LECTURA 2. 2021 - Campbell-Staton-et-al.-Science - En.es

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INVESTIGAR
IMPACTOS DE LA CAZA FURGENTE firmas genómicas del cambio en el tamaño de la población

entre los dos morfos de colmillo. Secuenciamos genomas
La caza furtiva de marfil y la rápida evolución de la completos a partir de muestras de sangre de 18 elefantes
hembra (norte =7 con colmillos, 11 sin colmillos). Asignamos
falta de colmillos en los elefantes africanos lecturas de secuencia al genoma del elefante de sabana
africana anotado (Loxafr3.0) y generamos alineaciones con una
Shane C. Campbell-Staton1,2,3*†,Brian J. Arnold4,5†,Dominique Gonçalves6,7, Petter Granli8, cobertura de ~ 30 × para 13 muestras y una cobertura de 14 ×
Joyce Poole8, Ryan A. Largo9, Robert M Pringle1 para 5 muestras (materiales complementarios). Utilizando las
muestras de cobertura de 30× (norte =6 con colmillos, 7 sin
Comprender las consecuencias evolutivas de la explotación de la vida silvestre es cada vez más importante a medida que colmillos), calculamos el índice de TajimaD (18)en todo el
la recolección se vuelve más eficiente. Examinamos los impactos de la caza furtiva de marfil durante la Guerra Civil de genoma en ventanas de 10 kb no superpuestas. Ambos grupos
Mozambique (1977 a 1992) en la evolución de los elefantes de la sabana africana (Loxodonta africana)en el Parque mostraron un ligero exceso de variantes raras, indicadas con
Nacional Gorongosa. La caza furtiva resultó en una fuerte selección que favoreció la falta de colmillos en medio de una negativoDvalores (sin colmillos: −0,27, colmillos: −0,2). Sin
rápida disminución de la población. Los datos de la encuesta revelaron patrones de herencia de colmillo consistentes con embargo, las muestras con colmillos tenían significativamente
un rasgo letal masculino dominante ligado al cromosoma X. Las exploraciones del genoma completo implicaron a dos menos variantes raras que las muestras sin colmillos (la
genes candidatos con funciones conocidas en el desarrollo de los dientes de los mamíferos (AMELXyMEP1a), incluyendo la muestra de dos muestras de Welch).tprueba:pag <0.0001) (Fig.
formación de esmalte, dentina, cemento y periodonto. Uno de estos lugares (AMELX)se asocia con un síndrome 1D y materiales complementarios), lo que es consistente con
masculino letal dominante ligado al cromosoma X en humanos que disminuye el crecimiento de los incisivos laterales una contracción más severa de la población de individuos con
superiores (homólogo a los colmillos de elefante). Este estudio proporciona evidencia de una selección rápida mediada colmillos.
por la caza furtiva para la pérdida de un rasgo anatómico prominente en una especie clave.
Para evaluar la respuesta evolutiva a la selección,
cuantificamos la frecuencia de fenotipos de colmillo
Descargado de https://www.science.org en la Biblioteca de la Universidad de Idaho el 21 de octubre de 2021

entre hembras adultas nacidas después de la guerra
a matanza selectiva de especies que tienen Park, la Guerra Civil de Mozambique (1977 a 1992) redujo (años de nacimiento estimados de 1995 a 2004).
características anatómicas como colmillos y las poblaciones de grandes herbívoros en >90% Encontramos que la falta de colmillos entre las crías
cuernos es la base de un comercio ilícito de vida (15),y los ejércitos de ambos lados del conflicto atacaron a hembras de los sobrevivientes (33%,norte =91)
silvestre multimillonario (1)que representa una los elefantes por marfil (15, 16).La caza furtiva intensiva en permanecieron significativamente elevados sobre la
amenaza inmediata para la supervivencia de la África se ha asociado con un aumento en la frecuencia de proporción previa al conflicto (18.5%, prueba de
megafauna ecológicamente importante en todo el mundo elefantes sin colmillos, exclusivamente (o casi) entre las igualdad de proporciones de dos muestras con
(2, 3). Los megaherbívoros son especialmente vulnerables hembras (tabla S3). No existe registro de elefantes machos corrección de continuidad,PAG =0.046) (Fig. 1A) y fue
a la sobreexplotación debido a sus grandes requisitos de sin colmillos dentro del Parque Nacional Gorongosa (tabla mayor de lo esperado en ausencia de selección
hábitat, pequeños tamaños de población y largos tiempos S2). Los análisis de imágenes de video históricas y datos (distribución hipergeométrica,PAG =4,3 × 10−8) (Fig.
de generación (4, 5).Como ingenieros de ecosistemas, de avistamientos contemporáneos (materiales 1B). Estos resultados indican una base genética
estas especies también regulan conductualmente los complementarios) muestran que la disminución hereditaria para la falta de colmillos y una respuesta
procesos ecológicos (5–8);La selección antropogénica de precipitada de la población de elefantes de Gorongosa evolutiva a la selección inducida por la caza furtiva en
los fenotipos que influyen en estos comportamientos estuvo acompañada por un aumento de casi tres veces en Gorongosa.
puede, por lo tanto, tener efectos en cascada sobre el la frecuencia de hembras sin colmillos, del 18,5% (n =52) al Dada la evidencia de heredabilidad y especificidad
funcionamiento del ecosistema. Sin embargo, la mayoría 50,9% (norte =108) (prueba de igualdad de proporciones femenina de la falta de colmillos en Gorongosa,
de los trabajos que detallan la selección impulsada por de dos muestras con corrección de continuidad, pag < planteamos la hipótesis de que el fenotipo se hereda
humanos se han centrado en especies más pequeñas en 0,001) (Figura 1A). genéticamente a través de un locus ligado al sexo (17,
las que el cambio evolutivo se estudia más fácilmente.9, 19–21). Por lo tanto, buscamos un patrón de herencia
10).No está claro en qué medida, a qué ritmo y mediante Para probar si la mayor frecuencia de falta de que pudiera explicar la variación observada en la
qué mecanismos se produce el cambio fenotípico inducido colmillos femeninos fue un evento fortuito asociado morfología de los colmillos. Los fenotipos que
por la cosecha en los animales terrestres más grandes del con el cuello de botella grave de la población. muestran un sesgo femenino extremo se atribuyen
mundo. (17),simulamos la disminución de la población comúnmente a la herencia dominante ligada al
La guerra está asociada con la explotación intensificada observada en Gorongosa desde 1972 (norte =2542 cromosoma X con letalidad masculina.22).En
y la disminución de la población de la vida silvestre en personas) a 2000 (norte =242) (15)bajo un escenario consecuencia, utilizamos encuestas de fenotipo
toda África (11),y la violencia organizada se ha entrelazado de probabilidades de supervivencia iguales para madre-hijo en Gorongosa para probar la hipótesis a
durante mucho tiempo con el comercio de marfil (12–14). hembras con colmillos y sin colmillos (ver métodos). priori de que la falta de colmillos es un rasgo letal
En Nacional Gorongosa Sobre la base de estas simulaciones, es muy poco masculino dominante ligado al cromosoma X
probable que el aumento observado en la falta de gobernado por un solo locus. Bajo esta hipótesis,
colmillos haya ocurrido en ausencia de selección esperamos hembras de dos colmillos (X+X+) y machos
(distribución hipergeométrica,PAG = (X+Y)llevar sólo el alelo no afectado (X+). Como tal,X+X+
1Departamento de Ecología y Biología Evolutiva, Universidad de Princeton,
Princeton, NJ 08540, EE. UU.2Departamento de Ecología y Biología 1,8 × 10−15) (Fig. 1B). Se estimó que la supervivencia las madres deben producir exclusivamenteX+X+hijas
Evolutiva, Universidad de California, Los Ángeles, CA 90095, EE. UU.3 relativa de las hembras sin colmillos a lo largo de este Además, las hembras sin colmillos deberían aparecer
Instituto para la Sociedad y la Genética, Universidad de California, Los
período de 28 años era más de cinco veces mayor que solo en estado heterocigoto (X+X−) debido a la
Ángeles, CA 90095, EE. UU.4Departamento de Ciencias de la Computación,
Universidad de Princeton, Princeton, NJ 08540, EE. UU.5Centro de la de los individuos con colmillos (estimación de letalidad masculina (las mujeres siempre heredarían
Estadística y Aprendizaje Automático, Universidad de Princeton, Princeton, probabilidad máxima = 5,13, intervalo de confianza el alelo no afectado deX+Ypadres); de este modo,X+X−
NJ 08540, EE. UU.6Parque Nacional Gorongosa, Sofala 00000, Mozambique.
del 95 %: 3,98 a 6,60) (Fig. 1C). Por lo tanto, las madres deben producir hijas con una proporción
7Instituto Durrell de Conservación y Ecología, Universidad de Kent,
Canterbury CT2 7NR, Reino Unido.8Elephant Voices, San Francisco, CA concluimos que el cuello de botella poblacional en de 1:1 deX+X−yX+X+fenotipos, y sólo el 50% de la
94111, EE. UU. Gorongosa estuvo acompañado por una fuerte descendencia masculina (X+Y)concebido porX+X−las
9Departamento de Ciencias de la Pesca y la Vida Silvestre, Universidad de
selección a favor del fenotipo sin colmillos. madres deben ser viables. Como resultado, dos
Idaho, Moscú, ID 83844, EE. UU.
* Autor correspondiente. Correo electrónico: scampbellstaton@princeton.edu †Estos
Si hubiera una fuerte selección contra los elefantes con tercios de la descendencia nacida deX+X−
autores contribuyeron igualmente a este trabajo. colmillos, también podríamos observar diferencias las madres deben ser mujeres, suponiendo que todas
Campbell-Statonet al., Ciencia374,483–487 (2021) 22 de octubre de 2021 1 de 5

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A 2 1 0 B 200K Sobrevivientes de descendencia

D − 0,20
D de Tajima
150K
Frecuencia
2500
100K
50K 0.4
2000
(norte=54) (norte=108) (norte=91) 0 − 0,26
Tamaño de la poblacion
18,5% mozambiqueño 50,9% 33% 0,0 0,1 0,2 0,3 0,4 0,5 0,6
0.3
Densidad
1500 Proporción de
Civil con colmillos sin colmillos
hembras sin colmillos
C
Guerra 0.2
1000
9,3% 68,5% (1977-1992) 8,3% 40,7% 7,7% 58,4%
registro (probabilidad)
0.1
- 8 -7 -6 -5 -4 -3 -2
500
0.0
0
1970 1980 1990 2000 2010 −2 −1 0 1 2 3
Año 3 4 5 6 7 8 D de Tajima
Sesgo de supervivencia sin colmillos
Fig. 1. Cambios demográficos durante la Guerra Civil de Mozambique y evidencia de selección sin selección para la falta de colmillos. Las líneas verticales sólidas indican las
por falta de colmillos en el Parque Nacional Gorongosa. (A)Cambio en el tamaño de la población proporciones observadas de hembras sin colmillos entre los supervivientes de la
y morfología de los colmillos. La línea representa el tamaño mínimo de la población de elefantes guerra y la primera generación de posguerra (nacidas entre 1995 y 2004). La línea
en el Parque Nacional Gorongosa por año a partir de censos aéreos (30);el segmento discontinua muestra el cuantil superior del 1% de la distribución simulada.
discontinuo indica un período para el cual no hay datos censales sólidos disponibles. Los (C)Logaritmo (probabilidad) del aumento de la supervivencia de las hembras sin colmillos
gráficos circulares muestran la proporción de hembras de dos colmillos (azul oscuro), de un solo observado en Gorongosa, dado un rango de probabilidades de supervivencia de las hembras sin

colmillo (azul) y sin colmillos (azul claro) observadas antes de la guerra (norte =54), en colmillos en relación con las hembras con colmillos. losXEl eje representa la razón de probabilidad
sobrevivientes de la guerra (n =108), y en la primera generación nacida de la posguerra (norte = de supervivencia de los individuos sin colmillos en comparación con la de sus contrapartes con
91) sobre la base de encuestas contemporáneas y fotografías históricas. Los individuos para los colmillos. La línea punteada muestra la estimación de máxima verosimilitud; las líneas azules
que no se pudo determinar con precisión la morfología de los colmillos no están representados. continuas indican el intervalo de confianza del 95 %. (D)Gráfica de densidad de estimaciones de
todo el genoma de TajimaDpara morfos de dos colmillos (azul oscuro) y sin colmillos (azul claro),
(B)Muestras simuladas de una distribución de Wallenius de la proporción de hembras calculados en ventanas de 10 kb. (Recuadro) Media ± 1 SE de todo el genomaDpara cada morfo de
sin colmillos esperadas después del cuello de botella de la población, asumiendo colmillo.
X−los portadores muestran el fenotipo (es decir, En conjunto, el 87,1% de las asociaciones caza furtiva intensiva. Analizamos los genomas para
penetrancia completa). fenotípicas madre-hijo fueron consistentes con un identificar los loci candidatos más fuertes para la
Encontramos que el 91,3% de las hijas nacidas de modelo de herencia dominante ligado al cromosoma selección en un rasgo letal masculino con sesgo
madres con dos colmillos portaban dos colmillos (norte = X de un solo locus, y el sesgo sexual asociado con la sexual. Primero realizamos un escaneo de todo el
21 con dos colmillos, 1 sin colmillos, 1 con un colmillo) (Fig. falta de colmillos estuvo dentro del 1% de lo esperado genoma en busca de loci que muestren evidencia de
2A). Por el contrario, las hijas de madres sin colmillos bajo letalidad masculina completa. La variabilidad una fuerte selección reciente, específica del fenotipo
mostraron proporciones aproximadamente iguales de inexplicable en el rasgo, incluida la presencia de sin colmillos, y nos enfocamos en genomas de
fenotipos con colmillos y sin colmillos.norte =19 con dos ausencia de colmillos unilateral (si es genética), individuos sin colmillos (norte =11). Aunque la falta de
colmillos (40,9%), 21 sin colmillos (44,7%), prueba de sugiere que las interacciones epistáticas entre al colmillos no se ha fijado en la población de
igualdad de proporciones de dos muestras con corrección menos dos loci pueden influir en la expresión de la Gorongosa (Fig. 1), esperaríamos fuertes señales de
de continuidad,PAG =0,42] (Fig. 2A). Las madres de ambos morfología de los colmillos. Se sabe que las relaciones selección reciente al analizar los genomas del
morfos de colmillo se observaron con hijas que mostraban genotipo-fenotipo asociadas con la variación en la subgrupo sin colmillos.
un fenotipo intermedio de un colmillo [madres de dos morfogénesis dental son muy variables, y se han Usando un análisis de ventana deslizante de
colmillos:norte =1 (4,3%), madres sin colmillos:norte =7 identificado mutaciones distintivas como específicas ventanas de 10 kb con un tamaño de paso de 2 kb,
(14,9%), prueba de igualdad de proporcionesPAG =0,37]. de la población o incluso de la familia.24). Además, el buscamos dos firmas que esperábamos bajo la
Las madres sin colmillos también mostraron una patrón epigenético y la inactivación del cromosoma X hipótesis de selección en un rasgo letal masculino
proporción de sexos de descendencia sesgada (≤5 años de en mosaico pueden dar como resultado la expresión dominante ligado a X. Usando muestras de cobertura
edad,norte =67); El 65,7% eran mujeres, lo que difiere fenotípica variable de mutaciones idénticas asociadas de 30x (6 con colmillos, 7 sin colmillos), primero
significativamente de la hipótesis nula de proporciones de con la agenesia dental, incluso entre gemelos buscamos regiones genómicas que mostraran un
sexos iguales (prueba binomial exacta,PAG = 0.027) y es monocigóticos.25).Sin embargo, los datos de exceso de heterocigosidad dentro de los alelos
estadísticamente indistinguible del 66.7% de sesgo Gorongosa respaldan la hipótesis de que el fenotipo privados de la morfología sin colmillos y
femenino esperado bajo letalidad masculina completa ( sin colmillos está controlado por al menos un locus cuantificamos la heterocigosidad como desviaciones
PAG =0,90) (Fig. 2B). No encontramos evidencia de sesgo letal masculino dominante ligado al X de gran efecto, del equilibrio de Hardy-Weinberg. Luego buscamos
sexual entre las hembras con colmillos (54,2 % de crías con posibles loci modificadores adicionales que loci que mostraran mutaciones altamente
hembras,norte = afectan la expresión fenotípica del rasgo. correlacionadas entre muestras sin colmillos [medido
48,PAG =0.67) (Fig. 2B), y la investigación previa no ha como desequilibrio de ligamiento (LD)]. Cuantificamos
mostrado un nacimiento sesgado por el sexo general Usamos datos del genoma completo para LD mediante el uso de vectores de polimorfismo de
en elefantes africanos (23),lo que sugiere que el sesgo identificar el locus de efecto principal putativo que un solo nucleótido (SNP) (metroLD), tal como se
observado en la proporción de sexos de la sustenta la herencia dominante ligada al X implementa en el RAiSD (26) software.
descendencia se correlaciona con la expresión del hipotética del fenotipo sin colmillos y buscamos Posteriormente, comparamos todos los colmillos (norte
fenotipo sin colmillos. firmas de selección asociadas con recientes =7) y sin colmillos (norte =11) genomas para buscar

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patrones de divergencia genética entre morfos de fenotipo materno

colmillo. Según el modelo hipotético de herencia,
A B
esperábamos que los genomas de los individuos con 2 0
Proporción de descendencia femenina
Proporción de descendencia femenina

colmillos carecieran de las mutaciones específicas que 1.0 0.7
causan la falta de colmillos. Los individuos con
colmillos también deberían ser menos propensos a 0.8 0,65
albergar SNP que estén vinculados a la(s)
0.6
mutación(es) causal(es). Cuantificamos la 0.6
diferenciación genética usando ambas diferencias 0.4
normalizadas en la frecuencia de alelos,FS T(27),y el 0,55
0.2
número promedio de diferencias por pares,DXY(28).
Ventanas genómicas que fueron valores atípicos 0.0 0.5
significativos (por encima del cuantil del 95% de la
distribución de todo el genoma) para las cuatro
estadísticas de resumen (heterocigosidad, LD,FS T, yD
XY) fueron considerados loci candidatos para la
selección en ausencia de colmillos. La superposición
Fenotipo de descendencia femenina fenotipo materno
de valores atípicos en estas cuatro estadísticas reveló
305 ventanas candidatas (Fig. 2C).
C D 17 MB 19 MB 21 MB
Si la carencia de colmillos es un rasgo
dominante ligado al cromosoma X, entonces el 18 MB 20 MB
LD
locus de mayor efecto debe residir en el
primero

Heterocigosidad
cromosoma X. Por lo tanto, filtramos las 305 Dxy 36766 456119
ventanas candidatas para aquellas ubicadas en el
22731
cromosoma X y encontramos 8 ventanas que se 8602 1671
encontraban dentro de dos intervalos genómicos
18502 4652 1903 3367
µLD
contiguos. Cinco de estas ventanas superponen 305
una región de ~100 kb que contiene la isoforma X: 8
X diente: 5
de amelogenina ligada al X (AMELX) (Fig. 2D), que 13072 4155
codifica una proteína de la matriz extracelular 97 157
implicada en la biomineralización del esmalte y

4
supuestamente regula la formación del
periodonto y los genes asociados al cemento (29,
30).Varias mutaciones dentro de este locus están
asociadas con la hipomineralización del esmalte y
Fig. 2. Evidencia de herencia dominante ligada al cromosoma X con letalidad masculina y un locus candidato subyacente.
la fragilidad de los dientes en humanos.30).
(AyB)Inferencia de patrones de herencia a partir de encuestas de descendencia poblacional. (A) Distribución fenotípica
Una deleción genómica en la región sinténica del
observada de descendencia femenina con madres con dos colmillos (azul oscuro) y sin colmillos (azul claro). (B)
cromosoma X humano (Xp22.2), que abarcaAMELXy
Proporción sexual observada de descendencia para hembras con colmillos y sin colmillos. El asterisco indica una
varios genes adyacentes, da como resultado una
desviación significativa de una proporción de sexos de 1:1 entre las madres sin colmillos (prueba binomial,PAG =0.027)
amelogénesis imperfecta acompañada de un
pero no madres con colmillos (PAG =0,67). (CyD)Evidencia para la selección en el locus candidato ligado al sexo. (C)
síndrome maleletal dominante ligado al cromosoma X
Diagrama de Venn de cuatro estadísticas de resumen calculadas en ventanas deslizantes a lo largo del genoma, que
(31).En tales casos, las mujeres presentan varias
muestra el número de ventanas superpuestas en las colas del 5% de cada distribución estadística. Las estadísticas
anomalías craneofaciales, como microdoncia y/o
resumidas incluyen la diferenciación genética entre muestras con colmillos y sin colmillos (FS Ty DXY), junto con LD y
agenesia de los incisivos laterales superiores.31),que
desviación en heterocigosidad del equilibrio de Hardy-Weinberg ("Heterocigosidad") dentro de muestras sin colmillos.
son homólogos a los colmillos de elefante. En
Incluido en la intersección de cuatro vías está el número de ventanas en el
particular, la inactivación sesgada del cromosoma X
cromosoma X y el subconjunto de estos que se superponen a los genes dentales conocidos (X∩diente). (D) Parcelas
en la amelogénesis imperfecta contribuye a una
magnificadas de Manhattan deFS T, LD y heterocigosidad (Het) muestran la ubicación genómica de cinco X∩ventanas dentales
variación fenotípica pronunciada en los heterocigotos.
que son contiguas y se superponenAMELXy regiones flanqueantes. Las líneas discontinuas y punteadas indican los cuantiles
32).Estudios previos han demostrado que la
superiores del 5 % y el 1 %, respectivamente. Los puntos azul oscuro representan ventanas atípicas
supervivencia de los machos se puede rescatar en
(P <0,05) dentro de la región candidata. Los puntos de color azul claro representan ventanas no atípicas. La región candidata
ratones diseñados con una deleción en esta región
contiene 23 genes, pero para mayor claridad, solo se etiquetan los genes que se sabe que están involucrados en el desarrollo de
mediante la expresión forzada de la sintetasa de tipo
los dientes y/o la letalidad masculina.
c del holocitocromo humano.HCCS) gen, que se
encuentra directamente adyacente aAMLX (33).El alto
grado de LD que observamos en esta región del
cromosoma X de elefante sin colmillos (Fig. 2D y fig.
S1) sugiere que la proximidad física entreAMELXy los región génica. No hemos encontrado ningún (FS ToDXY,pag <0.001) (Fig. 3A) y baja diversidad
loci letales masculinos vecinos pueden ser la base de vínculo conocido entreFAM115By odontogénesis o genética específica del morfo sin colmillos
la asociación inferida entre la falta de colmillos y la desarrollo craneofacial. (diversidad relativa =pagssin colmillos−pagscon colmillos,
letalidad masculina en la población de Gorongosa. Las Dada la influencia potencial de la epistasis en la pag <0.001. Tres ventanas genómicas contiguas
tres ventanas candidatas restantes del cromosoma X expresión de la morfología de los colmillos en Gorongosa, cumplieron estos dos criterios (FS Tpag <0,001,
abarcan el pseudogen sin procesarFAM115By una realizamos escaneos adicionales del genoma para las diversidad relativapag <0,001) (Figura 3B). Esta
inter- adyacente regiones que muestran una divergencia genética extrema región se superpone con un solo gen autosómico
entre las morfologías de los colmillos. en el cromosoma 1:MEP1a.Este gen codifica

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MEP1a
A 0.30
0.25
0.20
0.15
primero
0.10
0.05
0
0 20 40 60 80 100 120
B 0.005
0
Δπ
- 0.005
- 0.01
0 20 40 60 80 100 120
C 25
20
15
µLD
10
5
0
0 20 40 60 80 100 120
Posición del cromosoma 1 (andamio 0) (Mb)
Fig. 3. Locus candidato autosómico para la carencia de colmillos en elefantes de equilibrio cuantificado mediante el uso de vectores SNP (metroLD) entre muestras sin colmillos.
Gorongosa. (AaC)Andamio 0 dentro del cromosoma 1 del elefante africano, que destaca Valores atípicos extremos en cada distribución (pag <0.001) se indican con puntos azul oscuro. Los
un locus candidato para la falta de colmillos,MEP1a. (A) Divergencia genética (FS T) entre puntos de color azul claro indican valores no extremos. Las líneas verticales continuas representan
morfos de dos colmillos y sin colmillos. (B) Diversidad relativa (Dp = la posición deMEP1aa lo largo del cromosoma 1 del genoma del elefante. Las líneas discontinuas

pagssin colmillos−pagsdos colmillos) entre individuos sin colmillos. Los valores bajos representan representan los límites de la región circundante que muestra una alta densidad de LD elevada.
regiones con diversidad genética relativa baja en morfos sin colmillos. (C) Enlace dis-
subunidad alfa de meprin, una metaloproteína de Fig. 4. Efectos funcionales putativos
matriz que juega un papel importante en la AMELX de loci candidatos sobre la
mineralización de la dentina mediante el morfología del colmillo.Una sección

MEP1A transversal de un colmillo de
procesamiento de un precursor, la sialofosfoproteína
de la dentina (DSPP). Las anomalías en la DSPP se mi elefante africano muestra la
asocian con varios trastornos odontogénicos, incluida posición anatómica de (a) esmalte,
la displasia dentinaria, que provoca malformación de d (b) cemento, (c) dentina (marfil), (d)
la raíz del diente y pérdida prematura del diente.34). periodonto y (e) raíz del colmillo.
MEP1a−/−los ratones muestran alteraciones C Los círculos azul oscuro indican
significativas en la densidad mineral ósea de la regiones que se sabe o se propone
dentina (35).Estas tres ventanas están anidadas que se vean afectadas por el gen
b
dentro de un intervalo genómico extendido (~6 Mb) candidatoAMELX.Se propone que
que muestra un LD elevado (pag <0.001) (Fig. 3C y fig. los círculos azul claro se vean
a
S2), lo que sugiere una selección positiva reciente en afectados por el gen candidato
esta región. Juntos,AMELXyMEP1atienen asociaciones MEP1a.No se sabe que ningún gen
funcionales con el desarrollo de varias regiones afecte la formación de la pulpa
distintas del diente de los mamíferos, incluidos el dental (interior negro de la sección
esmalte, la dentina, el cemento y el periodonto (Fig. transversal).
4). Sin embargo, los análisis de polimorfismos

divergentes y variantes estructurales (incluidas
deleciones, duplicaciones y variantes del número de
copias) entre morfos de colmillo no revelaron
variantes genéticas causales obvias para ninguno de
los locus (materiales complementarios).
En resumen, la selección humana para la falta de

colmillos durante la Guerra Civil de Mozambique
parece estar impulsada por la selección reciente en al
menos un locus ligado al cromosoma X (AMELX)y un selección que favorece un rasgo específico de la hembra a período de conflicto. Sin embargo, los mecanismos
locus autosómico (MEP1a).Vínculo físico entreAMELXy pesar de su efecto deletéreo previamente desconocido en genéticos y de desarrollo exactos que conducen a la
loci maleletales proximales en el cromosoma X, como los machos (selección sexualmente antagónica). Dado el falta de colmillos y/o la inviabilidad masculina siguen
HCCS (31, 33),puede sustentar la herencia masculina marco de tiempo de la selección, la velocidad de la sin resolverse. Aunque los machos sin colmillos no se
letal dominante ligada al X propuesta de la falta de respuesta evolutiva y la presencia conocida del fenotipo encuentran en Gorongosa ni en estudios de muestras
colmillos en la población de Gorongosa. Si nuestra seleccionado antes del evento selectivo, la selección de la de gran tamaño de las poblaciones de elefantes más
interpretación es correcta, este estudio representa un variación genética permanente en estos loci es la estudiadas de África (17, 21, 36, 37),hay informes
raro ejemplo de intervención mediada por humanos. explicación más plausible del rápido aumento de la falta anecdóticos de machos sin colmillos en varios lugares
de colmillos durante estos 15 años. (20, 38, 39).no somos conscientes

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de cualquier estudio que haya establecido vidades sino también para diseñar estrategias 39. E. Abe,Paquidermo22,46–47 (1996).
firmemente una frecuencia de machos sin colmillos para mitigarlas. 40. JS Brashareset al., Ciencia345,376–378
(2014).
más allá de lo que podría explicarse plausiblemente 41. JBS Haldane,J. Genet.44,296–304 (1942).
por lesiones raras o errores del observador (texto 42. KH Andersen, K. Brander,proc. nacional Academia ciencia EE.UU106,
REFERENCIAS Y NOTAS
complementario y tabla S3), pero no podemos 11657–11660 (2009).
1. SK Wassery col., Sci. Adv.4,eaat0625 (2018). 43. M. Heino, B. Díaz Pauli, U. Dieckmann,año Rev. Ecol. Evol.
descartar la posibilidad de mecanismos genéticos 2. S. Wasseret al., Ciencia327,1331–1332 (2010). sist.46,461–480 (2015).
alternativos y/o interacciones genotipo-ambiente . 3. D. Biggs, F. Courchamp, R. Martin, HP Possingham,Ciencias 44. FW Allendorf, JJ Duro,proc. nacional Academia ciencia EE.UU106
Además, los fenotipos intermedios de un solo colmillo 339,1038–1039 (2013). (suplemento 1), 9987–9994 (2009).
4. M. Cardilloet al., Ciencia309,1239–1241 (2005). 45. JS Vertedero,J. Zool.158,293–310 (1969).
comúnmente ocurren en grupos familiares que
5. Onda WJy col., Sci. Adv.1,e1400103 (2015). 46. WH Anciano,Zool. africana158,293–310 (1969).
también incluyen hembras sin colmillos bilaterales.17, 47. AHK Beuchner, HC Dawkins,Ecología42,752–766
6. JJ Midgley, D. Balfour, GI Kerley,S.Afr. J. Ciencia.101,213–215
20, 37). Aunque la evidencia de Gorongosa es (2005). (1961).
consistente con un rasgo letal masculino dominante 7. Médico de cabecera Asnery col., Proc. nacional Academia ciencia EE.UU106,4947– 48. Ala LD, bus IO,Salvaje Monogr.19,3-92
4952 (2009). (1970).
ligado al cromosoma X, los patrones de expresión y 49. RM Pringle,Ecología89,26–33 (2008).
8. MS Waldram, Bonos WJ, Acciones WD,ecosistemas11,
heredabilidad de los colmillos en todo el continente 101-112 (2008). 50. TC Coverdaleet al., Ecología97,3219–3230
pueden ser el resultado de la variación geográfica en (2016).
9. CT Darimonty col., Proc. nacional Academia ciencia EE.UU106,952–954
51. EP Palkovacs, MT Kinnison, C. Correa, CM Dalton,
LD entreAMELX y loci letales masculinos adyacentes, (2009).
AP Hendry,Evol. aplicación5,183–191 (2012).
10. V. Fugère, AP Hendry,proc. nacional Academia ciencia EE.UU115,
loci adicionales en otras partes del genoma de la 52. KB Bienet al., Nat. común11,4155 (2020).
10070–10075 (2018).
especie, variación individual en los patrones de 11. JH Daskin, RM Pringle,Naturaleza553,328–332
EXPRESIONES DE GRATITUD
inactivación del cromosoma X o algún mecanismo (2018).
Agradecemos a A. Gadani, R. Branco, M. Stalmans, P. Tonecas,
genético completamente diferente. Se necesitan más 12. I. Douglas-Hamilton,Orix21,11-24 (1987).
L. Van Wyk, M. Pingo, G. Carr, al personal del Parque Nacional
13. RL Beyerset al., PLOS UNO6,e27129 (2011).
estudios para establecer el número exacto y la Gorongosa y a la República de Mozambique.Fondos:Esta
14. V. Varun, T. Ewing, “La maldición del marfil: la militarización y
identidad de las variantes causales que codifican la investigación fue apoyada por el apoyo financiero a SCC-S. de la

profesionalización de la caza furtiva en África” (Born Free
Universidad de California, Los Ángeles. DG fue apoyado por la
falta de colmillos, y se necesitarán estudios USA, 2014); www.bornfreeusa.org/campaigns/wildlife-trade/
National Geographic Society (GORONG1) y el Proyecto
comparativos en múltiples poblaciones para revelar la ivorys-curse-the-militarization-and-professionalization-
Gorongosa. ElephantVoices (PG y JP) recibió el apoyo de
ofpoaching-in-africa-2014/.
estructura geográfica de la variación genética y la National Geographic Society, Crystal Springs Foundation,
15. ME Stalmans, TJ Massad, MJS Peel, CE Tarnita,
Elephant Crisis Fund, Elephant Sanctuary en Tennessee, WildiZe
herencia que subyace al rasgo. Pringle,MÁS UNO14,e0212864 (2019).
Foundation, Oakland Zoo y Gorongosa Project. RAL fue
El conflicto social y la cosecha comercial pueden 16. JOJ Hatton, M. Couto, “Biodiversity and war: A case study of apoyado por la Fundación Nacional de Ciencias de EE. UU.
Mozambique” (Programa de Apoyo a la Biodiversidad, 2001).
entrelazarse para devastar las poblaciones animales (11, (IOS-1656642) y la Sociedad Geográfica Nacional (WW-268C-17).
RMP recibió el apoyo de la Fundación Nacional de Ciencias de
40).Sin embargo, la mayoría de los casos conocidos de
17. AM Casa Blanca,S.Afr. J. Zool.257,249–254 EE. UU. (IOS-1656527), la Fundación Cameron Schrier, la
cambios evolutivos inducidos por la cosecha ocurren (2002).
gradualmente durante períodos de tiempo más largos, y 18. F. Tajima,Genética123,585–595 (1989). Fundación Greg Carr y el Instituto Ambiental High Meadows de la
19. JH Poole, enEl Comercio de Marfil y el Futuro del Elefante Africano. Universidad de Princeton.Contribuciones de autor:
los efectos selectivos de la cosecha pueden ser difíciles de
Volumen 2: Informes técnicos (Grupo de Revisión del Comercio de SCC-S. concibió el proyecto. SCC-S., BJA, DG,
separar de otros factores (9, 41–44).Nuestro estudio Marfil, 1989). RAL y RMP participaron en la captura de animales y la recolección de
muestra cómo un pulso repentino de disturbios civiles 20. H. Jachmann, PSM Berry, H. Imae,Afr. J. Ecol.33,230–235 muestras genéticas. JP recopiló toda la configuración de los colmillos y los
puede causar cambios evolutivos abruptos y persistentes (1995). datos de encuestas sobre crías. JP y PG crearon, mantuvieron y completaron
21. G. Steenkamp, SM Ferreira, MN Bester,JS Af. Veterinario. Asoc. la base de datos de identificación y avistamientos de elefantes. SCC-S. y BJA
en animales longevos, incluso en medio de una
78,75-80 (2007). analizó todos los datos de encuestas, simulación y genómicos. Todos los
disminución extrema de la población. En Gorongosa, la 22. D. Germain, A. Mehta, M. Beck, G. Sunder-Plassmann, en autores participaron en la interpretación y redacción de los datos.Conflicto de
recuperación tanto de la abundancia de elefantes como de Enfermedad de Fabry: Perspectivas de 5 años de FOS,M. Atul, M. intereses:Varios autores tienen relaciones actuales o anteriores con el
Beck, G. Sunder-Plassmann, eds. (Oxford PharmaGenesis, 2006). Proyecto Gorongosa (GP), una organización sin fines de lucro 501(c)(3) de los
la morfología de los colmillos ancestrales puede ser crucial
EE. UU. que apoya la conservación y el alcance comunitario en el Parque
para la restauración del ecosistema. Los colmillos de Nacional Gorongosa, donde se llevó a cabo la investigación. DG es empleado
23. PC Lee, V. Fishlock, CE Webber, CJ Moss,Comportamiento Ecol.
elefante son herramientas multipropósito que se utilizan Sociobiol.70,337–345 (2016). de GP (2017 al presente); PG y JP son directores de ElephantVoices, una
organización sin fines de lucro 501(c)(3) de EE. UU. que recibió una tarifa de
para excavar alimentos y minerales subterráneos (45, 46)y 24. N. Chhabra, M. Goswami, A. Chhabra,Medicina. Patol Oral. Cirugía
consultoría por la investigación realizada en el Parque Nacional Gorongosa;
Oral. bucal19,e112–e119 (2014).
arrancar y pelar la corteza, lo que puede matar árboles RMP fue miembro no remunerado de un comité asesor de GP de 2010 a 2020.
25. M. Varela, MJ Trujillo-Tiebas, P. García-Camba,EUR. Arco.
(47, 48).Estos comportamientos pueden catalizar pediatra Mella.12,318–322 (2011).
Disponibilidad de datos y materiales:Los datos de secuencia están disponibles
a través del archivo de lectura breve dentro de BioProject PRJNA 761769. Los
transiciones de bosque a pastizal a gran escala (45) y crear 26. N. Alachiotis, P. Pavlidis,común Biol.1,79
datos y el código asociados con este estudio están almacenados y disponibles
hábitat para otras especies a escala local (49, 50).En (2018).
públicamente en Github (https://github.com/brian-arnold/
27. KE Holsinger, BS Weir,Nat. Rev. Genet.10,639–650
consecuencia, un aumento en la falta de colmillos en toda AfricanElephantGenomics). La base de datos de quién es quién y su paradero
(2009).
del elefante de Gorongosa está archivada en www.elephantvoices. org/
la población puede tener impactos aguas abajo, como una 28. M. Nei, JC Miller,Genética125,873–879 (1990). gorongosaelephants/. Esta base de datos está protegida con contraseña
bioturbación reducida, cambios en la composición de las 29. HL Viswanatánet al., J. Periodontol.74,1423–1431 como precaución contra la caza furtiva, pero PG y JP pondrán a disposición los
especies de plantas, heterogeneidad espacial reducida y (2003). datos utilizados en este estudio previa solicitud razonable de acuerdo con los
30. CW Gibsony col., J. Biol. química276,31871–31875 acuerdos de confidencialidad. Todos los datos de esta base de datos que son
una mayor cubierta de árboles, cualquiera de los cuales
(2001). necesarios para los análisis realizados en este estudio están disponibles
podría afectar una miríada de otras propiedades del 31. Gerente General Hobsonet al., Am. J.Med. Gineta. UNA.149A,1698-1705 abiertamente en el enlace proporcionado de GitHub.
ecosistema. En otros lugares, la evolución de las especies (2009).
que realizan funciones ecológicas clave ha ejercido efectos 32. X. Duany col., J. Dent. Res.98,870–878 (2019).
33. SK Prakashet al., Hum. mol. Gineta.11,3237-3248
potentes sobre la estructura de la red alimentaria, la
(2002).
composición de la comunidad y el transporte de MATERIALES COMPLEMENTARIOS
34. S. Malik, S. Gupta, V. Wadhwan, GP Suhasini,J. Oral
science.org/doi/10.1126/science.abe7389
nutrientes.51, 52).La restauración de estas funciones Maxilofacial. Patol.19,110 (2015).
Materiales y métodos
puede requerir escalas de tiempo 35. P. Arnoldy col., Cell Tissue Res.367,351–358
Texto complementario
(2017).
desproporcionadamente más largas que el evento de higos. S1 y S2
36. SR, J. Sarukhan, A. Whyte, R. Hassan, “Evaluación de ecosistemas
selección inicial (44)y, por lo tanto, puede limitar el ritmo Tablas S1 a S8
del milenio: ecosistemas y bienestar humano” (Island Press,
Referencias (53–72)
de los esfuerzos de reconstrucción. Comprender la 2006).
Lista de verificación de reproducibilidad de MDAR
37. CJ Moss,Memorias de elefantes: trece años en la vida de una
dinámica de la rápida evolución en el Antropoceno es, por
familia de elefantes (William Morrow, 1988).
lo tanto, esencial, no solo para revelar los impactos 38. IJ Whyte, A. Hall-Martin,Paquidermo55,31–40 11 de septiembre de 2020; aceptado el 3 de septiembre de 2021
biológicos de la actividad humana contemporánea. (2018). 10.1126/science.abe7389

Materiales complementarios para
La caza furtiva de marfil y la rápida evolución de la falta de colmillos en los elefantes africanos
Shane C. Campbell-Statonet al.
Autor para correspondencia: Shane C. Campbell-Staton, scampbellstaton@princeton.edu
Ciencias374, 483 (2021)

DOI: 10.1126/ciencia.abe7389
El archivo PDF incluye:
higos. S1 y S2
Referencias
Otro material complementario para este manuscrito incluye lo siguiente:
Tablas S1 a S8
Lista de verificación de reproducibilidad de MDAR
Base de datos de elefantes del Parque Nacional Gorongosa
Encuestas de población de Gorongosa -ElephantVoices (JP y PG) completó diez estudios de campo de ~3-4 semanas en
Gorongosa (2011–2019). ElephantVoices creó y llenó la base de datos de Quién es quién y paradero de Gorongosa
Elephant (http://www.elephantvoices.org/gorongosaelephants/ ), una base de datos en línea que alberga un registro de
búsqueda de elefantes conocidos individualmente ("Quién es quién") y registros geoespaciales de avistamientos de
grupos de elefantes observados, así como aquellos capturados en cámaras de seguimiento ("Paradero"). Los usuarios
pueden, por ejemplo, utilizar la base de datos para identificar un elefante por sus características físicas distintivas o para
buscar el número de individuos sin colmillos en la población por familia, edad o sexo. Esta base de datos está protegida
con contraseña como medida de precaución contra los cazadores furtivos que podrían utilizar los datos geoespaciales.
Identificación y registro de elefantes individuales -Usamos la identificación individual como base para monitorear la
población de elefantes. Los elefantes se caracterizaron y registraron en la base de datos de Gorongosa siguiendo métodos
desarrollados por Amboseli Trust for Elephants (53) y utilizados por ElephantVoices durante más de cuatro décadas. Para
identificar individualmente a los elefantes, usamos sexo, edad, precisión de edad (dentro de 10 años, 5 años, 2 años, 1 año, 6
meses, 1 mes, 1 semana, 1 día), familia, precisión familiar (4 = conocido, 3 =buena idea, 2=suposición fundamentada,
1=desconocida), madre, precisión de la madre (4=conocida, 3=buena idea, 2=suposición fundamentada, 1=desconocida) y
características fisonómicas que incluyen la forma y configuración del colmillo, la forma de la oreja, muescas, rasgaduras y
agujeros, cola y otras marcas corporales.
Utilizamos ocho categorías de edad: 0A (0-4,9 años), 0B (5-9,9 años), 1A (10-14,9 años), 1B (15-
19,9 años), 2 (20-24,5 años), 3 (25-34,5), 4 (35-49,9 años), 5 (50+ años) y se definió como "adulto" a los ≥15
años. Nos enfocamos en la identificación y registro de individuos adultos hasta 2017, cuando comenzamos a
registrar los elefantes inmaduros de familias conocidas. A fines de 2019, habíamos identificado 350 elefantes
adultos, de los cuales 198 eran hembras adultas.
Antes de registrar un nuevo elefante, buscamos cuidadosamente en la base de datos cualquier individuo
coincidente para evitar la duplicación. Asignamos a cada individuo registrado un código de identificación alfanumérico
único que comienza con "gf" para mujeres y "gm" para hombres. Subimos hasta seis fotografías a la tarjeta de
identificación digital, agregando el nombre del fotógrafo y el año tomado como metadatos.
Localización y registro de elefantes -Tenemos registros fotográficos de madres conocidas y sus crías que se
remontan a 2011. Recorrimos las pistas principales para buscar grupos de elefantes y usamos la aplicación de
teléfono celular GPS-Trk para llevar un registro de nuestra ruta. Gorongosa está muy arbolado y sus elefantes son
muy defensivos. Los grupos familiares en particular suelen reaccionar ante la aproximación de vehículos con
vigilancia, evasión, confrontación o acoso y ataque. Por lo tanto, cuando avistamos un elefante o un grupo de
elefantes, intentamos inmediatamente fotografiar tantos individuos como fuera posible. Usamos una Canon 6D con
una lente 200-400 y un extensor 1.4 para tomar fotografías de identificación desde una distancia considerable para
no molestar a los elefantes.
Los registros geoespaciales de grupos de elefantes ("avistamientos") se recopilaron mediante Gorongosa EleApp,
una aplicación de Android personalizada diseñada por ElephantVoices que registra directamente la fecha, la hora y la
ubicación del GPS. Ingresamos manualmente el observador, el nombre del lugar (si se conoce), el tipo de grupo (grupo de
machos, grupo familiar, grupo familiar con machos asociados), número de individuos, precisión del conteo (exacta, buena
estimación, conjetura), apellido si se conocen, y los machos y hembras individuales reconocidos. Una vez conectado a WiFi,
los avistamientos registrados en EleApp se cargaron en la base de datos en línea. Las notas de campo generalmente se
registraban en un teléfono móvil y luego se transcribían en el registro en línea. Las notas de campo incluyeron la reacción
de los elefantes al vehículo y otros comportamientos, y,
cuando sea posible, un censo del grupo, incluidas las hembras adultas presentes y la edad y sexo de sus crías. Los
elefantes que no pudimos reconocer en el campo se identificaron más tarde usando la base de datos y sus identificaciones
se agregaron al registro de avistamientos. Se registraron nuevos individuos como se describe anteriormente. Usamos
Adobe Bridge para escribir palabras clave en cada fotografía con el número de registro de todos los elefantes
fotografiados.
Análisis de datos de avistamientos
Proporciones históricas del fenotipo del colmillo:Para estimar la frecuencia de falta de colmillos en Gorongosa antes de
la guerra civil, JP clasificó el estado de los colmillos de elefantes individuales a partir de catorce videos históricos grabados
dentro del parque antes del conflicto (antes de 1972; Table_S1.xlsx). En todas las imágenes de video, se identificaron 149
elefantes adultos individuales (89 machos, 54 hembras). Las personas cuya categoría de colmillo no se pudo determinar
de manera confiable (debido a la posición del cuerpo o al tiempo en la pantalla) se clasificaron como "sin clasificar". Para
estimar la frecuencia de ausencia de colmillos después de la guerra civil, utilizamos individuos registrados en la base de
datos de elefantes de Gorongosa (Tabla_S2.xlsx). Esta base de datos incluía 217 mujeres registradas y 174 hombres
registrados.
Observaciones contemporáneas de madre e hijo -Para los fines de este estudio, buscamos en nuestras notas de campo, 5
TB de imágenes de video y 30 000 fotografías tomadas durante las observaciones de 280 grupos de elefantes para identificar
crías cuyas madres se conocían con un alto grado de precisión. Ingresamos a cada elefante inmaduro al que pudimos
asignar un puntaje de precisión de la madre de ≥2 en una hoja de cálculo. La hoja de cálculo incluía la siguiente información:
nombre de la madre y código de identificación, configuración de los colmillos de la madre (2 colmillos, 1 colmillo, sin
colmillos), precisión de la madre (utilizando las categorías descritas anteriormente), notas de campo, fecha de registro de la
cría por primera vez, edad estimada de la becerro en el primer registro, código de identificación del becerro, fecha de
nacimiento estimada del becerro, puntaje de precisión de la fecha de nacimiento, sexo del becerro y configuración de
colmillos del becerro (desconocido, 2 colmillos, 1 colmillo, sin colmillos). Los elefantes inmaduros de hasta 8 años de edad se
encuentran a menos de 5 metros de sus madres el 80% del tiempo,54). A medida que los terneros envejecen, tienden a
encontrarse a mayor distancia de sus madres, particularmente en el caso de los machos jóvenes. Debido a esta
diferenciación entre los sexos, limitamos nuestro análisis a los terneros que fueron< 5 años de edad en el primer registro.
Los terneros que se registraron por primera vez como bebés (se estima que son< 1 año de edad) y fueron vistos en estrecha
asociación con una hembra adulta, junto con crías o crías que fueron observadas, filmadas o fotografiadas amamantando,
se les asignó una puntuación de precisión de madre de 4. Las crías y crías observadas en estrecha asociación con,
orientando hacia, y/o siguiendo persistentemente a una hembra adulta en particular, se les asignó un puntaje de precisión
de la madre de 3. Para el análisis, incluimos solo terneros con puntajes de precisión de la madre de 3 o 4. De los 270 terneros
ingresados en la hoja de cálculo, 130 eran de sexo conocido, tenían una precisión de la madre de 3 o 4, y eran< 5 años de
edad en el momento del primer registro. Los análisis estadísticos en el texto principal excluyen individuos con colmillos
únicos (se informan números y porcentajes) porque los individuos con colmillos únicos pueden ocurrir debido a la rotura de
colmillos y, por lo tanto, representan una categoría ambigua para comprender la heredabilidad de la ausencia de colmillos
con base genética. Estos datos de avistamientos madre-hijo se incluyen en Table_S4.xlsx madre-hijo, y todo el código R
utilizado para filtrar y analizar estos datos está archivado en GitHub (y estará disponible públicamente tras su publicación).
Selección de hembras sin colmillos en Gorongosa-Con estimaciones del tamaño de la población antes y después de la guerra, y
asumiendo de manera conservadora una proporción de sexos igual de machos y hembras, utilizamos la distribución de Wallenius
(paquete BiasedUrn R) para modelar las probabilidades de que las hembras sin colmillos sobrevivan a la guerra. Usando un valor de
probabilidad de 1 correspondiente a ninguna selección, primero simulamos la proporción esperada de hembras sin colmillos
después de la guerra (Figura 2a). Luego calculamos la probabilidad, o la probabilidad
de observar nuestros datos dado un valor de probabilidades, para probabilidades que van del 1 al 10 en intervalos de 0.001. Un
valor de probabilidad de 10 significa que las hembras sin colmillos tienen 10 veces más probabilidades de sobrevivir a la guerra que
las hembras con colmillos. Esta curva de probabilidad aproximada (Figura 2b) se usó para inferir la estimación de máxima
verosimilitud del valor de probabilidad, junto con el intervalo de confianza del 95 % de esta estimación utilizando una caída en 1,92
unidades logarítmicas de verosimilitud a partir de la estimación de máxima verosimilitud. Todo el código R utilizado para estos
cálculos está archivado en GitHub (y estará disponible públicamente tras su publicación).
Análisis de datos genómicos
Captura de animales y muestreo genético -Durante mayo-agosto de 2018, inmovilizamos químicamente a 18 elefantes
hembra (norte=7 colmillos,norte=11 sin colmillos) por inyección remota (dardos) desde un helicóptero utilizando una
combinación de oxalato de tiafentanilo y azaperona. La dosificación se basó en el tamaño aproximado y la edad del
individuo, que evaluamos visualmente en el momento de la captura. Supervisamos cuidadosamente a cada elefante durante
el manejo y medimos la frecuencia cardíaca (normal: 25–30 lpm), la frecuencia respiratoria (normal: 4–6 respiraciones/
minuto) y la temperatura rectal (normal: 36–37oC) a intervalos de 5 min. También cubrimos los ojos de cada individuo para
minimizar la exposición a estímulos externos. Mientras estaba inmovilizado, a cada elefante se le colocó un collar GPS de
iridio (Savannah Tracking, Nairobi, Kenia) para rastrear los movimientos como parte de un estudio relacionado. Obtuvimos
una muestra de sangre (10 mL) de cada individuo por venopunción de una de las principales venas de la oreja. Cuando se
completó la recolección de muestras, antagonizamos el thiafentanil con naltrexona y observamos a cada elefante desde una
distancia segura hasta que recuperó el equilibrio y se alejó del área. Todos los procedimientos de manipulación de animales
fueron aprobados por el Comité de uso y cuidado de animales de la Universidad de Idaho (protocolo n.° 2015-39) y se
realizaron de acuerdo con las pautas establecidas por la Sociedad Estadounidense de Mamólogos (55).
Extracción de ADN, preparación de bibliotecas y secuenciación -Extrajimos ADN de muestras de sangre

individuales utilizandoMini kit de ADN genómico PureLink™ (Thermo Fisher). El ADN extraído se envió al Instituto
de Biociencias Cuantitativas de California (Universidad de California, Berkeley) para la preparación de bibliotecas y
la secuenciación del genoma completo. Preparamos estas muestras de ADN para 150 ciclos de secuenciación de
extremos emparejados en un Illumina NovaSeq.
Alineación de secuencias y llamada de variantes-Las lecturas se procesaron mediante un flujo de trabajo de Snakemake (
https://github.com/harvardinformatics/shortRead_mapping_variantCalling ) para crear un archivo VCF que contenga SNP de
alta calidad para análisis posteriores. Específicamente, las lecturas se filtraron primero con fastp (56) utilizando la opción
"detect_adapter_for_pe" para eliminar las lecturas de baja calidad y recortar las secuencias de adaptador restantes.
Posteriormente, las lecturas se asignaron al ensamblaje del genoma Loxafr3.0 para Loxodonta africanausando el algoritmo
BWA-MEM (57) (junto con la opción -M); Los duplicados de PCR se marcaron para análisis posteriores utilizando Picard (
http://broadinstitute.github.io/picard ). En Table_S5.xlsx se proporcionan varios resúmenes del proceso de mapeo y filtrado
de lectura, incluidas las fracciones de lecturas de alta calidad, alineaciones de lectura de alta calidad y duplicados de PCR,
junto con las profundidades de secuenciación medias de todo el genoma. Secuenciamos 13 muestras a mayores
profundidades (promedio ~30X) y las 5 muestras restantes a profundidades intermedias (promedio ~10-15X) debido a los
bajos rendimientos de ADN.
Luego usamos lecturas alineadas para detectar SNP e indels pequeños usando el flujo de trabajo
GATK (v. 4.1.8) HaplotypeCaller. Los sitios SNP de baja calidad se filtraron utilizando la expresión "QD < 2,0 ||
FS > 60,0 || SOR > 3,0 || MQ < 40,0 || MQRankSum < -12,5 || ReadPosRankSum < -8,0 ", y no filtramos sitios
con exceso de heterocigosidad para evitar el descarte de sitios potencialmente relevantes para este estudio.
Después del filtrado, teníamos 11 931 133 SNP. Por último, anotamos variantes en el VCF final usando snpEff (
58) (base de datos Loxafr3.99). Aunque asignamos lecturas a la referencia Loxafr3.0,
utilizó información del ensamblaje LoxAfr4 para agrupar andamios en cromosomas para análisis
particulares.
Control de calidad -Utilizamos vcftools (59) para calcular la relación (estadística Ajk no ajustada) de los
individuos entre sí para verificar que las muestras no se originaron en la misma familia
(Tabla_S6.xlsx). Dos individuos, 0045B y 2986A, parecían ser hermanos (Ajk » 0.5), por lo que solo usamos el
individuo 0045B para análisis posteriores para evitar que la relación sesgue los resultados.
Además del filtro SNP por sitio aplicado anteriormente, aplicamos filtrado adicional por
individual para análisis que dependían de genotipos de alta calidad: Tajima's D, LD (usando vectores SNP en
RAiSD), heterocigosidad y diversidad relativa (pagssin colmillos-pagsdos colmillos), descrito abajo. Para estos análisis, solo usamos las
13 muestras (7 sin colmillos, 6 con colmillos) que tenían profundidades altas (~30X; Table_S5.xlsx) y solo consideramos sitios
variables en los que cada uno de estos individuos tenía al menos 8X de profundidad pero no más de 80X profundidad. No
consideramos ningún sitio al que le faltaran datos. En particular, nuestras restricciones de profundidad de secuenciación
por individuo y la intolerancia de los datos faltantes no descartaron una cantidad significativa de sitios; de los ~13,5 millones
de SNP que cumplieron con un umbral de profundidad mínima inferior de 4X por persona, el 97 % se retuvo cuando se
utilizó nuestra profundidad mínima superior de 8X por persona (Tabla_S7.xlsx). Los únicos análisis que utilizaron todas las
muestras, de profundidad alta e intermedia, involucraron ANGSD (60) para evaluar la diferenciación entre muestras sin
colmillos y con colmillos (FS TyDXY). Este programa utiliza las probabilidades de genotipo para dar cuenta de la incertidumbre
dentro de las regiones de menor profundidad de secuenciación. Para obtener una lista de qué muestras se usaron para qué
análisis, consulte Table_S8.xlsx.
Para definir ventanas genómicas para análisis, buscamos bloques de SNP en LD relativamente alto. Utilizamos vcftools (59
) para cuantificar la DL de genotipo por sitio (medida comor2) para nuestras muestras de alta profundidad y descubrió que los
bloques de 10 kb normalmente teníanr2valores > 0.5 (Figura S1). Dado que las ventanas genómicas para muchos de nuestros
análisis se definieron en función de los SNP, elegimos tamaños de ventana SNP tales que la longitud media de la ventana, en pares
de bases, fuera de aproximadamente 10 kb o menos (Table_S8.xlsx).
Análisis genómico de las diferencias demográficas entre fenotipos de colmillo–Utilizamos vcftools (59) para calcular el TajimaD
en ventanas de 10 kb que no se superponen para grupos con colmillos y sin colmillos. Utilizando todas las ventanas de 10 kb para las
que había estimaciones disponibles, comparamos la diferencia media enDentre grupos usando undos muestras de Welcht-prueba.
Para asegurar que las diferencias observadas en la mediaDno se vieron afectados significativamente por las diferencias en el tamaño
de la muestra entre los grupos (7 sin colmillos, 6 con colmillos) o la elección de individuos específicos, volvimos a ejecutar el análisis
siete veces más, reduciendo iterativamente el grupo sin colmillos a seis individuos mediante la eliminación de un individuo diferente.
Los resultados de los análisis de muestreo reducido siguieron siendo estadísticamente significativos en cada caso. Por lo tanto,
informamos la comparación original entre los grupos de morfología de colmillo utilizando todas las muestras de alta profundidad.
Escaneos de selección y desequilibrio de ligamiento -Para detectar firmas de selección dentro de elefantes sin
colmillos, usamos RAiSD (72), que calcula varias métricas sensibles a los barridos. Calculamos estas métricas en
ventanas deslizantes de 50 SNP a lo largo del genoma (con valores predeterminados para otros parámetros) y solo
usamos la métrica que cuantifica LD usando vectores SNP (µviejo). Las puntuaciones individuales por ventana se
construyen de manera que los valores altamente positivos sean consistentes con la selección reciente (es decir, LD
alto).
Identificación de loci diferenciados -Utilizamos un análisis de ventana deslizante a lo largo del genoma para cuantificar la
diferenciación genética entre muestras con colmillos y sin colmillos. Este análisis utilizó dos estadísticas genéticas de población:FS Ty
DXY.FS Tutiliza diferencias normalizadas en las frecuencias alélicas entre grupos de muestras. TiempoFS Tes una forma popular de
cuantificar la diferenciación, sus valores dependen en gran medida de los niveles de diversidad, de modo que se espera que las
regiones genómicas con baja diversidad dentro de los grupos tengan valores más altos (60, 61). Por lo tanto, para asegurarnos de
que detectamos regiones genómicas que eran verdaderamente
diferenciado entre muestras sin colmillos y con colmillos, y no solo regiones de baja diversidad, también usamosDXY
(62), que es independiente de la diversidad de secuencias dentro de los grupos. Esta estadística se calcula mediante
el número promedio de diferencias por pares entre secuencias de dos grupos, ignorando todas las comparaciones
entre secuencias dentro de grupos.
Para calcular estas estadísticas, utilizamos ANGSD (60), que utiliza las probabilidades de genotipo para dar cuenta
de la incertidumbre dentro de las regiones de menor profundidad de secuenciación. Por lo tanto, utilizamos las 18 muestras
para estos análisis, ya que ANGSD tiene en cuenta la incertidumbre del genotipo para las muestras de profundidad
intermedia (Tabla_S5.xlsx). Tuvimos ANGSD calcularFS Ten ventanas de 10kb a lo largo del genoma, y también lo usamos
para calcular frecuencias de alelos menores dentro de muestras con colmillos y sin colmillos, excluyendo sitios que tenían
una frecuencia de alelos menores (en las 18 muestras) < 10%, y también excluyendo bases de baja calidad (BQ < 20) y
lecturas mapeadas de baja calidad (MQ < 20). Usando ventanas deslizantes de 50 SNP (con un tamaño de paso de 10 SNP),
calculamosDXYcomo∑($1 (́1 − $2) + $2 (́1 − $1))dóndepags1 ypags2 representan frecuencias alélicas en grupos sin colmillos y
con colmillos, respectivamente. Valores deDXYfueron normalizados por el número de SNP en cada ventana (63,64). Estas
ventanas 50-SNP usadas para calcularDXYtenía una longitud similar, en pares de bases, a otros análisis (Tabla_S8.xlsx).
Análisis de heterocigosidad -Para estudiar los niveles de heterocigosidad a lo largo del genoma, usamos cyvcf2 (26) para analizar
nuestro archivo VCF y calcular las desviaciones locales de la heterocigosidad observada a partir de las proporciones.
esperado bajo el equilibrio de Hardy-Weinberg (2pags(1-pags), dóndepagses la frecuencia del alelo en la

muestra; Figura 4d).
Para estos análisis de heterocigosidad, solo consideramos los SNP que eran comunes en las muestras sin colmillos (15-85
% de frecuencia) pero que estaban ausentes en las muestras con colmillos. Si bien esperamos que una mutación letal masculina
ligada al cromosoma X sea heterocigota en las mujeres, es posible que los SNP vinculados a esta mutación no lo sean, especialmente
si estos SNP vinculados tenían frecuencias intermedias cuando surgió la mutación causal por primera vez y estaban presentes tanto
en mutantes como en los de tipo salvaje. antecedentes genéticos. Sin embargo, los SNP vinculados que tenían frecuencias muy
bajas, como los exclusivos del trasfondo genético en el que surgió la mutación causal, pueden enriquecerse para los genotipos
heterocigotos después de que el alelo mutante letal masculino ligado al X experimentara una selección positiva y aumentara la
frecuencia de estos SNP vinculados. Por lo tanto, para apuntar a este subconjunto de SNP vinculados que también pueden
enriquecerse para genotipos heterocigotos, solo consideramos los SNP que eran comunes en muestras sin colmillos (15-85% de
frecuencia) pero ausentes en muestras con colmillos. Dado que este procedimiento de creación de subconjuntos aumenta la
distancia entre SNP de los SNP que se analizan en última instancia, utilizamos ventanas de 10 SNP (con un tamaño de paso de 2 SNP),
que correspondían a ventanas genómicas de aproximadamente 10 kb de tamaño. Este tamaño de ventana SNP más pequeño se
eligió para hacer que el tamaño de estas ventanas (en pares de bases) sea más comparable con los otros análisis (Table_S8.xlsx).
Análisis de la diversidad genética -La diversidad genética se calculó para individuos con colmillos y sin colmillos por
separado en ventanas de 10 kb sin superposición utilizando vcftools. La diversidad relativa se calculó como la
diferencia en la diversidad observada entre el grupo sin colmillos y el grupo con colmillos (pagssin colmillos-pagscon colmillos). Si el
locus candidato respalda el fenotipo sin colmillos, esperaríamos una diversidad genética significativamente menor, en
comparación con el promedio de todo el genoma, en la región candidata debido a la fuerte selección reciente dentro de los
individuos sin colmillos. Alternativamente, la diversidad dentro de los individuos con colmillos no debe ser
significativamente más bajo que el promedio de todo el genoma. Significarpagsel genoma completo fue casi idéntico
para ambos grupos, con una media de 0,001666 para muestras con colmillos (desv. constante = 0,00295) y 0,001668 para
muestras sin colmillos (desv. constante = 0,00287). Dentro de las 3 ventanas candidatas asociadas con MEP1a (scaffold_0:
posición 117320001 – 117330000, posición 117330001 – 117340000 y posición
117340001 – 117350000),pagslas estimaciones fueron 0,009, 0,009 y 0,011, respectivamente, para el grupo con colmillos, y 0,0002,
0,0004 y 0,0004, respectivamente, para el grupo sin colmillos. Por lo tanto, mientras observamos una disminución de la diversidad
dentro de las muestras sin colmillos, las muestras con colmillos también tenían una diversidad elevada dentro de las muestras.
región candidata. Esto es impulsado por un conjunto de 246 variantes que no son de referencia que están todas fijadas dentro
de muestras sin colmillos pero presentes en frecuencias intermedias en muestras con colmillos (ver “Región candidata en el
cromosoma 1" abajo).
Análisis de SNP diferenciados-Además de nuestro análisis basado en ventanas para detectar regiones diferenciadas
entre muestras sin colmillos y con colmillos (usandoFS TyDXY,arriba), usamos cyvcf2 para escanear nuestro VCF en
busca de SNP individuales altamente diferenciados e indeles pequeños con diferencias de frecuencia alélica entre
muestras sin colmillos y con colmillos que eran ≥ 50%. Usamos solo aquellos individuos que tenían una alta
profundidad de secuenciación. Cuantificamos la diferenciación de SNP utilizando la diferencia total de frecuencia de
alelos en todos los alelos que no son de referencia. Por ejemplo, si las muestras sin colmillos tuvieran múltiples alelos
que no son de referencia que no se encuentran en las muestras con colmillos, cada uno contribuiría a la diferencia
general de frecuencias alélicas. Si bien la mayoría de los SNP son bialélicos en nuestras muestras (95,6 %), utilizamos
este procedimiento para acomodar los sitios multialélicos menos frecuentes que pueden ser biológicamente
relevantes. Curiosamente, a pesar de las altas profundidades de secuenciación y relativamente pocas muestras por
grupo,
Análisis de grandes variantes estructurales-Para identificar variantes estructurales más grandes no detectables por GATK4,
utilizamossv-callers(66),un flujo de trabajo de Snakemake que ejecuta cuatro llamadores de variantes estructurales: Manta (v1.1.0),
DELLY (v0.7.7), LUMPY (v0.2.13) y GRIDSS (v1.3.4). El flujo de trabajo de sv-callers utiliza los llamantes de variantes estructurales en
cada muestra individual, por lo que combinamos llamadas entre muestras usando SURVIVOR (67) y llamadas combinadas que eran
del mismo tipo (p. ej., eliminación, inserción) y tenían puntos de interrupción con una diferencia de 1 kb entre sí. Dentro de estos
archivos VCF fusionados, usamos el campo "SUPP_VEC", creado por SURVIVOR, en la columna INFO. Este campo indica la presencia o
ausencia de una variante estructural dentro de cada muestra, pero no proporciona información sobre el genotipo. Para centrarnos
en las variantes que podrían explicar la diferencia en el estado de los colmillos entre los elefantes sin colmillos y con colmillos, solo
consideramos las variantes que tenían frecuencias apreciablemente más altas dentro de las muestras sin colmillos, es decir,
frecuencias que eran al menos un 50 % más altas en las muestras sin colmillos en comparación con las muestras con colmillos.
Elementos reguladores cis candidatos (cCRE)–Para evaluar si los SNP no exónicos ocurrieron dentro de los
elementos reguladores potenciales, buscamos cCRE en la base de datos ENCODE dentro del genoma humano
(compilación hg19). Para cada gen dentro de las dos ventanas candidatas mencionadas anteriormente (una en el
cromosoma X, otra en el cromosoma 1), reunimos todos los cCRE que estaban (1) dentro del cuerpo del gen, (2)
entre el primer y el último sitio de inicio de la transcripción, o (3) hasta 50 kb aguas arriba del sitio de inicio de la
transcripción. Luego tomamos las coordenadas de estos cCRE y usamos la herramienta de elevación del navegador
del genoma UCSC para traducir las coordenadas del genoma hg19 al genoma del elefante (loxAfr3.0). Si bien este
análisis brinda información adicional sobre el impacto potencial de las variantes no exónicas, no sabemos si estos
cCRE son biológicamente significativos en los elefantes africanos sin trabajo experimental adicional.
Región candidata en el cromosoma X -Dentro de la región candidata scaffold_39: 19913744 - 20932476
(Figura 2d), hay un solo sitio con una frecuencia de alelos del 50% en muestras sin colmillos pero
completamente ausente en muestras con colmillos. Este sitio contiene una indel multialélica intergénica en la
que el alelo de referencia es T y los alelos alternativos son TG, TGG y TGGG. Cuatro muestras sin colmillos eran
heterocigotas para el alelo TGG, una muestra era heterocigota para el alelo TG, una muestra era heterocigota
para los alelos TG y TGG (es decir, sin alelo de referencia) y la última muestra sin colmillos era homocigota
para el alelo de referencia. En comparación, las muestras de dos individuos con dos colmillos eran
heterocigóticas para el alelo TGGG, que no se encontró en ninguna de las muestras sin colmillos. Más lejos
hay tres SNP aguas arriba del gen HCCS, y estos implican la no referencia bialélica.
alelos exclusivos de las muestras sin colmillos. Uno de estos SNP se encuentra dentro de un elemento regulador cis
candidato (cCRE, descrito anteriormente). En estos tres sitios, cinco muestras sin colmillos eran heterocigotas para el alelo
alternativo, una era homocigota y una tenía el alelo de referencia en los tres sitios.En términos de variantes estructurales
grandes, DELLY detectó una eliminación de 2,6 kb dentro del intervalo, pero estuvo presente en 4 de 7 muestras sin colmillos
y 1 de 6 muestras con colmillos. Fuera del intervalo candidato, tanto DELLY como LUMPY detectaron una eliminación de 1 kb
133 kb aguas arriba del intervalo, presente en 3 de 7 muestras sin colmillos y ausente en las muestras con colmillos.
Región candidata en el cromosoma 1 -Dentro de la región candidata scaffold_0:117320001-117350000 (Figura 3), hay un
conjunto de 246 variantes (SNP e indeles pequeños) que se fijaron todas en muestras sin colmillos pero presentes con una
frecuencia del 50 % en muestras con colmillos. Estas variantes son en su mayoría intergénicas entre MEP1a y PLA2G7 (norte
=126) o dentro de los intrones MEP1a (norte=86). Si bien ninguna de estas variantes se encuentra dentro del promotor de
MEP1a,norte=89 están dentro de cCRE (descritos a continuación), incluidos 7 pequeños indels. Además de estas variantes no
codificantes, existen 3 mutaciones no sinónimas en los exones de MEP1a. Dentro de toda esta ventana, cuatro de las seis
muestras con colmillos eran heterocigotas en todas estas posiciones variantes, mientras que una era homocigota para
todos los alelos alternativos y otra era homocigota para todos los alelos de referencia (totalizando una frecuencia alélica del
50 % en las muestras con colmillos en todas estas posiciones). variantes). Las muestras sin colmillos eran homocigóticas
para los alelos alternativos en todas las variantes de esta región.En términos de grandes variantes estructurales, no existía
nada dentro de la región candidata. Sin embargo, Manta detectó una inserción de 104 pb 411 kb aguas arriba de la región
que estaba presente en 5 de 7 muestras sin colmillos pero ausente en las muestras con colmillos. Además, DELLY detectó
una eliminación de 28 pb 364 kb aguas abajo de la región que estaba presente en 4 de 7 muestras sin colmillos pero
ausente en las muestras con colmillos.
Un mecanismo candidato para la ausencia de colmillos de base genética en los elefantes africanos -En los
mamíferos, las hembras portan el doble de cromosomas X que los machos, pero logran la misma dosis de genes a
través de la inactivación del cromosoma X, en la que una copia del cromosoma X se silencia al principio del desarrollo.
Las células somáticas pueden variar en qué copia silencian, lo que da como resultado un mosaicismo fenotípico
cuando alelos diferentes en cromosomas X alternativos dan lugar a fenotipos diferentes. En condiciones maleletales
dominantes ligadas a X, incluidas las asociadas con AMELX, la inactivación de X se ha identificado o se ha planteado la
hipótesis como un factor que determina los resultados fenotípicos de la variación genética.68–71). La variabilidad
fenotípica asociada con la inactivación del cromosoma X (XCI) es un fuerte candidato como un mecanismo que
impulsa la variabilidad en la herencia y presentación de la morfología del colmillo en Gorongosa. La región candidata
ligada al sexo es sinténica con la región Xp22.2 del cromosoma X humano, que está asociada con el síndrome de la
enfermedad MIDAS/XAI (71). La herencia letal masculina dominante ligada al cromosoma X de esta enfermedad se
asocia comúnmente con aneuploidía segmentaria en toda la región. Sin embargo, la variación en la expresión de
rasgos es muy variable dentro y entre familias. En ciertos casos, las madres asintomáticas pueden tener hijas que
presenten el rasgo (70). En tales casos, madre e hija comparten el genotipo causal, pero el individuo asintomático
muestra una inactivación preferencial del cromosoma afectado.70). Dada la homología entre la región
humanaXp.22.2 con la región candidata ligada al cromosoma X del genoma del elefante, proponemos que la
inactivación sesgada de X puede explicar instancias aberrantes en Gorongosa en las que una madre con dos colmillos
se asoció con una hija sin colmillos, como se observó en una sola caso en este estudio.
Encuesta literaria–Para evaluar la frecuencia de ausencia de colmillos en las poblaciones de elefantes africanos,
revisamos sistemáticamente la literatura (Tabla_S3.xlsx). El 20 de abril de 2020, buscamos en Google Scholar usando
la frase ["elefante africano" sin colmillos] e ISI Web of Science usando la frase [(sin colmillos* O "colmillo perdido*"
O "falta* de colmillo*" O "pérdida de colmillo*" ) Y elefante*]. Estas búsquedas arrojaron 308 y 18 resultados,
respectivamente, todos los cuales escaneamos; aquellos que parecían probables presentar
Se recuperó y revisó información cuantitativa sobre la carencia de colmillos en los elefantes africanos. Exploramos más la literatura citada en estas referencias para identificar fuentes potenciales
adicionales, y recuperamos datos de una base de datos en línea administrada por JP y PG. No se pudo obtener una pequeña cantidad de fuentes potenciales. En total, revisamos 87 libros, artículos y
disertaciones; Table_S3.xlsx incluye información de 24 fuentes, lo que produjo 58 registros en total. Los estudios difirieron en lo que informaron y cómo. Siempre que fue posible, extrajimos datos
sobre las frecuencias generales y específicas del sexo sin colmillos; los tamaños de muestra de los que se derivaron estas frecuencias; si se informaron individuos con un solo colmillo; la presión
cinegética en el lugar (evaluada cualitativamente a partir de la información de las fuentes); si los autores informaron indicios de que la falta de colmillos es hereditaria; la hipótesis de los autores sobre
el mecanismo de ausencia de colmillos; el formato en que se presentaron los datos; y cualquier nota pertinente sobre y/o citas de la fuente principal. Las celdas en blanco indican que la información
no se presentó y no se pudo inferir de la fuente. Los signos de interrogación indican incertidumbre (ya sea por calificaciones explícitas presentes en la fuente original o porque no estábamos seguros
de nuestra interpretación de la información en la fuente; en estos casos, explicamos más en las notas). Solo dos fuentes informaron frecuencias apreciables (> 2%) de falta de colmillos en elefantes
africanos machos ( y cualquier nota pertinente sobre y/o citas de la fuente principal. Las celdas en blanco indican que la información no se presentó y no se pudo inferir de la fuente. Los signos de
interrogación indican incertidumbre (ya sea por calificaciones explícitas presentes en la fuente original o porque no estábamos seguros de nuestra interpretación de la información en la fuente; en
estos casos, explicamos más en las notas). Solo dos fuentes informaron frecuencias apreciables (> 2%) de falta de colmillos en elefantes africanos machos ( y cualquier nota pertinente sobre y/o citas
de la fuente principal. Las celdas en blanco indican que la información no se presentó y no se pudo inferir de la fuente. Los signos de interrogación indican incertidumbre (ya sea por calificaciones
explícitas presentes en la fuente original o porque no estábamos seguros de nuestra interpretación de la información en la fuente; en estos casos, explicamos más en las notas). Solo dos fuentes
informaron frecuencias apreciables (> 2%) de falta de colmillos en elefantes africanos machos ( en estos casos, explicamos más adelante en las notas). Solo dos fuentes informaron frecuencias
apreciables (> 2%) de falta de colmillos en elefantes africanos machos ( en estos casos, explicamos más adelante en las notas). Solo dos fuentes informaron frecuencias apreciables (> 2%) de falta de
colmillos en elefantes africanos machos (72,73), y consideramos que estas dos estimaciones son inciertas según las declaraciones de las fuentes originales.
Fenotipo intermedio de un solo colmillo-Los individuos con un solo colmillo representan una categoría ambigua para
nuestros análisis porque las lesiones pueden resultar en la pérdida de un colmillo, mientras que la pérdida adquirida y
simétrica de ambos colmillos es extremadamente rara; por lo tanto, se puede suponer con seguridad que la falta de
colmillos bilateral es congénita (74, 75), pero los casos de falta de colmillos unilaterales son menos seguros.Varios estudios
incluyen informes anecdóticos de este tipo de lesiones, que pueden conducir a la infección y la pérdida del diente (76–79).
Hasta donde sabemos, los datos cuantitativos más extensos son de Steenkamp et al. 2007 (75), quien evaluó fotografías de
~1500 animales de 15 poblaciones en 7 países en busca de evidencia de fractura de ambos colmillos (norte=2695 colmillos
examinados) y ausencia de colmillos congénita (ver Table_S3.xlsx). La proporción de colmillos fracturados fue muy variable
entre las poblaciones (rango 0–44 %), con un promedio de 9,4 % entre las hembras y 7,4 % en general (la rotura bilateral fue
muy rara, lo que sugiere que hasta ~19 % de las hembras y ~15 % de todos los individuos). tenía un colmillo roto). Sin
embargo, la proporción de colmillos fracturados disminuyó exponencialmente con la lluvia; considerando solo las
poblaciones con precipitaciones ≥ 800 mm año-1(comparable a Gorongosa, 840 mm año-1), solo 6 de 301 colmillos estaban
fracturados (2%, lo que sugiere ~4% de los individuos). Por lo tanto, la frecuencia de hembras con un solo colmillo en
Gorongosa (~7,5 %) cae dentro del rango de frecuencias de fractura de colmillo en toda África, pero es más alta de lo
esperado dadas las lluvias en Gorongosa. De hecho, los registros en la base de datos de elefantes de Gorongosa indican que
la frecuencia de rotura de colmillos unilaterales entre sexos es del 3,1% (norte=260), predominantemente en animales
mayores, lo que sugiere que la lesión por sí sola no puede explicar el fenotipo de un solo colmillo en nuestro estudio.
La evidencia de varios estudios también indica que los colmillos únicos tienden a darse en familias, a
menudo aquellas con altas proporciones de hembras sin colmillos, lo que sugiere que existe un fenotipo
intermedio hereditario (72,73,80); pero mira (29). No obstante, debido a la incertidumbre sobre el origen congénito
versus adquirido de los colmillos únicos para cualquier observación dada y las comparativamente pocas
observaciones de hembras con un colmillo en los datos de la encuesta madre-hijo (norte=0 madres, 8 terneros),
nos abstenemos de intentar inferencias sobre la base y el patrón de herencia de la carencia de colmillos unilateral;
consideramos que esta es una vía importante para futuras investigaciones.
Figura S1. Genotipo LD vs distancia entre SNPs.Desequilibrio de ligamiento (DL) entre genotipos, medido comor2,
decayó a aproximadamente 0,5 (línea de puntos horizontal) para los SNP que estaban separados por 10 kb (línea de
puntos vertical). El panel superior muestra la descomposición der2vs distancia inter-SNP para el cromosoma X,
mientras que el panel inferior muestra este decaimiento para el cromosoma 1.
Figura S2. LD a lo largo de scaffold_0.El panel superior muestra el desequilibrio de ligamiento (LD), medido con vectores
SNP, utilizando ventanas de 50 SNP que tienen un tamaño medio de 7,8 kb. El panel inferior muestra patrones de LD a
mayor escala utilizando ventanas 1000-SNP que tienen un tamaño medio de 343 kb. La región candidata en scaffold_0 (línea
roja), que forma parte del cromosoma 1, está anidada dentro de una región más grande (~6Mb; líneas punteadas) que
muestra una LD elevada.
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La caza furtiva de marfil y la rápida evolución de la falta de colmillos en los elefantes africanos
Shane C. Campbell-StatonBrian J. ArnoldDominique GonçalvesPetter GranliJoyce PooleRyan A. LongRobert M. Pringle
Ciencias, 374 (6566),
perder los colmillos

La cosecha y la caza furtiva de la vida silvestre han aumentado a medida que la población humana y nuestra tecnología han crecido. Estas presiones
ahora ocurren en tal escala que pueden considerarse impulsores selectivos. Campbell-Statony otros. muestran que este fenómeno ha ocurrido en
los elefantes africanos, que son cazados furtivamente por su marfil, durante los 20 años de guerra civil de Mozambique (ver la Perspectiva de
Darimont y Pelletier). En respuesta a la intensa caza furtiva por parte de las fuerzas armadas, las poblaciones de elefantes africanos en el Parque
Nacional Gorongosa se redujeron en un 90 %. A medida que la población se recuperó después de la guerra, una proporción relativamente grande de

hembras nació sin colmillos. Una exploración más profunda reveló que este rasgo estaba ligado al sexo y relacionado con genes específicos que
generaban un fenotipo sin colmillos con más probabilidades de sobrevivir frente a la caza furtiva. —SNV
Ver el artículo en línea

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El títuloCienciases una marca registrada de AAAS.
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IMPACTOS DE LA CAZA FURGENTE firmas genómicas del cambio en el tamaño de la población

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A 2 1 0 B 200K Sobrevivientes de descendencia

hembras sin colmillos

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Campbell-Statonet al., Ciencia374,483–487 (2021) 22 de octubre de 2021 2 de 5

patrones de divergencia genética entre morfos de fenotipo materno

Proporción de descendencia femenina

Proporción de descendencia femenina

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implicada en la biomineralización del esmalte y

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subunidad alfa de meprin, una metaloproteína de Fig. 4. Efectos funcionales putativos

matriz que juega un papel importante en la AMELX de loci candidatos sobre la

mineralización de la dentina mediante el morfología del colmillo.Una sección

MEP1a−/−los ratones muestran alteraciones C Los círculos azul oscuro indican

significativas en la densidad mineral ósea de la regiones que se sabe o se propone

esta región. Juntos,AMELXyMEP1atienen asociaciones MEP1a.No se sabe que ningún gen

funcionales con el desarrollo de varias regiones afecte la formación de la pulpa

esmalte, la dentina, el cemento y el periodonto (Fig. transversal).

4). Sin embargo, los análisis de polimorfismos

En resumen, la selección humana para la falta de

Campbell-Statonet al., Ciencia374,483–487 (2021) 22 de octubre de 2021 4 de 5

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biológicos de la actividad humana contemporánea. (2018). 10.1126/science.abe7389

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Shane C. Campbell-Statonet al.

Autor para correspondencia: Shane C. Campbell-Staton, scampbellstaton@princeton.edu

Ciencias374, 483 (2021)

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Otro material complementario para este manuscrito incluye lo siguiente:

Base de datos de elefantes del Parque Nacional Gorongosa

Análisis de datos de avistamientos

Análisis de datos genómicos

Extracción de ADN, preparación de bibliotecas y secuenciación -Extrajimos ADN de muestras de sangre

esperado bajo el equilibrio de Hardy-Weinberg (2pags(1-pags), dóndepagses la frecuencia del alelo en la

1. SK Wasser, A. Torkelson, M. Winters, Y. Horeaux, S. Tucker, MY Otiende, FAT Sitam, J. Buckleton, BS

2. S. Wasser, J. Poole, P. Lee, K. Lindsay, A. Dobson, J. Hart, I. Douglas-Hamilton, G. Wittemyer, P.

4. M. Cardillo, GM Mace, KE Jones, J. Bielby, OR Bininda-Emonds, W. Sechrest, CD Orme, A. Purvis,

7. GP Asner, SR Levick, T. Kennedy-Bowdoin, DE Knapp, R. Emerson, J. Jacobson, MS Colgan, RE

8. MS Waldram, WJ Bond, WD Stock, ingeniería ecológica por un mega-herbívoro: White Rhino

10. V. Fugère, AP Hendry, Influencias humanas en la fuerza de la selección fenotípica.proc. nacional

12. I. Douglas-Hamilton, elefantes africanos: tendencias demográficas y sus causas.Orix21, 11–24

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29. HL Viswanathan, JE Berry, BL Foster, CW Gibson, Y. Li, AB Kulkarni, ML Snead, MJ

31. GM Hobson, CW Gibson, M. Aragon, ZA Yuan, A. Davis-Williams, L. Banser, J. Kirkham, AH

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67. EA Lindsay, A. Grillo, GB Ferrero, EJ Roth, E. Magenis, M. Grompe, M. Hultén, C. Gould, A.