Modelo matemtico predictivo del crecimiento

de Escherichia coli O157 en carne vacuna

SIGNORINI, M.L.1*

Resumen
El objetivo del estudio fue modelar el crecimiento microbiano de Escherichia coli O157 en
carne vacuna (hamburguesas) como parte de una evaluacin cuantitativa de riesgos. Se
seleccionaron artculos cientficos que exponan de manera completa modelos predictivos de
crecimiento del patgeno en carne en funcin de la temperatura y dos modelos predictivos
terciarios. A partir de stos se generaron datos sobre el tiempo de latencia () y tasa de crecimiento
() en un rango de temperaturas (5C a 34C) y pH (5,6 6,5), obtenindose la relacin lineal
entre cada parmetro y temperatura. Se incluyeron las ecuaciones lineales en distribuciones de
probabilidad para cada parmetro y se corri un modelo para analizar el comportamiento de
las ecuaciones lag-exponencial y Gompertz en la prediccin del crecimiento de E. coli O157.
La metodologa expuesta permite incluir diferentes condiciones ambientales presentes en la
carne a lo largo del proceso, considerando la variabilidad y las incertidumbres de los parmetros
que caracterizan el crecimiento microbiano. Gompertz fue el modelo microbiolgico que mejores
resultados gener, ya que al considerar la concentracin de bacterias que alcanzan la fase
estacionaria de crecimiento, evita obtener valores extremadamente elevados.

Palabras clave: (Evaluacin cuantitativa de riesgos), (Escherichia coli O157), (modelos de

crecimiento)

Mathematical model to predict the growth of Escherichia coli O157 in beef

Summary
The aim of this study was modeled Escherichia coli O157 growth in beef hamburger as part
of a quantitative risk assessment. Scientific articles that presented a complete pathogen
growth model in meat depending on the temperature and two tertiary predictive models
were selected. Since they were generated data of lag phase () and growth rate () in a
range of temperatures (5 C to 34 C) and pH (5.6 - 6.5), and were obtained the linear
relationship between each parameter and temperature. Linear equations in probability
distributions for each parameter were included and ran a model for analyzing the behavior
of lag-exponential and Gompertz equations in predicting E. coli O157 growth. The methodology
exposed allows including different environmental conditions present in the meat throughout

Consejo Nacional de Investigaciones Cientficas y Tcnicas, Instituto Nacional de Tecnologa Agropecuaria EEA Rafaela, Ruta 34 Km
227, Rafaela, C.P. 2300, Provincia de Santa Fe, Argentina. Telfono: +54 3492 440121 interno 133, e-mail: marcelo.signorini@gmail.com
Recibido: 20/06/08 - Aceptado: 02/12/08

InVet. 2008, 10(1): 47-57

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the process, taking into account the variability and uncertainty in the microbial growth
parameters. Gompertz microbiological model generated better results, because consider
the bacteria concentration on the stationary growth phase, preventing obtain extremely
high values.
Key words: (Quantitative risk assessment), (Escherichia coli O157), (growth models)

Introduccin
La contaminacin bacteriana de la carne se
puede producir en cualquier etapa de la cadena,
desde la produccin primaria hasta la preparacin
para su consumo final y de ah la necesidad de
analizar cada problemtica con una visin integral
del tipo de la granja a la mesa10; 18.
Dentro de estos esquemas, el anlisis de
riesgos es un proceso estructurado y sistemtico
mediante el cual se examinan los posibles efectos
nocivos para la salud como consecuencia de un
peligro presente en un alimento, o de una
propiedad de ste, y se establecen opciones para
mitigarlos8; 14; 16.
Realizar una evaluacin de riesgos asociada a
peligros microbiolgicos resulta complejo por el
potencial de las poblaciones bacterianas para
crecer o disminuir en funcin del microambiente
generado desde la produccin hasta el consumo12,
lo cual obliga adems a considerar las
incertidumbres y variabilidad propias de dicho
proceso biolgico1, 14.
Los modelos de crecimiento microbiano
integrados a un modelo cuantitativo de riesgos
tratan de representar el incremento en la
poblacin microbiana durante diferentes etapas
del proceso (ej. procesamiento, distribucin,
almacenamiento, etc.). De esta forma, se debe
modelar el fenmeno mediante el cual un nmero
inicial de bacterias (Ni) se multiplica para dar
como resultado un nmero final de
microorganismos (Nf), debiendo considerar los
factores que regulan y condicionan el crecimiento
bacteriano (ej. pH, temperatura, actividad de
agua, etc.).
Para lo anterior existen diferentes modelos
que nos sirven como herramientas para modelar
el crecimiento microbiano, pudindolos dividir
en tres tipos: a) primarios (describen la evolucin

48

de la poblacin de microorganismos a lo largo

del tiempo bajo determinadas condiciones que
son asumidas como constantes), b) secundarios
(tienen en consideracin la variabilidad que puede
ocurrir en el perodo bajo anlisis en cuanto a sus
condiciones ambientales) y c) terciarios
(aplicaciones informticas que calculan el
desempeo microbiano bajo condiciones
ambientales especficas).
Los tradicionales mtodos predictivos de
crecimiento microbiano no siempre logran ser de
utilidad para su empleo en modelos cuantitativos
de riesgos, ya que bajo este enfoque se requiere
incorporar parmetros que modelen el crecimiento
para una serie de tiempo y que contemplen la
variabilidad e incertidumbre del proceso y no sean
solamente puntos fijos estimados (enfoque
determinstico). Los modelos microbiolgicos
predictivos no fueron desarrollados con estos
propsitos, por lo que su empleo en modelos
cuantitativos de riesgos debe ser cuidadoso13.
En evaluaciones cuantitativas de riesgos se
necesita emplear una distribucin de probabilidad
que represente al Ni y predecir la distribucin de
probabilidad para el N f bajo condiciones
ambientales heterogneas, por lo que se deben
modelar los parmetros que caracterizan las
ecuaciones de crecimiento microbiano ( y ) para
introducir en ellos la variabilidad e incertidumbres
del proceso.
En este trabajo se expondr una metodologa
para modelar el crecimiento microbiano e
incorporarlo en un modelo cuantitativo de riesgos
(Escherichia coli O157 en hamburguesas). Se
analizar la manera en que se puede considerar la
variabilidad intrnseca del proceso as como
representar las fuentes reconocidas de
incertidumbre.
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Materiales y mtodos
Se realiz una bsqueda bibliogrfica sobre
los modelos microbianos predictivos publicados,
siendo los criterios de seleccin los siguientes: a)
estar basados en el crecimiento de E. coli O157;
b) deban modelar el crecimiento en funcin de
la temperatura y c) su metodologa deba hacer
nfasis en carne cruda de bovino. Adicionalmente,
se realiz una bsqueda de los modelos terciarios
disponibles.
Dentro de los artculos cientficos publicados,
se seleccionaron los de Marks y col. (1998)12 y
Tamplin y col. (2005)17. El modelo microbiano
predictivo expuesto en el primer artculo utiliz
ecuaciones similares a las de Ratkowsky pero
empleando el logaritmo natural como mtodo de
transformacin para lograr relaciones ms lineales
entre la temperatura y los parmetros de
crecimiento. Este modelo contempl variaciones
en la temperatura ambiente. Las ecuaciones para
los parmetros de crecimiento fueron las siguientes:
ln () = 7,03 + (-6,31 x ln (ln Temperatura))
ln () = 9,98 + (-2,69 x ln (Temperatura))
Por su parte, la ecuacin presentada por
Tamplin y col. (2005)17 se caracteriz por medir el
comportamiento del patgeno en carne de bovino
cruda estril a lo largo de un importante rango de
temperaturas, que incluy tanto temperaturas de
crecimiento como de inactivacin (5C a 45C).
La ecuacin propuesta para la tasa de crecimiento
se bas en el modelo extendido de Ratkowsky,
mientras que para la fase lag se emple el modelo
lognormal:
k = b (T Tmin) (1 exp (c(T Tmax)))
Donde: b = 0,028, c = 0,7524, Tmin = 3,7942;
Tmax = 47,1646.
R2 = 0,99
= a + b exp [ (- ln(2)/ ln(e)2 ) ln (((x c)
(e2 1) / (d e)) + 1)2 ]
Donde: a = -1,033; b = 14,957; c = 10,641;
d = 6,376; e = 0,296.
R2 = 0,85
Dentro de los modelos terciarios se destac
el Pathogen Modeling Program generado por el
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Departamento de Agricultura de los Estados

Unidos (USDA) y que se puede obtener a partir
de la siguiente pgina web: www.arserrc.gov/mfs/
pathogen.htm. Este modelo es empleado para
estimar el desarrollo de determinadas bacterias
patgenas en funcin de diferentes factores
ambientales intrnsecos y extrnsecos. En la
versin 7.0 del programa, se emple un modelo
para el crecimiento de E. coli O157:H7 que deriv
de datos obtenidos a partir de caldos de cultivos,
lo cual presenta incertidumbre acerca de las
predicciones generadas por este modelo cuando
se lo emplea en diferentes matrices alimentarias
como carne cruda. Este programa se bas en los
modelos generados por Buchanan y Klawitter
(1992)3, Buchanan y col. (1993)4, Buchanan y
col. (1994)5 y Buchanan y Bagi (1997)6.
El software Growth Predictor fue diseado
por el Instituto de Investigaciones de Alimentos
y por la Food Standards Agency (Agencia de
Normas de Alimentos) de Gran Bretaa. Este
programa ofrece modelos para predecir el
crecimiento de organismos en funcin de factores
ambientales incluida la temperatura, pH y
actividad de agua y se bas en datos generados
en varios laboratorios de Gran Bretaa. Para el
caso especfico de E. coli O157, emple el modelo
generado por Baranyi y Roberts (1994)2.
Empleando las cuatro ecuaciones de
crecimiento microbiano anteriormente descritas,
se calcularon los parmetros que caracterizan a
los modelos microbianos de crecimiento ( y )
en un rango de temperaturas de 5C a 34C (con
diferencia de 1C entre los 5C y los 10C y cada
2C entre 10C y 34C) y fijndose el pH de las
simulaciones en tres diferentes niveles (5,6; 6,0 y
6,5) teniendo en cuenta el rango de valores
normales que pueden encontrarse en la carne
cruda.
Una vez obtenidos los valores para las
diferentes combinaciones de factores en cada uno
de los modelos, se procedi a establecer la relacin
lineal entre la temperatura y los valores estimados
por los modelos empleados para cada parmetro,
utilizndose el logaritmo natural como
herramienta para realizar transformaciones. Se
verific el cumplimiento de los diferentes

49

supuestos de la relacin lineal (linealidad,

independencia y normalidad de los errores y
homoscedasticidad) antes de emplearlas en
modelos predictivos.
Con las ecuaciones lineales obtenidas se
seleccionaron las distribuciones de probabilidad
para y , que reflejaran la variabilidad existente
en cada parmetro. Para tal efecto se seleccion
la distribucin normal, siendo, en cada una de
las distribuciones de probabilidad, la media la
ecuacin lineal obtenida, mientras que la
desviacin estndar correspondi al error estndar
de la funcin lineal.
Las distribuciones de probabilidad de los
parmetros de crecimiento microbiano se
incorporaron en dos modelos primarios de
crecimiento, el modelo lag-exponencial y
Gompertz, cuyas frmulas son las siguientes:
y0; t<
Lag exponencial: y(t) =
y0 + (t ); t >
Gompertz reparametrizada:
y(t) = y0 + (ymax y0) exp -exp (e1 ) ( t) + 1)
(ymax y0)
Donde: y0 = concentracin inicial
yt = concentracin final al tiempo t
ymax = concentracin bacteriana mxima
Para evaluar cul sera el comportamiento de
los dos modelos en el marco de la evaluacin
cuantitativa de riesgos por E. coli O157 en
hamburguesas, se gener un modelo hipottico
(grfico 1) para simular el crecimiento microbiano,
en el cual la temperatura de almacenamiento de
las hamburguesas siguiera una distribucin
triangular con parmetros temperatura mnima,
ms comn y mxima de 4C, 8C y 12C,
respectivamente. El tiempo desde la produccin
de la hamburguesa hasta su consumo, tambin fue
modelado teniendo como base el tiempo de
consumo recomendado por los elaboradores,
empleando una distribucin uniforme con
parmetros 0 das para el lmite inferior y lmite
superior representado por una distribucin normal

50

con media 10 das y desviacin estndar 1 da. Para

modelar la concentracin inicial de bacterias en el
producto, se emple una distribucin triangular
con parmetros hipotticos (ante la falta de datos
previos del modelo cuantitativo de riesgos) de 1
clula por cada 100, 10 y 1 gramos como valor
mnimo, ms comn y valor mximo,
respectivamente; mientras que la concentracin
final se model mediante una distribucin
triangular con valores mnimos y mximos de 5 y
10 logUFC/g, mientras que el valor ms probable
se estableci como una distribucin uniforme entre
5 y 10 logUFC/gramo, considerando los valores
reportados por Powell y col. (2004)15 y Lebert y
col, (2000)11. Este trabajo se centr en encontrar
la mejor opcin para modelar el crecimiento
microbiano dentro de una evaluacin cuantitativa
de riesgos de E. coli O157 por consumo de
hamburguesas, por lo que las distribuciones de
probabilidad para la temperatura de
almacenamiento, tiempo hasta el consumo,
concentracin inicial y final de microorganismos
y sus correspondientes parmetros, son solamente
hipotticos y no se pretende realizar en este trabajo
un anlisis profundo de los mismos.
Para la construccin del modelo cuantitativo
de riesgos, los datos se integraron en el programa
@Risk versin 4.5 (Palisade, Newfield, NY),
emplendose para los muestreos la metodologa
del Hipercubo Latino. Se corrieron 1.000
iteraciones para cada uno de los modelos y se
compararon los resultados generados,
seleccionndose para el modelo cuantitativo de
riesgos el que mejores caractersticas presentara.

Resultados
Inicialmente se calcul, para cada uno de los
modelos utilizados, el valor correspondiente para
la fase lag () en funcin de la temperatura
ambiente y el pH, obtenindose en total 126 datos,
los cuales fueron analizados para generar la relacin
lineal entre ambas variables. En el grfico 2a se
puede observar la relacin lineal obtenida, cuya
ecuacin es la siguiente:
ln() = 10,169 + (-2,768 x (ln(temp))
error estndar = 0,147
R2 = 0,989
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In(fase lag)

Grfico 1

In(temperatura)

Grfico 2 a
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In(tasa de crecimiento)

In(In(temperatura))

Grfico 2 b. Puntos observados y recta de regresin lineal.

Probabilidad acumulada

Normal (0.0000, 0.99599)

Residuos estandarizados

Grfico 3 a.

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El coeficiente de regresin es cercano a 1 lo

que indica que el modelo de regresin lineal
explica gran parte de la variabilidad del ln() en
funcin de los cambios en el logaritmo natural
de la temperatura. Cuando se pretende utilizar
una ecuacin de regresin lineal con fines
predictivos, es fundamental corroborar que se
cumplan los supuestos de la regresin lineal. En
este caso, los residuos estandarizados presentaron
una media de 2,96 10 -14 y una desviacin
estndar de 0,996, evidenciando una
distribucin normal de los valores, lo cual puede
observarse en el grfico 3a, donde se compara la
distribucin acumulada de los residuos
estandarizados del modelo lineal con una
distribucin normal ajustada. Los residuos
estandarizados se distribuyen sin ningn tipo
de patrn a lo largo de la curva normal ajustada.
Lo anterior se ratific estadsticamente al realizar
la prueba no paramtrica de KolmogorovSmirnov (p<0,234) para comprobar la
normalidad de los residuos estandarizados.
Para la estimacin del parmetro se
generaron los valores esperados empleando los
cuatro modelos predictivos seleccionados en
funcin de cambios en la temperatura ambiente.
Para lograr linealizar la relacin se transform
la variable mediante el logaritmo natural,
mientras que para el caso de la temperatura se
procedi a obtener el logaritmo natural del
logaritmo natural de la misma. La ecuacin de
regresin lineal obtenida fue la siguiente:
ln() = -9,258 + (7,155 x (ln(ln(temp))))
error estndar = 0,25
R2 = 0,972
Al igual que en el caso anterior, la relacin
lineal explica la mayor parte de la variabilidad
existente entre las dos variables analizadas al
observar su coeficiente de regresin. En el grfico
2b se observa que en la regin de los valores
ms pequeos de ln(ln(temperatura)), los datos
observados se dispersan ms de la recta de
regresin lineal que a mayores valores. Cuando
se analiz la distribucin de los residuos
estandarizados, no se observ la presencia de
outliers ni de puntos palanca, estando los
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residuos dentro de un rango no mayor a 2

desviaciones estndar de la media y reunidos sin
seguir un patrn determinado a lo largo de la
variable independiente. Tanto la prueba de
distancias de Cook como el valor centrado de
palanca, no permiten identificar puntos
extremos en la distribucin de residuos.
Para este parmetro, los residuos
estandarizados presentaron una media de -1,19
10 -14 y una desviacin estndar de 0,997,
evidenciando una distribucin normal de los
valores, lo cual se observa en el grfico 3b, donde
se compara la distribucin acumulada de los
residuos estandarizados del modelo lineal con
una distribucin normal ajustada. Lo anterior
se ratifica estadsticamente al realizar la prueba
de Kolmogorov-Smirnov (p<0,458) para
comprobar la normalidad de los residuos
estandarizados.
Obtenidas las ecuaciones de regresin lineal
que estiman los parmetros necesarios para
modelar el crecimiento de E. coli O157 en
funcin de la temperatura ambiente y habiendo
comprobado los supuestos de la regresin lineal,
se emplearon dichas ecuaciones en un modelo
cuantitativo de riesgos hipottico. Considerando
que los residuos de ambas ecuaciones se
distribuyen de manera normal con media
aproximada a 0 y desviacin estndar constante
cercana a 1, es posible utilizarlos para fines de
inferencia estadstica empleando para cada
parmetro una distribucin normal, tal como
se describi en el apartado de materiales y
mtodos:
ln( ) ~ Normal(10,169 + (-2,768 x
(ln(temp)); 0,147)
ln() ~ Normal(-9,258 + (7,155 x
(ln(ln(temp)))); 0,25)
Estas distribuciones de probabilidad
reemplazaron los parmetros y en los
modelos lag-exponencial y el modelo de
Gompertz. Finalmente, se corrieron las 1.000
iteraciones del modelo cuantitativo de riesgos
construido para analizar cmo se comportan los
dos modelos elegidos para representar el

53

Probabilidad acumulada

Normal (0.0000, 0.99717)

Residuos estandarizados

Grfico 3 b. Datos observados (gris) y ajuste de la distribucin normal (negro).

crecimiento de E. coli O157 en hamburguesas

antes de su consumo.
Ambos modelos microbiolgicos
predictivos generan distribuciones similares para
la concentracin final de E. coli O157 en
hamburguesas (grfico 4), siendo la media para
el modelo lag-exponencial de 0,56 logUFC/g,
mientras que para el modelo Gompertz este valor
es de 0,87 logUFC/g. El intervalo de confianza
(IC=95%) para el modelo lag-exponencial
presenta un mayor rango de valores, con lmites
inferior y superior de -2,68 logUFC/g y 8,12
logUFC/g, respectivamente; mientras que para
el modelo Gompertz esos valores fueron de 1,34 y 6,26 logUFC/g, respectivamente. Lo
anterior se debe a que el modelo lag-exponencial
no toma en consideracin la concentracin
mxima de bacterias que alcanzan en la fase
estacionaria de crecimiento, aspecto que s es
incorporado en el modelo Gompertz.

54

Discusin
Las evaluaciones cuantitativas de riesgos
presentan grandes desafos a la hora de modelar
el crecimiento microbiano, debido a la gran
cantidad de factores que intervienen en dicho
proceso (naturaleza de la matriz alimentaria,
temperatura, duracin del almacenamiento y
caractersticas intrnsecas de cada microorganismo en particular) y a las formas existentes de
modelar el desarrollo microbiano. De esta forma,
en un modelo de evaluacin de riesgos se deben
considerar tanto la variabilidad como la incertidumbre asociada a los parmetros que definen
las ecuaciones de crecimiento microbiano. En
este contexto, la incertidumbre representa la falta
de conocimiento sobre el valor de un parmetro,
la cual puede reducirse si se realizan mediciones
posteriores. Por su parte, la variabilidad
representa la verdadera heterogeneidad de la
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asumiendo que esta consideracin presentaba

incertidumbres importantes. Si bien a
temperaturas menores a los 10C la fase de
latencia es muy prolongada, algunos estudios17
reportan crecimiento de E. coli O157 a
temperaturas de refrigeracin (6C - 8C). Esto
no puede asumirse como inexistente en las
evaluaciones cuantitativas de riesgos de
productos como ste que es almacenado a
temperaturas de refrigeracin desde su
produccin hasta momentos antes a su
consumo.
En el estudio realizado por la Food Safety
and Inspection Service de los Estados Unidos
(2001)9 sobre E. coli O157 en hamburguesas,
predijeron el valor de los parmetros , y
concentracin mxima esperada en la fase
estacionaria de crecimiento, a partir de dos
estudios publicados y un modelo terciario,
analizando la informacin a tres temperaturas
de almacenamiento (12C, 20C y 35C) y dos
valores de pH (5,7 y 6,3). Luego de establecer
la relacin lineal entre los parmetros y la
temperatura ambiente, incorporaron las

Probabilidad

poblacin como consecuencia de su naturaleza

biolgica, la cual es irreductible empleando
mediciones adicionales. En este marco, la
incertidumbre puede ser resultado de
mediciones imprecisas o falta de conocimiento
de los efectos o condiciones que no estn
consideradas en el modelo, mientras que la
variabilidad puede ser el resultado de cambios
en la temperatura, diferencias entre cepas de una
misma bacteria u otras fuentes de variabilidad
biolgica
Cassin y col. (1998)7 en su evaluacin de
riesgos de E. coli O157 en hamburguesas,
emplearon un modelo de Gompertz modificado,
obteniendo las estimaciones de los parmetros
y en funcin de la temperatura aplicando
regresin lineal a los datos obtenidos a partir
del programa Food MicroModel (Food
MicroModel Ltd., Surrey, UK) empleando
temperaturas de almacenamiento entre 10C y
15C y un rango de pH entre 5,1 y 6,1. A
diferencia del modelo presentado en este trabajo,
consideraron que no exista crecimiento
microbiano a temperaturas por debajo de 7,7C;

aaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaaa

Grfico 4. Modelo Gompertz (gris), modelo lag-exponencial (negro)

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ecuaciones en distribuciones de probabilidad,

de modo similar al realizado en este estudio.
Nauta y col. (2001)13 utilizaron el Pathogen
Modelling Program para generar el modelo de
crecimiento de E. coli O157 en tartas de carne,
estimando el tiempo de generacin y la duracin
de la fase de latencia como funcin de la
temperatura y bajo las condiciones normales del
producto alimenticio. Finalmente, las ecuaciones
obtenidas fueron introducidas a un modelo lagexponencial para obtener el nmero de bacterias
al final del proceso.
Si bien no existe uniformidad en los estudios
cientficos publicados sobre qu modelo
microbiolgico predictivo emplear en las
evaluaciones cuantitativas de riesgos, tanto el
modelo lag-exponencial como Gompertz se han
mostrado tiles para tal fin. No obstante, a partir
de los resultados obtenidos en este estudio,
resultara ms apropiado emplear el modelo
Gompertz ya que considera la concentracin de
bacterias que alcanza la fase estacionaria de
crecimiento. Si bien empleando ambos modelos
se pueden obtener resultados similares, con el
modelo Gompertz se evitara la generacin de
valores de concentracin final de microorganismos extremadamente elevados como s son
posibles observar en el grfico 4 si se emplea el
modelo lag-exponencial.
Antes de incorporar modelos de crecimiento
microbiano en evaluaciones cuantitativas de
riesgos se debe considerar la validez de las
investigaciones, ya que no todos los modelos de
crecimiento microbiano estn validados bajo
condiciones reales, por lo que resultara
incorrecto suponer que las predicciones del
modelo son correctas si los puntos estimados
son reemplazados por distribuciones de
probabilidad en los parmetros que constituyen
las variables de entrada del modelo14.

Conclusiones
En el presente estudio se expone la metodologa empleada para obtener las funciones de
probabilidad que se emplearn en una evaluacin
cuantitativa de riesgos de E. coli O157 en
hamburguesas en Argentina. La metodologa

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permite considerar diferentes condiciones

ambientales presentes en la carne a lo largo de la
cadena agroalimentaria, incorporando de esa
manera la variabilidad existente en el proceso y
atendiendo a las incertidumbres identificadas.
El modelo empleado considera un amplio rango
de temperaturas y pH, respondiendo a las
condiciones normales de almacenamiento bajo
refrigeracin de este tipo de productos. El
modelo predictivo microbiolgico que mejores
resultados gener es el de Gompertz, el cual, al
incorporar como parmetro la concentracin de
bacterias que alcanzan la fase estacionaria de
crecimiento, produce resultados biolgicamente
razonables.

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