Rev. Protección Veg. Vol. 29 No.

2 (2014): 122-127

ARTÍCULO ORIGINAL

Efecto de concentraciones de NaCl sobre el crecimiento micelial

y la esporulación de Pochonia chlamydosporia (Goddard) Zare y Gams
en medio PDA y suelo

Wilson G. CeiroI, Jersys ArévaloII, Ana L. PuertasI, Leopoldo Hidalgo-DíazII

I
Facultad de Ciencias Agrícolas, Universidad de Granma, Km 17½ carretera Bayamo-Manzanillo, Bayamo, Granma, Cuba.
Correo electrónico: wceiroc@udg.co.cu; IIDirección de Sanidad Vegetal, Centro Nacional de Sanidad Agropecuaria
(CENSA), Apartado 10, San José de las Lajas, Mayabeque, Cuba.

RESUMEN: Las sales presentes en aguas y suelos agrícolas, pueden conferirle efectos desfavorables a los
agentes microbianos utilizados para el control de plagas presentes en el agroecosistema. Por esta razón, se
propuso determinar los efectos de las concentraciones de NaCl sobre el desarrollo micelial y la esporulación
de P. chlamydosporia en medio PDA y suelo. Para ello, se realizaron dos ensayos por separado y los
tratamientos consistieron en cuatro concentraciones de NaCl (40, 80, 120 y 160 mmol.L-1) y un control. Se
determinó la inhibición del crecimiento micelial y la esporulación, las mismas se analizaron mediante ANOVA
unifactorial y se compararon con la prueba de Duncan. En el primer ensayo, la menor inhibición se obtuvo a
la concentración de 40 mmol.L-1 de NaCl, la cual afectó el área de la colonia en 6,55%, la esporulación en
21,57% y el tratamiento de 160 mmol.L-1 causó las mayores afectaciones con valores de 51,35% y 85,17%,
respectivamente. En el segundo ensayo, la menor inhibición del área de la colonia 11,59% se alcanzó con la
concentración de 40 mmol.L-1 y la mayor 33,50% se constató a 160 mmol.L-1. En todas las concentraciones
de NaCl evaluadas P. chlamydosporia produjo clamidosporas sobre el suelo Fluvisol. Los resultados obtenidos
señalaron las potencialidades que posee este hongo de persistir y proliferar bajo los efectos de altas
concentraciones de NaCl en medio PDA y suelo, convirtiéndolo en un candidato promisorio para el biomanejo
de Meloidogyne spp., en agroecosistemas con problemas de salinidad.
Palabras clave: control biológico, Meloidogyne spp.

Effect of NaCl concentrations on the micelial growth of Pochonia chlamydosporia (Goddard)

Zare and Gams in PDA medium and soil

ABSTRACT: The salts present in water and soil dedicated to agriculture may confer unfavorable effects on
microbial agents of pests control present in the agroecosystem. For this reason, it was proposed to determine
the effects of NaCl concentration on the mycelial growth and sporulation of Pochonia chlamydosporia in
PDA medium and soil. Two separate tests were performed, the treatments consisted in four NaCl concentrations
(40, 80, 120 and 160 mmol.L-1) and one control. The inhibition of the mycelial growth and sporulation was
determined; this was analyzed using univariate ANOVA and compared by Duncan’s test. In the first assays,
the lower inhibition of the colony area (6.55%) and sporulation (21.57%) was obtained at a concentration of
40 mmol.L-1 of NaCl, and the greatest affectation was recorded at 160 mmol.L-1 with values of 51.35% and
85.17%, respectively. In the second assays, the lowest inhibition of the colony area (11.59%) was achieved
at a concentration of 40 mmol.L-1, and the greatest affectation (33.50%) was found at 160 mmol.L-1. The
fungus produced chlamydospores in the Fluvisol soil at all the concentrations of NaCl used. The results showed
the potential of P. chlamydosporia to persist and proliferate under the effect of high concentrations of NaCl
on PDA medium and the soil tested. This fungus has been indicated as a promissory candidate for
biomanagement of Meloidogyne spp., in agroecosystems with salinity problems.
Key words: biological control agents, Meloidogyne spp.
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INTRODUCCIÓN Primer ensayo

La presencia de sales en los suelos y en las aguas Para ello, se preparó medio de cultivo microbiológi-
utilizadas en la agricultura, constituyen uno de los pro- co Papa Dextrosa Agar [PDA: 39 g (BioCen) por litro
blemas contemporáneos más serios que enfrenta el de agua destilada], el que se ajustó a las concentra-
sector agrícola a nivel mundial (1). De acuerdo con la ciones de NaCl: 0, 40, 80, 120 y 160 mmol.L-1, clasifi-
FAO, el 6% de las tierras están afectadas por sales, cadas como: no salina (0 mmol.L-1), moderadamente
con más de 800 millones de hectáreas en todo el mun- salina (40-80 mmol.L-1) y altamente salina (120 y 160
do. Las mayores incidencias se localizaron en Asia, mmol.L-1) (1).
Pacífico y Australia (6,3%), seguido por Europa del De cada frasco que contenía las sales en medio
Este (5,1%) y América Latina (3,0%) (2). PDA, se vertieron 20 ml en placas Petri (Ø 80 mm).
Cuba, no escapa a esta preocupante situación, Después de solidificado se procedió a ubicar en el cen-
donde se diagnosticó que el 15% del total de los sue- tro de cada placa un disco (5 mm) de P. chlamydosporia
los agrícolas están afectados por las sales y en el var. catenulata (IMI SD 187), procedente del crecimiento
territorio oriental se evidenció la mayor incidencia con masivo del hongo en medio PDA. Finalmente, las pla-
54,7%. Por esta razón, se consideró como problemá- cas se sellaron con parafilm y se incubaron durante 21
tica de riesgo potencial para la soberanía alimentaria días a temperatura constante de 25°C en la oscuridad.
en esta región (3). Al cabo de este tiempo, se determinó el diámetro
Las plantas de importancia económica se conside- de las colonias (mm) mediante una regla milimetrada.
ran los organismos más estudiados, respecto a los También, se contabilizaron las clamidosporas por cada
efectos que producen las sales (4, 5). Sin embargo, colonia, para ello se vertieron cinco ml de Tween (0,05%)
escasos estudios logran documentar el impacto de este esterilizado sobre el micelio del hongo en cada placa,
fenómeno sobre otros organismos con importancia el cual se dispersó cuidadosamente con una espátula
agrícola, como por ejemplo los agentes de control de Drigalski hasta separar totalmente el micelio del
microbiano utilizados para plagas que tienen su ac- agar y luego la suspensión obtenida se pasó a tubos
ción en el suelo, sustratos o la rizosfera. Estos de ensayo de 20 ml.
biorreguladores no están exentos de riesgos, daños Finalmente, se contabilizaron las clamidosporas por
directos e incluso la posible pérdida de su efectividad cada colonia en cámara de Neubauer y microscopio
biológica, debido a las sales. óptico (ZEISS-AxioLab®, 100x).
Un estudio reciente demostró que las clamidosporas A partir de los valores obtenidos del diámetro de las
y conidios del hongo parásito facultativo de huevos de colonias, se procedió a calcular el área de las colonias
nematodos P. chlamydosporia lograron germinar al ser AC=π.r2, donde, π: 3,14 y r2: radio al cuadrado, luego
expuestos a altas concentraciones de NaCl (6). La se calcularon los valores de esporulación por cada mm2
cepa utilizada en dicho estudio, constituye el ingre- de colonia. Por último, se obtuvo la inhibición de estas
diente activo de un bioproducto denominado KlamiC® variables a través de la fórmula:
(7, 8), efectivo para el biomanejo de nematodos
I=100(valor del control-valor del tratamiento salino/
formadores de agallas, considerados como una de las
valor del control).
principales plagas de las hortalizas en Cuba (9, 10),
por lo que se incrementó su demanda y con ello su Segundo ensayo
producción y comercialización (11, 12).
El mismo se basó en la técnica soil-membrane (13,
El objetivo de esta investigación fue determinar los 14) que recientemente se empleó, con modificacio-
efectos de concentraciones de NaCl sobre el creci- nes, para determinar la receptividad a los suelos de
miento micelial y la esporulación P. chlamydosporia aislamientos de P. chlamydosporia en Europa (15).
en medio PDA y suelo.
Para ello, se empleó un suelo agrícola del agrupa-
miento Fluvisol obtenido de la provincia Granma (Ca:
MATERIALES Y MÉTODOS 23,83 Cmol.kg-1; Mg: 15,33 Cmol.kg-1; P: 671,66 ppm;
N: 2,16%; MO: 3,79%; pH: 7,73 y CE: 0,60 dS.m-1), el
Se realizaron dos ensayos en condiciones contro-
mismo se homogenizó, tamizó (1 mm) y se esterilizó
ladas en la Unidad de Investigación Desarrollo de Hon-
(autoclave, 30 min). Posteriormente, se prepararon en
gos Agentes de Control Biológico, perteneciente al
frascos de Erlenmeyer cuatro concentraciones de NaCl
Centro Nacional de Sanidad Agropecuaria (CENSA-
40, 80, 120 y 160 mmol.L-1 y un control.
Cuba).

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Se adicionaron 20 g de suelo por cada placa Petri (Ø Diseño experimental y análisis estadístico
80 mm), luego con una pipeta automática se añadió
En ambos ensayos, cada una de las concentracio-
cuidadosamente la solución salina correspondiente so-
nes de NaCl constituyó un tratamiento con cinco répli-
bre el suelo, hasta saturarlo de humedad totalmente.
cas y un control, bajo un diseño completamente
Sobre éste, se depositó una membrana de acetato de
aleatorizado.
celulosa (tamaño del poro 0,2 μ). Finalmente, en el cen-
tro de la membrana se ubicó un disco (5 mm) de P. Los datos se procesaron mediante ANOVA
chlamydosporia, procedente de la periferia de una colo- unifactorial y los promedios se compararon con la prue-
nia joven, desarrollada en medio PDA. Las placas se ba de Duncan (p≤0,05), procesado con el paquete
sellaron con parafilm y se incubaron durante 21 días a STATISTICA v.8.
temperatura constante de 25°C en la oscuridad. Trans- Los ensayos se repitieron una vez en el tiempo, en
currido este tiempo, las membranas se retiraron cuida- ambos se alcanzaron valores similares y se usaron
dosamente, se enjuagaron con agua destilada estéril los promedios para expresar los resultados.
para eliminar restos de suelo y por último se tiñeron
durante 12 h a temperatura ambiente con cotton blue.
RESULTADOS
Al cabo de este tiempo, nuevamente se enjugaron
con abundante agua destilada, luego se procedió a Primer ensayo
determinar el diámetro de cada una (mm), mediante
Se evidenciaron diferencias significativas (p≤0,05)
una regla milimetrada, con estos valores se calculó el
entre los tratamientos en las variables crecimiento
área de la colonia y se determinó la inhibición por
micelial y esporulación de P. chlamydosporia en me-
efecto de las concentraciones de la sal, igual al ensa-
dio PDA (Tabla 1).
yo anterior.
La menor inhibición del área de la colonia 6,55% se
Finalmente, las membranas procedentes de cada
obtuvo con la concentración de 40 mmol.L-1 de NaCl,
tratamiento, se examinaron en microscopio óptico
le prosiguieron los tratamientos de 80 y 120 mmol.L-1
(ZEISS-AxioLab®, 200x), con el propósito de eviden-
que alcanzaron valores de 10,26% y 42,70%, respecti-
ciar la presencia de clamidosporas.
vamente y la mayor inhibición 51,35% se cuantificó en
De esta manera, se estableció la abundancia cua- el tratamiento de 160 mmol.L-1 (Tabla 1).
litativa de las clamidosporas sobre las membranas.
El menor valor de inhibición en la producción de
Para ello, se procedió a enfocar un campo visual, en el
clamidosporas 21,57% se alcanzó con el tratamiento
punto central que separa la distancia entre el sitio don-
de 40 mmol.L-1, seguido de los tratamientos 80 y 120
de se estableció el disco de P. chlamydosporia y el
mmol.L-1 que obtuvieron valores de 71,19% y 77,69%,
borde periférico de cada colonia. Se clasificaron como:
respectivamente y la concentración que más afectó
abundante (abundante cantidad de clamidosporas,
este proceso fue la de 160 mmol.L-1 con un valor de
agrupadas), poco abundante (menor abundancia de
85,17% (Tabla 1).
clamidosporas, menos agrupadas) y escasa (poca
abundancia de clamidosporas, dispersas).

TABLA 1. Efectos de las concentraciones de NaCl sobre la inhibición del crecimiento micelial y la esporulación de P.
chlamydosporia en medio PDA./ Effect of NaCl concentration on the inhibition of the mycelial growth and sporulation
of P. chlamydosporia on PDA medium.

Ttos. (mmol.L-1 de NaCl) IAC (%) IAC* IPC (%) IPC*

0 0,00 0,00 e 0,00 0,00 d
40 6,55 0,52 d 21,57 0,96 c
80 10,26 0,65 c 71,19 2,01 b
120 42,70 1,42 b 77,69 2,17 ba
160 51,35 1,60 a 85,17 2,37 a
CV - 11,66 - 10,05
IAC: inhibición del área de la colonia, IPE: inhibición de la producción de clamidosporas, *transformación 2 arcseno
(√x/100), CV: coeficiente de variación./ IAC: inhibition of colony area, IPE: inhibition of chlamydospore production,
*transformation 2 arcseno (√x/100), CV: coefficient of variation.

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Segundo ensayo TABLA 3. Abundancia cualitativa de las clamidosporas

de P. chlamydosporia bajo los efectos de las
Se evidenciaron diferencias significativas (p=0,05)
concentraciones de NaCl en un suelo Fluvisol./
entre los tratamientos en la variable crecimiento micelial
Qualitative abundance of chlamydospores of P.
de P. chlamydosporia en condiciones de un suelo
chlamydosporia as affected by NaCl concentrations in
Fluvisol (Tabla 2). conditions of Fluvisol soil.

TABLA 2. Efecto de las concentraciones de NaCl sobre Ttos. (mmol.L-1 Presencia de

la inhibición del crecimiento micelial de P. clamidosporas
de NaCl)
chlamydosporia en un suelo Fluvisol./ Effect of NaCl
concentration on the inhibition of mycelial growth of P. 0 Abundante
chlamydosporia in Fluvisol soil. 40 Abundante
80 Abundante
Ttos (mmol.L-1 de NaCl) IAC (%) IAC* 120 Poco abundante
0 0,00 0,00 e 160 Escasa
40 11,59 0,69 d
80 16,78 0,89 c
120 23,98 1,02 b
Todo ello sugiere que, de utilizarse al hongo P.
160 33,50 1,23 a
chlamydosporia como alternativa para el biomanejo de
CV - 13,57
Meloidogyne spp., en agroecosistemas con problemas
IAC: inhibición del área de la colonia, *transformación
de salinidad, se deberá usar inóculos que contengan
2 arcseno (√x/100), CV: coeficiente de variación./
IAC: inhibition of colony area, *transformation además de las clamidosporas, otras estructuras
2 arcseno (√x/100), CV: coefficient of variation. fúngicas como fragmentos de hifas, los cuales poten-
ciarán la proliferación del hongo y con ello se logrará
un efectivo manejo de la plaga.
La menor inhibición del área de la colonia se alcan-
Por otra parte, se constató que la mayor concen-
zó en el tratamiento de 40 mmol.L-1 de NaCl con un
tración de Cloruro de Sodio afectó en menor propor-
valor de 11,59%, proseguido en orden creciente de las
ción al crecimiento micelial del hongo cuando este cre-
concentraciones de 80 y 120 mmol.L-1 con afectacio-
ció en el suelo que cuando estuvo en el medio PDA,
nes de 16,78% y 23,98%, respectivamente y la mayor
debido, probablemente, a que el suelo Fluvisol usado
inhibición 33,50% se constató en la concentración de
en el estudio presenta una adecuada estructura, tex-
160 mmol.L-1 (Tabla 2).
tura, aireación y capacidad de intercambio catiónico
En todas las concentraciones de NaCl utilizadas (16), que relacionado con el pH (7,73) y el contenido
en condiciones de un suelo Fluvisol, el hongo logró de materia orgánica del mismo (3,79%), incidió en una
producir clamidosporas sobre las membranas de adecuada nutrición, multiplicación y establecimiento
acetato de celulosa, aunque al aumentar los conteni- del hongo, lo cual posibilitó menor inhibición de las
dos de la sal, fue menos abundante la presencia de variables fúngicas.
las mismas (Tabla 3, Figura). Este resultado posee
Al respecto, se constató que, en otro hongo agente
vital importancia práctica, debido a que señala las po-
de control biológico, Trichoderma harzianum Rifai, se
tencialidades que tiene P. chlamydosporia de persistir
produjo inhibición en la producción de masa micelial y
y proliferar bajo los efectos de altas concentraciones
la densidad de esporas en 18% y 96%, respectiva-
de NaCl en un suelo de uso agrícola.
mente, cuando fue expuesto a altas concentraciones
de NaCl en un medio de cultivo líquido (17). Los resul-
DISCUSIÓN tados obtenidos en el estudio coincidieron con el in-
forme publicado, donde se cuantificó una mayor inhibi-
Los resultados evidenciaron que P. chlamydosporia
ción en la producción de clamidosporas con respecto
persistió y produjo esporas en todas las concentracio-
al crecimiento micelial.
nes de NaCl evaluadas en el medio PDA y sobre el
suelo Fluvisol y las mayores afectaciones se produje- Los resultados alcanzados por P. chlamydosporia
ron con el aumento de las concentraciones de NaCl. en medio PDA, mostraron menores valores de inhibi-
Donde, cuantitativamente, el proceso de esporulación ción de la esporulación, con respecto a lo informado
fue más sensible a los efectos de la sal que el creci- sobre T. harzianum (17); destacándose de este modo,
miento micelial. las potencialidades de P. chlamydosporia de persistir

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A B C
FIGURA. Abundancia de las clamidosporas de P. chlamydosporia en presencia de las concentraciones de NaCl sobre las
membranas de acetato de celulosa en un suelo Fluvisol. Abundante (A), Poco abundante (B) y Escasa (C). Observadas a 200
aumentos, en el punto central que separa la distancia comprendida entre el sitio donde se estableció el disco de P.
chlamydosporia y el borde periférico de cada colonia./ Abundance of P. chlamydosporia chlamydospores as affected by
NaCl concentrations on the cellulose acetate membranes in a Fluvisol soil. Abundant (A), Little abundant (B) and
Scarse (C). Observed at 200 magnifications, in the focal point that separates the distance between the place where the P.
chlamydosporia disk was set and the peripheral edge of each colony.

y esporular bajo los efectos de altas concentraciones P. chlamydosporia persistió y proliferó en todas las
de NaCl, respecto a otras especies fúngicas. concentraciones de NaCl usadas en medio PDA y suelo
Fluvisol. Esta ventaja posibilitará la valoración de otros
En otro trabajo, donde se evaluaron mutantes de T.
usos del hongo y con ello del bioproducto KlamiC®,
harzianum para el biomanejo de Fusarium oxysporium
como un candidato promisorio para el biomanejo de
f. sp. lycopersici (Sacc.) Snyder y Hans., en condicio-
Meloidogyne spp., en agroecosistemas con problemas
nes controladas, se obtuvieron valores de inhibición
de salinidad.
del crecimiento micelial y de la esporulación de 75% y
74%, respectivamente, a solamente 69 mmol.L-1 de Finalmente, la realización de otros estudios serán
NaCl (18). Estos valores muestran una mayor inhibi- necesarios para evaluar la efectividad de P.
ción de T. harzianum con respecto a la obtenida por P. chlamydosporia como agente de control microbiano de
chlamydosporia, el cual se sometió a mayores con- Meloidogyne spp., en presencia de concentraciones
centraciones de NaCl en medio PDA y suelo. de NaCl y como posible mitigador de los efectos ad-
versos que confieren las sales a las plantas de interés
Por otra parte, en un informe reciente se sustentó
económico.
que las clamidosporas de P. chlamydosporia son lige-
ramente menos sensibles que los conidios a las con-
centraciones de NaCl, las mismas se consideraron REFERENCIAS
estructuras de resistencia (19) y de vital importancia
para la adaptabilidad natural del hongo a las condicio- 1. Yadav S, Irfan M, Ahmad A, Hayat S. Causes of salinity
nes de estrés por salinidad (6). and plant manifestations to salt stress: A review. J
Environ Biol. 2011;32:667-685.
Se conoce que la reducción en la absorción de
sodio, la remoción de este elemento del citoplasma 2. FAO (Food and Agriculture Organization). Land and
celular y la compartimentación del mismo en las plant nutrition management service. Disponible en:
vacuolas por inducción de una actividad enzimática http://www.fao.org/ag/agl/agll/spush. 2010;
antiporter Na+/H+, minimiza los efectos tóxicos de este (consultado en agosto de 2012).
elemento (20). El ajuste osmótico evita la deshidrata-
ción celular, de este modo se mantiene la presión de 3. PMA (Programa Mundial de Alimentos). Análisis y
turgencia y las funciones celulares vitales (1). La sín- cartografía de la vulnerabilidad a la seguridad
tesis de compuestos orgánicos de bajo peso molecular alimentaria en Cuba. Publicación de la Representación
se asocia también a las respuestas frente al estrés del Programa Mundial de Alimentos en Cuba.
por salinidad (21). Estos mecanismos, probablemente 2001;38:19-20.
fueron utilizados por P. chlamydosporia para tolerar las
concentraciones de NaCl evaluadas, aspecto que debe
4. Tsegazeabe H, Berhane G. The Effect of Salinity
ser objeto de investigaciones futuras. (NaCl) on Germination of Selected Grass pea

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 127

(Lathyrus sativus L.) Landraces of Tigray. Asian J 14.Glenn OF, Parker CA, Sivasithamparam K. A
Agric Sci. 2012;4(2):96-101. technique to compare growth in soil of
Gaeumannomyces graminis var tritici over a range
5. Rezaee Z, Chehrazi M, Moalemi N. Effect of Salinity
of matric potentials. Parker CA, Rovira AD, Moore
Stress on Seed Germination Catharanthus roseus
KJ, Wong PTW, Kollmorgen JF (Eds) Ecology and
Don. Cvs. Rosea and Alba. Asian J Agric Sci.
management of soilborne plant pathogens. The
2012;4(2):117-121.
American Phytopathological Society, St. Paul. 1985;
6. Ceiro WG, Arévalo J, Puertas AL, Hidalgo-Díaz L. Pp. 24-26.
Tolerancia de Pochonia chlamydosporia var.
15.Monfort E, Lopez-Llorca LV, Hans-Börje J, Salinas
catenulata (Kamyschko ex Barron y Onions) Zare y
J. In vitro soil receptivity assays to egg-parasitic
W. Gams a diferentes niveles de cloruro de sodio.
nematophagous fungi. Mycol Progress. 2006;5:18-
Rev Protección Veg. 2013;28(31):70-73.
23.
7. Hernández MA, Hidalgo-Díaz L. KlamiC ® :
16.Martín NJ, Durán JL. El suelo y su fertilidad. Ed.
Bionematicida agrícola producido a partir del hongo
Félix Varela. La Habana, Cuba. 2011. Pp. 1-347.
Pochonia chlamydosporia var. catenulata. Rev
Protección Veg. 2008;23(2):131-134. 17.Regragui A, Lahlou H. Effect of salinity on in vitro
Trichoderma harzianum antagonism against
8. Montes de Oca N, Arévalo J, Nuñez A, Riverón Y,
Verticillium dahliae. Pak J Biol Sci. 2005;8(6):872-
Villoch A, Hidalgo-Díaz L. KlamiC®: Experiencia
876.
técnica-productiva. Rev Protección Veg.
2009;24(1):2-4. 18.Abdel-Latif HAM, Mohamed WH. Biocontrol
potential of salinity tolerant mutants of Trichoderma
9. Rodríguez MG, Gómez L, Cuadra R, Díaz-Viruliche
harzianum against Fusarium oxysporum. Braz J
L, Fernández E, Casanova A, et al. Nematodos
Microb. 2006;37:181-191.
formadores de agallas en sistemas de cultivos
protegidos: Diagnóstico y manejo. Informe final de 19.Kerry BR, Hirsch PR. Ecology of Pochonia
proyecto. Programa Ramal de Hortalizas-MINAG. chlamydosporia in the Rhizosphere at the Population,
(Inédito-Laboratorio de Nematología-CENSA, Cuba). Whole Organism and Molecular Scales (Chapter 7).
2006; p. 171. Keith Davies and Yitzhak Spiegel (Eds.). Biological
Control of Plant-Parasitic Nematodes: Building
10.Gómez L, Rodríguez MG, Enrique R, Miranda I,
Coherence between Microbial Ecology and Molecular
González E. Factores limitantes de los rendimientos
Mechanisms. Springer Dordrecht Heidelberg London
y calidad de las cosechas en la producción protegida
New York Library of Congress Control Number:
de hortalizas en Cuba. Rev Protección Veg.
2011928081. ©Springer Science+Business Media
2009;24(2):117-122.
B.V. 201. Pp.171-182.
11.Hidalgo-Díaz L, Kerry BR. Integration of biological
20.Apse MP, Aharon GS, Snedden WS, Blumwald E.
control with other methods of nematode
Salt tolerance conferred by overexpression of a
management. Ciancio A y Mukerji KG. (Eds).
vacuolar Na+/H+ antiport in Arabidopsis. Sci.
Integrated management and biocontrol of vegetable
1999;285:1256-1258.
and grain crops nematode. 2008;p. 29-49.
21.Ghoulam C, Foursy A, Fares K. Effects of salt stress
12.Manzanilla R, Esteves I, Finetti M, Hirsch P, Ward
on growth, inorganic ions and proline accumulation
E, et al. Pochonia chlamydosporia: Advances and
in relation to osmotic adjustment in five sugar beet
Challenges to Improve Its Performance as a
cultivars. Environ Exp Bot. 2002;47:39-50.
Biological Control Agent of Sedentary Endo-parasitic
Nematodes. J Nematol. 2013;45(1):1-7.
13.Grose MJ, Parker CA, Sivasithamparam K. Growth
of Gaeumannomyces graminis var tritici in soil:
effects of temperature and water potential. Soil Biol Recibido: 8-7-2013.
Aceptado: 10-12-2013.
Biochem. 1984;16:211-216.

Rev. Protección Veg. Vol. 29 No. 2 (2014)