Artículos Científicos

Inoculación del virus de la enfermedad del ojo azul en

verracos de la raza Pelón Mexicano
Humberto Ramírez Mendoza*
Roberto martínez Gamba*
Oscar Trinidad Vizuet Arriaga*
Juan Monrroy Basilio**

Abstract

Five Mexican Hairless boars were inoculated with Blue Eye Disease Rubulavirus in order to study clinical signs and
pathologic findings in this breed. After inoculation by both intranasal and intramuscular routes clinical signs were
observed in each boar daily. Subsequently, animals were slaugthered at 5, 10, 20, 30 and 45 days after inoculation.
Samples were taken from tonsils, liver, lung, spleen, kidneys, mediastinic nodules, brain, testicles, epididimus, prostate,
Cowper gland and seminal vesicles for histopathology and viral isolation. Clinical signs were evident after 15 days
postinoculation. Corneal opacity and testicle edematization were observed 7 days after inoculation. The epididimus head
presented granulomatous nodules at 20, 30 and 45 days post-infection. Some samples for viral isolation were positive at 5,
10, 20, 30 and 45 days.

KEY WORDS: Blue Eye Disease, Mexican Hairless Pigs.

Resumen

Se inocularon cinco cerdos adultos de la raza Pelón Mexicano con el rubulavirus porcino que causa la enfermedad del ojo
azul, sacrificándolos a los 5, 10, 20, 30 y 45 días posinoculación para observar la secuencia semiótica y el tipo de las
lesiones en cada una de ellos. Al momento de la necropsia se obtuvieron muestras de tonsilas, pulmón, hígado, bazo,
riñón, nódulo linfático mediastínico, cerebro, testículo, epidídimo, próstata, vesícula seminal y glándula bulbouretral, con
el fin de aislar al virus y determinar el momento en que se detectaba su presencia (en cultivo celular PK 15). La
manifestación durante signos sólo ocurrió en los primeros quince días posinoculación. La opacidad de la córnea se
presentó al séptimo día. La edematización del testículo izquierdo se observó entre el quinto y el décimo días. La cabeza de
los epidídimos mostraron nódulos granulomatosos a los 20, 30 y 45 días posinoculación. Se pudo recuperar el virus de
diferentes tejidos durante todo el periodo experimental.

PALABRAS CLAVE: Enfermedad del Ojo Azul, Cerdo Pelón Mexicano.

Recibido el 19 de septiembre de 1997 y aceptado el 14 de mayo de 1998.

*Departamento de Producción Animal: Cerdos, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Nacional Autónoma de México, 04510,
México D.F.
**Centro Nacional de Investigaciones Disciplinarias en Microbiología, INIFAP-SAGAR, Km 15.5, Carretera Federal México-Toluca, 05110, México,
D.F.

Vet. Méx., 30(1) 1999 1

Introducción En otra investigación enfocada principalmente a evaluar
las características andrológicas, se analizaron los daños
En 1980 se presentaron los primeros estudios de la producidos por un brote de EOA; se encontró que en 20%
enfermedad de ojo azul 1, 2, 3, 4, la cual se define como un de los animales estudiados hay alteraciones tales como: la
padecimiento asociado a una infección viral por un cabeza del epidídimo de consistencia fibrosa en 38.18%
rubulavirus que provoca signos nerviosos, falla de los casos, con mayor frecuencia en el testículo
reproductiva y opacidad de la córnea 5,6. izquierdo, también se describe que la cola del epidídimo
La enfermedad del ojo azul (EOA) se ha presentado era difícil de palpar 21 .
únicamente en México, los principales estados Por otra parte, es bien conocido que los animales de la
productores de cerdos de la región central del país con raza Pelón Mexicano tienen características de resistencia y
mayor frecuencia tienen animales serológicamante adaptabilidad mayores que las de los cerdos de razas
positivos a la EOA 7,8 . Las pérdidas económicas que se mejoradas que existen en México, algunos autores
producen en la piara por gastos en medicamentos, coinciden en señalar que los cerdos Pelón Mexicano
mortalidad en lechones y baja fertilidad, inciden tienen mayor resistencia a las enfermedades 22,23,24,25, si a
negativamente en el costo de producción, esto último lo anterior se auna la falta de estudios controlados sobre el
incide en los márgenes de utilidad de las empresas efecto de la EOA en los verracos, se justifica el hecho de
afectadas. Contrario a lo que se supone, no se tiene la investigar dichos efectos en este tipo de cerdos,
suficiente información científica en relación con la EOA describiendo los signos y lesiones que produce el virus en
para conocer su patogenia; por lo tanto, se necesita machos adultos para cada lapso de la prueba y el momento
indagar ampliamente sobre esta enfermedad. Las en que es factible aislarlo de órganos.
investigaciones realizadas hasta el momento se han
encaminado, por una parte, al estudio de los problemas Material y métodos
reproductivos en las hembras, donde se habla de índices
de repeticiones de hasta 39%, así como aumento en el La investigación se llevó a cabo en el área de aislamiento
número de lechones nacidos muertos de hasta 24% 9 . Las del Departamento de Producción Animal: Cerdos, de la
manifestaciones clínicas en los lechones, se presentan con Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la
un cuadro nervioso y elevada mortalidad 10, 11, 12, 13 . Lo Universidad Nacional Autónoma de México.
anterior redunda que en la cerda y en los lechones se
conocen más problemas ocasionados por la EOA, debido Animales para experimentación
al número de parámetros que se evalúan en éstos 14,15 .
En cerdos mayores de 30 días de edad no hay mortalidad, La investigación se realizó con cinco cerdos machos, de la
se presentan signos respiratorios que van en aumento raza Pelón Mexicano, mayores de 10 meses de edad, sanos
hasta el decimoprimer día después de la inoculación, y con títulos serológicamente negativos a la EOA. Dichos
acompañados con anorexia, apatía y opacidad de la animales tuvieron un periodo de adaptación de 30 días.
córnea; además existe recuperación paulatina en la Cada cerdo se alojó individualmente y fue provisto de un
mayoría de los animales 5,16 . En informes previos se ambiente adecuado, sin realizarse ninguna vacunación o
deduce que la EOA se autolimita y que la inmunidad del medicación durante la prueba.
hato se adquiere naturalmente después de un brote, y
persisten los anticuerpos hasta por 15 meses 17, 18.
También en los machos adultos se han descrito esos Procedimiento experimental
signos, aunque los informes en esos casos han sido de
trabajos de campo, donde las condiciones experimentales Después del periodo de adaptación se inoculó a los cinco
no fueron controladas 19, 20, 21 . cerdos por vía nasal e intramuscular con 3 mililitros (ml)
En uno de esos trabajos se atribuye al verraco el bajo de virus de ojo azul, cepa PAC-II (aislada en el
porcentaje de fertilidad que se presenta en las granjas Departamento de Producción Animal: Cerdos, de la
afectadas por la EOA. Entre los signos que se describen Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la
están anorexia, fiebre, opacidad de la córnea, epididimitis, Universidad Nacional Autónoma de México), con un
orquitis con posterior atrofia testicular. A la histología se título de 105.5 dosis infectantes en cultivo celular por ml;
han observado lesiones granulomatosas y necrosis en posteriormente los verracos fueron sacrificados en 5
epidídimo 20 . En otro estudio efectuado en una granja con diferentes lapsos: el primero (A) a los 5 días, el segundo
79 sementales, se concluye que el bajo porcentaje de (B) a los 10 días, el tercero (C) a los 20 días, el cuarto (D)
fertilidad se debe al verraco infectado; en ese trabajo se a los 30 días y el quinto (E) a los 45 días, posinoculación.
describen fiebre de 40o C, anorexia, opacidad de la córnea, De cada animal se anotaron los signos posteriores a la
emaciación, orquitis de curso rápido y atrofia testicular en inoculación del virus.
25% de los sementales afectados, se destaca que en un Al momento de la necropsia se realizó la inspección
lapso de 30 días se producen lesiones graves en epidídimo macroscópica de encéfalo, tonsilas, pulmón, hígado, bazo,
y testículo, conformadas histopatológicamente por riñón, vesículas seminales, próstata, glándulas
inflamación, edema, degeneración hidrópica, hemorragias, bulbouretrales, testículos y epidídimo en sus tres
necrosis y ausencia total de tejido epitelial 19 . porciones. Se describieron las lesiones encontradas y se
tomaron muestras tanto para el aislamiento viral como

2
 para los estudios histológicos.
Para el aislamiento viral cada muestra fue macerada en
solución de Hank a un pH de 7.2, se centrifugó a 1000g
durante 30 minutos, el sobrenadante fue filtrado utilizando
una membrana estéril de 0.45µ , se emplearon 200µl para
inocular los tubos de Leighton. Después de transcurridas
72 horas de incubación, se hizo hemoaglutinación (HA) y
se evaluó el efecto citopático. También se tomaron
muestras de leucocitos (obtenidos por gradientes de
concentración), hisopos de exudado nasal, prepucial y de
esfínter anal. Las técnicas empleadas para aislar al virus
son de carácter cualitativo. Se consideró un aislamiento
positivo: a) Efecto citopático positivo en cultivo celular
inoculado, y b) hemaglutinación positiva del virus con los
eritrocitos a partir del cultivo celular.
Para el examen histológico todos los tejidos fueron fijados
en formalina al 10% amortiguada con fosfatos,
posteriormente se procesaron mediante la técnica de
Cuadro 1
inclusión en parafina para realizar cortes de 5µ de espesor
y teñirlos con hematoxilina-eosina (H-E).
Presentación cronológica de la semiótica posinoculación de la
enfermedad del ojo azul a diferentes lapsos en cada cerdo pelón
Resultados mexicano
Cerdo Cerdo Cerdo Cerdo D Cerdo
A B C E
Los signos que se manifestaron en el conjunto de animales
consistieron en fiebre, depresión, anorexia, opacidad de la Sacrificio 30 días
5 días 10 días 20 días 45
córnea, disminución o aumento del tamaño de los días
testículos y consistencia rígida a la palpación de la cola Fiebre Día 2 Día 3 Día 3
del epidídimo (Figura 1). Los cambios en el volumen
testicular fueron más evidentes en el lado izquierdo. La Depresión Día 2 Día 3 Día 3
Anorexia Día 2 Día 3 Día 3
presentación cronológica de los signos en cada cerdo se Edematización Día 10
muestran en el Cuadro 1. escrotal
Las lesiones macroscópicas encontradas a la necropsia Alteración del Día 7 Día 9 Día 12 Día 10

consistieron en opacidad corneal, diferencias en el tamaño tamaño

testicular
testicular y nódulos granulomatosos en la cabeza del Opacidad Día 7
epidídimo. Se observó en los cinco cerdos ligera corneal
hemorragia a nivel de meninges y cerebro (Cuadro 2). Ausencia de Día 14 Día 14 Día 11
signos

Cuadro 2

Frecuencia cronológica de las lesiones macroscópicas en cerdos pelón mexicano inoculados con rubulavirus
de la enfermedad del ojo azul
Lesiones Cerdo A Cerdo B Cerdo C Cerdo D Cerdo E

5 días 10 días 20 días 30 días 45 días

Congestión en meninges y superficie de + + + + +

encéfalo
Nódulos granulomatosos en la cabeza de los + + +
epidídimos
Edema de la córnea +
Edema escrotal + +
Congestión generalizada de los órganos +
viscerales
Congestión en las tonsilas +
Hemorragias petequiales en riñones +

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 Cuadro 4
Lesiones microscópicas en cerdos pelón mexicano
inoculados con rubulavirus del ojo azul
Cerdo Cerdo Cerdo Cerdo Cerdo
A B C D E
Lesión
5 días 10 20 30 45
días días días días

Epididimitis - - ++ ++ ++
granulomatosa
Encefalitis no + - - - -
supurativa
Neumonía + - - - -
linfoproliferativa
Células - - + + ++
intersticiales en
testículo
+ Lesión leve
++ Lesión moderada
Cuadro 3

Frecuencia cronológica del asilamiento viral a partir epidídimo varios focos de diferentes tamaños, compuestos en
de órganos de cerdos perlón mexicano, inoculados la parte central por necrosis licuefactiva y rodeados por tejido
con rubulavirus de la enfermedad ojo azul, conjuntivo fibroso e infiltrado mixto de células inflamatorias,
sacrificados a diferenres lapsos predominantemente linfocitos, neutrófilos con células
Cerdo Cerdo Cerdo Cerdo Cerdo plasmáticas y células gigantes multinucleadas (Figura 2). A
A B C D E
nivel de las células epiteliales de los túbulos seminíferos se
Órgano observaron varios estadios de degeneración; el citoplasma
5 días 10 20 30 45 con vacuolas, núcleos picnóticos con cromatina granular.
días días días días
En el cerdo sacrificado a los 5 días se observó a nivel de la
Tonsila - + + + corteza cerebral leve infiltrado de linfocitos multifocal a
Pulmón - nivel perivascular, gliosis difusa y congestión meningea. En
Hígado - + el corte de pulmón se encontró moderado infiltrado de
linfocitos peribronquial y peribronquiolar, congestión
Riñón - +
moderada de capilares y algunas áreas enfisematosas
Cerebro - + subpleurales.
Testículo - + En los animales sacrificados a los 20, 30 y 45 días se observó
en los cortes de testículo abundantes células intersticiales, en
Cabeza de - + + +
epidídimo el resto de los órganos no se observaron cambios patológicos
Cuerpo de - + + específicos (Cuadro 4).
epidídimo
Cola de - + + Discusión
epidídimo
Próstata - + Los cerdos adultos de la raza Pelón Mexicano fueron
Vesícula - susceptibles a la inoculación con el rubulavirus de ojo azul.
seminal Los signos presentados en los animales tienen similitudes con
Glándula - + + + + los que se han visto en otras investigaciones y con otro tipo
bulbouretral de cerdos 5,16,19,20,21 . Se estableció una relación directa entre
la semiótica y los cambios histológicos. Después de la
inoculación aparece un estado febril aproximadamente a las
El aislamiento viral a partir de cada órgano para cada 24 horas, seguido por depresión y anorexia, fenómenos que
cerdo se muestra en el Cuadro 3. ya no se observan a partir de los 15 días posinoculación.
El aislamiento viral a partir de leucocitos, hisopos con Al séptimo día después del desafío se observó la opacidad de
exudado nasal, prepucial y de heces del esfínter anal la córnea en uno de los animales; esta observación coincide
resultaron negativos. con la que realizaron Campos y Carbajal, 19 quienes hacen
Los resultados del examen histológico indican que hubo referencia de este signo en 1.2% de los animales infectados y
algunos cambios degenerativos e inflamatorios en varios en 4.1% del total de sementales de los casos que ellos
órganos. En los animales sacrificados a los 20, 30 y 45
días de la inoculación, se encontraron en la cabeza del

4
estudiaron. Referencias
De acuerdo con ese concepto, en el presente experimento
correspondió a 20% con los Pelones Mexicanos. 1. Rosales EF, Correa GP. El síndrome del ojo azul. Téc Pecu
Campos y Carbajal 19 al igual que Stephano et al.20 Méx 1989;27:101-116.
notifican casos de orquitis de curso rápido en sementales 2. Stephano HA. Síndrome del ojo azul en cerdos I. Sínt
híbridos. En los Pelones Mexicanos se pudo apreciar Porcina 1985;4:42-49.
edematización en los primeros días de infección, después 3. Stephano HA. Síndrome del ojo azul en cerdos II. Sínt
se observó rigidez y aumento en el tamaño del epidídimo, Porcina 1985;4:9-14.
este signo constituye la evidencia de que tanto el testículo 4. Stephano HA. El Síndrome del ojo azul y la investigación.
como el epidídimo son órganos blanco para el virus. Sínt Porcina 1986;5:14-24.
En relación con la atrofia testicular, los datos 5. Stephano HA, Fuentes RM, Hernández JP, Herradora LM,
mencionados por Zermeño 21 acerca de esta patología, así Carreón NR. Encefalitis y opacidad de la córnea en
como los obtenidos en el presente estudio, coinciden al cerdos destetados, inoculados experimentalmente con el
señalar que aquélla se manifiesta más frecuentemente del paramyxovirus del ojo azul. Memorias del XXIII
Congreso de la Asociación Mexicana de Veterinarios
lado izquierdo, en este sentido se difiere de Campos y
Especialistas en Cerdos; 1988 julio 20-24; León,
Carbajal, 19 quienes la describen en 10% de los sementales
Guanajuato. México (DF): Asociación Mexicana de
afectados. Veterinarios Especialistas en Cerdos, 1988:90-92.
Las lesiones que se encontraron en el aparato 6. Stephano HA. Blue eye disease. In: Leman AD, Straw B,
reproductivo, como son la atrofia testicular y los editors. Diseases of swine. 7th ed Ames (IO): Iowa State
granulomas en epidídimo, pueden justificar la baja University Press, 1992:237-241.
fertilidad que describen otros estudios 19,20,21 esto último 7. Carreón NR, Fuentes RM, Stephano HA, Ramírez MH.
coincide en que dichas lesiones granulomatosas siempre Estudios preliminares del paramyxovirus del ojo azul en
se han mencionado con referencia a la cabeza de los la república mexicana. Memorias del Curso de
epidídimos. 19, 21 Actualización de Enfermedades Vírales del Cerdo; 1989
Stephano y Gay 16 hacen referencia a la ausencia de abril 14 y 15; México (DF). México (DF): Asociación
mortalidad cuando los cerdos rebasan la edad de 30 ó 45 Mexicana de Veterinaria Especialistas en Cerdos,
días de edad, tal como resultó con los Pelones Mexicanos. 1989:72-82.
Los resultados positivos en todas las muestras 8. Fuentes RM, Carreón NR, Stephano HA, Trujillo MO.
seleccionadas a partir de los posteriores sacrificios, Frequency of blue eye paramyxovirus antibodies in
destacan dos aspectos importantes: El primero sugiere que Mexican pigs. Proceedings of the International Pig
los órganos en los que se optó por aislar al virus son afines Veterinary Society 11th Congress; 1990 July 1-5;
a éste. Esto indica que existen los suficientes receptores de Lausanne, Switzerland. Lausanne Switzerland:
International Pig Veterinary Society, 1990:274.
membrana celular para la ubicuidad del mismo.
9. Stephano HA, Gay GM, Ramírez TC. Encephalomyelitis,
El segundo aspecto importante es la presencia del virus
reproductive failure and corneal opacity (blue eye) in pigs
hasta los 45 días de infección. Esto indica una
associated with a paramyxovirus infection. Vet Rec
manifestación de hipersenbilidad del tipo IV, sin la 1988:122:6-10.
demostración de otros signos evidentes y con una 10. Rosales EF, Correa GP. El síndrome del ojo azul I. Avanc
respuesta humoral prolongada como se menciona en un Med Vet 1990:3:99-103.
estudio previo 17 . Esto permite observar que el verraco es 11. Rosales EF, Correa GP. El síndrome del ojo azul II.
portador del virus por un periodo prolongado; sin Avanc Med Vet 1990;3:133-138.
embargo, mientras no se cuente con resultados 12. Stephano HA, Gay GM, Ramírez TC, Maqueda JA.
determinantes de su diseminación por orina, heces y Estudio de un brote de encefalitis en lechones por un
exudado nasal, el aislamiento viral a partir del aparato virus hemoaglutinante. Memorias de la XVII Convención
reproductivo atribuye un fundamento en la explicación de de la Asociación Mexicana de Veterinarios Especialistas
la transmisión viral. en Cerdos; 1981 julio 1-5; Ixtapa (Gro). México (DF):
En otros informes se ha descrito que se han encontrado Asociación Mexicana de Veterinarios Especialistas en
hemorragias de tipo petequial en los riñones de lechones y Cerdos, 1981:46-47.
cerdos 6, 20 . En esta investigación, el cerdo que se sacrificó 13. Stephano HA, Gay GM. El síndrome del ojo azul en
a los 45 días después de la infección presentó esas cerdos. En: Morilla A, Correa PG editores. Avances sobre
hemorragias. enfermedades del cerdo. México (DF): Asociación
Se concluye que el cerdo Pelón Mexicano incurre como Mexicana de Veteterinarios Especialistas en Cerdos,
portador al menos durante 45 días posteriores a la 1985:299-311.
inoculación, manifiesta fiebre, anorexia, depresión en los 14. Hernández ML. Evaluación de los parámetros reproductivos
del ganado porcino en la región del altiplano. (tesis de
primeros 15 días y edema corneal, atrofia testicular y licenciatura). México (DF) México: Facultad de Medicina
granulomas en epidídimo. Se destaca que posteriormente a Veterinaria y Zootecnia. UNAM, 1989.
esos 15 días sólo se aprecian las lesiones o secuelas, pero
ningún signo.

Vet. Méx., 30(1) 1999 5

15. Stephano HA, Gay GM. El síndrome del ojo azul, una (DF): Asociación Mexicana de Veterinarios Especialistas
nueva enfermedad en cerdos asociada a un en Cerdos 1989:62-64.20. Stephano HA, Hernández D,
paramixovirus. Vet Méx 1986;17:120-122. Pérez C, González CT, Ramírez MH, Cervantes A.
16. Stephano HA, Gay GM. El síndro me del ojo azul en Boar infertility and testicle atrophy associated with
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México (DF). México (DF): Facultad de Medicina July 1-5; Lausanne, Switzerland. Lausanne,
Veterinaria y Zootecnia, Universidad Nacional Switzerland: International Pig Veterinary Society:
Autónoma de México, 1985;94. 1990:456.
17. Stephano HA, Doporto JM, Gay GM. Estudio 21. Zermeño MF. Evaluación de las características
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el síndrome de ojo azul. Proceedings of the enfermedad del ojo azul por paramyxovirus en
International Pig Veterinary Society 9th Congress; verracos (tesis de licenciatura). México (DF) México:
1986 julio 10-14; Barcelona, España. Barcelona, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia.
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un brote de la enfermedad del ojo azul. Memorias del (DF) México: Facultad de Medicina Veterinaria y
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León (Gto). México (DF): Asociación Mexicana de (DF): Limusa, 1986.
Veteterinarios Especialistas en Cerdos, 1988:65-66. 24. Robles RG. Contribución al estudio de los cerdos
19. Campos HR, Carbajal SM. Trastornos reproductivos lampiños o pelones mexicanos (tesis de licenciatura).
en los sementales de una granja porcina de ciclo México (DF) México: Facultad de Medicina
completo ante un brote de ojo azul. Memorias del Veterinaria y Zootecnia. UNAM, 1967.
XXIV Congreso de la Asociación Mexicana de 25. Romero JR, Gómez R. Establecimiento de una piara
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Morelia, Michoacán. México