Agroecologa

Estudio sobre polinizacin y biologa floral en Passiflora

edulis f. edulis Sims, como base
para el premejoramiento gentico
Study of pollination and floral biology of Passiflora edulis f. edulis Sims as a basis for
pre-breeding
Juan Sebastin Rendn1, John Ocampo2*, Ramiro Urrea3
1

Ingeniero Agrnomo, Universidad de Caldas/Agrojar, Jardn, Antioquia, Colombia

Ingeniero Agrnomo, M.Sc., Ph.D., Facultad de Ciencias Agropecuarias, Universidad Nacional de Colombia, sede Palmira/Centro
Internacional de Agricultura Tropical - CIAT / DAPA, Colombia.
3
Ingeniero Agrnomo, M.Sc., Facultad de Ciencias Agropecuarias, Universidad de Caldas, Colombia.
*Autor para correspondencia: jaocampop@unal.edu.co
2

Rec.:17.08.12 Acep.:22.10.13

Resumen
La gulupa es la segunda especie en importancia econmica del gnero Passiflora L., ya que se comercializa como fruta fresca y procesada en todos los continentes. El objetivo de esta investigacin fue
estudiar los mecanismos de polinizacin natural y asistida para comprender el sistema reproductivo
de la gulupa, con el fin de implementar estrategias de premejoramiento gentico y de conservacin. Un
total de 32 accesiones de 10 departamentos colombianos fueron evaluadas bajo cinco tratamientos de
polinizacin natural y asistida en Manizales, Caldas, a 2340 m.s.n.m. Los resultados mostraron que
80% de la antesis en la gulupa ocurre entre 6:00 y 8:00 a.m., predominando las flores que poseen el
estilo totalmente curvo (66.4%). Los mayores porcentajes de frutos formados se presentaron en los tratamientos de autopolinizacin manual y geitonogamia (82 y 86%), seguidos por la polinizacin cruzada
(68%) con diferencias significativas (Duncan, P<0.05). La alta precipitacin durante la fase de antesis
(9 mm/da) tuvo un impacto negativo sobre la polinizacin y la actividad de los agentes polinizadores.
Los frutos de flores polinizadas manualmente y en forma natural presentaron un promedio de 151 a
157 semillas, sin diferencias significativas. Los resultados mostraron que la gulupa es una especie autofrtil, que depende de los insectos polinizadores para el flujo gnico y la productividad. La capacidad
de autocompatibilidad de la gulupa (28 a 86%) permite a los productores conservar la calidad gentica
de las plantas lite o su uso en programas de mejoramiento gentico para la obtencin de cultivares de
mayor rusticidad y productividad.
Palabras clave: Autocompatibilidad, gulupa, Passiflora, polinizacin, produccin de fruto, semilla

Abstract
The purple passion fruit is the second economically most important species of the genus Passiflora L.
as it is marketed as fresh and processed fruit in all continents. The objective of this research was to
study the mechanism of natural and assisted pollination to understand gulupa reproductive system
that enables the implementation of pre-breeding and conservation strategies. A total of 32 accessions
from 10 Colombian departments under five pollination treatments (natural and assisted) were evaluated in Manizales, Caldas at 2,340 m.a.s.l. Results show that 80% of the anthesis in purple passion
fruit occurred between 6:00 and 8:00 hours, prevailing flowers with fully curved style (66.4%). The

232

Estudio sobre polinizacin y biologa floral en Passiflora edulis f. edulis Sims,

como base para el premejoramiento gentico

highest percentage of fruit formation was found in manual self-pollination and geitonogamy treatments
(82 and 86%), and followed by cross-pollination (68%) with significant differences (Duncan, P<0.05).
High precipitation during the anthesis phase (9 mm/day) generated a negative impact on pollination
and on the activity of pollination agents. Fruit from manually and natural pollinated flowers showed
an average of 151 to 157 seeds with no significant differences. The results show that the purple passion fruit is an autofertile species that depends on pollinator insects for genetic flow and productivity.
The capacity of autocompatibility of the purple passion fruit (28 to 86%) permits producers conserve
the genetic quality of elite plants or their use in genetic breeding programs to obtain greater cultivar
robusticity and productivity.
Key words: Fruit production, Passiflora, pollination, purple passionfruit, self-compatibility

Introduccin
La gulupa o curuba redonda (Passiflora edulis f. edulis Sims) es una de las principales
especies del gnero Passiflora L. por su alto
potencial econmico en los mercados nacionales e internacionales (Ocampo y Wyckhuys,
2012). Esta especie es originaria del sur de
Brasil, Paraguay y el norte de Argentina, y
ha sido introducida en los cinco continentes
como planta ornamental y en cultivo comercial. El fruto es una baya de forma esfrica
u ovoide de color prpura oscuro cuando
est maduro y en su interior amarillo casi
anaranjado con agradable aroma, rico en
azcares, vitaminas (A, B12, B3 y C) y minerales (Sims, 1818). La flor de la gulupa es
solitaria, hermafrodita, pentmera, provista
de cinco ptalos y spalos de color blanco y
corona compuesta de dos series exteriores de
color blanco y prpura hacia la base (Sims,
1818). La polinizacin es realizada principalmente por los abejorros del gnero Xylocopa
spp., los cuales son atrados por el dulce del
nctar, donde son impregnados por el polen
pegajoso de las anteras (Nishida, 1963; ngel
et al., 2011; Nates et al., 2012).
En Colombia la gulupa se encuentra
en las zonas de ladera por encima de 1500
m.s.n.m. en forma renaturalizada o silvestre
y adoptada en huertos caseros por los campesinos. Por otro lado, su cultivo es relativamente nuevo para Colombia y en los ltimos
aos ha tenido una creciente demanda en
los mercados internacionales, ocupando el
tercer lugar despus del banano y la uchuva
en el rengln de las frutas exportadas hacia
el mercado europeo. En Colombia an no
hay reportes de cultivares y los agricultores
obtienen las semillas de los mejores frutos de

cada cosecha o de plntulas provenientes de

viveros comerciales sin garanta de calidad
gentica.
En el gnero Passiflora L. existen varios
estudios sobre la biologa floral, con nfasis
en los mecanismos de polinizacin por diferentes agentes como insectos, aves y mamferos (Kishore et al., 2010). En la especie P.
mooreana, Amela y Hoc (1998a) identificaron
tresfasesflorales y determinaron que la antesis dura 24 h, dependiendo de las condiciones climticas. Los mismos autores (Amela
y Hoc, 1998b) tambin encontraron que P.
foetida L. puede producir frutos por autogamia inducida y polinizacin libre, e indican
que la especie es autgama facultativa. En
una investigacin sobre biologa floral en P.
cincinnata Mast, Aponte y Juregui (2004),
establecieron que el 75% de la formacin
de frutos depende de los mecanismos de
polinizacin cruzada por insectos (Xylocopa
spp.). En otro estudio en P. edulis f. edulis, P.
quadrangularis L., P. foetida L. y P. edulis f.
flavicarpa, Degener menciona que el mayor
nmero de frutos formados (cuajados) ocurre
cuando los estilos de la flor (gineceo) estn
completamente curvos, lo que permite una
mayor receptividad del polen (Kishore et al.,
2010). En maracuy (P. edulis f. flavicarpa)
pruebas de viabilidad de polen mostraron
que ste puede mantenerse viable hasta 24 h
despus de la antesis, con porcentajes entre
el 50% y 75% (Souza et al., 2004). Por otro
lado, el xito y la capacidad de reproduccin
de este tipo de plantas estn relacionados directamente con la hora de apertura floral y el
tiempo que permanece abierta, que dependen
de las condiciones ambientales de cada zona.
En algunas especies de Passiflora la apertura
233

Acta Agronmica. 62 (3) 2013, p 232-241

ocurre con la aparicin de la luz solar, como

en P. foetida (Amela y Hoc, 1998b), P. edulis
f. edulis (Angel et al., 2011). Sin embargo,
en otras especies como P. edulis f. flavicarpa
(maracuy) la antesis se inicia despus de
las 12:00 horas en la mayora de las zonas
de produccin (Souza et al., 2004).
En Colombia, la informacin sobre estudios de polinizacin y sistemas de reproduccin en Passiflora son escasos. Un primer
estudio realizado por ngel et al. (2011) en
cultivos comerciales localizados en Buenavista (Boyac) estableci que la gulupa es una
especie autoincompatible que necesita de los
agentes polinizadores para producir cosecha,
ya que solo el 33% de los frutos se forman
sin el acceso de estos. Por otro lado, en un
estudio publicado por Medina-Gutirrez et
al. (2012) se encontr que las diferencias en
altitud (1657 y 2225 m.s.n.m.) en dos cultivos
de gulupa establecidos en Boyac (Colombia)
afectaron la composicin, el nmero de visitantes y los polinizadores. El conocimiento
de la biologa reproductiva tiene importancia
prctica en la agricultura, ya que permite dirigir patrones de cruzamiento interespecficos
y desarrollar prcticas de manejo orientadas
a favorecer la especie vegetal y sus polinizadores (Sage et al., 2005).
El objetivo de esta investigacin fue
estudiar los mecanismos de polinizacin natural y asistida para comprender el sistema
reproductivo de la gulupa, que permita la
implementacin de estrategias para el premejoramiento gentico y la conservacin de
genotipos superiores.

Materiales y mtodos
Zona de estudio. La investigacin se realiz
en la granja Tesorito, en el municipio de Manizales (Caldas, Colombia), a 2340 m.s.n.m.
(5 01 49 N y -75 26 13 W), temperatura
promedio de 17C, precipitacin anual de
1800 mm, humedad relativa de 78% y brillo
solar de 1215 h-luz por ao (estacin meteorolgica, Universidad de Caldas).
Material vegetal. El estudio fue realizado
con plantas de 32 accesiones de gulupa de
15 meses de edad (Cuadro 1) provenientes de
10 departamentos colombianos y evaluadas
entre julio de 2010 y septiembre de 2011.
234

Cada accesin estaba compuesta por cinco

plantas, establecidas a una distancia de 4 m
entre surcos x 3 m entre plantas manejadas
con prcticas agronmicas, que incluyeron
fertilizacin edfica mensual (NKP), riego
natural por precipitacin, podas de formacin
y sanitarias, siguiendo las recomendaciones
de Ocampo y Wyckhuys (2012).
Cuadro 1. Accesiones evaluadas en el estudio de la Coleccin
Nacional de Gulupa Passiflora edulis f. edulis
Sims, Colombia.
Departamento
Cdigo
No. accesiones
Boyac
BoyEdu
6
Antioquia
AntEdu
4
Caldas
CalEdu
2
Cundinamarca
CunEdu
7
Huila
HuiEdu
4
Quindo
QuiEdu
2
Tolima
TolEdu
3
Putumayo
PutEdu
1
Valle del Cauca
ValEdu
1
Risaralda
RisEdu
2
Total

32

Estudios florales
Biologa floral. La hora de la antesis se
determin con la marcacin de 25 botones
florales en fase de pre-antesis de forma aleatoria en las diferentes accesiones a partir de
las 0:00 h, seguido cada hora hasta las 12:00
h del conteo del nmero de flores abiertas. El
tipo de flor en relacin con la curvatura del
estilo (sin curvatura, parcialmente curvo y
totalmente curvo) fue establecido marcando
20 flores por cada accesin (dos plantas) y
contabilizando la frecuencia de cada tipo
presente en la flor (Foto 1).
Polinizacin. El conocimiento de los aspectos de biologa reproductiva en la gulupa se
realiz mediante la polinizacin natural y
controlada, evaluando el efecto de los diferentes tratamientos sobre la produccin de
frutos y semillas, siguiendo las metodologas de ngel et al. (2011) y Medina-Gutirrez
et al. (2012). Estos experimentos se llevaron
a cabo marcando y embolsando 25 botones
(fase de pre-antesis) cada semana en tres
plantas por accesin durante un mes y con
tres repeticiones en el tiempo (periodos),
para un total de 300 flores por accesin;
los tratamientos de polinizacin fueron los
siguientes: (1) Autopolinizacin (AP). Para

Estudio sobre polinizacin y biologa floral en Passiflora edulis f. edulis Sims,

como base para el premejoramiento gentico

Foto 1.

Tipos de flor en gulupa, Passiflora edulis f. edulis Sims, de acuerdo con la posicin de los estigmas (T.C. =
curvo, S.C. = sin curvatura y P.C. = parcialmente curvo) y abejorro polinizador del gnero Xylocopa spp.

la autopolinizacin natural, los botones

florales fueron marcados y protegidos con
bolsas de muselina de 10 x 20; (2) Polinizacin natural (PN). Para este mtodo se
marcaron flores en fase de antesis y se dejaron expuestas a los polinizadores naturales;
(3) Autopolinizacin manual (APM). En este
mtodo, las flores en fase de pre-antesis
fueron marcadas y cubiertas con bolsas y
polinizadas cuando abrieron con la ayuda
de un pincel, antes de cubrirlas nuevamente; (4) Geitonogamia (G). Las flores en fases
de pre-antesis fueron marcadas y embolsadas; cuando abrieron fueron emasculadas
y polinizadas manualmente con polen de
otra flor perteneciente a la misma planta,
finalmente se embolsaron de nuevo; (5) Polinizacin cruzada (PC). En este mtodo, en
plantas de diferentes accesiones se retiraron
las anteras de flores en fase de antesis, se

mezclaron para obtener el polen que fue

utilizado para polinizar flores previamente
emasculadas en otras plantas.
Cuando se realiz la polinizacin manual
en los tratamientos 3, 4 y 5, la cantidad de
polen fue distribuida uniformemente en cada
flor, con la ayuda de un pincel, colocando
una cantidad aproximadamente igual en
cada uno de los estigmas. La eficiencia de los
diferentes tratamientos fue evaluada 8 das
despus de la polinizacin y cuando los frutos
alcanzaron la madurez de cosecha (frutos
formados o cuajados y nmero de semillas
por fruto). Por otra parte, se recolectaron
los insectos vectores (11 individuos), los que
fueron fotografiados e identificados con las
claves taxonmicas de Gonzlez et al. (2009)
como especies del gnero Xylocopa spp. (Hymenotera: Apidae: Xylocopini).

235

Acta Agronmica. 62 (3) 2013, p 232-241

Anlisis de datos
Los datos obtenidos de los diferentes tratamientos fueron tabulados y analizados con el
programa SAS v9. con parmetros de estadsticas descriptivas de promedio, desviacin
estndar, coeficiente de variacin y con una
prueba de comparacin entre promedios de
Duncan (P < 0.05). Adicionalmente, el tratamiento de polinizacin natural (PN) fue
relacionado con la informacin climtica de
precipitacin (mm) registrada durante el desarrollo del estudio, mediante la correlacin
de Pearson (r).

Resultados y discusin
Biologa floral

Flores en antesis (%)

Las flores de la gulupa iniciaron el proceso de

antesis con la presencia de luz solar, a partir
de las 6:00 h y hasta las 10:00 h (Figura 1).
El mayor porcentaje de flores abiertas (56%)
ocurri entre las 6:00 y 7:00 h, lo que concuerda con el estudio de Kishore et al. (2010)
en India, donde 54.5% de la antesis ocurri
en este mismo intervalo. Posteriormente, a
las 8:00 h, las flores alcanzaron 24% de la
antesis, descendiendo hasta 4% a las 10:00
h. Este porcentaje acumulado (80%) entre
7:00 y 8:00 h es similar al encontrado por

60
55
50
45
40
35
30
25
20
15
10
5
0

ngel et al. (2011) en Buenavista (Boyac,

Colombia), donde registraron que la antesis
en gulupa ocurre entre las 6:00 y las 8:00 h.
La antesis comenz a las 6:00 h registrando
un porcentaje de apertura floral en este lapso
de slo 8% y finaliz 5 h ms tarde. La duracin de la flor puede alcanzar hasta las 24
h despus de la antesis, periodo que depende
de las condiciones climticas de cada zona y
principalmente de la variable precipitacin.
Estos resultados son claves para el manejo del
cultivo, ya que las aplicaciones de productos
qumicos se deben realizar en las horas de la
tarde para evitar que coincidan con los mayores porcentajes de antesis y con la actividad
de los insectos polinizadores.
De acuerdo con la curvatura del estilo
en la apertura floral o antesis, se identificaron tres tipos de flores (heteromorfas) que
se pueden presentar en una misma planta
con diferentes frecuencias, lo que influye al
momento de la polinizacin por los insectos.
Estos tipos fueron (Foto 1): (1) T.C. flor con
estigmas totalmente curvos, por debajo de las
anteras y con una ocurrencia entre 51 y 55%.
Este tipo favorece la autopolinizacin; (2) S.C.
flor con estigmas sin curvatura (erectos), por
encima de las anteras, formando un ngulo
de 70 a 90 y con una ocurrencia entre 12%

56

24
8
8
5:00

6:00

4
7:00

8:00

9:00

10:00

11:00

horas
Figura 1. Comportamiento de la apertura de flor (antesis) en gulupa, Passiflora edulis f. edulis Sims, granja
Tesorito, Manizales, Colombia.

236

Estudio sobre polinizacin y biologa floral en Passiflora edulis f. edulis Sims,

como base para el premejoramiento gentico

y 18%. Este tipo favorece la esterilidad de la

flor; y (3) P.C. flor con estigmas parcialmente
curvos, por encima de las anteras, formando
un ngulo entre 0 y 45 y con una ocurrencia
entre 20% y 27%.
En la especie P. cincinnata, Aponte y
Juregui (2004) consideran que en flores tipo
T.C. los estigmas quedan en la posicin ms
favorable para hacer contacto con los insectos polinizadores al momento que buscan
nctar. Ruggeiro et al. (1976) indican que en
maracuy las flores de estilos curvos generaron mayor cantidad de frutos (entre 70% y
75%). Por otro lado, Ishihata (1991) y ngel
et al. (2011) mencionan que las flores tipo
S.C. producen polen viable y se desempean
como padres donantes, ya que slo se pueden
autopolinizar entre el 6% y 13%.

(Figura 2). En este ltimo, con la influencia

de la precipitacin en la fase de antesis ( 9
mm/da), el porcentaje de frutos formados
disminuy entre un 25% y 27% y ocasion el
aborto de las estructuras florales. El efecto
de la precipitacin sobre la polinizacin natural y artificial en la gulupa fue reportado
por Ishihata et al. (1984) quienes encontraron
un rango en la reduccin de la formacin de
frutos entre 64% y 75%. Estas cifras soportan los resultados obtenidos en este estudio
y confirman que la precipitacin durante el
tiempo de la antesis afecta el porcentaje de
cuajamiento, debido a la disminucin en la
actividad de los polinizadores y la receptividad estigmtica por exceso de humedad.
Los porcentajes de frutos formados en los
diferentes tratamientos aparecen en la Figura
3 y en el Cuadro 2, sin incluir los valores cero
(0) por efecto de la precipitacin, ya que pueden sesgar los promedio de cada tratamiento.
Los resultados muestran que las flores autopolinizadas naturalmente (AP) produjeron el
menor porcentaje de frutos formados (28%),
aunque sin diferencias significativas (P>0.05)
cuando fueron polinizadas naturalmente (PN,
Foto 1) por los insectos (39%). En contraste,
los mayores porcentajes de frutos formados

100

40

90

35

80

30

Precipitacin (mm)

Porcentaje de frutos formados (%)

Polinizacin
La eficiencia de los cinco tratamientos evaluados sobre la polinizacin natural y asistida
fue afectada negativamente por la precipitacin. La presencia y la intensidad de lluvias
en las horas de la maana impidieron la formacin de frutos en la mayora de los tratamientos y principalmente en el de polinizacin
natural (PN) con una correlacin de r = -0.50

70
60

25

50

20

40

15

30

40

20

10

10
0

0
1

Periodo I

Periodo II

Polinizacin natural

10

11

12

Periodo III
Precipitacin (mm)

Figura 2 Relacin entre el porcentaje de frutos de gulupa, Passiflora edulis f. edulis Sims, formados por polinizacin
natural (PN) y la precipitacin (mm). Nmero de flores por periodo (horas del da), n = 100. Correlacin,
r = -0.50.

237

Acta Agronmica. 62 (3) 2013, p 232-241

100

Futuros formados (%)

90

82

80

86
68

70
60
50
39

40
30

28

20

AP

PN

APM

PC

10
0
Figura 3 Porcentajes de frutos formados con diferentes sistemas de polinizacin
en la gulupa, Passiflora edulis f. edulis Sims, (n =300). AP:
Autopolinizacin; PN: Polinizacin natural; APM: Autopolinizacin
manual; G: Geitonogamia y PC: Polinizacin cruzada.
*Las letras diferentes indican diferencias significativas entre promedios (Duncan,
P < 0.05).

Cuadro 2. Rangos de valores obtenidos en la formacin de frutos en gulupa, Passiflora edulis f. edulis Sims.
Tratamiento
Autopolinizacin (AP)
Polinizacin natural (PN)
Autopolinizacin (APM)

Mnimo
(%)
4

Mximo
(%)
60

Promedio
(%)
28 a*

D. E.
16.3

CV
(%)
58.4

88

39 a

25.2

64.4

60

96

82 c

10.9

13.3

Geitonogamia (G)

64

96

86 c

11.2

13.1

Polinizacincruzada (PC)

36

100

68 b

21.3

29.2

* Promedios seguidos de letras iguales no difieren en forma significativa (P > 0.05), segn la prueba de
Duncan.

fueron obtenidos por autopolinizacin manual

(APM) y geitonogamia (G) sin diferencias entre
ellos (P>0.05), con 82% y 86%, respectivamente.
En la polinizacin cruzada (PC) con polen de
plantas de diferentes accesiones el porcentaje
de frutos formados disminuy en 17.8% en relacin con los tratamientos APM y G donde se us
polen de la misma planta. Los altos coeficientes
de variacin encontrados en los tratamientos
de polinizacin natural (AP, CV= 58%; PN, CV=
64%) pueden ser explicados por la variabilidad
extrema del clima durante el desarrollo del estudio, tal como se observa en la Figura 2. Las
diferencias entre los tratamientos y los altos
porcentajes de frutos formados confirman que
la gulupa es una planta autofrtil que depende
de la polinizacin cruzada para una mayor
produccin de frutos (Cuadro 2).
238

Tratamiento AP. En la autopolinizacin se

alcanz un valor de 28% de frutos formados,
resultado similar al encontrado por ngel et
al. (2011) en Boyac, donde obtuvieron 33% de
frutos formados para este tratamiento. Estas
observaciones coinciden tambin con los resultados de los estudios realizados por Knight
(1972) y Nishida (1958) en Florida (EE.UU), los
cuales resaltan la autofertilidad en la gulupa
respecto al maracuy, una especie autoinfrtil
(97%). En la formacin de hbridos interespecficos, la gulupa debido a la autofertilidad,
muestra una receptividad aceptable con especies emparentadas como P. alata Curtis, P.
caerulea L., P. cincinnata, P. edulis f. flavicarpa
(Ocampo y Wyckhuys, 2012).
Tratamiento PN. En la polinizacin natural,
el porcentaje de frutos formados fue de 39%,

Estudio sobre polinizacin y biologa floral en Passiflora edulis f. edulis Sims,

como base para el premejoramiento gentico

contrastando con los resultados de ngel

et al. (2011) y Nates et al. (2012) quienes
obtuvieron 93% y 77% de frutos formados.
El bajo porcentaje obtenido por este mtodo
se explica por el efecto negativo de la precipitacin sobre la actividad de los agentes
polinizadores en la fase de la antesis. Esta
influencia de las lluvias ha sido registrada
en diversos estudios por Akamine y Girolami
(1957) y Free (1993) quienes identificaron la
misma tendencia. Por otra parte, Da Silva
et al. (1999) confirmaron que el aumento de
la humedad relativa de 55% a 80% genera
una reduccin en la densidad poblacional de
los polinizadores del gnero Xylocopa spp.
Adems, estos factores climticos tambin
pueden influir negativamente en la germinacin del polen durante la polinizacin (Free,
1993). Ruggiero et al. (1976) consideran que
cuando el porcentaje de frutos formados en
maracuy (P. edulis f. flavicarpa) es <30%,
se presenta falta de agentes polinizadores.
Otros factores importantes que influyen en
la reduccin del tamao de las poblaciones y
la actividad de los polinizadores son la falta
de conservacin de los hbitats (zonas boscosas) donde se reproducen y la aplicacin
de prcticas culturales no adecuadas para
la proteccin del cultivo (Calle et al., 2010).
Tratamientos APM y G. Los promedios de
los porcentaje de frutos formados por autopolinizacin manual (APM) y geitonogamia (G)
fueron iguales con valores de 82.3% y 85.75%,
respectivamente. Resultados similares encontraron ngel et al. (2011) quienes obtuvieron valores de 93% para APM y 87% para
G. Con la aplicacin de ambos mtodos se
logr la mayor eficiencia al incrementar entre
33% y 46% la formacin de frutos, en comparacin con los tratamientos AP y PN. Se
debe mencionar que el mtodo de polinizacin
manual en gulupa es complejo, comparado
con maracuy o granadilla, ya que la extraccin del polen se debe realizar con la ayuda
de un pincel para abrir las anteras. Segn
Jimnez et al. (2009) en Colombia no se conocen estudios sobre polinizacin en gulupa, ni
se acostumbra realizar polinizacin cruzada
con pincel en esta especie; contrario a lo que
ocurre en pases como Japn, donde no existen los polinizadores naturales y se utiliza la

polinizacin manual con gran xito (Ishihata,

1991). Esta prctica genera costos adicionales de mano de obra para los productores
y no se considera necesaria cuando existen
poblaciones suficientes de polinizadores, ya
que estos garantizan la formacin de frutos.
Por esta razn, los mtodos APM y PN se estiman estratgicos para la implementacin de
programas de fitomejoramiento, con el objeto
de conservar la pureza gentica y las caractersticas del material lite, debido a los altos
porcentajes de frutos formados y la cantidad
de semilla producida.
Tratamiento PC. En la polinizacin cruzada
manual se obtuvo un porcentaje de frutos
formados de 67.9% con polen mezclado de diferentes plantas de las 32 accesiones evaluadas.
Este valor es inferior en 25% cuando se compara con el encontrado por ngel et al. (2011)
y puede ser explicado por la influencia de las
lluvias durante el desarrollo del estudio y por
la variabilidad gentica del polen empleado,
proveniente de diferentes genotipos. No obstante, este resultado concuerda con lo encontrado
por Souza et al. (2004) en maracuy en zonas
donde la apertura de las anteras coincide con
alta humedad relativa que afecta y reduce la
viabilidad del polen. De acuerdo con Jimnez
et al. (2009) durante el periodo de floracin
la lluvia debe ser mnima, ya que el polen
se humedece y pierde su funcin generando
abortos florales. Las diferencias encontradas
en los porcentajes de cada tratamiento en este
estudio y los observados por ngel et al. (2011)
se explican por las caractersticas agroecolgicas en las zonas de estudio y la variabilidad
gentica de las accesiones evaluadas, la cual
puede influir en la compatibilidad entre genotipos relacionados.
En general, la eficiencia de los cinco tratamientos evaluados sobre las polinizaciones
natural y asistida fue afectada negativamente
durante el desarrollo de esta investigacin.
Los altos valores de precipitacin generaron
valores extremos de cero en el porcentaje de
frutos formados. Al eliminar estos valores, la
eficiencia de los tratamientos en la produccin
de frutos aumenta considerablemente; por
esta razn, es necesario tener en cuenta la informacin histrica de los factores climticos
de cada zona agroecolgica, para la seleccin
239

Acta Agronmica. 62 (3) 2013, p 232-241

de las mejores reas para el establecimiento

de los cultivos y mitigar el efecto de las lluvias
en el proceso de polinizacin.
Nmero de semillas por fruto
El nmero de semillas por fruto entre los
tratamientos con los diferentes mtodos de
polinizacin (APM= 153; G= 157; PC= 152;
PN= 151) no presentaron diferencias significativas (P>0.05). En el tratamiento de autopolinizacin (AP) no fue posible determinar
el nmero de semillas, ya que debido a las
altas precipitaciones los frutos presentaron
un fuerte ataque del hongo Cladosporium cladosporioides (Fresen.) G.A. de Vries, el cual
gener el aborto de todas las estructuras.
Los resultados obtenidos estn relacionados
con los valores presentados en el estudio de
ngel et al. (2011) quienes slo encontraron
diferencias significativas con el tratamiento
de polinizacin (AP) que produjo 62.5 semillas/fruto. Los resultados en este estudio son
similares a los obtenidos por Akamine y Girolami (1957) quienes en frutos provenientes
de polinizacin manual encontraron semillas
ms grandes, pesadas y en mayor nmero
que las obtenidas por autopolinizacin (AP).
Este mtodo natural de polinizacin permite
obtener semillas puras de plantas lite con un
xito del 28%, y para obtener 1000 semillas
es necesario embolsar 57 botones florales en
fase de preantesis, lo que equivale a 16 frutos
aproximadamente.
Polinizacin natural
En la gulupa, los insectos del gnero Xylocopa spp. muestran un papel ecolgico en este
estudio, (servicio ecosistmico), tanto desde el
punto de vista productivo como en el mantenimiento de la diversidad gentica, debido al
intercambio gentico en el transporte del polen. Estos componentes deben ser integrados
a los planes de manejo del cultivo, donde la
implementacin de buenas prcticas agrcolas (BPA) contribuya en su conservacin. Adems, es necesario fomentar e incrementar las
poblaciones de los polinizadores facilitando
sitios donde puedan construir los nidos, como
los postes de madera roja y liviana, cerca a los
cultivos. Por otro lado, el componente ambiental tiene un efecto notorio sobre la interaccin
240

planta/polinizador, debido a que la fenologa

de la planta (floracin) puede alterarse por los
cambios climticos extremos e intervenir en el
acople temporal con los insectos polinizadores. En este sentido, la precipitacin extrema
( 9 mm/da) durante el periodo de la antesis
tuvo un efecto negativo en la actividad del
polinizador y por consiguiente en el nmero
de flores polinizadas.

Conclusiones
En las accesiones evaluadas, las flores
con estilo totalmente curvo presentaron
el mayor porcentaje de incidencia (51% a
55%) y su estructura est diseada para la
autopolinizacin. Por otro lado, las flores
con estilos parcialmente curvos alcanzaron
incidencias entre 20% y 27%. Este tipo
de flor est adaptado para la polinizacin
por Xylocopa spp., lo que permite el flujo
gentico entre plantas y el incremento en
la formacin de frutos.
Los tratamientos que incluyeron polinizacin manual presentaron los mayores porcentajes de frutos formados (68% y 86%),
confirmando que la gulupa es una planta
autofrtil. Sin embargo, los resultados
obtenidos con la polinizacin natural (por
insectos polinizadores) mostraron que el
porcentaje de frutos formados (39%) super aquellos obtenidos por autopolinizacin
(28%), sugiriendo que la gulupa presenta
una tendencia a la alogamia.
El fenmeno de autofertilidad reportado en
este estudio para gulupa es fundamental
para los procesos de mejoramiento gentico en la especie, debido al alto grado de
endogamia que puede soportar sin comprometer la produccin de frutos. As
mismo, los resultados obtenidos sobre la
biologa reproductiva pueden contribuir de
manera significativa a la implementacin
de estrategias de conservacin.

Agradecimientos
Los autores agradecen al Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural (MADR) por la
financiacin del proyecto Aprovechamiento
de la diversidad del maracuy, la gulupa y la
granadilla para mejorar y diversificar los sis-

Estudio sobre polinizacin y biologa floral en Passiflora edulis f. edulis Sims,

como base para el premejoramiento gentico

temas de produccin en Colombia; al Centro

de Bio-Sistemas (UJTL), a la Universidad de
Caldas, granja Tesorito, por el establecimiento
y mantenimiento de la Coleccin; en especial
a los ingenieros Juan Carlos Arias, Viviana
Marn y Nathali Lpez.

Referencias
Akamine, E. K.; y Girolami, G. 1957. Problems in
fruit set in yellow passion fruit. Hawaii Farm Sci.
5:3 - 5.
Amela, M. T.; y Hoc, P. S. 1998a. Floral biology and
reproductive system of Passiflora mooreana (Passifloraceae). Darwiniana 35:9 - 27.
Amela, M. T.; y Hoc, P. S. 1998b. Biologa floral de
Passiflora foetida (Passifloraceae).Rev. Biol. Trop.
46(2):191 - 202.
ngel, C.; Nates, P. G.; Ospina, T. R.; y Melo, O.
D. 2011. Biologa floral y reproductiva de la gulupa (Passiflora edulis Sims f. edulis). Caldasia
33(2):433 - 451.
Aponte, Y.; y Juregui, D. 2004.Algunos aspectos de
la biologa floral de Passiflora cincinnata Mast.Revista Facultad Agronoma 21(3):211 - 220.
Calle, Z.; Guariguata, M. R.; Giraldo, E.; y Char,
J. 2010. La produccin de maracuy (Passiflora
edulis) en Colombia: perspectivas para la conservacin del hbitat a travs del servicio de polinizacin. Interciencia 35(3):207 - 212.
Da Silva, M.; Bruckner, C.; Picano, M.; y Molina, A.
1999. Nmero floral, clima, densidad poblacional
de Xylocopa spp. (Hymenoptera: Anthophoridae)
y polinizacin del maracuy (Passiflora edulis f.
flavicarpa). Rev. Biol. Trop. 47(4):7 - 10.
Free, J. B. 1993. Insect pollination of crops, 2 ed.
Academic Press. 684 p.
Gonzlez, V. H.; Gonzlez, M. M.; y Cuellar, Y. 2009.
Notas biolgicas y taxonmicas sobre los abejorros del maracuy del gnero Xylocopa (Hymenoptera: Apidae, Xylocopini) en Colombia. Acta
Biolgica Colombiana 14(2):31 - 40.
Ishihata,K.; Hayashi,M.; y Ikeda, M. 1984.Improvement of fruit set and fruit quality by artificial
pollination in purple passion fruit, Passiflora
edulis Sims. Bulletin of the Faculty of Agriculture,
Kagoshima University 34:9 - 16 p.
Ishihata, K. 1991. Studies on pollen germination
and tube growth from normal and upright style
flowers in purple passion fruit (Passiflora edulis
Sims) using various artificial media. Japanese J.
Trop. Agric. 35(2):98 - 103.
Jimnez, Y.; Carranza, C.; y Rodrguez, M. 2009.
Manejo integrado de la gulupa (Passiflora edulis
Sims). En: Miranda, D.; Fischer, G., Carranza,

C., Magnitskiy, S., Casierra, F., Piedrahta, W.

y Flrez, L. (eds.). Cultivo, poscosecha y comercializacin de las pasiflorceas en Colombia:
maracuy, granadilla, gulupa y curuba. Sociedad
Colombiana de Ciencias Hortcolas, Bogot, Colombia. 121 - 158 p.
Kishore, K.; Pathak, K. A.; Shukla, R.; y Bharali, A.
2010. Studies on floral biology of passion fruit
(Passiflora spp.). Pakistan J. Bot. 42(1):21 - 29.
Knight, R. J. 1972. The potential for Florida of hybrids between the purple and yellow passionfruit.
Florida State Hort. Soc. 288 - 292.
Medina-Gutirrez, J.; Ospina-Torres, R.; y NatesParra, G. 2012. Efectos de la variacin altitudinal
sobre la polinizacin en cultivos de gulupa (Passiflora edulis f. edulis). Acta Biolgica Colombiana
17(2):379 - 394.
Nates, G.; Amaya, M.; Ospina, R.; ngel, C.; y Medina, G. 2012. Biologa floral, reproductiva, polinizacin y polinizadores en gulupa (Passiflora
edulis var. edulis). En: Melgarejo, L. M (editor).
Ecofisiologa del cultivo de la gulupa (Passiflora
edulis Sims). Universidad Nacional de Colombia.
115 - 121 p.
Nishida, T. 1958. Pollination of the passion fruit
in Hawaii. Journal of Economic Entomology 51:
146-149.
Nishida, T. 1963. Ecology of the pollinators of the
passion fruit. Hawaii Agricultural Experiment
Station, Honolulu. Techn. Bull. 55.
Ocampo, J.; y Wyckhuys, K. 2012. Tecnologa para
el cultivo de la gulupa (Passiflora edulis f. edulis
Sims) en Colombia. Centro Bio-Sistemas Universidad Jorge Tadeo Lozano, Centro Internacional
de Agricultura Tropical (CIAT), Ministerio de
Agricultura y Desarrollo Rural (MADR). Bogot,
Colombia. 68 p.
Ruggiero, C.; Banzatto, D.; y Lam-Snchez, A. 1976.
Studies on natural y controlled pollination in yellow passion fruit (Passiflora edulis f. flavicarpa
Deg.). Acta Hort. 57:121 - 124.
Sage, T. L.; Husband, B. C.; y Routley, M. B. 2005.
Plant breeding systems and polen dispersal. En:
A. Dafni; P. G. Kevan y B. Husband, (eds.). Practical pollination biology. Eviroquest Ltd., Ontario,
Canad. 27 - 55 p.
Sims, J. 1818. Passiflora edulis. Botanical Magazin.
Fellow of the Royal and Linnean Societies. London. 45: 1989-1991.
Souza, M.; Pereira, T.; Viana, A.; Pereira, M.; Amaral, A.; y Madureira, H. 2004. Flower receptivity
and fruit characteristics associated to time of
pollination in the yellow passion fruit Passiflora
edulis Sims f. flavicarpa Degener (Passifloraceae).
Scientia Hort. 101:373 - 385.

241