Bases neuronales

de la percepcin
del tiempo
La actividad elctrica del cerebro y las imgenes cerebrales
permiten estudiar cmo percibimos el tiempo
VIVIANE POUTHAS

RESUMEN

Impulsos elctricos
con ritmo

Para estudiar cundo

y dnde se percibe el

tiempo, los neurobilogos registran una onda

lenta que reeja la actividad cerebral: la variacin
contingente negativa.

La amplitud mxima
de la onda reeja

el nmero de impulsos
elctricos (tictacs del reloj
interno) acumulados en
relacin a una tarea determinada.

Cuanto ms elevado
es el nmero de im-

pulsos, ms larga es la
duracin estimada.

68

l tiempo es una dimensin fundamental de

nuestras percepciones y de nuestras acciones. Sin embargo, la naturaleza de los mecanismos neuronales que subyacen a la codicacin
y a la memorizacin de la informacin temporal
sigue siendo una cuestin sin resolver. A qu se
debe esta dicultad? Segn el fsico del Comisariado para la Energa Atmica (CEA), tienne
Klein, el tiempo no es materia de ninguno de
nuestros cinco sentidos. En efecto, sabemos
describir para cada uno de los cinco sentidos
(odo, vista, gusto, tacto y olfato) las caractersticas fsicas de los estmulos (frecuencia del estmulo auditivo, longitud de onda del estmulo
visual, naturaleza qumica del estmulo olfativo, etctera), la estructura de los receptores
(clulas ciliadas de la cclea, conos y bastoncillos de la retina...) y la conexin entre estos
receptores y el cerebro. Pero el tiempo no puede
considerarse un estmulo propiamente dicho,
y sin estmulo, la existencia de receptores no
tiene sentido.
La idea de que el organismo dispone de un reloj interno que regula nuestros ritmos biolgicos
(vigilia-sueo, temperatura, secreciones hormonales...) sobre los ritmos de nuestro entorno se

tcos. En
sustenta sobre numerosos datos cientcos.
amferos,
el ser humano, como en todos los mamferos,
ntra en el
la sede del reloj circadiano se encuentra
n la base
ncleo supraquiasmtico situado en
dina nuesdel hipotlamo. Este reloj central coordina
maciones
tros ritmos sincronizndolos con informaciones
iales (hoexteriores fsicas (la luz del da) o sociales
rarios de trabajo).
ones breNo sucede lo mismo con las duraciones
gundos a
ves, desde unos centenares de milisegundos
n de una
algunos segundos (como la duracin
estros panota musical o el intervalo entre nuestros
sos). Diversos trabajos han demostrado la existencia de una base de tiempo interno que puede
cambiar de ritmo.

Historia del concepto de reloj interno

Los modelos tericos de reloj interno se han
elaborado a partir de las investigaciones del
psiclogo britnico Michel Treisman, desarrollados en 1963 en humanos. Tambin de las
investigaciones con animales llevadas a cabo
en 1984 por los neurobilogos John Gibbon, del
departamento de psicologa de la Universidad
de Columbia, y Russel Church y Warren Meck,
ambos de la Universidad de Brown. Segn sus
MENTE Y CEREBRO 51 / 2011

TIEMPO INTERNO
Cmo percibe nuestro cerebro
el tiempo? Los impulsos neuro-

RAPHAEL QUERUEL

nales parecen tener la clave.

MENTE Y CEREBRO 51 / 2011

69

Qu papel desempea la dopamina?

La dopamina es un neurotransmisor esencial para el funcionamiento cerebral. Interviene en numerosas funciones. A veces calicada de molcula del
placer, participa en el circuito de la recompensa y en la dependencia a la
drogas. Tambin desempea un papel fundamental en las funciones motrices
(a grandes rasgos, el prkinson se debe a una produccin insuciente de
dopamina, lo que provoca problemas motores).
El neurotransmisor de marras desarrolla as un efecto estimulador del sistema nervioso central, pero tambin interviene en la percepcin del tiempo.
Se ha demostrado que un agonista de la dopamina (una sustancia que se
ja a los receptores de la dopamina y potencia sus efectos) acelera el reloj
interno al aumentar la produccin de impulsos, el tictac del cronmetro
interno. Por otra parte, ejerce una funcin activadora de los ganglios basales, los cuales intervienen en la acumulacin de los impulsos que sirven de
base para la evaluacin del tiempo. Mas otro neurotransmisor interviene
en la percepcin del tiempo: la acetilcolina, que consolida los recuerdos
asociados a este.

modelos, una base de tiempo (el marcapasos)

produce impulsos a una frecuencia media constante que se acumulan y se almacenan en un
registro de memoria. De forma esquemtica
puede decirse que la velocidad de la base de
tiempo est en funcin de la cantidad de impulsos (descargas neuronales) acumulados. Si
el nmero de impulsos que corresponde a un
sonido A es mayor que el que corresponde a

un sonido B, el sonido A se juzgar ms largo

que el B. Recordemos que en la velocidad de la
base de tiempo (o incluso en la velocidad de los
impulsos) inuyen numerosos parmetros, en
especial la atencin, las emociones, las drogas y
ciertos medicamentos.
Una vez recordados los distintos mtodos
que utilizan los neurobilogos para estudiar
la percepcin temporal, examinaremos la informacin proporcionada por el estudio de la
actividad elctrica y de la imagen cerebral.
Las bases neuronales de la percepcin del
tiempo se han explorado con diversos mtodos: registros de actividad cerebral elctrica
(por electroencefalografa) y la medida del
metabolismo (a travs de tomografa por emisin de positrones TEP y de la imagen por
resonancia magntica funcional IRMf). La
electroencefalografa permite responder a la
pregunta: En qu instante podemos registrar
una seal que da una informacin temporal?.
La TEP o la IRMf, por su parte, resuelven la duda:
Dnde se percibe el tiempo?.

La variacin contingente negativa,

un instrumento valioso
La electroencefalografa registra la actividad
cerebral a travs de electrodos aplicados sobre
el cuero cabelludo del sujeto. Ya que presenta
una excelente resolucin temporal, permite la
Zona de activacin mxima

1 segundo

(arriba a la izquierda) reeja la

actividad cerebral tal como la
registran mltiples electrodos situados en el cuero cabelludo del
probando (arriba a la derecha).
La velocidad de las curvas regis-

910 ms
805 ms
490 ms

CORTEZA FRONTAL DERECHA

Amplitud de la variacin
contingente negativa

ACTIVIDAD CEREBRAL Y TIEMPO

La variacin contingente negativa

Amplitud de la variacin
contingente negativa

CORTEZA FRONTAL IZQUIERDA

910 ms
805 ms
490 ms

tradas (en funcin del tiempo)

no es siempre idntica en los dos
hemisferios (abajo).

70

Tiempo (milisegundos)

Tiempo (milisegundos)

MENTE Y CEREBRO 51 / 2011

SEGN V. POUTHAS ET AL.

Amplitud de la variacin
contingente negativa

Variacin contingente negativa

RAPHAEL QUERUEL

observacin de los cambios de actividad muy

breves (del orden de algunas decenas de milisegundos) con relacin a diferentes estmulos y
operaciones cognitivas. Existen potenciales cerebrales especcos desencadenados por ciertos
estmulos externos u operaciones cognitivas:
los potenciales relacionados con acontecimientos (o ERP, del ingls Event-Related Potentials).
El potencial asociado al proceso de estimacin
temporal es la variacin contingente negativa
(CNV, de Contingent Negative Variation). Esta
onda lenta fue descrita en 1964 por el neurosilogo William Grey Walter. Se mostraba al
probando un primer estmulo de aviso, y uno
o dos segundos ms tarde, se le presentaba una
seal imperativa. El sujeto deba apretar un
botn en cuanto detectaba el estmulo imperativo. Durante todo el experimento se registraba la actividad cerebral. Entre los dos estmulos
se desarrollaba a nivel frontocentral una onda
elctrica, la cual reejara la atencin que se
prestaba al intervalo de tiempo que separaba
los dos estmulos, as como la expectativa del
segundo estmulo ante el que el sujeto deba
reaccionar con rapidez. La atencin que prestaba
el probando a la seal venidera permita una
preparacin motriz ptima para el momento
en el que sobrevena el estmulo imperativo (durante dicho intervalo de tiempo se preparaba
para apretar el botn).
Los neurobilogos descubrieron correlaciones
entre el trazado temporal de la onda (la amplitud
y la pendiente de su resolucin, es decir, la vuelta
MENTE Y CEREBRO 51 / 2011

a la lnea de base) y la evaluacin de las duraciones. Mostraron, por un lado, que la amplitud
de la variacin contingente negativa reejaba la
importancia de la activacin de las poblaciones
neuronales situadas bajo los electrodos que registraban la seal: cuanto ms creca esta activacin, ms se amplicaba la variacin contingente
negativa. Los modelos de reloj interno predicen
que la duracin subjetiva depende del nmero
de impulsos acumulados.

EN BUSCA DEL RELOJ INTERNO

Dnde se localiza el reloj interno? Segn algunas teoras,
se localizara en el cerebelo o el
cuerpo estriado (izquierda). Para
otros pudiera tratarse de redes
neuronales distribuidas por todo
el cerebro (derecha).

La velocidad del marcapasos interno

est en funcin de la cantidad
de descargas neuronales
Numerosos trabajos, entre los que destacan
los de la psicloga Franoise Macar, se centraron
en los protocolos de produccin (el voluntario
deba apretar un botn durante un tiempo determinado) o de discriminacin de las duraciones (el sujeto deba comparar una duracin
prueba con una duracin objetivo, es decir,
una duracin de referencia memorizada previamente). Los resultados demostraron que la
amplitud de la variacin contingente negativa
reejaba el tiempo que haba estimado el probando: cuanto ms importante era la amplitud
de la variacin contingente negativa (cuanto

71

Corteza premotora
lateral

rea motora suplementaria

rea motora suplementaria

Tlamo

Corteza sensomotora

Corteza prefrontal

Corteza prefrontal

Corteza parietal
Tlamo

Giro temporal

RAPHAEL QUERUEL

Ganglios de la base

Cerebelo

HEMISFERIO IZQUIERDO

HEMISFERIO DERECHO

REAS DEL CEREBRO PARTCIPES

Numerosas estructuras se encuentran implicadas en la percepcin y el tratamiento del

La acumulacin de impulsos

tiempo. Los procesamientos automticos de duraciones cortas (inferiores a un segun-

Nuestro equipo ha intentado profundizar en la

naturaleza de las relaciones entre la variacin
contingente negativa y la capacidad de evaluacin temporal de los sujetos. Para ello, les pedimos que determinaran si la duracin de un
sonido (de entre 500 y 900 milisegundos) era
idntica o diferente a la duracin objetivo que
ellos haban memorizado previamente (700 milisegundos). El anlisis de los potenciales evocados a nivel del hemisferio izquierdo y a nivel
medio (entre los dos hemisferios) revel que la
amplitud de la variacin contingente negativa
continuaba creciendo hasta el nal del estmulo
prueba, cuando la duracin de este era ms corta
o igual a la duracin aprendida. Por el contrario, cuando la duracin del estmulo prueba
era superior, la variacin contingente negativa
alcanzaba su mximo mucho antes que el nal
del estmulo. En cuanto a las actividades registradas en el hemisferio derecho, la amplitud de
la variacin contingente negativa aumentaba
hasta el nal del estmulo prueba cualquiera
que fuese la duracin. Hemos propuesto que el
hemisferio izquierdo codica la duracin objetivo (nmero de impulsos acumulados), en otras
palabras, reeja la huella mnsica que deja esta
duracin. De este modo, el hemisferio derecho
codicara la duracin prueba. Los juicios tem-

do) se hallan garantizados por el rea motora suplementaria, la corteza sensomotora

izquierda, la corteza premotora lateral, los ganglios basales, el tlamo y el cerebelo
derecho. El cerebelo izquierdo, la corteza prefrontal y la corteza parietal derechas son
activadas cuando la tarea necesita (al contrario que en las tareas automticas) un control cognitivo (como en la toma de decisiones).

ms elevado era el nmero de impulsos), ms

larga era la duracin producida o estimada. Los
anlisis realizados para encontrar la fuente de
tales variaciones de la amplitud de la actividad cerebral condujeron a los investigadores a
suponer que esta se situaba en el rea motriz
suplementaria.
Se halla establecido que el pico de amplitud
de la variacin contingente negativa, justo
antes del comienzo de la resolucin de la onda
(cuando la pendiente se invierte), reeja el momento en que el sujeto escoge la respuesta. Hace
ms de treinta aos, los psiclogos demostraron
que cuando la duracin se juzgaba ms corta
de lo que era en realidad, el pico de amplitud de
la variacin contingente negativa se observaba
antes que si la duracin se evaluaba de forma
correcta. Por el contrario, si la duracin se juzgaba ms larga de lo que era en realidad, el pico
se retrasaba.

72

MENTE Y CEREBRO 51 / 2011

La percepcin del tiempo en neuroimgenes

rea motora
suplementaria

3 segundos

Giro cingular
anterior

Cerebelo
Tlamo

La evolucin durante el tiempo de una variacin contingente

negativa (a) se obtiene por el registro electroencefalogrco
de la actividad cerebral durante una tarea de evaluacin de
un intervalo de tiempo. De forma simultnea se registran por
los registros muestra que la activacin mxima (b) corresponde

la amplitud de la variacin contingente negativa son el tlamo

al mximo de la variacin contingente negativa. Las reas ce-

(derecha e izquierda), el giro cingular anterior, el rea motora

rebrales donde se observa una modulacin concomitante de

suplementaria y el cerebelo.

porales resultaran de la comparacin de dos

codicaciones.
Cmo se codifica la duracin objetivo? O
formulado de otro modo, cmo se establece la
referencia temporal interna? Se ha demostrado que cuando un animal aprende la duracin
de un intervalo que separa una seal de una
recompensa, el ritmo de descarga de neuronas trepadoras aumenta de forma constante
durante ese intervalo. Esta actividad neuronal
trepadora corresponde a una aceleracin del
ritmo de descarga de las neuronas de una regin
determinada o de un aumento del nmero de
estas neuronas, o de ambos fenmenos.
En un estudio en humanos en el que utilizamos dos duraciones objetivo (600 y 800 milisegundos) comprobamos, por un lado, que el
mximo de la variacin contingente negativa no
difera entre las dos duraciones; por otro, que la
pendiente variaba de forma inversa a la duracin: resultaba ms abrupta cuando la duracin
era corta. Dedujimos que la codicacin neuronal de una referencia temporal descansara
sobre la actividad trepadora de neuronas de
ciertas reas cerebrales (en especial el tlamo,
pero tambin las cortezas parietal y frontal). La
duracin objetivo memorizada correspondera
a una actividad mxima y, cuando esta ltima
MENTE Y CEREBRO 51 / 2011

DE NAGAI ET AL., 2004

IRMf las zonas activadas durante esta tarea. La comparacin de

fuera alcanzada, indicara que el intervalo de

referencia habra terminado.
Sin embargo, estudios recientes de tiempo
de reaccin sugieren que la toma de decisin
resulta de una acumulacin de datos perceptivos o mnsicos; esta acumulacin cesa cuando
la informacin disponible es sucientemente
abundante y coherente para que la decisin se
haga clara. Esta integracin temporal subyace
a operaciones cognitivas de alto nivel. Desde
entonces se plantea una cuestin: la activacin
de neuronas trepadoras reeja el tratamiento
del tiempo o la toma de decisin y la preparacin para una respuesta? La cuestin sigue
pendiente.
En resumen, el estudio de los mecanismos de
medida del tiempo encuentra en la excelente
resolucin temporal del registro electrosiolgico un instrumento valioso. Las diferentes
etapas del tratamiento temporal (codicacin,
memoria y decisin) se pueden relacionar con
ciertas caractersticas de la actividad cerebral.
As pues, la amplitud de la variacin contingente negativa y la evolucin temporal de su
pendiente se encuentran ligadas a los resultados
del sujeto: la amplitud codica la duracin de un
estmulo memorizado, y la pendiente, la ecacia del aprendizaje. Los datos recopilados a da

73

de hoy ponen el acento en la implicacin de las

regiones frontales, en asociacin, sin duda, con
otras reas que los estudios de imagen cerebral
han permitido identicar.

Parece que el cuerpo estriado

se activa en numerosas tareas
temporales
Regiones cerebrales implicadas
Sealemos que los trabajos mencionados ms
arriba se sitan en el marco de los modelos
que estipulan que el juicio de la duracin de
un estmulo depende de un sistema neuronal
especco para esa tarea. Pero dnde estara
localizado este sistema? Existen dos posibilidades: la primera, que el procesamiento del
tiempo se halle garantizado por una sola regin cerebral; la segunda, que el procesamiento
de la informacin temporal requiera la activacin de una red de reas repartidas por todo el
cerebro. El cerebelo es a menudo un ejemplo
ante la hiptesis de un reloj controlado por una
sola regin cerebral. Sin embargo, existen otras
regiones candidatas: el cuerpo estriado, el rea
motriz suplementaria y la corteza prefrontal
derecha.
Los estudios en personas con dichas reas
lesionadas conrman que esas estructuras cerebrales son importantes para el procesamiento
de la informacin temporal. As pues, quienes
tienen deteriorado el cerebelo encuentran dicultades para ejecutar movimientos a intervalos
regulares. Las personas que padecen la enfermedad de Parkinson, en la que la produccin de dopamina es insuciente debido a la degeneracin
de las neuronas de la sustancia negra, presentan
una variacin contingente negativa mucho menos amplia que las personas sanas.
A los pacientes con prkinson se les administra Levodopa o se les estimula el ncleo subtalmico, tratamientos que aumentan la dopamina,
alivian los problemas motores y restauran el
procesamiento de la informacin temporal. En
cuanto a las personas que presentan lesiones
en las reas frontales y parietales, en especial
en las del hemisferio derecho, presentan dicultades para discriminar las duraciones de
las seales auditivas o visuales, aunque no para
distinguir la frecuencia o la intensidad de esas
mismas seales.

74

Deducimos de los estudios por neuroimagen

que en las tareas temporales con frecuencia se
activa una misma red de estructuras. Dicha
red comprende estructuras corticales (la corteza prefrontal, el rea motora suplementaria y
la corteza parietal) y estructuras subcorticales
(los ganglios basales, el tlamo y el cerebelo).
Sin embargo, la investigacin vara en funcin
de la informacin temporal procesada (duracin
o ritmo) y de la tarea efectuada (perceptiva o
motriz). As, las tareas automticas (rtmicas)
que dependen de duraciones cortas (inferiores
a un segundo) estaran asociadas, sobre todo, a
la activacin de circuitos motores: rea motora
suplementaria de los dos hemisferios, corteza
sensomotora izquierda, cerebelo derecho, corteza premotora lateral (derecha o izquierda),
tlamo y ganglios basales (con frecuencia, el
putamen izquierdo).
Por lo general, encontramos adems una
actividad en el giro temporal, mientras que la
corteza prefrontal y la mayora de las cortezas
parietales casi nunca se hallan activas. Las tareas que conllevan un control cognitivo se asocian a una activacin importante en el cerebelo
izquierdo, as como en las cortezas prefrontales
y parietales, con una activacin ms notable en
el lado derecho. Sin embargo, la realizacin de
esas tareas y la utilizacin de un sistema controlado no excluyen la implicacin de estructuras
cerebrales ligadas al sistema automtico, como
la corteza premotora y el rea motora suplementaria bilateral.
Cul es el papel funcional de dichas estructuras? Es especco? El cerebelo, los ganglios basales y el rea motora suplementaria
se encuentran estrechamente asociados a las
funciones motrices, mientras que la red frontoparietal subyace bajo los procesos atencionales
y mnsicos con independencia de las caractersticas temporales de la tarea en curso. Ello
se debe a que en numerosas experiencias se
asocia una tarea temporal (determinar la duracin de un sonido o de un estmulo visual) con
una tarea no temporal (indicar la frecuencia o
la intensidad de un sonido o la luminosidad de
un estmulo visual).
Tal tipo de combinacin permite distinguir,
en el seno de la red cerebral activada, las reas
implicadas de forma especca en la medida de
la duracin y las que subyacen a procesos atencionales y mnsicos no especcos de esta medida pero que, sin embargo, resultan indispensables en la medicin de la duracin. La corteza
prefrontal dorsolateral y la parietal soportaran
MENTE Y CEREBRO 51 / 2011

las operaciones mnsicas y atencionales necesarias para la comparacin de una duracin con
una representacin de la duracin de referencia.
Sin embargo, la IRMf no presenta la excelente resolucin temporal de la imagen elctrica
que permite observar los cambios de activacin
muy precisos (de milisegundo) y relacionarlos
con operaciones cognitivas puntuales, caso
de las que conciernen a la toma de decisiones.
Algunos equipos comienzan a registrar de
forma simultnea la actividad elctrica y las
respuestas hemodinmicas por IRMf. El registro de estos datos debera aportar informacin
novedosa.
Quedan numerosas cuestiones abiertas en
torno a la percepcin y al procesamiento de
datos temporales. Hemos descrito los modelos
segn los cuales las informaciones temporales
son procesadas en reas cerebrales especcas,
mas resta responder a una de las principales
preguntas: dnde se encuentra el reloj interno? Parece que el cuerpo estriado se activa en
numerosas tareas temporales. Ello conrma el
modelo de reloj interno propuesto por los psiclogos Matthew Matell y Warren Meck, de la
Universidad Duke, que conere un lugar preponderante al cuerpo estriado. As, las neuronas
de dicha rea del cerebro detectaran la llegada
simultnea de un cierto nmero de potenciales
de accin generados por clulas nerviosas corticales (o neuronas del tlamo), y cada neurona
del estriado codicara una duracin denida
por la frecuencia de los batidos de una subpoblacin de neuronas presinpticas (situadas por
encima).
Por otro lado, existe otra categora de modelos
de organizacin del tiempo (timing) intrnseco,
para los cuales el tiempo no se mide a partir
de un reloj interno, sino mediante patrones de
descargas en el seno de amplias redes neuronales. Tales descargas tendran lugar en las reas
sensoriales (auditivas o visuales) o en el cerebelo. Los modelos de organizacin intrnseca
del tiempo seran pertinentes para el procesamiento automtico de estmulos muy breves
(inferiores a 300 milisegundos) que pertenecen
a una sola modalidad sensorial. Es as porque
los modelos de reloj interno conservan su valor predictivo y explicativo. Y seguir siendo
as mientras no se demuestre que en cualquier
situacin podemos medir el tiempo sin reloj.

educacin

filosofa
ciencia
a
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o
p
universidad

comunicacin historia
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tica

20
reflexinblo
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experimento

dilogo
investigacin
ti i d

SciLogs
Ciencia en primera persona

RAMN PASCUAL DE SANS

BIBLIOGRAFA
COMPLEMENTARIA

MENTE Y CEREBRO 51 / 2011

Fsica y universidad

LES BASES NEURALES DE LA

PERCEPTION DU TEMPS ET DE
LA REGULATION TEMPORELLE

YVONNE BUCHHOLZ
Psicologa y neurociencia al da

DE LACTION. V. Pouthas y

F. Macar en Psychologie

JOS MARA VALDERAS

Franaise, vol. 50, pgs. 27-

De la sinapsis a la conciencia

45, 2005.
CORTICO-STRIATAL REPRESENTATION OF TIME IN ANIMALS

JULIO RODRGUEZ LPEZ

AND HUMANS. W. Meck,

La bitcora del Beagle

T. Penney y V. Pouthas en
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JOS IGNACIO L ATORRE

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Partculas elementales

DEDICATED AND INTRINSIC

MODELS OF TIME PERCEPTION.

R. Ivry y J. Schierf en Trends

JUAN GARCA-BELLIDO CAPDEVILA

Cosmologa de precisin

in Cognitive Science, vol. 12,

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CLAUDI MANS TEIXID

THE ROLE OF PHYSIOLOGICAL

Ciencia de la vida cotidiana

AROUSAL IN TIME PERCEPTION: PSYCHOPHYSIOLOGICAL

EVIDENCE FROM AN EMOTION REGULATION PARA-

NGEL GARCIMARTN MONTERO

Fsica y sociedad

DIGM. N. Mella, L. Conty

y V. Pouthas en Brain and

Viviane Pouthas es directora de investigacin de la

Unidad de neurociencias cognitivas e imagen cerebral del
CNRS, en el Hospital parisino de la Salptrire.

conocimiento

cognition, vol. 75, pgs. 182187, 2011.

Y MS...

www.investigacionyciencia.es/blogs
75