EL FLOEMA Y LA RUTA SIMPLÁSTICA DURANTE LA

FORMACIÓN DE ÓRGANOS DE DEMANDA

THE PHLOEM AND THE SYMPLASTIC PATHWAY DURING SINK
ORGAN FORMATION
Esther Zúñiga-Sánchez ezuniga@ecologia.unam.mx
Universidad Nacional Autónoma de México, México
Eleazar Martínez-Barajas
Universidad Nacional Autónoma de México , México
Emma Zavaleta-Mejía
Colegio de Postgraduado, México
Alicia Gamboa-de-Buen
Universidad Nacional Autónoma de México, México

EL FLOEMA Y LA RUTA SIMPLÁSTICA DURANTE LA FORMACIÓN DE ÓRGANOS DE

DEMANDA

Revista Fitotecnia Mexicana, vol. 40, núm. 3, pp. 249-259, 2017

Sociedad Mexicana de Fitogenética, A.C.

Resumen:El haz vascular de las plantas es un tejido altamente especializado, que permite tanto la
comunicación entre los diferentes órganos como el transporte de diversas sustancias a larga
distancia. El agua y minerales fluyen a través del xilema, mientras que por el floema se distribuyen
agua, sacarosa, ácidos nucleicos, hormonas y proteínas principalmente. El floema presenta puentes
estructurales denominados plasmodesmos, que permiten el transporte de moléculas de señalización
relacionadas con la comunicación célula-célula. Los plasmodesmos pueden formar regiones
especializadas denominadas campos o dominios simplásticos, los cuales se caracterizan por ser
regiones semi-aisladas o aisladas por completo del resto de los tejidos. El tejido vascular participa
también en la formación de nuevos órganos a partir de las células del periciclo tales como las raíces
laterales, los nódulos, los sitios de alimentación de nematodos y los tubérculos. En esta revisión se
discuten aspectos generales del tejido vascular, la importancia del floema como tejido de transporte
molecular, su papel en la formación de órganos de demanda o vertedero de importancia, tales como
semillas y raíces, así como en la formación de estructuras heterólogas como son los nódulos y los
sitios de alimentación de nematodos (NSF), además de la influencia que ejercen ciertos patógenos
durante su infección sobre el transporte de nutrientes a través de la ruta simplástica.

Palabras clave:Tejido vascular, floema, elementos de tubo criboso, células

acompañantes, plasmodesmos, ruta simplástica, órganos de demanda.

Abstract:The vascular bundle of plants is a highly specialized tissue that allows both
communication among different organs and the transport of various substances over long distances.
Water and minerals flow through the xylem, while water, sucrose, nucleic acids and proteins are
distributed through the phloem. The phloem presents structural bridges called plasmodesmata,
involved in the transport of signalling molecules related to cell-to-cell communication.
Plasmodesmata can form specialized regions known as symplastic fields or symplastic domains,
which are characterized for being semi-isolated or completely isolated from the rest of the tissues.
Vascular tissue also participates in the formation of new organs from pericycle cells such as lateral
roots, nodules, nematode feeding sites and tubers. In this review we discuss general aspects of
vascular tissue, the importance of phloem as a molecular transport tissue, its role in the formation of
important sink organs such as seeds and roots, as well as in the development of heterologous
structures as nodules and nematode feeding sites (NFS). In addition, the influence of certain
pathogens during their infection over the nutrient transport through the symplastic pathway is
discussed.

Keywords:Vascular tissue, phloem, sieve elements, companion cells,

plasmodesmata, symplasmic pathway, sink organs.

INTRODUCCIÓN

El desarrollo de un sistema vascular en las plantas promovió el establecimiento

de una ruta eficiente por la que se transportan nutrientes, agua y diversas
moléculas. Además de garantizar la comunicación entre los diferentes órganos de
la planta, el sistema vascular también proporciona soporte mecánico. El tejido
vascular está formado por dos tipos de tejidos, xilema y floema, ambos
diferenciados a partir de las células del procámbium. El xilema transporta agua y
minerales desde las raíces, mientras que el floema lleva a cabo el transporte
masivo de agua y carbohidratos desde los sitios de síntesis; es decir, desde los
órganos fuente hacia los órganos vertedero o demanda.

A través del floema también son distribuidos compuestos nitrogenados

(aminoácidos y hormonas) y macromoléculas como RNA y proteínas que
participan en la regulación del desarrollo y en la respuesta al ataque de patógenos
(Kehr y Buhtz, 2008; Zhang et al., 2015). La capacidad del floema para transportar
distintas moléculas ha sido empleada por ciertos virus y bacterias para
diseminarse rápidamente en toda la planta. Estudios recientes han puesto de
manifiesto el papel de las proteínas de algunos virus para establecer interacciones
con proteínas de la planta para facilitar la distribución de su material genético por
todas sus estructuras (Lazareva et al., 2016).

El desarrollo del sistema vascular está sometido a un control complejo en el que

cambios en el balance hormonal y la participación de proteínas con función
regulatoria resultan determinantes. En varias especies de gimnospermas, así
como en dicotiledóneas, este proceso se lleva a cabo en dos fases que dan origen a
la formación de los sistemas vascular primario y secundario. El sistema vascular
primario se extiende por toda la planta (desde raíz, tallo y ramas laterales hasta
hojas, flores y frutos) y su formación está determinada por la actividad del
procámbium, un tejido que se diferencia en etapas tempranas del desarrollo del
embrión.

El desarrollo del floema comienza antes que el del xilema y se diferencia cerca
del meristemo apical. Las regiones apicales tienen un metabolismo muy activo
ligado a la producción de compuestos fotosintéticos y a la generación de la energía
necesaria para la división celular y la síntesis de la pared celular. La presencia del
floema en esas zonas permite que los recursos sean distribuidos eficientemente
en toda la planta. Este documento tiene como objetivo describir algunos aspectos
generales del desarrollo del tejido vascular primario y enfatizar la importancia del
floema como un sistema de transporte de moléculas señalizadoras, así como
describir la importancia del transporte simplástico vía plasmodesmos, cuya
función está relacionada con la formación y el crecimiento de diversas estructuras
de demanda de relevancia ecológica.

E L PAPEL DE LAS HORMONAS EN LA FORMACIÓN Y DIFERENCIACIÓN CELULAR EN EL

HAZ VASCULAR

Las auxinas, las citocininas y los brasinoesteroides son hormonas vegetales que
juegan un papel determinante tanto en el desarrollo como en el establecimiento
de la identidad de las células que forman el sistema vascular. En el Cuadro 1 se
resume el papel que juegan distintas hormonas durante el establecimiento y la
diferenciación del haz vascular. Se han descrito también proteínas de importancia
primordial durante el desarrollo del haz vascular, entre las que destacan los
factores de transcripción PHABULOSA (PHB), REVOLUTA (REV)
y CORONA (AtHB15), los cuales contribuyen al establecimiento de la polaridad
adaxia/abaxial en órganos laterales y del brote (Ilegems et al., 2010).

Cuadro 1. El papel hormonal en el desarrollo del haz vascular.

El factor de transcripción de tipo Myb ALTERED PHLOEM DEVELOPMENT (APL)

está involucrado en la diferenciación de los elementos de tubo criboso y de sus
células acompañantes, además de participar en el establecimiento de los límites
de crecimiento de las células del xilema (Bonke et al., 2003). Por su
parte, LONESOME HIGHWAY (LHW) codifica para un factor transcripcional del tipo
bHLH, cuyas mutaciones eliminan la simetría bilateral del haz vascular y reducen
el número de células del polo del xilema y del polo del floema (Lehesranta et al.,
2010; Ohashi-Ito et al., 2013; Ohashi-Ito et al., 2014). El complejo transcripcional
regulado por auxinas TARGET OF MONOPTEROS5/LONESOME HIGHWAY
(TMO5/LHW) promueve las divisiones celulares periclinales que generan el
patrón del haz vascular, a través de la regulación de la expresión de genes
involucrados en la biosíntesis de citocininas (De Rybel et al., 2014).

La proliferación de las células de procámbium, mediante divisiones celulares

orientadas, genera un arreglo del haz vascular con células del xilema en el centro
del haz vascular y floema en la periferia; este proceso y la diferenciación de las
células del xilema son regulados por una proteína con abundantes motivos ricos
en leucinas RLK PHLOEM INTERCALATED WITH XYLEM (PXY), la cual controla la
orientación y división de las células del procámbium. Plantas mutantes de esta
proteína presentan células del floema adyacentes e intermezcladas con células del
xilema (Bryan et al., 2012; Fisher y Turner, 2007).

E STRUCTURA Y TIPOS CELULARES DEL FLOEMA

Los elementos de tubo criboso y sus células acompañantes son los tipos
celulares más importantes del floema en angiospermas; sin embargo, también se
encuentran células del parénquima y fibras, las cuales en ciertas especies juegan
un papel importante en la producción, almacenamiento y liberación de
metabolitos diversos como almidones y taninos, además pueden contener
cristales.

Los elementos de tubo criboso son células vivas alargadas y altamente

modificadas, con paredes interconectadas que les permiten funcionar como tubos
conductores. Estas paredes son denominadas áreas cribosas, las cuales se
caracterizan por la presencia de abundantes poros con depósitos de calosa que
permiten la continuidad citoplásmica que interconecta una célula con sus vecinas.
Cuando las áreas cribosas se ubican en las paredes transversales que se
encuentran en el extremo de las células se denominan placas cribosas y presentan
poros cuyo diámetro puede variar de 1 a 14 μm, según la especie (Esau y Cheadle,
1959; Mullendore et al., 2010).

Las placas cribosas se originan a partir de la acumulación masiva de calosa en

las paredes celulares de los canales especializados denominados plasmodesmos.
Posteriormente, la calosa se desintegra y deja los poros abiertos (Lee y Lu, 2011).
Bajo ciertas condiciones, tales como la formación de heridas por acción mecánica,
cambios químicos y estrés fisiólógico, puede presentarse acumulación de calosa
en la superficie de las placas cribosas tan abundante que provoca obstrucción de
la superficie de las áreas cribosas. Esto permite el aislamiento de la región que ha
sido afectada del resto de la planta e impide la pérdida de solutos o la diseminación
de un patógeno en el caso de una infección (van Bel, 2002; Xie y Hong, 2011).
 Como consecuencia de su alto grado de especialización estructural para hacer
más eficiente el transporte de savia, como es la pérdida del núcleo y en el caso de
las gimnospermas su reducción (Lough y Lucas, 2006), la pérdida de los ribosomas
y del citoesqueleto, así como la redistribución parietal del retículo endoplásmico,
las células del tubo criboso son incapaces de realizar muchas de sus funciones
vitales y son altamente dependientes de las células acompañantes (en inglés
companion cells, CC). Las CC proveen a las células cribosas aledañas de nutrientes
y de macromoléculas, de modo que se les considera parte esencial de las unidades
funcionales del floema. Las CC y los elementos de tubo criboso están comunicados
por conexiones simplásticas (a través de plasmodesmos) y apoplásticas que
contribuyen en el transporte de metabolitos y proteínas (enzimas, estructurales,
transportadores, etc.).

La unidad funcional elemento criboso-célula acompañante (SE-CC, por sus siglas

en inglés) también está conectada por plasmodesmos con las células del
parénquima del floema (van Bel et al., 2002). En función del tipo de tejido y de la
etapa del desarrollo, estos plasmodesmos tienen la capacidad de modificar el
límite de exclusión del tamaño de las moléculas que pueden transportar (en inglés
size exclusion limit, SEL). En la savia del floema de distintas especies tales
como Oryza sativa, Triticum spp., Ricinus communis y en cucurbitáceas se han
identificado al menos 200 proteínas entre 10 a 40 kDa y muchas más entre 60 y
70 kDa. Se ha reportado que a lo largo del floema existe un intercambio constante
de proteínas entre los elementos de tubo criboso y sus células acompañantes. Esto
sugiere que algunas de las proteínas presentes en la savia del floema son parte de
los mecanismos de señalización a larga distancia que coordinan la participación
de los órganos en respuesta a distintos procesos fisiológicos (Turgeon y Wolf,
2009).

De acuerdo con su función y ubicación se consideran tres tipos de floema: el

colector que se localiza en las venas menores de los órganos fuente, el
transportador que se ubica a lo largo de la ruta desde el órgano fuente hasta el
órgano de destino o demanda, y el floema de liberación localizado muy
cercanamente al órgano destino. Estos tres tipos de floema presentan diferencias
en la concentración de los solutos en la savia como consecuencia de la toma y
descarga de nutrientes a lo largo de la ruta (van Bel, 2003).

L OS PLASMODESMOS Y LA FORMACIÓN DE DOMINIOS Y CAMPOS SIMPLÁSTICO S

Los plasmodesmos se definen como puentes citoplásmicos que conectan las

paredes de células vecinas, delimitados por las membranas citoplasmáticas, y
además están asociados con el retículo endoplásmico el cual forma un continuo
entre las células (Burch-Smith et al., 2011; Lucas et al., 1993) (Figura 1).

Figura 1. Complejo célula acompañante (CC) y elemento de tubo criboso

(SE) del floema. El elemento criboso es funcionalmente dependiente de la
CC, entre ellas se establece una estrecha comunicación mediada por
plasmodesmos (P). Los plasmodesmos son estructuras delimitadas por las
paredes celulares (CW) con depósitos de calosa (C) y estructuralmente
atravesados por el retículo endoplásmico (ER). A través de ellos pueden ser
transportadas diversas moléculas tales como azúcares, factores
transcripcionales (TF), RNAs, ribonucleoproteínas (RB), elicitores y
viriones (V), entre otras.

De acuerdo con su origen, los plasmodesmos han sido clasificados en primarios

y secundarios. Los plasmodesmos primarios se forman durante la división celular,
cuando el retículo endoplásmico queda atrapado en la lámina media de las células
en división durante la deposición de la pared celular mediada por el aparato de
Golgi. Los plasmodesmos secundarios se originan después de la citocinesis y
pueden formarse a partir de un plasmodesmo simple, o bien por la formación de
novo de un plasmodesmo. Independientemente de su origen, los plasmodesmos
también pueden ser simples o ramificados (Burch-Smith et al., 2011). La
frecuencia de plasmodesmos, primarios o secundarios, varía entre tejidos.

Los plasmodesmos median el transporte de macromoléculas y proteínas de la

ruta no autónoma, que incluyen factores de transcripción involucrados en el
desarrollo y la determinación celular, así como RNA y complejos de proteínas-RNA
en respuesta a ataque por patógenos.

Los plasmodesmos presentan tres estados funcionales básicos: abierto, cerrado

y dilatado, que se diferencian por su SEL. La dinámica de los cambios en este
atributo durante el crecimiento y el desarrollo de diferentes estructuras de la
planta se ha estudiado mediante técnicas de microscopía y proteínas de
movimiento (MP) de diferentes virus [del mosaico del tabaco (Nicotiana
tabacum L. ) (TMV), de la calabaza (Cucurbita maxima) (CMV) o de la papa
(Solanum tuberosum) (PVX)]. Algunas proteínas de estos virus son capaces de
incrementar el límite de exclusión molecular de los plasmodesmos hasta en 15
kDa, lo que facilita la diseminación de los virus (Haywood et al., 2002).
 La dinámica de cambios en la apertura del SEL determina el establecimiento de
campos simplásticos, que se definen como células comunicadas
citoplásmicamente que ejecutan programas de desarrollo comunes (Lee y Lu,
2011; Lough y Lucas, 2006). Algunos de los factores de transcripción involucrados
en la determinación y el desarrollo de los meristemos apicales del brote, como
LEAFY (LFY) FLOWERING LOCUS T (FT) en Arabidopsis, y DEFICIENS (DEF),
GLOBOSA (GLO) y FLORICAULA (FLO) en Antirrhinum majus (Burch-Smith et al.,
2011), son transportados a través de los plasmodesmos.

Distintas aproximaciones se han empleado con el fin de conocer la composición

de los plasmodesmos (Fernandez-Calvino et al., 2011). Su pared celular se
caracteriza por ser rica en pectina (familia de polisacáridos formados
principalmente por residuos de ácido glucurónico con unión α-1,4) y puede
presentar depósitos abundantes de calosa (polímero constituido de glucanos con
uniones tipo β-1,3). No se ha establecido la función de las pectinas, pero se ha
determinado que al constreñir físicamente el orificio de apertura la calosa puede
regular el SEL a largo plazo.

Estudios proteómicos han establecido que tanto las membranas como las
paredes celulares de los plasmodesmos son peculiares (Fernandez-Calvino et al.,
2011). La proteína PDCB1 es de 21 kDa, de la familia de proteínas de unión a calosa
(PDCB, callose binding protein) que se localiza en la membrana plasmática del
cuello del plasmodesmo, a la que se ancla a través de un GPI (glicosil fosfatidil
inositol), lípido que reconoce ciertas regiones de la membrana plasmática.

La sobreexpresión de la proteína PDCB1 produce un incremento en la

concentración de calosa, lo que correlaciona con un bloqueo en el transporte
(Simpson et al., 2009). La enzima β-1,3 glucanasa (también con un motivo de
anclaje a GPI), y las RGP (reversibly glycosylated proteins) afectan la acumulación
de calosa alrededor de los plasmodesmos (Sagi et al., 2005). La sobreexpresión de
las RGP de Arabidopsis en tabaco (Nicotiana tabacum L.) da como resultado
plantas con clorosis y escaso crecimiento en las hojas que funcionan como fuente,
posiblemente como consecuencia de una disminución en el flujo de nutrientes
ocasionada por la acumulación de calosa en los plasmodesmos de las células
epidérmicas de las hojas fuente (Lee y Lu, 2011; Zavaliev, 2010).

Otras proteínas, como las PDLP1 (plasmodesmata-located-proteins 1) también

contribuyen a modular el tráfico a través de los plasmodesmos; en el caso del
transporte de virus éste se ve favorecido por la interacción de las MP del virus con
las PDLP (Amari et al., 2010). Las REMORINAS (REM) son una familia de proteínas
específicas de plantas vasculares asociadas a regiones de la membrana celular
denominadas balsas lipídicas. Se ha considerado a las balsas lipídicas, las cuales
son especialmente abundantes en plasmodesmos, como sitios de señalización de
proteínas específicas implicadas en la regulación del establecimiento de
interacciones bióticas entre la planta y distintos patógenos como virus y bacterias
(Mongrand et al., 2010; Xu y Jackson, 2010). La presencia de esta gran diversidad
de proteínas en los plasmosdesmos, cuya función principal es regular el transporte
de diversas moléculas, resulta ser de gran relevancia evolutiva en plantas.
Según Lee (2014) y Benitez-Alfonso et al. (2009), la alteración del transporte
simplástico generalmente produce fenotipos letales, lo que apoya la hipótesis de
que el desarrollo de los plasmodesmos es un evento evolutivo crucial para el éxito
de las plantas superiores.

Un dominio simplástico es un grupo de células interconectadas entre sí, pero

aisladas completamente del resto de los tejidos, mientras que los campos
simplásticos se definen como grupos de células interconectadas y parcialmente
aisladas del resto de los tejidos (Rinne y van der Schoot, 1998). En Arabidopsis se
ha descrito la existencia de campos simplásticos en el ápice y en la epidermis de la
raíz, en el embrión, en las semillas y en el tejido que rodea a los gametofitos
femenino y masculino.

Los plasmodesmos localizados dentro del mismo campo simplástico modulan el

paso de moléculas señalizadoras y permiten de esta manera la formación de
gradientes morfogénicos necesarios durante el desarrollo de ciertos tejidos. En
ocasiones, el aislamiento simplástico es determinante para el desarrollo de un tipo
celular como el pelo radical, la célula oclusiva del estoma, la célula madre de la
microspora, y de la megaspora femenina, la cual también se aísla del resto de las
células del óvulo.

Los dominios simplásticos relacionados con la carga y la descarga del floema se

han estudiado en Arabidopsis mediante la expresión de la proteína GFP (green
fluorescent protein) bajo el control del promotor del transportador de
sacarosa AtSUC2, cuya expresión es específica de las células acompañantes. No
obstante el gran tamaño de la proteína GFP (27 kDa), en el ápice de la raíz se
distribuye simplásticamente vía los plasmodesmos localizados en los elementos
de tubo criboso del protofloema, hacia todos los tipos celulares. La señal de la GFP
puede ser observada en células corticales subepidérmicas, epidérmicas y por
debajo de las células del protofloema. Cuando GFP se expresa como proteína de
fusión con un peso molecular mayor a 27 kDa, la señal se confina al haz vascular
(Stadler et al., 2005b).
 En la etapa embrionaria y durante la formación de la semilla en Arabidopsis se
establecen dominios simplásticos involucrados en el transporte de nutrientes
liberados desde el extremo funicular hacia el floema del embrión en desarrollo. De
acuerdo con las observaciones realizadas por Stadler et al. (2005a), el tegumento
externo permite el movimiento de nutrientes y macromoléculas como un continuo
o extensión simplástica del floema funicular. Sus análisis también sugieren que el
transporte de nutrientes al embrión en estado globular ocurre vía simplástica
desde el suspensor. Durante la etapa de torpedo, el SEL de los plasmodemos que
conectan al embrión con el suspensor se reduce; por tanto, el embrión constituye
un único dominio simplástico en esta etapa en Arabidopsis (Stadler et al., 2005a)
(Figura 2).

Figura 2. Formación de un dominio simplástico durante el desarrollo

embrionario. El límite de exclusión molecular (SEL) de los plasmodesmos
se reduce durante la etapa de torpedo en Arabidopsis thaliana aislando
simplásticamente al embrión. IE: tegumento externo, II: tegumento interno,
E: endospermo, C: calosa, FF: floema funicular.

F ORMACIÓN DE ÓRGANOS DE DEMANDA .

E L CASO DE LAS SEMILLAS

La formación y crecimiento de las semillas en el caso de las espermatofitas

(plantas con semilla), es un proceso con grandes implicaciones en su ciclo de vida,
y el desarrollo de las semillas de especies de importancia agronómica tiene
además un impacto económico considerable. Como órganos de demanda, el
tamaño y desarrollo adecuado de las semillas depende en gran medida de un
transporte eficiente de nutrientes desde las hojas fuente hacia el tejido
embrionario, así como de su distribución y su asignación.

El desarrollo de la semilla puede dividirse en dos etapas principales, la

morfogénesis y la maduración. Durante la maduración se llevan a cabo procesos
vitales como el crecimiento del embrión y la acumulación de las sustancias de
reserva. Para que esto ocurra es necesario que el carbono y el nitrógeno
transportados se almacenen principalmente en forma de lípidos, almidón y
proteínas. La sacarosa requerida para la síntesis de dichos compuestos es
transportada por el floema desde las hojas fuente hasta el funículo y desde el
tegumento externo hacia el interno, y de éste hacia al suspensor (Stadler et al.,
2005a); sin embargo, se ha comprobado que previo a la antesis ocurre un cambio
en el tipo de transporte de sacarosa hacia las células primordiales de los óvulos y
éste pasa a ser apoplástico. Una vez ocurrida la antesis, el transporte regresa a ser
simplástico (Werner et al., 2011). El transporte de sacarosa desde el floema hacia
el apoplasto es facilitado por los transportadores de sacarosa localizados en la
membrana plasmática denominados SWEET, los cuales se encuentran
ampliamente conservados en eucariontes, aunque este transporte de sacarosa
también se atribuye a los transportadores de tipo simporte de sacarosa/H+ (SUC).

Se ha descrito el papel de los diferentes miembros de la familia de

transportadores SWEET, por ejemplo SWEET11, 12 y 15, que son determinantes
en el flujo de sacarosa desde los tegumentos hacia el apoplasto y el embrión. Las
plantas dobles mutantes de Arabidopsis atsweet11 y 12 muestran un fenotipo
menos severo, debido posiblemente a la redundancia funcional, en la reducción en
el tamaño del embrión, con respecto a las triples mutantes atsweet11; 12 y 15, las
cuales muestran retraso en el desarrollo del embrión, una reducción en el peso de
la semilla y en el contenido de lípidos. Las mutantes simples atsuc2 no producen
semillas viables (Liu et al., 2016).

Otro tipo de proteínas transmembranales cuya expresión es importante para el

desarrollo adecuado de las semillas son las denominadas SUT, familia de
cotransportadores sacarosa/H+, localizados en el tonoplasto y en la membrana
plasmática, capaces de transportar sacarosa principalmente en aquellas especies
cuya carga del floema es vía apoplasto. Una vez que la sacarosa se encuentra en el
apoplasto es transportada hacia el complejo elemento criboso-célula
acompañante (SE-CC, por sus siglas en inglés) a través de estos transportadores
de influjo y puede ser almacenada en dicho complejo celular en contra de un
gradiente de concentración.

Es posible que los transportadores SWEET jueguen un papel determinante en el

transporte de sacarosa en distintas especies en plantas, en coordinación con los
transportadores SUC/SUT; sin embargo, esto aún no ha sido estudiado (Chen et al.,
2015). La regulación de la expresión y la localización celular de este tipo de
transportadores puede ser modificada durante la invasión por patógenos, como se
ha demostrado en distintas especies. Dichas alteraciones intervienen en la
redistribución de los nutrientes hacia las zonas donde ha ocurrido la infección
(Chen et al., 2015).

El transporte de nitrógeno también es determinante durante la formación del

fruto y las semillas. Existen dos cuellos de botella descritos durante el transporte
del N a larga distancia; el primero está relacionado con la carga de los aminoácidos
en el floema de las hojas, y el segundo con la entrada al embrión. Se ha propuesto
que una familia de permeasas ácidas (AAP) está asociada con la carga de los
aminoácidos, pues su localización en el floema de hojas así lo sugiere. En plantas
de chícharo (Pisum sativum L.), una vez que los aminoácidos llegan a las células del
floema son transportados vía simplástica hacia la pared de las vainas y la cubierta
de las semillas a través de los plasmodesmos. Posteriormente los aminoácidos se
transportan apoplásticamente a través de proteínas similares a las descritas como
SIAR1 (Siliques Are Red1). Los análisis de expresión de estas proteínas sugieren
su participación en el transporte de aminoácidos hacia células epidérmicas del
embrión, las cuales funcionan como células de transferencia (Zhang et al., 2015).

R AÍCES LATERALES , NÓDULOS Y TUBÉRCULOS

Al igual que las semillas, las raíces laterales de Arabidopsis son consideradas un
órgano de demanda por excelencia. La formación de una nueva raíz lateral es un
proceso coordinado que implica divisiones celulares asimétricas a partir del
periciclo. El periciclo constituye la región celular más externa del cilindro central
o haz vascular y está organizado en una única capa de células con formas regulares
conectadas a través de sus paredes tangenciales (Dolan et al., 1993; Parizot et al.,
2008).

Existen diferencias entre las células del periciclo según su función y su ubicación,
por lo que han sido denominadas células del periciclo adyacentes al polo del
xilema y las adyacentes al polo del floema (Dubrovsky et al., 2000; Laplaze et al.,
2005; Parizot et al., 2008; Wright y Oparka, 1997). En Arabidopsis las células del
periciclo del polo del xilema tratadas con ácido α-naftalenacético (NAA), un
precursor de auxinas, presentan divisiones celulares conspicuas que dan origen a
raíces laterales secundarias, mientras que las células de periciclo del polo del
floema bajo este mismo tratamiento no dan origen a ningún órgano y presentan
divisiones celulares menos conspicuas.

En la raíz existen otras estructuras especializadas, además de las raíces laterales,

que pueden ser consideradas como órganos vertedero o de demanda, tales como
los nódulos y las agallas que se desarrollan a partir de la infección por bacterias
como Rhizobium y Agrobacteriumtumefaciens y por patógenos como los
nematodos. Las estructuras derivadas de la interacción de la planta con el
patógeno pueden ser consideradas como órganos vertederos, dado que son sitios
de alta demanda de nutrientes, ya sea para la generación y desarrollo del órgano
o para el crecimiento y reproducción del patógeno.

El primer paso durante la organogénesis de un nódulo simbionte involucra la

reactivación de la división de las células del periciclo en una alta tasa, lo que
implica un abastecimiento masivo de nutrientes desde el floema. En Medicago se
ha descrito que las células del primordio del nódulo se conectan simplásticamente
al floema; una vez que ocurre la infección se ha observado un aumento en el
número de plasmodesmos por unidad de área, en comparación con la zona no
infectada, entre las células del periciclo y los elementos de tubo criboso
adyacentes al polo del protofloema, lo que sugiere la existencia de un continuo
simplástico entre el floema y el primordio del nódulo. La diferenciación de las
células del primordio del nódulo ocurre después de la formación de este campo
simplástico, por lo que es posible que sea muy importante el establecimiento de la
comunicación intercelular para el transporte de las señales necesarias para la
diferenciación.

La comunicación intercelular mediada por plasmodesmos entre distintas capas

involucradas en la formación del nódulo ha sido también estudiada utilizando la
MP del TMV. La expresión de la MP promueve un aumento en la cantidad de
nódulos al incrementarse el SEL, lo que sugiere que el transporte mediado por
plasmodesmos puede jugar un papel muy importante en el control de la
organogénesis de dichas estructuras (Complainville et al., 2003).

Dentro de las simbiosis nodulares también se encuentran incluidas las

establecidas entre actinomicetos del género Frankia y diversas especies de
dicotiledóneas. En contraste con los nódulos de las leguminosas, estos nódulos
están compuestos de múltiples raíces laterales modificadas que presentan un
sistema vascular central y células corticales expandidas. Un estudio realizado con
los nódulos de la especie Datisca glomerata reveló un incremento en la densidad
de plasmodesmos desde las células más internas hacia las más externas de la
corteza primaria, lo que sugiriere la formación de un continuo simplástico. En este
mismo estudio se observó un mayor número de plasmodesmos entre las células
maduras infectadas ya diferenciadas fijadoras de nitrógeno, en comparación con
las células infectadas jóvenes, lo que implica un posible incremento en el
transporte simplástico durante la diferenciación de las células infectadas
(Schubert et al., 2011).

Durante la formación de estructuras de alimentación por parásitos, como los

nematodos de raíz Meloidogyne incognita y Heterodera schachtii, ocurre una
fuerte estimulación en la liberación de solutos desde el floema hacia los sitios de
alimentación de estos parásitos. La descarga de nutrientes y otros compuestos
hacia los NFS (Nematode Feeding Sites), los cuales se originan dentro del cilindro
vascular, ocurre de manera específica en ciertas células de la raíz. La etapa
infectiva, comúnmente reconocida como segundo estado juvenil o J2, en el caso de
los nematodos que se enquistan (Heterodera spp.) y los agalladores
(Meloidogyne spp.), selecciona una célula meristemática del procámbium o del
cámbium vascular como una célula inicial a partir de la cual se desarrolla, ya sea
un sincicio en el caso de los nematodos que se enquistan, o un grupo de células
denominadas células gigantes en el caso de los agalladores. Tanto en los
nematodos que se enquistan como en los agalladores, el crecimiento y desarrollo
depende totalmente de la formación del sitio de alimentación. El nematodo es
capaz de inducir un escape masivo de nutrientes del floema, lo que reduce su
transporte hacia otras partes de la raíz (Bellafiore y Briggs, 2010).

Estos NFS constituyen un nuevo órgano blanco desarrollado por el patógeno al

modificar el desarrollo asociado posiblemente a la formación de raíz lateral por
medio de la secreción de proteínas y moléculas que son capaces de simular las
señales internas de las plantas. Esta hipótesis es apoyada por estudios realizados
en plantas mutantes defectuosas en la morfogénesis de la raíz lateral, en las cuales
ocurre el arresto en la división de las células del NFS y como consecuencia el
desarrollo de la fase reproductiva de los nematodos se ve truncado (Caillaud et al.,
2008) (Figura 3).

Figura 3. A) Formación de un dominio simplástico durante la infección por

nematodos (N) agalladores, cuyo sitio de alimentación (NFS) se induce a
partir de varias células meristemáticas en la raíz (R), las cuales se
convierten en células gigantes (GC). B) En el sincicio (S) inducido por los
nematodos que se enquistan se da lugar a la formación de elementos de
tubo criboso (SE) y células acompañantes (CC) interconectadas por
plasmodesmos.

Los análisis transcriptómicos de las proteínas secretadas por el nematodo hacia

la planta han permitido la identificación de péptidos involucrados en la inducción
del crecimiento radicular a través de la interacción con factores de transcripción
tales como SCARECROW-like, involucrados en promover la división y la
diferenciación celular (Huang et al., 2006). De acuerdo con estos análisis, se han
descrito al menos 1000 transcritos distintivos de las células gigantes y 547 de las
agallas característicos de los nematodos agalladores, cuyos perfiles de expresión
son similares a los inducidos durante la formación de agallas por Agrobacterium
tumefaciens. El transporte de dichas moléculas señalizadoras a través de la ruta
simplática puede ser determinante durante la infección por dichos parásitos.
 De acuerdo con estudios en Impatiens balsamina, las células gigantes inducidas
por M. incognita se aíslan simplásticamente del tejido vascular y del resto de las
células vecinas mientras mantienen la comunicación entre ellas a través de
plasmodesmos. En Nicotiana tabacum se describió la presencia de plasmodesmos
entre las células gigantes y las células vecinas, pero se observó la presencia de
calosa en estos plamodesmos, lo que sugiere la obstrucción de un continuo
simplástico (Hofmann et al., 2010). En el caso de la infección por H.
schachtii en Arabidopsis se ha descrito la formación de un continuo simplástico
entre las células sinciciales y el floema a través de plasmodesmos con un límite de
exclusión molecular de 30 kDa (Hoth et al., 2008). En Arabidopsis las células
gigantes se aíslan simplásticamente, por lo que el transporte de nutrientes se lleva
a cabo a través de procesos mediados por transportadores localizados en los
órganos fuente, mientras que en los nematodos sinciciales los sitios de
alimentación se conectan masivamente al floema a través de plasmodemos
(Absmanner et al., 2013; Hoth et al., 2008).

Existen otros sitios especiales de descarga de moléculas señalizadoras y

nutrientes, tales como los tubérculos. La formación de un tubérculo es un proceso
denominado tuberización que involucra el establecimiento de un continuo
simplástico entre el floema de descarga y el tubérculo (Viola et al., 2001). La
tuberización está regulada tanto por señales externas como internas. Una de las
señales externas que regula la tuberización es la longitud del día. Días cortos
inducen la tuberización en Solanum tuberosum ssp. andigena, mientras que días
largos inhiben este proceso (Jackson, 1999; Martínez-García et al., 2002). En
plantas que forman tubérculos, los pecíolos de las hojas fuente son una región
importante que constituye el sitio de conexión vascular o canal entre la lámina
foliar y las señales lumínicas que determinan el transporte (Shah et al., 2011).

Dentro de las señales internas reconocidas como relevantes para la tuberización

se encuentran la ruta del ácido giberélico y la movilización de mensajeros
como BEL-1 like (StBEL5), el cual pertenece a una familia de factores de
trascripción implicados en el mantenimiento del patrón de formación del
meristemo apical del brote. StBEL5 se mueve del tejido vascular de las hojas hacia
el estolón y, junto con la proteína KNOX POTH1, media cambios en las
concentraciones de ácido giberélico, entre otras hormonas (Chen et al.,
2004; Rosin et al., 2003). Los cambios en las concentraciones hormonales
promueven el establecimiento del tejido de demanda o tubérculo, lo cual a su vez
induce la expansión y la división celular, así como el transporte de grandes
cantidades de sacarosa para la síntesis de almidón en las células subapicales del
ápice del estolón.
 Las plantas que sobre expresan StBEL5 presentan un aumento en la cantidad de
tubérculos, mientras que las plantas que expresan una copia completa del gen que
incluye ambas regiones UTR son capaces de inducir tuberización bajo condiciones
de fotoperíodo largo (Chen et al., 2004; Hannapel, 2010). Como parte de las
señales que regulan la formación del tubérculo se ha propuesto que el transporte
de otras macromoléculas a través de los elementos de tubo criboso puede ser
esencial (Shah et al., 2011).

CONCLUSIONES

La adquisición de un sistema de transporte especializado, capaz de ser regulado

y modulado de manera eficaz en respuesta a señales tanto internas como externas,
es un factor clave para el éxito evolutivo de las plantas. Las características del
tejido vascular permiten el transporte eficiente de diversos metabolitos y la
formación de redes de intercomunicación que son determinantes en la
coordinación del crecimiento y el desarrollo de los órganos entre los cuales
destacan los frutos, las semillas y aquellos formados por otros organismos
parásitos o simbiontes, que funcionan como regiones de alta demanda. Son
principalmente las células del floema las implicadas en la regulación del
transporte durante procesos que pueden estar relacionados con el desarrollo o la
respuesta a estrés biótico o abiótico; sin embargo, la formación de una red de
interconexión entre el floema y el resto de los tejidos mediante estructuras
especializadas, como los plasmodesmos, también resulta ser evolutivamente
relevante. Actualmente, muchos estudios se enfocan en identificar y establecer la
función de las proteínas y RNA que se transportan a través del floema, mientras
que otros tienen como objetivo determinar el papel de las proteínas que se
localizan en los plasmodesmos, con el fin de entender detalladamente los
mecanismos que regulan el paso selectivo a través de la ruta simplástica. Ambas
aproximaciones permitirán entender y aplicar este conocimiento a favor de la
implementación de tecnología con el fin de modular el transporte de diversas
moléculas implicadas en el crecimiento y desarrollo de estructuras de importancia
agronómica.

AGRADECIMIENTOS

EZS agradece el apoyo recibido de DGAPA-UNAM (beca posdoctoral y

financiamiento al proyecto IN214314) y los comentarios de Vera Martínez.

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