Patología 2011;49(4):243-250

Revista latinoamericana
Artículo original

Lesión folicular de tiroides: correlación citohistológica y análisis de

casos discordantes
Fabiola Elizabeth Rodríguez Ramírez,* Susana Córdova Ramírez**

RESUMEN

Antecedentes: la biopsia por aspiración de tiroides es una herramienta diagnóstica útil para la evaluación de nódulos tiroideos, permite
normar la conducta terapéutica más adecuada. Las lesiones foliculares representan la “zona gris” de la citopatología tiroidea y constituyen
un reto diagnóstico, ya que son diversos los factores que influyen para su correcta identificación.
Objetivo: establecer que la falta de correlación citohistológica se debe a error de interpretación del citopatólogo y a sobreposición de
criterios citológicos.
Material y método: se elaboró un estudio retrospectivo de cinco años con pacientes con diagnóstico citológico de lesión folicular, a los
que posteriormente se les realizó una tiroidectomía. Se estableció la correlación citohistológica, el análisis de casos discordantes y la
descripción de las causas de error diagnóstico.
Resultados: se encontraron 212 casos con diagnóstico citológico de lesión folicular; en 46 de éstos se realizó estudio histopatológico. La
concordancia fue de 69.6% y la mayoría correspondía a neoplasias malignas. El 57.2% de los casos discordantes se diagnosticó histoló-
gicamente como carcinoma papilar, seguido de carcinoma medular (14.3%), carcinoma anaplásico (14.3%), carcinoma poco diferenciado
(7.1%) y tiroiditis de Hashimoto (7.1%).
Conclusiones: la falta de correlación citohistológica se debió a error de interpretación del citopatólogo en 85.7% de los casos y a sobre-
posición de criterios citológicos en 14.3%. No identificamos errores por mala calidad del material. El error de muestreo es difícil evaluarlo
por falta de datos clínicos.
Palabras clave: lesión folicular, neoplasia folicular, biopsia por aspiración de tiroides, correlación citohistológica.

ABSTRACT

Background: Fine needle aspiration of thyroid is a useful diagnostic procedure for the evaluation of thyroid nodules. It is necessary for
deciding the most appropriate treatment. Follicular lesions represent the “gray zone” of thyroid cytopathology and constitute a diagnosis
challenge because of different factors that influence its correct identification.
Objective: To establish that the lack of correlation is due to cytohistological misinterpretation of the cytopathologist and overlapping cyto-
logic criteria.
Material and method: A 5-year retrospective study of patients with cytological diagnosis of follicular lesion that subsequently underwent
thyroidectomy was done. It was established cyto-histological correlation, analysis of discordant cases and description of cases of misdiagnosis.
Results: We found 212 cases with cytological diagnosis of follicular lesion and only 46 had histopathologic examination. The concordance
was 69.6% corresponding most of them to malignant neoplasms. 57.2% of discordant cases were histologically diagnosed as papillary
carcinoma, followed by medullary carcinoma (14.3%), undifferentiated carcinoma (14.3%), poorly differentiated carcinoma (7.1%) and
Hashimoto thyroiditis (7.1%).
Conclusions: The lack of cyto-histological correlation was due to misinterpretation of the cytopathologist in 85.7% of cases and over-
lapping cytologic criteria in 14.3%. We identified no errors due to poor quality material. The sampling error is difficult to evaluate due to
insufficient clinical data.
Key words: follicular lesion, follicular neoplasm, fine needle aspiration of thyroid, cyto-histological correlation.

* Residente del Curso de Alta Especialidad en Citopatología, Recibido: junio, 2011. Aceptado: septiembre, 2011.
UNAM y adscrita al Laboratorio de Citopatología.
** Jefa del Laboratorio de Citopatología. Este artículo debe citarse como: Rodríguez-Ramírez FE, Córdova-
Hospital General de México, México, DF. Ramírez S. Lesión folicular de tiroides: correlación citohistoló-
gica y análisis de casos discordantes. Patología Rev Latinoam
Correspondencia: Dra. Fabiola Elizabeth Rodríguez Ramírez. La- 2011;49(4):243-250.
boratorio de Citopatología, Hospital General de México. Dr. Balmis
148, colonia Doctores, CP 06726, México, DF. Correo electrónico:
fabiola_666@hotmail.com

Patología Revista latinoamericana  Volumen 49, núm. 4, octubre-diciembre, 2011 243

Rodríguez Ramírez FE y Córdova Ramírez S

a biopsia por aspiración con aguja fina (BAAF)

L
pacientes con diagnóstico citológico de lesión folicular,
de tiroides se fundamentó y desarrolló por com- a los que posteriormente se les realizó hemitiroidectomía
pleto en 1950 en el Hospital Radiumhelmet de o tiroidectomía total.
Estocolmo, Suecia, por Söderstrom, Einhorn, Para fines de este estudio se catalogaron con el término
Franzèn y Zajicek.1,2 En la actualidad es una herramienta de lesión folicular los siguientes diagnósticos citológicos:
diagnóstica imprescindible para la evaluación de nódulos tumor folicular, tumor folicular con cambios oncocíticos
tiroideos y útil para normar la conducta más adecuada e compatible con tumor folicular y sugerente de neoplasia
identificar a los pacientes susceptibles de intervención qui- folicular, lesión folicular compatible con lesión folicular,
rúrgica. Es un procedimiento seguro, de bajo costo y fácil lesión indeterminada, nódulo folicular indeterminado,
de realizar, con sensibilidad de 65 a 99% y especificidad tumor de células de Hürthle compatible con nódulo ade-
de 72 a 100%. Su efectividad depende de la obtención de nomatoso.
una muestra adecuada para garantizar el diagnóstico.3-9 Los criterios citológicos utilizados para el diagnóstico
El nódulo tiroideo se manifiesta con una frecuencia de 4 de estas lesiones son: extendidos moderadamente celula-
a 10% en la población general y hasta 50% en series de res a hipercelulares con un patrón predominantemente de
autopsias. Es más frecuente en mujeres en la tercera y microfolículos, láminas, algunos grupos tridimensionales
cuarta décadas de la vida.10-13 y células dispersas con atipia nuclear; pueden mostrar
Lesión folicular es un término genérico utilizado en cambios oncocíticos y coloide escaso o ausente.
citología para nombrar las lesiones neoplásicas y no Se realizó correlación citohistológica y análisis de
neoplásicas con patrón folicular. Representa la “zona gris” casos discordantes, se tomó el estudio histopatológico
de la citopatología tiroidea y constituye un reto diagnósti- como patrón de referencia para el diagnóstico definitivo.
co, ya que son diversos los factores que influyen para su Se consideraron discordantes los casos con diagnóstico
correcta identificación.1,9 La frecuencia de presentación histopatológico distinto a un nódulo hiperplásico, hiper-
es de 5 a 29%. El 85% corresponde histológicamente a plasia adenomatosa, adenoma folicular, adenoma folicular
neoplasias, como el adenoma folicular, adenoma folicular variante oncocítica, carcinoma folicular, carcinoma foli-
variante oncocítica, carcinoma folicular, carcinoma foli- cular variante oncocítica, carcinoma papilar con patrón
cular variante oncocítica, carcinoma papilar con patrón folicular o carcinoma medular con patrón folicular. En los
folicular y carcinoma medular con patrón folicular, las neo- casos discordantes se evaluaron la calidad del extendido ci-
plasias benignas son más frecuentes, hasta en 80% de los tológico y la aplicación adecuada de criterios morfológicos
casos. El 25% corresponde a lesiones no neoplásicas, como con objetivo de identificar la causa de error diagnóstico.
un nódulo hiperplásico o hiperplasia adenomatosa.7,8,14-22
El estudio histopatológico es considerado el patrón de RESULTADOS
referencia para establecer el diagnóstico definitivo de estas
lesiones, ya que citológicamente no es posible establecer Se realizaron 2,485 biopsias por aspiración de tiroides en
la diferencia entre benignidad y malignidad. Aunque es- un periodo de cinco años. En 1,832 (73.7%) biopsias el
tudios de inmunohistoquímica y moleculares han tratado material fue adecuado. El diagnóstico citológico de lesión
de establecer esta diferencia en material obtenido por folicular se estableció en 212 casos, que representaban
BAAF, hasta el momento los resultados no son del todo 8.5% del total de biopsias por aspiración de tiroides y
reproducibles.8-10,16,19 11.5% del material adecuado. Sólo 46 casos tenían estu-
dio histopatológico; 42 (91.3%) correspondían a mujeres
MATERIAL Y MÉTODO y cuatro (8.7%) correspondían a hombres, entre 14 y 73
años con edad promedio de 43 años.
Se realizó un estudio retrospectivo en el que los resultados En 32/46 (69.6%) casos hubo correlación citohistológi-
de biopsias por aspiración de tiroides se recabaron de la ca. De éstos, 10 (31.3%) correspondían histológicamente
base de datos del Laboratorio de Citopatología del Hospital a lesiones no neoplásicas; nueve (28.1%), a neoplasias
General de México y se obtuvieron del 1 de enero de 2005 benignas, y 13 (40.6%), a neoplasias malignas (Cuadro
al 31 de diciembre de 2009. Se seleccionaron los casos de 1). Se encontraron 14/46 casos (30.4%) discordantes:

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 Lesión folicular de tiroides

Cuadro 1. Casos concordantes cercana a 100%, siempre y cuando exista calidad en el

diagnóstico citológico, que depende de factores, como
Diagnóstico histológico Casos Edad Tamaño
(n) promedio promedio del información clínica, perfil tiroideo, las características por
nódulo (cm) ultrasonido y gammagrama, de realizar adecuadamente la
Bocio coloide 9 38 2 técnica para la obtención de la muestra, de un citopatólogo
Hipeplasia adenomatosa 1 40 2.5 que valore en forma inmediata la calidad del material, de
Adenoma folicular 9 45 2.4 fijar y procesar adecuadamente la muestra, de aplicar los
Carcinoma folicular 8 41 3.7 criterios citológicos para su diagnóstico y de utilizar la
Carcinoma papilar con 5 51 3.4
terminología correcta para su reporte.5,10,13
patrón folicular
De las 2,485 biopsias por aspiración de tiroides reali-
zadas, 26.3% del material se consideró inadecuado para el
histológicamente ocho (57.2%) carcinomas papilares, dos diagnóstico debido fundamentalmente a que sólo algunos
(14.3%) carcinomas medulares, dos (14.3%) carcinomas servicios al momento de la toma solicitan la valoración del
anaplásicos, un (7.1%) carcinoma poco diferenciado y un material por parte de un citopatólogo. Esta cifra es menor
(7.1%) caso de tiroiditis de Hashimoto. Estos hallazgos se a 31% que encontró Burch.23 Mahar lo atribuyó a nódulos
atribuyeron en 85.7% de los casos a error de interpretación escleróticos, calcificados y con grandes áreas quísticas o
de la citología y en 14.3% a sobreposición de criterios necrosis que dificultan el aspirado.24
citológicos (Cuadro 2). De acuerdo con Deveci y Moyano, la citopatología
tiroidea muestra limitaciones, como la imposibilidad de
Cuadro 2. Casos discordantes
diferenciar la benignidad de la malignidad en las lesiones
Diagnóstico histológico Casos Error de Sobreposición con patrón folicular, por lo que es indispensable el estu-
(n) interpretación de criterios dio histopatológico para evaluar citoarquitecturalmente
citológica citológicos
por completo la lesión, la existencia o no de cápsula, la
Carcinoma papilar 8 8 0 invasión capsular y la angioinvasión para establecer el
Carcinoma medular 2 2 0 diagnóstico definitivo.7,10 En la bibliografía se ha hecho
Carcinoma anaplásico 2 2 0
referencia a estas lesiones con diversos términos, como
Carcinoma insular* 1 0 1
lesión folicular, neoplasia folicular, tumor folicular o
Tiroiditis de Hashimoto 1 0 1
proliferación folicular.1,8,25 Las lesiones indeterminadas
* Carcinoma poco diferenciado. de acuerdo con el Sistema Bethesda para el reporte de la
citopatología tiroidea corresponden a las categorías de
En 15 casos se realizó hemitiroidectomía, y en cinco, atipia de significado indeterminado/lesión folicular de sig-
tiroidectomía total con diagnóstico histopatológico de nificado indeterminado, neoplasia folicular y sospechoso
benignidad. En 13 casos se realizó tiroidectomía total, en de malignidad, cada una con criterios citológicos, riesgo
nueve se completó la tiroidectomía total en dos tiempos de malignidad y manejo distinto.26
quirúrgicos, y en cuatro se realizó hemitiroidectomía con En nuestro estudio se decidió emplear el término de
diagnóstico histopatológico de malignidad. El tamaño lesión folicular debido a que histopatológicamente pueden
promedio de los 20 nódulos con diagnóstico de benignidad corresponder a lesiones no neoplásicas y a neoplásicas
fue de 2.1 cm y el de los 26 nódulos histopatológicamente benignas y malignas con patrón folicular. El 5-29% de las
malignos fue de 3.7 cm. biopsias por aspiración corresponden a lesión/neoplasia
folicular. En el consenso de 2001 sobre nódulo tiroideo,
DISCUSIÓN de la Asociación Mexicana de Cirugía, se indicó que la
frecuencia de estas lesiones en México es de 10.6%; en
Actualmente la biopsia por aspiración con aguja fina de nuestro estudio en material adecuado para diagnóstico se
tiroides es la mejor herramienta diagnóstica para conocer la encontró una cifra similar de 11.5%.5
naturaleza de un nódulo tiroideo y establecer el diagnóstico Baloch y LiVolsi describieron que las lesiones foli-
que guiará su manejo. Su sensibilidad y especificidad es culares histopatológicamente pueden corresponder a un

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Rodríguez Ramírez FE y Córdova Ramírez S

nódulo hiperplásico, hiperplasia adenomatosa, adenoma

folicular, adenoma folicular variante oncocítica, carcino-
ma folicular, carcinoma folicular oncocítico, carcinoma
papilar variante folicular y carcinoma medular con patrón
folicular.7,25 Algunos estudios no puntualizan cuáles deben
ser las afecciones histopatológicas que estrictamente deben
correlacionarse con una lesión folicular. Con criterios ci-
tológicos estrictos, el porcentaje de lesiones neoplásicas
debe ser superior a 70% de acuerdo con Pérez-Barrios.1 En
nuestro caso el porcentaje fue similar con 68.7%. Kapur
y Wojcik indicaron que el bocio o los nódulos hiperplá-
sicos usualmente muestran sábanas de células foliculares
y abundante coloide, aunque en ocasiones muestran un
patrón microfolicular al igual que la hiperplasia adeno-
matosa, lo cual se ve reflejado en el estudio del espécimen
quirúrgico.9
Aunque muchos autores establecen que lo esperado es
el predominio de lesiones benignas, al hacer correlación
citohistológica encontramos lo contrario; 40.6% corres-
pondió a neoplasias malignas, como el carcinoma folicular,
seguido del carcinoma papilar con patrón folicular. Estos
últimos casos en la revisión retrospectiva de la citología
no mostraron criterios nucleares de carcinoma papilar.
En general, la correlación citohistológica de la afección
tiroidea es de 73% de acuerdo con Sidawy.11 Greaves y
Deveci refirieron que la tasa de malignidad de las lesiones
foliculares varía entre 20 y 30%.7,8
De acuerdo con la revisión de la bibliografía, Kim y
col. obtuvieron la mayor tasa de malignidad reportada, con
47.4% de un total de 215 pacientes; el carcinoma folicular
fue la neoplasia maligna más frecuente con 57 casos.27
Encontramos falta de correlación citohistológica en
30.4% de los casos. En ocho casos con diagnóstico his-
tológico de carcinoma papilar convencional el error en la
citología fue de interpretación (Figura 1), así como en dos
casos con diagnóstico histológico de carcinoma medular
(Figura 2). En estos 10 casos existían criterios morfológi-
cos para su adecuado diagnóstico citológico. Figura 1. Carcinoma papilar. A. Citología. Células foliculares con
En los dos casos con diagnóstico histológico de carci- pseudoinclusiones y barras nucleares (Diff-Quik®, 40X). B. His-
tología. Papilas con núcleos vacíos, barras y pseudoinclusiones
noma anaplásico se encontró que en el primero la citología nucleares (H y E, 10X). Las figuras de este artículo aparecen a
cumplía criterios de un carcinoma papilar con áreas ana- color en el anexo 1 de este número.
plásicas (Figura 3). En el segundo caso la citología y el
estudio histopatológico mostraron un carcinoma papilar y En el caso con diagnóstico histológico de carcino-
no logramos identificar áreas de anaplasia (Figura 4). En ma poco diferenciado la citología mostró formaciones
ambos casos hubo error en la interpretación del material microfoliculares, algunas láminas y células foliculares
por parte del citopatólogo. dispersas, con ligera variación en el tamaño de los

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 Lesión folicular de tiroides

Figura 2. Carcinoma medular. A. Citología. Células poligonales y fusiformes con cromatina granular (Diff-Quik®, 40X). B. Histología. Patrón
organoide de células con cromatina granular (H y E, 10X).

Figura 3. Carcinoma anaplásico. A. Citología. Formaciones papilares (Papanicolaou, 5X). B. Células anaplásicas dispersas (Papanico-
laou, 40X).

núcleos, cromatina finamente granular y ausencia de das histopatológicamente, por lo que también representa
coloide (Figura 5). El diagnóstico de lesión folicular no un error de muestreo al realizar la biopsia por aspiración
se modificó, puesto que el aspecto citomorfológico así lo con aguja fina.
sugiere, por lo que representa un error por sobreposición Por último, el caso con diagnóstico histológico de tiroi-
de criterios. Es posible que este material corresponda a ditis de Hashimoto se manifestó como un nódulo de 2 cm,
áreas de hiperplasia asociadas con el carcinoma y reporta- donde la citología mostró abundantes células oncocíticas

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Figura 4. Diagnóstico erróneo de carcinoma anaplásico. A. Citología. Células foliculares con pseudoinclusiones nucleares (Papanicolaou,
40X). B. Histología. Papilas con núcleos vacíos, pseudoinclusiones y barras nucleares (H y E, 10X).

Figura 5. Carcinoma poco diferenciado. A. Citología. Microfolículos y células foliculares dispersas con ligero agrandamiento nuclear
(Papanicolaou, 10X). B. Histología. Patrón trabecular de células con atipia nuclear (H y E, 10X).

dispuestas en microfolículos y grupos tridimensionales Autores como Greaves y Pérez-Barrios han encontrado
sin linfocitos (Figura 6). en su experiencia casos con aspecto citológico de lesiones
El diagnóstico de lesión folicular se consideró adecua- foliculares que histológicamente corresponden a tiroiditis
do, pero representa un error por sobreposición de criterios. de Hashimoto.1,8
Probablemente la punción se realizó en áreas con cambios La falta de correlación citohistológica se debió enton-
oncocíticos sin folículos linfoides. ces a error de interpretación del citopatólogo en 85.7%

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 Lesión folicular de tiroides

Figura 6. Tiroiditis de Hashimoto. A. Citología. Grupo de células oncocíticas sin linfocitos en el fondo (Diff-Quik®, 40X). B. Histología.
Folículos con cambios oncocíticos y formación de centros germinales (H y E, 5X).

de los casos y a sobreposición de criterios citológicos en mienda utilizar seis categorías diagnósticas: inadecuado,
14.3%. Sidawy encontró que las causas de discordancia se benigno, lesión folicular de significado indeterminado,
atribuyeron principalmente a la sobreposición de criterios neoplasia folicular, sospechoso de malignidad y maligno.
citológicos, a error en la interpretación del material –se- Cada categoría con criterios citológicos, riesgo de
guido de la calidad subóptima del material– y a error de malignidad y manejo distintos.26,29 Otras clasificaciones,
muestreo al realizar la biopsia por aspiración con aguja como la de la Asociación Británica de Tiroides, utilizan
fina.11 En este trabajo no identificamos errores debidos a cinco categorías diagnósticas.30 A diferencia del Sistema
la mala calidad del material. En lo que respecta al error de Bethesda, aunque recomiendan un manejo para cada cate-
muestreo es difícil evaluarlo por la falta de datos clínicos. goría, no establecen el riesgo de malignidad para cada una
Mahar refirió que deben evitarse las operaciones de ellas, no definen criterios citológicos y no contemplan
innecesarias debido al posible daño del nervio laríngeo la categoría de atipia de significado indeterminado/lesión
recurrente, al consecuente hipoparatiroidismo o a la folicular de significado indeterminado, y aunque el nódulo
dependencia de hormonas tiroideas.24 Además, el subdiag- no representa una afección biológica, es equiparable al
nóstico de una lesión folicular privará al paciente de un diagnóstico de células escamosas atípicas de significado
manejo adecuado. Por tal motivo es fundamental conocer indeterminado (ASC-US) en la citología cervical. 26,31
los criterios citológicos para el correcto diagnóstico de Actualmente en el Hospital General de México la cito-
las lesiones foliculares. Es importante unificar criterios y patología tiroidea se informa de acuerdo con el consenso
utilizar intra e interinstitucionalmente una misma termi- 2001 que sobre el nódulo tiroideo estableció la Asociación
nología para el reporte de la citopatología tiroidea con el Mexicana de Cirugía; en el consenso participó un equipo
fin de evitar confusiones entre los clínicos y el mal manejo multidisciplinario de médicos mexicanos que sugirió las
de los pacientes.2,15,21 categorías de benigno, maligno, indeterminado e insufi-
En el año 2007 en Bethesda, Maryland, un equipo mul- ciente. Aunque existen diversas clasificaciones para el
tidisciplinario –en el que participaron diversas sociedades, reporte de la citopatología tiroidea, todas tienen algo en
asociaciones y colegios implicados en el diagnóstico y común: la existencia de una “zona gris”, por la imposibi-
manejo del nódulo tiroideo– creó el Sistema Bethesda para lidad de diferenciar citológicamente la benignidad de la
el reporte de la citopatología tiroidea.28 Este sistema reco- malignidad en las lesiones foliculares y por la necesidad

Patología Revista latinoamericana  Volumen 49, núm. 4, octubre-diciembre, 2011 249

Rodríguez Ramírez FE y Córdova Ramírez S

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