009 Delos

Agentes de biocontrole no manejo de Meloidogyne incognita na cultura da
soja
Biocontrol agents in the management of Meloidogyne incognita in soybean

crops
DOI: 10.55905/rdelosv16.n45-009
Recebimento dos originais: 18/07/2023

Aceitação para publicação: 17/08/2023
Ananda Rosa Beserra Santos

Doutora em Fitopatologia
Instituição: Universidade Federal Rural de Pernambuco
Endereço: Recife - PE, Brasil
E-mail: anandarbsantos@gmail.com
Orcid: https://orcid.org/0000-0001-7139-0657
Fernandes Antônio de Almeida

Doutor em Agronomia
Instituição: Universidade Federal de Campina Grande
Endereço: Pombal - PB, Brasil
E-mail: fernandesalmei@gmail.com
Wéverson Lima Fonseca

Doutor em Agronomia
Instituição: Universidade Federal do Piauí
Endereço: Bom Jesus - PI, Brasil
E-mail: weversonufpi@gmail.com
Rezanio Martins Carvalho

Doutor em Fitopatologia
Instituição: Universidade Federal Rural de Pernambuco
Endereço: Recife - PE, Brasil
E-mail: rezanioagronomia@hotmail.com
Luana Maria Alves da Silva

Endereço: Teresina - PI, Brasil
E-mail: luanaalves.agro@gmail.com
DELOS: Desarrollo Local Sostenible, Curitiba, v.16, n.45, p. 1615-1631, 2023 1615
Marcelo Simeão
Mestre em Agronomia
Endereço: Teresina – PI, Brasil
E-mail: marcelosimeao16@gmail.com
Tarciana Silva dos Santos

Instituição: Centro de Tecnologias Estratégicas do Nordeste (CETENE)
Endereço: Recife – PE, Brasil
E-mail: tarciana.agronomia@gmail.com
Káthia Raquel Lopes Fonseca

Mestre em Agronomia
Endereço: Teresina – PI, Brasil
E-mail: eng_kathiaraquel@hotmail.com
Orcid: https://orcid.org/0000-0001-6256-642X
RESUMO
O nematoide das galhas (Meloidogyne incognita) é considerado um dos principais patógenos da
cultura da soja. Portanto, objetivou-se avaliar neste trabalho, o potencial do biocontrole de
produtos comerciais à base de fungos sob diferentes formas de aplicação no manejo de
Meloidogyne incognita na cultura da soja. O delineamento experimental foi inteiramente
casualizado, com cinco repetições em esquema fatorial (4 x 4 + 2), constituídos por quatro
espécies de fungos Beauveria bassiana, Trichoderma harzianum, Metarhizium anisopliae e
Paecilomyces lilacinus, com quatro formas de aplicação (na semente, no sulco, semente + sulco
e cobertura) e duas testemunhas adicionais água (positiva) e o nematicida Avicta® 500 FS
(Abamectina) (negativa). Plantas de soja cv. Soy Tech 820 RR foram inoculadas com 50000 ovos
e juvenis de segundo estádio (J2) de P. brachyurus. Após 60 dias da aplicação dos tratamentos,
foram realizadas avaliações de parasitismo e características agronômicas na soja. Os
microrganismos estudados têm eficiência na redução do número de juvenil na raiz, número de
juvenil no solo e no número de ovos, o que propicia as plantas favorecendo um melhor
desenvolvimento das características agronômicas. Todas as formas de aplicação apresentaram
resultados satisfatórios e todos os microrganismos se comportaram de maneira protetora,
inviabilizando ou retardando o parasitismo dos nematoides sobre as raízes das plantas.
Palavras-chave: Glycine Max, nematoide das galhas, controle biológico, abamectina.
ABSTRACT
The root-knot nematode (Meloidogyne incognita) is considered one of the main pathogens of the
soybean crop. Therefore, the objective of this work was to evaluate the potential of biocontrol of
commercial products based on fungi under different forms of application in the management of
Meloidogyne incognita in soybean. The experimental design was completely randomized, with
five replications in a factorial scheme (4 x 4 + 2), consisting of four species of fungi Beauveria
bassiana, Trichoderma harzianum, Metarhizium anisopliae and Paecilomyces lilacinus, with four
forms of application (in the seed, in the furrow, seed + furrow and cover) and two additional
controls water (positive) and the nematicide Avicta® 500 FS (Abamectin) (negative). Soybean
plants cv. Soy Tech 820 RR were inoculated with 50,000 second stage (J2) eggs and juveniles of
P. brachyurus. After 60 days of application of the treatments, evaluations of parasitism and
agronomic characteristics in soybean were carried out. The microorganisms studied are efficient
in reducing the number of juveniles in the root, the number of juveniles in the soil and the number
of eggs, which favors the plants favoring a better development of agronomic characteristics. All
forms of application showed satisfactory results and all microorganisms behaved in a protective
manner, preventing or delaying nematode parasitism on plant roots.
Keywords: Glycine Max, root-knot nematode, biological control, Abamectin
1 INTRODUÇÃO
O Brasil atingiu o posto de maior produtor mundial de soja (Glycine max (L.) Merrill),
correspondendo a 40.921,9 milhões de hectares de área plantada no país, e 123.829,5 milhões de
toneladas em grãos colhidos (CONAB, 2022). Ainda assim, à medida que mais áreas são
exploradas, há também um incremento nas doenças que interferem na produção da cultura.
(Richard, 2021).
Os nematoides parasitas de plantas são um dos fatores limitantes para a produção de soja
em todo o mundo (Elhady et al., 2018). Dentre os nematoides-chave na cultura da soja, encontra-
se o nematoide de galha Meloidogyne incognita (Mazzetti et al., 2019) que têm ampla
distribuição em áreas de cultivo de soja no Brasil devido às condições favoráveis para sua
multiplicação em hospedeiros suscetíveis, em consequência podem ocasionar grandes perdas
(Balardin et al., 2022).
Para o manejo destes parasitas, frequentemente, se recorre ao controle químico (Kubo et
al., 2012). No entanto, os nematicidas têm seu uso cada vez mais limitado devido a sua alta
toxicidade, risco de contaminação ambiental, alto custo ou baixa eficácia de controle depois de
repetidas aplicações (Dong; Zhang, 2006).
Entre as principais estratégias já empregadas para o manejo de nematoides nas diversas
culturas parasitadas, o manejo biológico se apresenta como mais uma alternativa viável e
promissora, por minimizar o dano ambiental e ser mais vantajoso economicamente, comparado
aos métodos convencionais (Strom et al., 2020).
Entre os agentes microbianos mais empregados no manejo biológico, destaque para os
fungos, por apresentar alta capacidade de adaptação e fácil multiplicação, aliado à capacidade
rápida de capturar e digerir os nematoides (Meyer et al., 2022). Esses microrganismos são
comuns no solo e podem ser antagônicos aos nematoides de diversas formas, por exemplo, por
meio de estruturas especializadas na captura de nematoides, como anéis constritores, redes
tridimensionais de hifas e estruturas adesivas (Lopes et al., 2007). Podem atuar através da
liberação de compostos tóxicos na solução do solo com potencial nematostático (Liu et al., 2017;
Huang et al.,2020).
Vários estudos científicos foram realizados para determinar o potencial de
microrganismos no controle de diferentes espécies de nematoides (Alvarado-Herrejón et al.,
2019; Harrier et al., 2012; Vos et al., 2012).
Embora vários estudos de pesquisa estejam disponíveis sobre o controle biológico de
nematoides, continua a haver uma escassez de nematicidas biológicos registrados. Dessa forma,
objetivou-se avaliar a eficácia de produtos comerciais à base de fungos (Beauveria bassiana,
Trichoderma harzianum, Metarhizium anisopliae e Paecilomyces lilacinus) em diferentes formas
de aplicação, no biocontrole do nematoide de galhas (Meloidogyne incognita) durante o
desenvolvimento da cultura da soja.
2 MATERIAL E MÉTODOS
O ensaio foi conduzido em casa de vegetação e no Laboratório de Fitopatologia do
Campus Profa. Cinobelina Elvas na Universidade Federal do Piauí. O solo utilizado foi coletado
a 0,20 m de profundidade e a análise química do solo evidenciou as características descritas na
tabela 1.
Tabela 1. Caracterização química do solo usado nos ensaios

pH P K S H+Al Al Ca Mg K SB T m V MO
H2O -mg dm3- ---------- cmolc dm-3 ----------- --- % --- g/kg
6,2 108,0 88,0 - 1,4 0,0 2,6 1,3 0,23 4,13 5,55 0,00 74,68 -
pH em água; P=fósforo; S=enxofre; H + Al=hidrogênio + alumínio; Al=alumínio; Ca=cálcio; Mg=magnésio;
K=potássio; SB=Soma de Bases Trocáveis; T=CTC efetiva; m=Índice de Saturação de Alumínio; V=Índice de
Saturação de Bases; e MO=Matéria Orgânica. Fonte: SOLOCRIA Laboratório Agropecuário Ltda. Fonte: Autores
(2023).
O delineamento experimental foi inteiramente casualizado, em esquema fatorial (4 x 4 +

2), constituído por quatro espécies de fungos, Beauveria bassiana IBCB 66 (1 x 109 UFC g-1),
Trichoderma harzianum IBLF006 (1 x 1010 UFC g-1), Metarhizium anisopliae IBCB 425 (8 x
109 UFC g-1) e Paecilomyces lilacinus Pae 10 (7,5 x 109 UFC g-1), com quatro formas de
aplicação, na semente, no sulco, semente + sulco e cobertura, e duas testemunhas, água e
nematicida, com cinco repetições. O inóculo fúngico foi cedido pela Empresa Ballagro Agro
Tecnologia Ltda, no âmbito de um acordo de cooperação para fins de pesquisa.
Durante a realização do ensaio no interior do ambiente protegido foram verificadas as
temperaturas do solo e do ar, com um termômetro digital e a umidade relativa do ar, com um
higrômetro digital modelo HT-208, em duas alturas do dia (09:00 e 15:00 h) por um período de
sessenta dias (Figura 1).
Figura 1: Temperatura média do ambiente, umidade relativa do ar e temperatura do solo na casa de vegetação do
período de avaliação no manejo biológico de nematoides na soja. Bom Jesus.
Fonte: Autores (2023).
2.1 OBTENÇÃO E MULTIPLICAÇÃO DOS INÓCULOS

O inóculo foi obtido em campo em lavouras comerciais de soja, no município de Bom
Jesus-PI. A extração ocorreu por liquidificação e centrifugação em solução de sacarose com
caulim, conforme método Coolen e D’Herde (1972). Logo após, M. incognita foi identificado
previamente, em lâminas temporárias com formalina, examinando-se em microscópio óptico,
confrontando as características observadas com a literatura (Handoo; Golden, 1989).
2.2 PLANTAÇÃO E INFESTAÇÃO COM M. INCOGNITA
Foram produzidas mudas de tomateiro do cultivar Santa Cruz, em bandejas de
poliestireno expandido com 128 células, com substrato previamente esterilizado em autoclave.
Após o vigésimo dia da semeadura, duas mudas foram transplantadas para cada vaso e, após três
dias do transplante, efetuou-se a inoculação com 5000 juvenis/ovos da espécie (M. incognita).
Decorrido os 60 dias de inoculação, descartou-se a parte aérea das plantas de tomateiro,
permanecendo apenas o sistema radicular no solo dos vasos, simulando uma condição natural de
multiplicação do nematoide em culturas suscetíveis.
2.3 APLICAÇÃO DOS TRATAMENTOS

Os tratamentos usados no biocontrole de M. incognita, foram efetuados com a soja, cv
Soy Tech 820 RR, considerada suscetível, utilizando os mesmos vasos e solo da sementeira
anterior com tomateiros, já que essa cultivar apresenta elevado fator de reprodução para as
espécies de nematoides em estudo.
As sementes de soja foram inoculadas utilizando inoculante Vitaiz® com bactéria
(Bradyrhizobium japonicum), na proporção de 1 mL para 500g de semente, dispostas em saco
plástico, agitados por 1 minuto para homogeneização. Posteriormente, foram aplicados os
tratamentos biológicos para biocontrole dos nematoides.
2.4 TRATAMENTO NA SEMENTE

As doses preestabelecidas foram calculadas para um volume de 400 sementes, conforme
recomendação do fabricante e adaptação para a necessidade do ensaio: Beauveria bassiana com
8,0 g.kg-1; Metarhizium anisopliae com 4,0 g.kg-1; Paecilomyces lilacinus com 4,0 g.kg-1 e
Trichoderma harzianum com 2,0 g.kg-1 do produto comercial para cada kg de semente de soja.
2.5 TRATAMENTO NO SULCO

Antes da sementeira, o solo dos vasos foi umedecido e revolvido, para facilitar a
penetração dos agentes biológicos nas camadas mais profundas, seguido da aplicação dos
inóculos diluídos em água destilada. Para tal, utilizou-se a mesma recomendação do fabricante
com as quantidades estipuladas por hectare: B. bassiana com 200 g.ha-1; M. anisopliae com 50
g.ha-1; P. lilacinus com 50 g.ha-1 e T. harzianum com 10 g.ha-1 do produto comercial.
2.6 TRATAMENTO NA SEMENTE E NO SULCO
Foram utilizadas em simultâneo as duas metodologias acima descritas, com a metade de
cada dose, de forma a obter a mesma dosagem no final.
2.7 TRATAMENTO EM PÓS-EMERGÊNCIA

Dez dias após a emergência das plantas, utilizou- se a mesma dose por hectare de cada
um dos inóculos fúngicos, diluídos em água destilada e aplicados na base do colo das plântulas
com o auxílio de diferentes pulverizadores manuais, com um volume de 3 mL da solução por
planta.
2.8 TRATAMENTOS TESTEMUNHA (NEMATICIDA E ÁGUA)

A aplicação deste tratamento seguiu a orientação do fabricante, utilizando 1,25 mL de
Avicta® 500 FS (abamectina), para cada kg de semente, sendo as sementes acondicionadas em
saco plástico e agitadas quanto em contato com o produto químico e, semeadas posteriormente.
Para o tratamento à base de água, foi adicionada somente água nos vasos. Depois de aplicados
aos tratamentos as plantas receberam a dotação de rega e as práticas culturais de acordo com as
recomendações técnicas para a cultura e as necessidades das plantas.
2.9 VARIÁVEIS ANALISADAS

Aos 60 dias após a aplicação dos tratamentos, avaliaram- se os seguintes parâmetros
agronômicos: altura da planta e diâmetro do colo da planta, massa seca da parte aérea, massa
fresca do sistema radicular, comprimento radicular total e volume de raiz; e características do
parasitismo dos nematoides: número de espécimes no solo, extraídos em 100 cm3 de solo por
centrifugação e flotação (Jenkins, 1964), número de nematoides nas raízes e número de ovos
(Coolen e D’Herde, 1972).
Os dados foram submetidos à análise de variância no programa estatístico Assistat para
diagnóstico de efeitos significativos entre as espécies de fungos e diferentes formas de aplicação
pelo teste “F”, e as médias dos parâmetros significativos comparadas pelo Teste Scott-Knott a
5% de probabilidade.
3 RESULTADOS E DISCUSSÃO
A ação nematicida e/ou nematostática para os agentes microbianos e modo de aplicação
empregados no biocontrole para os nematoides das galhas, espécie Meloidogyne incognita na
cultura da soja, são apresentadas na Tabela 2. Observa-se que a ação dos fungos empregados no
biocontrole, foi significativo apenas para as características agronômicas, massa seca de parte
aérea (MSPA) e massa seca radicular (MSR). Para interação entre os fatores controle biológico
e modo de aplicação, observou-se efeito significativo somente para a característica volume
radicular (VR).
Ainda na Tabela 2, verificou-se efeito significativo no controle biológico para todas as
varáveis do parasitismo como, juvenil na raiz (JR), juvenil no solo (JS), ovos na raiz (OR),
número de galhas (NG) e massa de ovos (MO). Para o modo de aplicação dos fungos no controle
biológico, com exceção das variáveis JR e MO, as demais variáveis apresentaram efeito
significativo na redução do parasitismo dos nematoides sobre a cultura da soja. Porém, não se
observou nenhuma relação da interação entre controle biológico com os fungos e modo de
aplicação para o parasitismo dos nematoides.
Na variável massa seca da parte aérea, os produtos biológicos a base de Paecilomyces
lilacinus, Trichoderma harzianum e Beauveria bassiana obtiveram os melhores resultados, com
aumentos de 67,64%, 66,84% e 64,43% respectivamente, seguido de Metarhizium anisopliae
com 34,95% diferindo das testemunhas positiva e negativa (Tabela 3). Estes aumentos indicam
que a redução da população de nematoides nas raízes em função dos tratamentos com os fungos
pode favorecer o desenvolvimento da planta nas fases fenológicas estudadas. Porém, não foi
observada correlação entre o tratamento com M. anisopliae e o crescimento da soja.
Tabela 2 Resumo da análise de variância para controle biológico (CB) em função de diferentes modos de aplicação
(MA) para as características agronômicas e de parasitismo do Meloidogyne incognita na cultura da soja.
Fonte/variação MSPA CR VR MFR
Controle 25,89** 397,27 ns 2704,37 ns 292,56*
biológico
Modo aplicação 2,46ns 60,58 ns 1051,61 ns 31,35ns
CB x MA 1,35 ns 74,78 ns 1742,09** 82,68ns
Fonte/ variação NJR NJS NOR NG NMO
Controle 263217823,76** 6833946,04** 1387612936,04** 5685,14* 4748,81*
biológico
Modo aplicação 41983814,94 ns 884645,48* 864719554,26* 7057,61* 1208,23ns
ns ns ns ns
CB x MA 33527723,74 182917,15 250161652,93 2433,81 797,36ns
𝑥
** Significativo a 1%; * significativo a 5%; nsnão significativo. Variável VR foi transformada em log e NJR,
NJS, NOR e NMO transformadas em √𝑥. Massa seca da parte aérea (MSPA), comprimento radicular (CR),
volume radicular (VR), massa fresca de raiz (MFR): número de juvenis na raiz (NJR), número de juvenis no solo
(NJS), número de ovos na raiz (NOR), número de galhas (NG) e número de massa de ovos (NMO). Fonte: Autores
(2023).
Alguns desses fungos como P. lilacinus já é bastante estudado no manejo de nematoides

com culturas de expressão agronômica (Moreno-Gavíra et al., 2020). Giri et al. (2022), obtiveram
aumento na biomassa da parte aérea e das raízes, após observar redução acentuada de M.
incognita em tomateiro e alface tratadas com P. lilacinus. Resultados semelhantes também com
o fungo T. harzianum, foi observado por d'Errico et al. (2022), com crescimento da parte aérea e
ganho expressivo de produção na cultura do tomateiro. Essas duas espécies de fungos,
considerados saprofíticos, utilizam-se como alternativas a matéria orgânica para a sua
sobrevivência, na ausência de ovos ou nematoides na fase adulta. Essa característica permite
maior facilidade de estabelecimento no solo, quando comparados com os fungos predadores.
Analisando os produtos biológicos isoladamente, nota-se que os agentes formulados a
base de M. anisopliae aplicado via semente e semente + sulco apresentaram as maiores médias
para volume radicular, quando comparado às formas de aplicação via sulco e cobertura e, não
diferindo da testemunha, o que diverge do resultado observado com T. harzianum. Enquanto que
para B. bassiana, com exceção do modo de aplicação via semente, todas as outras formas
apresentaram valores de média superior. Mesmo assim, nenhum produto teve alguma ação de
benefício ao volume radicular, pois as médias não diferiram das testemunhas.
Ainda na Tabela 3, quanto à massa fresca de raiz, observa-se que os agentes biológicos
não tiveram nenhuma influência positiva no desenvolvimento das raízes, o mesmo observado
para a testemunha negativa com o defensivo químico (Abamectina). A grande variação de
resultados encontrados no manejo biológico de nematoides nas culturas, está associada, na sua
maioria, a falta de informações sobre dosagens, épocas de aplicação e armazenamento.
Tabela 3. Massa seca da parte aérea, volume de raiz e massa fresca de raiz de soja em função do uso do tratamento
com agentes biológicos e diferentes modo de aplicação no manejo de Meloidogyne incognita na cultura da soja.
Formas de aplicação
Tratamentos Semente Semente + Sulco Sulco Cobertura MG*
Massa seca da parte aérea (g)
(Testemunha) Água 3,74 3,74 3,74 3,74 3,74 d
(Testemunha) Químico 7,44 7,44 7,44 7,44 7,44 a
Metarhizium anisopliae 5,33 5,04 5,02 4,66 5,01 c
Trichoderma harzianum 6,74 4,96 5,99 7,28 6,24 b
Beauveria bassiana 6,10 4,73 7,35 6,45 6,15 b
Paecilomyces lilacinus 6,57 6,07 6,20 6,25 6,27 b
MG* 5,99 A 5,33 A 5,96 A 5,97 A
CV (%) 25,99
Volume de raiz (cm3)

(Testemunha) Água 22,87 aA 22,87 aA 22,87 aA 22,87 aA 22,87 a
(Testemunha) Químico 18,18 aA 18,00 aA 18,00 aA 18,00 aA 18,00 a
Metarhizium anisopliae 55,50 aA 26,25 aA 14,75 aB 6,77 bB 25,81 a
Trichoderma harzianum 21,25 aB 16,50 aB 110,25 aA 54,75 aA 50,68 a
Beauveria bassiana 1,87 bB 16,00 aA 26,25 aA 21,00 aA 16,28 a
Paecilomyces lilacinus 16,25 aA 16,25 aA 15,75 aA 22,00 aA 17,56 a
MG* 22,62 A 19,31 A 34,64 A 24,23 A
CV (%) 27,56
Massa fresca de raiz (g)
(Testemunha) Água 29,96 29,96 29,96 29,96 29,96 a
(Testemunha) Químico 22,66 22,66 22,66 22,66 22,66 b
Metarhizium anisopliae 24,76 20,27 16,28 13,76 18,77 b
MG* 22,40 A 20,77 A 23,45 A 22,81 A
CV (%) 43,54
Médias seguidas pela mesma letra minúscula na coluna e maiúscula na linha não diferem estatisticamente entre si
pelo Teste de Scott-Knott ao nível de 5% de probabilidade, MG* - média geral. Fonte: Autores (2023).
Ao avaliar as características de parasitismo do nematoide (Tabela 4), observa-se que o

número de juvenis na raiz, com exceção do tratamento com o fungo M. anisopliae, os demais
apresentaram redução com médias abaixo da testemunha positiva. Entre os agentes biológicos
formulados a base de P. lilacinus, T. harzianum, B. bassiana os resultados foram estatisticamente
iguais à testemunha negativa (nematicida), com diminuição da infecção radicular na ordem de
72,43%, 64,78% e 56,09% respectivamente.
Molinari; Leonetti (2019), já haviam observado o efeito do biocontrole quando utilizaram
diferentes agentes biológicos para reduzir a ação de nematoides das galhas na cultura do
tomateiro. Esses resultados corroboram com muitos trabalhos em que foram utilizados diferentes
espécies de microrganismos no controle de nematoides parasitas de plantas (Frederic et al., 2020;
Uday et al., 2020; d'Errico et al., 2022).
De acordo com Zhang et al. (2020), os fungos podem agir sobre os nematoides através do
parasitismo direto em ovos e fêmeas, na produção de toxinas que conseguem romper a parede,
por meio de esporos móveis que se aderem a cutículas e outros são predadores, produzindo
estruturas especializadas de captura. Poveda et al. (2020) citaram mecanismos utilizados pelas
espécies de Trichoderma no controle de nematoides, entre eles o parasitismo direto de ovos e
juvenis pelo aumento da atividade de quitinases e proteases, sendo este um indicativo da
capacidade de infectar ovos e a indução dos mecanismos de defesa do hospedeiro. Enzimas
extracelulares, tais como quitinase e protease, com atividade antifúngica, participam da relação
de interação de Meloidogyne spp. e Trichoderma sp. (Sharon et al., 2001).
Avaliando o número de juvenis no solo na Tabela 4, observa-se que todos os tratamentos
com os agentes biológicos, diferiram estatisticamente da testemunha positiva, com redução da
população de nematoides em 69,99% para P. lilacinus, 66,86% para B. bassiana, 62,33% para
T. harzianum e 55,15% para M. anisopliae. Já para as formas de aplicação dos tratamentos,
quando empregado via sulco e pós-emergência, essas diminuíram de forma considerável o
número de juvenis no solo, diferindo das formas aplicadas via semente e semente + sulco.
Tabela 4. Número de juvenis na raiz e número de juvenis no solo de soja em função do tratamento com agentes
biológicos sob diferentes formas de aplicação no manejo de Meloidogyne incognita na cultura da soja.
Tratamentos Semente Semente + Sulco Sulco Cobertura MG*
Número de juvenis na raiz
Metarhizium anisopliae 14265,00 13306,5 8265,00 12155,00 9520,75 a
MG* 5796,58 A 7200,66 A 6782,50 A 4224,41 A
CV (%) 53,01
Número de juvenis no solo

(Testemunha) Água 2210,00 2210,00 2210,00 2210,00 2210,00
(Testemunha) Químico 315 315 315 315 315
Metarhizium anisopliae 1125 1140 1080 620 991,25
Trichoderma harzianum 1065 1085 480 600 832,50
Beauveria bassiana 1140 1185 282,5 322,50 732,50
Paecilomyces lilacinus 815 760 572,5 505,00 663,12
MG* 1111,66 A 1132,50 A 823,33 B 762,08 B
CV (%) 28,92
pelo Teste de Scott-Knott ao nível de 5% de probabilidade, MG* - média geral. Fonte: Autores (2023).
Ao analisar a variável número de galhas (Tabela 5), verifica-se maiores reduções nos
tratamentos com M. anisopliae (17,71%), B. bassiana (27,71%) e P. lilacinus (26,32%), sendo
estatisticamente iguais à testemunha negativa. Segundo Palomares-Rius (2009), as galhas não
demonstram a capacidade reprodutiva dos nematoides, mas uma alteração no córtex pela ação de
toxinas injetadas pelos nematoides. Sendo assim, essa variável não deve ser empregada
isoladamente para atestar a eficiência de manejo, principalmente nas espécies que formam galhas
nas raízes, a exemplo de M. incognita e M. javanica.
Tabela 5. Número de galhas, número de massa de ovos e número de ovos na raiz de soja em função do uso do
tratamento químico e de agentes biológicos em diferentes formas de aplicação no manejo de Meloidogyne
incognita.
Semente Semente + Sulco Sulco Cobertura MG*
Tratamentos
Número de ovos na raiz
(Testemunha) Água 25200 25200 25200 25200 25200 a
(Testemunha) Químico 3030 3030 3030 3030 3030 b
Metarhizium anisopliae 38725 38715 10665 9286,5 24347,87 a
Trichoderma harzianum 33885 31305 12015 5680 20721,25 a
Beauveria bassiana 8825 20025 4170 6495 9878,75 b
Paecilomyces lilacinus 10570 6887,5 11475 5607,5 86635 b
MG* 20039,16 A 20860,41 A 11092,50 B 9216,50 B
CV (%) 51,34
Número de galhas
Trichoderma harzianum 161,50 108,50 156,25 152,00 144,43 a
MG* 134,79 A 119,04 A 116,62 93,20
CV (%) 38,11
Número de massas de ovos
(Testemunha) Químico 73,75 73,75 73,75 73,75 73,75 a
Trichoderma harzianum 90,50 60,75 70,25 75,00 74,12 a
MG* 64,66 A 61,62 A 54,50 A 48,91 A
CV (%) 35,56
pelo Teste de Scott-Knott ao nível de 5% de probabilidade, MG* - média geral. Fonte: Autores, 2023.
Os efeitos positivos dos agentes microbianos foram igualmente observados no variável

número de massa de ovos (Tabela 05), com exceção de T. harzianum. A redução ocorreu de
forma acentuada com B. bassiana, P. lilacinus e M. anisopliae chegando à diminuição de
53,47%, 32,66% e 20,22%, respectivamente, quando comparada a testemunha positiva (água).
Significância também em relação aos resultados comparados à testemunha negativa.
Ainda na Tabela 05, no variável número de ovos na raiz, os fungos P. lilacinus e B.
bassiana equipararam-se ao defensivo químico (Abamectina) e diminuíram os valores em
65,73% e 60,80% respectivamente. Segundo Pires et al. (2022), vários gêneros de fungos, como
Arthrobotrys, Monacrosporium e Trichoderma apresentam atividade quitinolítica, e sabe-se que
a quitina constitui uma grande porção externa dos ovos dos nematoides. Portanto, os fungos que
produzem quitinases devem ser mais eficientes no parasitismo de ovos. Ainda segundo os
mesmos autores, a pressão exercida na cutícula do ovo aliada à atividade enzimática causa
ruptura e, consequentemente, penetração do fungo e assim, a diminuição da população de
nematoides.
4 CONSIDERAÇÕES FINAIS
Os microrganismos estudados têm eficiência na redução do número de juvenil na raiz,
número de juvenil no solo e no número de ovos, o que propicia as plantas, favorecendo um
melhor desenvolvimento das características agronômicas, consequência da proteção ao sistema
radicular com redução do parasitismo.
Os agentes biológicos se comportam de maneira protetora inviabilizando ou retardando o
parasitismo sobre as raízes das plantas. Quanto ao modo de aplicação dos tratamentos, todas as
formas de aplicação apresentaram resultados satisfatórios.
REFERÊNCIAS
Alvarado-Herrejón, M., Larsen, J., Gavito, M. E., Jaramillo-López, P. F., Vestberg M, Martínez-
Trujillo C-AY (2019) Relation between arbuscular mycorrhizal fungi, root-lesion nematodes
and soil characteristics in maize agroecosystems. Applied Soil Ecology, 135,1-8.
Balardin, R. R., Bellé, C., Piovesan, B. C., Nora, D.D., Ramos, R. F, Lopes, A. N., Santos P. S.
D., & Antoniolli, Z. I. (2022). Reproduction of Meloidogyne javanica in soybean genotypes.
Anais da Academia Brasileira de Ciências, 94(2):e20191427.
CONAB. (2022). Companhia Nacional de Abastecimento. Acompanhamento de safra brasileira

- grãos: Brasília: Companhia Nacional de Abastecimento.
Coolen, W. A. & D’Herde, C. J. (1973). A method for the quantitative extraction of nematodes
from plant tissue. Ghent, Belgian: State of Nematology and Entomology Research Station. 77p.
Dong, L.Q., & Zhang, K.Q. (2006). Microbial control of plant parasitic nematodes: a five-party
interaction. Plant and Soil, 2881(2)31-45.
d'Errico, G., Greco, N., Vinale, F., Marra, R., Stillittano, V., Davino, S. W., Woo, S.L., &
D'Addabbo, T. (2022). Synergistic Effects of Trichoderma harzianum, 1,3 Dichloropropene and
Organic Matter in Controlling the Root-Knot Nematode Meloidogyne incognita on Tomato.
Plants (Basel), 11(21),2890.
Elhady, A., Heuer, H., & Hallmann, J. (2018). Plant parasitic nematodes on soybean in expanding
production areas of temperate regions. Journal of Plant Diseases and Protection. 125, 567-576.
Giri, B., Rawat, R., Saxena, G., Manchanda, P., Wu, Q. S., & Sharma A. (2022). Effect
of Rhizoglomus fasciculatum and Paecilomyces lilacinus in the biocontrol of root-knot
nematode, Meloidogyne incognita in Capsicum annuum L. Commun Integr Biology, 15(1),75-
87.
Handoo, Z. A., & Golden, M. A. A. (1989). Key and diagnostic compendium to the species of
the genus Pratylenchus Filipjev. Journal of Nematology, 21, 202-218.
Harrier, L. A., Watson, C. A., Prasetiya dan Niken, Cofcewicz, E. T., Medeiros, C. A. B.,
Carneiro, R. M. D. G., Pierobom, C. R., Veresoglou, S. D., Chen, B., Rillig, M. C., Smith, S. E.,
Read, D., Gianinazzi, S., Gollotte, A., Binet, M. N., Van Tuinen, D., Redecker, D., & Wipf, D.
(2012). Mycorrhizas in ecological interactions, 8, 53–62.
Huang, K., Jiang, Q., Liu, L., Zhang, S., Liu, C., Chen, H., Ding, W., & Zhang, Y. (2020).
Exploring the key microbial changes in the rhizosphere that affect the occurrence of tobacco root-
knot nematodes. AMB Express, 10(1):72.
Frederic, J.B., Costa, C.A., Rocha, F.D., & Fernandes, M.D. (2020). Application forms and mode
of action of biocontroller in the management of Meloidogyne incognita in tomato. Horticultura
Brasileira, 38, 254-260.
Jenkins, W.R.A. (1964). A rapid centrifugal-flotation technique for separating nematodes from
soil. Plant Disease Reporter, 48,692.
Kubo, R. K., Machado, A. C. Z., & Oliveira, C. M. G. (2012). Efeito do tratamento de sementes
no controle de Rotylenchulus reniformis em dois cultivares de algodão. Arquivos do Instituto
Biológico, 79(2) 239-245.
Liu, T, Meyer, S. L. F., Chitwood, D. J., Chauhan, K. R., Dong, D., Zhang, T., Li J., Liu, W. C.
(2017). New Nematotoxic Indoloditerpenoid Produced by Gymnoascus reessii za-130. Journal
of Agricultural and Food Chemistry,65(15):3127-3132.
Lopes, E. A., Ferraz, S. F., Ferreira, P. A., Freitas, L. G., Dhingra, O. D., Gardiano, C. G., &
Carvalho S. L. (2007). Potencial de isolados de fungos nematofagos no controle de Meloidogyne
javanica. Nematologia Brasileira, 31(2 )78-84.
Mazzetti, V. C. G., Visintin, G. L., Valério, I. P., Camera, J. N., Deuner, C. C., & Soares, P. L.
M. (2019). Reaction of soybean cultivars to Meloidogyne javanica and Meloidogyne incognita.
Revista Ceres, 66(3) 220-225.
Meyer, M. C., Bueno, A. F., Mazaro, S. M., & Silva, J. C. Bioinsumos na cultura da soja. Brasília,
DF: Embrapa, 2022. 550 p.
Molinari, S., & Leonetti, P. (2019). Bio-control agents activate plant immune response and prime
susceptible tomato against root-knot nematodes. PLoS One, 14(12), e0213230.
Moreno-Gavíra, A., Huertas, V., Diánez, F., Sánchez-Montesinos, B., & Santos M. (2020).
Paecilomyces and Its Importance in the Biological Control of Agricultural Pests and Diseases.
Plants (Basel),9(12),1746.
Palomares-Rius, J. E., Escobar, C., Cabrera, J., Vovlas, A., Castillo, P. (2017). Anatomical
Alterations in Plant Tissues Induced by Plant-Parasitic Nematodes. Frontiers in Plant Science,
16(8)1987.
Pires, D., Vicente, C. S. L., Menéndez, E., Faria, J. M. S., Rusinque, L., Camacho, M. J., Inácio,
M. L. (2022).The Fight against Plant-Parasitic Nematodes: Current Status of Bacterial and
Fungal Biocontrol Agents. Pathogens, 11(10),1178.
Poveda, J., Abril -Urias, P., & Escobar, C. (2020). Biological Control of Plant-Parasitic
Nematodes by Filamentous Fungi Inducers of Resistance: Trichoderma, Mycorrhizal and
Endophytic Fungi. Front Microbiology, 11,992.
Richard, B., Aiming, Q., & Fitt, B. D. L. (2021). Control of crop diseases through Integrated
Crop Management to deliver climate‐smart farming systems for low and high input crop
production. Plant Pathology, 71(1), 13493.
Sharon E, Bar-Eyal M, Chet I, Herrera-Estrella A, Kleifeld O, Spiegel Y. (2001). Biological

Control of the Root-Knot Nematode Meloidogyne javanica by Trichoderma harzianum.
Phytopathology, 91(7),687-93.
Strom, N., Hu, W., Haarith, D., Chen, S., & Bushley, K. (2020). Interactions between soil
properties, fungal communities, the soybean cyst nematode, and crop yield under continuous
corn and soybean monoculture. Applied Soil Ecology. 147,103388.
Uday, K., Bhagawati, B., & Neog, P. P. (2019). Biological control of Meloidogyne
incognita by Trichoderma harzianum Intenational. Journal of Current Microbiology and
Applied Sciences, 8, 2176-2188.
Vos, C., Claerhout, S., Mkandawire, R., Panis, B., Waele, D., & Elsen, A. (2012). Arbuscular
mycorrhizal fungi reduce root-knot nematode penetration through altered root exudation of their
host. Plant Soil, 354, 335–345.
Zhang, Y., Li, S., Li, H., Wang, R., Zhang, K. Q., & Xu, J. (2020). Fungi-Nematode Interactions:
Diversity, Ecology, and Biocontrol Prospects in Agriculture. J Fungi (Basel), 6(4),206.

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Agentes de biocontrole no manejo de Meloidogyne incognita na cultura da

Biocontrol agents in the management of Meloidogyne incognita in soybean

Recebimento dos originais: 18/07/2023

Ananda Rosa Beserra Santos

Fernandes Antônio de Almeida

Wéverson Lima Fonseca

Rezanio Martins Carvalho

Luana Maria Alves da Silva

Tarciana Silva dos Santos

Káthia Raquel Lopes Fonseca

Palavras-chave: Glycine Max, nematoide das galhas, controle biológico, abamectina.

Keywords: Glycine Max, root-knot nematode, biological control, Abamectin

Tabela 1. Caracterização química do solo usado nos ensaios

O delineamento experimental foi inteiramente casualizado, em esquema fatorial (4 x 4 +

Fonte: Autores (2023).

2.1 OBTENÇÃO E MULTIPLICAÇÃO DOS INÓCULOS

2.3 APLICAÇÃO DOS TRATAMENTOS

2.4 TRATAMENTO NA SEMENTE

2.5 TRATAMENTO NO SULCO

2.7 TRATAMENTO EM PÓS-EMERGÊNCIA

2.8 TRATAMENTOS TESTEMUNHA (NEMATICIDA E ÁGUA)

2.9 VARIÁVEIS ANALISADAS

Alguns desses fungos como P. lilacinus já é bastante estudado no manejo de nematoides

(Testemunha) Água 3,74 3,74 3,74 3,74 3,74 d

(Testemunha) Químico 7,44 7,44 7,44 7,44 7,44 a

Metarhizium anisopliae 5,33 5,04 5,02 4,66 5,01 c

Trichoderma harzianum 6,74 4,96 5,99 7,28 6,24 b

Beauveria bassiana 6,10 4,73 7,35 6,45 6,15 b

Paecilomyces lilacinus 6,57 6,07 6,20 6,25 6,27 b

MG* 5,99 A 5,33 A 5,96 A 5,97 A

Volume de raiz (cm3)

Ao avaliar as características de parasitismo do nematoide (Tabela 4), observa-se que o

(Testemunha) Água 12155,00 12155,00 12155,00 12155,00 12155,00 a

(Testemunha) Químico 1350,00 1350,00 1350,00 1350,00 1350,00 b

Metarhizium anisopliae 14265,00 13306,5 8265,00 12155,00 9520,75 a

Trichoderma harzianum 5415,00 5835,00 4455,00 1350,00 4281,25 b

Paecilomyces lilacinus 554,5 2337,5 6792,5 1420,00 3361,75 b

MG* 5796,58 A 7200,66 A 6782,50 A 4224,41 A

Número de juvenis no solo

(Testemunha) Água 25200 25200 25200 25200 25200 a

(Testemunha) Químico 3030 3030 3030 3030 3030 b

Metarhizium anisopliae 38725 38715 10665 9286,5 24347,87 a

Trichoderma harzianum 33885 31305 12015 5680 20721,25 a

Beauveria bassiana 8825 20025 4170 6495 9878,75 b

Paecilomyces lilacinus 10570 6887,5 11475 5607,5 86635 b

MG* 20039,16 A 20860,41 A 11092,50 B 9216,50 B

Os efeitos positivos dos agentes microbianos foram igualmente observados no variável

CONAB. (2022). Companhia Nacional de Abastecimento. Acompanhamento de safra brasileira

Sharon E, Bar-Eyal M, Chet I, Herrera-Estrella A, Kleifeld O, Spiegel Y. (2001). Biological

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