en el PNTD
Las existencia de pirámides invertidas de biomasa planctónica ya fueron

descritas en sistemas oligotróficos poco productivos marinos hace más de una
década (Gasol et al., 1997). En estas regiones marinas, la proporción de biomasa
correspondiente a los organismos heterotróficos superaba la de los autotróficos.
Estos autores arguyen como causas: (i) los cambios en las tasas de producción
primaria por unidad de biomasa cuando se comparan las de zonas
ultraoligotróficas con las de zonas eutróficas, (ii) la rápida tasa de recambio de
los productores primarios planctónicos, (iii) la presencia de altas cantidades de
detritos, y/o (iv) elevadas pérdidas en los autótrofos (Gasol et al., 1997). Este
patrón de disminución de la proporción heterótrofos:autótrofos con el gradiente
de clorofila (es decir, de productividad) ha sido también descrito en el plancton
de lagos (del Giorgio & Gasol, 1995). En Las Tablas de Daimiel hemos encontrado
tanto pirámides de biomasa de distribución “normal” como “invertidas”,
dependiendo del momento del ciclo anual considerado. La pirámides invertidas
se encontraron solamente en aquellas ocasiones en que la PPN presentó los
valores más negativos, momentos que coincidían con valores bajos de biomasa
total (véase figura 6.6). En esta situación, la suma de heterótrofos y mixótrofos
(suponiendo que éstos llevan a cabo una alimentación heterotrófica; Jones,
1994) representaron el 56% de la biomasa total, esto sin considerar la
participación del zooplancton. Consecuentemente, en los momentos de mayor
-1 -1
tasa respiratoria (entre 3 y 7 mgO2·l ·d ), el bacterioplancton, los ciliados y los
mixótrofos representaron el 60% de la biomasa total; si se incluye el
metazooplancton, la biomasa de heterótrofos aún sería más relevante. La
producción de carbono orgánico disuelto (COD) por parte del fitoplancton es una
fuente autóctona de materia orgánica al sistema planctónico que incrementaría
la producción heterotrófica (del Giorgio & Gasol, 1995). Pero además, y como se
ha apuntado anteriormente, la zona de La Entradilla está cubierta por un lecho
de carófitos y rodeada por densa vegetación helofítica, y la actividad metabólica
de ambos componentes bentónicos supondría, con bastante probabilidad, un
aporte de material orgánico desde fuera del sistema planctónico que podría
incentivar el desarrollo heterotrófico de los organismos planctónicos, como del
mismo modo argumentan Hagerthey et al. (2010) para los Everglades de Florida.
La descomposición de la vegetación en La Entradilla y los aportes por parte del
sedimento de turba también contribuirían como fuente alóctona de COD.
322
Además, el carbono orgánico que puede ser refractario en el ambiente oscuro

del sedimento, puede transformarse en lábil por la acción de la radiación solar
en el agua (Cole, 1999). Otros autores (Ziegler & Benner, 1999), asimismo, han
relacionado los pulsos de COD en lagunas con la influencia de los lechos de
macrófitos sumergidos. Navarro et al. (2004) también atribuyen que los
momentos con balance metabólico decantado hacia la heterotrofia en la bahía
de Palma es debido a los aportes de COD por parte de las praderas de Posidonia
oceanica. Además, también puede haber entradas de carbono orgánico por
escorrentía superficial, al producirse las lluvias, de las áreas de alrededor que
permanecieron secas durante este estudio y en las que creció vegetación
terrestre. Finalmente, la defecación de la avifauna que se concentra en la escasa
superficie inundada del Parque supondría una contribución más o menos
elevada (no cuantificada) de nutrientes alóctonos al sistema planctónico
(Westlake et al., 1998). Sin embargo, las concentraciones de carbono orgánico
disuelto en La Entradilla durante el periodo de estudio no siguieron un patrón
estacional y tampoco estaban correlacionadas con la biomasa bacteriana ni con
la respiración bacteriana. Pensamos que este hecho puede explicarse por el tipo
de metodología utilizada para determinar el COD, basado en el color y que
puede subestimar parte de las moléculas de carbono orgánicas presentes, así
como por la escala temporal utilizada. Por otro lado, las redes tróficas
planctónica y bentónica estarán fuertemente conectadas en un ambiente tan
somero como La Entradilla en el PNTD (Sierszen et al., 2004) y así se explica la
cantidad de carbono en el compartimento zooplancton y zoobentos (Figura
6.21), que pueden estar alimentándose también del epifiton desarrollado sobre
los carófitos e incluso de los propios carófitos y del detrito (Hart & Lovvorn,
2003).
Vemos pues que este estudio constituye el primer caso de descripción de

pirámides de biomasa “invertidas” en momentos puntuales del ciclo anual en un
humedal eutrófico de la península Ibérica. Por otro lado, es necesario apuntar
que la dinámica de la producción del plancton en La Entradilla es muy rápida,
con lo que la escala temporal de muestreo utilizada en este estudio no permite
distinguir con precisión los factores de control de la misma. Futuros estudios con
mediciones más frecuentes de las variables del metabolismo planctónico
abrirían las puertas a resolver los interrogantes aquí planteados.
323
Capítulo 7
El plancton y los tapetes

microbianos en el contexto global
del ciclo del carbono en el Parque
Nacional Las Tablas de Daimiel
7.1. INTRODUCCIÓN
En el contexto de Cambio Global en el que estamos viviendo actualmente

(Lovejoy & Hannah, 2005), resulta imprescindible el conocimiento del
funcionamiento de los principales ciclos biogeoquímicos del planeta. Uno de
estos ciclos que tiene mucha repercusión en dicho Cambio Global es el del
carbono (Melillo et al., 2003), ya que dióxido de carbono y metano, entre otros,
son dos gases de efecto invernadero (Houghton et al., 2001). Entender cómo los
ecosistemas almacenan o liberan carbono es, pues, uno de los grandes retos de
la Ecología en el siglo XXI (Guenet et al., 2010). Los sumideros de carbono de un
ecosistema acuático están constituidos principalmente por la producción
primaria y la inmovilización de carbono en los sedimentos, mientras que las
emisiones de carbono las generan la respiración de los organismos, la
fermentación de la materia orgánica y la metanogénesis (Mistch & Gosselink,
2000). En muchos sistemas acuáticos hay, además, una entrada externa de
325
El plancton y los tapetes microbianos en el contexto global del ciclo del C en el PNTD
carbono orgánico transportado por los posibles cauces de entrada y que procede
de la cuenca hidrográfica en la que se enmarca el ecosistema. Así, la relación
acuático-terrestre en los flujos de carbono es cada vez más un foco de atención
(Guenet et al., 2010).
La relación entre Cemitido:Cincorporado lo que se conoce como el “cociente emisor”,

puede ser muy variable en los ecosistemas, dependiendo de las condiciones
climáticas, de los aportes externos de nutrientes, de la carga interna del sistema
(Bondavalli et al., 2000, Cui et al. 2005). Una mayor producción primaria
significaría la reducción o incluso eliminación del efecto emisor, aunque el
carácter de fuente (cociente emisor >1) o de sumidero (cociente emisor < 1)
haya que precisarlo para cada sistema acuático y pueda ser cambiante según la
época del año. En términos de Cambio Global, la incorporación de carbono por
los productores primarios de los ecosistemas acuáticos podría ser inferior a la
suma de la emisión aerobia de carbono en la respiración, que se realiza en forma
de dióxido de carbono, y a la emisión de carbono por fermentación de la materia
orgánica y metanogénesis (Bartlett & Harriss, 1993). Los sistemas acuáticos, por
tanto, no siempre funcionarían como sumidero de carbono, sino también, a
veces, como emisores netos.
Los humedales de agua dulce están considerados entre los ecosistemas más
productivos del planeta (Lieth, 1975; Keddy, 2000). Algunas estimaciones
-2 -1
ofrecen cifras de 6-60 gC·m ·d (Brinson et al., 1981). Pero la mayoría de las
estimas de productividad primaria de zonas húmedas se ha realizado sobre la
producción de biomasa y crecimiento de los macrófitos (emergentes y
sumergidos; Mitsch & Gosselink, 2000; Robinson et al., 1997b) y, por tanto, la
producción primaria ha estado infraestimada muchas veces al ignorar la
contribución potencial significativa de la fotosíntesis algal (McCormick et al.,
1998), tanto del fitoplancton como del perifiton (epipelon, metafiton y epifiton).
Como Klarer y Millie (1992) establecieron: “la función de las algas en los
humedales es una gran desconocida y representa el principal vacío en nuestra
comprensión de la ecología de los humedales”. Pero el plancton está ahí y
aunque su contribución sea, a priori, pequeña, es necesario cuantificarla.
Además, los humedales, dado que proporcionan abundante sustrato colonizable
(principalmente sedimentos y macrófitos), constituyen un hábitat ideal para las
algas bentónicas o fitobentos, las cuales pueden desarrollarse junto con otros
organismos formando tapetes microbianos de diferente naturaleza (epipelon,
326
metafiton, etc.). Pero a pesar de la gran extensión de los humedales en todo el

mundo, los estudios sobre algas bentónicas son relativamente escasos
(Goldsborough & Robinson, 1996) y estos organismos también participan en los
ciclos biogeoquímicos; entre ellos, en el del carbono como fotosintetizadores
que son y, por tanto, posibles contribuidores al efecto de sumidero de carbono
de los humedales (Goldsborough & Robinson, 1996). Es más, en algunos
humedales los tapetes microbianos pueden representar más biomasa que la de
los macrófitos emergentes (Rejmánkova & Komárková, 2000).
Durante los últimos treinta años, la escasez de agua ha sido el principal

problema para el Parque Nacional Las Tablas de Daimiel (PNTD), con el
agravante de que cuando llegaba el agua, ésta estaba contaminada por aguas
residuales tanto de origen agrícola como urbano procedente de los municipios
situados antes de la llegada al Parque. Como se ha podido apreciar en capítulos
anteriores de este trabajo, las actividades desarrolladas durante la realización
del mismo se han visto condicionadas por la inexistencia de aportes de agua al
PNTD durante el periodo de estudio, diferentes del agua bombeada desde pozos
adyacentes en la zona de uso público. A pesar de esta falta de funcionalidad
hídrica natural del humedal, se ha pretendido conocer la función que
desempeña el plancton y los tapetes microbianos (aunque sea de una manera
más aproximada en este último caso) dentro del contexto global del ciclo del
carbono en un humedal de las características del PNTD y dentro también del
contexto de grave estrés hídrico, comparando dicha función con la del resto de
compartimentos biológicos y no biológicos (vegetación emergente, sumergida,
suelos, etc.) que participan en este ciclo. Para alcanzar a este objetivo se ha
elegido el punto de muestreo situado en la zona de La Entradilla como el más
representativo de lo que sería el humedal antaño. Esta zona representa un
micropaisaje dentro del actual humedal, que comprende alrededor de 10 ha
inundadas, constituido además por vegetación emergente (carrizo y masiega),
vegetación sumergida (carófitos) y plantas anuales terrestres que se
desarrollaron en los suelos secos por falta de inundación. (descrito en capítulo 2,
apartado 2.9).
Esta tesis, como se ha dicho anteriormente, está englobada dentro del proyecto
de investigación pluridisciplinar Fuentes y sumideros de carbono en el Parque
Nacional Las Tablas de Daimiel (Álvarez-Cobelas et al., 2010a) que, como su
nombre indica, pretende cuantificar, por primera vez en el PNTD, las fuentes y
327
sumideros de carbono bajo dos aproximaciones distintas: una compartimentada

y otra sintética. En el enfoque sintético se está cuantificado globalmente la
captura o emisión de carbono por el humedal. En el enfoque compartimentado
es donde se enmarca el capítulo de esta tesis, que pretende integrar toda la
información cuantitativa de medidas para el conjunto del humedal (Álvarez-
Cobelas et al., 2010a) y poder resaltar la contribución del plancton y los tapetes
microbianos en relación al resto de “actores” en el balance global de carbono.
7.2. RESULTADOS Y DISCUSIÓN
7.2.1. El carbono en la biomasa de los distintos compartimentos
Las biomasas por unidad de superficie de los principales “compartimentos”

involucrados en el ciclo del carbono evolucionaron tal y como muestra la figura
-2
7.1. La biomasa de fitoplancton osciló entre 0,003 y 0,5 gC·m , la de
-3 -2 -2
metazooplancton presentó valores entre 0,03 x 10 gC·m y hasta 2,4 gC·m , la
-2
de bacterioplancton entre 0,009 y 0,08 gC·m , la de fitobentos entre 6 y 23
-2 -2
gC·m , la de bacterias del tapete microbiano entre 0,04 y 0,6 gC·m . Según los
datos de Álvarez-Cobelas et al., (2010a) la biomasa de la vegetación sumergida
-2
(carófitos) pudo fluctuar entre 100 y 156 gC·m , la de las plantas emergentes o
-2
helófitos (carrizo y masiega) de 40 a 5050 gC·m y la de las plantas anuales
terrestres, que se desarrollaron bastante a causa de la falta de agua en el
-2
humedal, entre 50 y 1700 gC·m (Tabla 7.1). Cuando se compara la
representación de cada fracción (PPA, nano y microfitoplancton, mixótrofos,
bacterioplancton, ciliados, metazooplancton, zoobentos, fitobentos y bacterias
del tapete microbiano) por unidad de superficie respecto del total de todas ellas
(Figura 7.2A), se observa que la biomasa de fitobentos fue mayoritaria (94%) en
comparación con toda la del plancton. La biomasa de bacterioplancton también
supuso un menor porcentaje (0,2%) en comparación con la de bacterias del
tapete microbiano (1,4%). Además, cabe destacar que solamente hemos
considerado el tapete microbiano de áreas desnudas de vegetación emergente
y, por tanto, el que se pueda desarrollar entre las zonas vegetadas no ha sido
contabilizado en lo que sería un cómputo más global de fitobentos. Aunque
también hay que considerar que posiblemente en las zonas con vegetación este
fitobentos estaría menos desarrollado y sería menos productivo por el efecto
328
“sombra” que genera la vegetación sobre dicho fitobentos (Murkin et al., 1991).
Brix (1994) describe cómo durante los periodos de máximo crecimiento de la
vegetación compuesta por una especie de Phragmites, se puede reducir hasta el
95% de la luz incidente por la cobertura aérea de la vegetación, afectando de
esta forma al fitobentos. Por otra parte, en algunos humedales, los tapetes
microbianos pueden llegar a representar más biomasa que la de los macrófitos
emergentes (Eleocharis cellulosa o Typha dominguensis y Cladium jamaicense;
Rejmánkova & Komárková, 2000). En el humedal estudiado por estos autores, el
epipelon representaba el 87% del total. En el PNTD no ha sido así, el tapete
microbiano ha representado el 0,2% de la biomasa por unidad de superficie del
cómputo, considerando además el plancton, la vegetación sumergida, la
vegetación acuática emergente y las plantas terrestres anuales (Figura 7.3). Los
grupos citados representaron <0,001%, 3,6%, 71,6% y 24,6%, respectivamente.
Por otro lado, aunque la biomasa de epifiton de las plantas emergentes y

sumergidas no ha sido cuantificada durante este estudio, es necesario tener en
mente que la gran cobertura de los macrófitos emergentes (alrededor de 2 ha) y
sumergidos (alrededor de 0,2 ha) en la zona de La Entradilla supone para las
algas epífitas una gran superficie de colonización. Según algunos autores
(Goldsborough & Robinson, 1996), la superficie proporcionada para los epífitos
2 -2
puede llegar a ser de 15,6 m de planta·m de suelo para el caso de plantas
2
sumergidas. Para el caso de las emergentes, se han publicado valores de 0,2 m
-2
de planta·m de suelo en Typha glauca y Phragmites australis (Goldsborough &
Robinson, 1996).
Si consideramos la biomasa en el conjunto de la superficie ocupada por cada

compartimento de plancton y tapete microbiano (Figura 7.2B) en el área de La
Entradilla, el fitobentos sigue representando la mayoría (71%), le sigue el
zoobentos con un 9%, el fitoplancton (PPA, nano y microfitoplancton y posibles
mixótrofos) con prácticamente el 9% y el metazooplancton con un 7%. Los
ciliados solamente representaron el 1%. Hay que considerar que el zoobentos
estará infraestimado, pues no se realizaron muestreos específicos para su
estudio, sino que los valores ofrecidos proceden de los organismos capturados
en las muestras para el estudio del metazooplancton.
Si se considera la biomasa en el conjunto de la superficie ocupada por cada

grupo (kgC, Tabla 7.1) en el área de La Entradilla, la vegetación acuática
329
emergente supone el 99,6% del total constituido además por el plancton

(0,01%), el tapete microbiano (0,1%) y la vegetación sumergida (0,3%).
30
A Nano y microfitoplancton Mixótrofos PPA
Biomasa La Entradilla (kg C)
25
20
15
10
0
mar-08
dic-07
feb-08
dic-08
may-08
ago-07
ago-08
abr-08
jul-07
jul-08
nov-07
nov-08
ene-08
oct-07
oct-08
sep-07
jun-08
sep-08
16
B Bacterioplancton Ciliados
14
12
10
8
6
4
2
0
may-08
ago-07
ago-08
abr-08
jul-07
jul-08
mar-08
ene-08
oct-07
oct-08
sep-07
jun-08
sep-08
dic-07
feb-08
dic-08
nov-07
nov-08
180 C 14
Zoobentos Metazooplancton
160 12
140
10
120
100 8
80 6
60
4
40
20 2
0 0
may-08
ago-08
abr-08
jul-08
mar-08
ago-07
ene-08
sep-08
jun-08
oct-08
jul-07
dic-07
feb-08
dic-08
oct-07
sep-07
nov-07
nov-08
Figura 7.1. Dinámica de las biomasas (biomasa por unidad de superficie x superficie
ocupada, kgC) de A) fitoplancton, B) bacterioplancton y ciliados, C) metazooplancton y
zoobentos (obsérvese el cambio de escala entre julio y octubre de 2007 y noviembre de
2007 y diciembre de 2008), D) fitobentos y E) bacterias del tapete microbiano.
330
Fitobentos
250
D
Biomasa La Entradilla ( kg C)
200
150
100
50
may-08
ago-07
ago-08
abr-08
jul-07
jul-08
mar-08
ene-08
oct-07
oct-08
sep-07
jun-08
sep-08
dic-07
feb-08
dic-08
nov-07
nov-08
4,5
E
Bacterias del TM
4
3,5
3
2,5
2
1,5
1
0,5
0
may-08
ago-07
ago-08
abr-08
jul-07
jul-08
mar-08
ene-08
oct-07
oct-08
sep-07
jun-08
sep-08
dic-07
feb-08
dic-08
nov-07
nov-08
-2
Tabla 7.1. Estadísticos básicos de la biomasa en gC·m y kgC de las comunidades
planctónicas, del tapete microbiano y de las plantas sumergidas y emergentes y anuales
terrestres en la zona de La Entradilla del PNTD. Promedio ( X ), desviación estándar (DE),
coeficiente de variación (CV%), valor mínimo (Min) y máximo (Max). Cálculos realizados
sobre los datos representados en la figura 7.1. Los datos de la vegetación acuática
emergente y sumergida, y de las plantas terrestres anuales proceden de Álvarez-Cobelas
et al. (2010a).
Biomasa (gC·m-2 ) Biomasa (kgC)

X DE Min. Max. X DE Min. Max.
X
PPA 0,005 0,01 0,001 0,02 0,4 0,5 0,1 2

Nano y microfitoplancton 0,15 0,10 0,002 0,34 12 7,5 0,2 27
Mixótrofos 0,04 0,04 0 0,14 3,2 3,7 0 13
Bacterioplancton 0,03 0,02 0,009 0,08 3,0 2,1 0,8 8
Ciliados 0,02 0,04 0,0001 0,15 1,9 3,3 0,01 14
Metazooplancton 0,18 0,55 0,00003 2,4 12 35 0,003 151
Zoobentos 0,22 0,58 0,001 2,5 16 37 0,1 157
Fitobentos 13 5 6 23 122 59 50 231
Bacterias del tap. microb. 0,2 0,1 0,04 0,6 1,6 1,1 0,4 4
Veg. sumergida --- --- 100 156 --- --- 0,2 312
Veg. emergente --- --- 40 5050 --- --- 0,8 101000
Plant. anuales terrestres --- --- 50 1700 --- --- --- ---
331
PPA
Nano y microfitoplancton
A
Mixótrofos
Bacterioplancton
Ciliados
Metazooplancton
Zoobentos
Fitobentos
Bacterias del tap. microb.
Figura 7.2. Contribución de las biomasas (promedios anuales) por unidad de superficie
-2
(gC·m ) (A) y en el conjunto del área correspondiente a La Entradilla (kgC) (B) de cada
compartimento del plancton y del tapete microbiano.
Plancton
Tapete microbiano
Veg. sumergida
Veg. emergente
Plant. anuales terrestres
Figura 7.3. Contribución de las biomasas (promedios anuales) por unidad de superficie
-2
(gC·m ) del plancton, los tapetes microbianos y la vegetación acuática emergente y
sumergida y la vegetación anual terrestre en La Entradilla (PNTD).
332
7.2.2. La producción primaria de los distintos compartimentos de autótrofos
Los principales procesos de transformación del carbono bajo condiciones

aerobias y anaerobias que tienen lugar en el PNTD se encuentran representados
en la figura 7.4 (Westlake et al., 1998; Mitsch & Gosselink, 2000) y recopilados
en la tabla 7.2, con la dinámica del plancton en la figura 7.5. La fotosíntesis y la
respiración aerobia, por supuesto, dominan en los ambientes aerobios de los
humedales, tanto del agua como del sedimento. Los productores primarios son
los que se encargan de fijar carbono inorgánico y transformarlo en material
orgánico. Dentro de los productores primarios del PNTD, la producción neta del
-2 -1
fitoplancton varió entre -65 y 91 gC·m ·año . En el caso de los macrófitos
-2 -1
sumergidos la producción fue de 100-160 gC·m ·año . La producción de los
-2 -1
macrófitos emergentes ascendió a 150-3500 y 300-970 gC·m ·año para el
carrizo y la masiega respectivamente. Y la producción de las plantas anuales
-2 -1
supuso de 70 a 1700 gC·m ·año (Álvarez-Cobelas et al., 2010a). En este trabajo
no se ha estimado la producción del fitobentos del tapete microbiano, pero nos
permitimos la licencia de estimarla a partir de datos de la bibliografía y de
nuestros datos de biomasa y concentración de clorofila para poder considerarla
en el cálculo de la contribución de cada productor primario en el PNTD. Según
los datos consultados (Goldsborough & Robinson, 1996), la biomasa de epipelon
-2
en humedales de agua dulce es más baja (< 10 mg·m de clorofila a) que en
otros tipos de hábitats acuáticos (Moss, 1968) y algunos autores (Murkin et al.,
1991) lo atribuyen al hecho de que en humedales el epipelon se desarrolla bajo
una fuerte cobertura de macrófitos. En nuestro trabajo, como se ha comentado
anteriormente, el tapete microbiano evaluado estaba ubicado en zonas no
vegetadas, por lo que se espera que la radiación luminosa sea mayor y, por
tanto, la producción primaria; aunque no hay que olvidar que un exceso de
radiación solar puede producir fotoinhibición y, consecuentemente, reducción
de la producción primaria en cierta medida. Ahora bien, el tapete microbiano de
La Entradilla presentaba un contenido en clorofila a, pigmento directamente
relacionado con el proceso fotosintético, muy elevado en comparación con los
de otros humedales del mundo (véase Tabla 5.26 en el capítulo 5). Por otro lado,
-2
los valores de mgClora·m del fitobentos de La Entradilla son muy próximos a
los presentados por el epipelon de un lago danés de aguas transparentes
(Liboriussen & Jeppesen, 2003), en el cual la producción del epipelon estimada
-2 -1
por los autores responsables del estudio fue de 179-1040 gC·m año (Tabla
7.3), con lo que podríamos suponer que la producción del fitobentos del tapete
333
microbiano de La Entradilla se hallara en un valor intermedio entre los extremos

ofrecidos por estos autores.
-2 -1 -1
Tabla 7.2. Estadísticos básicos de la producción y respiración (en gC·m ·d y kgC·año ) de
las comunidades planctónicas y de la vegetación sumergida, de la vegetación acuática
emergente y de plantas anuales terrestres (datos de Álvarez-Cobelas et al., 2010a) en la
zona de La Entradilla en el PNTD. Promedio ( X ), desviación estándar (DE), valor mínimo
(Min) y máximo (Max). Parte de los cálculos se han realizado sobre los datos
representados en la figura 7.5. La producción del fitobentos ha sido estimada a partir de
Liboriussen y Jeppesen (2003).
A
Producción primaria neta Producción primaria neta
-2 -1 -1
(gC·m ·año ) (kgC·año )
-
Microfitoplancton 10,5 33,4 -64,7 91,2 652 2421 4972
5879
Veg. sumergida --- --- 100 160 --- --- 200 320
Plant. emergentes (carrizo) --- --- 150 3500 --- --- 3000 70000
Plant. Anual. Terrestres --- --- 70 1700 --- --- --- ---
Fitobentos 610 --- --- --- 5880 --- 3892 8968
B
Respiración Respiración
-2 -1 -1
(gC·m ·año ) (kgC·año )
Bacterioplancton 57 103 13 312 5033 9455 860 28370
Microfitoplancton 51 46 9 189 4354 4226 754 17216
Metazooplancton 7 16 0,2 67 502 1011 16 4232
Total plancton 105 101 24 452 8975 9290 2364 41116
Veg. sumergida --- --- 80,0 130 --- --- 160 260
Plant. emergentes (carrizo) --- --- 177,0 362 --- --- 3540 7240
Figura 7.4. (página siguiente). Representación idealizada del ciclo del carbono y de las
principales transformaciones que tienen lugar en el PNTD (adaptado a partir de Mitsch y
Gosselink, 2000). Las cifras indican los rangos anuales de producción o respiración (en
-2 -1
gC·m ·año ) para la vegetación, los tapetes microbianos y el plancton. En verde se indica
la producción, en marrón la respiración. En tipo de letra normal se indican los valores
obtenidos empíricamente y en letra cursiva los valores estimados a partir de la
bibliografía (para el tapete microbiano; véase texto). Los datos para la vegetación
emergente y sumergida y para el suelo proceden de Álvarez-Cobelas et al., (2010a). COD:
carbono orgánico disuelto; COP: carbono orgánico particulado.
334
CO2 CO2 CO2
150-3500 300-970 AIRE
Macrófitos AGUA
Zooplancton
emergentes Ciliados
0,2-67
Vegetación Carrizo Masiega CO Fitoplancton
terrestre anual 2
CO2 -65 a 91 CO2
CO2 9-189
107-115
CO2 177-362 13-312
70-1700
? CH4 CH4
Bacterioplancton
CO2 Precipitación AIRE
CO2 Flujo a través del CO2
CO2 610 CO2 Entradas de C
sistema vascular
(por cauces, etc.)
950-1250 Fitobentos Difusión
Bacterias COP,COD Zooplancton Ciliados Carófitos AGUA
Suelo seco 80-130
Manchas púrpura Fitoplancton
(bact. fotosintéticas) COP,COD H2CO3
Tapete
microbiano/Epipelon CO2 100-160 Epifiton
Fermentación Bacterioplancton
láctico, - COD
COD (ác. Sistema carbónico- HCO3
etanol, etc) carbonatos Zoobentos
Sulfato- CO2 CO3-2
reducción Nitrato- H2CO3 SEDIMENTO
reducción OXIDADO
Metano- Minerales SEDIMENTO
génesis
CH4 REDUCIDO
335
Producción bruta
30000 A
PB La Entradilla (kgC·año-1)
25000
20000
15000
10000
5000
0
mar-08
dic-07
feb-08
dic-08
may-08
ago-07
ago-08
abr-08
jul-07
jul-08
nov-07
nov-08
ene-08
oct-07
oct-08
sep-07
jun-08
sep-08
Respiración
50000
B
R La Entradilla (kgC·año-1)
40000
30000
20000
10000
0
may-08
ago-07
ago-08
abr-08
jul-07
jul-08
mar-08
ene-08
oct-07
oct-08
sep-07
jun-08
sep-08
dic-07
feb-08
dic-08
nov-07
nov-08
10000
C Producción primaria neta
5000
PPN La Entradilla (kgC·año-1)
0
mar-08
dic-07
feb-08
dic-08
may-08
ago-07
ago-08
abr-08
jul-07
jul-08
nov-07
nov-08
ene-08
oct-07
oct-08
sep-07
jun-08
sep-08
-5000
-10000
-15000
-20000
Figura 7.5. Dinámica de A) producción bruta (PB), B) respiración (R) y C) producción

-1
primaria neta (PPN) (en kgC·año ) del plancton en la zona de La Entradilla en el PNTD.
El porcentaje que supone la producción primaria de cada grupo de autótrofos

por unidad de superficie, en promedio, fue del 52% y el 18% para el caso del
carrizo y la masiega, seguido del 25% para las plantas anuales terrestres que se
desarrollaron con la falta de inundación, y solo del 4% para los carófitos. La
producción del fitoplancton por unidad de superficie supuso únicamente el 0,3%
(en la figura 7.6 aparecen los datos de los porcentajes para los valores máximos
y mínimos).
336
-2 -1
Tabla 7.3. Productividad anual (gC·m ·año ) del epipelon en humedales y lagos someros de
agua dulce y salinos. La producción del epipelon de la zona de La Entradilla ha sido
estimada a partir de datos de la bibliografía. También aparecen algunos datos para el
epifiton de algunos humedales y lagos someros.
Ecosistema Tasa fijación C Referencia

-2 -1
gC·m ·año
Epipelon
Agua dulce Entradilla (PNTD) 610 Presente estudio
Humedales de Manitoba (Canadá) 7-18 Gurney & Robinson, 1989
Charca Priddy 8-9 Hickmann, 1971a
Delta de Manitoba (Canadá) 11 (<0,4-57) Robinson et al., 1997a
Delta del Mackenzie (Canadá) 5-24 Ramlal et al. 1994
Delta del Mackenzie (Canadá) 14-164 Squires et al. 2009
Lago Suomunjärvi (Finlandia) 0,6 Sorsa, 1979
Liboriussen & Jeppesen,
Lago transparente (Dinamarca) 179-1040
2003
Lago turbio (Dinamarca) 11-274
2003
Lago Baikal (Rusia) 88 Nozaki et al., 2002
40 Gruendling, 1971
Lago Marion (Canadá)
5-171 Hargrave, 1969
Salinos Estuario Ems (Alemania) de Jonge & Colijn, 1994
Estuario del Delaware, New Jersey
80 Gallegher & Daiber, 1974
(EEUU)
Pinckney & Zingmark,
Estuario de Carolina del Sur (EEUU) 55-223
1993c
Sullivan & Moncreiff,
Humedal del Mississippi (EEUU) 28 - 151
1988
Humedal de Texas (EEUU) 71 Hall & Fisher, 1985
Humedal de Massachusetts (EEUU) 106 van Raalte et al., 1976
Revisión humedales salobres 200 Vernberg, 1993
Estuario de Carolina del Sur (EEUU) 185 - 341 Zedler, 1980
Epifiton
Delta de Manitoba (Canadá) 14(7-1087) Robinson et al., 1997a
Humedales (Canadá) Goldsborough, 1993
Humedal Opantovincky (Rep. Komárková & Marvan,
67-327
Checa) 1978
Delta del Mackenzie (Canadá) 1,2-100 Ramlal et al. 1994
Lago transparente (Dinamarca) 0,11-26
2003
Lago turbio (Dinamarca) 0,07-13
2003
Lagos de la Experimental Lake Area
9-74 Squires et al., 2009
(Canadá)
337
A 100%
Porcentaje Producción
80% Plantas anuales terrestres
Masiega Vegetación
60% acuática
Carrizo emergente
40% Vegetación sumergida
20% Fitoplancton
0%
Valores mínimos Valores máximos
B
100%
80%
60%
40%
20%
0%
Figura 7.6. Porcentajes que representan los productores primarios (el fitoplancton, la
vegetación acuática emergente (carrizo y masiega), la vegetación sumergida y las plantas
anuales terrestres) en los dos procesos fundamentales del metabolismo del carbono
-2 -1
(producción (A) y respiración (B)) (por unidad de superficie, gC·m ·año ), en la zona de La
Entradilla (PNTD) cuando éstos presentaron los valores mínimos y los máximos.
Si nos atenemos ahora al total de carbono incorporado en toda la superficie

ocupada por los principales productores primarios en la zona de La Entradilla
durante este periodo de estudio (alrededor de 10 ha de superficie inundada,
aproximadamente 2 ha ocupadas por el carrizo y 0,2 ha de fondo del agua
ocupada por los carófitos), en promedio, la producción del carrizo supuso el
97,6% del total, el fitoplancton representó el 1,7% y la vegetación sumergida
solo el 0,7% (en la figura 7.7 aparecen los datos de los porcentajes para los
valores máximos y mínimos).
Cuando consideramos el fitobentos del tapete microbiano (según nuestra

estima) como uno de los productores primarios en el cómputo global de la
producción (Figura 7.8), vemos que éste podría representar, en promedio, el
15% de la producción por unidad de superficie, frente al 0,3% del fitoplancton.
338
En este contexto, la vegetación sumergida (carófitos) realizaría el 3% de la

producción total, la vegetación emergente (carrizo y masiega) el 61% y las
plantas anuales el 22%. Cuando se considera toda la superficie de la zona de La
Entradilla, la producción del carrizo supondría, en promedio, un 84%, la del
fitobentos un 14%, la del fitoplancton un 2% y la de los carófitos solamente el
0,6% (no se dispone de datos para la masiega y la vegetación anual terrestre)
(Figura 7.8).
Porcentaje Producción en toda la
A 100%
superficie de La Entradilla
80%
60% Veg. emerg.(carrizo)

Vegetación sumergida
40% Fitoplancton
20%
0%
B
Porcentaje Respiración en toda la superficie de La Entradilla
Fitoplancton
Carrizo
Bacterioplancton
Metazooplancton
Figura 7.7. A) Porcentaje que representa la producción anual de cada productor primario
-1
en el contexto de toda la superficie de la zona de La Entradilla (kgC·año ) cuando se
registraron los valores mínimos y máximos. B) Porcentaje promedio que supone la
respiración de cada compartimento del plancton y de la vegetación acuática emergente y
sumergida.
339
100%
Porcentaje Producción
80% Fitobentos
Plantas anuales terrestres
60%
Masiega
Carrizo
40%
20% Fitoplancton
0%
gC·m-2·año-1
gC·m-2·año-1 kgC·año-1
KgC·año-1
Figura 7.8. Porcentajes que representa la producción anual de cada productor primario
-2 -1
incluyendo la producción estimada del fitobentos, por unidad de superficie (gC m ·año )
-1
y en el contexto de toda la superficie de la zona de La Entradilla (kgC·año ) (en este
último caso no se dispone de datos para la masiega y para la vegetación anual terrestre).
En el estudio de Álvarez-Cobelas et al. (en prensa) se describe como la

producción primaria planctónica neta en Las Tablas de Daimiel (estimada con un
electrodo de Clark en el laboratorio) en el periodo comprendido entre 1996 y
1998 representó el 25-36% de la producción de carbono correspondiente a los
carófitos y entre el 3 y 10% en el caso de la vegetación acuática emergente en
este humedal. Para el periodo considerado en este estudio (2007-2008), si
comparamos las producciones de unos grupos de autótrofos frente a otros, la
producción del fitoplancton supuso un 8% con respecto a la de los carófitos y
solo un 0,4 % con respecto a la vegetación emergente (carrizo y masiega)
cuando se consideran las tasas por unidad de superficie. Estas diferencias
pueden deberse, entre otras razones, a las distintas metodologías utilizadas en
ambos casos. En cambio, cuando se tiene en cuenta toda la superficie de la zona
de La Entradilla, la producción del fitoplancton supone el 251% con respecto a la
producción de los carófitos y el 1,8% con respecto al carrizo. Así pues, y como ya
concluyeron Álvarez-Cobelas et al. (2010a), los productores primarios
planctónicos de Las Tablas de Daimiel no pueden ser considerados una fracción
despreciable en el estudio del metabolismo del carbono en un humedal como
éste. El no considerar la producción primaria planctónica a la hora de abordar el
340
balance final del carbono en humedales puede haber causado una infraestima
en la producción primaria global en estudios pasados (Keddy, 2000).
En algunos trabajos sobre humedales se ha considerado la producción del

fitoplancton indetectable y solo se ha considerado la del perifiton (McCormick et
al., 1998). Las algas bentónicas han sido descritas como importantes
productores primarios tanto en ríos como en lagos y humedales (Stevenson et
al., 1996). En una zona de inundación de un río en la zona ártica de Canadá
donde se forman numerosos lagos, se detectó un balance metabólico decantado
hacia la autotrofía debido a la alta productividad bentónica (Goldsborough &
Robinson, 1996). El fitoplancton también fue el menor contribuidor a la
productividad algal total (considerando ésta como el conjunto de epipelon,
epifiton, metafiton y fitoplancton) en el humedal del Lago Manitoba (Canadá;
Robinson et al., 1997b). Por otro lado, algunos autores (Robinson et al., 1997a)
han puesto de manifiesto que la contribución de las algas en los humedales
puede llegar a ser tan grande como la de la vegetación emergente y sumergida
(Tabla 7.4). Sullivan y Moncreiff (1988) encontraron que la productividad del
epipelon en un humedal costero era entre el 10% y el 61% de la productividad
de los macrófitos. Cronk y Mistch (1994) calcularon que la productividad del
fitoplancton y el epifiton de humedales ribereños sujetos a diferentes regímenes
de inundación era el 17% - 57% del total de la producción. Hagerthey et al.
(2010) también encontraron mayores tasas de producción en los hábitats
dominados por perifiton, de carácter oligotrófico, que en los dominados por
vegetación emergente, que eran más eutróficos, en su estudio de distintos
hábitats de los Everglades de Florida. En la zona de La Entradilla del PNTD el
conjunto del fitoplancton y del epipelon (de cumplirse los valores de producción
estimados) representaron sobre el 16% de la producción del conjunto de los
productores primarios, tanto cuando se considera por unidad de superficie como
en el cómputo global del área de La Entradilla. Respecto al epifiton del PNTD, no
disponemos de datos cuantitativos suficientes para poderlo incluir en la
valoración global de la producción, pero en un trabajo preliminar de Álvarez-
Cobelas et al. (comunicación personal) se determinó la producción primaria neta
-1 -1
del epifiton de los carófitos y ésta alcanzó un valor de 0,18 mgC·l ·h , la cual fue
bastante más elevada que la del fitoplancton que circundaba la zona de los
carófitos. Con respecto a la producción del epifiton de humedales publicada en
-2 -1
la bibliografía (Tabla 7.3), ésta varía entre 0,1 y 100 gC·m ·año en humedales
que presentan valores de biomasa de epifiton expresada en clorofila de 0,2 - 80
341
-2
mg·m (véase Tabla 5.26, capítulo 5), si bien Robinson et al. (1997) publicaron
-2 -1
valores de producción del epifiton que podían llegar a más de 1000 gC·m ·año .
Por otro lado, en algunos humedales se han encontrado valores de biomasa de
-2
epifiton que pueden superar los 650 mgClor a·m con lo que la producción se
esperaría que fuera mayor (Goldsborough & Robinson, 1996). De la observación
de la tabla 7.4 destaca, según nuestra búsqueda, la práctica inexistencia de
trabajos que consideren conjuntamente todas los “compartimentos” de
productores primarios que pueden ejercer su función en el ciclo del carbono.
Como se vio en capítulos anteriores, en los tapetes microbianos de la zona de La

Entradilla se desarrollaban unas manchas rosáceas ricas en bacterioclorofila a.
De estar estas manchas constituidas por poblaciones de bacterias fotosintéticas,
y es muy probable que los sean, este tipo de microorganismos también son
productores primarios pues también fijan C inorgánico como las algas, y aunque
su representación en el PNTD sea menor, deberían asimismo considerarse para
futuros balances de C.
7.2.3. La respiración de los distintos compartimentos
La producción de dióxido de carbono resulta principalmente de la respiración de

los organismos y de la mineralización del carbono orgánico del suelo (Roehm,
2005). En cuanto a la respiración en el PNTD (Figura 7.4; Tabla 7.2), el
-2 -1
fitoplancton respiró a razón de 9 - 189 gC·m ·año . La respiración del
-2 -1
bacterioplancton fue de 13 - 312 gC·m ·año y la estima realizada para la
-2 -1
respiración del zooplancton era de 0,2 - 67 gC·m ·año . La respiración promedio
de la columna de agua estimada por Hagerthey et al. (2010) en los Everglades de
-2 -1
Florida fue superior (964 gC·m ·año ) al promedio obtenido para el plancton en
-2 -1
La Entradilla (105 gC·m ·año ), si bien estos autores utilizaron una metodología
distinta (registro de las diferencias de la concentración de oxígeno medidas en
continuo con un medidor de campo) para la estima de la respiración de la
columna de agua. En cuanto a la vegetación acuática, el carrizo y la masiega
-2 -1
respiraron entre 177 - 362 y 107 - 115 gC·m ·año , respectivamente. La
-2 -1
respiración de los macrófitos sumergidos osciló entre 80 y 130 gC·m ·año
(Álvarez-Cobelas et al., 2010a). Lamentablemente estos autores no disponen de
datos de respiración de las plantas anuales terrestres, así como tampoco
disponemos de valores de respiración del fitobentos. Comparando los valores de
respiración con los datos de la bibliografía, Schedlbauer et al. (2010) publican un
342
-2 -1
valor de 446 gC·m ·año para la respiración del conjunto del ecosistema de un
humedal de los Everglades de Florida basándose en la utilización de un modelo.
En el PNTD la respiración conjunta se esperaría que fuera mayor.
-2
Tabla 7.4. Productividad anual (gC·m del humedal) de vegetación sumergida, acuática
emergente y algas de humedales de agua dulce.
Veg. Veg.
Fitoplanct. Epifiton Epipelon Referencia
sumergida emergente
150 - 3500 Presente estudio; Álvarez-Cobelas
-65 a 91 --- 610 100 - 160
300 - 970 et al., 2010a
15 2 Alimov et al., 1972
--- 2 - 85 --- --- --- Cronk & Mitsch, 1994
366 --- --- --- --- Goldsborough & Robinson, 1996
8 40 18 Hargrave, 1969
260 15 --- --- --- Hickman 1971a; 1973
3 482 3 --- --- Hickman 1971a; 1971b
--- < 1 - 49 --- --- --- Hooper & Robinson, 1976
74 1021 Khusainova et al., 1973
--- --- --- 5 - 117 109 - 1762 Murkin, 1989
2 - 11 --- --- --- --- Robarts, 1995
--- --- --- 2 - 114 Robertson et al., 2001
208 - 1135 --- --- Robinson et al., 1997a
81 --- --- --- Schalles & Shure, 1989
--- --- --- --- 76 - 1754 Shay & Shay, 1986
--- --- 4-10 --- --- Stanley, 1976
--- --- --- --- 42 van der Valk, 1994
85 65 1 --- Wetzel, 1964
438 766 --- Westlake et al., 1980
--- --- --- 208-417 2100-2900 Westlake et al., 1998
378 --- 9 14 --- Winberg et al., 1972
Los porcentajes promedio que representa la respiración por unidad de superficie

entre los productores primarios fueron del 10% para el fitoplancton, del 20%
para la vegetación sumergida, del 50% para el carrizo y del 21% para la masiega
(para los porcentajes considerando los valores mínimos y máximos véase la
figura 7.6). Cuando se tiene en cuenta toda el área de la zona de La Entradilla, el
343
porcentaje promedio que supone la respiración de cada uno de los

“compartimentos”, tanto de autótrofos como de heterótrofos planctónicos
(Figura 7.6B), fue del 35% para el carrizo, de alrededor del 30% para el
fitoplancton y el bacterioplancton, del 3% para el metazooplancton y solo del 1%
para la vegetación sumergida (carófitos). Así, vemos que la respiración del
plancton en su conjunto supone, en promedio, casi dos tercios y la vegetación
acuática un tercio del total.
7.2.4. El cociente emisor
El Cociente Emisor, es decir, la relación entre el carbono emitido y el carbono

incorporado (Cui et al., 2005) puede ser inferior a 1, lo que indica que un grupo
determinado actúa de sumidero de carbono pues incorpora más carbono por
fotosíntesis que desprende por respiración; o bien puede ser superior a 1, que
indicaría el caso contrario: el grupo actúa de fuente de carbono, libera más
carbono del que incorpora. La estimación del Cociente Emisor para los
macrófitos emergentes del PNTD (carrizo y masiega) osciló entre 0,2 y 0,35; en el
caso de los macrófitos sumergidos (carófitos) fue de 0,4-0,5 (Figura 7.9). El rango
del cociente emisor del fitoplancton fue amplio y superó en alguna ocasión la
unidad, varió entre 0,12 y 1,7, con un valor medio de 0,8. Pero cuando se
considera el conjunto del plancton, el cociente emisor osciló entre 0,3 y 2,1, con
un promedio de 1,2 (Figura 7.9). Por tanto, los productores primarios
funcionaron como sumidero de carbono, salvo el fitoplancton en algunas
ocasiones. Y solamente el conjunto del plancton fue fuente de carbono en el
promedio anual. Un hecho semejante, el balance neto hacia la heterotrofia en la
columna de agua, ha sido observado recientemente en humedales como los
Everglades de Florida (Hagerthey et al., 2010), donde los autores publican
-2 -1
valores medios de producción neta acuática de -160 ± 8 gC·m ·año , con rangos
que son similares a los de otros humedales de zonas templadas (Lauster et al.,
2006). Pero además del balance anual también hay que considerar la variación
estacional; en algunos momentos del año el sistema acuático funciona
heterotróficamente y en otros autotróficamente. Este mismo hecho ha sido
observado en el citado humedal de los Everglades de Florida donde Schedlbauer
et al. (2010) ven cómo éste cambia de ser sumidero de CO 2 durante la estación
seca a fuente de carbono durante la estación húmeda, con un balance anual de
pequeño sumidero de carbono.
344
Figura 7.9. Rangos del Cociente Emisor (respiración:producción, Cemitido:Cincorporado) de los

productores primarios y del plancton en general durante 2007-2008 en La Entradilla
(PNTD). Las flechas indican los promedios anuales del Coeficiente Emisor para el
fitoplancton y el plancton en general.
En cambio, la inclusión de la producción de la vegetación acuática hace que los

humedales y lagos someros se comporten en el balance global como netamente
autotróficos (McKenna, 2003), como sucede en el PNTD y en otros ambientes
como las zonas ribereñas (Goodwin et al., 2008).
7.2.5. Algunos comentarios sobre otros procesos del ciclo del carbono en el
PNTD durante el periodo de estudio
Dos de los procesos del mundo anaeróbico relacionados con el ciclo del C que
suponen una “fuente” de este elemento son la fermentación y la metanogénesis
(Mitsch & Gosselink, 2000) que son llevados a cabo por microorganismos (las
bacterias metanogénicas en el último caso) (Figura 7.4). La heterotrofía
bacteriana en los sistemas acuáticos es muy importante en el ciclo global del
carbono. La degradación de la materia orgánica en el PNTD requerirá de la
participación de diversos partners microbianos (Docherty et al., 2006). Bacterias
especializadas degradarán inicialmente los polímeros complejos (como celulosa,
ácidos grasos de cadena larga, etc.). Posteriormente, los microorganismos
fermentadores degradarán las moléculas orgánicas simples y las transformarán
345
en otras más sencillas (p.e. acetato) que podrán ser utilizadas por los
metanógenos acetogénicos (Briée et al., 2007). Varios de los linajes bacterianos
que hemos identificado en las muestras del PNTD (véase capítulo 3) pueden
estar llevando a cabo estas funciones descomponedoras. El hidrógeno, principal
producto final de la fermentación será liberado al ambiente y será utilizado por
las bacterias del género Hydrogenophaga (entre otras) que hemos identificado
entre las secuencias aisladas. El principal sumidero de hidrógeno será
probablemente las Archaea metanogénicas. Así como disponemos de
información de los grupos de Bacteria de cuatro ambientes distintos del PNTD
(de la zona de La Entradilla) (capítulo 3), no tenemos por el momento resultados
de las Archaea que no sean que hemos detectado su presencia principalmente
en las muestras de sedimento, pero informamos al lector de que las mismas
muestras de estos cuatro microambientes (agua, sedimento superficial,
sedimento profundo y tapete microbiano) están siendo procesadas para el
estudio de la diversidad de arqueas y dispondremos de los resultados en breve,
con lo que se incrementará el conocimiento del papel de los microorganismos en
el ciclo del C en este humedal. Para el periodo considerado en este estudio, la
estimación de la emisión de metano en el conjunto del Parque se consideró
prácticamente despreciable al no haber apenas inundación (Álvarez-Cobelas et
al., 2010a).
Otro compartimento importante del Parque en este periodo fueron los suelos
-2 -1
secos. Éstos respiraron entre 950 y 1250 gC·m ·año . Con respecto a la
concentración y composición molecular del carbono de los sedimentos del
PNTD, entre un 6% y un 7% de la materia total seca presente en los suelos
estaba compuesta por carbono orgánico y el carbono inorgánico alcanzaba
alrededor del 14% del peso seco de los suelos (Álvarez-Cobelas et al., 2010a).
Los peces son otro componente acuático que, con su respiración, también
participan en el ciclo del carbono, emitiendo este elemento al agua y la
atmósfera. Aunque no se dispone de datos cuantitativos para el periodo de
estudio que comprende este trabajo sobre estos vertebrados acuáticos, se sabe
que la tendencia en los últimos años ha sido a la disminución de dos de las
especies exóticas (la carpa y el pez sol) que habitaban el Parque en beneficio del
también exótico pez de la especie Gambusia hoolbrooki (Álvarez-Cobelas, 2010),
por lo que podemos pensar que la contribución de las poblaciones de este
346
ciprinodóntido, al balance global de carbono no debe ser muy relevante, debido

a su pequeño tamaño corporal (4-5 cm de longitud).
7.2.6. Consideraciones finales
A partir de la aproximación compartimentada, en la que Álvarez-Cobelas et al.

(2010a) dentro del proyecto Fuentes y sumideros de carbono en el Parque
Nacional Las Tablas de Daimiel han estimado el balance de carbono del conjunto
de los distintos grupos funcionales (incluido el plancton) del PNTD, estos autores
concluyen que dicho humedal, en las condiciones hidrológicas de mínima
superficie de inundación en las que se hizo el estudio que nos ocupa, actúa de
-1 -1
sumidero de carbono, almacenando alrededor de 1 Tm C·ha ·año . Si el
humedal hubiera poseído una mayor superficie de inundación durante el
periodo de estudio, es probable que la función de sumidero de carbono se
hubiera reducido, debido, por un lado, a una mayor emisión de metano por
parte de las bacterias metanogénicas, y por otro, a la mayor emisión de CO 2 por
el plancton y quizá a la reducción de la función fotosintética de los tapetes
microbianos. En cualquier caso, el valor de una tonelada de carbono por
hectárea y año, en comparación con otros sistemas del mundo, resulta superior
al ofrecido por Roulet (2000) para humedales de zonas templadas y frías (0,08-
-1 -1
0,6 Tm C·ha ·año ), o por Davidson & Artaxo (2004) para la Amazonía (0,5
-1 -1
Tm C·ha ·año ), y es muy superior si se compara con la agricultura intensiva,
que según los datos de Elder & Lal (2008), este tipo de ambientes actúa de
-1 -1
intensa fuente de carbono (-(21) Tm C·ha ·año ). Por otro lado, es inferior a los
valores referidos por Dore et al. (2008) para un bosque semiárido de pinos (1,6
-1 -1
Tm C·ha ·año ) o al de Jaksic et al. (2006) para un pastizal templado frío (1,9 -
-1 -1
2,6 Tm C·ha ·año ).
La determinación de la función de los humedales como fuente o sumidero de

carbono no resulta fácil, pues muchos procesos deben conocerse: producción,
respiración, descomposición de materia orgánica, metanogénesis, flujos desde
los sedimentos, etc. (Westlake et al., 1998), las cuales son llevados a cabo por
muchos grupos de organismos distintos. Nuestros resultados ponen de
manifiesto la importancia del plancton en la producción primaria global en
humedales y que todas las fracciones planctónicas deben estar consideradas a la
hora de computar balances de carbono de manera precisa. Dado que la cantidad
de plancton que haya en un humedal depende del volumen de agua que éste
347
albergue, las variaciones hidrológicas que experimenten los humedales serán de

suma importancia en el resultado final del balance de carbono. Por otro lado, el
no considerar la producción primaria de los tapetes microbianos a la hora de
abordar el balance final del carbono en humedales puede causar infraestimas en
la producción primaria global, como se ha puesto de manifiesto en este estudio,
especialmente en aquellos humedales que debido a las variaciones hidrológicas
dejan una gran superficie expuesta al desarrollo de formaciones tipo epipelon.
A pesar de que en este estudio no se ha podido cuantificar a la perfección la

participación de todos los componentes involucrados en el ciclo del carbono del
PNTD, sí ha permitido conseguir una primera aproximación de los principales
“actores” relacionados con la fotosíntesis y la respiración de este ciclo
biogeoquímico y su relación con la estructura de las comunidades acuáticas en
un momento crítico del humedal por los escasos aportes de agua que recibió
durante este periodo de estudio, y de esta forma, se abren las puertas para
futuros trabajos más cuantitativos. Los datos conseguidos durante la realización
de este estudio quedan disponibles para su introducción en futuros modelos de
procesos biogeoquímicos. Así, aunque de manera todavía aproximada, este
trabajo ha contribuido al conocimiento, como apuntan Roehm (2005), Mitsch y
Gosselink (2000) y Westlake et al. (1998) aún bastante fragmentario en el
mundo, de la función que desempeñan los humedales en el ciclo global del
carbono.
348
Resumen, conclusiones y reflexiones finales
Resumen, conclusiones y
reflexiones finales
 El humedal manchego de Las Tablas de Daimiel ha sufrido en los últimos
treinta años varios episodios de sequía, pero nunca había sufrido la escasez
de agua que le ocurrió en los años 2007 y 2008 cuando se desarrolló este
2 2
estudio, llegando a presentar inundados sólo 0,2 km de los 16 km que
puede llegar a tener. Tampoco el periodo de falta de agua había durado
tanto tiempo. Dos procesos ambientales que ya se conocían, la salinización y
la eutrofización, se siguen observando, pero con matices distintos. La
salinización, que afecta sobre todo a La Entradilla y a Puente Navarro, se
incrementa por el mantenimiento del encharcamiento con agua de pozo y la
falta tanto de lluvia como de aportes de aguas superficiales dulces, hasta
cuadruplicar, por ejemplo, en Puente Navarro la conductividad promedio de
-1
3 mS·cm de los últimos treinta años. Mientras que los niveles de las
variables indicadoras de eutrofización se duplican en Puente Navarro, en
Molemocho y La Entradilla se mitigan, al no recibir las aguas del río Gigüela
altamente contaminadas por fosfatos. Otros dos factores ambientales han
resultado ser relevantes para los organismos considerados: el área de
inundación y la vegetación sumergida; sólo La Entradilla mantiene el área, los
otros dos lugares se estaban secando; la vegetación sumergida se mantuvo
349
como pradera en La Entradilla, lo hizo precariamente en Molemocho y fue

inexistente en Puente Navarro. Así, los tres enclaves estudiados representan
tres ambientes distintos que pueden representarse esquemáticamente como
sigue:
Puente Navarro Molemocho
- -
+ Eutrofización + Eutrofización
Área Área Conductividad

Conductividad
Macrófitos Macrofitos
La Entradilla
-
+ Eutrofización
Área Conductividad
Macrofitos
 La flora y la fauna del plancton resultan sensibles a estos cambios en el

ambiente, pero cada grupo de un modo diferente. Así el fitoplancton
existente se sustituye con la aparición de especies propias de lugares salinos,
sobre todo diatomeas, y de ambientes hipereutróficos, como las
cianobacterias. Sin embargo, la fauna de metazooplancton se ve ampliada
por las poblaciones propias de litoral; es decir, resulta muy sensible a los
cambios de hidronivel, mientras que la salinización produce pérdida de
algunos taxones, sobre todo de cladóceros, y aumento de otros, como los
rotíferos.
 Como resultado, la riqueza específica fitoplanctónica anual no depende del

área inundada ni de su variabilidad, tampoco de los recursos que siempre se
encuentran en exceso, sino del aumento de la conductividad. Los factores
350
que afectan a la riqueza del zooplancton dependen del tamaño de los

organismos considerados; así, los ciliados responden de manera similar al
fitoplancton, pero el metazooplancton se ve perjudicado por los efectos
indirectos de la desecación (y, por ende, por la disminución de la
profundidad de la lámina de agua) como son el aumento de sólidos disueltos
y la salinidad. Por otro lado, el metazooplancton resulta favorecido por la
presencia de macrófitos. En un humedal tan productivo, la riqueza de
consumidores tampoco se relaciona con la riqueza de recurso (fitoplancton).
 La metacomunidad planctónica del Parque sí está perdiendo especies

conforme pierde hábitat; la heterogeneidad espacial que favorecía la
diversidad β no contrarresta la pérdida neta de especies que eran diferentes
entre lugares. Únicamente el hecho de que la incorporación de nuevas
especies responda a dos condiciones diferentes (salinización y eutrofización),
amortigua la homogenización del fitoplancton de los sistemas locales
estresados, y únicamente la incorporación de especies desde el litoral y el
mantenimiento de una pradera de macrófitos como refugio suavizan la
pérdida de zooplancton. Un metanálisis de lugares someros demuestra que
la riqueza de zooplancton está directamente relacionada con el área de
inundación, pero de manera diferente, dependiendo del grupo taxonómico.
La heterogeneidad de estos paisajes favorece su riqueza frente a otros
ecosistemas como los lagos.
 La diversidad del fitoplancton no es sensible a las condiciones locales; sin

embargo, es menos estable en los lugares que sufren desecación. Una mayor
cantidad de recurso (nutrientes inorgánicos) no se ve directamente ligada a
la pérdida de la diversidad de productores primarios, la disminución
esperable por la existencia de especies dominantes se ve contrarrestada por
la perturbación hídrica. La diversidad de los productores primarios en el
plancton no se ve afectada por la incorporación de grupos funcionales como
el picoplancton o el fitobentos; en el caso de los primeros por su escasa
abundancia, en el caso de los segundos por su poca riqueza. La diversidad del
zooplancton depende de la vegetación sumergida en cuanto a su riqueza y
351
de los planctívoros como relajadores de la competencia en cuanto a su

distribución; por tanto, no se observa relación entre la diversidad del recurso
(productor primario) y la diversidad el consumidor.
 Independientemente de la destrucción del área inundada que afecta de un

modo no lineal y de manera diferente al fitoplancton o al zooplancton y de
los recursos que son muy abundantes, parece que dos motores impiden el
colapso de la diversidad planctónica: el mantenimiento de un enclave de
inundación estable con vegetación sumergida y la naturaleza diferente de los
factores de estrés: salinización y eutrofización.
 La densidad de bacterioplancton obtenida por microscopía de

epifluorescencia fue concordante con los resultados obtenidos mediante
citometría de flujo y es típica de humedales eutróficos, pero parece que este
último método genera sobreestimas debido a la existencia de sustancias
propias de aguas de humedales. La sequía aumenta tanto su abundancia
como la variabilidad de la biomasa entre sitios. En Puente Navarro, por ser
un enclave tan somero y actuar de zona de acumulación de materia orgánica
y sólidos disueltos, se observaron puntualmente abundancias cinco veces
superiores a las más elevadas encontradas en la bibliografía para humedales
y sistemas parecidos. Su dinámica no es estacional y no covaría entre lugares;
así, los posibles factores de control que emergen en cada enclave son
diferentes. En lugares con fuentes tan difusas y concurrentes de sustratos
utilizables por el bacterioplancton como el carbono orgánico procedente de
las excreciones de fitoplancton, de vegetación sumergida y emergente, de
zooplancton, de la liberación por parte del sedimento, materia orgánica
muerta, etc., no se pueden observar las relaciones lineales, referidas para
lagos, con la temperatura o la abundancia de fitoplancton. Aunque sí se pudo
observar un posible control debido al consumo ejercido por los mixótrofos.
 De un modo similar al bacterioplancton, la abundancia de picoplancton

autotrófico fue distinta entre sitios y aumentó con la sequía sobre todo en
Puente Navarro, donde alcanzó puntualmente valores diez veces superiores
352
a los máximos reflejados en la bibliografía. El picoplancton autotrófico en el

PNTD nunca ha presentado estacionalidad. No se encontraron factores
ambientales que pudieran ser responsables de su dinámica, ni abióticos,
como la temperatura o la luz, ni bióticos, como la competencia con el nano-
microfitoplancton, ya que el lugar es hipereutrófico y además se tienen
aportes puntuales del meroplancton. Pero sí se sugiere un control por la
herbivoría.
 La abundancia de fitoplancton mayor de dos micras, que ya era propia de

ambientes eu-hipereutróficos, aumentó, llegando a ser sólo comparable a la
de humedales con gran contaminación agrícola y urbana. Únicamente se
mantuvo con valores similares al pasado en el lugar de inundación artificial
(La Entradilla). La variabilidad temporal nunca mostró estacionalidad o
patrones repetibles interanualmente. Sin embargo, los grupos taxonómicos
dominantes en La Entradilla y Molemocho sí presentan temporalidad y
exclusividad entre sitios. Así, clorofíceas y cianobacterias son características
del primero y crisofíceas y euglenofíceas lo son del segundo, demostrando la
fuerza del inóculo en la composición. No se pudo destacar ningún patrón de
los grupos taxonómicos en Puente Navarro a lo largo del tiempo, solamente
que en estos años de sequía aumentaron considerablemente las
cianobacterias coloniales. Como metacomunidad, cada enclave se comportó
como un lugar totalmente independiente de los demás, de modo que queda
patente el aumento de disparidad taxonómica con la sequía y la multiplicidad
de estados alternativos. Las algas quedaron asociadas como grupos
funcionales: mixótrofos móviles frente a autótrofos estrictos principalmente
no móviles, en un gradiente de inundación. Desde que comenzó la sequía, a
partir de 1998, parecía que algunos procesos ligados a la misma como la
salinización o la eutrofización afectaban al biovolumen fitoplanctónico más
claramente que el control trófico de una red con omnívoros. Sin embargo, en
la extrema sequía de 2007 a 2008, ningún factor físico, químico o biótico
pareció condicionar la dinámica de la producción algal, y la extrema
vulnerabilidad de las algas a la perturbación hizo que estas abundancias sean
más estocásticas.
353
 La evolución de la abundancia del zooplancton fue muy diferente

dependiendo del grupo que se considere. Así, los cladóceros estaban
desapareciendo y los ciliados se mantenían, al tiempo que los rotíferos y
copépodos aumentaban considerablemente. Pero, además, estos cambios
fueron muy heterogéneos en el espacio: en los enclaves con vegetación
disminuyó la biomasa de zooplancton, en Puente Navarro aumentó. Se
presentaron, pues, dos respuestas coincidentes con dos tipos de redes: la
basada en los ciliados, que ejercerían de herbívoros y carnívoros, y la basada
en rotíferos y copépodos omnívoros. La gran densidad de picoplancton
(principalmente heterotrófico), y no el fitoplancton, explicaría la abundancia
de estos productores secundarios. Pero el recurso no es el único factor que
interactúa, las condiciones ambientales como la salinidad y la temperatura
parecían ser selectores de grupos; por todo ello, la disimilaridad en la
comunidad de zooplancton fue muy grande entre lugares.
 La riqueza y diversidad de las bacterias del plancton y de la interfase agua-

sedimento en La Entradilla fueron muy elevadas y con una marcada
estacionalidad (época cálida versus época fría) en el primer caso. La elevada
riqueza se vio favorecida por los componentes de la columna de agua que
proporcionan una gran variedad de recursos y microambientes a las
bacterias, lo cual se tradujo en dicha alta diversidad. También se ha
encontrado una alta proporción de secuencias bacterianas que constituyen
nuevos filogrupos, lo que hace de La Entradilla un enclave de alta diversidad
bacteriana con una microbiota característica.
 En La Entradilla se desarrollan densos tapetes microbianos tipo epipelon, en

las zonas de agua muy someras y libres de vegetación acuática emergente,
formados por una asociación de cianobacterias filamentosas de pequeño
tamaño, muy abundantes, y diatomeas bentónicas de ambiente salino y gran
porte que supusieron la biomasa dominante. El 80% de las especies
encontradas son nuevos registros para el PNTD. La biomasa de bacterias en
el tapete microbiano no supone más del diez por ciento de la biomasa que
incluye el fitobentos. La biomasa de este epipelon fue creciente, no
354
estacional y posiblemente debida a la acumulación de nutrientes en el

sedimento; sin embargo, su diversidad demostró ser sensible a la
eutrofización, aunque principalmente afectó a las diatomeas y no a las
cianobacterias, que resultaron ser extremadamente constantes. En ciertas
ocasiones se formaron acúmulos de bacterias fotosintéticas que colorearon
de rosáceo extensiones variables del tapete.
 La diversidad bacteriana de una zona concreta del tapete microbiano

también fue elevada y la composición específica guarda cierta similitud con
el sedimento no superficial de las zonas inundadas de La Entradilla.
Comparando la identidad de los taxones bacterianos entre los cuatro
hábitats estudiados (agua, sedimento superior, sedimento inferior y tapete
microbiano) en La Entradilla, ésta fue distinta, con taxones exclusivos en cada
ambiente. Estos datos apoyan la idea de que el ambiente produce una
selección de microorganismos con la fisiología apropiada que, en definitiva,
afecta a la riqueza final.
 Uno de los objetivos colaterales de este trabajo era la comparación de

diferentes métodos para evaluar las abundancias de los distintos grupos de
organismos. Y el resultado ha sido que respecto al uso de dos métodos
distintos para obtener la concentración de clorofila a (extracción de
pigmentos y fluorescencia in vivo), se ha comprobado que se correlacionan
significativamente, aunque la presencia de algas de gran tamaño, como las
cianobacterias coloniales, pudiera generar alguna divergencia puntual entre
métodos; lo mismo que ocurre en la correspondencia entre grandes
concentraciones de cianobacterias de Puente Navarro y la lectura de la
ficocianina, un tipo de pigmento accesorio. Por tanto, los métodos de
fluorescencia se han revelado como medidas eficaces y rápidas que podrían
sustituir en cierta medida la evaluación de variables de un modo más
costoso. Respecto al uso de los espectros de absorción de los pigmentos
algales en tapetes microbianos, se ha puesto de manifiesto su buena
sensibilidad frente a la composición algal y a sus cambios; pero no tanto su
correspondencia con la biomasa, debido seguramente a las variaciones de la
355
razón pigmentos accesorios/clorofilas dependientes de la luz y los propios

cocientes pigmento/biomasa específicas para las algas, que cambian incluso
con su estado metabólico.
 En cuanto a la productividad del plancton, este humedal se puede considerar

altamente productivo, ya que su producción bruta en promedio asciende a
-1 -1
450 µgC·l ·d . Sin embargo, su producción primaria neta resulta negativa
gran parte del año. Resulta necesario fraccionar el plancton para determinar
la contribución de cada “grupo” en la producción-respiración. Es muy
interesante la variabilidad temporal de la razón producción
bruta:respiración, que es un indicador de si el balance metabólico está
decantado hacia la autotrofía (PB/R>1) o hacia la heterotrofía (PB/R <1); así,
aunque en promedio anual la fracción planctónica de tamaño inferior a 100
µm tenga un cociente que sugiera autotrofía o efecto sumidero de carbono,
durante el otoño, el invierno e incluso durante la primavera resulta un
sistema netamente heterotrófico y sólo en el verano tardío vuelve a ser
autotrófico. Al incluir el metabolismo del metazooplancton, el cociente anual
promedio PB:R del conjunto del plancton indica que el sistema no es
claramente autotrófico ni heterotrófico.
 Las variaciones temporales de la producción primaria neta (PPN) están

parcialmente explicadas por las diferencias de tamaño de los productores
primarios, como indican algunos modelos, pero no entre el picoplancton
autotrófico y el fitoplancton de mayor tamaño, sino entre el nano y
microfitoplancton. Los momentos de producción negativa de la comunidad
se deben a la respiración bacteriana, que supuso hasta el 70% de la
respiración en la fracción inferior a 100 µm y a las asociaciones algales de
mixótrofos y especies de metabolismo lento (por ejemplo Gymnodinium
mitratum con Microcystis flos-aquae), ya que la respiración del
metazooplancton supuso únicamente el 1% del total de la respiración del
plancton y nunca superó el 62% de la producción bruta. Los esporádicos
picos de mayor PPN se deben principalmente al crecimiento súbito de una
pequeña clorofícea, estratega C (Tetraselmis sp.), favorecido por la
356
perturbación hídrica y ante la ausencia de herbívoros; el incremento de la

PPN normalizada por la clorofila o la biomasa algal también ocurre cuando
dominan las pequeñas algas de crecimiento rápido. Por tanto, la producción
primaria no se relaciona con la riqueza de productores ni con su diversidad;
al contrario, se alcanzan los máximos debidos a una especie dominante.
 Se concluye que la estructura de la comunidad en cada momento incide en el

resultado de su metabolismo global. Por eso, ha resultado relevante el
estudio de las pirámides de biomasa planctónica que han sido tanto
“normales”, entendidas como aquellas que cuentan con más productores
primarios que secundarios, como “invertidas”, en las que se da la situación
inversa. Estas últimas se aprecian únicamente cuando la PPN fue más
negativa y sólo el bacterioplancton, los ciliados, y los mixótrofos ya suponían
el 60% de la biomasa total del plancton. El mantenimiento de este sistema
heterotrófico se entiende gracias a los aportes de carbono desde las
praderas de carófitos y vegetación emergente, y a la interacción de las redes
tróficas planctónica y bentónicas en lugares tan someros.
 El carbono contenido en cada una de las fracciones estudiadas y su flujo

resalta la relevancia de los microorganismos en el balance global del carbono
en el humedal. El tapete microbiano ha resultado ser el mayor almacén de
carbono cuando se compara con el plancton, ya que las bacterias del tapete
tienen máximos de este elemento por unidad de superficie similares a todo
el fitoplancton en su conjunto y las algas bentónicas del tapete suponen diez
veces más carbono por unidad de superficie que todo el metazooplancton.
Así, por ejemplo, el contenido máximo de carbono de los microorganismos
-2
estudiados (plancton y bentos) supone aproximadamente 25 gC m frente a
-2
los 150 gC·m de los macrófitos sumergidos, de modo que es un
compartimiento nada despreciable para el estudio del balance de carbono. Al
considerar la representación de estos microorganismos en toda el área de La
Entradilla, el fitobentos, de entre ellos, supone, en promedio temporal, el
70% del carbono con 122 Kg de carbono.
357
 En cuanto a la producción neta, se han estimado y recopilado valores de

-2 -1
hasta 91 gC·m ·año para el fitoplancton, casi el doble para los macrófitos
sumergidos, pero con una producción neta del fitobentos siete veces
superior si se tiene en cuenta su alto contenido en clorofila. Y un hecho que
resulta muy relevante para el balance de carbono es la extrema variabilidad
de la producción neta en el fitoplancton, pues resultó ser la única que
presentó valores negativos de entre todas las fracciones de productores
primarios, incluida la vegetación acuática o terrestre. En el paisaje de La
Entradilla, considerando además la vegetación acuática sumergida y
emergente, el reparto de la producción sería, por orden, un 84% del carrizo,
un 14% del fitobentos, un 2% del fitoplancton y un 0,6% de los macrófitos
sumergidos (carófitos), comprobándose de nuevo la relevancia de la fracción
de productores primarios microscópicos, sin contar con la aún desconocida
aportación de las bacterias fotosintéticas constituyentes de los tapetes
microbianos del PNTD.
 La emisión de carbono debida a la respiración prueba de nuevo la relevancia

de los microorganismos en el balance de carbono, puesto que el
bacterioplancton respiró por unidad de superficie y año algo más que el
fitoplancton, pero cinco veces más que el zooplancton. La respiración
conjunta del plancton es del mismo orden que la de los demás grupos de
vegetación acuática.
 Gracias a los resultados de este trabajo sobre compartimentos de un

ecosistema, se puede establecer cómo es el cociente emisor (relación entre
el carbono emitido y el retenido) de cada productor primario de este
humedal en épocas de severa sequía. En promedio, a lo largo de dos años de
escasez de agua, tanto las fracciones de vegetación acuática como los
productores primarios planctónicos presentan un cociente emisor menor
que 1 y por tanto se pueden considerar como sumideros de carbono. Pero
cuando se tiene en cuenta el plancton en su conjunto, la columna de agua
anualmente actuaría como emisor neto de carbono; y esto, además, se debe
a momentos puntuales de fuerte heterotrofía, momentos ligados a la más
358
severa desecación y estiaje, como ya ha sido constatado en otros humedales

como los de Florida.
 Finalmente, se espera que este trabajo en su conjunto subraye la

importancia de los microorganismos en el balance de carbono de los
humedales, donde habitualmente otros compartimentos de poblaciones
macroscópicas (principalmente vegetación) han sido más estudiados. Se ha
pretendido enfatizar la importancia de los estados alternantes entre los
actores de pequeño tamaño del plancton, muy productivos ante la
perturbación y de las estructuras de bucle microbiano (ciliados, mixótrofos)
claramente heterotróficas y, sobre todo, del epipelon o tapetes microbianos
que cobran extremada relevancia tanto por su abundancia como por su
supuesto metabolismo en lugares de hidroniveles fluctuantes.
359
Conclusiones
1. En los secos años 2007 y 2008 la combinación de (i) el incremento de
salinidad, (ii) el grado de eutrofia, (iii) el área de inundación remanente y (iv)
la presencia o no de vegetación sumergida, propició la heterogeneidad
ambiental del Parque Nacional Las Tablas de Daimiel, reflejándose en la
respuesta ecológica de los microorganismos del humedal.
2. La riqueza y diversidad de las bacterias del plancton y de la interfase agua-

sedimento variaron de manera estacional y fueron muy elevadas. Esta
microbiota fue mantenida por la variedad de recursos de la columna de agua
y cada ambiente estudiado mostró taxones bacterianos exclusivos. La riqueza
fitoplanctónica responde al aumento de la conductividad. La riqueza de
zooplancton de pequeño tamaño es sensible a la salinidad mientras que el
metazooplancton lo es a los efectos antagónicos de la escasez de agua y la
presencia de macrófitos.
3. La metacomunidad planctónica del Parque está perdiendo especies

conforme pierde hábitat, la heterogeneidad espacial que favorece la
diversidad β no contrarresta la pérdida neta de las especies que eran
diferentes entre lugares. Y, dos motores impiden el colapso de la diversidad
planctónica: el mantenimiento de un enclave de inundación estable con
vegetación sumergida y la naturaleza diferente de los factores de estrés:
salinización y eutrofización.
4. La densidad del bacterioplancton y el picoplancton autotrófico es propia de

humedales eu-hipereutróficos; la sequía aumenta tanto su abundancia como
la variabilidad entre sitios. Su dinámica no es estacional y no covaría entre
lugares, el control por los factores abióticos es débil y sólo se puede sugerir
un posible control por herbivoría.
5. La abundancia de fitoplancton es típica también de ambientes eu-

hipereutróficos, y su dinámica no muestra patrón alguno intra o interanual.
La abundancia relativa de los diferentes grupos de fitoplancton demuestra la
disimilaridad entre enclaves agudizada por la sequía. Las algas se asocian
como grupos funcionales, el de mixótrofos móviles frente al de autótrofos
360
estrictos principalmente no móviles siguiendo un gradiente de inundación.

Ningún factor físico, químico o biótico parece estar condicionando
claramente la dinámica de la producción algal, y su extrema vulnerabilidad a
la perturbación hace que estas abundancias sean más estocásticas.
6. La abundancia del zooplancton depende del grupo que se considere: los

cladóceros están desapareciendo y los copépodos se mantienen, al tiempo
que los rotíferos y ciliados aumentan su representación. Se han detectado
dos tipos de redes tróficas: la basada en los ciliados que ejercerían de
herbívoros y carnívoros, y la basada en rotíferos y copépodos omnívoros. La
disimilaridad entre lugares es debida al tipo de recurso disponible, la
salinidad y la temperatura que parecen ser selectores de grupos.
7. Debido al prolongado proceso de sequía se han desarrollado densos tapetes

microbianos en las zonas de agua somera y libre de vegetación acuática
emergente, formados principalmente por cianobacterias filamentosas de
pequeño tamaño, constantes en el tiempo, y diatomeas bentónicas, de
ambiente salino, y gran porte, sensibles a la eutrofización.
8. En cuanto a la productividad del plancton, este humedal se puede considerar

altamente productivo. Sin embargo, el promedio anual de la razón
producción bruta:respiración del conjunto del plancton indica que el sistema
pelágico planctónico no es claramente autotrófico.
9. Los esporádicos picos de mayor producción neta de la comunidad

planctónica se deben principalmente al crecimiento súbito de pequeñas
clorofíceas, favorecido por la perturbación hídrica y ante la ausencia de
herbívoros. Dicha producción es negativa la mayor parte del año y se debe a
la respiración bacteriana y a las asociaciones algales de mixótrofos con
grandes algas. En estos casos, el bucle microbiano supone más del 50% en la
pirámide de biomasa. El mantenimiento de este sistema heterotrófico se
entiende gracias a los aportes de carbono orgánico desde las praderas de
carófitos, la vegetación emergente y el sedimento de turba, y a la interacción
de las redes tróficas planctónica y bentónicas en lugares tan someros.
361
10. Al calcular el balance de carbono por unidad de área, el tapete microbiano

ha resultado ser el mayor contenedor de carbono si se compara con el
plancton, ya que las bacterias del tapete tienen máximos de este elemento
por unidad de superficie similares a todo el fitoplancton en su conjunto y las
algas bentónicas del tapete suponen diez veces más carbono por unidad de
superficie que todo el metazooplancton.
11. En cuanto a la producción neta, se han estimado y recopilado valores

cercanos a cien gramos de carbono por metro cuadrado y año para el
fitoplancton, casi el doble para los macrófitos sumergidos y una estima siete
veces superior para el fitobentos, comprobándose de nuevo la relevancia de
la fracción de productores primarios microscópicos.
12. A lo largo de dos años de sequía, en promedio, la vegetación acuática

presenta un cociente emisor de C menor que 1 y por tanto es sumidero de
carbono. Pero el plancton en la columna de agua actuaría como emisor neto,
y esto se debe a los prolongados momentos de fuerte heterotrofia ligados a
la más severa desecación y estiaje.
Por último, destacar que:

13. En esta tesis se ha pretendido enfatizar la importancia, en los lugares de
hidroniveles fluctuantes, de (i) los estados alternantes entre los actores del
plancton de pequeño tamaño y los grandes de lento metabolismo, (ii) las
estructuras de bucle microbiano (ciliados, mixótrofos) claramente
heterotróficas y (iii) los tapetes microbianos.
14. Finalmente, se espera que este trabajo en su conjunto subraye la

importancia de los microorganismos en el ciclo biogeoquímico del carbono
de los humedales, donde habitualmente otros compartimentos de
poblaciones macroscópicas (principalmente vegetación) son más estudiados.
362
Agradecimientos
Agradecimientos
En estos momentos se vienen a mi cabeza muchos nombres de personas e

instituciones que me han ayudado en este largo camino para culminar esta tesis
doctoral, sin las cuales no sería lo que soy, ni el producto sería el plasmado en
las páginas previas.
En primer lugar quiero agradecer al Grupo de Ecología Integrativa, por acogerme

durante todo este tiempo, ellos han vivido conmigo mi “evolución” tanto a nivel
científico como personal. A mis directoras, Toñi y Karmen, por darme la
oportunidad de trabajar con ellas, por enseñarme innumerables metodologías
(casi todas las consignadas en el capítulo 2), por sus orientaciones durante toda
mi estancia en España y sobre todo en la compleja finalización de esta tesis. Por
su perseverancia y por la forma de hacer todo tan bien. Quisiera algún día ser
como ellas.
A Miguel Álvarez-Cobelas del Instituto de Recursos Naturales (CSIC), por dirigir el

mega proyecto del que se deriva esta tesis, también le agradezco el permitirme
hacer las mediciones para la determinación de oxígeno disuelto en sus
laboratorios y por proporcionar los datos de la clorofila y el de las variables
químicas del agua. A sus colegas Juan Carlos Rodríguez, Salvador Sánchez y
María José Ortiz por ser los perfectos compañeros de muestreo.
363
Agradecimientos
Al personal administrativo y a los guardas del Parque Nacional de Las Tablas de

Daimiel, por los datos meteorológicos así como por facilitarnos un lugar a modo
de laboratorio en el parque.
A Nuria Navarro (Universidad Rey Juan Carlos), por facilitarnos el equipo (808
Tritando – Metrohm) para la determinación de oxígeno disuelto.
A Javier Armengol, por estar siempre allí ante cualquier duda relacionada con el
zooplancton, así como por su alegría.
A Carmen Martínez, por hacer que todo funcione en el Instituto y por ser
siempre tan amable.
Al grupo de Genética Evolutiva y al servicio de Marcadores Moleculares de la

Universitat de València, por ayudarnos en la determinación de la composición
taxonómica bacteriana por medio de técnicas moleculares. En especial quiero
mencionar a Amparo Latorre y Guiseppe DÁuria, porque sin ellos ese apartado
no hubiese sido una realidad.
A Maria Jesús Pujalte del Departamento de Microbiología y Ecología de la UV,

por su ayuda en los primeros momentos del estudio taxonómico bacteriano y su
asesoramiento con el tema de la especie de bacteria fotosintética.
Al Patronat Sud-Nord de la Universitat de València, a JOVESOLIDES y al CeiMigra,

por otorgarme en dos ocasiones la “Beca para estudiantes de países emisores de
migración y/o en vías de desarrollo” la cual hizo posible mi estancia en España
los primeros años. Agradezco a las personas de las residencias por compartir el
inicio de mi aventura por el territorio español, por enseñarme a bailar, a cocinar
comidas típicas de su país (Cuba, República Dominicana, El Salvador y
Marruecos) y sobre todo por su amistad.
A la Universitat de València por concederme la beca “V Segles” para la

formación de personal investigador, la cual ha permitido en gran parte mi
estancia en España, así como la realización de dos estancias cortas en el
extranjero, las cuales fueron importantes para mi proceso investigador y para el
desarrollo de esta tesis. También quiero agradecer su diligencia en temas
364
Agradecimientos
burocráticos, ya que me facilitaron toda la documentación necesaria para la

continua renovación de mi estancia en España.
Al profesor Paul del Giorgio de la Université du Québec à Montréal (UQAM) por

acogerme unos meses en su grupo de investigación y colaborar con el
procesamiento de muestras con el citómetro de flujo y por su apoyo intelectual
en el inicio del capítulo 6, Metabolismo del plancton: producción primaria y
respiración.
A mis compañeros de laboratorio José Luis, Jara, Fidel, José y Mati, por ser mis
compañeros y amigos durante tantos momentos y por estar siempre dispuestos
a hacerme sentir como en casa. Son innumerables los momentos compartidos,
momentos que sin darse cuenta me hacían feliz.
A Sofia, Rosana y Daicy por los últimos meses, aunque fueron los más duros de
mi estancia en España, fueron los últimos y más alegres. Chicas, gracias por
vuestra compañía.
A mis dos grandes amigas, Maria José Ortiz, una de las personas que se quedan
en mi corazón, gracias por compartir tantos momentos en campo y en su casa, y
sobre todo por brindarme su sincera amistad y a Lucia Fernández por abrirme las
puertas de su corazón y de su hermosa familia, lo cual tiene un valor incalculable
para mi.
A Mario, a Eugenia, a mis dos hermanos, a mis queridísimos tíos y a toda mi

familia, porque a pesar que estaban muy lejos físicamente de mí, los he sentido
siempre a mi lado. Gracias por apoyarme siempre en todas mis ideas locas,
gracias por inculcarme el amor a la ciencia y sobre todo por quererme tanto, sin
todo ese cariño, nunca hubiera tenido la fuerza de realizar esta tesis.
En la última etapa de esta tesis, la escritura, tuve la fortuna de conocer a Klaas,

mi novio y amigo, a él le doy infinitas gracias, por viajar cada vez que lo
necesitaba, por levantarme cada día, por poder discutir algunos temas de la tesis
y por tener siempre una sonrisa para mí, je bent geweldig.
A todos, muchas gracias
365
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DEPARTAMENT MICROBIOLOGIA I ECOLOGIA

LA FUNCIÓN DEL PLANCTON Y LOS TAPETES

MARÍA MERCEDES BARÓN RODRÍGUEZ

- Dra. Amparo Latorre Castillo

Va ser dirigida per:

©Copyright: Servei de Publicacions

María Mercedes Barón Rodríguez

Institut Cavanilles de Biodiversitat i Biologia Evolutiva

María Mercedes Barón Rodríguez

Las directoras de la Tesis:

María Antonia Rodrigo Alacreu Carmen Rojo García-Morato

La investigación presentada en esta tesis se realizó en el grupo de Ecología Integrativa del

CAPÍTULO 1. INTRODUCCIÓN GENERAL ............................................................... 1

CAPÍTULO 2. MATERIAL, MÉTODOS Y DESCRIPCIÓN LIMNOLÓGICA DE LAS

2.1. INTRODUCCIÓN ........................................................................................ 9

2.2. ÁREA DE ESTUDIO Y ZONAS DE MUESTREO .......................................... 10

2.3. CALENDARIO, ESQUEMA DE MUESTREO Y TOMA DE MUESTRAS ....... 13

2.4. DETERMINACIÓN DE VARIABLES AMBIENTALES Y PIGMENTOS

2.5. CARACTERIZACIÓN TAXONÓMICA DEL PLANCTON. DETERMINACIÓN

2.5.1. Fitoplancton ................................................................................... 25

2.5.3.2. RECUENTO TOTAL DE BACTERIAS .......................................... 38

2.6. PRODUCCIÓN PRIMARIA Y RESPIRACIÓN DEL PLANCTON ................... 41

2.6.1. Diseño experimental in situ .......................................................... 41

2.7. CARACTERIZACIÓN TAXONÓMICA DEL TAPETE MICROBIANO

2.9. DESCRIPCIÓN DE LAS ZONAS INUNDADAS DE ESTE ESTUDIO .............. 62

CAPÍTULO 3. BIODIVERSIDAD: FLORA, FAUNA Y BACTERIAS ............................ 75

3.1. INTRODUCCIÓN ...................................................................................... 75

3.2. RESULTADOS Y DISCUSIÓN .................................................................... 78

3.2.3. Composición taxonómica bacteriana .........................................120

CAPÍTULO 4. ESTRUCTURA DEL PLANCTON Y DEL BENTOS. ANÁLISIS DE LA

4.1. INTRODUCCIÓN ....................................................................................143

4.2. RESULTADOS ........................................................................................146

4.3. DISCUSIÓN ............................................................................................171

CAPÍTULO 5. DINÁMICA DEL PLANCTON Y DE LOS TAPETES MICROBIANOS ..185

5.1. INTRODUCCIÓN ....................................................................................185

5.2. RESULTADOS ........................................................................................189

5.2.1.2. MICROALGAS ....................................................................... 190

5.3. DISCUSIÓN............................................................................................ 244

CAPÍTULO 6. METABOLISMO DEL PLANCTON: PRODUCCIÓN PRIMARIA Y

6.1. INTRODUCCIÓN ....................................................................................267

6.2. RESULTADOS ........................................................................................269

6.3. DISCUSIÓN............................................................................................ 302

CAPÍTULO 7. EL PLANCTON Y LOS TAPETES MICROBIANOS EN EL

7.2. RESULTADOS Y DISCUSIÓN .................................................................. 328

RESUMEN, CONCLUSIONES Y REFLEXIONES FINALES ...................................... 349

AGRADECIMIENTOS .......................................................................................... 363

REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS ........................................................................ 367

humedales de la península Ibérica (el Parque Nacional Las Tablas de Daimiel,

Una parte importante de la producción primaria en humedales la realizan las

El enfoque analítico utilizado permite plantear otro objetivo: señalar la

El conocimiento que se tiene de la estructura y dinámica, sobre todo del

La distribución de la información de que se dispone gracias al trabajo que

El capítulo 2 (Material, métodos y descripción limnológica de las zonas

En el capítulo 3 (Biodiversidad: flora, fauna y bacterias) se describen las

El capítulo 4 (Estructura del plancton y del bentos. Análisis de la riqueza y la

este capítulo se reflexiona sobre las consecuencias funcionales de la diversidad

El capítulo 5 (Dinámica del plancton y de los tapetes microbianos) tiene como

El capítulo 6 (Metabolismo del plancton: producción primaria y respiración)

Y por último, se presenta un apartado donde se resumen los resultados y se

Material, métodos y descripción