Jamur Entomopatogen Dan Aktivitas Enzim Ekstraselulernya (Entomopathogenic Fungi and Their Extracellular Enzyme Activity)

Download as pdf or txt
Download as pdf or txt
You are on page 1of 12

Suciatmih et al – Jamur Entomopatogen dan Aktifitas Enzim Ekstraselulernya

JAMUR ENTOMOPATOGEN DAN AKTIVITAS ENZIM EKSTRASELULERNYA


[Entomopathogenic fungi and their extracellular enzyme activity]

Suciatmih1, Titik Kartika2 dan Sulaeman Yusuf2


1
Bidang Mikrobiologi, Pusat penelitian Biologi – LIPI
2
Pusat Penelitian Biomaterial - LIPI
CSC Jl. Jakarta – Bogor Km 46, Cibinong, Bogor
email: suciatmih2008@yahoo.ca

ABSTRACT
Isolation of entomopathogenic fungi and their extracellular enzyme activity from rhizosphere soil were carried out. Soil samples were col-
lected from rhizosphere under Arecaceae plant collection and a shrub in Bogor Botanic Garden, West Java; and another samples were gath-
ered from forest floor on peat land in Sebangau National Park, Central Kalimantan. Insect bait method was used to catch fungi from soil
samples by using Coptotermes sp. termites and X ystrocera festiva larva in the laboratory. A total of 38 fungal isolates belonging to 18 spe-
cies and 12 genera were successfully isolated and identified. Isolated fungi were dominated by Deuteromycotina; and Fusarium is the most
common (5 species). Peat and Pinanga coronata rhizospheres; and termites bait gave the highest fungal diversity of 9 species respectively.
All fungal isolates did not indicate chitinase activity, but 60.53 %, 10.53 % and 13.16 % had both of lipase and protease; lipase and protease
activities, respectively. Only 15.79 % fungal isolates were negatively in lipase or protease activities.

Key words: insect-associated fungi, chitinase, lipase, protease

ABSTRAK
Telah dilakukan isolasi jamur entomopatogen dan aktivitas enzim ekstra selulernya dari tanah rizosfer tanaman. Sampel tanah dikoleksi dari
rizosfer di bawah koleksi tanaman Arecaceae dan semak belukar yang ada di Kebun Raya Bogor, Jawa Barat; dan sampel lainnya dikumpul-
kan dari lantai hutan pada lahan gambut Taman Nasional Sebangau, Kalimantan Tengah. Di laboratorium, untuk menangkap jamur dari
sampel tanah menggunakan metode umpan serangga dengan ulat X ystrocera festiva dan rayap Coptotermes sp. Berhasil diisolasi dan diiden-
tifikasi sebanyak 38 isolat jamur yang masing-masing termasuk dalam 18 spesies dan 12 marga (genus). Jamur yang terisolasi didominasi
oleh Deuteromycotina; dan Fusarium merupakan marga jamur yang banyak ditemukan, yaitu 5 spesies. Rizosfer gambut dan Pinanga
coronata; serta umpan rayap menghasilkan diversitas jamur tertinggi masing-masing 9 spesies. Semua isolat jamur tidak menghasilkan
aktivitas kitinase, tetapi 60,53 %, 10,53 % dan 13,16 % masing-masing mempunyai aktivitas lipase dan protease; lipase serta protease. Han-
ya 15,79 % isolat jamur tidak mempunyai aktivitas lipase atau protease.

Kata kunci: jamur yang berasosiasi dengan serangga, kitinase, lipase, pr otease

PENDAHULUAN Jamur diketahui juga sebagai agen yang men-


Penggunaan insektisida untuk mengendalikan janjikan untuk pengendalian vektor, seperti nyamuk
hama tanaman dapat merugikan pada banyak organ- (Mnyone et al., 2010; Paula et al., 2011; Singh and
isme non-target di alam. Penggunaan insektisida Prakash, 2011), triatomine (Gutiérrez et al., 2003;
yang tidak bijaksana juga dapat mengakibatkan tim- Forlani et al., 2011) dan kutu (Stafford III and Allan,
bulnya strain hama yang resisten terhadap bahan 2010) yang masing-masing menyebabkan penyakit
kimia tersebut. Pengendalian hayati pada hama tana- demam berdarah, filariasis dan malaria; penyakit
man dengan menggunakan jamur entomopatogen chagas dan penyakit lyme. Fungsi jamur pada pen-
merupakan pendekatan alternatif yang perlu dikem- gendalian vektor menjadi penting untuk mengatasi
bangkan sebab relatif murah, mudah dilakukan dan kecepatan transmisi beberapa parasit yang me-
bersifat ramah lingkungan. nyebabkan penyakit-penyakit tersebut.
Ravensberg (2010) menginformasikan bahwa Ravensberg (2010) melaporkan bahwa hanya
jamur memainkan peranan penting sebagai patogen sedikit spesies jamur dengan aktivitas entomopato-
serangga dan dapat menekan serangga melalui epi- gen yang digunakan untuk pengendalian hama. Oleh
zootic di alam. Jamur dapat menginfeksi rentang karena itu, penting untuk mengintensifkan isolasi
yang sangat luas dari serangga termasuk larva Lepi- jamur tersebut untuk mendapatkan spesies dan strain
doptera (Kulkarni and Lingappa, 2002), nematoda baru yang lebih kuat. Isolasi jamur entomopatogen
(Kiewnick and Sikora, 2006), kutu daun (Ujjan and diperlukan untuk memberikan pemahaman baru ke
Shahzad, 2012) dan thrips (Ugine et al., 2005) yang depan dalam pemanfaatan keanekaragaman hayati
banyak menimbulkan masalah besar pada tanaman jamur, dan untuk menyediakan sumber agen pengen-
pertanian di seluruh dunia. dalian hayati.

*Diterima: 10 Desember 2014 - Disetujui: 09 Juli 2015

131
Berita Biologi 14(2) - Agustus 2015

Tanah rizosfer tumbuhan, salah satunya ber- dari pasar dan rayap Coptotermes sp. merupakan
fungsi untuk menyimpan atau menyediakan jamur koleksi Pusat Penelitian Biomaterial, LIPI. Bahan
patogen terhadap serangga. Tanaman Arecaceae kimia yang digunakan adalah agar (Oxoid), alkohol
yang ditanam di Kebun Raya Bogor adalah salah 70 % (teknis), bayclin (Johnson), glukosa (Merck),
satu koleksi tanaman yang dibudidayakan (ada HCl 37 % (Merck), KH2PO4 (Oxoid), kitin Crustacea
gangguan) secara monokultur yang spesiesnya cukup (Oxoid), kloramfenikol (Oxoid), MgSO4.7H2O
banyak. Semak belukar dan gambut merupakan (Oxoid), Na2CO3 (Oxoid), NaOH 1 M (Oxoid)), par-
ekosistem yang ditumbuhi beraneka tumbuhan yang afin cair (teknis), pepton (Oxoid), Potato Dextrose
tidak dibudidayakan (tidak terganggu). Kedua Agar (PDA) (Oxoid), susu skim (Dancow), triglycer-
ekosistem yang berbeda tersebut tentunya akan ide (Merck), tween 80 (Merck) dan yeast extract
mempengaruhi keberadaan jamur yang ada. (Oxoid).
Beberapa spesies jamur entomopatogen yang Tanah rizosfer tanaman
ditemukan baik di tanah yang digunakan untuk budi- Tanah rizosfer tanaman sebagai tempat
daya tanaman maupun yang tidak adalah Beauveria penyimpanan atau penyediaan jamur entomopatogen
spp., Metarhizium anisopleae var. anisopleae diambil dari Arecaceae koleksi Kebun Raya Bogor,
(Metschn.) Sorokin, dan Paecilomyces spp. (Keller seperti (1) Eugeissona utilis Becc.; (2) Pactris major
and Zimmerman, 1989). Spesies jamur lainnya yang (Jacq) Kosterm. C & S; (3) Pinanga coronata (Blume
termasuk patogen oportunis dan pengkoloni sekunder ex Mart.) Blume; (4) Cyrtostachys microcarpa Burn.;
juga dapat mempengaruhi serangan terhadap serang- (5) Ptychosperma macarthurii (H.A. Wendl.) Nichol-
ga dan dapat menekan populasinya (Gunde- son; dan (6) semak belukar di dekat koleksi tanaman
Cimerman et al., 1998). Arecaceae. Tanah rizosfer tanaman gambut dikoleksi
Produksi enzim ekstraseluler dari jamur ento- dari Taman Nasional Sebangau, Kalimantan Tengah.
mopatogen merupakan salah satu rangkaian dari Sebanyak 250 g masing-masing tanah rizosfer tana-
proses infeksi pada serangga. Enzim penting yang man diambil dari kedalaman 5-15 cm pada beberapa
disekresikan oleh jamur entomopatogen adalah kiti- lokasi di sekitar tanaman kemudian dimasukkan ke
nase, lipase dan protease (Smith et al., 1981). Be- dalam kantong plastik. Masing-masing tanah rizosfer
berapa jamur yang sudah dilaporkan menghasilkan tanaman dikering anginkan selama 1 minggu
enzim kitinase adalah jamur B. bassiana (Fang et al., kemudian diayak dengan ayakan 600 mesh.
2005; Sanivada and Challa, 2014), M. anisopliae
Pengumpanan
(Rustiguel et al., 2012; Sanivada and Challa, 2014)
Rayap Coptotermes sp. (Insecta: Isoptera:
dan P. lilacinus (Park et al., 2004). Isolat jamur B.
Rhinotermitidae) dan ulat X ystrocera festiva Pascoe
bassiana menghasilkan aktivitas protease (Feng,
(Insecta: Coleoptera: Cerambycidae) digunakan se-
1998); M. anisopliae menghasilkan aktivitas lipase
bagai umpan untuk mendeteksi dan mengisolasi
and protease (Nahar et al., 2004); serta P. lilacinus
jamur entomopatogen dari tanah rizosfer tanaman
menghasilkan aktivitas protease (Park et al., 2004).
(Sun et al., 2008a yang dimodifikasi). Sebanyak 25 g
Tujuan penelitian adalah mengisolasi, meng-
masing-masing tanah rizosfer tanaman dimasukkan
identifikasi dan mengevaluasi aktivitas enzim ekstra-
dalam cawan Petri kemudian diberi 3 ulat atau 3 ra-
seluler dari jamur entomopatogen pada tanah rizosfer
yap sebagai umpan agar terserang jamur. Cawan
tanaman yang dibudidayakan (ada gangguan) dan
Petri diinkubasi dalam suhu ruang (27 o C) selama 2
tidak dibudidayakan (tidak terganggu). Jamur yang
minggu (ulat dan rayap sudah mati). Masing-masing
terisolasi merupakan sumber genetik yang dapat di-
perlakuan diulang 3 x. Ulat dan rayap mati akibat
manfaatkan untuk tujuan pengendalian hayati.
perlakuan selanjutnya dibersihkan dari tanah yang
melekat dengan kuas dan disterilisasi permukaannya
BAHAN DAN CARA KERJA
dengan 1% natrium hipoklorit selama 3 menit. Ulat
Bahan penelitian
dan rayap kemudian dibilas dengan air yang telah
Bahan hidup yang digunakan dalam penelitian
disterilisasi sebanyak 3 kali dan dikering
berupa ulat X ystrocera festiva (Coleoptera) diperoleh
anginkan diatas kertas saring yang telah disterilisasi.

132
Suciatmih et al – Jamur Entomopatogen dan Aktifitas Enzim Ekstraselulernya

Isolasi jamur masing-masing koloni jamur.


Isolasi jamur entomopatogen menggunakan Aktivitas lipase
metode Hasan et al. (2012) yang dimodifikasi. Ma-
Metode yang digunakan untuk determinasi
sing-masing ulat atau rayap mati dihancurkan dan
aktivitas lipase adalah modifikasi metode Peterson
dimasukkan dalam tabung reaksi berisi air yang telah and Johnson (1949). Triglyceride digunakan sebagai
disterilisasi kemudian divortek selama ½ jam.
subtrat untuk menguji aktivitas lipase. Sebanyak 35
Sebanyak 0,2 ml suspensi ulat atau rayap dari masing
µl triglyceride ditambahkan pada 5 ml medium dan
-masing tanah rizosfer tanaman disebarkan dengan dikocok dengan vortex selama 1 menit kemudian
batang kaca bengkok diatas media Potato Dextrose
dituang ke dalam cawan Petri berdiameter 5 cm.
Agar (PDA) yang mengandung 0,01 g/l kloramfeni-
Cawan Petri berisi medium diinokulasi dengan
kol. Cawan Petri kemudian diinkubasi pada suhu masing-masing isolat jamur dan diinkubasi pada
ruang (27oC) selama tiga hari. Koloni tunggal dari
suhu ruang (27oC) selama 3 hari. Aktivitas lipase
jamur pada masing-masing cawan Petri diambil dan
ditunjukkan dengan adanya zona bening di sekitar
ditransfer ke media PDA dan diinkubasi selama 1-4 masing-masing koloni jamur.
minggu.
Aktivitas protease
Identifikasi jamur
Susu skim digunakan sebagai subtrat untuk
Isolat tunggal dari jamur kemudian diidentifi- menguji aktivitas protease dengan menggunakan
kasi secara morfologi meliputi pengamatan makros-
metode Uria et al. (2006 unpublihed). Medium
kopis maupun mikroskopis. Pengamatan makros-
protease dituangkan ke dalam cawan petri
kopis jamur meliputi: (1) pemeriksaan warna dan berdiameter 5 cm kemudian diinokulasi dengan
permukaan koloni (granular; seperti tepung;
masing-masing isolat jamur dan diinkubasikan pada
menggunung; licin; ada atau tidak adanya tetes-tetes
suhu ruang (27oC) selama 3 hari. Aktivitas protease
eksudat); (2) ada atau tidak adanya garis-garis radial ditunjukkan dengan adanya zona bening di sekitar
dari pusat koloni ke arah tepi koloni; (3) ada atau
masing-masing koloni jamur.
tidak adanya lingkaran konsentris, sedangkan penga-
matan mikroskopis jamur meliputi: (1) ada atau tidak HASIL
adanya septum pada hifa; (2) pigmentasi hifa (tidak Isolasi dan identifikasi jamur
berwarna atau berwarna gelap); (3) bentuk hifa Diversitas jamur yang terisolasi dengan
(seperti spiral, bernodul atau mempunyai rizoid); dan metode umpan ulat dari tanah rizosfer tanaman Are-
(4) ukuran, warna, hiasan serta bentuk spora atau caceae dan gambut diperlihatkan dalam Tabel 1 dan
konidia (Domsch et al., 1980). Isolat jamur yang Gambar 1. Berhasil diisolasi 17 dan 9 spesies jamur
sudah teridentifikasi dan berpotensi menghasilkan masing-masing dari tanah rizosfer tanaman Are-
enzim disimpan dalam InaCC, Cibinong (dalam caceae (Eugeissona utilis, Pactris major dan
proses migrasi dari LIPI MC ke InaCC). Oleh karena Pinanga coronata); dan gambut. Tanah rizosfer
itu, dalam tulisan ini masih menggunakan No LIPI tanaman gambut yang digunakan untuk menempat-
MC. kan ulat menghasilkan 9 spesies jamur, sedangkan
Aktivitas kitinase tanah rizosfer P., coronata, E. utilis dan P. major
Aktivitas kitinase dari jamur diuji menghasilkan jumlah jamur masing-masing 9, 5 dan
menggunakan metode Lingappa and Lockwood 3 spesies. Tujuh belas spesies jamur yang diisolasi
(1962). Medium yang mengandung koloid kitin dari tanah rizosfer tanaman Arecaceae diketahui
digunakan sebagai sumber karbon dan nitrogen. Me- semuanya termasuk dalam Deuteromycotina, se-
dium kitin agar dituang ke dalam cawan petri ber- dangkan 9 spesies jamur yang diisolasi dari tanah
diameter 5 cm kemudian diinokulasi dengan masing- rizosfer tanaman gambut termasuk dalam Deutero-
masing isolat jamur dan diinkubasi pada suhu ruang mycotina dan Zygomycotina.
(27 oC) selama 3 hari. Aktivitas kitinase Tabel 2 dan Gambar 1 menyajikan diversitas
diindikasikan dengan adanya zona bening di sekitar jamur yang terisolasi dengan metode umpan ulat dan

133
Berita Biologi 14(2) - Agustus 2015

Tabel 1. Diver sitas jamur yang ter isolasi dar i umpan ulat (Diversity of fungi isolated from larva bait)
No Jamur (Fungi) E. utilis P. major P. coronata Gambut
(Peat)
Deuteromycotina
1. Acremonium sp. (745; 958) + - - +
2. Aspergillus chevalieri (L. Mangin) Thom - - - +
& Church (842)
3. Aspergillus sp. (790; 843; 856) + - + +
4. Beauveria bassiana (Bals.-Criv.) Vuill. - - + -
(759)
5. Fusarium oxysporum Schlecht. (853; + + + +
916; 754; 854)
6. F. solani (Mart.) Sacc. (951) - - + -
7. Fusarium sp. 1 (944) - - + -
8. Fusarium sp. 2 (941) - + - -
9. Gliocladium (Trichoderma) virens - - + +
Miller, Giddens and Foster (849; 947)
10. Metarhizium anisopliae (Metchnikoff) - - + -
Sorokin (1543)
11. Paecilomyces lilacinus (Thom) Samson + - + +
(861; 860; 838)
12. Penicillium sp. 1 (799; 945) + - - +
13. Trichoderma harzianum Rifai (837; 850; - + + +
862)
Zygomycotina
14. Syncephalastrum sp. (865) - - - +
Total 5 3 9 9
Catatan: + = ada; - = tidak ada (Note: + = present; - = absent)

rayap dari tanah rizosfer tanaman Arecaceae dan masing-masing menghasilkan aktivitas lipase dan
semak belukar. Dengan rizosfer tanaman yang sama protease; lipase serta protease. Lima isolat (17,24 %)
(Cyrtostachys microcarpa, Ptychosperma macarthu- dari 29 isolat jamur, yaitu C. elegans (952), G. virens
rii dan semak belukar), umpan rayap menghasilkan (849), P. lilacinus (838), Syncephalastrum sp. (865)
lebih banyak jamur yang terisolasi (9 spesies) da- dan T. harzianum (966) selain tidak menghasilkan
ripada umpan ulat (3 spesies). Jamur yang terisolasi aktivitas kitinase juga diketahui tidak menghasilkan
dengan umpan ulat termasuk dalam Deuteromycotina aktivitas lipase maupun protease.
dan Zygomycotina, sedangkan jamur yang terisolasi Tabel 3 dan Gambar 2 menunjukkan pula
dengan umpan rayap termasuk dalam Ascomycotina, bahwa dari 9 isolat jamur yang terisolasi dari umpan
Deuteromycotina dan Zygomycotina. rayap, semuanya tidak menghasilkan aktivitas kiti-
Deteksi enzim nase, tetapi beberapa isolat menghasilkan aktivitas
Tabel 3 dan Gambar 2 menunjukkan bahwa lipase dan protease. Enam isolat (66,67 %), 1 isolat
dari 29 isolat jamur yang terisolasi dari umpan ulat, (11,11 %) dan 1 isolat (11,11 %) dari 9 isolat jamur
semuanya tidak menghasilkan aktivitas kitinase, teta- masing-masing menghasilkan aktivitas lipase dan
pi beberapa isolat menghasilkan aktivitas lipase dan protease; lipase serta protease. Hanya 1 isolat (11,11
protease. Tujuh belas isolat (58,62 %), 3 isolat %) dari 9 isolat jamur, yaitu Penicillium sp. 2 (959)
(10,34 %) dan 4 isolat (13,79 %) dari 29 isolat jamur selain tidak menghasilkan aktivitas kitinase juga

134
Suciatmih et al – Jamur Entomopatogen dan Aktifitas Enzim Ekstraselulernya

Tabel 2. Diver sitas jamur yang ter isolasi dar i umpan ulat dan rayap (Diversity of fungi isolated from larva
and termites bait)
C. microcarpa P. macarthurii Semak belukar
(Shrub)
No Jamur (Fungi)
Ulat/ Rayap/ Ulat/ Rayap/ Ulat/ Rayap/
Larva Termites Larva Termites Larva Termites
Ascomycotina
1. Byssochlamys sp. (Anamorf: - - - + - -
Paecilomyces) (983)
Deuteromycotina
2. Acremonium sp. (1503) - + - - - -
3. Fusarium oxysporum - - - + - -
Schlecht. (965)
4. Fusarium sp. 2 (877) - - - - - +
5. Fusarium sp. 3 (954) - - - - + -
6. Penicillium sp. 2 (962; 959) - - - + - +
7. Trichoderma harzianum + + - - - +
Rifai (966; 1904; 967)
Zygomycotina
8. Cunninghamella elegans - - + - - +
Lendner (952; 963)
Total 1 2 1 3 1 4
Catatan: + = ada; - = tidak ada (Note: + = present; - = absent)

diketahui tidak menghasilkan aktivitas lipase mau- banyak ditemukan, yaitu 5 spesies diikuti oleh
pun protease. Aspegillus and Penicillium, masing-masing dengan
2 species. Marga Fusarium dan Penicillium diisolasi
PEMBAHASAN dari setiap percobaan (Tabel 1 dan 2) sehingga dapat
Jamur entomopatogen dapat diisolasi dari ulat dilaporkan bahwa ke duanya adalah jamur yang
dan rayap mati setelah ditempatkan pada semak be- umum pada ulat dan rayap.
lukar dan berbagai tanah rizosfer tanaman Arecaceae Hasil penelitian menunjukkan bahwa dengan
koleksi Kebun Raya Bogor; dan tanah rizosfer tana- umpan yang sama (ulat), diversitas jamur yang
man gambut Taman Nasional Sebangau, Kalimantan terisolasi dari masing-masing tanaman Arecaceae (E.
Tengah (Tabel 1 dan 2). Tanah rizosfer tanaman me- utilis, P. major dan P. coronata) yang tumbuh di
mainkan peranan penting sebagai tempat penyim- Kebun Raya Bogor dan gambut menunjukkan perbe-
panan atau penyediaan jamur entomopatogen. daan (Tabel 1). Demikian pula dengan umpan yang
Tiga puluh delapan isolat jamur yang di- berbeda (rayap dan ulat), diversitas jamur yang
peroleh dari penelitian ini didominasi oleh Deutero- terisolasi dari masing-masing tanaman Arecaceae (C.
mycotina (89,47%), diikuti Zygomycotina (7,89%) microcarpa dan P. macarthurii) dan semak belukar
dan Ascomycotina (2,63%). Karakter morfologi yang masing-masing tumbuh di Kebun Raya Bogor
jamur dari Deuteromycotina memiliki sejumlah besar menunjukkan perbedaan (Tabel 2). Komposisi popu-
konidia yang berukuran kecil sehingga konidia dapat lasi dan aktivitas mikroba tanah banyak dipengaruhi
menyebar dalam jarak yang jauh untuk meningkat- oleh sifat-sifat fisika dan kimia tanah, iklim serta
kan populasinya (Swer et al., 2011). Penelitian ini vegetasi (Jha et al., 1992) dan aktivitas manusia (Sun
menunjukkan pula bahwa dengan metoda umpan ulat et al., 2008a). Dalam hal ini vegetasi dan aktivitas
dan rayap, Fusarium merupakan marga jamur yang manusia dapat mempengaruhi diversitas jamur ento-

135
Berita Biologi 14(2) - Agustus 2015

a b c

d e f

g h i j

k l m n

o p q r
Gambar 1. J amur entomopatogen (Entomopathogenic fungi) 1000 x. a . A cremonium sp., b. A spergillus
chevalieri, c. Aspergillus sp., d. Beauveria bassiana, e. Byssochlamys sp., f. Cunninghamella ele-
gans, g. Fusarium oxysporum, h. Fusarium solani, i. Fusarium sp. 1, j. Fusarium sp. 2, k. Fusarium
sp. 3, l. Gliocladium virens, m. Metarhizium anisopliae, n. Paecilomyces lilacinus, o. Penicillium
sp. 1, p. Penicillium sp. 2, q. Syncephalastrum sp., dan r. Trichoderma harzianum.

136
Suciatmih et al – Jamur Entomopatogen dan Aktifitas Enzim Ekstraselulernya

Tabel 3. Aktivitas enzim ekstr aseluler jamur yang ter isolasi dar i umpan ulat dan r ayap (Extracellular
enzyme activity of fungi isolated from larva and termites baits)
Aktivitas enzim
(Enzyme activity)
No Jamur (Fungi)
Kitinase Lipase Protease
(Chitinase)
Umpan ulat (Baityng by larva)
1. Acremonium sp. (745) – + +
(958) – + +
2. Aspergillus chevalieri (842) – + +
3. Aspergillus sp. (790) – + +
(843) – + +
(856) – + –
4. Beauveria bassiana (Bals.-Criv.) Vuill. (759) – – +
5. Cunninghamella elegans (952) – – –

6. Fusarium oxysporum Schlecht. (754) – – +


(853) – + +
(854) – + +
(916) – + +
7. F. solani (Mart.) Sacc. (951) – + +
8. Fusarium sp. 1 (944) – + –
9. Fusarium sp. 2 (941) – + +
10. Fusarium sp. 3 (954) – + +
11. Gliocladium virens Miller, Giddens and Foster
(849) – – –
(947) – + –
12. Metarhizium anisopliae (Metchnikoff) Sorokin (1543)
– + +
13. Paecilomyces lilacinus (Thom) Samson
(860) – – +
(861) – + +
(838) – – –
14. Penicillium sp.1 (945) – + +
(799) – + +
15. Syncepalastrum sp. (865) – – –
16. Trichoderma harzianum Rifai (837) – + +
(850) – – +
(862) – + +
(966) – – –
Umpan rayap (Baityng by termites)
1 Acremonium sp. (1503) – + +
2 Byssochlamys sp. (983) – + +
3 C. elegans Lendner (963) – + –
4 Fusarium oxysporum Schlecht. (965) – + +
5 Fusarium sp. 2 (877) – + +
6 Penicillium sp. 2 (959) – – –
(962) – – +
7 Trichoderma harzianum Rifai (1904) – + +
(967) – + +
Catatan: + = ada; - = tidak ada (Note: + = present; - = absent)

mopatogen. Gambut dan semak belukar dengan veg- P. coronata memiliki diversitas jamur yang sama (9
etasi campuran dan relatif tidak terganggu oleh spesies), tanah gambut memiliki jamur yang lebih
manusia memiliki diversitas jamur tinggi masing- bervariasi (Deuteromycotina dan Zygomycotina),
masing 9 dan 5 spesies. Demikian pula di antara sedangkan P. coronata hanya memiliki jamur yang
tanaman Arecaceae yang tumbuh secara monokultur termasuk dalam Deuteromycotina.
dan agak terganggu, P. coronata juga memiliki diver- Umpan yang berbeda (ulat dan rayap) pada
sitas jamur tinggi (9 spesies). Meskipun gambut dan masing-masing tanaman Arecaceae (C. microcarpa

137
Berita Biologi 14(2) - Agustus 2015

Gambar 2. Aktivitas lipase dar i A spergillus sp.(790), Penicillium sp.1 (945) dan A cremonium sp. (958);
serta aktivitas protease dari A cremonium sp. (745), Fusarium solani (951) dan Paecilomyces li-
lacinus (861) [Lipase activity of Aspergillus sp.(790), Penicillium sp. 1 (945) and Acremonium sp.
(958); and protease activity of Acremonium sp. (745), Fusarium solani (951) and Paecilomyces
lilacinus (861)]

dan P. macarthurii) serta semak belukar yang mas- chevalieri, Aspergillus sp., Beauveria bassiana, Bys-
ing-masing tumbuh di Kebun Raya Bogor memiliki sochlamys sp. (anamorf: Paecilomyces), Cunning-
diversitas jamur yang berbeda (Tabel 2). Umpan hamella elegans, Fusarium oxysporum, F. solani,
rayap memiliki diversitas jamur (9 spesies) lebih Fusarium spp., Gliocladium (Trichoderma) virens,
besar daripada umpan ulat (3 spesies). Hal ini dapat Metarhizium anisopliae, Paecilomyces lilacinus,
terjadi mungkin selain rayap lebih lincah bergerak Penicillium spp., Syncepalastrum dan Trichoderma
daripada ulat sehingga memungkinkan lebih banyak harzianum. Beberapa penelitian berikut yang men-
kontak dengan tanah rizosfer yang diuji, rayap juga dukung hasil penelitian jamur entomopatogen yang
tergolong detritivore atau pemakan bahan tanaman terisolasi dalam penelitian ini melaporkan bahwa B.
mati dan kotoran binatang (Freymann et al., 2008; de bassiana dan M. anisopliae adalah jamur patogen
Souza and Brown, 2009). Di lain pihak, ulat bukan pada Callosobruchus maculates (Coleoptera:
tergolong detritivore, tetapi pemakan tanaman hidup Bruchidae) (Cherry et al., 2005), Capnodis tenebrio-
sehingga tidak dapat memakan tanah rizosfer. Ferron nis (Coleoptera: Buprestidae) (Marannino et al.,
(1985) menginformasikan bahwa ada empat tahapan 2006), Triatoma infestans (Hemiptera: Reduviidae),
mekanisme penyakit pada serangga yang disebabkan bean-weevil, Acanthoscelides obtectus (Coleoptera,
oleh jamur, yaitu (1) inokulasi atau kontak antara Bruchidae) (Pedrini et al., 2007), Oryctes elegans
propagul jamur dengan tubuh serangga; (2) proses (Coleoptera: Scarabeiidae) (Latifian and Rad, 2012)
penempelan dan perkecambahan propagul jamur dan caplak Rhipicephalus (Boophilus) microplus
pada integumen serangga; (3) penetrasi dan invasi; (Ren et al., 2012). Samek et al. (2006) menginforma-
serta (4) destruksi pada titik penetrasi dan ter- sikan bahwa A cremonium strictum diisolasi dari
bentuknya konidia yang kemudian beredar ke dalam pupa Cameraria ohridella Deschka et Dimic. Paeci-
hemolimfa dan membentuk hifa sekunder untuk me- lomyces lilacinus dilaporkan sebagai jamur patogen
nyerang jaringan lainnya. pada vektor penyakit chagas, Triatoma infestans
Jamur entomopatogen yang terisolasi dalam (Hemiptera: Reduviidae) (Gerrardo et al., 2006),
penelitian ini adalah A cremonium, Aspergillus glasshouse whitefly (GWF), Trialeurodes vaporario-

138
Suciatmih et al – Jamur Entomopatogen dan Aktifitas Enzim Ekstraselulernya

rum (Gokce and Er, 2005), nematoda Meloidogyne Acremonium (745, 958 dan 1503), A. chevalieri
javanica (Esfahani and Pour, 2006), nematoda (842), Aspergillus (790 dan 843), Byssochlamys sp.
Meloidogyne hapla (Kiewnick and Sikora, 2006), (983), F. oxysporum (853, 854, 916 dan 965), F.
greenhouse white fly (Trialeurodes vaporariorum), solani (951), Fusarium sp. 2 (877 dan 941), Fusari-
glasshouse red spider mite (Tetranychus urticae), um sp.3 (954), M. anisopliae (1543), P. lilacinus
kutu kapas A phis gossypii dan western flower thrips (861), Penicillium sp. 1 (799 dan 945) dan T. harzi-
(Frankliniella occidentalis) (Fiedler and Sosnowska, anum (837, 862, 967 dan 1904). Jamur-jamur terse-
2007). Zarrin et al. (2007) menginformasikan bah- but selanjutnya dapat dijadikan sebagai kandidat
wa Aspergillus, Penicillium, dan Fusarium diisolasi untuk agen pengendalian serangga dan untuk uji bio-
dari lalat rumah (Musca domestica). Fusarium solani asai penelitian mendatang.
dilaporkan sebagai jamur entomopatogen pada sugar- Beberapa penelitian berikut yang mendukung
beet root maggot (Tetanops myopaeformis Röder) di hasil penelitian jamur entomopatogen yang dapat
Dakota Utara (Majumdar et al., 2008) dan dapat menghasilkan enzim melaporkan bahwa A cremoni-
menginvasi telur serangga Panstrongylus geniculatus um alcalophilum menghasilkan aktivitas lipase
dalam vivarum (Hartung and Lugo, 1996), se- (Pereira et al., 2013) dan A cremonium sp.
dangkan F. oxysporum dilaporkan virulen pada Cu- menghasilkan aktivitas protease (Liu et al., 2007).
lex pipiens di laboratorium (Scholte et al., 2004) dan Fusarium. oxysporum and F. solani menghasilkan
diisolasi berkali-kali dari Ochlerotatus detritus Hali- aktivitas lipase dan protease (Aboul-Nasr et al.,
day (Hasan and Vago, 1972). Sun et al. (2008b) 2013). Jamur entomopatogen B. bassiana
melaporkan bahwa Syncephalastrum racemosum menghasilkan aktivitas protease (Feng, 1998), se-
mempunyai aktivitas nematisida terhadap Bursaphe- dangkan C. elegans menghasilkan aktivitas fosfoli-
lenchus xylophilus, sedangkan filtrat T. harzianum pase (de Vasconcelos et al., 2003). Metarhizium an-
dapat menurunkan populasi nematoda Meloidogyne isopliae menghasilkan aktivitas lipase dan protease
javanica pada tanaman okra dan mungbean (Nahar et al., 2004); serta P. lilacinus menghasilkan
(Siddiqui et al., 2001) serta mempunyai aktivitas aktivitas protease (Park et al., 2004). Penicillium
larvicidal and pupicidal dari Aedes aegypti L. restrictum menghasilkan aktivitas lipase dan prote-
(Sundaravadivelan and Padmanabhan, 2014). Filtrat ase (Freire et al., 1999), T. harzianum dan T.
Cunninghamella elegans dapat menurunkan puru (Gliocladium) virens mensekresikan lipase (Bhale
(gall) akar tanaman tomat yang terserang nematoda and Rajkonda, 2012) dan protease (Mishra, 2010).
Meloidogyne javanica (Galper et al., 1991), se- Selain 38 isolat (100 %) jamur entomopato-
dangkan Gliocladium roseum menghasilkan metabo- gen yang terisolasi dengan umpan ulat dan rayap
lit yang mempunyai aktivitas antinematoda terhadap yang ditempatkan pada rizosfer tanaman tidak
Caenorhabditis elegans dan Panagrellus redivivus menghasilkan aktivitas kitinase, 6 isolat (15,79 %)
(Dong et al., 2005). jamur juga diketahui tidak menghasilkan lipase ma-
Banyaknya jamur yang terdeteksi pun protease, 5 isolat (13,16 %) jamur tidak
menghasilkan aktivitas lipase dan protease (60,53 %) menghasilkan lipase dan 4 isolat (10,53 %) jamur
atau lipase (10,53 %) atau protease (13,16 %) saja tidak menghasilkan protease. Ketidak mampuan iso-
tentunya sangat menguntungkan karena selain hifa lat jamur menghasilkan aktivitas kitinase atau lipase
jamur yang mempenetrasi dapat memisahkan lamel- atau protease dalam penelitian ini mungkin karena
lae secara fisik, enzim lipase dan protease jamur faktor biologi seperti sifat genetik isolat yang teriso-
juga dapat mendegradasi komponen utama kutikula lasi memang tidak menghasilkan aktivitas ke tiga
serangga (Sandhu et al., 2012). Peneliti yang sama enzim tersebut.
melaporkan bahwa selain lipase dan protease, kiti- Selain lipase dan protease, secara umum
nase dan esterase juga terlibat mendegradasi kutikula jamur diketahui pula menghasilkan aktivitas kitinase.
serangga. Enzim-enzim tersebut berfungsi selama Beberapa penelitian berikut melaporkan bahwa ak-
proses patogenitas jamur. Jamur-jamur yang tivitas kitinase dihasilkan oleh A cremonium implica-
menghasilkan aktivitas lipase dan protease adalah tum (Sen et al., 2013), B. bassiana (Fang et al.,

139
Berita Biologi 14(2) - Agustus 2015

2005; Sanivada and Challa, 2014), F. oxysporum F3 GM da Costa Silva and PB Maracajá. 2003.
Caracterização bioquímica eenzimática de
(Gkargkas et al., 2004), G. virens (Di Pietro et al., Cunninghamella isoladas de manguezal. Revista De
1993), M. anisopliae (Rustiguel et al., 2012; Saniva- Biologia E Ciencias Da Terra 3(2-2o).
Di Pietro A, M Lorito, CK Hayes, RM Broadway and GE
da and Challa, 2014), P. lilacinus (Park et al., 2004), Harman. 1993. Endochitinase from Gliocladium virens:
isolation, characterization and synergistic antifungal
Penicillium chrysogenum (Patidar et al., 2005) dan activity in combination with gliotoxin. Phytopathology
T. harzianum VSL291 (Cuervo-Parra et al., 2011). 83, 308-313.
Domsch KH, W Gams and T Anderson. 1980. Compendium of
Soil Fungi Vol I. London: Academic Press.
KESIMPULAN Dong JY, HP He, YM Shen and KQ Zhang. 2005. Nemati-
cidal epipolysulfanyldioxopiperazines from Gliocladium
Jamur entomopatogen dapat diisolasi dari roseum. Journal of Natural Products 68(10), 1510-1513.
tanah rizosfer tanaman dengan bantuan umpan ulat Esfahani MN and BA Pour. 2006. The effects of Paecilomyces
lilacinus on the pathogenesis of Meloidogyne javanica
dan rayap. Umpan rayap direkomendasikan untuk and tomato plant growth parameters. Iran Agricultural
mengisolasi jamur entomopatogen Research 24(2), 67-75.
Fang W, B Leng , Y Xiao, K Jin, J Ma, Y Fan, J Feng, X
Kecuali pada tanah rizosfer P. coronata, gam- Yang, Y Zhang and Y Pei. 2005. Cloning of Beauveria
bassiana chitinase gene bbchit1 and its application to
but dan semak belukar dengan vegetasi campuran improve fungal strain virulence. Applied and Environ-
dan relatif tidak terganggu manusia memiliki diversi- mental Microbiology 71(1), 363-370.
Feng M. 1998. Reliability of extracellular protease and lipase
tas jamur lebih tinggi daripada tanaman Arecaceae activities of Beauveria bassiana isolates used as their
lainnya yang ditanam secara monokultur dan relatif virulence indices. Wei Sheng Wu Xue Bao 38(6), 461-
467.
terganggu manusia. Ferron P. 1985. Fungal control. In Comprehensive Insect Physi-
Dua puluh tiga isolat jamur (A cremonium ology Biochemistry and Pharmacology (G. A. Kerkut and
L. I. Gilbert, eds.) Vol. 12, 313-346. Pergamon Press,
745, 958 dan 1503, A . chevalieri 842, Aspergillus Oxford.
790 dan 843, Byssochlamys sp. 983, F. oxysporum Fiedler Z and D Sosnowska. 2007. Nematophagous fungus
Paecilomyces lilacinus (Thom) Samson is also a biologi-
853, 854, 916 dan 965, F. solani 951, Fusarium sp. 2 cal agent for control of greenhouse insects and mite pests.
Bio Control 52, 547-558.
(877 dan 941), Fusarium sp.3 (954), M. anisopliae Forlani L, N Pedrini and MP Juárez. 2011. Contr ibution of
1543, P. lilacinus 861, Penicillium sp. 1 (799 dan the horizontal transmission of the entomopathogenic
fungus Beauveria bassiana to the overall performance of
945) dan T. harzianum 837, 862, 967 serta 1904) a fungal powder formulation against Triatoma infestans.
menghasilkan aktivitas lipase dan protease sehingga Research and Reports in Tropical Medicine 2, 135-140.
Freire DMG, GL Sant'Anna Jr. and TLM Alves. 1999. Mathe-
jamur-jamur tersebut dapat dijadikan sebagai kandi- matical modeling of lipase and protease production by
dat untuk agen pengendalian serangga dan untuk uji Penicillium restrictum in a batch fermenter. Applied
Biochemistry and Biotechnology 79(1-3), 845-855.
bioasai pada penelitian mendatang. Freymann BP, R Buitenwerf, O Desouza, and Olff. 2008. The
importance of termites (Isoptera) for the recycling of
herbivore dung in tropical ecosystems: a review. Europe-
DAFTAR PUSTAKA an Journal of Entomology 105(2), 165-173.
Aboul-Nasr MB, ANA Zohri and EM Amer. 2013. Enzymatic doi:10.14411/eje.2008.025.
and toxigenic ability of opportunistic fungi contaminat- Galper S, E Cohn, Y Spiegel and I Chet. 1991. A Collagenolyt-
ing intensive care units and operation rooms at Assiut ic fungus, Cunninghamella elegans, for biological control
University Hospitals, Egypt. Springerplus 2, 347. of plant-parasitic nematodes. The Journal of Nematology
doi: 10.1186/2193-1801- 2-347. 23(3), 269-274.
Bhale UN and JN Rajkonda. 2012. Enzymatic activity of Gerrardo AM, CCL Lastra, SA Pelizza and JJ Garcia. 2006.
Trichoderma species. Novus Natural Science Research 1 Isolation of Paecilomyces lilacinus (Thom) Samson
(4), 1-8. (Ascomycota: Hypocreales) from the chagas disease
Cherry AJ, P Abalo and K Hell. 2005. A laboratory assess- vector Triatoma infestans Klug (Hemiptera: Reduviidae)
ment of the potential of different strains of the ento- in an endemic area in Argentina. Mycopathologia 162,
mopathogenic fungi Beauveria bassiana (Balsamo) Vuil- 369-372.
lemin and Metarhizium anisopliae (Metschnikoff) to Gkargkas K, D Mamma, G Nedev, E Topakas, P
control Callosobruchus maculatus (F.) (Coleoptera: Christakopoulos, D Kekos and BJ Macris. 2004. Stud-
Bruchidae) in stored cowpea. Journal of Stored Products ies on a N-acetyl--d-glucosaminidase produced by Fusari-
Research 41(3), 295-309. um oxysporum F3 grown in solid-state fermentation.
Cuervo-Parra JA, M Ramírez-Suero, V Sánchez-López and M Process Biochemistry 39, 1599-1605.
Ramírez-Lepe. 2011. Antagonistic effect of T richoder- Gokce A and MK Er. 2005. Pathogenicity of Paecilomyces spp.
ma harzianum VSL291 on phytopathogenic fungi isolated to the glass house white fly, Trialeurodes vaporariorum,
from cocoa (Theobroma cacao L.) fruits. Afr ican Journal with some observations on the fungal infection
of Biotechnology 10(52), 10657-10663. process. Turkish Journal of Agriculture and Forestry 29,
de Souza OF and VK Brown. 2009. Effects of habitat fragmen- 331-339.
tation on Amazonian termite communities. Journal of Gunde-Cimerman N, P Zalar and S Jeram. 1998. Mycoflora of
Tropical Ecology 10(2), 197-206. doi:10.1017/ cave cricket Troglophilus neglectus cadavers. My-
S0266467400007847. cophatologia 141, 111-114.
de Vasconcelos WE, MS Rios, AH de Sousa, EV de Medeiros, Gutiérrez FP, YS Osorio, JC Osorno and SU Soto. 2003. Sus-

140
Suciatmih et al – Jamur Entomopatogen dan Aktifitas Enzim Ekstraselulernya

ceptibility of Rhodnius pallescens (Hemiptera: Reduvi- sation of process parameters for chitinase production by
idae) of fifth instar nymph to the action of Beauveria spp. soil isolates of Penicillium chrysogenum under solid
Entomotropica 18(3), 163-168. substrate fermentation. Process Biochemistry 40(9), 2962
Hartung and Lugo. 1996. Fusarium solani invader of the eggs of -2967.
the insect Panstrongylus geniculatus in a vivarium. My- Paula AR, AT Carolino, CO Paula and RI Samuels. 2011. The
copathologia 135(3), 183-185. combination of the entomopathogenic fungus Metarhizi-
Hasan S and C Vago. 1972. The pathogenicity of Fusarium um anisopliae with the insecticide imidacloprid increases
oxysporum to mosquito larvae. Journal of Invertebrate virulence against the dengue vector A edes aegypti
Pathology 20, 268-271. (Diptera: Culicidae). Parasites and V ectors 4,
Hasan WA, Assaf LH and Abdullah SK. 2012. Occur rence of 8. doi:10.1186/1756-3305-4-8.
entomopathogenic and other opportunistic fungi in soil Pedrini N, R Crespo and MP Juarez. 2007. Biochemistry of
collected from insect hibernation sited and evaluation of insect epicuticle degradation by entomopathogenic fungi.
their entomopathogenic potential. Bulletin of the Iraq Comparative biochemistry and physiology part C. Toxi-
Natural History Museum 12(1), 19-27. cology and Pharmacology 146(1-2), 124-137.
Jha DK, GD Sharma and RR Mishara. 1992. Ecology of soil Pereira EO, A Tsang, TA McAllister and R Menassa. 2013.
microflora and mycorrhizal symbionts. Biology and The production and characterization of a new active
Fertility of Soils 12, 272-278. lipase from Acremonium alcalophilum using a plant
Keller S and G Zimmerman. 1989. Mycopathogens of soil in- bioreactor. Biotechnology for Biofuels 6,
sects. In: Fungus-insect interactios. Wilding, N, Collins 111. doi:10.1186/1754-6834-6-111
MN, Hammond PM, Webber JF (eds), 240-270. Academ- Peterson MH and MJ Johnson. 1949. Delayed hydr olysis of
ic Press, London. butter fat by certain Lactobacilli and Micrococci
Kiewnick S and RA Sikora. 2006. Evaluation of Paecilomyces isolated from cheese. Journal of Bacteriology 58, 701-
lilacinus strain 251 for the biological control of the 708.
northern root-knot nematode Meloidogyne hapla Chit- Ravensberg WJ. 2010. A Roadmap to the successful development
wood. Nematology 8(1), 69-78. and commercialization of microbial pest control products
Kulkarni NS and S Lingappa. 2002. Pathogenicity of ento- for control of arthropods, 1-8. Springer Dordrecht Hei-
mopathogenic fungus, Nomuraea rileyi (Farlow) Samson delberg London New York.
on lepidopterous pests. Karnataka Journal of Agricultural Ren QY, ZJ Liu, GQ Guan, M Sun, ML Ma, QL Niu, YQ Li,
Sciences. 15(2), 293-298. AH Liu, JL Liu, JFYang, H Yin and JX Luo. 2012.
Latifian M and B Rad. 2012. Pathogenicity of the entomopath- Laboratory evaluation of virulence of Chinese Beauveria
ogenic fungi Beauveria bassiana (Balsamo) Vuillmin, bassiana and Metarhizium anisopliae isolates to en-
Beauveria brongniartii Saccardo and Metarhizium an- gorged female Rhipicephalus (Boophilus) microplus
isopliae Metsch to adult Oryctes elegans Prell and effects ticks. Biological Control 63(2), 98-101.
on feeding and fecundity. International Journal of Agri- Rustiguel CB, JA Jorge and LHS Guimarães. 2012. Optimiza-
culture and Crop Sciences 4(14), 1026-1032. tion of the chitinase production by different Metarhizium
Lingappa Y and JL Lockwood. 1962. Chitin medium for selec- anisopliae strains under solid-state fermentation with
tive isolation and culture of Actinomycetes. Phytopathol- silkworm chrysalis as substrate using CCRD. Advances
ogy 52, 317-323. in Microbiology 2, 268-276.
Liu C, Y Matsushita, K Shimizu, K Makimura and K Hasu- Samek T, D Novotny and L Jankovsky. 2006. Infection of
mi. 2007. Activation of prothrombin by two subtilisin- wintering pupae of horse-chesnut leafminer Cameraria
like serine proteases from Acremonium sp. Biochemical ohridella Deschka et Dimic. by Verticillium lecanii
and Biophysical Research Communications 358(1), 356- (Zimmerman) Viegas. Journal of Forest Science 52(3),
362. 136-140.
Majumdar A, MA Boetel and ST Jaronski. 2008. Discovery of Sandhu SS, AK Sharma, V Beniwal, G Goel, P Batra, A Ku-
Fusarium solani as naturally occurring pathogen of mar, S Jaglan, AK Sharma and S Malhotra. 2012.
sugarbeet root maggot (Diptera: Ulidiidae) pupae: Preva- Myco-biocontrol of insect pests: Factors involved, mech-
lence and baseline susceptibility. Journal of Invertebrate anism and regulation. Journal of Pathogens http://
Pathology 97(1), 1-8. dx.doi.org/10.1155/2012/126819.
Marannino P, C Santiago-Álvarez, E de Lillo and E Quesada- Sanivada SK and M Challa. 2014. Mycolytic effect of extracel-
Moraga. 2006. A new bioassay method reveals patho- lular enzymes of entomopathogenic fungi to Colleto-
genicity of Metarhizium anisopliae and Beauveria bassi- trichum falcatum, red rot pathogen of sugarcane. Journal
ana against early stages of Capnodis tenebrionis of Biopesticides 7(Sup), 33-37.
(Coleoptera; Buprestidae). Journal of Invertebrate Pathol- Scholte EJ, BGJ Knol, RA Samson and W Takken. 2004. En-
ogy 93(3), 210-213. tomopathogenic fungi for mosquito control: A review.
Mishra VK. 2010. In-vitro antagonism of Trichoderma species Journal of Insect Science 4, 1-24.
against Pythium aphanidermatum. Journal of Phytology 2 Sen L, WU Xia, CAO Jun-zheng and W Feng-long. 2013. Bio-
(9), 28-35. control potential of chitinase-producing nematophagous
Mnyone LL, MJ Kirby, DW Lwetoijera, MW Mpingwa, ET fungus Acremonium implicatum against Meloidogyne
Simfukwe, BGJ Knols, W Takken and TL Russell. incognita. Acta Phytopathologica Sinica 43(5), 509-517.
2010. Tools for delivering entomopathogenic fungi to Siddiqui IA, Amer-Zareen, MJ Zaki and SS Shaukat. 2001.
malaria mosquitoes: effects of delivery surfaces on fungal Use of Trichoderma species in the control of Meloido-
efficacy and persistence. Malaria Journal 9, gyne javanica, root knot nematode in okra and mung-
246. doi:10.1186/1475-2875-9-246. bean. Pakistan Journal of Biological Science 4(7), 846-
Nahar P, V Ghormade and MD Deshpande. 2004. The extracel- 848.
lular constitutive production of chitin deacetylase in Singh G and S Prakash. 2011. Studies on fungal cultur al fil-
Metarhizium anisopliae: possible edge to entomopatho- trates against adult Culex quinquefasciatus (Diptera:
genic fungi in the biological control of insect pests. Jour- Culicidae) a vector of filariasis. Journal of Parasitol-
nal of Invertebrate Pathology 85(2), 80-88. ogy Research http://dx.doi.org/10.1155/2011/147373
Park J-O, JR Hargreaves, EJ McConville, GR Stirling, EL Smith RJ, S Pekrul and EA Grula. 1981. Requir ement for
Ghisalberti and K Sivasithamparam. 2004. Produc- sequential enzymatic activities for penetration of the
tion of leucinostatins and nematicidal activity of australi- integument of the corn earworm Heliothis zea. Journal of
an isolates of Paecilomyces lilacinus (Thom) Samson. Invertebrate Pathology 38, 335-344.
Letters in Applied Microbiology 38, 271-276. Stafford III KC and SA Allan. 2010. Field applications of
Patidar P, D Agrawal, T Banerjee and S Patil. 2005. Optimi-

141
Berita Biologi 14(2) - Agustus 2015

entomopathogenic fungi Beauveria bassiana and Metarhi- Ugine TA, SP Wraight, M Brownbridge and JP Sanderson.
zium anisopliae F52 (Hypocreales: Clavicipitaceae) for 2005. Development of a novel bioassay for estimation of
the control of Ixodes scapularis (Acari: Ixodidae). Jour- median lethal concentrations (LC50) and doses (LD50) of
nal of Medical Entomology 47(6), 1107-1115. the entomopathogenic fungus Beauveria bassiana, against
Sun BD, HY Yu, AJ Chen and XZ Liu. 2008a. Insect- western flower thrips, Frankliniella occidentalis. Journal
associated fungi in soils of field crops and orchard. Crop of Invertebrate Pathology 89, 210-218.
Protection 27, 1421-1426. Ujjan AA and S Shahzad. 2012. Use of entomopathogenic
Sun J, H Wang, F Lu, L Du and G Wang. 2008b. The efficacy fungi for the control of mustard aphid (Lipaphis erysimi)
of nematicidal strain Syncephalastrum racemosum. An- on canola (Brassica napus L.). Pakistan Journal of Bota-
nals of Microbiology 58(3), 369-373. ny 44(6), 2081-2086.
Sundaravadivelan C and MN Padmanabhan. 2014. Effect of Zarrin M, B Vazirianzadeh, SS Solary, AZ Mahmoudabadi
mycosynthesized silver nanoparticles from filtrate of and M Rahdar. 2007. Isolation of fungi from housefly
Trichoderma harzianum against larvae and pupa of (Musca Domestica) in Ahwaz, Iran. Australian Journal of
dengue vector Aedes aegyptiL. Environmental Science Botany 35(1), 69-77.
Pollution Research International 21(6), 4624-4633.
Swer H, MS Dkhar and H Kayang. 2011. Fungal population
and diversity in organically amended agricultural sois of
Meghalaya, India. Journal of Organic System 6(2), 3-12.

142

You might also like